factores ecolÓgicos que afectan la ...guianaplants.stir.ac.uk/paine/pubs/cetp_diss_espanol.pdf1...
TRANSCRIPT
i
FACTORES ECOLÓGICOS QUE AFECTAN LA DIVERSIDAD DE PLÁNTULAS DE ÁRBOLES EN
LA SELVA BAJA
INFORME FINAL
porC. E. Timothy Paine
Mayo, 2007
ii
iii
TABLA DE CONTENIDOS
RESUMEN .................................................................................................................................. viii
CaPÍTULO 1 - INTRODUCCIÓN ..................................................................................................1PROCESOS QUE LIMITAN EL RECLUTAMIENTO DE Plántulas DE
ARBOLES TROPICALES ..................................................................................................1LÍMITES A LA DISPERSIÓN ...............................................................................2LÍMITES AL ESTABLECIMIENTO POSTE-DISPERSIÓN ...............................5DESCRIPCIÓN DEL SITIO ................................................................................11ESPECIES FOCALES ...........................................................................................20ESTRUCTURA DEL INFORME ..........................................................................20
CAPÍTULO 2 - LA DISPERSIÓN DE SEMILLAS, MÁS QUE CONDICIONES AMBIENTALES, ESTRUCTURA LA COMMUNIDAD DE PLANTULAS TROPIICALES .................................................................................................................23
INTRODUCTION .................................................................................................23MÉTODOS ............................................................................................................25RESULTADOS .....................................................................................................40DISCUSIÓN .........................................................................................................42LA DISPERSIÓN LIMITA DENSIDAD Y DIVERSIDAD, Y FORMA LA
COMPOSICIÓN ................................................................................................................43
CAPÍTULO 3 - COMPETICIÓN DÉBIL ENTRE Plántulas: IMPLICACIONES PARA LA COEXISTENCIA DE ESPECIES ....................................................................................50
INTRODUCCIÓN .................................................................................................50MATERIALES Y MÉTODOS ..............................................................................51RESULTADOS ......................................................................................................56DISCUSIÓN ..........................................................................................................58
CAPÍTULO 4 - DEPREDACIÓN DE SEMILLAS POR MAMÍFEROS AUMENTA LA DIVERSIDAD DE Plántulas EN BOSQUES HÚMEDOS ..............................................64
INTRODUCCIÓN ................................................................................................64MÉTODOS ...........................................................................................................66RESULTADOS .....................................................................................................73DISCUSIÓN .........................................................................................................76CONCLUSIONES ................................................................................................84
CAPÍTULO 5 - CONCLUSIONES ..............................................................................................85RESUMEN ...........................................................................................................85SÍNTESIS .............................................................................................................86
LITERATURA CITADA ...............................................................................................................89
iv
APÉNDICE - DENSIDADES DE PLANTULAS EN EXPERIMENTOS DE ADICION DE SEMILLAS DEL CAPÍTULO 2 ......................................................................................107
v
LISTA DE TABLAS
Cuadro 1.2. Mapa de Estación Biológica Cocha Cashu, Parque Nacional de Manu, Perú (EBCC), ilustrando los sitios de los experimentos .......................................................................... 12
Tabla 1.1. Características de las 18 especies utilizados ................................................................ 17
Tabla 2.1. Las especies sembradas en la semilla-adición proyectan, clasificado por la familia ... 26
Tabla 2.2. La dispersión, no medio-ambiente, predice la composición de las especies de plántulas, hasta dos años después de una adición de semillas .......................................................... 39
Tabla 3.1. Densidades de la plantúla en parcelas experimentales de alta densidad y en 11 selvas bajas neotropicales ........................................................................................................... 52
Tabla 4.1. Especie sembrada en los excluidores mammal, clasificados por la familia ................ 71
Tabla 4.2. Efectos totales del tratamiento de excluidores mammal, de especies de la semilla, y de sus interacciones ............................................................................................................... 77
vi
LISTA DE FIGURAS
Cuadro 1.1. Figura conceptual de los sinos de individuos que constituyen una cohorte .............. 2
Cuadro 1.3. Tendencias estacionales en la precipitación (barras) y la temperatura máxima y mínima (líneas) en EBCC ..................................................................................................15
Cuadro 2.1. La semejanza de medio-ambiente estaba débil y inversamente, pero perceptiblemente, correlacionado con distancia geográfica ............................................. 30
Cuadro 2.2. (a) La densidad del tallos y (b) riqueza de las especies de plántulas focales y no-focales sobre tres años ...................................................................................................... 32
Cuadro 2.3. Densidad de plántulas reclutadas de ocho especies, por densidad sembrada ............33
Cuadro 2.4. La variación en la densidad de plantulas de especies focales fue explicada mejor por la dispersión de semillas que por condiciones ambientales .............................................. 34
Cuadro 2.5. Riqueza de las especies focales, la cohorte de 2004, y todas las plántulas junto ......36
Cuadro 2.6. La variación en la riqueza de plántulas focales, la cohorte de 2004, y la densidad total de las plántulas fue explicada por la dispersión de la semilla, condiciones ambientales, y sus interacciones ........................................................................................37
Cuadro 4.1. Parcela esquemático de los cinco diversos tipos de excluidores mammal ............... 72
Cuadro 4.2. La supervivencia de semillas y de plántulas resultantes diferenció extensamente entre los cinco tipos de excluidores ...................................................................................77
Cuadro 4.3. Los aspectos del reclutamiento de la plantúla en excluidores abiertos o cerrados a cada grupo de mamíferos .................................................................................................. 79
Cuadro 4.4. Los efectos de la abundancia del adulto y predación afectan la supervivencia de semillas y el reclutamiento de plántulas ............................................................................81
Cuadro 4.5. Efectos de la masa de la semilla y predación afectan la supervivencia de semillas y el reclutamiento de plántulas ............................................................................................ 82
vii
viii
RESUMEN
La dispersión de semillas y el establecimiento de plántulas - las dos etapas del
reclutamiento de plántulas - determinan la distribución espacio-temporal de individuos
nuevos en las comunidades de plantas. La diversidad aumenta durante la transición de
semillas a plántulas, haciéndola crítica para la coexistencia de especies. La discusión
sobre los efectos de cada etapa en la estructura de comunidades en bosques diversos aun
continua. Las teorías neutrales postulan un papel fuerte de la dispersión, mientras que las
teorías de diferenciación de nicho sugieren que las condiciones ambientales pueden ser
más importantes. Este informe reporta resultados de mis pruebas de los efectos de la dis-
persión, la competición, y la predación en la estructura de la comunidad de plántulas de la
selva baja del Parque Nacional de Manu.
Los experimentos de adición de semillas probaron la importancia relativa de la
dispersión y de las condiciones ambientales en la estructura de la comunidad de plántulas.
La dispersión explicó más variación en la estructura de la comunidad que las condiciones
ambientales. Éste es el primer estudio que reparte la variación y que demostró que la
dispersión afecta no solamente la densidad de plántulas, sino también la diversidad y la
composición de especies. Dos estudios más específicos probaron la intensidad de la com-
petencia entre plántulas, y examinaron los efectos de varios mamíferos predadores en el
reclutamiento de plántulas.
La evidencia de competencia entre plántulas fue débil: las tasas del crecimiento y
sobrevivencia generalmente no tuvieron relación con la densidad, y las zonas de la influen-
cia de plántulas se traslaparon raramente. Como predadores, los mamíferos pequeños y
medianos redujeron densidad de plántulas, mientras que los mamíferos grandes no tuvie-
ron efectos perceptibles. Además, los mamíferos pequeños generaron una ventaja para
especies raras, el elemento fundamental de la frecuencia-dependencia.
ix
Integrando los tres estudios, sugerimos que la dispersión es más importante que las
condiciones ambientales para la estructura de comunidades de plántulas. Dado la baja den-
sidad de plántulas en selvas neotropicales, deducimos que la competición entre plántulas es
en gran parte irrelevante a su reclutamiento. Predadores de semillas funcionan de manera
distintamente no-neutral, comiendo preferencialmente las semillas de especies comunes
y semillas grandes. A pesar de los efectos de predación, la dispersión explicó más varia-
ción en el reclutamiento que todos los aspectos de variación en condiciones ambientales
(incluyendo predación). Teniendo en cuenta todos los resultados de estos tres experimentos,
podemos decir que por lo menos para plantas jóvenes a escalas pequeñas, la dispersión
influencia más fuertemente la estructura de selvas tropicales que las condiciones ambienta-
les, consistente con predicciones de las teorías neutrales.
1
CAPÍTULO 1 - INTRODUCCIÓN
El objetivo de esta informe es examinar los efectos de tres procesos ecológicos que
afectan la estructura de comunidades de plantas: dispersión de semillas, competición entre plan-
tulas y depredación por mamíferos. Esto capítulo introductorio proporciona contexto para atar los
experimentos usados para examinar cada proceso, y un marco dentro cuál sus resultados pueden
ser interpretados. En el primer sección, repaso secuencialmente las etapas del reclutamiento de
plántulas, con un énfasis en esos procesos que limitan reclutamiento. Mucho de esta sección fue
publicada previamente como una revisión invitada en Ecosistemas (Harms y Paine 2003). En
la segunda sección, proporciono una descripción breve del sitio físico y geográfico de Estación
Biológica Cocha Cashu en el Parque Nacional Manu, donde todos la investigación fue conducida.
Entonces introduzco los dieciocho especies que fueron utilizadas como las semillas y plántulas en
los experimentos. Concluyo con un resumen de los objetivos de cada capítulo del informe.
PROCESOS QUE LIMITAN EL RECLUTAMIENTO DE PLÁNTULAS DE ARBOLES TROPICALES
El reclutamiento de plántulas consiste en dos etapas: dispersión de semillas de los adultos,
y la germinación y la supervivencia subsecuentes de plántulas. Las etapas de el reclutamiento
de la plantúla se presenta diagramático en Cuadro 1.1. El reclutamiento puede ser limitado en
cualquiera de las etapas secuenciales del ciclo vital de la planta (revisado en Muller-Landau et
al. 2002, Munzbergova y Herben 2005). Antes de la dispersión, una escasez de adultos, una baja
fecundidad del adulto, o los depredadores que consumen semillas antes de dispersión pueden
limitar el número de las semillas disponibles para la dispersión. En la etapa de la dispersión, la
falta de semillas de llegar a un sitio puede limitar el reclutamiento. Limitación de dispersión, la
consecuencia de estos tres procesos, regulan la distribución spatiotemporal incial de una cohorte
de semillas, y puede tener consecuencias substanciales para la estructura y las dinámicas de la
2
comunidad (Levine y Murrell 2003). Despues de dispersión, las limitaciones abioticos y las inter-
acciones bioticos eliminan individuos de la comunidad, un proceso designado la limitación del
establecimiento o filtración ecológica (Harper 1977, Muller-Landau et al. 2002).
LÍMITES A LA DISPERSIÓN
La llegada de semillas a un cierto sitio se puede limitar por la dispersión y la fecundidad,
predación de semillas antes de dispersión, o por caprichos del vector de la dispersión de la semilla.
La rareza local y el agrupimiento están características comunes de los árboles tropicales (He et al.
1997, Pitman et al. 1999, Condit et al. 2000, Plotkin et al. 2002). Los depredadores de la semilla
antes de dispersión (así como frúgivoros que dañan semillas) son capaces de reducir la coschecha
de semillas (Hulme 2001). En una estudia de la interceptación de semillas, las semillas grandes
mostraron evidencia del ataque de insectos que coman semillas antes de dispersion (e.g., Forget
��������������
����������� ���������
���������������������
����������
���������������������������������������������������� ������
Cuadro 1.1. Figura conceptual de los sinos de individuos que constituyen una cohorte. Generalmente, la intensidad de la filtracion ecológica disminua mientras que los individuos crecen y envejecen. Muchos procesos contribuyen a la filtración ecológica, pero destaco la competición y la depredación, porque son los focos de Capítulos 3 y 4, respectivamente.
3
et al. 1999). Los patrones de dispersión de adultos y la pre-dispersion depredación de semillas
juntos imponen una limitación de la fuente (sensu Muller-Landau et al. 2002) encendido el reclu-
tamiento de plántulas, y limitando el número de semillas disponible para la dispersión.
Los pájaros, los mamíferos, el viento, el agua, u otros vectores pueden llevar semillas de
los árboles del adulto (Levin et al. 2003). El concepto esencial de la limitación de la dispersión es
que estos vectores no transportan las semillas a todos los sitios posibles para la germinación. La
limitación de la dispersión - la falta de semillas de llegar a todos los sitios posibles del estableci-
miento - es, con frecuencia, severo. En un estudio de diez años de la interceptación de semillas en
la Isla de Barro Colorado, 50 de 260 especies en la comunidad de arboles no pudieron dispersar
ni una semilla a cualquiera de las 200 trampas de la semilla (Hubbell et al. 1999). Especies
pioneras investigaron Dalling et al. (2002) en Panamá, encontrado que la mayoría de especies
fecundas eran altamente dispersión-limitadas sobre cuatro años del estudio. Un caso extremo
de la dispersión limitada ocurre en la castaña, Bertholletia excelsa (Lecythidaceae), en que la
fruta cae cerrada por gravedad y está abierta roído por los agoutis (Dasyprocta spp.). Los agoutis
depositan semillas, pero en promedio, las dispersan menos de 5 m (Peres y Baider 1997). La
dispersión de la semilla es generalmente retringida por distancia, en que la mayoría las semillas
se dispersan a los sitios relativamente cerca de adultos. En las escalas que incluyen las sombras de
copa de árboles múltiples, la dispersión genera patrones agrupados de la lluvia de la semilla que
se centran en los adultos (Clark et al. 1998, Clark et al. 1999, Schupp et al. 2002).
Aunque la densidad de la lluvia de sem illas declina monotónicamente con distancia de
árboles del madre, tendencias deposicionales en procesos de la dispersión pueden crear agrupa-
mientos pequeños en deposicion de la semilla también. Por ejemplo, los patrones del movimiento
de frúgivoros vertebrados afectan la dispersión de semillas, porque los frúgivoros defecan donde
4
ellos pasar el tiempo que alimenta, es decir, en los árboles frutificandos (Schupp et al. 2002). Los
dispersores primarios de semillas de Virola calophyla (Myristicaceae) son monos de la araña
(Ateles bezelbuth, Russo 2005). La mayoría de sus semillas caen no-dispersadas debajo de adultos
maternales, pero semillas dispersadas estan depositados desproporcionado debajo de sitios el
dormir de Ateles, con respecto a sitios del resto o localizaciones al azares (Russo y Augspurger
2004). Los bellbirds masculinos (Procnias tricarunculata) en bosques del nubes de Costa Rica
defecan típicamente en el los bordes del bosque, un sitio preferencial para la germinación de
semilla (Wenny y Levey 1998). Incluso el viento puede depositar las semillas contagioso. Las cor-
rientes aéreas ascendentes locales, los remolinos, y el otro características dinámicas de los vientos
dentro y sobre bosques pueden formar patrones agrupadas de semillas (Horn et al. 2001, Nathan
et al. 2002). Los patrones agrupados en la dispersión de la semilla pueden persistir con el ontoge-
nia, afectando la distribución de los árboles del adulto (Condit et al. 2000, Seidler y Plotkin 2006).
La dispersión de semillas es un proceso estocástico que genera distribuciones en que las semillas
se agrupan en las varias escalas espaciales.
Evidencia de simulaciones y de bosques afectados por seres humanos indica la impor-
tancia de una fauna intacta para asegurar la dispersión de semillas y el reclutamiento eficaz de
plántulas. Una simulación dada parámetros por datos extensos de Borneo sugirió que una pérdida
de vertebrados frugívoros acortara la dispersión de la semilla y redujera la plantúla diversidad
por 60% (Webb y Peart 2001). Comparando bosques buscados y prístinos en la selva baja de
Perú, Terborgh et al. (en revisión) encontrado que la cazaria, particularmente para los monos que
dispersan semillas, guardapolvo arbolito bajado de la densidad del tallos, y aumentado el pariente
la abundancia de especie se dispersó por vectores abiotico. En una escala más amplia, las intro-
5
ducciones acertadas incontables de la especie a los sitios fuera de su gama nativa indican eso la
dispersión puede limitar distribuciones de la especie.
Estos estudios indican que la dispersión puede limitarse reclutamiento fijando el patrón
spatiotemporal inicial de plántulas. Sin embargo, esta limitación puede estar de poca importancia
si variación en ambiental las condiciones afectan fuertemente crecimiento y supervivencia de la
plantúla (Nathan y el Muller-Landau 2000, Zobel et al. 2000). Yo peso los efectos relativos de la
dispersión y del poste de la semilla condiciones ambientales de la dispersión en la densidad, diver-
sidad, y composición de la especie de la comunidad de la plantúla en el Capítulo 2.
LÍMITES AL ESTABLECIMIENTO POSTE-DISPERSIÓN
Una vez que las semillas se dispersen a un sitio dado, su el establecimiento no se ase-
gura (Schupp et al. 2002). Los límites potenciales al establecimiento de la plantúla bajan en
tres categorías: factores abiotico, interacciones biotico, y características intrínsecas de semillas
ellos mismos (Nathan y Muller-Landau 2000, Muller-Landau et al. 2002). Los factores abiotico
importantes incluyen la disponibilidad de luz, agua, y alimentos del suelo. Biotico importante
los factores son la intensidad de la competición, ambas de adultos próximos del dosel y plántulas
vecinas, tan bien como la densidad y la especificidad del anfitrión de enemigos naturales, tales
como depredadores de la semilla de la poste-dispersión, de patógeno (especialmente hongos) y
herbívoros. La ausencia de los mutualists apropiados, tales como hongos mycorrhizal, pueden
también establecimiento del límite en algunos habitat (Klironomos 2002, Moora et al. 2004).
Estos límites de la poste-dispersión al establecimiento se discuten detalladamente en el siguiente
secciones.
Factores Abioticos
Los factores abioticos, tales como la disponibilidad de los alimentos de la luz, del agua y
del suelo pueden influenciar la germinación de semillas y la supervivencia de plántulas. De estos
6
tres, la luz está probablemente el más importante. La mortalidad disminuida en sitios ligeros altos
fue demostrada por el trasplante de plántulas en una gama de ambientes ligeros en costa Rica
(Kobe 1999). Sin embargo, la abundancia de plántulas fue relacionada solamente débil con la
disponibilidad de luz en otra estudiar del mismo año y región (Nicotra et al. 1999). Los boquetes
del dosel proporcionan el toque de luz, condiciones de alta temperatura, y contemporáneamente
fueron creídos para desempeñar un papel importante en mantener la diversidad tropical del árbol
forestal (Denslow 1980), aunque la importancia de ese papel se afirma hoy (Denslow et al. 1990,
Hubbell et al. 1999, Schnitzer y Carson 2001). Sin embargo algunos (y quizás la mayoría) especie
del árbol requieren el toque de luz ambiente de los boquetes para reclutar arbolitos en el dosel
(Hartshorn 1980, King 1994).
Los alimentos del suelo pueden afectar el crecimiento, e indirectamente la mortalidad, de
los árboles más bosques húmedos (Grubb 1977). De un meta-análisis reciente, la fertilización
aumentó crecimiento en a mayoría de especie, con la especie pionera respondiendo más fuerte-
mente que la especie cortina-tolerante (Lorenzo 2003). En un experimento del común-jardín
en Ghana, las plántulas crecidas en suelo del bosque imperecedero mojado tenían foliar más
bajo concentraciones de N, de P, de K CA y del magnesio que ésos crecidos en suelo de un
bosque semi-de hojas caducas húmedo, reflejando diferencias en alimentos disponibles del suelo
(Veenendaal et al. 1996). Sin embargo, los efectos de la fertilización en plántulas pueden ser
difíciles de predecir detalladamente (Burslem et al. 1995), probablemente porque los impactos
son con frecuencia indirectos, mediado por el alimento que completa un ciclo a través telas del
alimento del detritivore (Lawrence 2003).
La disponibilidad del agua varía estacional en muchos bosques tropicales. Las plántulas
pueden ser susceptibles a sequía estacional, porque sus raíces penetran típicamente solamente bajo
7
en suelo, mientras que pueden plantas más grandes tener acceso a fuentes más profundas del agua
(Engelbrecht et al. 2005). Cuando el agua es escasa, puede con derecho preferente ser consumida
por los adultos vecinos (Casper y Jackson 1997, Coomes y Grubb 2000). Las plántulas del árbol
de bosques húmedos diferencian en su tolerancia de las condiciones de la sequía (Engelbrecht y
Kursar 2003), en parte debido a diferencias en la alometría y arquitectura (Yamada et al. 2005).
Los efectos de la disponibilidad del agua en funcionamiento individual pueden escalar hasta
afectar la diversidad de bosques tropicales. Las diferencias en intensidad del seasonality o de la
sequía en las escalas regionales pueden generar patrones en grande en diversidad. Alwyn Gentry,
en montar su dataset masivo en la composición de bosques tropicales, observó que la riqueza de
la especie aumenta con la precipitación anual, hasta una asíntota de casi 300 especie por hectárea
en 6 metros de lluvia por el año (Gentry 1988). No probé experimental influencias abiotico en
el reclutamiento de la plantúla en esta disertación. Sino como un proyecto adicional, manipulé
disponibilidad del agua en un bosque tropical estacional, y observé los efectos encendido recluta-
miento de la plantúla (Paine, Harms y Ramos, en la preparación).
Interacciones Bioticos
Hay la evidencia abundante que los árboles del adulto imponen la competición antedicha
y subterránea del recurso para el abiotico recursos discutidos arriba, que suprime la plantúla cre-
cimiento y supervivencia (Coomes y Grubb 2000, Lewis y Tanner 2000, Barbaris y Tanner 2005).
De hecho, la esencia del paradigma del boquete, ese dosel abre es esencial para el reclutamiento
acertado del árbol las plántulas, se afirman en asimétrico intenso la competición impuso por los
adultos ante las plántulas (Denslow 1980, Ostertag 1998). El grado a el cual plántulas competir
además entre sí mismos está mal entendido, pero podía afectar fuertemente su reclutamiento. Si
la competición más intensa viene de adultos próximos, entonces la identidad de plántulas veci-
8
nas estaría relativamente poco importante al crecimiento y a la supervivencia individuales de
la plantúla. Por otra parte, si las plántulas de tamaños relativamente similares compiten intenso
entre sí mismos, entonces la identidad de plántulas vecinas puede ser determinante adicional,
crítico del funcionamiento de la plantúla. En este caso, las plántulas podrían repartir recursos
entre sí mismos (Tilman 1982). Pruebo la intensidad de competición entre plántulas en el Capítulo
3, en a esfuerzo de colaboración con los investigadores que trabajan en la Isla de Barro Colorado,
Panamá.
La depredación de la semilla también puede influenciar el establecimiento de la plantúla
en variar escalas spatiotemporal. En un mástil-fructífero el bosque del dipterocarp, un experi-
mento del semilla-sembraje demostró a eso, excepto durante los acontecimientos fructíferos del
mástil supra-anual, semilla los depredadores consumieron casi todas las semillas (Curran y Webb
2000). Satiation de los cerdos salvajes (scrofa de Sus), y por lo tanto reclutamiento, ocurrido
solamente en años del mástil, cuando dio fruto toda la especie del dipterocarp síncrono (Curran y
Leighton 2000). Las islas en el lago Gatún (pieza del Canal de Panamá) apoyan los subconjuntos
variados del natural mamífero comunidad. La supervivencia de la semilla era la más grande en
mamífero-libre islas, y semejantemente bajo en sitios con el mamífero intacto comunidades o
solamente ratas (Asquith y Mejia-Chang 2005). Esto sugiere que los mamíferos pequeños puedan
reducir supervivencia de la semilla a un grado desproporcionado a su biomasa baja. Porque los
depredadores de la semilla agregan con frecuencia en colmo los remiendos del recurso de la
densidad, depredación de la semilla están a menudo positivamente densidad-dependiente, y puede
aumentar diversidad. Por ejemplo, supervivencia de la por-capita de semillas de Virola calophylla
dispersads en grups fue relacionado inversemente con el numero de semillas en cada grupo
(Russo 2005). Pruebo con experimentos los efectos de la depredación por tres tamaño-clases de
9
mamíferos terrestres en la densidad y la diversidad de la comunidad de la plantúla en el Capítulo
4.
Como la depredación de la semilla, herbivoría en plántulas es altamente variable, pero
puede ser importante en formar la estructura de la comunidad (Huntly 1991). Las especies de la
planta diferencian en su asignación de recursos al crecimiento, reproducción y defensa, conduci-
endo a los índices que diferencian de herbivoría entre las especies (Coley 1983, Coley y Barone
1996, Howlett y Davidson 2001). Herbivory era la fuente más importante de la mortalidad para
las plántulas nuevo-germinadas en un la más bosques húmedos tropical (Dalling y Hubbell 2002)
y en una variedad de otra habitat (Moles y Westoby 2004b). Además, los herbívoros y otros
mamíferos terrestres pueden Harmsr plántulas en bosques tropicales dinámicos pisoteándolos
(Clark y Clark 1989, Roldan y Simonetti 2001). En adición a probar sus efectos como depre-
dadores de la semilla, también pruebo los efectos de mamíferos terrestres como herbívoros de
plántulas en el Capítulo 4.
Muchos enemigos naturales son específico del anfitrión en la especie, género, o familia
llana (los Coley y Barone 1996, Novotny et al. 2002) y la intensidad de su ataque disminuye con
frecuencia con distancia de adultos conspecific (e.g. Blundell y Peart 1998). Estas observaciones,
juntadas con la semilla distancia-restricta la dispersión, forma la esencia del Janzen-Connell hipó-
tesis del mantenimiento de la diversidad de la especie (Janzen 1970, Connell 1971). Pruebas de
esta hipótesis, que predice que las plántulas reclutan lo más con éxito posible en una cierta distan-
cia lejos del conspecifics del adulto, así mantener alta diversidad, han tenido resultados mezclados,
pero en el conjunto ser de apoyo (Hammond y Brown 1998, Hyatt et al. 2003, Terborgh et al. en
revisión). El modelo de Janzen-Connell es un caso especial de la densidad-dependencia negativa,
en el cual el éxito demográfico se relaciona inverso con el tamaño de la población. Las especies
10
raras tienen así una especie demográfica del campo común del excedente de la ventaja. La depen-
dencia negativa de la densidad es a diversificación de influencia en muchos habitat diversos (Webb
y Peart 1999, Harms et al. 2000, Hille Ris Lambers et al. 2002, Wills et al. 2006). También
pruebo el grado a el cual la depredación mamífera es una fuente de densidad-dependiente mortali-
dad para las semillas y las plántulas en el Capítulo 4.
Characteristicas de Semillas
Las semillas varían extensamente en su probabilidad del establecimiento (Garwood 1983,
Foster y Janson 1985). Semillas más grandes y ésas con los cotiledones hypogeal tienen probabi-
lidades más altas del establecimiento que ésos con semillas pequeñas o cotiledones fotosintéticos,
particularmente en el sotobosque sombreada (fomentar y Janson 1985, Silman 1996, Dalling y
Hubbell 2002, Paz y Martinez-Ramos 2003). Las semillas grandes pueden ser más susceptibles
a la semilla depredación (Moles et al. 2003), pero es también más probable al resprout y se
recupera de disturbios físicos (Harms y Dalling 1997). También pruebo la interacción de la depre-
dación mamífera y siembro tamaño en el Capítulo 4.
Interacciones entre las etapas del reclutamiento
Aúnque esta revisión ha resumido las etapas del reclutamiento de la plantúla secuencial-
mente, no son independiente de uno a. Por ejemplo, la distribución de la lluvia de la semilla tiene
consecuencias para la depredación de la semilla de la poste-dispersión. Pequeño escalar los gru-
pos en la distribución de las semillas, que pueden resultar del comportamiento de los dispersores
de la semilla (Russo y Augspurger 2004), puede ser particularmente atractivo a herbívoros o
depredadores densidad-dependientes de la semilla (Blundell y Peart 1998, Russo 2005). Así agru-
pando en semilla la dispersión se puede correlacionar con índices bajos del establecimiento de
la plantúla. Los rasgos de la semilla son otra fuente de correlaciones entre las etapas del recluta-
miento de la plantúla. Por ejemplo, el tamaño grande de la semilla puede limitar simultáneamente
11
el sistema de vectores de la dispersión a los vertebrados grandes-bodied, disminuir distancias de
la dispersión, tasas de la germinación del aumento, y tolerancia malas del aumento para sembrar
el daño y la plantúla herbivoría (Dalling y Harms 1999, Russo 2003, los Moles y Westoby 2004a,
b).
DESCRIPCIÓN DEL SITIO
Toda la investigación para esto la disertación fue conducida en Estación Biológica Cocha
Cashu (EBCC) en Parque Nacional de Manu, un Sitio Herencia del Mundo de UNSECO (Cuadro
1.2). El parque fue establecido en 1973 por un decreto supremo nacional de la legislatura de Perú.
Manu es termino norteño de una cadena de parques y otras áreas protegidas que estiran al sur a
lo largo del pie de los Andes hacía Parques Nacionales Madidi y Amboró en Bolivia, designada
el Pasillo Vilcabamba-Amboró. EBCC es único entre estaciónes biológicos en que queda prístino
y increíblemente diverso. Sitios sin impactos anthropogenicos son cada vez más raros en bosques
tropicales y al nivel mundial. La investigación en EBCC ofrece una ventana espectacular en los
patrones y procesos que el residuo del hombre obscurecen en otros artes. La diversidad de EBCC
ha sido de largo un imán para ecologos y otros cientificos (Terborgh 1983, Gentry 1990).
