estimadores de la diversidad en ecosistemas

7/26/2019 Estimadores de la diversidad en ecosistemas

1/10

Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=57707802

Red de Revistas Cientficas de Amrica Latina, el Caribe, Espaa y Portugal

Sistema de Informacin Cientfica

Ana Mara Lpez Gmez, Guadalupe Williams LineraEvaluacin de mtodos no paramtricos para la estimacin de riqueza de especies de plantas leosas en

cafetales

Boletn de la Sociedad Botnica de Mxico, nm. 78, junio, 2006, pp. 7-15,

Sociedad Botnica de Mxico

Mxico

Cmo citar? Fascculo completo Ms informacin del artculo Pgina de la revista

Boletn de la Sociedad Botnica de Mxico,

ISSN (Versin impresa): 0366-2128

[email protected]

Sociedad Botnica de Mxico

Mxico

www.redalyc.orgProyecto acadmico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto
http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=57707802http://www.redalyc.org/comocitar.oa?id=57707802http://www.redalyc.org/fasciculo.oa?id=577&numero=7052http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=57707802http://www.redalyc.org/revista.oa?id=577http://www.redalyc.org/revista.oa?id=577http://www.redalyc.org/revista.oa?id=577http://www.redalyc.org/revista.oa?id=577http://www.redalyc.org/http://www.redalyc.org/revista.oa?id=577http://www.redalyc.org/revista.oa?id=577http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=57707802http://www.redalyc.org/revista.oa?id=577http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=57707802http://www.redalyc.org/fasciculo.oa?id=577&numero=7052http://www.redalyc.org/comocitar.oa?id=57707802http://www.redalyc.org/


2/10

Bol.Soc.Bot.Mx. 78: 7-15 (2006) ECOLOGA Y EVOLUCIN

a riqueza, entendida como el nmero de especies, es lamedida de biodiversidad empleada con mayor frecuen-

cia (Gaston, 1996). Sin embargo, la medicin de la riquezaen regiones extensas o con taxa diversos requiere de muchainversin en esfuerzo de muestreo para obtener inventarioscompletos. Por lo tanto, se han desarrollado mtodos deestimacin de la riqueza a travs de mtodos de sustitucinutilizando grupos indicadores o mtodos de mu e s t re o(Gaston, 1996; Gotelli y Colwell, 2001). Los mtodos deestimacin basados en muestras pueden ser por extrapo-

lacin a partir de curvas de acumulacin de especies, o por

EVALUACIN DE MTODOS NO PARAMTRICOS PARALA ESTIMACIN DE RIQUEZA DE ESPECIES DE PLANTAS

LEOSAS EN CAFETALES

ANAMARALPEZ-GMEZ YGUADALUPEWILLIAMS-LINERA

Departamento de Ecologa Funcional, Instituto de Ecologa, A.C., km 2.5 Carretera Antigua a CoatepecNo. 351, Congregacin El Haya, Xalapa 91070, Veracruz, Mxico.

Tel (228) 842-1800 ext. 4206, Fax (228) 842-1800 ext. 4222 818-78-09.Correo-e: [email protected]; [email protected]

Resumen: Los cafetales, como parte del paisaje, contribuyen a la diversidad regional de especies leosas. La riqueza de rbolesfue evaluada en ocho fincas cafetaleras activas y abandonadas, y se compar la riqueza observada o muestreada con la riquezaestimada utilizando estimadores no paramtricos (ACE, ICE, Chao 1, Chao 2, Jackknife 1, Jackknife 2, Bootstrap) y modelosasintticos (Clench, Lineal). La precisin de los estimadores se estim evaluando el sesgo y la exactitud por medio de la com-paracin de la riqueza estimada con la riqueza verdadera o total. La riqueza observada en cafetales activos y abandonados fue de55 y 61 especies de rboles, respectivamente; la mayora de las especies tuvieron una distribucin espacial agregada. Ninguna

curva de acumulacin de especies fue asinttica. El mejor comportamiento lo presentaron ICE y Chao 2. Los modelos paramtri-cos fueron los menos precisos y Jackknife 2 fue el mejor. Aunque con inconvenientes, los estimadores no paramtricos podranser los ms adecuados para estimar la riqueza en sistemas manejados como cafetales.Palabras clave: biodiversidad, cafetales de sombra, curvas de acumulacin de especies, estimadores de riqueza, plantas leosas.

