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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA CHAPINGODIVISiÓN DE CIENCIAS FORESTALES
INGENIERíA FORESTAL
HERRERA HERNÁNDEZ
Chapingo, Estado de México, junio de 2019.
La presente tesis titulada "DETERMINACIÓN DE LA DIETA DE AVESINSECTÍVORAS PARULIDAE COMO CONTROLADORAS BIOLÓGICAS DEPLAGAS FORESTALES EN UN RODAL DE PINO-ENCINO CON TRES PISOSALTITUDINALES" realizada por el C. Raquel Herrera Hemández, bajo la dirección delConsejo Particular indicado, ha sido aprobada por el mismo y aceptada como requisitoparcial para obtener el grado de:
INGENIERO FORESTAL
DR. SAÚL U'U~,dV
Director de tesis: ----------------~44~~--------------------
Co-Director: --------------~~~4---------------------------DR. LUIS AN
Vocal: ------~~~~=-~~~~~--------------------------ING. GENARO OLMOS OROPEZA
r ,\ '
BIOL. ANDRESú- ASIO MIRANDA MORENO
- Suplente 2: --',-- __ !---=~~----------------------
Texcoco, Estado de México, Abril 2019
0
AGRADECIMIENTOS
Al Dr. Saúl Ugalde Lezama, persona que demuestra una afabilidad extraordinaria,
discreto con el enorme conocimiento que ha acumulado en el largo y estricto
trayecto como profesor investigador en este campo de estudio. Como director de
tesis, ha apoyado en numerosas observaciones acertadas que ayudaron en el
pronto y bien trabajado documento.
A la Universidad Autónoma Chapingo, alma mater que por siete años estuve bajo
su merced, aceptando fielmente lo que su voluntad dictaba, y que por el resto de los
años lealmente defenderé bajo los principios que en esta misma me han forjado.
Al Dr. Luis Antonio Taràngo Arámbula; al Ing. Genaro Olmos Oropeza; al M.C. Juan
Felipe Martínez Montoya y al Biol. Andrés Gelasio Miranda Moreno, por su absoluto
apoyo que me han brindado para la elaboración total del documento, ofreciendo su
muy preciado conocimiento y tiempo para compartirlo.
DEDICATORIA
Bajo el rigor que comprenden las letras aquí obsequiadas, plasmo el más sincero y
profundo agradecimiento en honor al nunca ausente apoyo moral por parte de mis
padres, Silverio H. Herrera Campos y Clara Hernández Trinidad, alegoría del mutuo
amor que yace sobre mi corazón siempre grato a su amparo.
A mis hermanos, Noé, Francisco, Joel y Aristarco, como una pequeña muestra de
que podemos lograr aquello que nos hemos propuesto.
A Oscar Ramírez López y Ubaldo Velasco Luis, reconociendo el más sincero e
incondicional apoyo en las vicisitudes que conllevan el arduo recorrido en la
elaboración del presente escrito.
1
Contenido
RESUMEN .............................................................................................................. 4
ABSTRACT ............................................................................................................. 5
1. Introducción ...................................................................................................... 6
2. Objetivos ........................................................................................................... 9
2.1. Objetivo general ......................................................................................... 9
2.2. Objetivos particulares ................................................................................. 9
3. Hipótesis ........................................................................................................... 9
4. Materiales y métodos ...................................................................................... 10
4.1. Área de estudio ........................................................................................ 10
4.1.1. Clima y precipitación .......................................................................... 11
4.1.2. Edafología ......................................................................................... 12
4.1.3. Topografía ......................................................................................... 12
4.1.4. Fauna ................................................................................................ 12
4.2. Diseño de muestreo ................................................................................. 13
4.3. Monitoreo de insectos .............................................................................. 14
4.4. Monitoreo de aves .................................................................................... 16
4.5. Análisis de datos ...................................................................................... 18
4.5.1. Índice de Frecuencia observación (IFO) ............................................ 18
4.5.2. Regresión Poisson (ARP). ................................................................. 19
4.5.3. Análisis de Correspondencias múltiples (ACM). ................................ 21
4.5.4. Índice de riqueza (Jacknife 1) ............................................................ 23
4.5.5. Análisis Clúster .................................................................................. 24
4.5.6. Índice de abundancia relativa (IAR) ................................................... 25
4.5.7. Índice de diversidad (Shannon – Wiener) .......................................... 25
4.5.8. Evaluación de la similitud (Jaccard) ................................................... 26
4.5.9. Análisis de Kruskal – Wallis ............................................................... 27
5. Resultados ...................................................................................................... 28
5.1. Frecuencia de observación ...................................................................... 28
5.2. Regresión Poisson ................................................................................... 31
5.3. Análisis de correspondencias múltiples .................................................... 31
5.4. Índice de riqueza - Jacknife ...................................................................... 33
2
5.5. Clúster ...................................................................................................... 34
5.6. Abundancia relativa .................................................................................. 34
5.7. Diversidad - Shannon ............................................................................... 36
5.8. Similitud - Jaccard .................................................................................... 37
5.9. Kruskal – Wallis ........................................................................................ 38
6. Discusión ........................................................................................................ 39
7. Conclusión ...................................................................................................... 43
8. Bibliografía ...................................................................................................... 44
INDICE DE FIGURAS
Fig. 1 Localización de los sitios de muestreo en los tres gradientes altitudinales…………………………………………………………………….…..7
Fig. 2 Arreglo de las ocho unidades de elección en cada una de las elevaciones, aplicando el Muestreo Sistemático con distancias predeterminadas a 200 m en arreglo en forma de cuadrícula …………………………………………….15
Fig. 3 Frecuencias de observación en los componentes entomológicos (Familias de insectos) para la elevación 2600 msnm ……………………………………………………………………….…………….25
Fig. 4 Frecuencias de observación en los componentes entomológicos (Familias de insectos) para la elevación 2800 msnm …….……………………………………………………………………………….25
Fig. 5 Frecuencias de observación en los componentes entomológicos (Familias de insectos) para la elevación 3000 msnm …………………………………………………………………………….……….26
Fig. 6 Frecuencias de observación en los componentes entomológicos (Familias de insectos) para las tres elevaciones consideradas (general) ….…………………………………………………………………………….……26
Fig. 7 Frecuencias de observación por tipo de insectos presentes en las tres elevaciones consideradas ………………………………………………………………………….………….27
Fig. 8 Análisis de correspondencias múltiples entre las aves insectívoras y los órdenes de insectos consumidos en las tres elevaciones consideradas ……………………...……………………………………………………….……..28
3
Fig. 9 Análisis de correspondencias múltiples entre las aves insectívoras y los tipos de insectos consumidos en las tres elevaciones consideradas ……………...………………………………………………………………...……29
Fig. 10 Curva de acumulación de la riqueza (Índice de Jacknife) para las familias de insectos observados en cada muestreo, para 1) elevación 2600, 2) elevación 2800, 3) elevación 3000 y general ……..………………………………………………………………………………30
Fig. 11 Dendrograma de clasificación de los componentes entomológicos que conforman la dieta de las aves, registrados en los muestreos de las tres elevaciones consideradas (clasificación general)….…….………………………………………………………………….31
Fig. 12 Índice de Abundancia Relativa para las observaciones de familias de insectos presentes en las excretas de las aves para 1) elevación 2600, 2) elevación 2800 y 3) elevación 3000…………………………...……….……….32
Fig. 13 Índice de Abundancia Relativa para las familias de insectos presentes en la dieta de las especies de aves Parulidae para las tres elevaciones ……………………………….…………………………………………….………33
Fig. 14 Diversidad de Shannon - Wiener para las familias de insectos por cada muestreo realizado en las tres elevaciones consideradas ………..……………………………………………………………………………34
Fig. 15 Similitud de las Familias de insectos mediante el estimador de Jaccard para todos los muestreos en las tres elevaciones consideradas ……………………..………………………………………………………………35
INDICE DE CUADROS
Cuadro. 1 Análisis de Regresión Poisson mediante un Modelo Linear Generalizado (GLM) para la asociación entre las variables de interés y la presencia de aves de la familia Parulidae ………………………………………………….………..27
Cuadro. 2 Diversidad de Shannon - Wiener para las familias de insectos en las tres elevaciones consideradas ……………………………………………………………………………………..33
Cuadro. 3 Similitud para las familias de insectos registrados en las elevaciones de 2600, 2800, 3000 y general ……..………………………………………………………………………………34
Cuadro. 4 Resultados de las diferencias significativas para los distintos análisis mediante la prueba no paramétrica de Kruskal – Wallis ……………………………………………………..………………………………35
4
RESUMEN
De enero a abril de 2019 se analizó una base de datos de aves insectívoras de la
familia Parulidae, colectados durante octubre 2016 a enero de 2017, con el objetivo
de determinar sus dietas y reconocer las variables de vegetación-hábitat que causan
su presencia en tres pisos altitudinales de la microcuenca de San Bernardino,
Texcoco, Estado de México. Para el seguimiento de insectos se utilizó Corte y
Sacudida de Ramas; para aves recuento en puntos con radio fijo de 25 m con
búsqueda intensiva y; Captura con redes de niebla mediante esfuerzo constante.