Debido a su aislamiento, y la protección ofrecida por el parque, EBCC proporciona acceso
a uno de los bosques más prístinos del mundo. El sitio ha sido afectado solamente un poquito
por actividades anthropogénicos. Solamente ha sido lo minimo de la caza de la subsistencia de
Matsigenka y de nativos no-contactados en EBCC hace 35 años1. La tumbaria selectiva para la
caoba (Swietenia macrophylla, Meliaceae) ocurrió en la línea divisoria de las aguas de Manu,
sin embargo, individuos que de esta especies persisten cerca de la estación. Los árboles de jebe
1 Notablemente, un grupo de nativos no-contactados acamparon aproximadamente 3 kilómetros de EBCC entre abril y el mayo 2005. Visitas a su acampamiento despúes de su salida revelaron huesos de los tapires (Tapirus ter-restria) y de maquisapa (Ateles bezelbuth), y las cáscaras de motelos (Geochelone denticulata), dando evidencia de su cazaria.
12
Cuadro 1.2. Mapa de Estación Biológica Cocha Cashu, Parque Nacional de Manu, Perú (EBCC), ilustrando los sitios de los experimentos. El círculo abierto en el mapita indica la localización del Parque Nacional de Manu en el sudeste del Perú. EBCC mantiene cerca de 60 kilómetros de trochas (líneas negras), que proporcionan acceso sin par a selva prístina y diversa. Mapa producido por Nelson Gutiérrez, CICRA.
13
Figure 1.2.
14
(Hevea guianensis, Euphorbiaceae) son escasos en el floodplain del Manu, así que el auge de
goma de los años 40 en gran parte lo dejaron en paz. La línea divisoria de las aguas de Manu fue
explorado por las Cities Service Corporation (ahora CITGO) en 1972-73, pero ninguna explo-
tación petrolera ocurrió cerca de EBCC. No se sabe ningunas especies invasoras del bosque cerca
de EBCC (aunque algunas especies son cultivadas para alimentar los residentes de la estación).
La diversidad de la flora y de la fauna en los habitat que rodean EBCC está encantando, y
ocasionalmente el abrumar. La diversidad del punto (alfa) de pájaros puede exceder 160 especies
(Terborgh et al. 1990). Trece especies de monos y de marmosets se saben de EBCC, nueve de
lo cual pueden ser vistos (o oídos) sobre una base diaria (Janson y Emmons 1990, C.E.T. Paine,
observación personal). Depredadores mamíferos grandes, incluyendo otorongo, lobo del rio, y per-
ros del monte (Panthera onca, Pteroneura brasiliensis, y Atelocynus microtis, respectivamente),
se observan con frecuencia. Busquedas extensas, sobre todo por Dr. Robin Foster revelaron
2,874 especies de plantas en el Parque Nacional de Manu (Foster 1990). Los bosques de la selva
baja contienen por lo menos 1,372 especies de plantas (Foster 1990). Un censo de veintiuno
parcelas permanentes de árboles (~36 ha, en total) enumeró un total de 825 especies de árboles
del dosel (Pitman et al. 1999). Una sola hectárea del bosque contiene 174 especies de árboles en
el promedio (gama: 126 - 217 especies, Pitman et al. 2001). Estadísticas similares de Nortea-
mérica proporcionan un contraste llamativo. Muestras de la media-hectárea del bosque costal del
sudeste de Tejas contuvieron un promedio de 15 especies del árbol (gama: 3-23 especie, Marks
y Harcombe 1981). Se encuentra un total de 253 especies del árbol en los bosques templados de
Norteamérica del este (Latham y Ricklefs 1993), y los Estados Unidos continentales enteros se
estima para contener 20.000 especies vasculares nativas de la planta (Davies et al. 1986).
15
0
5
10
15
20
July October January April
Mea
n D
aily
Rai
nfa
ll (m
m)
0
5
10
15
20
25
30
Max
imum
and M
inim
um
Temperatu
res (ºC)
Cuadro 1.3. Tendencias estacionales en la precipitación (barras) y la temperatura máxima y mínima (líneas) en EBCC. Los patrones estacionales en la precipitación son mucho más fuertes que ésos en temperatura.
Clima
Estación Biológica Cocha Cashu está situado en un bosque húmedo tropical. Se clasifica
como bosque húmedo tropical en el esquema de Holdridge (1947). En la estación, la precipitación
se registra manualmente con a galga cilíndrica simple de la lluvia situada en el centro de un claro
de ~0.5-ha. Incluyendo solamente esos 15 años en los cuales los datos de la precipitación fueron
registrados en 9 o más meses entre 1984 (cuando el mantenimiento de registros comenzó en el
sitio) y 2006, la precipitación anual era 2167 mm en promedio (gama: 652 - 2763 mm; Cuadro
1.3). Los cálculos anuales de la precipitación pueden ser equiviados como la estación mojada
(octubre - abril) está partido entre dos años. Una estimación más relevante a la biológia se puede
generar con “lluvia-años” ese funcionamiento a partir de mayo a abril del año siguiente. La pre-
16
cipitación anual calculaba sobre esta base (que incluye solamente años de la lluvia con más de 9
meses de observaciones) es 2339 mm. El lluvia-año más seco en expediente ocurrió en 2004-05
(364 mm), y el más mojado (3352 mm) ocurrido en 1996-97. Las lluvias intensas de la estación
lluviosa pueden causar el río de Manu inundar. Inundaciones típicamente duran por solamente 1-3
días, porque el área de captación de la línea divisoria de las aguas de Manu, contracorriente desde
EBCC, es relativamente pequeña. Ningunos de mis parcelas estuvieron inundados en el curso de
estas investigaciones.
En contraste con la precipitación, los patrones estacionales en temperatura son moderado.
Las fluctuaciones de la temperatura diarios están en la misma orden de la magnitud que la vari-
ación estacional. Las temperaturas mínimas y máximas diarias se registran en la estación usando
un tipo termómetro del tubo en forma de “u” de grabación en el sotobosque, ~10 m del claro de
la estación. Un tipo de promedio se puede calcular como el medio de estos valores extremos. Esta
temperatura “promedio” extendió a partir de 24.2 °C en enero al 21.8 °C en julio. La fluctuación
media de la temperatura del diel es leve en enero (2.6 °C), y mayor en julio (4.5 °C).
A pesar de la estabilidad estacional temperatura del aire en EBCC, ‘friajes’ son un
elemento común de las condiciones atmosféricas de la estación seca. Estos frentes fríos barren
para arriba del Antarctica y Argentina y a través de Amazonia meridional, trayendo varios días
del tiempo frío, y a menudo lluvia. Varios friajes ocurren cada año entre junio y septiembre. La
temperatura más fría rocordado (°C 8.5) en EBCC ocurrió en agosto de 1993. El mínimo la
temperatura del día anterior había sido 9.5 °C. Temperaturas diarias del mínimo de < 10 °C se
ha registrado solamente 4 veces (fuera de 5,168 días de la observación). Sin embargo, estos acon-
tecimientos raros pueden tener impactos profundos en la composición de la supervivencia y de la
17
Tabla 1.1. Características de las 18 especies utilizados. La masa de la semilla, en gramos, es promedio ± 1 SD. La densidad del adulto es una sola estimación, y por lo tanto se presenta sin una estimación de variación. “Experimenta utilizado” indica en qué experimentos cada uno la especie fue utilizada: “Dispersal” = Capítulo 2, “Competition” = Capítulo 3, “Predation” = Capítulo 4. Detalles en la valoración de la masa de la semilla y la abundancia del adulto se proporcionan en el Capítulo 4. Las imágenes de la semilla y de la plantúla se extraen de http://manuplants.org, donde ellas y muchos otras están disponible. Pouteria reticulata, usado en el componente Panameño del experimento de competición (Capítulo 3), no se representa. Todas las barras de la escala son graduadas en mm.
18
���������������
Bonpl.
(Bombaceae)
5.29 ± 0.78
Storage, epigeal
7.4
Competition
�����������������������
Cambess.
(Clusiaceae)
2.52 ± 0.77
Storage, hypogeal
0.4
Predation
������������������
Ruiz & Pavon
(Arecaceae)
3.86 ± 0.41
Storage, hypogeal
32.2
Dispersal, Predation
0.61 ± 0.14
Storage, epigeal
0.2
Dispersal, Predation
0.41 ±�0.07
Storage, epigeal
3.6
Dispersal, Predation
0.79 ± 0.06
Storage, epigeal
2.3
Dispersal, Predation
1.93 ± 0.49
Photosynthetic
0.2
Dispersal, Predation
3.44 ± 0.56
Storage, hypogeal
0.1
Dispersal, Predation
�������������������
Hiern.
(Ebenaceae)
�����������������
(A. DC.) J.F. Macbr.
(Ebenaceae)
������������������
Ducke
(Combretaceae)
������������������
(Mart.) H. Wendl.
(Arecaceae)
��������������������
Benth.
(Annonaceae)
Scientific Name
��������������������������������
�������������
��������� ����
����� �����������������������
����������������
Tabla 1.1.
19
1.78 ± 0.88
Storage, hypogeal
3.8
Predation
0.49 ± 0.15
Photosynthetic
0.4
Predation
0.22 ± 0.07
Storage, epigeal
0.3
Dispersal, Predation
0.55 ± 0.10
Photosynthetic
~0.1
Predation
0.61 ± 0.07
Photosynthetic
0.2
Predation
1.80 ± 0.16
Storage, epigeal
37.3
Predation
1.11 ± 0.75
Storage, hypogeal
1.3
Competition
0.05 ± 0.003
Photosynthetic
0.9
Predation
0.86 ± 0.16
Storage, epigeal
3.4
Dispersal
������������
Bertero ex Spreng.
(Verbenaceae)
����������������
L.
(Rubiaceae)
����������������
Engl.
(Olacaceae)
����������������
(Markgr.) A.H. Gentry
(Myristicaceae)
�����������������
Ruiz & Pavon
(Moraceae)
��������������������
Sw.
(Moraceae)
������������������
(A. Juss.) C. DC.
(Meliaceae)
����������������
�����������
Meisn.
(Hernandiaceae)
�������� sp. nov
(Flacourtiaceae)
Table 1.1, continued
20
especie de la flora y de la fauna, mucha de las cuales faltan defensas del comportamiento o fisi-
ológicas contra el frío (e.g., Olmsted et al. 1993).
ESPECIES FOCALES
Dieciocho especies fueron utilizadas en los tres experimentos que constituyen esta disert-
ación, representando a 14 familias (Tabla 1.1). Utilicé 8 especies para comparar los efectos de la
dispersión y del establecimiento en Capítulo 2. Siete de éstos, y otras 7 especies además, fueron
utilizados en los experimentos de la depredación del Capítulo 4. Debido a requisitos logísticos, los
tres especies usados en el estudio de la competición entre plántulas de Capítulo 3 eran distintos
de ésos estudiados en otro experimentos. Los criterios para la inclusión en cada experimento se
detallan en cada capítulo.
ESTRUCTURA DEL INFORME
Este informe prueba los efectos de tres de los procesos más importantes en el recluta-
miento de plántulas. Capítulo 2 compara ampliamente la dispersión y las condiciones ambientales
en como forman la densidad, la diversidad, y la composición de la especies de plántulas. Esta
comparación proporciona una prueba crítica de dos teorías principales de la coexistencia de la
especie: niche-diferenciación y neutralidad. Evidencia que los procesos deterministas que ocurren
durante el establecimiento de la plantúla (es decir, filtración ecológica) gobierna el reclutamiento
de plántulas sugeriría que las teorías de la niche-diferenciación expliquen bien la estructura de
la comunidad, por lo menos en la etapa de la plantúla. En la otra mano, evidencia que el proceso
estocástico de la dispersion determina el reclutamiento de la plantúla indicaría que las teorías de
la neutralidad pueden proporcionar una explicación mejor.
El foco del Capítulo 2 es (intencionalmente) demasiado amplio disecar la importancia
relativa de los varios procesos que ocurren durante el establecimiento de la plantúla. Los experi-
mentos de los dos capítulos subsecuentes se diseñan para proporcionar detalles adicionales sobre
21
las fuentes de la mortalidad hechas frente estableciendo plántulas. Capítulo 3 prueba los efectos
de la competición entre plántulas. Mientras que los efectos competitivos asimétricos de los árboles
adultos en el reclutamiento de la plantúla están de gran alcance y bien documentados, el potencial
para la competición entre plántulas no se ha explorado antes. Si es intensa, la competición de la
inter-plantúla impondría un filtro adicional que podría limitar el reclutamiento de plántulas.
El Capítulo 4 prueba los efectos de depredación por mamíferos en el reclutamiento de
plántulas. Depredación de la semilla y la herbivoría a plántulas se ha sabido desde largo para
reducir densidad de plántulas reclutadas. Comparo los efectos de mamíferos pequeños, medios
y grandes como depredadores de la semilla y herbivorios de la plantúla. También determino los
efectos de cada tamaño-clase mammal en diversidad de la plantúla. El Capítulo 4 se ha aceptado
para la publicación en Ecology, y es en adelante designado Paine y Beck (en prensa).
En el Capítulo 5, revisito las etapas del reclutamiento de la plantúla repasadas aquí para
integrar los resultados de mis experimentos con estudios previamente publicados. Combinando
mis resultados con los de otros investigadores, procuro identificar esos factores que sean los más
importantes en la generación de variación en estructura de la comunidad de plántulas.
22
23
CAPÍTULO 2 - LA DISPERSIÓN DE SEMILLAS, MÁS QUE CONDICIONES AMBIENTALES, ESTRUCTURA LA
COMMUNIDAD DE PLANTULAS TROPIICALES
INTRODUCTION
Dos cuerpos de teoría, niche-diferenciación y neutralidad, intentan explicar la coexisten-
cia de especies en habitat diversos. Teorías de la niche-diferenciación sugeren que la diversidad
resulte de compensaciones e interacciones deterministas entre especies, que occuren en paisajes
heterogéneos (Chase y Leibold 2003). Las teorías de la niche-diferenciación hacen tres prediccio-
nes que han encontrado aprobacion empírico. La composición de la especie de comunidades y la
distribución spatiotemporal de individuos debe seguir condiciones ambientales (Potts et al. 2002,
Clark y McLachlan 2003, John et al. 2007). La composición de la comunidad se debe también
estructurar por competitivo y interacciones entre los individuos (Fargione et al. 2003, Harpole y
Tilman 2006, Paine y Beck en prensa). Las diferencias en rasgos entre especies deben traducir
a compensaciones en el funcionamiento demográfico (Kitajima 1994, Bloor y Grubb 2003). Sin
embargo, las teorías neutrales predicen patrones macroecological apenas tan exactamente como
teorías basadas en nichos, y mucho más parsimonicamente (McGill et al. 2006).
Las teorías neutrales consideran el punto de vista que todos los individuos son equivalente,
experimentando exacto el igual probabilidades del crecimiento y mortalidad (Bell 2001, Hubbell
2001). Teorías neutrales sugieren que la diversidad resulta de la interacción dinámica entre la
caminata estochastica de cada especie a extinción, y inmigración del metacommunity (McGill
et al. 2006). Mientras que son desafiados por evidencia abundante de patrones no-neutrales, los
teóricos neutrales atracan la atención a la capacidad de sus teorías de predecir aspectos de la
estructura de comunidades exactamente y parsimonicamente (Hubbell 2001, Volkov et al. 2003,
Volkov et al. 2005).
24
Los dos cuerpos de la teoría discrepan en cómo las etapas del reclutamiento afectan la
densidad, la diversidad y la composición de especies en comunidades de plantas. El reclutamiento
de las plántulas de las semillas abarcan dos etapas, dispersiones y establecimientos (Nathan y
el Muller-Landau 2000, Muller-Landau et al. 2002, Capítulo 1). La dispersión de semillas es
un proceso estocástico, que puede limitar el reclutamiento de la especie individual (repasada
por Turnbull et al. 2000). Las teorías neutrales consideran el punto de vista que eso procesos
estocásticos, especialmente dispersión de la semilla, estructuran comunidades de la planta, y ésa
la variación del rasgo interespecífica no afecta demografía. Así, en un bosque completamente
neutral, la distribución de los individuos generados por la dispersión persistiría a través del esta-
blecimiento, porque la mortalidad de los individuos ocurrirían aleatoriamente con respecto a
especie.
Sin embargo, un cuerpo del trabajo demuestra que esas condiciones ambientales, conjunto
con la variación del rasgo entre especies, afecta el crecimiento y supervivencia de la plantúla.
En bosques tropicales, estas condiciones incluyen: humedad (Engelbrecht y Kursar 2003), luz
(Nicotra et al. 1999, Montgomery y Chazdon 2002), competición (Lewis y Tanner 2000, Capí-
tulo 3) y depredación de la semilla (Paine y Beck en prensa), entre otros. Refiero a condiciones
ambientales, incluyendo todos los factores, biotico y abiotico, que potencialmente afectan el esta-
blecimiento de la plantúla. Las teorías de la niche-diferenciación acentúan papel que hacen estos
factores en la estructura de la comunidad de plantas. Niche-diferenciación sugiere esa variación
en condiciones ambientales debe predecir la estructura de la comunidad. Por consiguiente, obser-
vación que la distribución hecho por dispersion son alteradas posteriormente por la variación en
condiciones ambientales sería consistente con teorías de la niche-diferenciación.
25
Probé los efectos de la dispersión y de condiciones ambientales en la densidad del tallos,
diversidad de especies, y composición de la especies de plántulas con una serie de experimentos
de adición de semillas en un bosque amazonico altamente diverso. Los dos cuerpos de la teoría
hacen predicciones claras que ponen en contraste. En brevio, la neutralidad predice esa dispersión
de la semilla estructura comunidades, mientras que niche-diferenciciación predice que lo hacen
las condiciones ambientales. Es cada vez más evidente que ambas teorías aplicar en todos habitats,
aunque en proporciones que varian (Chase 2003). Yo, por lo tanto, adoptó un metodo que repartia
la variación para pesar el apoyo por estas predicciones de las observaciones de la communidad
de plántulas. Este metodo estadístico, juntado con manipulaciones de la dispersión de la semilla,
permitió que una prueba fuerte de las teorías de la neutralidad y niche-diferenciación (nivel D3,
sensu McGill y otros 2006). Además, para la cohorte de individuos, la relación entre la estructura
de la comunidad y las condiciones ambientales puede esperar intensificarse con tiempo desde la
germinación. Yo examiné cómo cambia la importancia de cada cuerpo de la teoría durante los dos
años del estudio.
MÉTODOS
Sitio y especie del estudio
Este estudio fue conducido en Estación Biológica Cocha Cashu (EBCC) en el selva baja
de Parque Nacional de Manu; véase la descripción detallada del sitio en el Capítulo 1.
Las especies fueron incluidas en los experimentos de la adicion de semillas estudio basado
en tres criterios. Primero, sus semillas tuvieron que ser suficientemente grandes ser limpiado y
sembrado fácilmente. Segundo, su fruto tenía que estar disponible entre abril y mayo de 2004, el
período de las adiciones de semillas. Y tercero, los adultos fructíferos tuvieron que ser suficiente-
mente comunes y fecundos proporcionar 1,600 - 3,100 semillas por cada especies. Estos criterios
rindieron 8 especies, representando 6 familias. Las especies focales incluyen seises árboles y
26
dos palmas, que alcanzan el dosel como adultos. Las masas de la semilla y abundancias del
adulto fueron determinadas como en Paine y Beck (en prensa). La abundancia del adulto de las
8 especies se extendió a partir 0.08 - 32 ha-1 (punto medio = 1.3 ha-1), y la masa de la semilla se
extendieron a partir de la 0.4 - 3.9 g (punto medio = 0.8 g). Los nombres de la especie y las carac-
terísticas que distinguen se presentan en las Tablas 1.1 y 2.1.
Diseño experimental
En julio de 2003, 230 parcelas fueron presentados en 23 bloques de 10 parcelas cada uno.
El abril siguiente, cada bloque fue ampliado a 24 parcelas, y un 24to bloque fue agregado para
un total de 576 parcelas del estudio. Los bloques fueron establecidos aleatoriamente a través de
Species (Family)Annual Fruiting Peak
Seed rain (seedsm-2 y-1)
Maximum sown density (seeds/m2)
Adult density (ha-1)
Seed mass (grams)
Duguetia quitarensis Benth. (Annonaceae) April 0.36 48 3.60 0.41
Iriartea deltoidea Ruiz & Pav. (Arecaceae) Enero 0.24 120 32.30 3.86
Socratea exorrhiza (Mart.) H. Wendl. (Arecaceae) February < 0.01 56 0.08 3.44
Buchenavia grandis Ducke (Combretaceae) March < 0.01 96 0.17 1.93
Diospyros pavonii (A. DC.) J.F. Macbr.(Ebenaceae) August 0.02 60 0.17 0.61
Diospyros subrotata Hiern. (Ebenaceae) June < 0.01 48 2.33 0.79
Trichilia pleeana (A. Juss.) C. DC. (Meliaceae) February 0.13 80 3.35 0.86
Heisteria nitida Engl. (Olacaceae) April 0.06 64 0.25 0.22
Tabla 2.1. Las especies sembradas, clasificado por familia. Todas las especies son de árboles del dosel, excepto Iriartea deltoidea y Socratea exorrhiza, que son palmas del dosel. Todas las especies tienen phenología fructífero anual moderado confiable. La lluvia anual de la semilla era estimada de la llegada de semillas a las 289 trampas de 1-m2 de Dr. Terborgh entre el enero de 2003 y enero de 2006. Las semillas fueron sembradas en cuatro tratamientos de la densidad, a partir de un-octavo del máximo y de aumento doblando clases al máximo (demostrado aquí). La masa de la semilla es el peso de semillas frescas, con todas las estructuras de la dispersión quitadas.
27
un área de 4 km2 del bosque maduro del floodplain en EBCC (véase Cuadro 1.2). Los bloques
fueron localizados para evitar claros recientes y cienegas. Dentro de un bloque, los parcelas
fueron arreglados en dos (de vez en cuando tres) filas paralelas, separadas por 10 m, con 5 y 10
m entre parcelas de cada fila. La distancia geográfica entre parcelas se extendió a partir de 5 m a
2 kilómetros. Los parcelas eran circulares, con un área de 1 m2, y cada uno fue marcada perma-
nentemente con un hierro central. Sobre el estudio de tres años, cuatro de los 576 parcelas fueron
destruidos por los árboles caídos, y son excluidos de todos los análisis.
La densidad, la diversidad, y los parcelas del control estaban aleatoriamente entre-
mezclado dentro de bloques. Cada bloque contuvo 16 parcelas de la densidad, 4 parcelas de la
diversidad, y 4 parcelas del control. Los 16 parcelas de la densidad en cada bloque, alternada-
mente, fueron divididos uniformemente entre las ocho especies focales. En los tratamientos de
densidad, las semillas de una sola especie fue sembrado en clases que doblaron de la densidad
minima hasta un máximo. Durante la estación fructífera, yo busqué 10 parcelas aleatoriamente
localizados de 1 m2 debajo del copas por lo menos de cinco árboles del adulto fructíferos
para determinar la densidad máxima de la lluvia natural de la semilla. La densidad observada
máxima se extendió entre especie a partir de 48 seeds/m2 para Duguetia quitarensis y Diospyros
subrotata a 120 seeds/m2 para Iriartea deltoidea, y fue utilizado como densidad máxima del
sembraje (Tabla 2.1). Parcelas de tratamientos de diversidad recibieron exactamente 24 semillas,
representando 2, 4, 6, o 8 especies, con la especies seleccionada aleatoriamente y uniformemente
del grupo de ocho especies focales. De esta manera, uniformidad fue maximizado, y la riqueza
de la especie de las semillas sembradas fue confundida ni con densidad ni especie sembrada
composición. Anualmente, parcelas de 1 m2 del piso del bosque reciben, en promedio, semillas
de 6 vertebrado-dispersados especies (cuartilas: 4 - 8; J. Terborgh, comunicación personal). Mis
28
adiciones de semilla aproximaron así la gama de la riqueza de la especie natural en la lluvia de
la semilla. Los parcelas que no recibieron semillas experimentales eran utilizado como controles
para ambos experimentos. Las plántulas de especies focales que germinaban en los parcelas del
control estimaban la tasa natural del reclutamiento.
Semillas eran sembradas a parcelas manualmente sin disturbar el suelo en cualquier
manera (como en Tilman 1997). La vegetación en cada parcela fue sacudido ligeramente para
asegurarse de que las semillas llegarona la superficie del suelo. Los parcelas de la densidad para
Diospyros pavonii fueron sembrados en julio de 2003 como estudio piloto. Las parcelas de densi-
dad para las otras siete especies, y toda las parcelas de diversidad, fueron sembradas en mayo de
2004.
Después de sembrar, los parcelas fueron observadas cada seis meses entre julio de 2003
y julio de 2006, en los picos de la estación seca (julio) y de la estación mojada (enero). En cada
censo, marqué todas las plántulas con etiqueta de las ocho especies focales mientras que ger-
minaron. Además de observar los ocho especies focales, observé tres aspectos del ambiente de
cada parcela: la vecindad biotica, la humedad del suelo y la franqueza del dosel. Evalué dos com-
ponentes la vecindad biotica del cada parcela. En cada censo de julio, yo marqué y midé todas
plántulas de especies no-focales entre 10 y 50 centímetros alto, excepto cualquiera que agujerea
solamente cotiledones. Defino una plantúla como ‘reclutado’ si resolvió estos criterios. En todos
censos excepto los de las estaciones mojadas de 2004 y 2006, estimaba la cubierta de los palmas
del sotobosque, de helechos, de la vegetación herbácea (sobre todo Marantaceae, Heliconiaceae, y
Araceae), y de la ramas y raices caidas (madera > 5 centímetros de diámetro). Utilicé las cuatro
estimaciones de cubierta, junto con la densidad, y riqueza de plántulas no-focales como descrip-
tores del vecindad biotica. La humedad del suelo fue evaluada gravimétrico a una profundidad de
29
5 centímetros en julio de 2004, y con un reflectómetro en julio de 2005, enero de 2005 y enero de
2006 (profundidad: 15 centímetros; TDR 200, Spectrum Technologies, Inc.). La disponibilidad de
luz fue cuantificada como Índice Global de Luz en Gap Light Analyzer 2.0 (Frazer et al. 2000),
basada en fotos del dosel tomadas 67 centímetros sobre cada parcela en julio de 2004.
Identificar plántulas pequeñas en un bosque tan diverso es un reto. Para facilitar la iden-
tificación, usé colecciones vivas y fotos digitales de la referencia. Las semillas de todas las frutas
identificables fueron sembradas en la invernadero en EBCC entre 2003 y 2005. Las plántulas
crecidas en el invernadero fueron estudiadas y fotografiadas en varias ocasiones a través de
su germinación y establecimiento (toda imágenes e información público disponibles en http://
manuplants.org). Todas las plántulas fueron identificadas en campo, basado en características del
campo y comparaciones con fotos de las plantulas crecidas en el invernadero. Otras fotografías
de plántulas no identificadas fueron tomadas en el campo. Comparaciones de las fotografías del
campo y las de referencia permitieron otras identificaciones. Sin embargo, no todas las plántulas
podían estar con confianza identificado a la especie. Las plántulas reconocibles que no podrían
ser asignadas a una especie fueron asignadas a taxa mas amplia, y/o asignado a los “morpho-
types”. Utilizo el término “especie” sinónimo con el “morphotype”. La identificación de cada
plantúla fue reevaluada y refinado (en caso de necesidad) en cada censo. Despúes del censo final,
en la estación seca de 2006, 3% de plántulas no se podía asignar con confianza a la familia; 75%
y 93% eran identificado a la especie y al género, respectivamente. A aumentar la consistencia tax-
onómica y reducir al mínimo cualquier potencial que causa identificaciones erróneas, análisis de
la composición de la diversidad y de la especie fue conducida en nivel del género.
Este estudio comparó ampliamente los efectos de la dispersión y de las condiciones ambi-
entales. Manipulé experimental el anterior, y no el último. La mayoría extensa de las semillas se
30
Cuadro 2.1. La semejanza de medio-ambiente estaba débil y inversamente, pero perceptiblemente, correlacionado con distancia geográfica. Los puntos indican la distancia ambiental entre todos pares de las 572 parcelas. La línea indica la relación local de regresion ‘lowess’, y sugiere que la relación entre semejanza ambiental y la distancia geográfica entre parcelas era muy débil.
31
dispersaron en bosques húmedos tropicales aterrizan en el sotobosque sombreado, como claros
recientes y otros sitios de alto-recurso están relativamente escaso (1-2% por el área, Lieberman et
al. 1985, H. Beck, datos inéditos). Así, este estudio examinó cómo la variación en la dispersión de
la semilla afecta la comunidad de plántulas en el contexto de la variación natural adentro condi-
ciones ambientales encontradas en sotobosques húmedos tropicales. La variación observada en
condiciones ambientales sin embargo atravesó la gama encontrado en los sotobosques de muchas
bosques húmedos neotropicales (Denslow et al. 1991, Nicotra et al. 1999, Montgomery y Chazdon
2002, Harms et al. 2004, Capítulo 3). Es razonable comparar la dispersión manipulada de la semi-
lla y condiciones ambientales, porque los cambios pequeñas de condiciones ambientales pueden
afectar perceptiblemente crecimiento y supervivencia de plántulas (e.g., Montgomery y Chazdon
2002). Por otra parte, manipulación de tratamientos de la dispersión y varias condiciones ambien-
tales de una manera factorial habrían bajado la cantidad de unidades de muestra.
Análisis de datos
Determiné la variación explicada por la tratamientos de dispersión, variables ambientales
y sus interacciones en términos de sus efectos sobre cuatro aspectos de la estructura de la comu-
nidad: densidad del tallo, riqueza de la especie, Diversidad de Shannon-Weiner, y composición de
la especie. Yo determinó sus efectos sobre tres cohortes de plántulas jerarquizados: plántulas de
especies focales, plántulas (focal y no-focal) que reclutó exclusivamente entre el julio de 2003 y
julio de 2004 (en adelante ‘cohorte de 2004’), y la capa entera de la plantúla junto (sin importar
su edad).