Abstract: Shade-grown coffee plantations are part of the regional landscape and may contribute to the diversity of woody plants.Tree species richness was evaluated in eight active and abandoned coffee plantations. We used non-parametric (ACE, ICE, Chao1, Chao 2, Jackknife 1, Jackknife 2, Bootstrap) and asymptotic models (Clench, Linear) to compare observed or sampled rich-ness with estimated richness. The precision of the estimators was evaluated as bias and accuracy through the comparison of esti-mated richness and true (or total) richness values. Observed richness was 55 tree species in active coffee plantations and 61species in abandoned plantations. Most species showed a clumped distribution. In no case did species-accumulation curves reachan asymptote. ICE and Chao 2 displayed the best performance. Parametric models were the least precise and Jackknife 2 was themost precise. Non-parametric estimators have disadvantages, but they appear to be appropriate to estimate richness in managedsystems such as coffee plantations.Key words: biodiversity, richness estimators, shade-grown coffee plantations, species-accumulation curves, trees.

uso de estimadores para m t ricos y estimadores nparamtricos.

El mtodo de extrapolacin usa la curva observada dacumulacin de especies para modelar el conteo de nuevespecies con respecto al esfuerzo de muestreo, y el valor la riqueza es la asntota de la curva (e.g. modelos de Clenco de Dependencia Lineal) (Pa l m e r, 1990; Sobern Llorente, 1993). Una desventaja de utilizar extrapolaciones que se requieren datos de comunidades bien muestreadpara la prediccin del valor asinttico (Hughes et a

2001). La estimacin paramtrica consiste en ajustar lo


3/10

8

datos de abundancia relativa de las especies en una mues-t ra a un modelo matemtico para m t rico como la serie loga-r t m i c a, la distribucin log-normal, o el modelo de la varaq u eb rada (ver revisin en More n o , 2001). Algunos impedi-m e n t o s para usar mtodos paramtricos es que siempre sere q u i e ren datos de abundancia re l at iva de las especies yque se deben hacer suposiciones sobre la ve rd a d e ra dis-tribucin de abundancias en una comunidad (Hughes et al.,2001).

La estimacin de la riqueza utilizando mtodos noparamtricos proviene de la adaptacin de los mtodos decaptura-recaptura, ya que la probabilidad de captura varaentre individuos en una poblacin, as como la abundanciade las especies vara en un ensamble de especies. Los esti-madores no paramtricos utilizan datos de presencia-ausen-cia o datos de abundancia de especies y se enfocan en lasespecies poco abundantes o raras, o sea las que se presen-tan solamente en una o dos muestras, o que tienen uno odos individuos en el conjunto de muestras (Colwell yCoddington, 1994; Moreno, 2001). Entre las ventajas deluso de los mtodos no paramtricos est que estos esti-madores tienen un sesgo menor que la extrapolacin basa-da en una curva de acumulacin de especies (Colwell yC o dd i n g t o n , 1994; Gotelli y Colwe l l , 2001) y quere q u i e ren menor cantidad de datos que los mtodosparamtricos (Brose, 2002). Algunos de los estimadores no

p a ra m t ricos que se han desarrollado son Bootstrap ,Jackknife, Chao, ACE, ICE y han sido revisados porColwell y Coddington (1994) y Chazdon et al. (1998).

Al utilizar un estimador no paramtrico se debe evaluarsu comportamiento ya que su eficacia puede ser diferentesegn la riqueza y complejidad del sistema, la proporcindel rea muestreada y el mtodo de muestreo empleado. Sehan propuesto varios criterios para seleccionar un esti-mador. Por ejemplo, un buen estimador debe ser insensibleal tamao de muestra, es decir, su curva de acumulacin deespecies debe tener una tasa de crecimiento inicial altahasta llegar a una riqueza mxima y a la asntota; tambindebe ser insensible al orden de muestreo y a la distribucinespacial de las especies (Chazdon et al., 1998; Gotelli yColwell, 2001). Adems, el estimador debe ser eficaz entrminos de sesgo (poco sesgado), exactitud y precisin(valor de estimacin cercano al valor de la riqueza ver-dadera) (Palmer, 1990; Chiarucci et al., 2003).

La riqueza de especies en agroecosistemas ha sido esti-mada comnmente utilizando ndices de dive rs i d a d(Wunderle y Latta, 1996; Rojas et al., 2001; Decans yJimnez, 2002). En algunas ocasiones se reporta el uso dela ex t rapolacin en curvas de modelos asintticos(Bandeira et al., 2005) o el ajuste a una distribucinparamtrica (Perfecto y Vandermeer, 2002). La estimacinno paramtrica ha sido poco utilizada para analizar ladiversidad en agroecosistemas (Brose, 2002; Perfecto et

al., 2003) y la evaluacin del uso de los estimadores de

riqueza en sistemas manejados se ha limitado a plantas ebosques de ex t raccin (Skov y Lawe s s o n , 2000) e s c a rabajos en un paisaje agrcola (Bro s e, 2002). Eagro e c o s i s t e m a s como los cafetales de sombra tra dcionales, la distribucin y la riqueza de especies estinfluidas por un factor antropognico, el cual posiblemeninduzca a que los estimadores de riqueza tengan un comportamiento errtico o diferente del que manifiestan en sitemas naturales.