Para determinar los insectos representativos en las dietas se empleó la Frecuencia
de Observación (IFO); para inferir la dieta y el efecto de las variables del hábitat-
vegetación sobre estas se utilizó Regresión Poisson (ARP); la asociación gráfica
entre dichas variables con Correspondencias Múltiples (ACM); riqueza de especies
con Jacknife1; similitudes graficas con Clúster; abundancia relativa con estimador
del mismo nombre (IAR); diversidad con Shannon-Wiener; similitud con Jaccard;
diferencias significativas en dichos parámetros con Kruskal-Wallis. El IFO evidenció
que Anthicoridae es la más representativa; ARP muestra que Coleóptera y dos de
las variables de hábitat-vegetación tienen un efecto sobre la dieta y frecuencias
registradas; el ACM muestra grupos relacionados; Jacknife1 exhibe una riqueza
relativamente baja; el Clúster conformó grupos que suponen diferencias graficas; el
IAR difiere entre gradientes; Shannon-Wiener predispone una diversidad estable;
Jaccard presenta una similitud relativamente baja; Kruskal-Wallis muestran que
algunos parámetros presentan diferencias significativas. Se logró determinar la
dieta, encontrando que difiere en cada elevación.
Palabras clave: micorcuenca, estrato, uso de hábitat, avifauna, diversidad de aves.
5
ABSTRACT
From January to April 2019, a database of insectivorous birds of the Parulidae family,
collected during October 2016 to January 2017, was analyzed whit the objective to
determine their diets and recognize the vegetation-habitat variables that cause their
presence in three altitudinal floors of the San Bernardino micro-watershed, Texcoco,
State of Mexico. For the following of insects, Cut and Shake of Branches was used;
for birds counting in points with fixed radius of 25 m with intensive search and capture
with fog nets by constant effort. To determine the representative insects in the diets,
the Observation Frequency (IFO) was used; to infer the diet and the effect of habitat-
vegetation variables on these, Poisson Regression (PRA) was used; the graphic
association between these variables with Multiple Correspondences (MCA); species
richness with Jacknife1; graphic similarities with Cluster; relative abundance with
estimator of the same name (IAR); diversity with Shannon-Wiener; similarity with
Jaccard; significant differences in these parameters with Kruskal-Wallis. The IFO
showed that Anthicoridae is the most representative; ARP shows that Coleoptera
and two of the habitat-vegetation variables have an effect on diet and recorded
frequencies; the ACM shows related groups; Jacknife1 exhibits relatively low
richness; the Cluster formed groups that suppose graphical differences; the IAR
differs between gradients; Shannon-Wiener predisposes a stable diversity; Jaccard
presents a relatively low similarity; Kruskal-Wallis show that some parameters
present significant differences. The diet was determined, finding that it differs in each
elevation.
Keywords: micro-watershed, layer, habitat use, avifauna, diversity of birds.
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1. Introducción
En el mundo existen aproximadamente 10,699 especies de aves distribuidas en 40
órdenes (Gill y Donsker, 2018). De estas, entre 1,123 y 1,150 (11% del total mundial)
habitan en México, representadas en 26 órdenes y 95 familias, lo que coloca a
nuestro país en el 11° lugar de acuerdo con su riqueza avifaunística entre los países
megadiversos del mundo (Navarro et al., 2014).
Este taxa evolutivamente ha tenido grandes adaptaciones anatómicas que le ha
conferido diversas capacidades; tal es el caso del esqueleto, que es mucho más
ligero que el de los mamíferos, de hecho, una gran parte de sus huesos contiene
aire (neumatización) en lugar de médula ósea. Dichas cavidades están
comunicadas con el sistema respiratorio y actúan como reductores de peso lo que
les permite volar fácilmente, implicando así un menor costo metabólico (Machado
at al., 2016; Sullivan et al., 2017), lo que les ha permitido algunos órdenes adquirir
diferentes estrategias para la obtención de sus presas. A causa de ello, este es un
grupo de organismos ampliamente diverso distribuido en todo el mundo, ocupando
un amplio rango de nichos ecológicos y ecosistemas de distintos tamaños (Brusatte
et al., 2015).
Un orden importante son las Paseriformes, mismo que comprende 138 familias
(HBW Alive, 2018), los cuales albergan más de la mitad de todas las especies de
aves existentes (Mayr y Manegold, 2006). Se ha contabilizado en un 60% de todas
las especies de aves vivientes, por lo que representa el orden más abundante dentro
de esta clase, además de que es el más especializado de todos, lo cual se nota en
el órgano de vocalización, son sedentarios o migradores (Ríos et al., 2007). Con la
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similar importancia debemos referirnos al orden Piciformes el cual está conformado
por cuatro familias (Sykes, 2015) y al orden Apodiforme por tres familias (BTO
Looking Out of Birds, 2016), los cuales parecen llevar a cabo un papel determinante
en el ecosistema.
Dichos órdenes se distribuyen en México en diferentes tipos de vegetación en los
cuales se concentran los mayores porcentajes de especies de la avifauna como son:
la selva alta perennifolia (29%) y la selva baja caducifolia (24%). Los ambientes de
elevaciones mayores concentran valores intermedios de riqueza de especies, como
los bosques de Pino – Encino (19.5 %), el bosque mesófilo de montaña (18%) y los
bosques de Pino (9.5%). Algunos ambientes constituidos principalmente por
matorrales, pero con altos valores de riqueza, son el matorral árido de tierras bajas
(13.5%), el matorral de crecimiento secundario (12.5%) y el matorral árido de tierras
altas (11.1%), de donde no podemos descartar esta misma distribución para este
orden en México (Navarro et al., 2014).
Una zona importante como centro de distribución y endemismo parecen ser las
zonas montañosas; particularmente el Eje Neovolcánico. La microcuenca de San
Bernardino, misma que parece albergar una alta riqueza de fauna ornitológica, en
ella puede encontrarse rodales de bosque templado de coníferas y latifoliadas,
especialmente de Pino–Encino, las cuales presentan diferentes pisos altitudinales;
aunado a diversos niveles de perturbación como resultado de distintas actividades
humanas, tal es el caso de la tala inmoderada, urbanización, cacería furtiva, tráfico
ilegal y cambio de uso de suelo, entre otros (Moreno, 2007), mismo que tiene un
efecto progresivo sobre las poblaciones (Contreras et al., 2001), trayendo como
8
consecuencia la disminución de estas, colocando a algunas especies en alguna
categoría de riesgo (Baena y Halfter, 2008)
Sin embargo, este grupo en el área de estudio es potencialmente considerado
como el que provee de diversos servicios al ecosistema, clasificándolos en tres
categorías: 1) genética, 2) de recursos y 3) de procesos; además, de que éstos son
organismos que conectan procesos tróficos en los hábitats, actuando como
consumidores primarios o secundarios (Sekercioglu, 2006) o siendo presa de otros
eslabones superiores, tomando así un papel importante en la dinámica del
ecosistema, llegando incluso a ser especies clave; por ello es importante señalar
que otras especies de otros taxas podrían aumentar significativamente cuando las
aves decrecen poblacionalmente; tal es el caso de los insectos, lo cual significa una
cadena de desequilibrios que recaerían sobre el bosque y demás poblaciones que
son dependientes de este, al tornarse estas últimas en perjudiciales, problema o
plaga en los rodales bajo estudio.