Correlaciones entre las condiciones del establecimiento o los tratamientos de la dispersión
y la distancia geográfica podrían confundir tus relaciones con la comunidad de la estructura de
plántulas. Por consiguiente, determiné la correlación entre las condiciones ambientales y la dis-
32
Stem
Density
A
SpeciesRichness
BFocal Non-focal Cohort of 2004
0
3
6
9
0
2
4
6
8
July 2003 July 2004 July 2005 July 2006
Cuadro 2.2. (a) La densidad del tallos y (b) riqueza de las especies de plántulas focales y no-focales sobre tres años. Las plántulas focales compusieron una porción pequeña de la densidad total de plántulas. Contornean a los individuos y especies que abarcan la cohorte de 2004 en negro. Observar que la cohorte de 2004 consistió en especies focales y no-focales.
33
0
2
4
6
0
2
4
6
0
4
8
0.0
0.2
0.4
0.6
0.00.51.01.5
0
1
2
0.0
0.4
0.8
0
4
8
Seedlingstem
density
Observation Period
Sown Density4: Maximum321: Minimum0: Control
Buchenavia grandis Diospyros pavonii
Diospyros subrotata Duguetia quitarensis
Iriartea deltoidea
Socratea exorrhiza Trichilia pleeana
Heisteria nitida
Figure 3
Jul2003
Jan2004Jul Jan
2005Jul Jan
2006Jul Jul
2003Jan2004Jul Jan
2005Jul Jan
2006Jul
Cuadro 2.3. Densidad de plántulas reclutadas de ocho especies, por densidad sembrada. La adición de una lluvia densa de la semilla aumentó la densidad de la plantúla para siete de los ocho especies. La densidad sembrada máximo varió entre especie - ver la Tabla 2.1. Las flechas indican el momento de adicion de semillas. Observar que diferencian las escalas de los ejes-y.
34
Cuadro 2.4. (Frente) La variación en la densidad de plantulas de especies focales fue explicada mejor por la dispersión de semillas que por condiciones ambientales. Cada barra representa la variación de la densidad explicada por la dispersión, condiciones ambientales, sus interacciones, o no-explicado. Las barras son agrupadas por especie, y clasificadas por período del censo dentro especie. Los dos grupos de barras más bajos representan efectos en la densidad de la cohorte de 2004 y en densidad total, respectivamente. La variación explicada por condiciones ambientales representa la suma de la variación explicada por todo las variables del ambiente juntadas. Solamente las especies que germinaron rápidamente despues del sembraje eran analizados en julio de 2004; “nd” indica que no hay datos disponibles para analyzar. “***” indica P < 0.0001,
“**” indica P < 0.001, y “*” indica P < 0.01.
35
0% 20% 40% 60% 80% 100%
0% 20% 40% 60% 80% 100%
PercentVariance Explained
Jul 04Jan 05Jul 05Jan 06Jul 06
Jul 04Jan 05Jul 05Jan 06Jul 06
Jul 04Jan 05Jul 05Jan 06Jul 06
Jul 04Jan 05Jul 05Jan 06Jul 06
Jul 04Jan 05Jul 05Jan 06Jul 06
Jul 04Jan 05Jul 05Jan 06Jul 06
Jul 04Jan 05Jul 05Jan 06Jul 06
Jul 04Jan 05Jul 05Jan 06Jul 06
Jul 04Jul 05Jul 06
Jul 04Jul 05Jul 06
Buchenavia grandis
Diospyros pavonii
Diospyros subrotata
Duguetia quitarensis
Heisteria nitida
Iriartea deltoidea
Socratea exorrhiza
Trichilia pleeana
Cohort of 2004stem density
Overallstem density
*** ** ****** ***** ******** ***
*** *** ***** **** *** ******** *** ***
nd*** * **** * ****** * ****** * ***
nd*** *** ***
nd*** ***** ******* * **
nd*** ** ***** ** ******** **
nd*** **** * *******
* ***** ***** ***** ******** *** *
*** ****** *** **** ***
*****
Dispersal
Establishment
Interaction
Residual
PercentVarianceExplained by:
Figure 4Cuadra 2.4
36
0
1
2
Sown Richness8 species6420 species
Focal Species
0
1
2
Seedlingspeciesrichness
Cohort of 2004
2
4
6
8
Observation period
Overall
Figure 5
Jul2003
Jan2004
Jul Jan2005
Jul Jan2006
Jul
Cuadro 2.5. Riqueza de las especies focales, la cohorte de 2004, y todas las plántulas junto. Cada línea representa la riqueza de la especie en los parcelas donde 0, 2, 4, 6, o 8 especies fueron sembradas en julio de 2004. La adición de una lluvia diversa de la semilla aumentó perceptiblemente riqueza de especies, pero sus efectos sobre riqueza de la cohorte y la riqueza total eran limitados. Las flechas indican el momento de adicion de semillas. Observar que diferencian las escalas de las ejes-y.
37
tancia geográfica con pruebas de Mantel (Mantel 1967, Gilbert y Lechowicz 2004). La correlación
entre dos matrices de la distancia no puede ser evaluado con métodos parametricos debido a la
carencia de independencia de valores dentro de cada matriz (McCune y Grace 2002). Las pruebas
Mantel son no-paramétricas. Usan randomization de una matriz de distancia para determinar la
significación del correlación observada. Primero calculaba las distancias euclidianas entre parce-
las, y la desemejanza euclidiana escalada de condiciones ambientales de cada parcela. De estas
matrices de la distancia, calculaba la coeficiente de correlación. Entonces permuté los elementos
de una matriz, recalculada la correlación, y determinada cuantas veces una correlación más fuerte
sería obtenida en cada ocasión. La significación de correlaciones observadas fue determinada con
1000 permutaciones. Las correlaciones entre las variables ambientales y las distancias geográficas
eran muy débiles en todos los períodos del censo (r de Mantel ≤ 0.087), pero eran significativos
en julio de 2004, enero de 2005 y julio de 2005 (P ≤ 0.04, Cuadro 2.1). Los tratamientos de la
dispersión fueron asignados aleatoriamente a los parcelas, y deben, por lo tanto, haber sido sin
0% 20% 40% 60% 80% 100%
Percent Variance Explained
Jul 04Jan 05Jul 05Jan 06Jul 06
Jul 04Jul 05Jul 06
Jul 04Jul 05Jul 06
Focalspecies richness
Cohort of 2004species richness
Overallspecies richness
nd*** ********** *
*********
* **
Figure 6
Cuadro 2.6. La variación en la riqueza de plántulas focales, la cohorte de 2004, y la densidad total de las plántulas fue explicada por la dispersión de la semilla, condiciones ambientales, y sus interacciones. Solamente tres especies focales habían germinado antes del julio de 2004, así que la riqueza de la especie de plántulas focales era analizada solamente después del enero de 2005. Las abreviaturas están como en el Cuadro 2.4.
38
correlación con distancia geográfica. Probé esta asunción con otro grupo de pruebas Mantel, y la
encontré que era válido (r de Mantel ≤ 0.020, P ≥ 0.48, datos no demostrados).
Para determinar la importancia relativa de los tratamientos de la dispersión y variacion
ambiental, utilicé un modelo de selección paso-a-paso basada en el criterio de la Información de
Akike (AIC, Burnham y Anderson 2002). Comencé con una regresión múltiple que incluyó log-
transformada densidad sembrada (o log-transformada riqueza) y todas las variables ambientales
medidas como variables del predictor. La selección paso-a-paso fue utilizada para seleccionar la
mejor combinación de variables (una forma incluyendo interacciones) que predicen cada aspecto
de la comunidad estructura. Los modelos fueron comparados en base de AIC, y los pasos hacia
atrás y delanteros eran posibles (Venables y Ripley 1999). Modelos separados fueron creados
para cada censo. Los análisis repetidos de las medidas no fueron conducidos, porque no todas las
condiciones ambientales fueron medidas en todos censos. Extraje la variación explicada por el
tratamiento de la dispersión, y la suma de la variación explicado por variables del establecimiento,
y por la dispersión interacciones del establecimiento, si cualquiera fueron elegidos , usando las
sumas de cuadrados Tipo I. Porque la dispersión es la primera etapa del reclutamiento, antes de
el establecimiento, dispersión siempre entró primer en los modelos. Así, la variación de los por
ciento explicada por condiciones ambientales representó lo que permanecía encima de lo que
explicó dispersión.
Finalmente, utilicé otro grupo de pruebas Mantel para probar las (parcial) correlaciones
entre la composición de las especies sembradas, condiciones ambientales, y composición de las
especies de plántulas (McCune y Grace 2002). La correlación entre la composición sembrado
y de la plantúla era calculada como se describe anteriormente. La relación entre las condiciones
ambientales y la composición de la especie de la plantúla era calculada como coeficiente de cor-
39
relación parcial. Como en los análisis de la densidad y de la diversidad de la plantúla, este método
permitió una valoración de la correlación parcial de condiciones ambientales y composición de la
especie, después explicar la correlación de la composición sembrado y de la plantúla de la especie
(Smouse et al. 1986, Castellano y Balletto 2002). Las matrices de la distancia de la composición
de la especie eran calculado con la desemejanza de Sorenson (Bray-Curtis), que incorpora datos
de la presencia-ausencia y de la densidad. Yo probó la significación de easa (parcial) correlaciones
aleatoriamente permutando la matriz de la composición de la especie de la plantúla 1000 veces
(que llevaron constante la composición de las especies sembrada y las matrices ambientales de la
semejanza), y recalculando el coeficiente de correlación. Las pruebas Mantel fueron repetidas en
Dispersion Solamente
Ambiente, despues de la dispersion
r P r PEspecies Focales
Julio 2004 nd nd nd ndEnero 2005 0.33 < 0.001 0.00 0.585Julio 2005 0.25 < 0.001 0.02 0.134Enero 2006 0.25 < 0.001 0.03 0.019Julio 2006 0.22 < 0.001 -0.01 0.603
Cohorte de 2004Julio 2004 0.40 < 0.001 0.01 0.319Julio 2005 0.36 < 0.001 0.06 0.006Julio 2006 0.33 < 0.001 0.02 0.177
Communidad EnteroJulio 2004 0.11 < 0.001 0.08 0.019Julio 2005 0.08 < 0.001 0.10 < 0.001Julio 2006 0.17 < 0.001 0.04 0.038
Tabla 2.2. La dispersión, no medio-ambiente, predice la composición de las especies de plántulas, hasta dos años después de una adición de semillas. El efecto de la dispersión de la semilla en la composición de la especie de la plantúla fue determinado con una prueba Mantel de la composición sembrada contra la composición de las especies de plántulas. El efecto de las variables del establecimiento fue determinado con una prueba parcial Mantel de las variables del establecimiento contra la composición de las especies de plántulas, mientras que controlaba para la composición sembrada de la especie. “nd” = datos no disponibles.
40
cada período del censo para determinar cómo la importancia relativa de la dispersión y del estab-
lecimiento cambió en un cierto plazo.
Todos los análisis fueron realizados en el paquete estadístico de R (R Development Core
Team 2006 version 2.4.1). Las paquetes MASS y vegan fueron utilizados para hacer la selección y
purebas Mantel, respectivamente (Venables y Ripley 1999, Oksanen et al. 2005).
RESULTADOS
Sobre tres años, 1360 plántulas de especies focales germinaron de las 15,132 semillas
sembradas; un índice de la germinación de 9.0%. La tasa de germinación varió entre especies, a
partir de 2.1% en Duguetia quitarensis a 21.3% en Diospyros pavonii. 106 plántulas de especies
focales reclutadas en parcelas control a cuál no se agregó ningunas semillas experimental. Esto
traduce a un índice natural del reclutamiento de 0.06 plántulas m-2 year-1 de las especies focales.
Tres especies relativamente comunes y fecundos reclutaron más de 10 plántulas en parcelas del
control, mientras que ni una plantúla del Socratea exorrhiza, que es raro en el área local, reclutó
naturalmente.
Marcaron 4792 plántulas no-focales dentro de este estudio de tres años, representando 320
especies, 185 géneros y 66 familias (véase el apéndice para detalles). Cada parcela del estudio de
1 m2 contenido, en promedio, 6.4 ± 4.8 tallos, y 5.0 ± 3.0 especies (promedio ± SD; Cuadro 2.2).
La densidad de plántulas no-focales enarboló en julio 2004, y declinado después. No observé la
lluvia natural de semillas en el contexto de este estudio, pero este grado de variación temporal en
densidad de plántulas ha sido asociado con fluctuaciones en densidad de la lluvia de la semilla en
otra parte en Amazonia (Norden et al. 2007).
La dispersión era una mejor predictor de la densidad de plántulas que condiciones ambi-
entales (Cuadros 2.3 y 2.4). Para siete de ocho especies, la densidad sembrada explicó más de
41
variación en la densidad de plántulas que todas las variables ambientales juntadas, indicando
que la dispersión limita fuertemente la densidad de plántulas. Para la octava especie, Duguetia
quitarensis, la densidad del tallo era baja y sin relación con densidad sembrada, sugiriendo ese
establecimiento, más que la dispersión, plantúla de los límites densidad del tallo. Los ajustes del
modelo eran fuertes, para los datos ecológicos; los modelos explicaron un promedio de 39% de la
variación total. No asombrosamente, la variación explicada por densidad sembrada era substancial
inicialmente (medio sobre 8 especies focales, enero de 2005: 27%), y declinado para el final del
estudio hasta 16%. Sin embargo, en el censo final, dispersión todavía limitó perceptiblemente
la densidad de tallos, explicando 6 - 41% de la variación. En el censo final, el establecimiento
explicó más variación en la densidad del tallo para tres especies que la densidad sembrada. Inter-
acciones estadísticas entre dispersión y variacion ambiental eran con frecuencia significativas,
pero raramente explicaron más el de 10% de la variación observada. Tomar juntos los ocho espe-
cies, manipulaciones experimentales de sembraje explicó solamente una fracción pequeña de la
variación en la densidad de la cohorte de 2004 (que incluyó especies focales y no-focales, Cuadro
2.4). En lugar, la densidad de la cohorte de 2004 fue explicada mejor por variables ambientales
(R2 > 0.66). La densidad total del tallo fue explicada bien ni por densidad sembrada ni por condi-
ciones ambientales (R2 < 0.09).
La riqueza de las especies de plántulas focales era fuertemente limitada por la disper-
sión, pero también fue influenciada por la variación ambiental (Cuadros 2.5 y 2.6). En enero de
2005, la riqueza sembrada de la especie explicó 27% de la variación en riqueza de la plantúla;
las variables ambientales explicaron 2%. Dieciocho meses más adelante, en el censo final, la
variación explicada por la dispersión y las condiciones ambientales había casi igualado, en 8% y
11%, respectivamente. Los resultados para los análisis de diversidad Shannon-Weiner fue paralelo
42
a de cerca los de riqueza de especies, y no se demuestra. La riqueza de la especie del la cohorte
de 2004 fue explicada bien por variables ambientales (R2 > 0.42), y no por riqueza sembrada de
la especie (R2 < 0.03). La riqueza total de las especies de plantulas estaba bien explicado ni por
tratamientos de la dispersión, ni variables ambientales (R2 < 0.06).
La composicion de especies de plantulas fue correlacionada más firmemente con la
composición de las especies sembradas que con las condiciones ambientales (Tabla 2.2). La cor-
relación entre la composición sembrada de la especie y la composición de la especie de la plantúla
era la más fuerte en enero de 2005 (Mantel r = 0.33), y debilitó en los años siguientes a 0.22. Las
correlaciones parciales entre las condiciones ambientales y la composición focal de la especie,
después de la dispersión que explicaba, eran muy débiles (el ≤ 0.03 de r), y eran solamente signifi-
cativas en enero de 2006 (P = 0.019). La especie la composición de la cohorte de 2004 estaba más
fuertemente y correlacionado perceptiblemente con la composición sembrada de la especie que
con condiciones ambientales. Estaba solamente en julio de 2005 la composición de la especie de
la cohorte correlacionada con ambiental condiciones (P = 0.006). Especie total de la plantúla la
composición fue correlacionada más firmemente con la composición sembrada de la especie que
con las variables ambientales (chimenea rdispersal: 0.08 - 0.17, renvironment Mantel: 0.04-0.10).
DISCUSIÓN
La importancia de teorías de niche-diferenciacion y de neutralidad se puede determinar
riguroso a través los experimentos en los cuales cada cuerpo de la teoría genera predicciones
claras que ponían en contraste, juntado con un estadístico que permite una valoración del apoyo
para cada uno (McGill et al. 2006). Este estudio proporciona tal método. La neutralidad predice
que la dispersión de la semilla estructurará la comunidad de plántulas, mientras que niche-dife-
renciación predice lo hace la variación en condiciones ambientales. Sin embargo, estochasticidad
43
en cualquiera proceso demográfico puede afectar la estructura de la comunidad, dispersión de
semillas se considera una fuente importante del stochasticity requerido para la dinámica neutral
(Hubbell 2001). Este método que reparte variación me permitió determinar cual predicción
explicó mejor mis observaciones de la comunidad de la plantúla.
LA DISPERSIÓN LIMITA DENSIDAD Y DIVERSIDAD, Y FORMA LA COMPOSICIÓN
Mis resultados demuestran que la dispersión limita la densidad y la diversidad de plántu-
las en un bosque húmedo altamente diverso. Se esperaron estes resultados. Dos estudios recientes
de la adición de semillas demostraron que la dispersión limita la densidad de plántulas en bosques
húmedos Panameños y de Kenya (Makana y Thomas 2004, Svenning y Wright 2005). Si dis-
persión limita independientemente la densidad de muchas especies, sigue que dispersión debe
también limitar la riqueza de especies. Esto es de hecho lo que encontré - la dispersión limitó la
riqueza de la especie de plántulas en un Parque Nacional de Manu. Este resultado, que la disper-
sión puede limitar la diversidad, corrobora resultados de estudios de prados templados (Tilman
1997, Foster y Tilman 2003, Foster et al. 2004). Está también constante con los estudios que han
deducido que la limitación por dispersión puede ser fuerte, cualquier por metodos de la intercep-
tación directa de la semilla (Clark et al. 1998, Clark et al. 1999, J. Terborgh datos inéditos), o por
observaciones de distribuciones de adultos en el escalas locales (Seidler y Plotkin 2006) o region-
ales (Condit et al. 2002, Potts et al. 2002, Tuomisto et al. 2003).
Mis resultados más demuestran que un solo acontecimiento de la dispersión puede cam-
biar de puesto la especie composición de la comunidad de la plantúla. Esto que yo encuentré es
robusto, en que la composición de la especie de semillas dispersadas fue correlacionada positiva-
mente y perceptiblemente con la composición de las plántulas focales de la especie, de la cohorte
de 2004 plántulas, y de la comunidad entera de plántulas (Tabla 2.2). En este bosque diverso, la
44
llegada de una semilla de un especie rara podía cambiar substancialmente la composición de una
parcela. Mis 572 parcelas contuvieron un total de 320 especies, con todo la riqueza media de la
especie por parcela de 1 m2 era 5.0 especie. Mientras que mis adiciones de la semilla incluyeron
especies que eran comunes, también incluyeron una cierta especie que plántulas reclutado muy
raramente naturalmente en parcelas control, debido a la rareza de los árboles del adulto, disper-
sión limitada de la semilla, o ambos (Tabla 2.1). Así mis adiciones de la semilla eran suficientes a
cambiar la composición de la especie de la comunidad de la plantúla.
Importancia relativa de la neutralidad y la niche-diferenciación
Una pregunta persistente en el discusión de la niche-diferenciación y la neutralidad
queda ‘… “bajo qué condiciones es un modelo mejor que otro en explicar los datos? ”’ (McGill et
al. 2006). Se reconoce cada vez más que la importancia relativa de la neutralidad y de la niche-
diferenciación varía continuamente, dentro y entre de sitios. Este reconocimiento puede ayudar a
resolver el discusión entre los partidarios de cada uno teoría (Leibold y McPeek 2006).
Cuatro factores son probables ser importantes en la determinación de la importancia rela-
tiva de los dos cuerpos de la teoría: la intensidad de filtración ecológica, la escala del análisis, el
aspecto de la estructura de la comunidad analizado, y el tiempo puesto que ocurrió despues de la
dispersión. Las condiciones ambientales (biotico y abioticos) que filtran individuos de la comu-
nidad pueden ser correlado con el grado de cual niche-diferenciación estructura a comunidad.
Sitios con los ambientes ásperos, la depredación intensa o los regímenes intensos del disturbio
- es decir, sitios con la filtración ecológica intensa - es particularmente resistentes al stochasticity
en la estructura de la comunidad (Chase 2003, Fukami 2004a, b). Estos sitios usualmente tienen
diversidad relativamente baja, composiciones de especies relativamente fiables, y pueden ser mejor
descritos por teorías de niche-diferenciación (McGill 2003, McGill et al. 2006). La filtración
45
ecológica puede también limitar las distribuciones de especies que co-ocurren con una comunidad
a los grados que diferencian (Moore y Elmendorf 2006).
En la otra mano, donde los procesos de la filtración ecológica son las dinámicas relativa-
mente débiles, neutralidad pueden llegar a ser evidente. Apenas como deriva neutral un gene no
debajo presiones de selección (Kimura 1983), neutralidad pueden ser la condición para una espe-
cies en la ausencia de filtración ecológica. Pues la selección non-randomly altera la abundancia
relativa de alleles, la filtración ecológica puede eliminar a individuos de una comunidad non-ran-
domly con respecto a la especie. La filtración ecológica puede conducir así a una comunidad lejos
de la neutralidad. Sitios con relativamente benign environments and moderate rates of predation
and disturbance are therefore more likely to be sensitive to stochasticity in dispersal or arrival
order (Chase 2003, Fukami 2004a, b). Las comunidades que ocupan estos sitios pueden estar
bien descrito por teorías neutrales de la coexistencia.
Interesantemente, la diversidad del dentro-sitio por sí mismo no se puede relacionar
directamente con la aplicabilidad de las teorías de la diferenciación del hilo neutro o del lugar.
En lugar, la aplicabilidad de cada uno se puede relacionar con la intensidad de ecológico fil-
tración. La filtración ecológica intensa hace a menudo sitios exhibir diversidad baja. Porque es
ecológico la filtración favorece típicamente clades específicos, o los taxa que exhiben rasgos
específicos (Harpole y Tilman 2006, McGill et al. 2006), la especie que coexiste en sitios intenso
filtrados tiende para ser más similar (o phylogenetically, o en términos de rasgos, o ambos) que
esperaría por casualidad. los sitios Especie-pobres son a menudo los en las cuales la filtración
ecológica es intensa, y teorías de lugar-repartir describen a las comunidades que ocupan tales
sitios a menudo bien.
46
La importancia relativa de repartir y de la neutralidad del lugar es también probable
variar con la escala de la investigación. Aunque la diversidad de la piscina de la especie se
lleva a cabo constante, parcelas más grandes son más resistentes a las perturbaciones estocásti-
cas resultando de la dispersión de la semilla porque contienen más individuos y más especies
(Rosenzweig 1995). Parcelas más grandes tienen mayor inercia compositiva. Además, las dife-
rencias en algunas condiciones ecológicas pueden llegar a ser evidentes solamente en escalas
espaciales relativamente grandes. Por ejemplo, la diversidad de bosques tropicales se relaciona
con la precipitación anual, que varía en regional a las escalas continentales (Gentry 1988). Mi
resultado, que la dispersión afecta la estructura de la comunidad de la plantúla en un pequeño
escala (1-m2), puede se descolora en escalas más grandes.
La importancia relativa de la neutralidad y de la diferenciación del lugar puede depender
del aspecto de la comunidad de la planta se determina que. Los estudios más recientes han
examinado solamente la composición de la especie (e.g., Gilbert y Lechowicz 2004, Karst et al.
2005). Examiné tres aspectos de la estructura de la comunidad en este estudio: provenir la densi-
dad, la riqueza de la especie, y la composición de la especie. La densidad del tallo es la medida
más labile, porque dispersión y las condiciones ambientales agregan y quitan respectivamente
vástagos individuales. Las plántulas están reclutando constantemente en y (con mortalidad)
están saliendo de la comunidad de la plantúla. El patrón de la densidad del tallo generado por la
dispersión de la semilla es sobreimpreso rápidamente por los patrones inducidos por condiciones
ambientales. Así, la duración temporal de efectos significativos de la dispersión en densidad del
tallo es limitada. La riqueza de la especie es más resistente al stochasticity en semilla dispersión.
Los efectos de la dispersión en riqueza de la especie de la plantúla deben persistir más allá de
ésos en densidad del tallo, porque para que las condiciones ambientales afecten riqueza de la
47
especie, todos los vástagos individuales de una especie dada deben ser eliminados. Finalmente,
la firma de la dispersión puede seguir siendo evidente lo más de largo posible en términos de
composición de la especie y distribución espacial. La dispersión de la semilla puede afectar
la composición de la especie de la plantúla con la llegada de una sola semilla de una especie
rara. En un bosque diverso, la llegada de una sola especie rara a un parcela lo hará altamente
disímil de otros parcelas, moviéndolo a una parte alejada de “espacio multidimensional de la
especie-composición”. Porque la dispersión fija la distribución inicial de individuos, los patrones
espaciales que forma pueden ser los efectos duraderos más largos. No determiné patrones espa-
ciales de plántulas en este estudio, pero la firma espacial de la dispersión se puede persistir y
detectar incluso en las distribuciones en reducida escala de los árboles del adulto (Seidler y Plot-
kin 2006).
La mayoría de los estudios de la limitación de la dispersión se han centrado en la especie
herbácea de breve duración, que puede lograr madurez reproductiva durante la duración del
estudio. Para la especie duradera, los experimentos de la semilla-adición estudian generalmente
solamente una porción del ciclo vital, siguiendo una sola cohorte con tiempo (e.g., Makana y
Thomas 2004, Svenning y Wright 2005). En tales estudios, la importancia relativa de la dis-
persión de la semilla y las condiciones ambientales dependerán del tiempo desde la dispersión.
Para una cohorte, la dispersión es un acontecimiento singular que establece la distribución
inicial de individuos y de la especie. Después de eso, la fuerza de la filtración ecológica aumen-
tará, aunque quizás no no linear, ni iguala continuamente. Los combates fuertes de la filtración
ecológica, tales como ésos impuestos por los fuegos o los broches de presión del frío, pueden
ocurrir en los intervalos irregulares (e.g., Olmsted et al. 1993). En este estudio, la variación
en la riqueza de la densidad y de la especie del tallo de la plantúla explicada por la dispersión
48
el tratamiento declinado con tiempo, sino la variación explicada por condiciones ambientales
concomitante no aumentó (Cuadros 2.4 y 2.6). Interpreto esto para significar que había variación
substancial en las condiciones ambientales que no fueron capturadas por mis datos. En cambio,
la correlación de la composición sembrado y de la plantúla de la especie seguía siendo fuerte a
través del estudio.
Estas consideraciones instaladas comparaciones interesantes entre mi estudio y otros que
condujeron pruebas semejantemente fuertes de la niche-diferenciación y de las teorías neutrales.
Varios estudios han apuntado disecar efectos del hilo neutro y del lugar sobre la composición
de la comunidad determinando las correlaciones de la semejanza compositiva con condiciones
ambientales y con distancia geográfica (Gilbert y Lechowicz 2004, Karst et al. 2005). Este mét-
odo es algo problemático, porque depende de la relación entre las distribuciones de la especie y
limitación de la dispersión. Las teorías neutrales postulan que la limitación de la dispersión haría
la correlación con distancia geográfica ser fuerte (los otros de Condit y. 2000). Sin embargo,
las condiciones ambientales son a menudo espacial automóvil correlacionado, y podía generar
semejantemente fuerte correlaciones. Los diseños de muestreo sutiles y los análisis estadísticos
se requieren para repartir la variación debido a la neutralidad y a la niche-diferenciación en datos
de observación (Gilbert y Lechowicz 2004). Evité esta edición por la dispersión directamente
de manipulación de la semilla. Podía así probar explícitamente la hipótesis de la base de teorías
neutrales, ese stochasticity en la dispersión de la semilla genera la estructura significativa de la
comunidad (también ver Moore y Elmendorf 2006). Por otra parte, este método permitió que pro-
bara no sólo la composición de la comunidad, pero también proviene riqueza de la densidad y de
la especie como variables de la respuesta. Notablemente, mi estudio asignó un papel más fuerte
a los procesos neutrales que ninguno de estos estudios de la templado-zona (Gilbert y Lechow-
49
icz 2004, Karst et al. 2005, Moore y Elmendorf 2006). Si esto es debido a las diferencias en la
intensidad de la filtración ecológica entre sitios, o a las diferencias en las etapas de la vida-historia
investigadas no está todavía claro.
Los experimentos de la adición de semillas pueden subestimar los efectos a largo plazo de
la dispersión de la semilla, sin importar la variable de la respuesta examinada. La mayoría de la
semilla-adición experimenta hoyo una adición de una sola vez de la semilla contra las condiciones
ambientales continuamente que varían en curso (Turnbull et al. 2000). Como en este estudio, una
adición de una sola vez de semillas puede no afectar la estructura de la comunidad de la plantúla
en su totalidad. Mi semilla los tratamientos de la adición, sin embargo, alzaron riqueza de la
densidad del tallo y de la especie en la cohorte de 2004. Si la dispersión forma la mayoría de las
cohortes, como espero, sus efectos acumularán, con los efectos substanciales de la dispersión
acrecentándose en términos de densidad del tallo, riqueza de la especie, y composición a nivel
comunitario de la especie. En este contexto, es importante que mis adiciones de una sola vez de la
semilla aumentaron la densidad y la diversidad de la cohorte de 2004, y sugieren que la dispersión
de la semilla puede tener efectos acumulativos en etapas ontogenéticas más últimas. Además, mis
tratamientos de la semilla-adición de la diversidad (la adición de 24 seeds/m2 en los niveles varia-
dos de la riqueza) mímico la dispersión natural por los monos frugívoros (Russo y Augspurger
2004). Esto sugiere que la dispersión de la semilla, particularmente por los vertebrados grandes,
pueda afectar perceptiblemente la estructura y las dinámicas de la plantúla acodan. Si los efec-
tos de la dispersión persisten a través de etapas ontogenéticas más últimas, las teorías neutrales
pueden ser suficientes explicar la estructura y la dinámica de bosques tropicales diversos.