Los cafetales forman una parte importante del paisaje eel centro de Veracruz. La distribucin del cultivo de caf eesta regin coincide con la del bosque mesfilo de montao bosque de niebla (Challenger, 1998). La diversidad especies de rboles en el bosque regional es alta, lo cual debe a la diversidad beta o recambio de especies entre lofragmentos de bosque (Williams-Linera, 2002). Los pocestudios sobre la diversidad de plantas leosas en cafetalede la zona indican que la riqueza de las fincas individuales baja (Hernndez-Crdoba, 1979; Escamilla et al., 1994as que consideramos que la diversidad beta podra llegarser alta como en el caso de los fragmentos de bosquregionales. Para conservar la biodiversidad en el mbiregional sera importante incluir en programas de consevacin, adems de fragmentos del bosque original, otrusos tradicionales del suelo, como las fincas cafetaleraPero para evaluar la contribucin de los cafetales a la dive

sidad regi o n a l , p ri m e ro se deben tener estimaciones cofi abl e s de la diversidad alfa, pues a partir de ella se evalla diversidad beta y gamma (Magurran, 2004).

El objetivo del presente estudio fue evaluar la aplicacide diferentes mtodos de estimacin de la riqueza despecies en el anlisis de la biodiversidad de cafetales dsombra activos y abandonados.

Materiales y mtodos

Inventario. El rea de estudio se ubica en los alrededores dXalapa, Veracruz, Mxico (1925 - 1935 N y 96539 6 5 8 O) entre 1,136 y 1,483 m de altura. El tipo dvege t a c i n caracterstico es el bosque mesfilo de motaa. Algunas especies dominantes de rboles son Carpincaroliniana Walter, Clethra mexicana DC., Liquidambstyraciflua L. var. mexicana Oersted, Quercus acutifolNe, Q. germana Schltdl. et Cham., Q. xalapensis Bonpl.Turpinia insignis (Kunth) Tul. En esta regin se selecionaron cuatro cafetales de sombra activos y cuatro cafetales abandonados (10 20 aos) que tuvieron un manede policultivo. En cada sitio de estudio se identificaroespecies de plantas leosas 5 cm dimetr o a 1.3 m (DAy se contaron el nmero de individuos por especie en dielotes de 20 20 m en cafetales activos y diez lotes dmuestreo de 10 10 m en cafetales abandonados (detallen Lpez-Gmez, 2004).

La riqueza de especies en ambos tipos de cafetal

ANA MARA LPEZ-GMEZ Y GUADALUPE WILLIAMS-LINERA


4/10

ESTIMADORES NO PARAMTRICOS DE RIQUEZA VEGETAL EN CAFETALES

a n a liz utilizando siete estimadores no paramtricos (ACE,ICE, Chao 1, Chao 2, Jackknife 1, Jackknife 2 y Bootstrap)mediante el programa EstimateS versin 7 (Colwell, 2004),con las opciones preestablecidas en el programa. El esfuer-zo de muestreo en este estudio fue el nmero de lotesmuestreado y se grafic en el eje de las abcisas de las cur-vas de acumulacin de especies (Gotelli y Colwell, 2001).

Distribucin espacial. Para evaluar si las especies presen-tan una distribucin agregada en las muestras, se traz lacurva de Coleman para cada uso del suelo. Esta curvaaleatoriza la posicin de los individuos en las muestras. Porlo tanto, si existen diferencias entre la curva de acumu-lacin de todos los individuos observados y la curva deColeman significa que las especies raras estn agrupadasen pocas muestras. Al contrario, una mayor sobreposicinde la curva de acumulacin de especies observada y lacurva de Coleman seala una distribucin ms aleatoria delas especies (Colwell y Coddington, 1994).

Pa ra determinar el patrn de distri bucin de los indi-v i d u o s de cada especie se us el llamado mtodo decociente varianza/media. Este mtodo presupone una dis-tribucin Poisson y consiste en comparar el nmero deindividuos en los lotes y los resultados esperados si lamuestra tuviera una distribucin al azar. El patrn de dis-tribucin es al azar si el cociente varianza/media es 1, es

uniforme si el cociente es < 1 y el patrn se considera agru-pado si el cociente es > 1 (Rabinovich, 1980).

Evaluacin de los estimadores. El comportamiento de lascurvas de acumulacin de especies de los estimadores noparamtricos se analiz visualmente utilizando todos losdatos de cada tipo de cafetal. Se consider que los esti-madores de riqueza ms adecuados seran aquellos cuyascurvas de acumulacin tuvieran una tasa de crecimientoinicial alta y una asntota definida (Chazdon et al., 1998;Gotelli y Colwell, 2001).