En especial el orden Paseriforme el cual parece desempeñar un papel ecológico y
cumplir funciones como controladores biológicos de poblaciones de insectos,
dispersores de semillas y polinizadores (Ríos, García y Rencifo, 2007). Con toda la
importancia que se les atribuye, actualmente son escasos los estudios relacionados
con las especies de dicha familia, en los que se determine la dieta que constituye a
estas especies en para este tipo de bosques en esta región de México, lo cual
ayudaría a entender mejor la ecología de estas aves en ecosistemas similares; por
lo tanto, el objetivo del presente estudio fue evaluar las relaciones ecológicas que
prevalecen entre las familias de tres órdenes de aves insectívoras y sus presas, en
9
un rodal de pino – encino, con tres pisos altitudinales, en la microcuenca San
Bernardino, Texcoco, Estado de México.
2. Objetivos
2.1. Objetivo general
Determinar la dieta de aves insectívoras Parulidae en un bosque de pino - encino
en tres pisos altitudinales en la microcuenca de San Bernardino, Texcoco, Estado
de México, México.
2.2. Objetivos particulares
Determinar las categorías de insectos presentes en el régimen alimenticio de
las aves insectívoras registradas en los tres pisos altitudinales bajo estudio.
Reconocer las variables de vegetación y hábitat que determinan la presencia
de las aves de interés en los tres pisos altitudinales contemplados.
3. Hipótesis
No hay diferencia en las categorías de insectos presentes en el régimen
alimenticio en los diferentes pisos altitudinales bajo estudio.
No existen variables de vegetación y hábitat que determinen la presencia de
las aves de interés en los pisos altitudinales contemplados.
10
4. Materiales y métodos
4.1. Área de estudio
Sobre la Microcuenca San Bernardino se han seleccionado tres parcelas con un
área de 21 hectáreas cada una, sobre las cuales se llevó a cabo el monitoreo de
aves e insectos, y de donde se obtiene un total de 63 hectáreas de área de estudio.
Cada una de estas parcelas se localiza sobre un distinto piso altitudinal, siendo:
Elevación 1, Elevación 2 y Elevación 3, con 2600, 2800 y 3000 msnm,
respectivamente (Fig. 1).
Dicha microcuenca forma parte del monte Tláloc, en el eje Neovolcánico
Transversal; al Norte colinda con la comunidad de Santa Catarina del Monte; al sur
con los volcanes Iztaccíhuatl y Popocatépetl; al Este con la comunidad de
Tequexquináhuac, San Pablo Ixayoc y San Miguel Coatlinchán; al Oeste con la
localidad de San Juan Cuauhtémoc.
11
Fig. 1 Localización de los sitios de muestreo en los tres gradientes altitudinales.
4.1.1. Clima y precipitación
Se presentan dos tipos de clima en la zona bajo estudio, siendo estos el de tipo
templado subhúmedo con lluvias en verano C(Wo)(W) y C(W1)(W) y clima semifrío
subhúmedo con lluvias en verano C(E)(W2)(W) (García, 1988). En cuanto a la
temperatura, la media anual es de 15.9 °C; además, en la parte más alta de la
cuenca se presentan las temperaturas más bajas, oscilando entre los 5 y 12 °C
(INEGI, 2009). La precipitación de la zona es de 670 mm de acuerdo con la estación
Texcoco.
12
4.1.2. Edafología
Los suelos del que se compone la Subcuenca del Rio San Bernardino son Feozem
y Cambisol (INEGI, 2009). El suelo presenta una textura arenosa con estructura de
migajones, es de un color grisáceo obscuro, aunque también se pueden presentar
suelos con característica limosas de color pardo oscuro o negro, franco o con
estructura de migajón limoso (Cachón, 1976).
4.1.3. Topografía
El Eje Neovolcánico Transversal atribuye una topografía accidentada a la zona
sobre la que se ubica el área de estudio, lo cual da como resultado nichos ecológicos
de especies importantes de flora y fauna, siendo sobresaliente el grupo de aves
presentes.
4.1.4. Fauna
Dentro de la mastofauna podemos encontrar al conejo (Sylvilagus floridanus),
comadreja (Mustela frenata), cacomixtle (Bassaricus astutus), tejón (Taxidea taxus),
ardilla (Sciurus nelsoni), tlacuache (Didelphys marsupialis), ratón de campo
(Peromyscus truci), zorrillo (Mephitis macroura). La ornitofauna presenta especies
como gallina de monte (Dendrortyx macroura), tordos (Dives dives), codorniz pinta
(Cystonix moctezumae), cenzontle (Mymus polyglotus), paloma de collar (Columba
fasciata), cuervo (Corvus sp), huilota o tórtola (Zenaidura macroura), golondrina
(Hirundo rustica), zopilote (Coragyps atratus), lechuza (Tyto sp), tecolote (Bubo
virginiarus). La herpetofauna se compone de las siguientes especies: lagartija
(Sceloporus graminicus), chirrionera o cencuate (Spilotes sp), camaleón
13
(Phrynosoma orbiculare), víbora de cascabel (Crotalus scutulatus) (Ceballos, et al.,
2009).
4.2. Diseño de muestreo
La delimitación del área de estudio, y la zonificación de esta, se realizó con los datos
geográficos en puntos perimetrales obtenidos mediante el Sistema de
Posicionamiento Global (GPS). Estos se trabajaron posteriormente en el Software
de Sistemas de Información Geográfica (SIG) ArcView 10.3 para establecer el
polígono sobre el cual se trazó el diseño de muestreo (Kassié et al., 2017).
Para realizar esta acción sobre el área de estudio y obtener una independencia
estadística en los datos, se determinaron 24 UEl en total, las cuales se distribuyen
de manera equitativa en cada Zona, siendo ocho en cada una de estas; determinado
mediante la aplicación del muestreo sistemático (MS) con distancias
predeterminadas de 200 metros entre cada punto, distribuidos en un arreglo en
cuadricula de las unidades de elección (UEl) (Fig. 2).
El diseño de muestreo utilizado en cada zona fue el Muestreo Sistemático (MS), el
cual se adecuó para obtener el número promedio de individuos en cada UEl,
tomando en cuanta tres Unidades de Estudio (UEs) (Elevación 1, 2 y 3, con 21 ha
cada una) sobre las cuales se aplicó un Marco de Muestreo de Área por Segmento
Cerrado (MMASC) con una malla de 1 ha por Unidad de Elección (UEl).
14
Fig. 2 Arreglo de las ocho unidades de elección en cada una de las elevaciones, aplicando el
Muestreo Sistemático con distancias predeterminadas a 200 m en arreglo en forma de cuadrícula.
4.3. Monitoreo de insectos
Los muestreos tuvieron lugar de manera simultánea al monitoreo de aves,
abarcando de igual manera el periodo migratorio de estas. Para el muestreo de
insectos dentro del polígono de interés, se siguió la técnica que emplea Schowalter
(2017), conocido como Corte y Sacudida de Ramas, el cual consiste en colocar un
plástico amplio por debajo de la rama a modo de colector y otra bolsa para cubrir el
extremo de una rama. Utilizando una cinta se cerró rápidamente la bolsa con la
rama dentro, cuidando que los especímenes localizados en la rama no pudieran
salir. Después, con unas tijeras de podar se sacudió y cortó esta parte vegetal. Una
vez abajo, se inspeccionó la muestra para determinar la totalidad de los insectos
capturados (Johnson, 2000a; Johnson y Sherry, 2001; Johnson et al., 2005; 2006b).