50
CAPÍTULO 3 - COMPETICIÓN DÉBIL ENTRE PLÁNTULAS: IMPLICACIONES PARA LA
COEXISTENCIA DE ESPECIES
INTRODUCCIÓN
Competición puede reducir el crecimiento y la supervivencia de individuos, y tamaños
de poblaciones (e.g., Tilman 1994, Pacala et al. 1996). Para las plántulas de árboles tropicales, si
la competición ocurre solamente entre plántulas y adultos o ademas entre plántulas de tamaños
similares tiene ramificaciones importantes para la regeneración del bosque y el mantenimiento de
la diversidad de especies.
Si la competición es predominante tamaño-asimétrica, entre las plántulas y los adultos,
después identidad de la especie de la plantúla de la vecindad ser relativamente poco importante
a cada uno funcionamiento de la plantúla individual porque las plántulas no competirían intenso
entre sí mismos para los recursos. En una mano, si las plántulas de tamaños relativamente simi-
lares compiten entre sí mismos, entonces la identidad de la especies puede ser un determinante
adicional de la plantúla, y plántulas su mismos pueden repartir los recursos (Tilman 1982), tantos
modelos de la coexistencia de la especie de la planta asumen (e.g., Pacala et al. 1996). La evi-
dencia sugiere fuertemente esa competición es más intensa entre plántulas y adultos que entre
plántulas. La densidad de plántulas en selva es baja (Harms et al. 2004, Moles y Westoby 2004b,
Tabla 3.1). Observando la falta de plántulas en el sotobosque de selva baja, Wright (2002) conje-
turó que las interacciones entre plántulas podrían ser suficientemente débiles permitir coexistencia
de todos especies capaz de tolerar las condiciones abioticos del sotobosque.
Ningún autor, a nuestro conocimiento, ha promovido fuertemente idea que las plántulas
compiten con frecuencia entre sí mismos. Sin embargo, muy pocos estudios han determinado
directamente la intensidad de o el potencial para esta interacción. Los altos índices de la mortali-
dad dependiente de la frecuencia acontecen las plántulas del árbol, aumentando diversidad (Webb
y Peart 1999, Harms et al. 2000); esta mortalidad es constante con, aunque evidencia no inequív-
oca de, competición intensa. La competición inter-plantúla era intenso en poblaciones de alta
51
densidad de plantulas de Acer sacchrum (Taylor y Aarssen 1989), pero aparecido débil en un estu-
dio de las plántulas tropicales del árbol (Brown y Whitmore 1992). Inversamente, mucho esfuerzo
ha estado pasado que estimaba la intensidad de la competición tamaño-asimétrica. Hay evidencia
abundante que sombre dado por arbolitos (Marquis et al. 1986) y los adultos (e.g., Lewis y Tanner
2000) reduce el crecimiento y la supervivencia de plántulas. Sin embargo, determinando la rel-
ación entre la densidad demografica de plántulas y la intensidad de competición entre-plantulas es
esencial para entender la coexistencia de árboles tropicales.
En este estudio, determinamos la intensidad, y el potencial para, competición entre plán-
tulas del árbol en dos bosques tropicales húmedos. Probamos la relación entre la crecimiento y
supervivenciade plantulas y la densidad, siguiendo cohortes de plántulas de tres especies comunes
del árbol. Predijimos que esa competición intensa entre vecinos generaría una relación inversa
entre la densidad y el funcionamiento de plántulas. La baja densidad de las plántulas que hemos
observados en bosques húmedos tropicales nos motivó inicialmente para preguntar la intensidad
de la competición de la inter-plantúla (e.g., Harms et al. 2004). Porque se puede predicir que la
competición debe ser más intensa en poblaciones de alta densidad, elegimos estudiar los remien-
dos más densos de plántulas disponible en selvas Panameños y Peruanos. Nuestras parcelas, que
fueron dominados por una de tres especies, eran más que una orden de la magnitud más densa
que las plántulas típicas de bosques Neotropicales (95.0 ± 66.0 contra 4.4 el ± 4.5 individuals/m2
[promedio ± SD], Tabla 1). Si se encuentra competición débil en parcelas de tanta alta densidad,
es poco probable que sería intenso donde está más baja la densidad, sin importar especie com-
posición.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio y especie del estudio
Investigamos la competición intraespecífica entre plántulas en la isla de Barro Colorado,
Panamá (BCI) y Estación Biológica Cocha Cashu, Perú (EBCC). Las descripciones de la flora y
de la fauna de los dos sitios se pueden encontrar en Croat (1978) y Gentry (1990), respectivamente.
La precipitación anual hace un promedio de 2600 y 2200 mm en BCI y EBCC. En BCI, nos
52
Site Indiv./m2 (Mean ± SD)
N plots Reference
High-density plotsPouteria reticulata, BCI, Panama 168.7 ± 18.0 16 This studyBrosimum alicastrum, BCI, Panama 56.3 ± 10.0 13 This studyMatisia cordata, EBCC, Peru 52.7 ± 19.7 32 This study Mixed-species plots Paracou, French Guiana 18.5 ± 7.9 60 C. Baraloto, unpublished dataEBCC, Peru 6.4 ± 4.8 300 Harms et al. (2004)BCI, Panama 6.1 ± 1.5 300 Harms et al., (2004)Estación Biológica Los Amigos, Peru 6.0 ± 5.7 192 C. E. T. Paine, unpublished dataYasuni, Ecuador 6.0 ± 11 600 M. Metz, unpublished dataKm 41, Brazil 5.6 ± 2.1 300 Harms et al., (2004)Beni, Bolivia (occasionally hunted) 4.2 ± 0.1 229 Roldan and Simonetti (2001)Beni, Bolivia (intensively hunted) 3.9 ± 0.2 238 Roldan and Simonetti (2001)La Virgen de Sarapiquí, Costa Rica 2.6 ± 0.1 144 Capers et al., (2005)La Selva, Costa Rica 2.0 ± 1.0 120 Nicotra et al., (1999)Cay Rica, Costa Rica 1.5 ± 1.0 117 Nicotra et al., (1999)Chilamate, Costa Rica 1.4 ± 0.8 107 Nicotra et al., (1999)La Selva, Costa Rica 1.1 ± 0.7 300 Harms et al., (2004)
Tabla 3.1. Densidades de la plantúla en parcelas experimentales de alta densidad y en 11 selvas bajas Neotropicales. Densidades de arbolitos (más juveniles de las palmas del dosel) 10 - 50 centímetros de alto son clasificados por disminuyendo densidad. Los parcelas de este estudio eran perceptiblemente más denso que lo normal en otras selvas (ANOVA: F2, 14 = 31.9, P < 0.0001). Todos los sitios reciben por lo menos 2200 mm de precipitación anualmente. Loas tamaños de las parcelas variaban entre 0.5 - 5 m2, pero todas densidades se escalan a 1 m2 para facilitar comparaciones..
realizamos experimentos de la densidad-reducción en parcelas dominadas por Brosimum alicas-
trum Sw. (Moraceae) y Pouteria reticulata (Engl.) Eyma (Sapotaceae). En EBCC, realizamos
manipulaciones similares en los parcelas dominados por Matisia cordata Bonpl. (Bombacaceae).
Las tres especies son extensas y moderado común, distribuido de Panamá a Perú. En adelante,
los referimos por sus nombres genéricos. Pouteria y Matisia son árboles del dosel, mientras que
Brosimum es ocasionalmente aun mas alta. Las tres especies son tolerantes a la sombra; ningunas
son especies pioneras (Croat 1978, Foster y Janson 1985).
53
Reducciones experimentales en densidad
Experimentos de la reducción de densidad fueron realizados debajo de los árboles del
adulto que habían dado fruto dentro del año anterior. Todos las plántulas estaban de tamaños sim-
ilares, y de menos de un año en la iniciación de la densidad-reducción experimentos. En BCI, nos
aprovechamos de en curso experimento del mamífero-excluidor, que fue establecido adentro 1993.
Excluimos mamíferos de un parcela grande (30 x 45 m) por cinco años. Remiendos muy densos,
dominados por Brosimum o Pouteria, reclutado naturalmente en el excluidor en altas densidades.
En 1997, nosotros establicimos 13 y 16 parcelas de 1 m2 en remiendos de plántulas de Brosimum
y de Pouteria, respectivamente. Para ambas especies, enrarecimos aleatoriamente los parcelas
inicialmente de alta densidad a bajo, a medio o control (15, 30, y 45-64 individuals/m2, respec-
tivamente). Para Pouteria, los remiendos de el cual eran aún más densos que ésos dominaron por
Brosimum, nosotros establecimos un tratamiento adicional muy-alto-densidad (148-188 seedlings/
m2). Los tratamientos de densidad fueron aplicados aleatoriamente a los parcelas. Los tamaños de
muestra para los parcelas de Brosimum eran 4, 6 y 3 para los tratamientos bajos, medios y de alta
densidad, respectivamente; los parcelas fueron divididos uniformemente entre los tratamientos
para Pouteria (n = 4).
En 2004 en EBCC, establecimos tres parcelas de 0.5 m2 debajo de cada uno de ocho adul-
tos de Matisia, separado por por lo menos 250 m. Seleccionamos y quitamos sistemáticamente
cada segundo plantúla para aumentar las distancias entre vecinas más cercas en cada parcela. Los
parcelas fueron enrarecidos a bajo, a medio, y alta (control) densidades (12, 24, y 40 - 112 individ-
uals/m2, respectivamente). Las parcelas debajo de cada adulto Matisia fueron separados por por lo
menos 2 m, y no eran protegido contra mamíferos. Los parcelas fueron divididos uniformemente
entre los tratamientos para Matisia (n = 8).
En ambos sitios y para las tres especies, acortamos biomasa sobre el suelo de la plantúla
sin disturbar el suelo, si se asume que el lanzamiento nutriente de la descomposición de la raíz era
insignificante (Coomes y Grubb 2000). Todas las plántulas eran independiente de las reservas del
cotiledón al inicio de los experimentos, y ningunas plántulas acortadas de cualquieres especies
54
rebrotaron. Las plántulas de Brosimum y de Pouteria eran observados inicialmente, y en 12 y 24
meses, mientras que Matisia earn observados en 0, 8, 13 y 20 meses. En cada censo, nosotros
midimos la altura de todas las plántulas vivas. En cada intervalo del censo, calculamos la tasa
de crecimiento de altura relativa (RGRht) para cada individual como (ln (ht+1) - ln (ht))/T, donde
h está la altura del individuo en centímetros en los censos t y t+1, y T es tiempo transcurrido
en días. Las diferencias en RGRht fueron comparadas entre tratamientos de la densidad en un
modelo mezclado linear, bloqueado encendido parcelas. Para Brosimum y Pouteria, las tasas de
la supervivencia estaban comparado entre tratamientos en cada censo en un modelo linear con
una distribución binomial del error. Porque Matisia las plántulas eran censused tres veces, su
supervivencia las funciones se podían estimar usando el metodo Kaplan-Meier. Los análisis de la
supervivencia fueron realizados solamente en las plántulas presentes en los censos iniciales.
Todos los análisis fueron realizados en R 2.3.1 (R Development Core Team). Todas las
densidades se divulgan por el metro cuadrado para la facilidad de la comparación.
El traslapo de zonas de la influencia
La medida de zonas de la influencia (ZOIs) proporciona un método de gran alcance para
distinguir entre los procesos confundidos de la competición mediada por recursos, y lo mediado
por consumidores (“competición evidente”; Casper et al. 2003). La competición recurso-mediada
y consumidor-mediada puede generar dependencia de la densidad en funcionamiento individual.
Pero la competición del recurso requiere además que el ZOIs de dos plantas se traslape y que sea
su crecimiento sea recurso-limitado (Huston y DeAngelis 1994), mientras que los individuos en la
competición “evidente” pueden ser aislados (Holt 1977). El crecimiento vegetal está casi siempre
recurso-limitado, excepto el siguiente de cierto raro disturbios (Platt y Connell 2003). Por lo tanto,
la intensidad de la competición del recurso puede estar exactamente estimado por el grado del
traslapo de ZOI. Siguiendo Huston y de DeAngelis (1994), definimos un ZOI como el área dentro
de que una planta individual puede afectar la disponibilidad de un recurso limitador. Solamente
si ZOIs traslapan puede existir competición del recurso. Las medidas de ZOIs pueden determinar
así el potencial para la competición del recurso entre las plantas.
55
Cuantificamos ZOIs en dos tipos de parcelas en EBCC, a parte de los del experimento
de la densidad-reducción: alta-densidad 0.5-m2 parcelas dominadas por Matisia (n = 7), y la
mediano-densidad parcelas de 1 m2 con una mezcla de especies (n = 8). En parcelas Matisia-
dominados, las plántulas del non-Matisia (medio = 2.1 individuos por parcela) fueron excluidas
del análisis, mientras que en mezclar-especies trazan, todo vascular las plantas eran incluidas.
Estimábamos zonas aerias y subterráneas de la influencia (ZOIs) independientemente.
Definimos ZOI sobre el suelo de un individuo como la proyección vertical de la área de sus
hojas. Esta definición hace la asunción que el sol del mediodía es el más importante para el cre-
cimiento vegetal en sotobosque de la selva baja (Canham et al. 1990, Montgomery y Chazdon
2002). Divulgamos traslapo de la plantúla ZOIs, y no el grado a el cual las plántulas se sombrean,
porque las plántulas estaban de alturas uniformes (16.9 ± 3.8 centímetros [promedio ± SD]), y las
filas relativas de la altura de sus hojas se pueden mezclar.
Determinamos traslapos sobre el suelo de ZOI con fotos. Una cámara fotográfica digital,
equipada de una lente granangular, era montado en un trípode y centrado sobre el parcela (véase
Connell et al. 1997, que desarrolló la técnica para estudiar interacciones entre corales). La imagen
inicial documentó el área expuesta de la hoja de cada plantúla. Nosotros acortamos y quitamos
inmediatamente las hojas no traslapadas por cualquier otra hoja. Otra imagen fue tomada de las
hojas reveladas así. El proceso fue repetido hasta seis veces hasta que solamente permanecían tal-
los pelados. Esta imagen final marcó la ubicacion de cada individuo con la tierra.
El traslapo sobre el suelo de ZOI de cada plantúla era calculado como el porcentaje de su
área de la hoja traslapado por las hojas de otras plántulas. Después de que nosotros rectificamos
las imágenes digitales en Adobe PhotoShop CS 8.0 (Adobe Systems, Inc. 2003) para quitar distor-
siones de la lente, comparamos imágenes sucesivas para determinar ZOIs y traslapos de ZOI en
ImageJ 1.36b (Rasband 2005). Las medidas de ZOIs sobre el suelo de seis personas variaron por
menos el de 5%.
El grado de ZOI subterráneo de un individuo depende del índice de la fuente de limitacion
de recursos, la tasa en los cuales los recursos difunde a través de suelo, y de la tasa en la cual
56
el individuo toma los recursos (Huston y DeAngelis 1994). ZOI subterráneo de un individuo se
contrae con tasa creciente de la fuente del recurso, y se amplía con los aumentos en tasas de la
difusión del recurso y el uptake del recurso del individuo clasifican. Si son las tasas de la difusión
o del uptake lento, ZOI de un individuo será restringido a vecindad inmediata de sus raíces.
Porque los suelos EBCC subyacentes son arcillosos y relativamente alimento-rico (Osher y Buol
1998), asumimos que fuente del recurso son relativamente grandes, y la difusión es relativamente
lenta. Dado la dificultad de la determinación exacta de relaciones espaciales en el rhizosphere,
definimos a ZOI subterráneo de una planta como círculo se centró en su tallo con el radio igual a
la longitud de su raíz lateral más largo (Casper y Jackson 1997, Casper et al. 2003).
Para medir ZOI subterráneos se traslapan en el campo, nosotros aflojó suavemente el
suelo alrededor de cada plantúla, la excavó, y midó la extensión de sus raíces laterales. El traslapo
de ZOIs subterráneo era calculado usando las localizaciones de plántulas y los radios de su ZOIs
(véase el Cuadro 2 de Stohlgren 1993).
RESULTADOS
Sobre el experimento, las plántulas crecieron, en promedio, a partir 23 a 30 cm (23%),
21 a 26 cm (30%), y 17 a 24 cm (40%) para Brosimum, Pouteria, y Matisia, respectivamente.
Simultáneamente, las plántulas experimentaron un riesgo substancial de la mortalidad: sola-
mente 76, 58 y 15% de plántulas sobrevivieron el experimento, respectivamente.
Las reducciones experimentales de densidad
La competición de la entre plántulas no explicaron la relación entre RGRht y la densidad
del parcela. Brosimum RGRht estaba sin relación con densidad en cualquier período del censo,
o total (F2, >290 < 2.8, P > 0.05; Cuadra 3.1a). Pouteria RGRht no diferenció entre tratamientos
después de 12 meses (F3, 880 = 1.6, P = 0.18), pero hizo después de 24 meses y total (F3, >669 < 4.3,
P < 0.005; Cuadra 3.1b). Asombrosamente, las plántulas de Pouteria crecieron más rápidamente
en parcelas más altos de la densidad, contrariamente a la predicción que la competición entre
plántulas reduciría su crecimiento en parcelas de alta densidad. Esta dependencia positiva de la
densidad sugiere que estas plántulas estuvieran en microsites particularmente favorables o había
57
facilitación intraespecífica (Klironomos 2002). Matisia RGRht estaba sin relación provenir den-
sidad en tres períodos uces de los del censo del experimento de 20 meses, o total (F2, >48 < 2.39,
P > 0.10; Cuadra 3.1c). En suma, había poca evidencia que las reducciones en densidad de la
plantúla aumentaron las tasas de crecimiento de la plantúla para las tres especies.
La competición entre plántulas no explicó la relación entre la supervivencia de la
plantúla y la densidad del parcela. La supervivencia de las plántulas de Brosimum no diferenció
entre tratamientos en o período del censo o total (desvianza < 0.57, df = 2, P > 0.75; Cuadra
3.2a). La supervivencia de las plántulas de Pouteria, por otra parte, diferenció perceptiblemente
sobre el período de dos años (desvianza = 14.00, df = 3, P = 0.0029; Cuadra 3.2b), aunque no en
cualquier intervalo del censo de 12 meses (desvianza < 6.53, df = 3, P > 0.088). Esta diferencia
en supervivencia fue conducida enteramente por mortalidad creciente en el tratamiento de la
muy-alto-densidad, en el cual las densidades iniciales eran una orden de la magnitud mayor que
la densidad total media de plántulas en bosques Neotropicales (Tabla 3.1). De acuerdo con el
análisis de Kaplan-Meier, las funciones de la supervivencia de Matisia diferenciaron entre trata-
mientos (χ2 = 124.7, P < 0.0001, Cuadra 3.2c), pero los por ciento que sobrevivían con 20 meses
no (bajo = 0.06, 95% ci = 0.02 - 0.19, medio = 0.13, 95% ci = 0.07 - 0.21, = 0.17 alto, 95% ci =
0.13 - 0.23). Las diferencias en la supervivencia de Matisia fueron conducidas por supervivencia
inicialmente mayor en parcelas de alta densidad que en los parcelas del punto bajo y de la medio-
densidad - un patrón que salio opuestamente a la predicción que la competición entre plántulas
es intensa. Total, la relación entre la densidad y supervivencia, excepto en el caso más extremo,
indicó que la competición entre las plántulas de las tres especies era débil.
El traslapo de zonas de influencia
Los traslapos de la influencia eran analizados en parcelas dominados por Matisia de alta
densidad y en parcelas con especies mezcladas de densidad normal. En parcelas dominados por
Matisia, los traslapos de ZOI eran de menor importancia, arriba y bajo tierra, aunque las parcelas
de ZOI contuvieron 41.4 ± 14.2 seedlings/m2 (promedio ± SD). Las plántulas traslaparon una
otra plantúla sobre el suelo (las cuartilas: 0 - 1; Figura 3.3a). Las hojas de la mitad de las plán-
58
tulas no se traslaparon ni uno de sus vecinos. Bajo tierra, las plántulas experimentaron un punto
medio del traslapo de 13% ZOI (cuartilas: 0 - 38%). Los sistemas de la raíz de 48% de individ-
uos no se traslaparon en todos con su los vecinos, y el apenas 18% de plántulas traslaparon más
el de 50% con sus vecinos (Cuadra 3.3b).
Los traslapos de ZOI en parcelas de las densidad normal eran aun menos que en parcelas
dominados por Matisia, debido a su densidad más baja (16.5 ± 7.0 individuals/m2, incluyendo
helechos y plantas herbaceas). Más que la mitad (58%) de individuos no traslaparon con otros
individuos sobre el suelo (Cuadra 3.3c). El traslapo mediano de plántulas era 0% (cuartilas: 0
- 40%). El apenas 23% de plántulas traslapó más el de 50% con sus vecinos (Cuadra 3.3d). En
conjunto, había poco potencial para la competición del recurso en parcelas Matisia-dominados
de alta densidad, e incluso menos en los parcelas de las mezclar-especies de una densidad más
típica.
DISCUSIÓN
Nuestros resultados sugeren que la competición entre las plántulas de tres especies de
los árboles sea débil, incluso en las densidades una orden de la magnitud mayor que lo tipico de
plántulas en selvas bajas neotropicales (Tabla 3.1). La evidencia para competición no era evi-
dente en RGRht o supervivencia. El potencial para la inter competición del recurso de la plantúla
era también bajo: los traslapos substanciales de ZOI eran escasos en parcelas Matisia-dominados
de alta densidad, y más escaso uniforme en ambiente-densidad se mezcló parcelas de la especie.
¿Cuáles eran las causas próximas de la competición débil en nuestro poblaciones experi-
mentales? La falta de los traslapos substanciales de ZOI pudo haber resultado de la riqueza
relativa de los suelos EBCC subyacente (Osher y Buol 1998). La competición puede afectar
arquitectura sobre el suelo de la plantúla, a veces aún más que afecta el crecimiento y la super-
vivencia (Massey et al. 2006), pero eso es poco probables de haber ocurrido entre las plántulas
de estas tres especies, dadas su morfología no ramificada. Nuestros resultados - traslapo de
menor importancia de ZOI, competición débil en la alta densidad, y bajas densidades de plántu-
las en los bosques de Neotropical - sugieren que la competición del recurso entre plántulas del
59
árbol pueda a menudo ser débil en el soto-
bosque sombreada de bosques tropicales.
¿Qué mató a las plántulas en nuestro estu-
dio?
¿Si la competición entre plántulas
no era una fuente significativa de la mor-
talidad, qué mató a las plántulas en nuestros
experimentos? Primero, la competición del
recurso entre adultos y plántulas es intenso
y altamente asimétrico (Coomes y Grubb
2000). Los árboles del dosel pueden reducir
disponibilidad de luz en el sotobosque al < 2%
de la luz disponible sobre el dosel (Canham
et al. 1990, Montgomery y Chazdon 2002),
que disminua las tasas de crecimiento de la
plantúla debajo de los encontrados en claros.
Los experimentos del ‘trenching’ demuestran
que los adultos también suprimen plántulas a
través de la competición subterránea (Coomes
y Grubb 2000, Lewis y Tanner 2000).
Cuadro 3.1. Índices de crecimiento relativo de la altura (RGRht) de plantulas de (a) Brosimum alicastrum, (b) Pouteria reticulata y (c) Matisia cordata crecidos en parcelas la densidad de que era reducida experimentalmente. Las barras a la derecha de la línea discontinua vertical indican RGRht sobre el curso del experimento. Las barras indican el ± 1 SEM de los medios.
60
En segundo lugar, varios procesos
mantienen densidades de la plantúla bajas
en los sotobosques (Wright 2002, Moles y
Westoby 2004). Éstos incluyen los consumi-
dores (depredadores de la semilla, patógenos
y herbívoros, Bell et al. 2006, Paine y Beck
en prensa), disturbios en la forma de caidas
de ramas secas (Clark y Clark 1989), y de la
limitación de la dispersión (Svenning y Wright
2005). Brosimum y Pouteria, protegidos
contra herbívoros mamíferos, tenían tasas
substancialmente más bajas de la mortalidad
que Matisia, que individuos eran desprotegi-
dos, sugiriendo que los mamíferos mataran
a algunas plántulas. La caída de ramas era
también probablemente una fuente importante
de la mortalidad, tantas plántulas de las tres
especies desaparecieron sin dejar ni un rastro.
Los patógenos son poco probables de haber
contribuido a la mortalidad de la plantúla en
este estudio, puesto que causan típicamente
dependencia negativa de la densidad, un
patrón que no observamos. La limitación de
Cuadro 3.2. Supervivencia de plantulas de (a) Brosimum alicastrum, (b) Pouteria reticulata y (c) Matisia cordata crecidos en parcelas de densidades experimental reducidas. Los puntos indican el ± 1 SEM de los medios.
61
la dispersión es también poco probable haber reducido la intensidad de la competición en este
estudio, como localizamos nuestros parcelas debajo de adultos fructíferos específicamente de
maximizar densidad de la plantúla. Si algo la dispersión limitada aumentó la probabilidad de
detectar dependencia negativa de la densidad.
Finalmente, la competición entre plántulas en el pasado pudo haber reducido su densi-
dad, tales que actualmente no se observa ninguna relación entre el funcionamiento y la densidad.
Aunque no podemos saber la intensidad de la competición antes de la iniciación de nuestro estu-
dio, deducimos que no había ocurrido entre nuestras plántulas antes de cuando el experimento
comenzó. En bosques ‘self-thinning’, los individuos pueden inicialmente ser tan pequeños en
cuanto a imposibilitan las interacciones (Yoda et al. 1963). Aprietan uno otro como crecen, cau-
sando la eliminacion de individuos, y que competición intensifica. Desemejante de interacciones
entre noiiveles troficos, competición reducen raramente densidad demografica en cuanto para
imposibilitar interacciones entre vecinos. Para que nuestros resultados sean explicados por la
competición anterior entre plántulas, sin embargo, un proceso adicional necesitaría ser invocado
Cuadro 3.3. Histogramas de las zonas de la influencia aereas (ZOI) se traslapan en (a) parcelas dominadas por Matisia de alta densidad y (b) los parcelas típicas. ZOIs subterráneos se traslapa en (c) parcelas dominadas por Matisia de alta densidad y (d) parcelas típicas. Los ZOIs de la mayoría de las plántulas no traslapa los de sus vecinos, ni arriba ni debajo de la tierra, incluso en parcelas de alta densidad. Las barras representan los medios de 7 parcelas para Matisia y de 8 para parcelas tipicas, respectivamente.
62
que tan la densidad demografica fuertemente reducida en cuanto a imposibilita la competición
actual. En suma, la ausencia de la competición actual perceptible es poco probable ser atribuible
a un “fantasma ecológico de la competición anterior” (Connell 1980).
Las interacciones entre plántulas pueden ser intensas cuando uno o más de estos factores
se debilita. Por ejemplo, observamos dependencia negativa de la densidad en la supervivencia
de las plántulas de Pouteria solamente donde estaba diez veces su densidad inicial mayor que
la densidad total de la comunidad y fueron protegidas de mammales (Cuadra 3.2b). Otras situa-
ciones donde la competición entre plántulas puede intensificarse, particularmente subterráneas,
están en claros, donde la supervivencia y las tasas de crecimiento aumentan concomitante con la
disponibilidad de luz (Schnitzer et al. 2005).
Irrelevancia de Competencia
La serie continua de interacciones propuestos que ocurren entre vecinos extienden de
las jerarquías competitivas, que dan lugar a la reparticion de recursos (Tilman 1982, la Chase y
Leibold 2003), hasta a la equivalencia competitiva, que es la base de modelos neutrales (Pacala
1988, Hubbell 2006). Nuestros resultados sugieren un posible condición complementaria: irrel-
evancia de competencia.
La irrelevancia de competencia es a contribuidor como mínimo interactivo, inestable
hacia coexistencia. Bajo irrelevancia de competencia, distancia aísla los individuos vecinos
tales que, aunque la especie puede diferenciar en sus capacidades competitivas, las interaccio-
nes entre individuos están reducidas en intensidad. El aislamiento impone así una “fuerza que
iguala” (sensu Chesson 2000) ante la capacidad competitiva de todos los individuos reduciendo
la intensidad de la competición entre las plantas vecinas a cero. La coexistencia sería inestable
en ésa, en la ausencia de interacciones entre individuos, toda la mortalidad sería estocástica y
densidad independiente, a excepción de la depredación (que quedaría potencialmente densidad-
dependiente). La irrelevancia de competencia permitiría así coexistencia inestable sin el requisito
riguroso y raramente observado de la equivalencia competitiva.
63
Acentuamos que la irrelevancia de competencia se aplicaría solamente durante una por-
ción limitada de cualquier ciclo vital, y después lo igualamos, sólo a los individuos del tamaños
relativamente uniformes. Por otra parte, la irrelevancia de competencia es más probable en habi-
tat, tales como el sotobosque de selvas, en con excepción de los cuales la densidad y las tasas
de crecimiento de individuos son disminuidas por factores competición, como se describe ante-
riormente. Además, la irrelevancia de competencia no hace ningun asuncion con respecto a la
asimetría potencial de las interacciones que pueden ocurrir durante otras porciones del ciclo vital.
Mientras que las plantas crecen y la competición se intensifica, el funcionamiento individual
declinaría, evitando las predicciones de los tamaños infinitos de la población que se presentan en
los modelos no interactivos (Caswell 1976).
Si la irrelevancia de competencia sostuviera para las plántulas, las consecuencias para
la coexistencia de especies serían profundas (Wright 2002). Por ejemplo, las inferencias de las
cuales puede ser derivado de estudios las plántulas conducidas en las densidades extremas serían
preguntibles (e.g., Tanner et al. 2005). Más generalmente, especies que varian en abilidades
competitivas podían coexistir de lado a lado durante el período crítico del reclutamiento de
la plantúla, aislado por distancia. Sin embargo, la duración temporal de la fase la irrelevancia
de competencia queda ser investigado. Las jerarquías competitivas no pueden dar lugar a la
exclusión competitiva si no obran recíprocamente los competidores potenciales. La irrelevancia
de competencia podía permitir así que los individuos numerosos establezcan. Si más especies
pueden establecer o aún alcanzar madurez reproductiva sin la competición entre individuos de la
misma clase del tamaño, la coexistencia sería facilitada a largo plazo. Es decir, si la competición
entre plántulas fuera ausente o débil, otros procesos, tales como dinámica neutral, o las interac-
ciones con los consumidores, por necesidad prevalecerían como ésas que estructuran el bosque
sotobosque.