Todos los estimadores no paramtricos se evaluaron entrminos de sesgo y exactitud, y adems se incluyeron dosestimadores asintticos (modelo de Clench y modelo deDependencia Lineal). Para llevar a cabo la evaluacin esn e c e s a rio tener una medida de la riqueza ve rd a d e ra(Sverdadera) de plantas leosas o el censo de la riqueza total encada tipo de cafetal. Para esto se seleccion un cafetal acti-vo y un cafetal abandonado (los que tenan menor rea), yen cada uno se contaron absolutamente todas las especiesde rboles presentes en el rea, tanto dentro como fuera delos lotes de muestreo. Mediante la relacin de la riquezaestimada (Sestimada) y la riqueza verdadera (Sverdadera) se cal-cul el sesgo y la exactitud de nueve estimadores deriqueza. Las frmulas utilizadas fueron (Chiarucci et al.,2003):

Sesgo = (Sestimada - Sverdadera) / Sverdadera

Exactitud = ((Sestimada - Sverdadera)/ Sverdadera)2

El sesgo indica la sobreestimacin o la subestimacin dla riqueza y la exactitud indica la cercana de la riquezestimada a la riqueza verdadera. Tanto el sesgo como exactitud tienen valores de -1 a 1, y los valores cercanoscero son los menos sesgados o los ms exactos, respectivmente (Palmer, 1990; Brose et al., 2003).

Resultados

Inventario. En total se registraron 84 especies de plantaleosas 5 cm en las 80 unidades de m uestreo tomadas cafetales activos y abandonados (Lpez-Gmez, 2004Cincuenta y cinco son especies nativas y de sas, 51% soprimarias. En los cuatro cafetales activos, el inventario fude 55 especies, de las cuales 53% fueron especies nativamientras que en los cuatro cafetales abandonados se regitraron 61 especies, 77% de ellas nativas (cuadro 1). En ldos tipos de cafetales se encontr un nmero similar di n d ividuos (420 y 439), p e ro en cafetales activos muestre un rea mayor.

El nmero de especies raras (aquellas que tuvieron ent1 y 2.5 individuos/ha) fue mayor en los cafetales activ(51%) que en los cafetales abandonados (28%). En ambotipos de cafetal, las especies nicas (presentes en un sositio) tuvieron un porcentaje > 50%, y el porcentaje despecies con un solo individuo (singletons) fue semejan

(27 y 26%, cuadro 1).

Cafetal Cafetal

activo abandonado

N 40 40Densidad 341 53 1070 56Sobservada 55 61Snativas 29 47Raras (1-2.5 individuos/ha) 28 16nicas 33 35Singletons 15 16ACE 67 0 74 0ICE 83 0.02 81 0.01Chao 1 64 6.9 81 17.9Chao 2 87 22.14 82 15.1

Jackknife 1 77 6.23 81 4.63Jackknife 2 93 0 92 0Bootstrap 65 0 70 0

Cuadro 1. Datos de riqueza de especies de rboles con DAP 5 cen cafetales activos y abandonados del centro de Veracruz, MxicLos datos que se presentan son el nmero de lotes muestreado (Nla densidad de individuos/ha, la riqueza observada en las muestr( So b s e r v a d a), la riqueza observada de especies nativas (Sn a t i v aespecies raras sensuGimaret-Carpentier et al. (1998), especies ncas o presentes en una sola unidad de muestreo, singletonsespecies con un solo individuo, y la riqueza estimada por siete indcadores no paramtricos de diversidad. El valor de dispersin es desviacin estndar.


5/10

10

Distribucin espacial. Las especies muestreadas en cafe-tales activos y abandonados presentaron una distribucinespacial agregada, de acuerdo con las curvas de Coleman ycon el mtodo del cociente varianza/media. La curva deColeman se encontr por arriba de la curva de acumulacinde especies, indicando que las especies relativamente rarasaparecieron en pocas muestras y que stas estn agregadas(figura 1a, b). El cociente varianza/media indic que la dis-

No. de especies No. de especies No. total

no nativas nativas de especies

Cafetales activosDistribucin agrupada 16 8 24Distribucin al azar 9 21 30

Cafetales abandonadosDistribucin agrupada 7 14 21Distribucin al azar 6 33 39

Cuadro 2. Distribucin espacial segn el mtodo del cociente varianza/media de especies de plantas leosas en cafetales activos y abandonad o s del centro de Veracruz, Mxico.

tribucin espacial de la mayora de las especies en cafetalfue principalmente agregada. Sin embargo, la mayora dlas especies no nativas fueron las que tuvieron distribuciagrupada, mientras que la mayora de las especies nativestuvieron distribuidas al azar (cuadro 2).

Evaluacin de los estimadores. Todos los estimadores nparamtricos de riqueza de especies se comportaron d


Figura 1. Curvas de Coleman para explorar el nivel de agregacin de las especies en las muestras de (a) cafetales activos, y (b) cafetal

abandonados en el centro de Veracruz, Mxico.