Por la altura de los árboles y ciertos arbustos, se empleó un extensor el cual permitió
colocar la bolsa, cerrarla y hacer el corte de ramas. Las colectas se llevaron a cabo
15
en cada UEl seleccionadas en el diseño de muestreo para cada zona. La colecta de
cada muestra fue puntual, hecha justo en el lugar donde se observó a un ave realizar
alguna técnica de cacería o alimentación; la técnica se aplicó igual al número de
veces que se observó a un ave utilizar una técnica de cacería. (Johnson, 2000a;
Johnson et al., 2005). Con el mismo muestreo se llevó a cabo una colección basada
en la frecuencia de ocurrencia de los individuos capturados (Gámez – Virués et al.,
2007).
Los insectos se preservaron en frascos con alcohol al 70 %, para su identificación
en el Laboratorio de Entomología de la UACH a nivel de orden, familia, género y
especie, utilizando un estereoscopio con resolución 10 – 80x y las guías de Borror
et al. (1989), Thyssen (2010), Equihua (1989) y la de Stehr (1987; 1991), esta última
únicamente para aquellos que se encuentran en estados inmaduros. Las muestras
preparadas en laboratorio fueron fotografiadas, analizadas y medidas para hacer un
registro completo de las formas encontradas. Las fotografías fueron tomadas con
una cámara profesional Pax Cam 3 con óptica Kern – Macro Switar para equipos de
Microscopía Electrónica de Barrido JEOL 35 – C. Por otra parte, el análisis se hizo
en base a una escala de referencia en milímetros (mm), hecha con una regla
graduada en centímetros, misma que se fotografió junto con las muestras.
Las medidas de cada ejemplar se realizaron con el analizador de imágenes Image
Tool for Windows versión 3.0 (Wilcox et al., 2002; Domínguez, 2006; Oliveira et al.,
2011). Siguiendo los criterios propuestos Johnson et al. (2005), las mediciones
tuvieron lugar en intervalos de 1 – 3; 4 – 6; 7 – 9 y > 1 cm, para así poder agrupar a
16
las muestras en cuatro subcategorías: Pequeño (P), mediano (M, biomasa total),
grande (G) y muy grande (MG, biomasa del gasto de crianza).
4.4. Monitoreo de aves
Se realizaron muestreos en intervalos de quince días entre los meses de octubre a
enero del 2017, eligiendo un horario en el que las aves muestran mayor actividad,
empezando las observaciones media hora después de salir el sol en aquellos días
que presentan buenas condiciones meteorológicas, concentradas en un horario de
7:00 – 14:30 (Robbins et al., 1986; Silva y Sherry, 1992; Lovette y Holmes, 1995;
Linck, 2009).
Para aumentar la probabilidad de detectar a las distintas especies de aves
(individuos de comportamiento quieto y silencioso), los muestreos se llevaron a cabo
bajo una combinación de procedimientos de monitoreo complementarios (López-
DeCasenave): 1) recuento en puntos con radio fijo de 25 m y búsqueda intensiva
(Burghardt et al., 2008; Pescador, 2014) y 2) captura con redes de niebla en
esfuerzo constante (Ralph et al., 2005; Rappole et al., 1998; Stoleson, 2013). En la
primera permite un muestreo idéntico y simultaneo, mientras que en el segundo
brinda información adicional de especies subestimadas por la primera. La aplicación
de estas técnicas de monitoreo fue en función del diseño de muestreo y con base
al estrato arbóreo.
La observación de aves por el método de búsqueda intensiva en puntos con radio
fijo de 25 m, se empleó juntamente con el método de muestreo focal (Altmann y
Altmann, 2003; Barros et al., 2013), en el cual el observador recorre el interior de
17
las UEl empezando en el centro de estas, hasta detectar un ave realizando alguna
técnica de casería de importancia (Robinson y Holmes, 1982).
Se emplearon lapsos de 10 minutos para la observación de las aves; esperando a
que estas se acostumbraran a la presencia de la persona, se comenzaba un minuto
después de la llegada a la UEl (Reynolds et al., 1980; Hutto et al., 1986; Ralph et
al., 1996). En dicha actividad se utilizaron binoculares (8 x 42 m; Bushnell) para la
observación; guías de campo especializadas para la identificación, como la National
Geographic Society, (2002) y hojas de registro en donde se anotaba el número de
individuos por especie, estrato utilizado durante su alimentación [Pino (PIN); Encino
(ENC); Suelo (SUEL); Arbustivas (ABU); Zacate (ZAC); Aéreo (AER); Otros]
basándose en los criterios de uso del hábitat y comportamientos tróficos propuestos
por Fitzpatrick (1981), Szaro y Jakle (1982), Remsen y Robinson (1990); así como
su comportamiento gregario y movimiento unidireccional (Elgar et al., 1983).
Posterior a la observación se llevaron a cabo el monitoreo de aves, en un horario
de 7:00 a 14:30, colocando un total de 8 redes ornitológicas de niebla de 12 x 2.5 y
luz de malla de 36 mm según el diseño de muestreo propuesto (DeSante et al.,
2004; Stouffer y Bierregaard, 2007), revisadas periódicamente en un lapso de 45
minutos en cada una de las tres zonas. A cada individuo se le colocó
individualmente en una caja de cartón (15 x 15 x 10 cm) por una hora, tiempo
necesario para obtener muestras de excretas las cuales fueron puestas en alcohol
al 70 %.
Utilizando un microscopio estereoscópico con resolución de 10-80x, las muestras
se clasificaron conforme a la morfología que estas presentaban (Gámez-Virués et
18
al., 2007) y con el protocolo de Whitaker (1988) se categorizaron en fragmentos de
insectos y no insectos. Los fragmentos de insectos se identificaron como tipo [Plaga,
(P); No Plaga (NP); Parásito (PA); Predator (PR)], orden y familia utilizando las
referencias de Comstock (1918), Borror y DeLong (1971), Borror et al. (1989),
Equihua (1989), Naumann (1991), Stehr (1991), Lepley (1994), Castner (2000) y
una colección propia creada durante el presente estudio (Medianero et al., 2003).
Al momento de tener separados los componentes entomológicos, se emplearon los
criterios de Rosenberg y Cooper (1990) para definir el número de fragmentos,
individuos y proporción de sus restos.
4.5. Análisis de datos
4.5.1. Índice de Frecuencia observación (IFO)
Con la finalidad de obtener gráficamente los valores porcentuales de las
preferencias de las aves por los diversos ítems de insectos consumidos en cada
gradiente y de manera general; se utilizaron los datos de las frecuencias registradas
de cada presa en cada una de las excretas de los ejemplares capturados para cada
caso; mismos que fueron analizados mediante el índice de frecuencia de
observación (Fo; Curts, 1993) en Excel 2016. La ecuación que lo describe fue:
𝐹𝑜 =𝐼𝐹
𝐼𝑇 𝑋 100
Donde:
IF = número de registros para la familia de insectos i.
IT = Suma total de registros de todas las familias reportadas
19
4.5.2. Regresión Poisson (ARP).
Para analizar el grado de asociación entre las aves y los insectos; variables
ambientales, en términos de coeficientes estadísticamente significativos, se
utilizaron los datos de las frecuencias de la avifauna Parulidae (Y) y las frecuencias
de los componentes entomológicos registrados en las dietas; los valores registrados
para cada variable ambiental (xi); mismos que fueron analizados empleando
Regresión Poisson. Esta regresión supone una distribución Poisson, que se
presenta cuando hacemos conteos de sucesos o individuos, los cuales se
distribuyen al azar en el espacio o en el tiempo (Suárez, 2018; Pérez y Iannacone,
2009; Infante y Zárate, 1986). La distribución Poisson se puede generar
considerando un número grande de repeticiones de eventos raros, que siguen una
distribución Bernoulli, con probabilidades de éxito muy bajas (Borja, 2000;
Fernández, 2000; Ortiz y Vargas, 2008; Parker, 1976).