64
CAPÍTULO 4 - DEPREDACIÓN DE SEMILLAS POR MAMÍFEROS AUMENTA LA DIVERSIDAD DE
PLÁNTULAS EN BOSQUES HÚMEDOS
INTRODUCCIÓN
La gran mayoría de semillas que caen en sotobosques tropicales no reclutan como plántu-
las. La mortalidad durante el reclutamiento de plantulas - la transición de semillas a ser plántulas
- es mayor que en cualquier otra etapa de la vida (Muller-Landau et al. 2004). Esta mortalidad
tiende ser dependiente negativamente de la densidad, que, aumenta la diversidad de plántulas
(Webb y Peart 1999, Harms et al. 2000, Hille Ris Lambers et al. 2002). Los filtros que limitan
reclutamiento de plántulas así contribuyen a la coexistencia de especies. Es, por lo tanto, esencial
estudiar las causas de la mortalidad de semillas y plántulas para entender los procesos que man-
tienen la diversidad de la selva. Sin embargo, los agentes de la mortalidad se identifican raramente,
porque la muerte de una semilla o de una plantúla individual es poco probable de ser observado.
Por estas razones, nuestra comprensión de los mecanismos eso contribuye a la semilla y la morta-
lidad de la plantúla en bosques sigue siendo incompleta.
Los mamíferos terrestres afectan todas etapas del reclutamiento de plántulas. Muchos
mamíferos terrestres son depredadores de semillas y plántulas, y así pueden afectar dramática-
mente patrones del reclutamiento de la plantúla (Terborgh et al. 1993, Ostfeld et al. 1997, Notman
y Gorchov 2001, Silman et al. 2003, DeMattia et al. 2004). Los mamíferos terrestres también
dispersan semillas, (e.g., Brewer 2001) y pisotean plántulas (Clark y Clark 1989). Sin embargo,
siguiendo Beckage y Clark (2005), referimos a mamíferos terrestres como depredadores de semi-
llas y plántulas, con el conocimiento que sus efectos sobre el reclutamiento de plántulas abarcan
varios procesos. Mamíferos consumen más semillas que invertebrados (Holl y Lulow 1997,
Notman y Gorchov 2001), y mamíferos pequeños pueden consumir más semillas que mamíferos
grandes (DeMattia et al. 2004). Mamíferos terrestres pueden bajar reclutamiento y superviven-
cia (Ostfeld et al. 1997, Connell et al. 2005), cambia la plantúla composición de la comunidad
(DeMattia et al. 2006) y aumenta tasas de crecimiento de la plantúla (Wahungu et al. 2002). Sin
65
embargo, muchos estudios de la depredación han estado de duración corta (≤ 6 meses; Holl y
Lulow 1997, Notman y Gorchov 2001, Wahungu et al. 2002), o concentrado en pocas especies (≤
3 especies; Asquith et al. 1997, Connell et al. 2005, Norghauer et al. 2006), limitando su alcance
para la inferencia.
Entre árboles, dos hachas de variación pueden interaccionar con la depredación mamífera
afectar el reclutamiento de plantulas: densidad demográfica y masa de semillas. Una relación
inversa entre la densidad demográfica y reclutamiento, supervivencia o crecimiento constituye
dependencia negativa de la frecuencia, que es común en bosques tropicales y templados (Webb y
Peart 1999, Harms et al. 2000, Hille Ris Lambers et al. 2002, Peters 2003, Uriarte et al. 2005).
Tasas del reclutamiento que son mayores para especies raras que para especies comúnes indicaría
una ventaja de las especies raras, el factor crítico para generar la dependencia de la frecuencia
(Connell 1978). Utilizamos “frecuencia dependiente” para indicar una relación con la abundancia
de árboles adultos, y no con densidades de semillas o de plántulas. Los procesos que generan
dependencia de la frecuencia han estado raramente aclarado en el nivel de comunidad.
La probabilidad de reclutamiento de plántulas aumenta con el aumento de tamaño de la
semilla (Moles y Westoby 2004). Pero con su mayor fecundidad, especies con semillas chicas
pueden llegar a sitios mas variados que especies con semillas grandes. Semillas grandes son
menos susceptibles a peligros bioticos y abioticos como sequía (Molofsky y Augspurger 1992,
Saverimuttu y Westoby 1996). Pero las especies con semillas grandes pueden ser más suscepti-
bles a depredación por mamíferos porque, todo el ser otro igual, los forageros puede maximizar
su vuelta energía preferencial consumiendo los artículos grandes del alimento (Schoener 1971,
Brewer 2001, Moles et al. 2003). Las ventajas que se acrecientan a la especie de semillas grandes
durante el reclutamiento de la plantúla son fuertes, pero pueden disipar rápidamente si la depreda-
ción es intensa (Moles y Westoby 2004a).
Objetivos
Nuestro objetivo primario era determinar cómo depredación por mamíferos terrestres, la
abundancia de adultos, la masa de semillas, y sus interacciones afectan el reclutamiento de plán-
66
tulas y contribuyen a la coexistencia de especies. Probamos sus efectos sobre todas las etapas del
reclutamiento de la plantúla: la supervivencia de semillas, la supervivencia y el crecimiento de
plántulas, y la densidad y la diversidad de plántulas reclutadas.
Primero, determinamos si los grupos de mamíferos terrestres diferencian en sus tasas de
depredación. Particularmente, preguntamos si la biomasa o la abundancia de cada uno de los tres
clases del tamaño de los mamíferos mejor explica la variación en cada etapa del reclutamiento.
Segundo, determinamos los efectos de la abundancia de adultos y de la masa de la semilla en
cada etapa de reclutamiento de la plantúla. Tercero, determinamos la fuerza de las interacciones
entre la depredación mamífera y la masa de semillas y la abundancia de adultos durante cada uno
etapa del reclutamiento. Nuestra meta total era entender cómo la depredación durante el recluta-
miento de la plantúla afecta la diversidad de la comunidad de plántulas.
MÉTODOS
Sitio y especie del estudio
Este estudio fue conducido en Estación Biológica Cocha Cashu (EBCC), en el Parque
Nacional Manu (~12° S, 71° W, elevación de ~350 m, ven descripciones del sitio en Terborgh 1983,
Terborgh 1990). La selva baja es extremadamente diverso, con casi 350 especies de árboles que
logran un diámetro de 10 centímetros en la altura del pecho (DAP; Foster 1990). El sitio se carac-
teriza como bosque húmedo tropical (Holdridge 1947). La precipitación anual media es 2200 mm,
caiendo principalmente entre octubre y abril.
EBCC ésta uno de pocos sitios por todo el mundo donde las comunidades diversas de
mamíferos terrestres seguir siendo intacto y accesible para el estudio. El inmensidad y el aisla-
miento físico de Parque Nacional Manu han facilitado la preservación de su comunidad mamífero
(Terborgh 1999). Es así un sito ideal para detallar los efectos variados de mamíferos terrestres en
las semillas y las plántulas. Dividimos la comunidad de mamíferos terrestres en tres ‘clases del
tamaño’. Los mamíferos pequeños pesan menos de 1 kilogramo, abarcando los ratones (Muridae)
y ratas espinosas (Echimyidae). Los mamíferos de tamaño mediano son roedores y incluyen los
acouchis, los pacas, y los agoutis (Myoprocta spp., Agouti paca, y Dasyprocta variegata, respec-
67
tivamente), que pesan 1 a 12 kilogramos. Los mamíferos grandes pesan más de 20 kilogramos,
y son predominante huanganas y sahinos (Pecari tajacu y Tayassu pecari, Tayassuidae), pero
también incluyen venados (mayormente Mazama spp, Cervidae) y tapires (Tapirus terrestris,
Tapiridae). Los tapires y los peccaries que ocurren en EBCC son amenazado con la extinción,
enumerada adentro de la Apéndice II de CITES. La fruta forma una componente importante de la
dieta de las tres tamaño-clases (Beck-King et al. 1999, Vieira et al. 2003, Beck 2005).
Especies fueron incluidas en este experimento basado en tres criterios. Primero, sus
semillas tuvieron que ser suficientemente grandes ser limpiadas, ser sembradas, y ser observadas
fácilmente en el campo. En segundo lugar, sus frutos tenian que estar disponibles durante los dos
períodos de la colocación de semillas en los excluidores, (i) abril - junio de 2004 y (ii) febrero
de 2005. Y tercer, los adultos fructíferos tuvieron que ser suficientemente comunes y fecundos
proporcionar 400 semillas para la colocación en los excluidores. Estos criterios rindieron 14 espe-
cies, representando a 12 familias, todos de que son dispersados por mamíferos (Foster y Janson
1985). Estes incluyen once árboles, dos palmeras, y una liana (Sparattanthelium tarapotanum
[Hernandiaceae]), que sigue creciendo libre hasta alcanzar por lo menos 3 m de altura (C.E.T.
Paine, observación personal). Todas las especies alcanzan el dosel como adultos. La abundancia
del adulto fue determinada en tres parcelas permanentes que sumaban 10.25 has en sistema del
trochas de EBCC (J. Terborgh, Duke University). Estos parcelas eran el representante del selva
baja madura, y fue entremezclado con las localizaciones de excluidores. La abundancia del adulto
de las 14 especies focales se extendió a partir de 0.08 - 37 ha-1 (punto medio = 0.94 ha-1), abarcar
el rango entero de los abundancias del adulto. Nuestro uso de los descriptores ‘comun’ y ‘raro’ se
refieren solamente a la abundancia con-especifica local de adultos, y no a la densidad de semillas
o de plántulas. La masa de semillas de las 14 especies varió entre 0.05 - 3.9 g (punto medio = 1.8
g). La abundancia de adultos y la masa de semillas no fue correlacionada perceptiblemente entre
las 14 especies usadas en este experimento (R2 = 0.09, P = 0.31). Nombres y charactaristicas para
distinguir las especie se presentan en Tabla 4.1.
68
Diseño experimental
Para determinar los efectos individuales de mamiferos pequeños, medios, y grandes, uti-
lizamos excluidores que diferenciaron solamente en su permeabilidad a cada ‘tamaño-clase’, que
fueron diseñadas y construidas por Beck y Terborgh (en preparación.). Un año después que el
estudio anterior fue terminado, reforzamos los excluidores existentes para el estudio actual. Los
40 excluidores fueron establecidos en ocho bloques aleatoriamente localizados en un área de 3
km2 de selva baja en EBCC. La distancia entre bloques era 1.1 kilómetros (promedio; mínimo:
250 m). Dentro de cada bloque, localizamos cinco jaulas del excluidor de 2 x 2 m, una de cada
uno de cinco tipos, separados por veinte metros a lo largo de un transecto aleatoriamente orien-
tado.
Los cinco tipos de excluidores fueron diseñados para imposibilitar o para permitir la
entrada de los mamíferos pequeños, medios o grandes (Cuadro 4.1). El nombre de cada exclui-
dor indica el ‘tamaño-clase’ de mamíferos que era permitido entrar. NINGUNO era malla del
alambre de 90 centímetros (tamaño de acoplamiento 1 centímetro), reforzado con fierros en las
esquinas y el centro de cada lado. Ningunos mamíferos terrestres no podían entra excluidores
NINGUNO. Los excluidores PEQUEÑO eran idénticos a NINGUNO, con excepción de que cor-
tamos huecos de 7 x 7 centímetros al borde inferior de las paredes. Los excluidores PEQUEÑO
permitieron la entrada de mamíferos pequeños, mientras que imposibilitaban la entrada de
medianos y de grandes. Los excluidores MEDIANO-GRANDE consistieron en las paredes de 20
centímetros de alto de calamina de metal que los mamíferos pequeños no podían subir encima.
Los mamíferos medios y grandes podían, en cambio, caminar excedente la calamina para entrar.
MEDIO combinó la calamina de MEDIANANO-GRANDE con alambre de púas entre 45 y 90
centímetros de alto. La calamina barró la entrada de pequeños, y el alambre de púas barró la
entrada de grandes. Solamente los mamíferos de tamaño mediano tenían acceso a excluidores
MEDIO. Finalmente, TODO fueron marcados con fierros a las cuatro esquinas, permitiendo
la entrada de todos mamíferos. Las paredes de todos los excluidores (excepto TODO) fueron
cavadas 5 centímetros en el suelo para prevenir la entrada de mamíferos. No se detectó ninguna
69
evidencia de madriguera mamíferos en la duración del experimento. Todos los excluidores tenían
tapas abiertas, que facilitaron el supervisar y permitieron la entrada de pájaros granívoros, tales
como madera-codornices (Odontophorus) y cracids (Cracidae), y granivores mamíferos arbóreos,
tales como ardillas (Sciuridae). Todos los excluidores eran además accesibles a los invertebrados
y a los patógenos.
Preparamos las semillas para la colocación cuando su fruta se maduró. Recogimos la
fruta recientemente caída de cinco árboles del adulto situados a través del área de 12 km2 del
sistema del trochas de EBCC, de tal modo controlando para los factores genéticos y ambientales.
La pulpa de la fruta fue quitada manualmente por métodos que variaron entre especie. Cuanto
sea necesario, las semillas fueron lavadas o fregadas para quitar la pulpa, y después secadas
al aire. Las semillas que mostraron cualquier evidencia de daño insecto o fungicida, tal como
agujeros de la salida o hyphae visibles, fueron desechadas. Las semillas de especies no flotantes
fueron sujetadas a una prueba de la flotación: cualquier semilla flotante fue desechada. Las semi-
llas fueron almacenadas en bolsas del algodón en la humedad ambiente por menos de siete días
antes de la colocación.
Colocamos las semillas en excluidores como sigue. Las semillas fueron puestas en
grupos de diez encima de la hojarasca en cada excluidor (400 semillas/especies en total). La
densidad y el agrupar de semillas que colocamos en excluidores mímico así ésos dispersados
naturalmente por los monos frugívoros (Russo 2005), aunque nuestros grupos de la semilla
fueron puestos sin heces. Pusieron a los grupos en las esquinas y el centro de cada lado de cada
excluidor por lo menos 25 centímetros de las paredes del excluidor, de modo que los mamíferos
fuera del excluidor no pudieran disturbar las semillas. Las localizaciones de las agrupaciones de
las semillas fueron marcadas con pico-dientes plásticos coloreados, pero las semillas ellos mis-
mos no fueron marcadas individualmente.
Las semillas, y como germinaron, las plántulas, fueron revisadas en varias ocasiones.
Ocho especies fueron censusadas por 790 días (12 censos; Período I), mientras que las 6 especies
restantes fueron censusadas por 509 días (seis censos; Período II). Intervalos entre los censos
70
alargaron sobre el curso del experimento de un intervalo inicial de 2 semanas a un intervalo final
de 6 meses. En cada censo, todas las semillas restantes fueron anotadas como vivas, germinado, o
el faltar. Utilizamos retiro de la semilla para inferir mortalidad, dado la incertidumbre en el sino
exacto de las semillas que disaparecian (Vander Wall et al. 2005). Anotamos así las semillas que
disaparecian como muertas, mientras que las semillas intacto o levemente dañadas fueron anota-
das como vivas. Las semillas que fueron dañadas gravamentes, e.g., engullido por los hyphae
fungales, fueron anotadas como muertas. En cada censo, buscamos para semillas que falta, y
mantuvimos los excluidores para asegurar su eficacia en curso. La hojarasca disturbada durante
un censo fue substituida. Porque las semillas fueron colocadas en grupos pequeños, era fácil
distinguir y excluir naturalmente dispersó las semillas. Finalmente, en cada censo, marcamos
plántulas individualmente como germinaron, y medimos la altura de sus meristems apical.
Análisis de datos
La supervivencia de la semilla era estimada de dos maneras: el número total de las
plántulas observadas a germinar de cada agrupo de 10, y el tiempo mediano de desaparición de
semillas. El numero total de las plántulas observadas proporciona una estimación mínima de
la fracción de las semillas colocadas que sobrevivieron a la germinación. Porque las semillas
fueron colocadas en excluidores en grupos de 10, el tiempo mediano de desaparición de semillas
puede ser interpretada como estimación de la época de supervivencia de una semilla mediana.
Para la mayoría de grupos de 10 semillas (557 de 560), ningunas semillas seguían siendo via-
bles al final del experimento, y el tiempo al retiro mediano de la semilla podría ser calculado
empíricamente. En cada uno de los tres grupos restantes, una semilla seguía siendo viva en la ter-
minación del experimento. En estos casos, las funciones de la supervivencia de Weibull fueron
utilizadas para estimar tiempos de supervivencia medianos (Klein y Moeschberger 1997).
Evaluamos funcionamiento de la plantúla con dos variables: supervivencia y tasa de
crecimiento relativa (RGRht). La supervivencia de la plantúla despues de germinacion era calcu-
lada como la densidad de las plántulas reclutadas divididas por el número total de las plántulas
observadas a germinar. Definimos una plantúla para haber “reclutado” si vivian 509 días después
71
de que sembró (el tiempo máximo observó en especie del período I y del período II). La tasa de
crecimiento relativa de altura (RGRht) era calculada para cada plantúla observada viva más de
una vez sobre el curso del experimento, excepto ésos (n = 3 individuos) machacados debajo de
una rama caida. RGRht era calculado como (ln (ht+1) - ln (ht))/T, donde h está la altura del indivi-
duo en centímetros en tiempos t y t+1, y T es tiempo en días (Hoffmann y Poorter 2002). RGRht
individual fue hecho un promedio sobre cada grupo de semillas.
Finalmente, evaluamos la densidad y la diversidad de plántulas al fin del experimento. La
densidad y la riqueza de plántulas fue calculada como el número de plántulas y especie en cada
Family Species Period Adult density (ha-1)
Seed mass (grams)
Annonaceae Duguetia quitarensis Benth. I 3.60 0.4 ± 0.07 (9)Arecaceae Iriartea deltoidea Ruiz & Pav. I 32.30 3.9 ± 0.4 (10)
Socratea exorrhiza (Mart.) H. Wendl.
I 0.08 3.4 ± 0.6 (10)
Clusiaceae Calophyllum brasiliense Cambess.
I 0.38 2.5 ± 0.8 (44)
Combretaceae Buchenavia grandis Ducke I 0.17 1.9 ± 0.5 (20)Ebenaceae Diospyros pavonii (A. DC.) J.F.
Macbr.I 0.17 0.6 ± 0.1 (84)
Diospyros subrotata Hiern. I 2.33 0.8 ± 0.1 (37)Flacourtiaceae Casearia sp. nov. II 0.17 0.6 ± 0.1 (25)Hernandiaceae Sparattanthelium tarapotanum
Meisn.II 0.03 0.5 ± 0.1 (26)
Moraceae Clarisia racemosa Ruiz & Pav. II 3.80 1.8 ± 0.9 (25)Myristacaceae Otoba parvifolia (Markgr.) A.H.
GentryII 37.30 1.8 ± 0.2 (25)
Olacaceae Heisteria nitida Engl. I 0.25 0.2 ± 0.04 (5)Rubiaceae Genipa americana L. II 0.94 0.05 ± 0.004 (25)Verbenaceae Vitex cymosa Bertero ex Spreng. II 0.40 0.5 ± 0.2 (25)
Tabla 4.1. Especies sembradas en los excluidores, clasificados por familia. Todas las especies son árboles del dosel, excepto Sparattanthelium tarapotanum, una liana del dosel. Las semillas fueron sembradas en dos períodos, en 2004 y 2005. Las masas de la semilla se presenta ± SD, con tamaño de muestra entre paréntesis.
Nota:Sparattanthelium tarapotanum, una liana, no se nota en las parcelas del árbol de EBCC. Busquedas extensas lo han demostrado ser muy raro (C.E.T. Paine, observación personal).
72
� � ����
� � ��������
�����
����
����� ������ �����
� � �������
� � ������
� � ������
��������������
Cuadro 4.1. Diagrama esquemático de los cinco tipos de excluidores de mamiferos. Los marcas indican cuales tamaño-clases de mamiferos podrían entrar cada tipo del excluidor. Ver el texto para descripciones detalladas.
excluidor en 509 días. Excluidores en cual muchas plántulas reclutaron tenian muchas especies,
dando una relación positiva significativa entre la densidad y la riqueza de la especie de plántulas
reclutadas (r = 0.93, F1,38 = 274.2, P < 0.0001). Por lo tanto, utilizamos riqueza de la especie por
tallo como métrico de la diversidad porque controla para las diferencias en densidad del tallo
entre muestras (Hubbell et al. 1999).
Nuestros intereses verdaderos en este análisis miraron los efectos de cada tamaño-clase
de mamíferos como depredadores, más que los efectos totales del tratamiento. Utilizamos
contrastes orthogonal a priori probar los efectos separados de mamíferos pequeños, medios, y
grandes en cada etapa del reclutamiento de plántulas. El impacto de cada clase fue determinada
por cada variable entre los tratamientos que diferenciaron solamente en su permeabilidad. Por
consiguiente, pusimos en contraste NINGUNO con excluidores PEQUEÑO estimar el efecto de
mamíferos pequeños, NINGUNO - MEDIO para los mamíferos medios y MEDIO - MEDIA-
NOS-GRANDES para mamíferos grandes. Finalmente, utilizamos modelos mezclados lineares
para determinar los efectos de la abundancia de adultos y la masa de semillas, y sus interaccio-
nes con cada clase de tamaños, en cada etapa del reclutamiento de la plantúla.
Evaluamos las relaciones entre cada aspecto del reclutamiento de la plantúla y los tra-
tamientos, las especies, y los bloques en partir-trazan diseño. Dentro de bloques, el tratamiento
era principal-traza efecto, y especie el efecto del argumento secundario. Una examinación de
73
los parcelas de la residual reveló heteroscedasticity a tiempo al retiro de la semilla y a la riqueza
medianos de la especie por el tallo, que fue resuelto adecuadamente con una transformación del
registro. Otras variables conformado con la asunción de la variación homogénea. Las variables
transformadas detrás-fueron transformadas para trazar. Los análisis fueron realizados en SAS 9.1
(Instituto del SAS, Cary, NC 2005).
RESULTADOS
Depredadación por mamíferos fuertemente reducida la supervivencia de semillas y de
plántulas. El número de semillas que sobrevivían eran constantemente mayores en los exclui-
dores de los cuales todos los mamíferos terrestres fueron excluidos (NINGUNO) que en los
excluidores abiertos a todos los mamíferos (TODO; Cuadro 4.2). Las tasas de la supervivencia
en cada tratamiento eran concordantes entre los períodos, indicando que el patrón de la supervi-
vencia de la semilla entre excluidores era robusto a los cambios en la composición de especies.
Como ejemplo usando especie del período I, en noviembre de 2004, aproximadamente 200 días
después del sembraje, el número de semillas en los excluidores NINGUNO eran 18 veces mayor
que en excluidores TODO. La mortalidad era substancial incluso en los excluidores NINGUNO
(45% despues de 200 días), indicando que muchas semillas sucumben a los ataques combinados
de patógeno, invertebrados, mamíferos arbóreos, y pájaros granívoros. Sin embargo, la supervi-
vencia diferenció extensamente entre tratamientos del excluidor, indicando que la depredación
mamífera explicó una fracción substancial de la mortalidad de la semilla y de la plantúla.
El tratamiento de excluidor, la especie de la semilla, y su interacción tenían efectos
significativos el tiempo al retiro mediano de la semilla, a la supervivencia de la semilla, y a la
densidad reclutada de la plantúla (Tabla 4.2). La supervivencia de la plantúla diferenció percep-
tiblemente entre tratamientos y especie, mientras que RGRht diferenció solamente entre especie.
Los datos sobre crecimiento y supervivencia de la plantúla eran bastante desequilibrado en
cuanto a imposibilitar la valoración del tratamiento por interacciones de la especie. Después de
normalizar para la densidad del tallo, tratamientos diferenció perceptiblemente en la riqueza de
la especie de plántulas reclutadas.
74
Las clases de mamíferos diferenciaron en la fuerza de sus efectos sobre la supervivencia
y el funcionamiento de plántulas (Cuadro 4.3). Los mamíferos grandes no tenían ningún efecto
significativo en ninguna etapa del reclutamiento de la plantúla. En cambio, la exclusión de
mamíferos pequeños y medianos aumentó perceptiblemente el tiempo al retiro de la semilla, la
supervivencia de la semilla y la supervivencia de la plantúla . En promedio, pequeño y medio
los mamíferos doblaron el tiempo al retiro mediano de semillas, triplicaron supervivencia de
semillas, y doblaron supervivencia de plántulas. El efecto de excluir mamíferos pequeños y
medios era triplicar la densidad de plántulas reclutadas. La RGRht de plántulas, por otra parte,
no era afectada por cualquier mamífero. Además, la depredación por los mamíferos pequeños
aumentó perceptiblemente la riqueza de la especie de plántulas reclutadas. En total, los efectos
de mamíferos pequeños y medios eran mayor que los de mamíferos grandes en todos aspectos
del reclutamiento.
Entonces determinamos la relación entre la abundancia del adulto y cada etapa de
reclutamiento de la plantúla. Semillas de especies raras como los adultos sobrevivieron percep-
tiblemente mejor como semillas que las especies relativamente comúnes (F = 4.78, P = 0.029),
pero ninguna otra etapa del reclutamiento diferenció entre las especies raras y comúnes (F ≤
1.90, P > 0.16, datos no demostrados). Por otra parte, la especie que diferenciaba en abundancia
del adulto se fue reaccionaron muy diferentemente con los depredadores mamíferos (Cuadro
4.4). Mamiferos pequeñas rápidamente quitaron semillas de especies comunes, y fuertemente
reducieron la abundancia de sus plántulas. Aunque no afectaron desproporcionado tasas de retiro
ni supervivencia de la semilla, los mamíferos de tamaño mediano redujeron semejantemente
la abundancia de plántulas de especies comunes. Un aumento de diez veces en abundancia pre-
dijo 17% mayor reclutamiento de la plantúla en la ausencia de mamíferos pequeños o medios.
Mamíferos grandes, no teniendo ningún efecto en cualquier etapa de la plantúla el reclutamiento,
no interracionaron perceptiblemente con la abundancia del adulto (F ≤ 1.15, P > 0.29). Junto,
estos resultados sugieren que los mamíferos pequeños y medianos puedan imponer mortalidad
75
dependiente de la frecuencia desproporcionado cazando sobre las semillas de especie común,
generando una ventaja para especies raras.
La masa de semillas tenía efectos directos limitados sobre el reclutamiento de la plantúla,
como fue correlacionado solamente con tasas del retiro de la semilla. Especies con semillas
chicas fueron quitadas más rápidamente que especiescon semillas más grandes (F = 28.12, P <
0.0001), pero las especies con semillas grandes y chicas no diferenciaron en ninguna otra etapa
del reclutamiento de la plantúla (F < 2.05, P > 0.15, datos no demostrados). Con los depreda-
dores mamíferos, por otra parte, cualquier ventaja que se acrecienta a las especies con semillas
grandes desapareció (Cuadro 4.5). Mamíferos pequeños y medios redujo desproporcionado la
supervivencia de las especies con semillas grandes, y redujo la abundancia relativa de sus plántu-
las. Un aumento de 1-g en la masa de la semilla predijo un aumento del 10% en el reclutamiento
de la plantúla en ausencia de mamíferos pequeños. Mamíferos grandes, teniendo no los efectos
sobre ninguna etapa del reclutamiento de la plantúla, no interaccionaron con la masa de la semi-
lla (F ≤ 0.49, P > 0.49). Aunque los pequeños y medianos redujeron el reclutamiento de plántulas,
ambos aumentaron la abundancia relativa de plántulas germinado de las semillas pequeñas.
Resumen
Asombrosamente, los mamíferos grandes no tenían efectos en ningún aspecto del recluta-
miento. Mamíferos más pequeños afectaron todas las etapas del reclutamiento de la plantúla más
fuertemente que mamíferos grandes. Los mamíferos pequeños y medios redujeron perceptible-
mente la supervivencia de semillas y plántulas, que redujeron en común densidad de la plantúla.
Los mamíferos pequeños aumentaron la riqueza de especies por cazando desproporcionado las
semillas de las especies comunes y con semillas grandes. De las cuales, aumentó la abundancia
relativa plántulas de especies raras y con semillas chicas. En conjunto, depredación por los
mamíferos pequeños aumentó perceptiblemente la diversidad de la comunidad de plántulas.
76
DISCUSIÓN
Efectos de los Mamíferos
Los mamíferos grandes y pequeños pueden esperar tener efectos substanciales en el
reclutamiento de plántulas. En los bosques intactos Neotropicales, la biomasa de mamíferos
terrestres grandes excede lo de medios o pequeños (400, 57, y, 14 kg/km2 respectivamente;
Janson y Emmons 1990). Por otra parte, los pequeños son los mamiferos mas abundantes en los
bosques Neotropicales. En EBCC, los grandes, medios y pequeños ocurren en las densidades de
12, 14 y 410 individuos/km2, respectivamente (Janson y Emmons 1990).
Los estudios experimentales y comparativos anteriores han sugerido que son los mamí-
feros pequeños son más importantes como depredadores de semillas y de plántulas que los
mamíferos grandes (DeMattia et al. 2004, Asquith y Mejia-Chang 2005). Un estudio conducido
en EBCC a partir de 1988 a 1990 indicado que los mamíferos pequeños eran depredadores de
semillas más importantes que mamíferos grandes (Terborgh et al. 1993). Sin embargo, la abun-
dancia de huanganas en EBCC estaba grandemente presionado en aquel tiempo, quizás por una
epidemia (Silman et al. 2003). Contábamos con que los mamíferos grandes desempeñaran un
papel más fuerte en nuestro estudio porque su densidad, especialmente lo de huanganas, era
mayor en EBCC a la hora de nuestro estudio que en cualquier sitio en donde los estudios del
excluidor se han conducido previamente. En lugar, los mamíferos pequeños eran los depredado-
res dominantes de semillas y de plántulas, confirmando los resultados de anterior investigaciones.