6/10

1

manera diferente (figuras 2, 3, cuadro 1). Las curvas deacumulacin de especies en los dos tipos de cafetal noalcanzaron una asntota definida, y las curvas que tuvieronun crecimiento inicial alto fueron las de los estimadoresICE y Chao 2 (figuras 2, 3). Adems, en ninguno de los dostipos de cafetal la curva de singletons tendi a declinar o asobreponerse con la de doubletons (figuras 2, 3). En loscafetales activos el intervalo de riqueza total estimada fue64 93 especies de plantas leosas, mientras que en cafe-tales abandonados dicho intervalo fue 70 92 especies.Cabe sealar que cuatro estimadores (ICE, Chao 1, Chao 2y Jackknife 1) en los sitios abandonados coinciden en unvalor de riqueza de 81 a 82 especies para todas las especiesagrupadas (cuadro 1).

La evaluacin de la precisin de los estimadores mostr

que el cafetal activo tuvo una riqueza muestreada de 2especies y una riqueza verdadera de 44 especies, mientrque en el cafetal abandonado la riqueza muestreada fue d27 especies, pero la verdadera alcanz 47 especies (cuad3). La evaluacin de la eficacia de los estimadores corespecto a la riqueza real mostr que el estimador que tuvel menor sesgo y la mayor exactitud en el cafetal activo fuel Jackknife 2, seguido por ICE, Jackknife 1, Chao 2, Cha1, ACE y finalmente Bootstrap. En el cafetal abandonadtambin fue Jackknife 2 el estimador menos sesgado y ms exacto, seguido por Jackknife1, ICE, Chao 2, ACB o o t s t rap y por ltimo Chao1. Los estimadores nparamtricos de la riqueza verdadera ms exactos fuerotambin los que ms sobreestimaron la riqueza observad

(cuadro 3). Los modelos de Clench y de Dependenc

Figura 2. Curvas de acumulacin de especies de la riqueza observada y la riqueza estimada por siete estimadores no paramtricos, y sigletons y doubletons para plantas leosas 5 cm D AP en cafetales activos.



7/10

12

Estimadores no paramticos Modelos asintticos

ACE ICE Chao 1 Chao 2 Jackknife 1 Jackknife 2 Bootstrap Clench Lineal

Cafetal activo

Sobservada 22Sverdadera 44Sestimada 28 37 28 31 32 37 26 67 54Sesgo -0.355 -0.159 -0.369 -0.295 -0.275 -0.156 -0.400 0.520 0.230Exactitud 0.126 0.025 0.136 0.087 0.076 0.024 0.160 0.270 0.050

Cafetal abandonado

Sobservada 27Sverdadera 43Sestimada 31 34 29 32 35 37 31 67 54Sesgo -0.271 -0.209 -0.333 -0.256 -0.184 -0.132 -0.280 0.560 0.260Exactitud 0.074 0.044 0.111 0.065 0.034 0.017 0.078 0.310 0.070

Cuadro 3. Riqueza observada (Sobservada), riqueza verdadera (Sverdadera) y riqueza estimada (Sestimada) y su sesgo y exactitud, para especies deplantas leosas 5 cm en un cafetal activo y un cafetal abandonado en el centro de Veracruz, Mxico.


Figura 3. Curvas de acumulacin de especies de la riqueza observada y la riqueza estimada por siete estimadores no paramtricos, y sigletons y doubletons para plantas leosas 5 cm D AP en cafetales abandonados del centro de Veracruz, Mxico.


8/10

1

Lineal sobreestimaron entre 30 y 50% la riqueza verdaderadel cafetal activo y del abandonado (cuadro 3).

Discusin

La riqueza observada a partir de muestreos (Sobservada) es unasubestimacin de la riqueza verdadera, pues siempre hayespecies que no se registran en el inventario. Entonces esnecesario estimar la riqueza verdadera a partir de esariqueza muestreada mediante algn mtodo estadstico(Palmer, 1990; Chiarucci et al., 2003). En varios estudiosse ha llevado a cabo la evaluacin visual de los estimadoresa travs de las curvas de acumulacin de especies, y enellos se han llegado a diferentes conclusiones (Chazdon eta l ., 1998; Gimare t - C a rpentier et al., 1998; Skov yLawesson, 2000; Longino et al., 2002). Chazdon et al.(1998) evaluaron la riqueza de plntulas e individuos juve-niles de especies leosas en seis sitios de selva primaria ysecundaria, comparando el comportamiento de la curva deacumulacin de especies de Chao 1 y 2, ACE, ICE,Jackknife 1 y 2, Bootstrap y Michaelis-Menten. Estosautores encontraron que los estimadores ICE y Chao 2 sonlos mejores estimadores de riqueza, ya que presentaron cur-vas de acumulacin con un crecimiento inicial rpido yalcanzaron una asntota definida. Tambin concluyeron quea travs de las unidades de muestreo, la tasa inicial de acu-

mulacin de especies en un muestreo es mayor si lasespecies tienen una distribucin al azar en lugar de presen-tar una distribucin agregada. Por lo tanto, dichos autoresreportaron que el comportamiento de los estimadores noparamtricos se relaciona con la sensibilidad que tengan ala agregacin; por ejemplo, Chao 1 y ACE son muy sensi-bles a la agre gacin y Chao 2 e ICE lo son menos.Posiblemente la distribucin no azarosa de las especies enlos cafetales influy en el funcionamiento de los esti-madores no paramtricos, pues se encontr que solamentelas curvas de acumulacin de especies de los estimadoresICE y Chao 2 (estimadores poco sensibles a la agregacin)mostraron una tasa de crecimiento inicial alta.