Por lo anterior, se asumió una distribución de Poisson para los valores de
abundancia de insectos. Lo que caracteriza a dicha distribución es que su parámetro
𝜆 es la varianza y la media (García, 1978; Ramírez, 1986). La distribución puede
ser representada por la siguiente expresión matemática:
𝑃(𝑌 = 𝑦) = 𝑒−𝑦 (𝜆𝑦
𝑦!)
Donde:
𝜆 = parámetro de distribución (número promedio de ocurrencias del evento aleatorio
en el intervalo).
20
℮ = es una constante con valor de 2.7183.
La estructura del modelo se ajustó por medio de un procedimiento de Regresión
Poisson por pasos (Stepwise), con criterio de clasificación del mínimo Akaike (AIC;
Akaike, 1969; Sakamoto et. al., 1986; Guisan y Zimmerman, 2000; Müller y
Stadtmüller, 2005; Dos Santos y Mora, 2007); con el fin de establecer cuáles de las
variables explican la mayor variabilidad o probabilidad del fenómeno bajo estudio;
es decir, para seleccionar el mejor modelo (Rotenberry y Wiens, 1980). Así, en
ambos casos de análisis se modeló (y) ante las variables xi; realizando un ajuste de
la variable “y” a las variables “x”, mediante un modelo lineal generalizado
(Generalized Linear Model, GLM; Capinha et al., 2018; López y Ruiz, 2011; Sáenz
et al., 2006; Agresti, 2002) que explicará la relación entre una variable respuesta (y)
y un conjunto de variables explicatorias (x) mediante una relación lineal. El modelo
utilizado en la regresión Poisson es representado por la siguiente ecuación:
log (𝜆(𝑋)) = 𝛽0 + 𝛽1𝑋1 + ⋯ + 𝛽𝑛𝑋𝑛
Donde:
𝛽0 y 𝛽1 = son constantes
X = es una variable que puede ser aleatoria o no, continua o discreta.
En dichos análisis, los casos en que p<0.05 se consideraron como coeficientes
estadísticamente significativos (McCullagh y Nelder, 1989; González-Oreja, 2010).
De esta manera, se extrajeron primeramente los principales gradientes de variación
a partir de las variables descriptoras consideradas y, posteriormente, se estudió su
efecto sobre la presencia de las aves (Manel et. al., 1999; Marsden y Fielding, 1999;
21
Rosenberg et. al., 1990; Allen y O´Connor, 2000; Fernández, 2000; Gates y Donald,
2000; Siriwardena et. al., 2001). Para realizar el análisis se empleó el procedimiento
GLM del software estadístico R v.3.5.2. (Maindonald, 2004; Dalgaard, 2006; R,
2007; Noguchi et al., 2012).
4.5.3. Análisis de Correspondencias múltiples (ACM).
Para analizar de manera gráfica la asociación entre aves y: 1) los diferentes órdenes
de insectos consumidos y 2) el tipo de insectos, se emplearon los datos de
frecuencia de las aves Parulidae junto con: 1) los componentes entomológicos y 2)
tipo de insectos registrados en las excretas, mismos que se categorizaron por
rangos y se transformaron a variables nominales, las cuales fueron sometidas a
Análisis de Correspondencias Múltiples (ACM).
El propósito del ACM es resumir un espacio de propiedades generando nuevas
variables-resumen denominadas factores (o ejes) que ponen en evidencia las
diferencias entre las unidades de análisis (individuos en estudio) de acuerdo con las
combinaciones de las características que presentan. De manera que se transforman
las tablas en gráficos o diagramas en los cuales es posible visualizar las distancias
entre modalidades y entre individuos en los espacios originales. Por lo tanto,
individuos con características semejantes aparecerán próximos en el espacio y,
simultáneamente, cada una de las modalidades se localizará en el espacio de los
individuos. Así, las modalidades asociadas presentarán coordenadas similares
(Algañaraz, 2016).
El plano factorial que expresa el ACM representa la superposición de dos espacios
o nubes de puntos: la nube de las unidades de análisis o individuos y la nube de las
22
propiedades (o modalidades de las variables en estudio), y permite ver las
correspondencias y relaciones de homología, así como los principios de
diferenciación y jerarquización entre esos dos espacios (Le Roux y Rouante, 2010).
El modelo que describe al ACM empleado en la presente para inercias es (De la
Fuente, 2011):
Centro de gravedad de nube de modalidades: 𝐺 = (1𝑛
, … ,1
𝑛)
𝑑2(𝑗𝐺) = 𝑛 ∑ [𝑧𝑖𝑗
𝑧∙𝑗−
1
𝑛]
2
= 𝑛 ∑ [𝑧𝑖𝑗
𝑧∙𝑗2 −
2𝑧∙𝑗
𝑛𝑧∙𝑗+
1
𝑛2] =
𝑛
𝑧∙𝑗
𝑝
𝑗=1
𝑝
𝑗=1
− 1
Esta técnica es considerada como una variante del Análisis de Componentes
Principales (ACP; Husson, 2014) en la que en lugar de utilizar datos continuos se
utilizan datos categóricos; además, su contenido puede verse en estos tres
conceptos básicos: 1) la distribución de un punto en un espacio multidimensional,
2) un peso (o masa) asignado a cada punto y 3) una función de distancia entre los
puntos, llamada distancia X2 (distancia ji-cuadrada (Flores et al., 2004; Greenacre,
2002).
Entonces, a partir de un ACM se puede obtener una representación gráfica de las
nubes de puntos renglón y columna de una tabla de contingencia o matriz de
frecuencias X de orden n x m. Por lo tanto, sus posiciones verdaderas son
proyectadas por una nube de puntos en un subespacio multidimensional de Rm o
Rn sobre otro subespacio particular de representación (con frecuencia una línea o
un plano determinado por uno o dos ejes principales; Ruiz, 1989). La dirección de
la mayor dispersión de las nubes de puntos es reflejada por los ejes principales,
aunque sus orientaciones son influenciadas por las masas asignadas a dichos
23
puntos. Una representación de los puntos renglón con respecto a sus ejes
principales corresponde de una manera específica al desplegado de los puntos
columna con respecto a sus propios ejes principales, esto justifica la representación
simultánea de todos los puntos con respecto a sus ejes correspondientes. Dicho
análisis se realizó con XLSTAT versión 2018.7.
4.5.4. Índice de riqueza (Jacknife 1)
Con la finalidad de hacer una estimación de la riqueza de especies, se emplearon
las frecuencias de las familias (consideradas como especies en este caso de
análisis) presenciadas en las excretas para cada elevación y de manera general,
convertidas a datos de presencia-ausencia, los cuales fueron analizados con el
índice de Jacknife de Primer Orden (Jacknife1) en Estimate´S 9.1.0 (2019).
Este estimador es comúnmente utilizado para reducir el sesgo de los valores
estimados, en este caso para reducir la subestimación del verdadero número de
especies en una comunidad con base en el número representado en una muestra
reduciendo el sesgo del orden 1/m (Oreja et al., 2010). La ecuación que la describe
es la siguiente:
𝐽𝑎𝑐𝑘 1 = 𝑆 + 𝐿 (𝑚 − 1
𝑚)
Donde:
m = número de muestras.
L = número de especies que ocurren solamente en una muestra
S = número total de especies observadas
24
4.5.5. Análisis Clúster
Con el propósito de evidenciar gráficamente las disimilitudes entre los componentes
entomológicos (a nivel de familias) registrados en las excretas, se emplearon los
datos previamente descritos para la riqueza de especies, mismos que fueron
analizados mediante Clúster, el cual mostrará las distancias existentes entre cada
familia de insecto. Dicho análisis se llevó a cabo en XLSTAT (2019).