¿Por qué los mamíferos pequeños afectaron mamíferos más que grandes del recluta-
miento de la plantúla? Los mamíferos pequeños son ubicuos en el bosque sotobosque, con
teritorios pequeños (Emmons 1982, Beck et al. 2004). Inversamente, los mamíferos grandes son
escasos y ocupan areas grandes, según lo ejemplificado por los huanganas (Tayassu pecari). Los
huanganas se extienden con el sotobosque de bosques húmedos intactos en manchas “nómadas”
de 50 - 200 individuos. Donde pasan tras el sotobosque, sus efectos son intensos, pero localizado
(Beck 2006). Por lo tanto, el intervalo entre las visitas sucesivas de una manada del huanganas
a cualquier punto en el sotobosque es de la orden de meses a años. Para los roedores pequeños,
77
Excluidor Species InteractionResponse variable df F P df F P df F PTime to median seed removal (days)
4, 28
15.2 < 0.0001 13, 455
52.2 < 0.0001 52, 455
1.7 0.0034
Seed survival (percent)
4, 28
20.6 < 0.0001 13, 455
10.5 < 0.0001 52, 455
3.6 < 0.0001
Seedling survival (percent)
4, 28
8.6 0.0001 13, 507
8.2 < 0.0001 - - -
Seedling RGR (cm-1 cm-1 day)
4, 128
1.1 NS 12, 128
3.0 0.0010 - - -
Seedling recruitment (individuals)
4, 28
17.3 < 0.0001 13, 455
8.1 < 0.0001 52, 455
3.1 < 0.0001
Species richness per stem
4, 23
7.5 0.0005 - - - - - -
Tabla 4.2. Efectos generales del tratamiento de excluidor, de especies de la semilla, y de sus interacciones. Los datos para la supervivencia de la plantúla y la tasa de crecimiento relativa eran tan desequilibrados en cuanto a imposibilitan la valoración del tratamiento por interacciones de la especie. NS = no significativo.
Cuadro 4.2. La supervivencia de semillas y de plántulas resultantes diferenció extensamente entre los cinco tipos de excluidores. Las semillas fueron agregadas en dos períodos, en 2004 y 2005. Para mayor clareza, solamente se demuestran las semillas del período I. Dos especies (Diospyros pavonii y Duguetia quitarensis) fueron sembradas en junio de 2004, aumentando temporalmente el número de semillas y de plántulas.
0
2
4
6
8
10
Apr 04 Oct 04 Apr 05 Oct 05 Apr 06Date
NONEMEDIUM-LARGEMEDIUMSMALLALL
78
en la otra mano, el intervalo de la re-visitación está en la orden de horas a días. Cualquier sola
semilla en el sotobosque es así más probablamente ser ubicada por una rata que una huangana.
La diferencia en efectos entre los mamíferos pequeños y grandes es esencialmente una version
del muestreo: en espacio y tiempo, los mamíferos pequeños muestrean el bosque sotobosque más
a fondo que los mamíferos grandes. Por otra parte, los mamíferos pequeños pueden consumir
incluso las semillas duras de la palma (Brewer 2001, Beck y Terborgh 2002). Ningunas de nues-
tras especies del estudio tenían tal mecánico fuerte las defensas en cuanto a sean invulnerables al
ataque mamífero pequeño (cf. Terborgh et al. 1993). De los mamíferos reclutamiento más fuerte-
mente afectado pequeño de la plantúla así que los mamíferos grandes.
Además de su depredación intensa, mamíferos pequeños y medios impusieron una herbi-
voría más fuerte en plántulas que los mamíferos grandes. El único otro estudio qe intentó repartir
la herbivoría entre las tamaño-clases de mamíferos tropicales dio resultados poco concluyentes
(DeMattia et al. 2006). Generalmente, los venados y los tapires se consideran los herbívoros
mamíferos terrestres más importantes de la selva baja (Bodmer y Hall 2006). Pero ellos son
relativamente escasos cerca de EBCC, posiblemente debido a la abundancia y la diversidad de
carnívoros grandes en el sitio. Insectos fitófagos generalistas, tales como hormigas de hoja-cor-
tador (Atta spp.), pueden ser herbívoros muy importantes en los bosques tropicales (Terborgh et
al. 2001). Porque tenían acceso libre a todos los excluidores, sin embargo, sus efectos no fueron
evaluados en este estudio. Los nuestros son así el único estudio a tener roedores identificados
como los herbívoros mamíferos dominantes de plántulas en un bosque tropical.
Herbivoria por los mamíferos pequeños redujo supervivencia de la plantúla, pero ningun
clase de mamíferos afectaron las tasas de crecimiento perceptiblemente. Evidentemente, los
mamíferos mataron a plántulas francamente, más que simplemente hojeándolas, apenas como
Beckage y Clark (2005) encontrados en Carolina del Norte, EEUU. En cambio, dos estudios
Australianos encontraron que las plántulas en excluidores crecieron más rápidamente que las
plántulas desprotegidas (Osunkoya et al. 1993, Wahungu et al. 2002). Esto es un resultado
importante, pues indica que los herbívoros mamíferos pueden quitar plántulas del sotobosque.
79
A
B
C
D
E
F
0
40
80
120DaystoMedian
Seed
Removal
ExcludedAllowed
t = 4.8P < 0.0001
t = 2.5P = 0.021
t = 0.23NS
0
20
40
t = 7.1P < 0.0001
t = 5.6P < 0.0001
t = 0.46NS
0
20
40
Seedling
Survival(%)
t = 3.6P = 0.0014
t = 3.0P = 0.0053
t = 0.53NS
-0.001
0.000
0.001
0.002t = 0.40NS
t = 0.80NS
t = 1.46NS
0
1
2
3
SeedlingRecruitment
(individuals)
t = 6.2P < 0.0001
t = 5.1P < 0.0001
t = 0.32NS
0.0
0.5
1.0
Small Medium Large
SpeciesRichness
perStem
t = 3.1P = 0.0048
t = 1.72NS
t = 0.01NS
RGR h
t(cm-1cm
-1day)
Mammal Size-Class
Seed
Survival(%)
Cuadro 4.3. Los aspectos del reclutamiento de la plantúla en excluidores abiertos o cerrados a cada grupo de mamíferos. (a) Tiempo al retiro mediano de la semilla, (b) supervivencia de la semilla, (c) supervivencia de la plantúla, (d) índice de crecimiento relativo de la altura, (e) densidad de plántulas, y (f) riqueza de plántulas en los excluidores que las tamaño-clases mammal especificadas fueron permitidas entrar, o excluido. Cada barra representa el medio de 112 valores. Las barras del error indican intervalos de la confianza del 95%.
80
Generan así el espacio abierto que es posteriormente disponible para la colonización, más que
simplemente retardar el crecimiento de plántulas existentes. Si este espacio abierto está coloni-
zada por especies previamente ausente, la riqueza de las especies aumentaría.
La depredación aumenta la diversidad
Los mamíferos pequeños aumentaron la diversidad de la especie. Aunque redujeron la
riqueza de la especie de plántulas reclutadas, los mamíferos pequeños redujeron la densidad
de las plántulas más agudamente. Así, aumentaron la riqueza. Por otra parte, este efecto no era
al-azar con respecto a las 14 especies. Específicamente, los mamíferos pequeños cazaron des-
proporcionado las especies comunes y con semillas grandes. Así, el aumento en la riqueza fue
generado por aumentos en la abundancia relativa de especie rara y con semillas chicas.
La abundancia del adulto y la masa de la semilla eran predictors débiles del éxito en el
reclutamiento de la plantúla total. La especie rara y la especie de semillas grandes se fueron
mejor que común y pequeño especie sembrada solamente inicialmente, en términos de tiempo
hasta retiro mediano de la semilla. Después de eso, ni la abundancia del adulto ni la masa de la
semilla predijo a funcionamiento o a recluta de la plantúla densidad. El resultado para el tamaño
de la semilla es constante con el análisis de Moles y Westoby (2004) que las ventajas del tamaño
grande de la semilla disipan rápidamente.
Sin embargo, la abundancia del adulto y la semilla forman cada uno interaccionó con la
depredación por mamíferos, como los pequeños y los medios consumieron preferencialmentees-
pecies comúnes y con semillas grandes. En los excluidores a los cuales tenían acceso, pequeños
y medianos los mamíferos redujeron el reclutamiento de la especie de semillas grandes a los
niveles comparables con los de especies con semillas pequeñas. La depredación aumentó así la
abundancia relativa de especie con semillas pequeñas en la comunidad de la plantúla. En cuanto
el tamaño de la semilla puede correlacionar con la capacidad competitiva de plántulas jóvenes
(Saverimuttu y Westoby 1996), la depredación por pequeños y medios puede aumentar la abun-
dancia relativa de especies de competitivo inferior. Semejantemente, los mamíferos pequeños y
medios consumieron desproporcionado las semillas de especies comunes, aumentando la abun-
81
Cuadro 4.4. Los efectos de la abundancia de adultos y predación afectan la supervivencia de semillas y el reclutamiento de plántulas. Depredación por mamíferos pequeños y medios interaccionaban perceptiblemente con la abundancia de adultos. Donde los mamíferos fueron excluidos, la supervivencia aumento con abundancia del adulto (los X y las líneas discontinuas). Pero en los excluidores a los cuales tenían acceso, los mamíferos pequeños y medios consumieron las especies comúnes, reduciendo perceptiblemente su reclutamiento (los O y las líneas negras). La estadística sobre cada panel indica la significación de la interacción de la abundancia del adulto y del acceso del mamífero. Los mamíferos grandes no tenían ningún efecto o de la interacción en ninguna variable de la respuesta, y no se muestran.
0
100
200 P = 0.0356 NS
0.0
0.4
0.8NS NS
0.01 0.1 1.0 10 0.01 0.1 1.0 10
0.0
0.4
0.8P = 0.0004 P = 0.0056
Adult Abundance (ha-1)
SeedlingSurvival
Seed
Survival
DaystoMedian
Seed
Rem
oval
Small Mammals Medium Mammals
Figure 4.
82
0
100
200 NS NS
0.0
0.4
0.8P < 0.0001 P < 0.0001
0 1 2 3 4
0.0
0.4
0.8P = 0.0264
0 1 2 3 4
P = 0.0363
Seed mass (g)
Small Mammals Medium MammalsSeedlingSurvival
Seed
Survival
DaystoMedian
Seed
Removal
Figure 5.
Cuadro 4.5. Efectos de la masa de semillas y el acceso de mamiferos pequeños y medios en la supervivencia de semillas y el reclutamiento de plántulas. Depredación por los mamíferos pequeños y medios interaccionaban perceptiblemente con la masa de semilla: mamíferos pequeños y medios comián semillas grandes, reduciendo perceptiblemente su reclutamiento. Los símbolos y las líneas están como en el Cuadro 4.4. La estadística sobre cada panel indica la significación de la interacción de la masa de semillas y del acceso del mamífero. Los mamíferos grandes no tenían ningún efecto, y no se muestran.
83
dancia relativa de especie rara. Porqué pueden los roedores prefieren las semillas de especies
comunes es preferencial queda desconocida.
Ésta es la primera evidencia experimental que la depredación mamífera contribuye posi-
tivamente al mantenimiento de la diversidad de la especie del árbol. Consumo preferencial de las
semillas de especies común y de semillas grandes aumentó diversidad generó algo de la depen-
dencia negativa de la frecuencia observada en el reclutamiento de árboles tropicales (Harms et
al. 2000). Para evaluar si este parton también ocurre en la etapa de la plantúla así como en la
etapa de la semilla, sería necesario conducir experimentos con plántulas en los excluidores (cf.
DeMattia et al. 2006). Beckage y Clark (2005), en el único estudio anterior para relacionar la
depredación mamífera con la diversidad de plántulas, encontraron que la depredación redujo el
reclutamiento de los árboles templados que variaron en capacidad competitiva uniformemente.
Porque estudiaron solamente tres especies, no podían probar el efecto de la depredación sobre
riqueza de la especie o abundancia relativa.
Contribuciones a la limitación del reclutamiento
¿Cuando esta generado la variación en el reclutamiento de la plantúla? Durante la etapa
de la semilla o en la etapa de la plantúla? En este estudio, los mamíferos tenían efectos más
fuertes sobre supervivencia de la semilla que en supervivencia de la plantúla. El patrón de la
densidad reclutada de la plantúla reflejó así el de la supervivencia de la semilla con solamente
modificaciones de menor importancia ocuren durante supervivencia de la plantúla. Aunque eran
nuestros datos sobre crecimiento de la plantúla desequilibrado (debido a la variación en supervi-
vencia de la semilla), las tasas de crecimiento no fueron afectadas cerca tratamiento del excluidor,
abundancia del adulto o masa de la semilla. Esto se puede explicar por escasez de herbívoros
mamíferos, concerniente a el de los depredadores de la semilla, en EBCC. Los datos actuales
sugieren que los patrones del reclutamiento de la plantúla estén conducidos sobre todo cerca
diferencias en supervivencia de la semilla, que persisten a través de la etapa de la plantúla.
84
CONCLUSIONES
La depredación mamífera en las semillas y las plántulas afecta fuertemente el reclu-
tamiento de plántulas en bosques tropicales. Los mamíferos pequeños y medios reducen la
densidad de plántulas, mientras que aumentan la diversidad del reclutos. Aumentan riqueza de
las especies por aumentando la abundancia relativa de especies raras y con semillas chicas. Los
mamíferos grandes tienen efectos mínimos en el reclutamiento de las plántulas del árbol. Depre-
dación - especialmente por los roedores - juega un papel importante en mantener la diversidad de
árboles en bosques tropicales.
85
CAPÍTULO 5 - CONCLUSIONES
RESUMEN
El objetivo de esta disertación ha sido contribuir a nuestra comprensión de los fac-
tores que afectan la estructura de la comunidad del árboles en bosques tropicales con una
serie de experimentos manipulantes de semillas y plántulas. Aunque hay muchos factores
que afectan la estructura de cualquier comunidad, los focos de esta disertación son tres del
más importante: dispersión, competición y depredación. Este estudio rompe la nueva tierra
de tres maneras.
Ningún estudio experimental había repartido la variación en estructura de la comu-
nidad de la plantúla en una zonas tropical. Capítulo 2 demostró que la dispersión de la
semilla sea más importante que condiciones ambientales en explicar no sólo la densidad
del tallos, pero también la riqueza y composicion de especies. Esto sugiere que las teorías
de la neutralidad puedan ser suficientes explicar la estructura de la comunidad en bosques
tropicales, por lo menos para las plantas jóvenes, y por lo menos en las escalas espaciales
pequeñas.
Pocos estudios anteriores habían determinado la intensidad de la competición entre
plántulas como hicimos en el Capítulo 3. Nuestros resultados esencialmente eliminan la
competición entre-plántulas como un factor que estructuraba la comunidad de plántulas.
La depredación por mamíferos se ha considerado de largo como límite signifi-
cativo al reclutamiento de la plantúla. Capítulo 4 construyó en resultados anteriores con
un experimento de tres años de exclusión de depredadores que incluyo muchas especies
focales. Demostramos que los mamíferos pequeños son los depredadores más importantes
de la semilla, y que pueden aumentar diversidad de la plantúla generando una ventaja de
las raro-especies.
86
SÍNTESIS
¿Cómo forman dispersión y reclutamiento ambiental la variación de estructura en
bosques tropicales? La variación ambiental que puse en contraste contra tratamientos de
la dispersión incluyó la competición y la depredación, entre otros procesos. Los resultados
del Capítulo 2 indican que los patrones generados por la dispersión de la semilla forman
la estructura de la comunidad más fuertemente que las condiciones ambientales. De los
tres procesos examinado en esta disertación, la dispersión aparecía ser más importante
en estructurando la comunidad de la plantúla que la competición o la depredación, por lo
menos inicialmente.
¿Mirar las factores ambientales que afectan establecimiento, que son las mas impor-
tantes? Tolerancia de la competición asimétrica intensa con los árboles adultos es crítico a
la supervivencia de plántulas en el sotobosque de la selva baja; la competición con adultos
se liga de cerca a la disponibilidad de la luz (Lewis y Tanner 2000). Los resultados del
Capítulo 3 demuestran que la competición entre plántulas agrega poco a esta relación. La
competencia entre plantulas es debil; el entorno competitivo de plántulas es dominado
por los árboles del adulto. La depredación por los mamíferos terrestres, por otra parte,
impone un filtro ecológico fuerte, quitando muchas semillas y plántulas de la comunidad.
Mamíferos terrestres, particularmente los roedores, quitan y consumen selectivamente
semillas grandes y especies comunes, un proceso distintamente no-neutral. Sin embargo,
las semillas sembradas en Capítulo 2 eran todas expuestas a los depredadores mamíferos.
En Capitiol 2, la dispersión explicó más de la variación en estructura de la comunidad que
las condiciones ambientales (que incluyo depredación y otros factores). Esto sugiere que
mientras que la depredación es un aspecto importante de la filtración ecológica, pueda ser
menos importante que la dispersión.
¿Cómo cambiará la importancia relativa de la dispersión, competición y depre-
dación, mientras que las plántulas crecen y envejecen? Las relaciones entre dispersión y
la estructura de la comunidad de la plantúla pusieron más débiles sobre la duración de los
87
experimento de Capítulo 2 (Cuadro 2.4 y 2.6). Por otra parte, los efectos de la variación
ambiental en la estructura de la comunidad son probables intensificarse con tiempo. Esto
es particularmente verdad de la competición. La competición puede ser débil entre plán-
tulas, pero es probable intensificarse pues su estatura aumenta (Uriarte et al. 2004). Los
efectos de la depredación en la estructura de la comunidad, por otra parte, son probables
disminuirán pues las plantas crecen. Encontramos la depredación de la semilla para
ser más importantes que herbivoría en las plántulas. La probabilidad que los herbívoros
puedan matar las plántulas baja mientras que aumentan de tamaño. Así como la impor-
tancia total de variacion ambiental aumenta, la importancia relativa de la competición y la
depredación cambiará de puesto con tiempo. Además, y de más largo plazo, los estudios
serán necesarios evaluar cómo la importancia relativa de estos factores cambiará de puesto
con tiempo.
88
89
LITERATURA CITADA
Asquith, N. M., and M. Mejia-Chang. 2005. Mammals, edge effects, and the loss of tropical forest diversity. Ecology 86:379-390.
Asquith, N. M., S. J. Wright, and M. J. Clauss. 1997. Does mammal community composition control recruitment in Neotropical forests? Evidence from Panama. Ecology 78:941-946.
Augspurger, C. K. 1984. Seedling survival of tropical tree species: interactions of dispersal distance, light gaps, and pathogens. Ecology 65:1705-1712.
Baiker, J. 2007. Variation in the density and diversity of seed rain in two neotropical rainforests. Swiss Federal Institute of Technology, Zurich, Switzerland.
Barbaris, I. M., and E. V. J. Tanner. 2005. Gaps and root trenching increase tree seedling growth in Panameños semi-evergreen forest. Ecology 86:667-674.
Barone, J. A. 2000. Comparison of herbívoros and herbivoría in the canopy and sotobosque for two tropical tree species. Biotropica 32:307-317.
Beck, H. 2005. Seed predation and dispersal by peccaries throughout the Neotropics and its consequences: a review and synthesis. Pages 77-115 in P. M. Forget, J. E. Lambert, P. E. Hulme, and S. B. Vander Wall, editors. Seed fate: predation, dispersal and seedling establishment. CAB International, Wallingford, UK.
Beck, H. 2006. A review of peccary - palm interactions and their ecological ramifications across the Neotropics. Journal of Mammology 87:519-530.
Beck, H., M. S. Gaines, J. E. Hines, and J. D. Nichols. 2004. Comparative dynamics of small mammal populations in treefall gaps and surrounding understorey within amazonico bosques húmedos. Oikos 106:27-38.
Beck, H., and J. Terborgh. 2002. Groves versus isolates: how spatial aggregation of Astrocaryum murumuru palms affects seed removal. Journal of Tropical Ecology 18:275-288.
Beck-King, H., O. v. Helversen, and R. Beck-King. 1999. Home range, population density, and food resources of Agouti paca (Rodentia: Agoutidae) in Costa Rica: A study using alternative methods. Biotropica 31:675-685.
90
Beckage, B., and J. S. Clark. 2005. Does predation contribute to tree diversity? Oecologia 143:458-469.
Bell, G. 2001. Neutral Macroecology. Science 293:2413-2418.
Bell, T., R. P. Freckleton, and O. T. Lewis. 2006. Plant pathogens drive density-dependent seedling mortality in a tropical tree. Ecology Letters 9:569-574.
Bloor, J. M. G., and P. J. Grubb. 2003. Growth and mortality in high and low light: trends among 15 shade-tolerant tropical rain forest tree species. Journal of Ecology 91:77-85.
Blundell, A. G., and D. R. Peart. 1998. Distance-dependence in herbivoría and foliar condition for juvenile Shorea trees in Bornean dipterocarp rain forest. Oecologia 117:151-160.
Bodmer, R. E., and D. Ward. 2006. Frugivory in large mammalian herbívoros. Pages 232-260 in K. Danell, R. Bergström, P. Duncan, and J. Pastor, editors. Large herbívoro ecology, ecosystem dynamics and conservation. Cambridge University Press.
Brewer, S. W. 2001. Predation and dispersal of large and small seeds of a tropical palm. Oikos 92:245-255.
Brown, N. D., and T. C. Whitmore. 1992. Do dipterocarp seedlings really partition bosques húmedos gaps? Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences 335:369-378.
Burnham, K. P., and D. R. Anderson. 2002. Model Selection and Inference: A Practical Information-Theoretic Approach. 2nd edition. Springer.
Burslem, D. F. R. P., P. J. Grubb, and I. M. Turner. 1995. Responses to Nutrient Addition among Shade-Tolerant Tree Seedlings of Lowland Tropical Rain-Forest in Singapore. Journal of Ecology 83:113-122.
Canham, C. D., J. S. Denslow, W. J. Platt, J. R. Runkle, T. A. Spies, and P. S. White. 1990. Light regimes beneath closed canopies and tree-fall gaps in temperate and tropical forests. Canadian Journal of Forest Research-Revue Canadienne De Recherche Forestiere 20:620-631.
Capers, R. S., R. L. Chazdon, A. Redondo Brenes, and B. Vilchez Alvarado. 2005. Successional dynamics of woody seedling communities in wet tropical secondary forests. Journal of
91
Ecology 93:1071-1084.
Casper, B. B., and R. B. Jackson. 1997. Plant competition underground. Annual Review of Ecology and Systematics 28:545-570.
Casper, B. B., H. J. Schenk, and R. B. Jackson. 2003. Defining a plant’s below ground zone of influence. Ecology 84:2313-2321.
Castellano, S., and E. Balletto. 2002. Is the partial Mantel test inadequate? Evolution 56:1871-1873.
Caswell, H. 1976. Community structure - neutral model analysis. Ecological Monographs 46:327-354.
Chase, J. M. 2003. Community assembly: when should history matter? Oecologia 136:489-498.
Chase, J. M., and M. A. Leibold. 2003. Ecological Niches: linking classical and contemporary approaches. University of Chicago Press, Chicago.
Chesson, P. 2000. Mechanisms of maintenance of species diversity. Annual Review of Ecology and Systematics 31:343-366.
Clark, D. B., and D. A. Clark. 1989. The role of physical damage in the seedling mortality regime of a neotropical rain forest. Oikos 55:225-230.
Clark, J. S., E. Macklin, and L. Wood. 1998. Stages and spatial scales of recruitment limitation in southern Appalachian forests. Ecological Monographs 68:213-235.
Clark, J. S., and J. S. McLachlan. 2003. Stability of forest biodiversity. Nature 423:635-638.
Clark, J. S., M. Silman, R. Kern, E. Macklin, and J. HilleRisLambers. 1999. Seed dispersal near and far: Patterns across temperate and tropical forests. Ecology 80:1475-1494.
Coley, P. D. 1983. Herbivory and Defensive Characteristics of Tree Species in a Lowland Tropical Forest. Ecological Monographs 53:209-233.
Coley, P. D., and J. A. Barone. 1996. Herbivory and plant defenses in tropical forests. Annual Review of Ecology and Systematics 27:305-335.
92
Condit, R., P. S. Ashton, P. Baker, S. Bunyavejchewin, S. Gunatilleke, N. Gunatilleke, S. P. Hubbell, R. B. Foster, A. Itoh, J. V. LaFrankie, H. S. Lee, E. Losos, N. Manokaran, R. Sukumar, and T. Yamakura. 2000. Spatial patterns in the distribution of tropical tree species. Science 288:1414-1418.
Condit, R., N. Pitman, E. G. Leigh, J. Chave, J. Terborgh, R. B. Foster, P. Nunez, S. Aguilar, R. Valencia, G. Villa, H. C. Muller-Landau, E. Losos, and S. P. Hubbell. 2002. Beta-diversity in tropical forest trees. Science 295:666-669.
Connell, J. H. 1971. On the role of natural enemies in preventing competitive exclusion in some marine animals and in rain forest trees. Pages 289-312 in P. J. den Boer and G. R. Gradwell, editors. Dynamics of numbers in populations. Center for Agricultural Publication and Documentation, Osterbeek Wageningen, The Netherlands.
Connell, J. H. 1978. Diversity in Tropical Rain Forests and Coral Reefs. Science 199:1302-1310.
Connell, J. H. 1980. Diversity and the coevolution of competitors, or the ghost of competition past. Oikos 35:131-138.
Connell, J. H., I. Debski, C. A. Gehring, L. Goldwasser, P. T. Green, K. E. Harms, P. Juniper, and T. C. Theimer. 2005. Dynamics of seedling recruitment in an Australian tropical bosques húmedos. Pages 486-506 in E. Bermingham, C. W. Dick, and C. Moritz, editors. Tropical bosques húmedos: Past, present and future. University of Chicago Press, Chicago.
Connell, J. H., T. P. Hughes, and C. C. Wallace. 1997. A 30-year study of coral abundance, recruitment, and disturbance at several scales in space and time. Ecological Monographs 67:461-488.
Coomes, D. A., and P. J. Grubb. 2000. Impacts of root competition in forests and woodlands: A theoretical framework and review of experiments. Ecological Monographs 70:171-207.
Croat, T. B. 1978. Flora of Barro Colorado Island. Stanford University Press, Stanford, California.
Curran, L. M., and M. Leighton. 2000. Vertebrate responses to spatiotemporal variation in seed production of mast-fruiting Dipterocarpaceae. Ecological Monographs 70.
Curran, L. M., and C. O. Webb. 2000. Experimental tests of the spatiotemporal scale of seed predation in mast-fruiting Dipterocarpaceae. Ecological Monographs 70:129-148.
93
Dalling, J. W., and K. E. Harms. 1999. Damage tolerance and cotyledonary resource use in the tropical tree Gustavia superba. Oikos 85:257-264.
Dalling, J. W., and S. P. Hubbell. 2002. Seed size, growth rate and gap microsite conditions as determinants of recruitment success for pioneer species. Journal of Ecology 90:557-568.
Dalling, J. W., H. C. Muller-Landau, S. J. Wright, and S. P. Hubbell. 2002. Role of dispersal in the recruitment limitation of neotropical pioneer species. Journal of Ecology 90:714-727.
Davies, S. D., S. J. M. Droop, P. Gregerson, L. Henson, C. J. Leon, J. L. Villa-Lobos, H. Synge, and J. Zantovska. 1986. Plants in Danger: what do we know. International Union of the Conservation of Nature, Gland, Switzerland.
DeMattia, E. A., L. M. Curran, and B. J. Rathcke. 2004. Effects of small rodents and large mammals on Neotropical seeds. Ecology 85:2161-2170.
DeMattia, E. A., B. J. Rathcke, L. M. Curran, A. R., and O. Vargas. 2006. Effects of small rodent and large mammal exclusion on seedling recruitment in Costa Rica. Biotropica 38:196-202.
Denslow, J. S. 1980. Gap Partitioning among Tropical bosques húmedos Trees. Biotropica 12:47-55.
Denslow, J. S., E. Newell, and A. M. Ellison. 1991. The Effect of Sotobosque Palms and Cyclanths on the Growth and Survival of Inga Seedlings. Biotropica 23:225-234.
Denslow, J. S., J. C. Schultz, P. M. Vitousek, and B. R. Strain. 1990. Growth-Responses of Tropical Shrubs to Treefall Gap Environments. Ecology 71:165-179.
Emmons, L. H. 1982. Ecology of Proechimys (Rodentia, Echimyidae) in Southeastern Peru. Tropical Ecology 23:280-290.
Engelbrecht, B. M. J., and T. A. Kursar. 2003. Comparative drought-resistance of seedlings of 28 species of co-occurring tropical woody plants. Oecologia 136:383-393.
Engelbrecht, B. M. J., T. A. Kursar, and M. T. Tyree. 2005. Drought effects on seedling survival in a tropical moist forest. Trees-Structure and Function 19:312-321.
94
Fargione, J., C. S. Brown, and D. Tilman. 2003. Community assembly and invasion: An experimental test of neutral versus niche processes. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 100:8916-8920.
Forget, P. M., K. Kitajima, and R. B. Foster. 1999. Pre- and post-dispersal seed predation in Tachigali versicolor (Caesalpiniaceae): effects of timing of fruiting and variation among trees. Journal of Tropical Ecology 15:61-81.
Foster, B. L., T. L. Dickson, C. A. Murphy, I. S. Karel, and V. H. Smith. 2004. Propagule pools mediate community assembly and diversity-ecosystem regulation along a grassland productivity gradient. Journal of Ecology 92.
Foster, B. L., and D. Tilman. 2003. Seed limitation and the regulation of community structure in oak savanna grassland. Journal of Ecology 91:999-1007.
Foster, R. B. 1990. The Floristic Composition of the Rio Manu Floodplain. Pages 99-111 in A. H. Gentry, editor. Four Neotropical bosques húmedos. Yale University Press, New Haven.