Por otra parte, Gimaret-Carpentier et al. (1998), uti-lizando datos de riqueza de rboles de dos bosques tropi-cales pri m a rios para evaluar los estimadores Chao yJackknife, encontraron que la proporcin de especies raraspresentes en la muestra influye en la forma de la curva deestimacin. En el sitio con alto nivel de rareza (90% deespecies con 1 2 individuos/ha) ninguna de las curvasalcanz una asntota, mientras que en el sitio con menornivel de rareza (65% de especies con 1 2 individuos/ha),las curvas de Chao 1, Chao 2 y Jackknife 2 alcanzaron unaasntota. En los cafetales, la rareza medida de esa manerano fue tan alta, pero hubo ms especies raras en los cafe-tales activos que en los abandonados y quiz ello influy enel comportamiento poco claro de los estimadores en los

cafetales activos. El nmero de singletons es diferente de

cero y ninguna curva de acumulacin de especies alcanzuna asntota definida en los dos tipos de cafetal. Esto posblemente se debe a que el cafetal es un sistema muy heterogn e o , segn reportan Bandeira et al. (2005), y por lo tanto necesitara un nmero mucho ms grande de unidades dmuestreo para completar el inventario.

En los cafetales activos se observ una distri bucin re lt iva m e n t e ms agregada que en los cafetales abandonadoEste patrn se relaciona con el hecho de que en los sitioactivos hubo un mayor porcentaje de especies nicas y undensidad de especies menor que en los abandonados. Ldistribucin espacial de las especies tiene consecuenciimportantes para la estimacin de la riqueza de especi(Palmer y White, 1994). En el caso de los estimadores np a ra m t ri c o s , su comportamiento se puede modifi cdependiendo de si las especies estn o no distribuidas azar (Chazdon et al., 1998). Se considera que cuandaumenta la agregacin tambin aumenta la presencia de lespecies en una sola muestra (Magurran, 2004) y que grado de agregacin est relacionado negativamente con densidad de las especies (Condit et al., 2000). En los framentos de bosque de niebla de la regin, aparentemenhay una tendencia a que la distribucin de muchas especiarbreas sea al azar (G. Williams-Linera, datos no publicdos). Al parecer, la intervencin humana y el manejo en lcafetales han modificado la composicin y la distribuci

espacial de las especies en tal magnitud que la distribuciazarosa del bosque original ha cambiado hacia una ditribucin agregada.

La evaluacin del sesgo y la exactitud de los estimadorde riqueza han sido reportadas para datos reales de distintos grupos biolgicos (Coddington et al., 1996; Palme1990, 1991; Walther y Morand, 1998; Hellman y Fowle1999; Brose, 2002; Chiarucci et al., 2003). Los estudique se han enfocado en las plantas leosas sealan a loestimadores Jackknife como los ms adecuados, en coincdencia con el presente estudio. Palmer (1990, 1991) utilizdatos de las especies de plantas de 30 lotes de 0.1 ha y compar estimadores paramtricos (logartmicos, Monod Preston) con no paramtricos (Jackknife 1, Jackknife 2Bootstrap), y encontr que Jackknife 1 era el menos sesgdo y ms preciso de todos. Hellman y Fowler (1999), codatos de plantas leosas > 1.5 cm DAP en cinco lotes de 0ha, evaluaron Jackknife 1 y 2 y Bootstrap, y concluyeroque con tamaos de mu e s t ra pequeos el estimadJackknife 2 es el ms exacto y el menos sesgado, pero quen muestras con tamaos grandes, es el Jackknife 1 el qupresenta valores ms cercanos a la riqueza verdadera y comenos sesgo. Chiarucci et al. (2003) utilizaron datos dplantas perennes > 5 cm DAP en dos lotes de 0.1 ha parevaluar los mismos estimadores que Hellman y Fowl(1999), incluyendo adems al Chao 2, y llegaron a una coclusin semejante sobre la conducta de los estimadore

Jackknife.