Este análisis es un método estadístico multivariante de clasificación automática de
datos. A partir de una tabla de casos-variables, trata de situar los casos (individuos)
en grupos homogéneos, conglomerados o clúster, no conocidos de antemano, pero
sugeridos por la propia esencia de los datos, de manera que individuos que puedan
ser considerados similares sean asignados a un mismo clúster, mientras que
individuos diferentes (disimilares) se localicen en clúster distintos (De la Fuente,
2011).
La siguiente formula es la que describe el procedimiento de aplicación para este
análisis:
𝑑(𝑖, 𝑗) = √∑(𝑋𝑖,𝑘 − 𝑋𝑗𝑘)2
𝑑
𝑘=𝑙
Donde:
Xi y Xj = Son matrices fila (k) de observaciones para cada familia.
Σ = A la matriz de varianzas menos covarianzas de las variables consideradas.
25
4.5.6. Índice de abundancia relativa (IAR)
Para conocer el número de individuos por especie en 0.5 ha, se utilizaron las
frecuencias por familia de insecto (consideradas como especies) registradas en las
excretas para cada elevación y de manera general, mismas que se analizaron
mediante el estimador de Abundancia Relativa (IAR) en Excel (2016) y graficada
posteriormente en el mismo programa. La ecuación empleada fue la propuesta por
(Walker et al. 2000):
𝐼𝐴𝑅 = (𝑛
𝑁) / 𝐴
Donde:
n : número de individuos por familia registrados en los cuatro muestreos.
N : Número de individuos de todas las familias registradas en los cuatro muestreos.
A : superficie de las unidades de elección (UEl), que en este caso es igual a 0.5
hectáreas.
4.5.7. Índice de diversidad (Shannon – Wiener)
Para determinar la diversidad de especies entomológicas registradas en las dietas
de las aves Parulidae, se emplearon los datos previamente descritos en el Clúster,
mismos que fueron analizados utilizando el índice de Shannon–Wiener en cada una
de las tres elevaciones consideradas y de manera general; dichos análisis se
llevaron a cabo en Estimate´S 9.1.0 (2019).
Este estimador es uno de los más precisos en su tipo y menos sesgado (Shannon
y Wiener, 1949), se deriva de la teoría de información como una medida de la
26
entropía. El índice refleja la heterogeneidad de una comunidad; siendo actualmente,
uno de los más empleados en la ecología de las comunidades (Pla, 2006), la
ecuación que lo describe es:
𝐻 ` = − ∑(𝑃𝑖
𝑆
𝑖=1
𝑋 𝑙𝑜𝑔2 𝑃𝑖)
Donde:
S = número de especies
Pi = proporción de individuos de la especie i
4.5.8. Evaluación de la similitud (Jaccard)
Para inferir el grado de similitud entre las especies de insectos que conforman la
dieta de las aves Parulidae, se utilizaron los datos previamente señalados en
Shannon-Wiener, mismos que fueron analizados mediante el índice de Jaccard en
Estimate´S 9.1.0 (2019).
Este coeficiente depende de tres sencillos conteos de incidencia: el número de
especies compartidas por dos ensamblajes y el número de especies únicas en cada
ensamblaje (Chao et al., 2004). La fórmula utilizada fue:
𝐽 =𝐴
𝐴 + 𝐵 + 𝐶
Donde:
A = número de especies presentes en la estación 1.
B = número de especies presentes en la estación 2.
27
C = número de especies presentes en ambas estaciones.
4.5.9. Análisis de Kruskal – Wallis
Para determinar posibles diferencias significativas en la riqueza, abundancia,
diversidad, similitud, se utilizaron los datos de los estimados por los índices
correspondientes; variables de vegetación; componentes de las dietas, se
emplearon los resultantes de los ARP; mismos que se analizaron utilizando pruebas
no paramétricas de Kruskal–Wallis en JMP 14.0 (2019).
Esta prueba, frecuentemente es llamada análisis de varianza por rangos, se aplica
cuando las k muestras no proceden de una población normal y/o cuando las
varianzas de k poblaciones son heterogéneas (Badii et al, 2012). El estadístico
considerado fue:
𝐻 =12
𝑁(𝑁 + 1)∗ ∑
𝑅𝑗2
𝑛𝑗− 3 ∗ (𝑁 + 1)
𝑗−𝐽
𝐽−1
Donde:
nj = número de observaciones por grupo j.
N = Σnj (número total de observaciones en k grupos).
Rj = la suma de rangos de ni observaciones en grupo j.
En todos los casos de análisis se utilizaron intervalos de confianza del 95% y un α
28
5. Resultados
5.1. Frecuencia de observación
Las frecuencias de observación de los componentes entomológicos (Familias de
insectos) que componen a la dieta de las aves Parulidae, se muestran gráficamente
de acuerdo a las preferencias que las especies de esta familia de aves presentaron
en las distintas elevaciones consideradas, elevación 2600 (Fig. 3), elevación 2800
(Fig. 4) y elevación 3000 (Fig. 5) y una general (Fig. 6); en estas podemos observar
que entre estas existe una diferencia en la composición, siendo Anthicoridae la más
representativa para la elevación 2600 y 3000, mientras que para la elevación 2800
es la familia Gelechiidae.
Fig. 3 Frecuencias de observación en los componentes entomológicos (Familias de insectos)
para la elevación 2600 msnm.
0.00
10.00
20.00
30.00
40.00
50.00
60.00
frec
uen
cia
de
ob
serv
ació
n
Familias de insectos
Elevación 2600
29
Fig. 4 Frecuencias de observación en los componentes entomológicos (Familias de insectos)
para la elevación 2800 msnm.
Fig. 5 Frecuencias de observación en los componentes entomológicos (Familias de insectos)
para la elevación 3000 msnm.
0.05.0
10.015.020.025.030.035.040.045.0
Frec
uen
cia
de
ob
serv
ació
n
Familias de insectos
Elevación 2800
05
1015202530354045
Frec
uen
cias
de
ob
serv
ació
n
Familias de insectos
Elevación 3000
30
Fig. 6 Frecuencias de observación en los componentes entomológicos (Familias de insectos)
para las tres elevaciones consideradas (general).
Por otra parte, la frecuencia de observación por tipo de insectos identificados,
los depredadores son los más frecuentes para las tres elevaciones, seguido por
los insectos plaga (Fig. 7).
Fig. 7 Frecuencias de observación por tipo de insectos presentes en las tres elevaciones
consideradas.
0.05.0
10.015.020.025.030.035.040.045.050.0
Frec
uen
cias
de
ob
serv
ació
n
Familias de insectos
Frecuencia de obseración general
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Plaga No plaga Depredador Parasito
Frec
uen
cia
Tipo de insectos
Clasificación de insectos por elevación
2600 2800 3000
31
5.2. Regresión Poisson
Los resultados de regresión Poisson mediante el modelo lineal generalizado (GLM;
Generalized Linear Model), realizado con el mejor ajuste del modelo, para la
selección de las variables más significativas, nos muestra el grado de asociación
entre la presencia de aves insectívoras con: 1) el orden de insectos y 2) las variables
de hábitat y vegetación, para los tres niveles de elevación considerados (Cuadro 1).
Cuadro. 5 Análisis de Regresión Poisson mediante un Modelo Linear Generalizado (GLM) para la
asociación entre las variables de interés y la presencia de aves de la familia Parulidae.