Foster, S. A., and C. H. Janson. 1985. The relationship between seed size and establishment conditions in tropical woody plants. Ecology 66:773-780.
Frazer, G. W., C. D. Canham, and K. P. Lertzman. 2000. Gap light analyzer (GLA), Version 2.0: image-processing software to analyze true-color, hemispherical canopy photographs. Bulletin of the Ecological Society of America 81.
Fukami, T. 2004a. Assembly history interacts with ecosystem size to influence species diversity. Ecology 85:3234-3242.
Fukami, T. 2004b. Community assembly along a species pool gradient: implications for multiple-scale patterns of species diversity. Population Ecology 46:137-147.
Garwood, N. C. 1983. Seed-Germination in a Seasonal Tropical Forest in Panama - a Community Study. Ecological Monographs 53:159-181.
Gentry, A. H. 1988. Changes in Plant Community Diversity and Floristic Compositio on Environmental and Geographical Gradients. Annals of the Missouri Botanical Garden 75:1-34.
Gentry, A. H. 1990. Four Neotropical Forests. Yale University Press, New Haven, CT.
95
Gilbert, B., and M. J. Lechowicz. 2004. Neutrality, niches, and dispersal in a temperate forest sotobosque. Proceedings of the National Academy of Sciences 101:7651-7656.
Grubb, P. J. 1977. Control of Forest Growth and Distribution on Wet Tropical Mountains: With Special Reference to Mineral Nutrition. Annual Review of Ecology and Systematics 8:83-107.
Hammond, D. S., and V. K. Brown. 1998. Disturbance, phenology and life-history characteristics: factors influencing distance/density-dependent attack on tropical seeds and seedlings. Pages 51-78 in D. M. Newbery, H. H. T. Prins, and N. D. Brown, editors. Dynamics of Tropical Communities. Blackwell, Oxford.
Harms, K. E., and J. W. Dalling. 1997. Damage and herbivoría tolerance through resprouting as an advantage of large seed size in tropical trees and lianas. Journal of Tropical Ecology 13:617-621.
Harms, K. E., and C. E. T. Paine. 2003. Regeneración de árboles tropicales e implicaciones para el manejo de bosques naturales. Ecosistemas 12.
Harms, K. E., J. S. Powers, and R. A. Montgomery. 2004. Variation in small arbolito density, sotobosque cover and resource availability in four Neotropical forests. Biotropica 36:40-51.
Harms, K. E., S. J. Wright, O. Calderon, A. Hernandez, and E. A. Herre. 2000. Pervasive density-dependent recruitment enhances seedling diversity in a tropical forest. Nature 404:493-495.
Harper, J. L. 1977. Population biology of plants. Academic Press, London.
Harpole, W. S., and D. Tilman. 2006. Non-neutral patterns of species abundance in grassland communities. Ecology Letters 9:15-23.
Hartshorn, G. S. 1980. Neotropical Forest Dynamics. Biotropica 12:23-30.
He, F. L., P. Legendre, and J. V. LaFrankie. 1997. Distribution patterns of tree species in a Malaysian tropical rain forest. Journal of Vegetation Science 8:105-114.
Hille Ris Lambers, J., J. S. Clark, and B. Beckage. 2002. Density-dependent mortality and the latitudinal gradient in species diversity. Nature 417:732-735.
96
Hoffmann, W. A., and H. Poorter. 2002. Avoiding bias in calculations of relative growth rate. Annals of Botany 90:37-42.
Holdridge, L. R. 1947. Determination of world plant formations from simple climatic data. Science 105:367-368.
Holl, K. D., and M. E. Lulow. 1997. Effects of species, habitat, and distance from edge on post-dispersal seed predation in a tropical bosques húmedos. Biotropica 29:459-468.
Holt, R. D. 1977. Predation, apparent competition, and structure of prey communities. Theoretical Population Biology 12:197-229.
Horn, H. S., R. Nathan, and S. R. Kaplan. 2001. Long-distance dispersal of tree seeds by wind. Ecological Research 16:877-885.
Howlett, B. E., and D. W. Davidson. 2001. Herbivory on planted dipterocarp seedlings in secondary logged forests and primary forests of Sabah, Malaysia. Journal of Tropical Ecology 17:285-302.
Hubbell, S. P. 2001. The unified theory of biodiversity and biogeography. Princeton University Press, Princeton, New Jersey.
Hubbell, S. P. 2006. Neutral theory and the evolution of ecological equivalence. Ecology 87:1387-1398.
Hubbell, S. P., R. B. Foster, S. T. O’Brien, K. E. Harms, R. Condit, B. Wechsler, S. J. Wright, and S. Loo de Lao. 1999. Light gap disturbances, recruitment limitation, and tree diversity in a Neotropical forest. Science 283:554-557.
Hulme, P. E. 2001. Seed-eaters: Seed dispersal, destruction and demography.in D. J. Levey, W. R. Silva, and M. Galetti, editors. Seed Dispersal and Frugivory: Ecology, Evolution and Conservation. CABI Publishing, Wallingford, UK.
Huntly, N. 1991. Herbívoros and the Dynamics of Communities and Ecosystems. Annual Review of Ecology and Systematics 22:477-503.
Huston, M. A., and D. L. DeAngelis. 1994. Competition and coexistence - the effects of resource transport and supply rates. American Naturalist 144:954-977.
97
Hyatt, L. A., M. S. Rosenberg, T. G. Howard, G. Bole, W. Fang, J. Anastasia, K. Brown, R. Grella, K. Hinman, J. P. Kurdziel, and J. Gurevitch. 2003. The distance dependence prediction of the Janzen-Connell hypothesis: a meta-analysis. Oikos 103:590-602.
Janson, C. H., and L. H. Emmons. 1990. Ecological structure of the nonflying mammal community at Cocha Cashu Biological Station, Manu National Park, Peru. Pages 314-338 in A. H. Gentry, editor. Four Neotropical Forests. Yale University Press, New Haven.
Janzen, D. H. 1970. Herbívoros and Number of Tree Species in Tropical Forests. American Naturalist 104:501.
John, R., J. W. Dalling, K. E. Harms, J. B. Yavitt, R. F. Stallard, M. Mirabello, S. P. Hubbell, R. Valencia, H. Navarrete, M. Vallejo, and R. B. Foster. 2007. Soil nutrients influence spatial distributions of tropical tree species. Proceedings of the National Academy of Sciences 104:864-869.
Karst, J., B. Gilbert, and M. J. Lechowicz. 2005. Fern community assembly: the roles of chance and the environment at local and intermediate scales. Ecology 86:2473-2486.
Kimura, M. 1983. The neutral theory of molecular evolution. Cambridge University Press, Cambridge.
King, D. A. 1994. Influence of Light Level on the Growth and Morphology of Arbolitos in a Panameños Forest. American Journal of Botany 81:948-957.
Kitajima, K. 1994. Relative Importance of Photosynthetic Traits and Allocation Patterns as Correlates of Seedling Shade Tolerance of 13 Tropical Trees. Oecologia 98:419-428.
Klein, J. P., and M. L. Moeschberger. 1997. Survival analysis techniques for censored and truncated data. Springer-Verlag, New York.
Klironomos, J. N. 2002. Feedback with soil biota contributes to plant rarity and invasiveness in communities. Nature 417:67-70.
Kobe, R. K. 1999. Light gradient partitioning among tropical tree species through differential seedling mortality and growth. Ecology 80:187-201.
98
Latham, R. E., and R. E. Ricklefs. 1993. Continental comparisons or temperate-zone tree species diversity. Pages 294-314 in R. E. Ricklefs and D. Schluter, editors. Species Diversity in Ecological Communities. University of Chicago Press, Chicago.
Lawrence, D. 2003. The response of tropical tree seedlings to nutrient supply: meta-analysis for understanding a changing tropical landscape. Journal of Tropical Ecology 19:239-250.
Leibold, M. A., and M. A. McPeek. 2006. Coexistence of the niche and neutral perspectives in community ecology. Ecology 87:1399-1410.
Levin, S. A., H. C. Muller-Landau, R. Nathan, and J. Chave. 2003. The Ecology and Evolution of Seed Dispersal: A Theoretical Perspective. Annual Review of Ecology Evolution and Systematics 34:575-604.
Levine, J. M., and D. J. Murrell. 2003. The community-level consequences of seed dispersal patterns. Annual Review of Ecology Evolution and Systematics 34:549-574.
Lewis, S. L., and E. V. J. Tanner. 2000. Effects of above- and below ground competition on growth and survival of rain forest tree seedlings. Ecology 81:2525-2538.
Lieberman, D., M. Lieberman, R. Peralta, and G. S. Hartshorn. 1985. Mortality Patterns and Stand Turnover Rates in a Wet Tropical Forest in Costa-Rica. Journal of Ecology 73:915-924.
Littell, R. C., W. W. Stroup, and R. J. Freund. 2002. SAS for Linear Models. SAS Publishing.
Makana, J.-R., and S. C. Thomas. 2004. Dispersal limits natural recruitment of African mahoganies. Oikos 106:67-72.
Mantel, N. 1967. The detection of disease clustering and a generalized regression approach. Cancer Res 27:209-220.
Marks, P. L., and P. A. Harcombe. 1981. Forest Vegetation of the Big Thicket, Southeast Texas. Ecological Monographs 51:287-305.
Marquis, R. J., H. J. Young, and H. E. Braker. 1986. The influence of sotobosque vegetation cover on germination and seedling establishment in a tropical lowland wet forest. Biotropica 18:273-278.
99
Massey, F. P., K. Massey, M. C. Press, and S. E. Hartley. 2006. Neighbourhood composition determines growth, architecture and herbivoría in tropical rain forest tree seedlings. Journal of Ecology 94:646.
McCune, B., and J. B. Grace. 2002. Analysis of Ecological Communities. MjM Software Design.
McGill, B. J. 2003. A test of the unified neutral theory of biodiversity. Nature 422:881-885.
McGill, B. J., B. A. Maurer, and M. D. Weiser. 2006. Empirical evaluation of neutral theory. Ecology 87:1411-1423.
Moles, A. T., D. I. Warton, and M. Westoby. 2003. Do small-seeded species have higher survival through seed predation than large-seeded species? Ecology 84:3148-3161.
Moles, A. T., and M. Westoby. 2004a. Seedling survival and seed size: a synthesis of the literature. Journal of Ecology 92:372-383.
Moles, A. T., and M. Westoby. 2004b. What do seedlings die from and what are the implications for evolution of seed size? Oikos 106:193-199.
Molofsky, J., and C. K. Augspurger. 1992. The effect of leaf litter on early seedling establishment in a tropical forest. Ecology 73:68-77.
Montgomery, R. A., and R. L. Chazdon. 2002. Light gradient partitioning by tropical tree seedlings in the absence of canopy gaps. Oecologia 131:165-174.
Moora, M., R. Sen, and M. Zobel. 2004. Native arbuscular mycorrhizal fungal communities differentially influence the seedling performance of rare and common Pulsatilla species. Functional Ecology 18:554-562.
Moore, K. A., and S. C. Elmendorf. 2006. Propagule vs. niche limitation: untangling the mechanisms behind plant species distributions. Ecology Letters 9:797-804.
Muller-Landau, H. C., J. W. Dalling, K. E. Harms, S. J. Wright, R. Condit, S. P. Hubbell, and R. B. Foster. 2004. Seed dispersal and density-dependent seed and seedling mortality in Trichilia tuberculata and Miconia argentea. Pages 340-362 in E. C. Losos and E. G. Leigh, editors. Forest Diversity and Dynamism: Findings from a Network of Large-Scale Tropical Forest Plots. University of Chicago Press, Chicago.
100
Muller-Landau, H. C., R. B. Foster, S. J. Wright, O. Calderon, and S. Hubbell. 2002. Assessing Recruitment Limitation: Concepts, Methods, and Case-Studies from a Tropical Forest.in D. J. Levey, W. R. Silva, and M. Galletti, editors. Seed Dispersal and Frugivory: Ecology, Evolution and Conservation. CABI International, Wallingford, UK.
Munzbergova, Z., and T. Herben. 2005. Seed, dispersal, microsite, habitat and recruitment limitation: identification of terms and concepts in studies of limitations. Oecologia 145:1-8.
Nathan, R., G. G. Katul, H. S. Horn, S. M. Thomas, R. Oren, R. Avissar, S. W. Pacala, and S. A. Levin. 2002. Mechanisms of long-distance dispersal of seeds by wind. Nature 418:409-413.
Nathan, R., and H. C. Muller-Landau. 2000. Spatial patterns of seed dispersal, their determinants and consequences for recruitment. Trends in Ecology & Evolution 15:278-285.
Nicotra, A. B., R. L. Chazdon, and S. V. B. Iriarte. 1999. Spatial heterogeneity of light and woody seedling regeneration in tropical wet forests. Ecology 80:1908-1926.
Norden, N., J. Chave, A. Caubère, P. Châtelet, N. Ferroni, P.-M. Forget, and C. Thébaud. In Press. Is seedling dynamics determined by environment or by seed arrival? A test in a neotropical forest. Journal of Ecology.
Norghauer, J., J. Malcolm, B. Zimmerman, and J. Felfili. 2006. An experimental test of density- and distant-dependent recruitment of mahogany (Swietenia macrophylla) in southeastern Amazonia. Oecologia 148:437-446.
Notman, E., and D. L. Gorchov. 2001. Variation in post-dispersal seed predation in mature Peruvian lowland tropical forest and fallow agricultural sites. Biotropica 33:621-636.
Notman, E., D. L. Gorchov, and F. H. Cornejo. 1996. Effect of distance, aggregation and habitat on levels of seed predation for two mammal-dispersed Neotropical rain forest tree species. Oecologia 106:221-227.
Novotny, V., Y. Basset, S. E. Miller, G. D. Weiblen, B. Bremer, L. Cizek, and P. Drozd. 2002. Low host specificity of herbivorous insects in a tropical forest. Nature 416:841-844.
Obeid, M., D. Machin, and J. L. Harper. 1967. Influence of density on plant to plant variation in fiber flax, Linum usitatissimum L. Crop Science 7:471-473.
101
Oksanen, J., R. Kindt, and R. B. O’Hara. 2005. vegan: Community Ecology Package.
Olmsted, I., H. Dunevitz, and W. J. Platt. 1993. Effects of freezes on tropical trees in Everglades National Park Florida, USA. Tropical Ecology 34:17-34.
Osher, L. J., and S. W. Buol. 1998. Relationship of soil properties to parent material and landscape position in eastern Madre de Dios, Peru. Geoderma 83:143-166.
Ostertag, R. 1998. Below ground effects of canopy gaps in a tropical wet forest. Ecology 79:1294-1304.
Ostfeld, R. S., R. H. Manson, and C. D. Canham. 1997. Effects of Rodents on Survival of Tree Seeds and Seedlings Invading Old Fields. Ecology 78:1531-1542.
Osunkoya, O. O., J. E. Ash, A. W. Graham, and M. S. Hopkins. 1993. Growth of tree seedlings in tropical rain forests of North Queensland, Australia. Journal of Tropical Ecology 9:1-18.
Pacala, S. W. 1988. Competitive equivalence - the coevolutionary consequences of sedentary habit. American Naturalist 132:576-593.
Pacala, S. W., C. D. Canham, J. Saponara, J. A. Silander, R. K. Kobe, and E. Ribbens. 1996. Forest models defined by field measurements: Estimation, error analysis and dynamics. Ecological Monographs 66:1-43.
Paine, C. E. T., and H. Beck. in press. Seed predation by Neotropical bosques húmedos mammals increases diversity in seedling recruitment. Ecology.
Paz, H., and M. Martinez-Ramos. 2003. Seed mass and seedling performance within eight species of Psychotria (Rubiaceae). Ecology 84:439-450.
Peres, C. A., and C. Baider. 1997. Seed dispersal, spatial distribution and population structure of Brazilnut trees (Bertholletia excelsa) in southeastern Amazonia. Journal of Tropical Ecology 13:595-616.
Peters, H. A. 2003. Neighbour-regulated mortality: the influence of positive and negative density dependence on tree populations in species-rich tropical forests. Ecology Letters 7:757-765.
Pitman, N. C. A., J. Terborgh, M. R. Silman, and P. Nuñez. 1999. Tree species distributions in an upper amazonico forest. Ecology 80:2651-2661.
102
Pitman, N. C. A., J. W. Terborgh, M. R. Silman, P. Nunez, D. A. Neill, C. E. Ceron, W. A. Palacios, and M. Aulestia. 2001. Dominance and distribution of tree species in upper amazonico terra firme forests. Ecology 82:2101-2117.
Platt, W. J., and J. H. Connell. 2003. Natural disturbances and directional replacement of species. Ecological Monographs 73:507-522.
Plotkin, J. B., J. M. Chave, and P. S. Ashton. 2002. Cluster analysis of spatial patterns in Malaysian tree species. American Naturalist 160:629-644.
Potts, M. D., P. S. Ashton, L. S. Kaufman, and J. B. Plotkin. 2002. Habitat patterns in tropical rain forests: A comparison of 105 plots in Northwest Borneo. Ecology 83:2782-2797.
R Development Core Team. 2006. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria.
Rasband, W. S. 1997-2005. ImageJ. U. S. National Institutes of Health, Bethesda, Maryland, USA.
Roldan, A. I., and J. A. Simonetti. 2001. Plant-mammal interactions in tropical Bolivian forests with different hunting pressures. Conservation Biology 15:617-623.
Rosenzweig, M. L. 1995. Species Diversity in Space and Time. Cambridge University Press.
Russo, S. E. 2003. Responses of dispersal agents to tree and fruit traits in Virola calophylla (Myristicaceae): implications for selection. Oecologia 136:80-87.
Russo, S. E. 2005. Linking seed fate to natural dispersal patterns: factors affecting predation and scatter-hoarding of Virola calophylla seeds in Peru. Journal of Tropical Ecology 21:243-253.
Russo, S. E., and C. K. Augspurger. 2004. Aggregated seed dispersal by spider monkeys limits recruitment to clumped patterns in Virola calophylla. Ecology Letters 7:1058-1067.
Sala, O. E., R. A. Golluscio, W. K. Lauenroth, and A. Soriano. 1989. Resource partitioning between shrubs and grasses in the Patagonian steppe. Oecologia 81:510-505.
Saverimuttu, T., and M. Westoby. 1996. Seedling longevity under deep shade in relation to seed size. Journal of Ecology 84:681-689.
103
Schnitzer, S. A., and W. P. Carson. 2001. Treefall gaps and the maintenance of species diversity in a tropical forest. Ecology 82:913-919.
Schnitzer, S. A., M. Kuzee, and F. Bongers. 2005. Disentangling above-and below-ground competition between lianas and trees in a tropical forest. Journal of Ecology 93:1115:1125.
Schoener, T. W. 1971. Theory of feeding strategies. Annual Review of Ecology and Systematics 2:369-404.
Schupp, E. W., T. Milleron, and S. E. Russo. 2002. Dissemination Limitation and the Origin and Maintenance of Species-rich Tropical Forests.in D. J. Levey, W. R. Silva, and M. Galetti, editors. Seed Dispersal and Frugivory: Ecology, Evolution and Conservation. CAB International.
Seidler, T. G., and J. B. Plotkin. 2006. Seed dispersal and spatial pattern in tropical trees. Plos Biology 4:2132-2137.
Silman, M. 1996. Regeneration from seed in a neotropical rain forest. Duke Univ., Durham, NC.
Silman, M. R., J. W. Terborgh, and R. A. Kiltie. 2003. Population regulation of a dominant-rain forest tree by a major seed-predator. Ecology 84:431-438.
Smouse, P. E., J. C. Long, and R. R. Sokal. 1986. Multiple Regression and Correlation Extensions of the Mantel Test of Matrix Correspondence. Systematic Zoology 35:627-632.
Stohlgren, T. 1993. Intra-specific competition (crowding) of giant sequoias (Sequoiadendron giganteum). Forest Ecology and Management 59:127-148.
Svenning, J. C., and S. J. Wright. 2005. Seed limitation in a Panameños forest. Journal of Ecology 93:853.
Tanner, E. V. J., V. K. Teo, D. A. Coomes, and J. J. Midgley. 2005. Pair-wise competition-trials amongst seedlings of ten dipterocarp species; the role of initial height, growth rate and leaf attributes. Journal of Tropical Ecology 21:317-328.
Taylor, K. M., and L. W. Aarssen. 1989. Neighbor effects in mast year seedlings of Acer saccharum. American Journal of Botany 76:546-554.
104
Terborgh, J. 1983. Five New World primates: a study in comparative ecology. Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA.
Terborgh, J. 1990. An overview of research at Cocha Cashu Biological Station. Pages 48-59 in A. H. Gentry, editor. Four Neotropical Forests. Yale University Press, New Haven, CT.
Terborgh, J. 1999. Requiem for Nature. Island Press, Washington, D. C.
Terborgh, J., L. Lopez, P. Nunez, M. Rao, G. Shahabuddin, G. Orihuela, M. Riveros, R. Ascanio, G. H. Adler, T. D. Lambert, and L. Balbas. 2001. Ecological meltdown in predator-free forest fragments. Science 294:1923-1926.
Terborgh, J., E. Losos, M. P. Riley, and M. B. Riley. 1993. Predation by vertebrates and invertebrates on the seeds of 5 canopy tree species of an amazonico forest. Vegetatio 108:375-386.
Terborgh, J., G. Nuñez-Iturri, A. J. Pitman, F. Cornejo, P. Alvarez, V. Swamy, B. Pringle, and C. E. T. Paine. in review. Tree Recruitment in an “empty” forest. Ecology.
Terborgh, J., S. K. Robinson, T. A. P. Iii, C. A. Munn, and N. Pierpont. 1990. Structure and Organization of an amazonico Forest Bird Community. Ecological Monographs 60:213-238.
Tilman, D. 1982. Resource Competition and Community Structure. Princeton University Press, Princeton, New Jersey.
Tilman, D. 1994. Competition and biodiversity in spatially structured habitats. Ecology 75:2-16.
Tilman, D. 1997. Community invasibility, recruitment limitation, and grassland biodiversity. Ecology 78:81-92.
Tuomisto, H., K. Ruokolainen, and M. Yli-Halla. 2003. Dispersal, environment, and floristic variation of western amazonico forests. Science 299:241-244.
Turnbull, L. A., M. J. Crawley, and M. Rees. 2000. Are plant populations seed-limited? A review of seed sembraje experiments. Oikos 88:225-238.
105
Uriarte, M., C. D. Canham, J. Thompson, J. K. Zimmerman, and N. Brokaw. 2005. Seedling recruitment in a hurricane-driven tropical forest: light limitation, density-dependence and the spatial distribution of parent trees. Journal of Ecology 93:291-304.
Uriarte, M., R. Condit, C. D. Canham, and S. P. Hubbell. 2004. A spatially explicit model of arbolito growth in a tropical forest: does the identity of neighbours matter? Journal of Ecology 92:348-360.
Vander Wall, S. B., K. M. Kuhn, and M. J. Beck. 2005. Seed removal, seed predation and secondary dispersal. Ecology 86:801-806.
Veenendaal, E. M., M. D. Swaine, R. T. Lecha, M. F. Walsh, I. K. Abebrese, and K. Owusu-Afriyie. 1996. Responses of West African forest tree seedlings to irradiance and soil fertility. Functional Ecology 10:501-511.
Venables, W. N., and B. D. Ripley. 1999. Modern applied statistics with S-Plus. Springer New York.
Vieira, E. M., M. A. Pizo, and P. Izar. 2003. Fruit and seed exploitation by small rodents of the Brazilian Atlantic forest. Mammalia 67:533-540.
Volkov, I., J. R. Banavar, F. L. He, S. P. Hubbell, and A. Maritan. 2005. Density dependence explains tree species abundance and diversity in tropical forests. Nature 438:658-661.
Volkov, I., J. R. Banavar, S. P. Hubbell, and A. Maritan. 2003. Neutral theory and relative species abundance in ecology. Nature 424:1035-1037.
Wahungu, G. M., C. P. Catterall, and M. F. Olsen. 2002. Seedling predation and growth at a bosques húmedos-pasture ecotone, and the value of shoots as seedling analogues. Forest Ecology and Management 162:251-260.
Webb, C. O., and D. R. Peart. 1999. Seedling density dependence promotes coexistence of Bornean rain forest trees. Ecology 80:2006-2017.
Webb, C. O., and D. R. Peart. 2001. High seed dispersal rates in faunally intact tropical rain forest: theoretical and conservation implications. Ecology Letters 4:491-499.
106
Wenny, D. G., and D. J. Levey. 1998. Directed seed dispersal by bellbirds in a tropical cloud forest. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 95:6204-6207.
Wills, C., K. E. Harms, R. Condit, D. King, J. Thompson, F. L. He, H. C. Muller-Landau, P. M. S. Ashton, E. Losos, L. Comita, S. Hubbell, J. LaFrankie, S. Bunyavejchewin, H. S. Dattaraja, S. J. Davies, S. Esufali, R. Foster, C. V. S. Gunatilleke, S. Gunatilleke, P. Hall, A. Itoh, R. John, S. Kiratiprayoon, S. Loo de Lao, M. Massa, C. Nath, N. Noor, A. R. Kassim, R. Sukumar, H. S. Suresh, I. F. Sun, S. Tan, T. Yakamura, and J. K. Zimmerman. 2006. Nonrandom Processes Maintain Diversity in Tropical Forests. Science 311:527-531.
Wright, S. J. 2002. Plant diversity in tropical forests: a review of mechanisms of species coexistence. Oecologia 130:1-14.
Yamada, T., E. Suzuki, T. Yamakura, and S. Tan. 2005. Tap-root depth of tropical seedlings in relation to species-specific edaphic preferences. Journal of Tropical Ecology 21:155-160.
Yoda, K., T. Kira, H. Ogawa, and K. Hozumi. 1963. Self-thinning in overcrowded pure stands under cultivated and natural conditions. Journal of Biology 14:107-129.
Zobel, M., M. Otsus, J. Liira, M. Moora, and T. Mols. 2000. Is small-scale species richness limited by seed availability or microsite availability? Ecology 81:3274-3282.
107
APÉNDICE - DENSIDADES DE PLANTULAS EN EXPERIMENTOS DE ADICION DE SEMILLAS DEL
CAPÍTULO 2
Todas especies observadas en parcelas (572 m2, total) durante cuatro censos anuales estan enumeradas.
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Anacardiaceae
Spondias mombin L. SPONMO 3 2 4 1 0 0.8 0.5 0.1 0Tapirira guianensis Aubl. TAPIGU 3 0 1 0 0 0 0.1 0 0
AnnonaceaeAnnonaceae sp. ANNONAC 2 2 4 7 9 0.4 0.6 1 1.2Cremastosperma gracilipes R.E. Fr. CREMGR 3 0 1 1 2 0 0.1 0.1 0.3Cremastosperma leiophyllum (Diels) R.E. Fr. CREMLE 3 3 10 9 6 1.3 1.5 1.5 1Duguetia quitarensis Benth.* DUGUQU 3 3 15 22 17 1.3 2.4 3.2 2.7Guatteria sp. GUATTERIA 2 2 10 3 1 0.4 1.5 0.5 0.1Klarobelia candida Chatrou KLARCA 3 7 18 14 12 2.6 2.7 2.2 2Malmea dielsiana Saff. ex R.E. Fr. MALMDI 3 4 9 14 15 1.7 1.2 2 2.4Oxandra acuminata Diels OXANAC 3 18 68 53 51 7.8 9.7 8.5 8.5Oxandra espintana (Spruce ex Benth.) Baill. OXANES 3 5 9 7 4 1.7 1.3 1.2 0.6Oxandra polyantha R.E. Fr. OXANPO 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Oxandra sp. OXANDRA 2 1 18 16 8 0.4 3.1 2.7 1.3Porcelia nitida Ruiz & Pav. PORCNI 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1Pseudomalmea diclina Chatrou PSEUDI 3 1 5 5 6 0.4 0.8 0.8 1Ruizodendron ovale (Ruiz & Pav.) R.E. Fr. RUIZOV 3 0 7 6 5 0 1.2 0.8 0.8Trigynaea duckei (R.E. Fr.) R.E. Fr. TRIGDU 3 2 4 5 6 0.8 0.6 0.8 1Xylopia cuspidata Diels XYLOCU 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Xylopia ligustrifolia Humb. & Bonpl. ex
Dunal XYLOPIA 3 7 0 0 0 3 0 0 0
ApocynaceaeApocynaceae sp. APOCYNACEAE 1 2 3 3 4 0.8 0.3 0.3 0.5Aspidosperma megaphyllum Woodson ASPIME 3 2 2 2 1 0.8 0.3 0.3 0.1Forsteronia myriantha Donn. Sm. FOSTMY 3 0 1 2 2 0 0.1 0.3 0.3Landolphia boliviensis Markgr. LANDBO 3 3 9 10 9 1.3 1.2 1.5 1.3Tabernaemontana sananho Ruiz & Pav. TABESA 3 7 16 17 20 3 1.9 2 2.6Tabernaemontana sp. TABERNAEMONTANA 2 1 3 1 1 0.4 0.5 0.1 0.1Tabernaemontana tetrastachya Kunth TABETE 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1
Arecaceae
108
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Astrocaryum murumuru Martius ASTRMU 3 40 80 67 71 15.2 11.8 10.4 10.4Attalea cephalotes Poepp. ex Mart. ATTACE 3 4 14 15 24 1.7 2.4 2.6 4.1Bactris sp. BACTRIS 2 0 1 2 3 0 0.1 0.3 0.5Desmoncus leptospadix Martius DESMLE 3 2 2 3 3 0.4 0.1 0.3 0.3Euterpe precatoria Martius EUTEPR 3 2 7 5 6 0.8 1.2 0.8 1Iriartea deltoidea Ruiz & Pavón* IRIADE 3 20 33 128 93 7.3 4.5 11.9 10.4Oenocarpus bataua Martius OENOBA 3 8 6 6 6 2.1 0.6 0.8 1Socratea exorrhiza (Mart.) H. Wendl.* SOCREX 3 0 0 35 18 0 0 3.4 1.9
BignoniaceaeBignoniaceae ‘funny cots’ BIGNONFC 3 0 2 0 0 0 0.3 0 0Bignoniaceae ‘narrow’ BIGNONNA 3 5 14 9 12 2.1 1.9 1.3 1.5Bignoniaceae ‘serrate’ BIGNONSE 3 10 53 41 34 3.9 5.7 5 4.3Bignoniaceae sp. BIGNON 1 19 34 35 30 6.9 5 4.3 4.1Bignoniaceae ‘tapering truncate’ BIGNONTT 3 2 1 1 2 0.8 0.1 0.1 0.3Bignoniaceae ‘truncate 3-veined’ BIGNONT3 3 0 0 1 1 0 0 0.1 0.1Bignoniaceae ‘white stripe’ BIGNONWS 3 0 5 2 2 0 0.6 0.1 0.1Macfadyena unguis-cati (L.) A.H. Gentry MACFUN 3 3 4 2 2 1.3 0.6 0.3 0.3Mansoa sp. MANSOA 2 1 0 0 0 0.4 0 0 0Mansoa standleyi (Steyerm.) A.H. Gentry MANSST 3 8 12 12 10 1.7 1.2 1.2 1.2
BombacaceaeMatisia cordata Bonpl. MATICO 3 0 37 3 22 0 3.1 0.5 1.7Matisia rhombifolia Standl. ex Cuatrec. MATIRH 3 1 8 11 3 0.4 1.3 1.3 0.3Quararibea wittii K. Schum. & Ulbr. QUARWI 3 24 80 71 62 9.5 9.3 8.8 8.5
BoraginaceaeCordia nodosa Lam. CORDNO 3 2 3 2 4 0.8 0.5 0.3 0.6Cordia sp. CORDIA 2 0 1 0 0 0 0.1 0 0
BurseraceaeProtium neglectum Swart PROTNE 3 0 2 1 3 0 0.3 0.1 0.5Protium sp. PROTIUM 2 0 7 3 3 0 0.6 0.5 0.5Protium tenuifolium (Engl.) Engl. PROTTE 3 2 2 2 3 0.8 0.3 0.3 0.5Protium unifoliolatum Engl. PROTUN 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1
BuxaceaeStyloceras brokawii A.H. Gentry & R.B.