9/10

14

En los cafetales, los modelos asintticos de Clench y deDependencia Lineal probaron ser los menos adecuadosp a ra estimar la riqueza de plantas. El modelo deDependencia Lineal se recomienda para estudios en los queel taxn est bien conocido y el rea de estudio es pequea(Sobern y Llorente, 1993). A pesar de ello, en el presenteestudio ese modelo no funcion apropiadamente. Cabesealar que Palmer (1990, 1991) compar estimadoresparamtricos con no paramtricos y encontr que losparamtricos presentaron mayor imprecisin en la esti-macin de riqueza. Sin embargo, en otros organismos comoranas, murcilagos y escarabajos, se observ un compor-tamiento eficaz de los modelos de Clench y deDependencia Lineal en sistemas manejados de la regin(Moreno y Halffter, 2000; Pineda et al., 2005).

El hecho de tener un valor de la riqueza verdadera decada tipo de cafetal brinda la posibilidad de evaluar elsesgo y la exactitud de los estimadores. Sin embargo, cuan-do se tienen reas mayores o grupos ms diversos, obtenerel valor de la riqueza verdadera es difcil y por lo tanto laevaluacin de la precisin de los estimadores se imposibili-ta. Debido a esta dificultad, consideramos que es prcticorecurrir a la evaluacin visual de los estimadores deriqueza, identificando su eficacia a partir de las caracters-ticas de la curva de acumulacin de especies.Aparentemente, tanto los modelos asintticos como los no

paramtricos son poco apropiados para la estimacin deriqueza de plantas en sistemas no naturales como los cafe-tales. Sin embargo, aun con los inconvenientes que presen-tan, los estimadores no paramtricos prometen ser ms ade-cuados en la estimacin de riqueza de cafe t a l e s , ya quetienen una mejor ap roximacin y tienden a sobre e s t i m a rmenos a la riqueza ve rd a d e ra que los modelos asintticos.Fi n a l m e n t e, recomendamos probar estos estimadores eno t ros sistemas modifi c a d o s , ya sea en agro e c o s i s t e m a s ,plantaciones o estados sucesionales, y corro b o ra rlos conc o n t roles que pueden ser sistemas nat u rales poco modifi-c a d o s .

Agradecimientos

Agradecemos a Mara de Jess Peralta por su ayuda en eltrabajo de campo y a Federico Escobar y Klaus Mehltreterpor sus valiosos comentarios. CONACYT otorg la becaNo. 164466 a A.M. Lpez-Gmez para estudios demaestra en el Instituto de Ecologa, A.C. Este trabajo fuefinanciado por BIOCORES, ICA4-CT-2001-10095, pro-grama INCO de la CE.

Literatura citada

Bandeira F.P., Martorell C., Meave J.A. y Caballero J. 2005. The

role of rustic coffee plantations in the conservation of wild tree

diversity in the Chinantec region of Mxico. Biodiversity anConservation 14:1225-1240.

Brose U. 2002. Estimating species richness of pitfall catches bnon-parametric estimators. Pedobiologia 46:101-107.

Brose U., Martnez N.D. y Williams R.V. 2003. Estimatispecies richness: sensitivity to sample coverage and insensitiity to spatial patterns.Ecology 84:2364-2377.

C h a l l e n ger A. 1998. Utilizacin y Conservacin de lEcosistemas Terrestres de Mxico. Pasado, Presente y Futur

Comisin Nacional para el Conocimiento y Uso de Biodiversidad, Instituto de Biologa, UNAM y AgrupaciSierra Madre, S.C., Mxico, D.F.

Chazdon R.L., Colwell R.K., Denslow J.S. y Guariguata M.1998. Statistical methods for estimating species richness

woody regeneration in primary and secondary rain forest northeastern Costa Rica. En: Dallmeier F. y Comiskey J.AEds. Forest Biodiversity Research, Monitoring and Modellinpp. 285-309, The Parthenon Publishing Group, Pars.

Chiarucci A., Enright N.J., Perry G.L., Miller B.P. y Lamont B.2003. Performance of nonparametric species richness estimt o rs in a high dive rsity plant commu n i t y. D ive rsity an

Distributions 9:283-295.Coddington J.A., Young L.H. y Coyle F.A. 1996. Estimating sp

der species richness in a southern Appalachian cove hardwoforest. The Journal of Arachnology 24:111-128.

Colwell R.K. 2004.EstimateS: Statistical Estimation of SpeciR i chness and Shared Species for Samples. Ve rsion Aplicacin publicada en:

Colwell R.K. y Coddington J.A. 1994. Estimating terrestrial bidiversity through extrapolation. Philosophical Transactions the Royal Society, London (Series B) 345:101-118.

Condit R., Ashton P.S., Baker P., Bunyavejchewin S., GunatilleS. , G u n at i l l e ke N. , H u bbell S. P. , Foster R.B. , Itoh ALaFrankie J.V., Lee H.S., Losos E., Manokaran N., SukumR. y Yamakura T. 2000. Spatial patterns in the distribution tropical tree species. Science 288:1414-1418.

Decans T. y Jimnez J.J. 2002. Earthworm communities undan agricultural intensification gradient in Colombia. Plant anSoil 240:133-143.