Análisis de Regresión Poisson para Ordenes de Insectos
Coeficientes Estimate Std. Error Z value Pr(>z)
(Intercepto) 0.20516 0.396 0.6918
Coleoptera 0.01639 2.254 0.0242 *
Análisis de Regresión Poisson para Hábitat y Vegetación
(intercepto) 4.68E-11 0 1
Alt 8.05E-01 2.399 0.0164 *
Alt 1 8.05E-01 2.399 0.0164 *
Signif. Codes: 0 ‘***’ 0.001 ‘**’ 0.01 ‘*’ 0.05 ‘.’ 0.1 ‘ ‘ 1
5.3. Análisis de correspondencias múltiples
El análisis de correspondencias múltiples (ACM) muestra una asociación fuerte
entre las frecuencias de las especies de aves insectívoras y 1) el consumo de los
órdenes de insectos (Fig. 8) y 2) entre los tipos de insectos (Fig. 9).
32
Fig. 8 Análisis de correspondencias múltiples entre las aves insectívoras y los órdenes de insectos
consumidos en las tres elevaciones consideradas.
Fig. 9 Análisis de correspondencias múltiples entre las aves insectívoras y los tipos de insectos
consumidos en las tres elevaciones consideradas.
INSECT1-ColAINSECT1-ColB
INSECT1-ColM
INSECT2-DipB
INSECT2-DipN
INSECT3-HymB
INSECT3-HymN
ColBColB
ColB
ColA
ColMColM
-1.5
-1
-0.5
0
0.5
1
1.5
2
-1.5 -1 -0.5 0 0.5 1 1.5 2 2.5
F2
(33.5
9 %
)
F1 (52.13 %)
Gráfico simétrico (ejes F1 y F2: 85.72 %)
Variables activas Observaciones activas
TIPO1-PlagB
TIPO1-PlagN
TIPO1-plagN
TIPO2-NPlagB
TIPO2-NPlagN
TIPO3-DepA
TIPO3-DepB
TIPO3-DepN
TIPO4-ParB
TIPO4-ParN
CarRub
OreCelBasBel
SetVirGeoNel
SetOcc
-1.5
-1
-0.5
0
0.5
1
1.5
-2 -1 0 1 2 3
F2
(25.7
1 %
)
F1 (41.02 %)
Gráfico simétrico (ejes F1 y F2: 66.73 %)
Variables activas Observaciones activas
33
5.4. Índice de riqueza - Jacknife
El resultado para el índice de Jacknife 1 muestra que el número promedio de las
familias de insectos (considerados como especies) observados fue bajo, en
comparación a la tendencia que muestra este índice. Siendo únicamente en la
elevación 2600 donde el resultado de las observaciones tiende a los valores del
modelo, mientras que en los dos restantes sigue una tendencia contraria (Fig. 10).
0
5
10
15
1 2 3 4
1) 2600
Jack 1 Mean observado
0
2
4
6
8
1 2 3 4
2) 2800
Jack 2 Mean Observado
0
2
4
6
8
1 2 3 4
3) 3000
Jack 1 Mean Observado
0
5
10
15
20
1 2 3 4
4) General
Jack 1 Mean Observado
Fig. 10 Curva de acumulación de la riqueza (Índice de Jacknife) para las familias de insectos observados en cada muestreo, para 1) elevación 2600, 2) elevación 2800, 3) elevación 3000 y general.
34
5.5. Clúster Conforme a la evidencia grafica que muestra el resultado del análisis clúster, se
observan tres principales grupos diferenciados en la composición entomológica que
conforman la dieta de las aves (en este caso considerando a las familias de insectos
como especies) registradas en todos los muestreos, en las tres elevaciones
consideradas (Fig. 11).
Fig. 11 Dendrograma de clasificación de los componentes entomológicos que conforman
la dieta de las aves, registrados en los muestreos de las tres elevaciones consideradas
(clasificación general).
5.6. Abundancia relativa
La abundancia relativa para la presencia de las familias de insectos que conforman
la dieta de las especies de aves insectívoras Parulidae, tienden a ser diferentes para
cada una de las elevaciones consideradas, elevación 2600, elevación 2800,
elevación 3000 (Fig. 12) y general (Fig. 13), siendo la primera la que presenta un
An
tho
cori
dae
Mir
idae
No
iden
tifi
cad
o
Tep
hri
tid
ae
Ap
hid
idae
Geo
met
rid
ae
Cic
adel
lidae
Cu
rcu
lion
idae
Gel
ech
iidae
cocc
inel
lidae
Form
icid
ae
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
Dis
imil
itu
d
Dendrograma
35
mayor número de observaciones en la mayoría de las familias. De manera general
podemos observar que la familia Anthocoridae es la más frecuente.
0.000
0.200
0.400
0.600
0.800
1.000
1.200
Abundancia Relativa en Elevaciòn 2600
0.000.100.200.300.400.500.600.700.800.90
Abundancia Relativa en Elevacion 2800
0.000.100.200.300.400.500.600.700.800.90
Abundancia Relatriva en Elevacion 3000
Fig. 12 Índice de Abundancia Relativa para las observaciones de familias de insectos presentes en las excretas de las aves para 1) elevación 2600, 2) elevación 2800 y 3) elevación 3000.
1)
2)
3)
36
Fig. 13 Índice de Abundancia Relativa para las familias de insectos presentes en la dieta de las
especies de aves Parulidae para las tres elevaciones.
5.7. Diversidad - Shannon
El índice de Shannon – Wiener nos muestra que la diversidad promedio de familias
de insectos (consideradas como especies en este caso) es baja en las tres
elevaciones consideradas. Pero de estos resultados podemos notar que para la
elevación 2600 se tiene una diversidad promedio por encima de las elevaciones
2800 y 300, siendo este también el que posee el máximo valor para el mismo
resultado; en la parte contraria está la elevación 2800 con el menor promedio y valor
máximo (Cuadro 2; Fig. 14).
Cuadro. 6 Diversidad de Shannon - Wiener para las familias de insectos en las tres elevaciones
consideradas.
2600 2800 3000 General
Min 1.01 0.57 1.39 1.41
Max 2.03 1.1 1.39 2.27
Mean 1.6125 0.7625 1.39 1.96
0.000
0.100
0.200
0.300
0.400
0.500
0.600
0.700
0.800
0.900
1.000
Abundancia Relativa General
37
Fig. 14 Diversidad de Shannon - Wiener para las familias de insectos por cada muestreo realizado
en las tres elevaciones consideradas.
5.8. Similitud - Jaccard
El estimador de riqueza de Jaccard nos muestra que el promedio para la presencia
de familias de insectos es diferente para la elevación 2600, elevación 2800 y
elevación 3000. Estos dos últimos presentan valores de cero por la ausencia de
datos en los muestreos (Cuadro 3; Fig. 14).
Cuadro. 7 Similitud para las familias de insectos registrados en las elevaciones de 2600, 2800, 3000
y general.
2600 2800 3000 General
Min 0.125 0 0 0.125
Max 0.5 0 0 0.60
Mean 0.326 0 0 0.294
0
0.5
1
1.5
2
2.5
MUESTREO 1 MUESTREO 2 MUESTREO 3 MUESTREO 4
ind
ice
de
Sh
ann
on
-W
ien
er
Familias de insectos
E2600 E2800 E3000
38
Fig. 24 Similitud de las Familias de insectos mediante el estimador de Jaccard para todos los
muestreos en las tres elevaciones consideradas.
5.9. Kruskal – Wallis
Los resultados para la prueba no paramétrica, en aquellas variables que se excluyen
de las condiciones de normalidad y homogeneidad en las varianzas, para: a)
ordenes de insectos presentes en las dietas de las aves, b) las variable altura
arbórea, c) la variable altura arbustiva, d) la abundancia relativa de familias de
insectos, e) el estimador de Jaccard, f) el índice de riqueza de Shannon – Wiener y
g) el índice de Jacknife, de acuerdo a la presencia de familias de insectos
registrados en las dietas, nos muestran que a diferencia del resto de análisis, el de
Jaccard es el único que presenta una diferencia significativa en las variables
(Cuadro 4).
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
2600 2800 3000 general
Min Max Mean
39
Cuadro. 8 Resultados de las diferencias significativas para los distintos análisis mediante la prueba
no paramétrica de Kruskal - Wallis.