Foster STYLBR 3 6 13 9 5 2.1 1.2 0.5 0.3
CapparidaceaeCapparis macrophylla Kunth CAPPMA 3 1 1 0 0 0.4 0.1 0 0Capparis sola J.F. Macbr. CAPPSO 3 2 6 6 5 0.8 0.8 0.8 0.8Capparis sp. CAPPARIS 2 0 1 1 2 0 0.1 0.1 0.3Morisonia oblongifolia Britton MORIOB 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1
109
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Cecropiaceae
Pourouma cecropiifolia Martius POURCE 3 2 5 5 3 0.8 0.8 0.8 0.5Pourouma minor Benoist POURMI 3 0 2 1 2 0 0.3 0.1 0.3
CelastraceaeMaytenus magnifolia Loes. MAYTMA 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1Maytenus sp. MAYTENUS 2 0 4 4 3 0 0.3 0.3 0.1
ChrysobalanaceaeChrysobalanaceae sp. CHRYSOBALANACEAE 1 3 3 3 3 1.3 0.5 0.5 0.5Hirtella lightioides Rusby HIRTLI 3 3 6 5 7 1.3 1 0.8 1.2Licania brittoniana Fritsch LICABR 3 8 24 20 20 2.6 3.6 3.1 3.1Parinari parilis J.F. Macbr. PARIPA 3 0 1 0 0 0 0.1 0 0
ClusiaceaeCalophyllum brasiliense Cambess. CALOBR 3 3 5 2 1 1.3 0.8 0.3 0.1Rheedia acuminata (Ruiz & Pav.) Planch. &
Triana RHEEAC 3 5 8 8 6 2.1 1.2 1.2 0.8
Rheedia brasiliensis Martius RHEEBR 3 3 9 8 7 1.3 1.3 1.2 1Rheedia sp. RHEEDIA 2 0 0 4 7 0 0 0.6 1.2
CombretaceaeBuchenavia grandis Ducke* BUCHGR 3 1 222 55 33 0.4 9.5 3.4 2.7Terminalia oblonga (Ruiz & Pavón) Steudel TERMOB 3 1 5 3 3 0.4 0.5 0.5 0.5Thiloa sp. THILOA 2 0 1 0 0 0 0.1 0 0
ConnaraceaeRourea cuspidata Benth. ex Baker ROURCU 3 2 4 4 5 0.4 0.6 0.6 0.8
ConvulvulaceaeMaripa peruviana Ooststr. MARIPE 3 3 9 11 11 1.3 1.5 1.5 1.5
DichapetalaceaeTapura peruviana K. Krause TAPUPE 3 3 8 9 7 1.3 1.3 1.5 1.2
DilleniaceaeDoliocarpus sp. DOLIOCARPUS 2 2 4 3 3 0.8 0.6 0.5 0.5Tetracera parviflora (Rusby) Sleumer TETRPA 3 0 1 0 0 0 0.1 0 0
EbenaceaeDiospyros pavonii (A. DC.) J.F. Macbr.* DIOSPA 3 1 166 109 60 0.4 8.6 9.3 5.5Diospyros sp. DIOSPYROS 2 1 0 0 0 0.4 0 0 0Diospyros subrotata Hiern* DIOSSU 3 4 12 179 141 1.7 1.9 9.3 9.2
ElaeocarpaceaeSloanea obtusifolia (Moric.) K. Schum. SLOAOB 3 4 33 9 5 1.7 1.3 0.6 0.5Sloanea sp. SLOANEA 2 13 53 29 19 5.2 6.2 4.6 3.1Sloanea terniflora (Sessé & Moc. ex DC.)
Standl. SLOATE 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1
110
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Euphorbiaceae
Acalypha diversifolia Jacq. ACALDI 3 0 4 1 2 0 0.1 0.1 0.3Acalypha obovata Benth. ACALOB 3 2 2 2 2 0.4 0.1 0.1 0.1Acalypha sp. ACALYPHA 2 1 6 6 5 0.4 0.8 0.8 0.6Croton tessmannii Mansf. CROTTE 3 4 6 5 7 1.7 1 0.8 1Drypetes amazonica Steyerm. DRYPAM 3 0 0 1 1 0 0 0.1 0.1Drypetes ‘small’ DRYPSM 3 3 6 6 9 1.3 1 1 1.3Mabea maynensis Spruce MABEMA 3 1 55 34 25 0.4 2.2 1.7 1.7Sapium sp. SAPIUM 2 0 2 0 0 0 0.3 0 0
FabaceaeFabaceae ‘4 looped 2aries’ FABA42 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Fabaceae ‘drip-tip’ FABADT 3 2 6 4 2 0.8 1 0.6 0.3Fabaceae ‘shapely’ FABASH 3 10 20 20 14 2.6 2 2 1.7Fabaceae ‘sloppy’ FABASL 3 0 2 0 0 0 0.3 0 0Fabaceae sp. FABACEAE 2 20 54 45 41 8.2 7.1 7.4 6.5
Fabaceae: CaesalpiniodaeBauhinia glabra Jacq. BAUHGL 3 5 18 13 12 2.1 2.6 2 1.9Bauhinia sp. BAUHINIA 2 0 0 0 1 0 0 0 0.1Senna herzogii (Harms) H.S. Irwin &
Barneby SENNHE 3 1 1 0 0 0.4 0.1 0 0
Senna sp. SENNA 2 0 1 1 0 0 0.1 0.1 0Fabaceae:Mimosoidae
Acacia ‘narrow’ ACACIANA 3 1 5 3 3 0.4 0.8 0.5 0.5Acacia sp. ACACIA 2 0 2 7 4 0 0.3 1 0.6Acacia ‘sp. 4’ ACACIA4 3 1 11 4 1 0.4 1.3 0.6 0.1Acacia ‘tiny’ ACACIATI 3 0 2 2 1 0 0.1 0.1 0.1Inga acreana Harms INGAAC 3 0 13 13 15 0 0.8 1 0.6Inga edulis Martius INGAED 3 1 4 3 4 0.4 0.6 0.5 0.6Inga klugii Standl. ex J.F. Macbr. INGAKL 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1Inga marginata Willd. INGAMA 3 4 5 4 4 0.8 0.5 0.5 0.5Inga sp. INGA 2 95 247 221 199 34.7 31.4 29.1 27.6Parkia nitida Miq. PARKNI 3 0 0 1 1 0 0 0.1 0.1Parkia sp. PARKIA 2 0 5 1 1 0 0.6 0.1 0.1Zygia latifolia (L.) Fawc. & Rendle ZYGILA 3 1 5 2 1 0.4 0.6 0.3 0.1Zygia macrophylla (Spruce ex Benth.) L.
Rico ZYGIMA 3 8 12 10 12 2.1 1.5 1.2 1.5
Zygia sp. ZYGIA 2 2 0 0 0 0.4 0 0 0Fabaceae: Faboidae
Bocoa alterna (Benth.) R.S.Cowan BOCOAL 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1
111
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Dalbergia monetaria L. f. DALBMO 3 1 2 4 4 0.4 0.3 0.5 0.5Dipteryx micrantha Harms DIPTMI 3 1 1 2 1 0.4 0.1 0.3 0.1Erythrina sp. ERYTHRINA 2 0 0 1 0 0 0 0.1 0Lecointea amazonica Ducke LECOAM 3 0 4 3 4 0 0.6 0.5 0.6Machaerium ‘3-2’ MACH32 3 0 20 7 5 0 2.2 1 0.8Ormosia sp. ORMOMA 2 2 8 12 9 0.8 1.3 1.5 1.3Pterocarpus rohrii Vahl PTERRO 3 4 4 3 2 1.3 0.5 0.5 0.3Swartzia myrtifolia Sm. SWARMY 3 1 0 0 0 0.4 0 0 0
FlacourtiaceaeCasearia fasciculata (Ruiz & Pav.) Sleumer CASEFA 3 12 30 21 18 5.2 4.8 3.4 2.9Casearia javitensis Kunth CASEJA 3 1 1 0 0 0.4 0.1 0 0Casearia obovalis Poepp. ex Griseb. CASEOB 3 2 7 4 3 0.8 1.2 0.6 0.5Casearia sp. CASEARIA 2 0 8 24 23 0 1.3 3.1 3.6Hasseltia floribunda Kunth HASSFL 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1Mayna odorata Aubl. MAYNOD 3 0 2 3 2 0 0.3 0.5 0.3Xylosma sp. XYLOSMA 2 0 1 1 0 0 0.1 0.1 0
GesneriaceaeCodonanthe uleana Fritsch CODOUL 3 0 2 2 0 0 0.3 0.3 0
HippocrateaceaeAnthodon decussatum Ruiz & Pav. ANTHDE 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1Cheiloclinium cognatum (Miers) A.C.Sm. CHEICO 3 2 4 5 5 0.8 0.6 0.6 0.6Pristimera tenuiflora (Mart. ex Peyr.) A.C.
Sm. PRISTE 3 20 111 81 66 6.9 13 10.4 8.5
Salacia sp. SALACIA 2 4 10 11 11 1.3 1.5 1.7 1.7Icacinaceae
Calatola ‘microcarpa’ CALAMI 3 4 6 5 5 1.3 1 0.8 0.8Calatola venezuelana Pittier CALAVE 3 9 18 12 14 3.9 2.7 1.9 2.4Leretia cordata Vell. LERECO 3 4 8 7 13 1.7 1.3 1.2 2.2
LauraceaeCaryodaphnopsis fosteri van der Werff CARYFO 3 1 6 7 7 0.4 1 1.2 1.2Endlicheria dysodantha (Ruiz & Pav.) Mez ENDLDY 3 0 2 2 1 0 0.3 0.3 0.1Lauraceae sp. LAURACEAE 1 11 50 34 43 4.3 6.4 5.3 6.4Nectandra longifolia (Ruiz & Pav.) Nees NECTLO 3 6 34 23 29 2.1 5 3.6 4.5Ocotea sp. OCOTRI 2 0 0 0 2 0 0 0 0.1
LoganiaceaeStrychnos asperula Sprague & Sandwith STRYAS 3 3 7 6 6 1.3 1.2 1 1Strychnos tarapotensis Sprague & Sandwith STRYTA 3 2 6 4 4 0.8 1 0.6 0.6
MalpighiaceaeHeteropterys orinocensis (Kunth) A. Juss. HETEOR 3 0 2 2 2 0 0.1 0.1 0.1Hiraea reclinata Jacq. HIRARE 3 6 19 15 13 2.1 2.6 2 2
112
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Hiraea sp. HIRAEA 2 1 3 2 1 0.4 0.5 0.3 0.1Malpighiaceae sp. MALPIGIACEAE 1 3 10 14 19 1.3 1.5 2 2.9Malpighiaceae ‘willow’ WILLOW 3 0 7 1 0 0 0.1 0.1 0Mascagnia sp. MASCAGNIA 2 0 1 1 2 0 0.1 0.1 0.3Stigmaphyllon sp. STIGMAPHYLLON 2 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1
MelastomataceaeMelastomataceae sp. MELASTOMATACEAE 1 1 1 0 0 0.4 0.1 0 0Melastomataceae ‘morada’ MELAMO 2 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Miconia sp. MICONIA 2 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1Miconia triplinervis Ruiz & Pavón MICOTR 3 2 4 2 3 0.4 0.3 0.1 0.3Mouriri myrtilloides Spruce ex Triana MOURMY 3 0 3 2 2 0 0.5 0.3 0.3Mouriri peruviana Morley MOURPE 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1
MeliaceaeGuarea macrophylla Vahl GUARMA 3 2 11 13 14 0.8 1.9 2.2 2.4Guarea pterorhachis Harms GUARPT 3 0 1 1 0 0 0.1 0.1 0Guarea sp. GUAREA 2 19 32 41 31 6.9 4.5 5.5 4.3Trichilia pallida Swartz TRICPA 3 1 3 3 2 0.4 0.5 0.5 0.3Trichilia pleeana (A. Juss.) C. DC.* TRICPL 3 4 249 151 100 1.7 12.5 10.4 8.6Trichilia poeppigii C. DC. TRICPO 3 18 36 30 29 6.9 5.3 4.6 4.6Trichilia quadrijuga Kunth TRICQU 3 1 3 3 3 0.4 0.5 0.5 0.5Trichilia rubra C. DC. TRICRU 3 2 3 3 3 0.8 0.5 0.5 0.5Trichilia sp. TRICHILIA 2 23 60 61 58 8.6 7.6 7.9 7.9
MenispermaceaeAbuta grandifolia (Mart.) Sandwith ABUTGR 3 0 1 2 2 0 0.1 0.3 0.3Abuta pahnii (Mart.) Krukoff & Barneby ABUTPA 3 0 1 1 2 0 0.1 0.1 0.3Anomospermum grandifolium Eichler ANOMGR 3 1 4 3 4 0.4 0.6 0.5 0.6Borismene japurensis (Mart.) Barneby BORIJA 3 1 4 4 2 0.4 0.5 0.6 0.3Chondrodendron tomentosum Ruiz & Pav. CHONTO 3 17 34 30 28 5.6 4.6 4.1 3.8Menispermaceae ‘pale’ MENIPA 3 3 7 6 6 1.3 1.2 1 1Menispermaceae sp. MENISPERM 1 7 12 17 17 3 1.9 2.6 2.6Odontocarya arifolia Barneby ODONAR 3 0 1 0 0 0 0.1 0 0Sciadotenia toxifera Krukoff & A.C. Sm. SCIATO 3 7 8 5 9 3 1.3 0.8 1.3
MonimiaceaeMollinedia racemosa (Schltdl.) Tul. MOLLRA 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1Mollinedia ‘RF 8323’ MOLL83 3 2 3 3 4 0.8 0.5 0.5 0.6Mollinedia sp. MOLLINEDIA 2 5 4 5 4 1.7 0.6 0.8 0.6Siparuna sp. SIPARUNA 2 0 0 0 1 0 0 0 0.1
MoraceaeBatocarpus amazonicus (Ducke) Fosberg BATOAM 3 7 10 11 9 3 1.5 1.9 1.5
113
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Brosimum alicastrum Swartz BROSAL 3 5 11 15 25 2.1 1.9 2.6 3.8Brosimum lactescens (S. Moore) C.C. Berg BROSLA 3 2 17 12 10 0.8 2.2 1.5 1.3Brosimum sp. BROSIMUM 2 0 1 1 16 0 0.1 0.1 2.7Clarisia biflora Ruiz & Pavón CLARBI 3 2 5 4 6 0.8 0.8 0.6 1Clarisia racemosa Ruiz & Pavón CLARRA 3 3 36 24 29 1.3 4.3 3.6 4.6Ficus sp. FICUS 2 1 2 1 1 0.4 0.3 0.1 0.1Moraceae sp. MORACEAE 1 5 6 2 1 2.1 1 0.3 0.1Naucleopsis sp. NAUCLEOPSIS 2 5 8 8 9 1.7 1.2 1.2 1.3Perebea guianensis Aublet PEREGU 3 4 6 4 6 0.8 0.6 0.5 0.6Perebea humilis C.C. Berg PEREHU 3 16 4 1 2 3.9 0.6 0.1 0.3Perebea sp. PEREBEA 2 3 9 10 9 1.3 1.3 1.5 1.2Poulsenia armata (Miq.) Standl. POULAR 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1Pseudolmedia laevis (Ruiz & Pav.) J.F. Macbr. PSEULA 3 27 209 160 122 6.5 13.3 11.6 10.2Sorocea pileata W.C. Burger SOROPI 3 25 109 90 71 10.4 12.1 11.1 9.3
MyristicaceaeIryanthera juruensis Warb. IRYAJU 3 3 5 5 6 1.3 0.8 0.8 0.8Otoba parvifolia (Markgr.) A.H. Gentry OTOBPA 3 13 31 28 30 5.6 4.6 4.1 4.5Virola calophylla (Spruce) Warb. VIROCA 3 1 3 6 10 0.4 0.5 1 1.7Virola duckei A.C. Sm. VIRODU 3 2 2 1 1 0.8 0.3 0.1 0.1Virola flexuosa A.C. Sm. VIROFL 3 2 2 3 3 0.8 0.3 0.5 0.5Virola mollissima (Poepp. ex A. DC.) Warb. VIROMO 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1
MyrsinaceaeArdisia nigrovirens J.F. Macbr. ARDINI 3 6 15 15 18 2.1 2.4 2.4 2.6Ardisia sp. ARDISIA 2 0 1 0 1 0 0.1 0 0.1Myrsinaceae sp. MYRSINACEAE 1 0 2 2 2 0 0.3 0.3 0.3Stylogyne cauliflora (Mart. & Miq.) Mez STYLCA 3 1 3 3 1 0.4 0.5 0.5 0.1Stylogyne micrantha (Kunth) Mez STYLMI 3 11 28 27 28 3 2.7 2.7 2.9
MyrtaceaeCalyptranthes lanceolata O. Berg CALYLA 3 1 2 2 2 0.4 0.3 0.3 0.3Calyptranthes ‘painted’ CALYPA 3 0 0 1 1 0 0 0.1 0.1Eugenia sp. EUGENIA 2 0 4 4 3 0 0.3 0.3 0.3Myrtaceae sp. MYRTAC 1 10 20 18 16 4.3 2.9 2.6 2.4
NyctaginaceaeNeea boliviana Standl. NEEABO 3 0 2 3 3 0 0.3 0.5 0.5Neea chlorantha Heimerl NEEACL 3 2 2 2 2 0.8 0.3 0.3 0.3Neea ‘RF 11702’ NEEA11 3 10 27 22 20 2.1 2.4 2 2Neea sp. NEEA 2 7 20 18 14 3 2.7 2.9 2.2
OchnaceaeOuratea sp. OURATEA 2 0 4 4 4 0 0.6 0.6 0.6
Olacaceae
114
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Heisteria acuminata (Humb. & Bonpl.) Engl. HEISAC 3 1 2 2 2 0.4 0.3 0.3 0.3Heisteria nitida Engl.* HEISNI 3 1 3 31 18 0.4 0.5 3.8 2.2Heisteria sp. HEISTERIA 2 0 1 1 2 0 0.1 0.1 0.3Minquartia guianensis Aublet MINQGU 3 1 2 1 1 0.4 0.3 0.1 0.1
OpiliaceaeAgonandra brasiliensis Miers ex Benth. &
Hook. f. AGONBR 3 2 3 1 1 0.8 0.5 0.1 0.1
PhytolaccaceaePetiveria alliacea L. PETIAL 3 1 2 1 1 0.4 0.3 0.1 0.1
PiperaceaePiper laevigatum Kunth PIPELA 3 5 9 9 13 2.1 1.5 1.5 2Piper reticulatum L. PIPERE 3 2 5 4 4 0.8 0.8 0.6 0.6Piper sp. PIPER 2 10 2 0 0 3.4 0.1 0 0
PolygonaceaeCoccoloba lehmannii Lindau COCCLE 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1Coccoloba peruviana Lindau COCCPE 3 0 4 3 5 0 0.5 0.5 0.5Coccoloba sp. COCCOLOBA 2 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1Triplaris poeppigiana Wedd. TRIPPO 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1
QuiinaceaeQuiina macrophylla Tul. QUIIMA 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1
RhamnaceaeGouania lupuloides (L.) Urban GOUALU 3 3 5 4 3 1.3 0.8 0.6 0.5Rhamnidium elaeocarpum Reissek RHAMEL 3 1 4 4 2 0.4 0.6 0.6 0.3Ziziphus cinnamomum Triana & Planch. ZIZICI 3 9 51 45 29 3 4.6 4.3 3.1
RosaceaePrunus vana J.F. Macbr. PRUNVA 3 0 0 1 0 0 0 0.1 0
RubiaceaeAlibertia sp. ALIBERTIA 2 1 3 2 3 0.4 0.5 0.3 0.5Faramea anisocalyx Poepp. & Endl. FARAAN 3 1 1 1 2 0.4 0.1 0.1 0.1Faramea multiflora A. Rich. ex DC. FARAMU 3 10 39 31 22 4.3 5 4.8 3.6Faramea occidentalis (L.) A. Rich. FARAOC 3 7 15 14 13 2.1 2 1.9 1.9Faramea sp. FARAMEA 2 15 3 1 1 3 0.5 0.1 0.1Genipa americana L. GENIPAM 3 0 0 2 1 0 0 0.3 0.1Ixora peruviana (Spruce ex K. Schum.)
Standl. IXORPE 3 6 6 6 6 0.4 0.1 0.1 0.1
Posoqueria latifolia (Rudge) Roemer & Schultes POSOLA 3 1 4 5 5 0.4 0.6 0.8 0.8
Psychotria albert-smithii Standl. PSYCAL 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1Psychotria bangii Rusby PSYCBA 3 1 0 0 0 0.4 0 0 0Psychotria sp. PSYCHOTRIA 2 1 1 1 2 0.4 0.1 0.1 0.3
115
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Psychotria viridis Ruiz & Pav. PSYCVI 3 2 3 4 6 0.4 0.3 0.5 0.8Randia armata (Swartz) DC. RANDAR 3 2 5 5 5 0.8 0.8 0.8 0.8Rubiaceae sp. RUBIACEAE 1 8 6 5 6 3 0.8 0.8 1Rudgea sp. RUDGEA 2 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1
RutaceaeZanthoxylum sp. ZANTHOXYLUM 2 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1
SapindaceaeAllophylus amazonicus (Mart.) Radlk. ALLOAM 3 3 5 4 5 1.3 0.8 0.6 0.8Allophylus divaricatus Radlk. ALLODI 3 1 2 4 9 0.4 0.3 0.6 1.5Allophylus glabratus Radlk. ALLOGL 3 3 7 6 5 1.3 0.8 0.8 0.8Allophylus sp. ALLOPHYLUS 2 0 25 8 4 0 2.9 1 0.6Matayba ‘M McFarland 971’ MATY97 3 16 58 66 43 5.6 6.5 6.4 5.3Matayba purgans (Poepp.) Radlk. MATYPU 3 0 2 1 1 0 0.3 0.1 0.1Paullinia ‘5 leaflets’ PAUL5L 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1Paullinia ‘5 narrow lflts’ PAUL5N 3 2 4 4 4 0.8 0.6 0.6 0.6Paullinia alata G. Don PAULAL 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Paullinia bidentata Radlk. PAULBI 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Paullinia glomerulosa Radlk. PAULGL 3 0 3 2 1 0 0.5 0.3 0.1Paullinia hystrix Radlk. PAULHY 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Paullinia ‘leafy stipules’ PAULLLS 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1Paullinia longifolia Radlk. PAULLO 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Paullinia mazanensis J.F. Macbr. PAULMA 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Paullinia ‘parallel 3 veined’ PAUL3V 3 1 5 4 4 0.4 0.8 0.6 0.6Paullinia reticulata Radlk. PAULRE 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Paullinia ‘rough three’ PAULR3 3 1 2 2 2 0.4 0.3 0.3 0.3Paullinia sp. PAULLINIA 2 26 64 63 64 9.1 8.8 9 8.5Paullinia tenera Poepp. PAULTE 3 4 7 6 6 1.7 1 0.8 0.8Pseudima frutescens (Aubl.) Radlk. PSEUFR 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1Serjania dumicola Radlk. SERJDU 3 10 16 15 14 3 1.9 1.7 1.7Talisia peruviana Standl. TALIPE 3 48 89 82 77 8.6 6.7 6.4 6.5Toulicia reticulata Radlk. TOULRE 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1
SapotaceaeMicropholis sp. MICROPHOLIS 2 0 0 1 1 0 0 0.1 0.1Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk. POUTCA 3 0 3 3 3 0 0.3 0.3 0.3Pouteria ephedrantha (A.C. Sm.) T.D. Penn. POUTEP 3 8 17 18 19 3.4 2.7 3.1 3.1Pouteria juruana K. Krause POUTJU 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1Pouteria procera (Mart.) T.D. Penn. POUTPR 3 3 6 6 6 1.3 1 1 1Pouteria sp. POUTERIA 2 8 13 16 15 3.4 2.2 2.7 2.6Pouteria torta (Mart.) Radlk. POUTTO 3 1 2 2 2 0.4 0.3 0.3 0.3Sapotaceae sp. SAPOTACEAE 1 2 4 1 1 0.8 0.6 0.1 0.1
116
Nombre Cientifico Codigo de Especies C Numero de Tallos Percentaje de Parcelas
‘03 ‘04 ‘05 ‘06Sapotaceae ‘sp. 1’ SAPOTAC1 3 4 29 26 24 1.3 3.8 3.4 3.4Sarcaulus brasiliensis (A.DC.) Eyma SARCBR 3 1 4 4 4 0.4 0.3 0.3 0.3
SmilaceaeSmilax sp. SMILAX 2 0 4 3 2 0 0.6 0.5 0.3
SolanaceaeCuatresia fosteriana Hunz. CUATFO 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1Solanaceae sp. SOLANACEAE 1 2 2 2 2 0.4 0.1 0.1 0.1Solanum acuminatum Ruiz & Pav. SOLAAC 3 0 0 0 1 0 0 0 0.1Solanum barbeyanum Huber SOLAVI 3 0 1 0 0 0 0.1 0 0Solanum sp. SOLANUM 2 2 2 2 4 0.4 0.1 0.1 0.5
StaphyleaceaeHuertea glandulosa Ruiz & Pav. HUERGL 3 4 7 9 5 1.7 1 1.2 0.5
SterculiaceaeByttneria asterotricha Mildbr. BYTTAS 3 4 11 9 9 1.7 1.5 1.2 1.2Sterculia sp. STERCULIA 2 0 0 0 1 0 0 0 0.1Theobroma cacao L. THEOCA 3 9 16 10 17 2.6 2 1.2 2.2
TheophrastaceaeClavija elliptica Mez CLAVEL 3 15 24 21 21 5.6 3.8 3.2 3.4Clavija sp. CLAVIJA 2 1 1 0 0 0.4 0.1 0 0Clavija tarapotana Mez CLAVTA 3 0 1 1 1 0 0.1 0.1 0.1
UlmaceaeAmpelocera ruizii Klotzsch AMPERU 3 0 9 5 6 0 1.2 0.6 0.8Celtis iguanaea (Jacq.) Sarg. CELTIG 3 3 23 3 2 1.3 3.1 0.5 0.3Celtis schippii Standl. CELTSC 3 1 9 8 7 0.4 1.5 1.3 1.2
UnknownUnknown unknown UNK 0 113 289 165 112 34.7 30.7 20.3 15.4
UrticaceaeUrera caracasana (Jacq.) Gaudich. ex Griseb. URERCA 3 0 1 2 0 0 0.1 0.3 0
VerbenaceaeAegiphila haughtii Moldenke AEGIHA 3 1 1 1 1 0.4 0.1 0.1 0.1Petrea aspera Turcz. PETRAS 3 0 1 2 2 0 0.1 0.3 0.3
ViolaceaeLeonia glycycarpa Ruiz & Pav. LEONGL 3 4 15 16 16 1.7 2.2 2.4 2.4Rinorea viridifolia Rusby RINOVI 3 9 35 32 32 3 5.2 4.6 4.6
VitaceaeCissus sp. CISSUS 2 1 0 0 0 0.4 0 0 0
Densidad de tallos de especies focales: 34 700 710 480Densidad de tallos de especies no-focales: 1229 3538 2902 2707
TOTAL: 1263 4238 3612 3187
117
Notas: “*” indica los ocho especies focales usados en los experimentos de Capi-tulo 2. La columna “C” indica la confianza de identificacion de cada especies: 3: a especies, 2: a genero, 1: a familia, 0: desconocido. “Numero de Tallos” indica el numero total de tallos de cada especies observada. “Porcentaje de Parcelas” indica la fraccion de parcelas en que cada especies era observada. En 2003, 230 1-m2 parcelas eran censuadas. En los años subseguientes, 572 parcelas eran cen-susadas.