Escamilla E., Licona A., Daz S., Corts S., Sosa R. y RodrguL. 1994. Los sistemas de produccin del caf en el centro Veracruz, Mxico. Un anlisis tecnolgico.Revista de Histor(Centro de Investigaciones Histricas Universidad de Cos

Rica) 30:41-67.Gaston K.J. 1996. Biodiversity: A Biology of Numbers an

Difference. Blackwell Science, Oxford.Gimaret-Carpentier C., Plissier R., Pascal J.P. y Houllier F. 199

Sampling strategies for the assessment of tree species diverty.Journal of Vegetation Science 9:161-172.

Gotelli N.J. y Colwell R.K. 2001. Quantifying biodiversity: prcedures and pitfalls in the measurement and comparison species richness.Ecology Letters 4:379-391.

Hellmann J.J. y Fowler G.W. 1999. Bias, precision, and accuraof four measures of species richness.Ecological Applicatio9:824-834.

Hernndez-Crdoba M. 1979. Identificacin de las principalespecies de rboles utilizadas como sombra del cafeto en cuenca de Coat ep e c. Tesis de Licenciat u ra , Facultad

Biologa, Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, 107 p



10/10

Hughes J. , Hellmann J. , R i cketts T. y Bohannan B. 2001.Counting the uncountable: statistical approaches to estimatingmicrobial diversity. Applied and Environmental Microbiology67:4399-4406.

Lpez-Gmez A.M. 2004. Los cafetales de sombra como reservo-rio de la biodiversidad de plantas leosas del bosque mesfilode montaa del centro de Veracruz. Tesis de Maestra, Institutode Ecologa, A.C., Xalapa, Veracruz, 81 pp.

Longino J., Coddington J.A. y Colwell R.K. 2002. The ant faunaof a tropical rain forest: estimating species richness in threedifferent ways.Ecology 83:689-702.

Magurran A.E. 2004.Measuring Biological Diversity. BlackwellPublishing, Oxford.

M o reno C.E. 2001. Mtodos para Medir la Biodive rs i d a d.

CYTED, ORCYT/UNESCO y SEA, Zaragoza.Moreno C.E. y Halffter G. 2000. Assessing the completeness of

bat biodiversity inventories using species accumulation curves.Journal of Applied Ecology 37:149-158.

Palmer M. 1990. The estimation of species richness by extrapola-tion.Ecology 71:1195-1198.

Palmer M. 1991. Estimating species richness: the second orderjackknife reconsidered.Ecology 72:1512-1513.

Palmer M. y White P.S. 1994. Scale dependence and the species-area relationship. The American Naturalist144:717-740.

Perfecto I. y Vandermeer J. 2002. Quality of agroecologicalmatrix in a tropical montane landscape: ants in coffee planta-tions in southern Mxico. Conservation Biology 16:174-182.

Pe r fecto I., Mas A . , D i e t s ch T. V. y Va n d e rmeer J. 2003.

Fecha de recepcin: 22 de junio de 2005

Versin corregida: 29 de marzo de 2006

Aceptado: 30 de marzo de 2006

Conservation of biodiversity in coffee agroecosystems: a ttaxa comparison in southern Mxico. B i o d ive rsity anConservation 12:1239-1252.

Pineda E., Moreno C.E., Escobar F. y Halffter G. 2005. Frog, band dung beetle dive rsity in the cloud fo rest and coffee agroe c o s y s t e m s of Ve ra c ru z , M exico. C o n s e rvation Biolo19:400-410.

Rabinovich J.E. 1980.Introduccin a la Ecologa de PoblacionAnimales. Compaa Editorial Continental S.A., Mxico, D.

Rojas L., Godoy C., Hanson P., Kleinn C. y Hilje L. 2001. Hopp(Homoptera: Auchenorryncha) diversity in shaded coffee sytems of Turrialba, Costa Rica.Agroforestry Systems 53:17177.

Skov F. y Lawesson J.E. 2000. Estimation of plant species ric

ness from systematically placed plots in a managed foreecosystem.Nordic Journal of Botany 20:477-483.

Sobern J. y Llorente J. 1993. The use of species accumulatiofunctions for the prediction of species richness. Conservati

Biology 7:480-488.Walther B.A. y Morand S. 1998. Comparative performance

species estimation methods. Parasitology 116:395-405.Williams-Linera G. 2002. Tree species richness complementarit

disturbance and fragmentation in a Mexican tropical montacloud forest.Biodiversity and Conservation 11:1825-1843.

Wunderle J.M. y Latta S.C. 1996. Avian abundance in sun anshade coffee plantations and remnant pine fo rest in tC o rd i l l e ra Centra l , Dominican Rep u bl i c. O rn i t o l og

Neotropical 7:19-34.


estimadores de la diversidad en ecosistemas

Documents