Análisis Ji Cuadrada Grados de libertad Prob > Ji Cuadrada
A Ordenes de insectos 4.993 3 0.1723
B Altura arbórea 2.000 2 0.3679
C Altura arbustiva 2.000 2 0.3679
D Abundancia Relativa 2.449 2 0.2939
E Estimador de Jaccard 12.750 4 0.0126
F índice de Shannon 11.000 8 0.2017
G índice de Jacknife 11.000 11 0.4433
6. Discusión
La tendencia sobre la presencia de aves Parulidae es similar en las tres elevaciones
consideradas; esta misma tendencia también surge al considerarse la zona como
propicia para la distribución horizontal y vertical de estas especies de aves, tal como
lo describen Deloya (2000) y Márquez (2006), los cuales mencionan la presencia de
especies de este orden en un rango que comprende las altitudes del presente
estudio. De igual manera, en el estudio realizado por Lavariega et al (2016) sobre
la diversidad de aves en un bosque templado subhúmedo mediante la observación,
en un rango aproximado de 2300 a 2700 msnm, encontraron que la familia Parulidae
es la segunda más importante del orden paseriformes. Por otra parte, en el estudio
realizado por Kattan y Franco (2004) sobre la distribución altitudinal de aves en la
cordillera de los andes, en Colombia, encontraron que la riqueza de especies
decrece conforme aumenta la elevación; esta diferencia que existe es causada por
el amplio rango que se consideró, siendo desde los 500 a 3500 msnm, con una
separación de 500 metros entre cada piso altitudinal. Contrariamente a las
tendencias obtenidas por los estudios antes mencionados y a las del presente,
Kessler et al. (2001) en su análisis sobre la riqueza de especies en dos gradientes,
40
una zona baja perturbada y una zona alta conservada, han encontrado que esta
riqueza y diversidad crece conforme aumenta la elevación.
De esta manera podemos evidenciar aquellos factores que tendrían un efecto sobre
la riqueza y variación de especies; se ha notado que en aquellos estudios en los
que se ha empleado un rango de altitud mayor sobre ecosistemas con grado de
perturbación similar, se ha encontrado una variación conforme va diferenciándose
la estructura del bosque, disminuyendo la riqueza avifaunística hacia arriba; por el
contrario, en el último estudio mencionado la mayor riqueza se encontró en la parte
alta donde la conservación era mayor.
Por otra parte, en la presente se hace notar la relevancia de la estructura y
composición vegetal sobre las aves registradas, tal como se puede observar en
otros estudios en donde se muestra la correlación entre la riqueza y la estructura
del bosque, como lo sugiere Terborgh (1977) quien encontró en un estudio sobre
varios gradientes, que la complejidad del hábitat explica en gran medida la
variabilidad en diversidad de especies de aves. En la distribución de especies, las
tendencias registradas en este estudio han coincidido con ciertos autores, y difieren
con otros; la razón principal de esta variación es el reducido espectro altitudinal
considerado, además de la perturbación a la que está sometida el bosque por las
actividades de las comunidades aledañas, causando un efecto sobre la presencia
de aves insectívoras al verse perturbado el hábitat; Whisson et al. (2018) reportan
en su estudio acerca del efecto sobre las comunidades avifaunística al verse
perturbada la cobertura arbórea, señalando que a tal daño sobre el arbolado se ve
reflejado la disminución de la riqueza de estas especies, lo cual lleva a decir que la
41
disponibilidad de recursos entomológicos disponibles para las aves también se ve
reducida al afectarse la conformación de las copas. Pero el monitoreo de esta familia
de aves insectívoras que se ha llevado a cabo ha dado lugar a un conocimiento más
preciso sobre la composición avifaunística con la que cuenta la zona, el
comportamiento de estas sobre los recursos entomológicos disponibles en la zona,
conocer de manera precisa la composición de la dieta de esta familia de aves, la
repartición del alimento entre las distintas especies reportadas, considerándolas por
tanto como simpátricas; sabiendo de esta manera que todo el lugar debe de
manejarse con las mismas consideraciones, pues la riqueza es prácticamente
homogénea.
Por otra parte, la tendencia en el consumo de insectos del orden Coleóptera, se
asemeja a lo reportado por Chatellenaz (2002) quien al evaluar la dieta de varias
especies de la familia Parulidae, encontró que este mismo orden de insectos
constituyó la base de la dieta para todas las especies, a pesar de que dicho estudio
se llevó a cabo en un ecosistema subtropical. No obstante, esto podría diferir de
Saiz et al. (2000) quienes mencionan en su estudio sobre la distribución de insectos
en el follaje, que el orden Homóptera es el más frecuente, con lo cual podemos
inferir que este orden termina siendo el principal componente alimenticio de las aves
insectívoras, puesto que estas especies de aves utilizan mayormente este estrato
para la obtención de alimento; dicha diferencia se le puede atribuir a la alta variación
del ecosistema en la cual se llevó a cabo dicho estudio, abarcando la costa y alta
montaña, empleando así varios nichos en donde cada uno podría estar dominada
por distintos taxa de insectos. Olvera et al. (2012) también presentan resultados que
42
difieren del presente estudio, mencionando que el orden Ortóptera es el más
abundante, seguido de Coleóptera, esto para un bosque de Pinus patula con
presencia de Quercus sp.; así, lo anterior mencionado hace evidente de como las
aves insectívoras Parulidae utilizan los estratos superiores de los árboles y arbustos
para poder conseguir el alimento que compone la dieta, lo cual corresponde a la
tendencia en el uso de los estratos de la vegetación, coincidiendo con lo
mencionado por Nocedal (2000), en un estudio que llevó a cabo en un bosque con
condiciones similares de estructura y localización, donde destaca que las aves
insectívoras utilizaron únicamente los estratos superiores desde donde iniciaron la
persecución de la presa. Esto tiene cierta relación con el tipo de insectos que las
especies de esta familia de aves consumen, esta tendencia guarda cierta relación
con lo que Saiz et al. (2000) mencionan, de que la mayoría de estos insectos
presentes en el follaje, juegan un papel como fitófagos por succión, realizando esta
acción en el follaje de los árboles. Este tipo de comportamiento que los insectos
tienen en el follaje resulta perjudicial para el bosque en general, puesto que con esta
acción sustrae la clorofila; concordando así lo reportado por Juárez et al. (2018), de
que gran parte de los individuos de este orden están asociadas a angiospermas y
algunas de ellas son plagas forestales importantes.
43
7. Conclusión
Se lograron determinar los componentes principales que conforman la dieta de las
aves insectívoras en las tres elevaciones bajo estudio.
Se alcanzó a determinar las principales familias de insectos presentes en la dieta
de las aves insectívoras, consumidas en los diferentes estratos del bosque,
encontrando a una familia como la más frecuente.
Se precisaron aquellos estratos y características de la vegetación que las aves
utilizan en mayor medida para la obtención de alimento, encontrando una
preferencia por la utilización de un solo estrato.
Con ello se identificó la dieta de estas aves, encontrando que dentro de su espectro
trófico coadyuvan en el control biológico de ciertos insectos que pueden tornarse
perjudiciales o plagas en los rodales forestales bajo estudios, pues además de la
dieta que presentaron, su distribución vertical es casi uniforme.
Cabe resaltar que el presente estudio muestra la importancia de la conservación de
los recursos faunísticos que tiene el bosque, más específicamente la ornitofauna.
Esta importancia puede plasmarse en los planes de manejo que se elaboran para
el aprovechamiento de los bosques, teniendo siempre en consideración el
mantenimiento de estas poblaciones, por los servicios ambientales que le
proporcionan al mismo, llevando a cabo un manejo adecuado de los componentes
que influyen en su presencia, pues en este tipo de comunidades vegetales; con la
implementación de esta actitud hacia nuestros recursos se lograría enmarca un
aprovechamiento sustentable, alcanzando beneficios ambientales y económicos.
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