volumen 3 / no. 2 / julio-diciembre 2009 - …. no.2/revista... · volumen 3 / no. 2 /...

Volumen 3 / N

o. 2 / Julio-Diciem

bre 2009Revista C

olombiana de C

iencias Hortícolas

Editorial 147

Sección de frutales

Crecimiento y desarrollo del fruto de mandarina (Citrus reticulata) ‘Arrayana’ en condiciones del piedemonte del Meta, ColombiaGrowth and development of mandarin (Citrus reticulata) ‘Arrayana’ fruit in conditions of Piedmont of Meta, ColombiaJavier Orlando Orduz-Rodríguez, Hernán Monroy, Gerhard Fischer y Aníbal Herrera A. 149

Sección de hortalizas

Enfermedades de la espinaca (Spinacia oleracea L.) en Cota (Cundinamarca) y control del mildeo velloso (Peronospora farinosa, Byford)Spinach (Spinacia oleracea L.) diseases in Cota (Cundinamarca) and control of downy mildew (Peronospora farinosa, Byford) Nancy E. Niño, Ligia Espinosa B., Rodrigo Gil, Germán Menza y Jaime A. Jiménez 161

Análisis del crecimiento de espinaca (Spinacia oleracea L.) bajo el efecto de diferentes fuentes y dosis de nitrógenoGrowth analysis of spinach (Spinacia oleracea L.) plants under the effect of different sources and doses of nitrogenVerónica Hoyos C., Marcela Rodríguez, Julián Fernando Cárdenas-Hernández y Helber Enrique Balaguera-López 175

Análisis de la productividad del tomate en invernadero bajo diferentes manejos mediante modelos mixtosAnalisys of greenhouse tomato productivity under different management practices through mixed modelsCarlos Ricardo Bojacá, Nadia Yurani Luque y Oscar Iván Monsalve 188

El contenido de arcilla del suelo influye en el rendimiento de un cultivo de tomate (Solanum lycopersicum L.)Clay content of soil influence on yield of tomato (Solanum lycopersicum L.) cropHelber Enrique Balaguera-López, Javier Giovanni Álvarez-Herrera, Gloria Esperanza Martínez-Arévalo y William Alberto Balaguera 199

Efecto de la densidad de siembra sobre el crecimiento de plantas de rábano (Raphanus sativus L.) bajo invernadero Effect of planting density on the growth of radish (Raphanus sativus L.) plants under greenhouse conditionsHernando Criollo y Javier García 210

Solarización de canteros en almácigos de cebolla para el control de malezas y enfermedades en Uruguay

Soil solarization on onion beds for weed and disease control in UruguayJorge Arboleya 223

Sección de ornamentales

Degradación de celulosa y xilano por microorganismos aislados de dos tipos de compost de residuos agrícolas en la Sabana de Bogotá

Degradation of cellulose and xylan by microorganisms isolated in two different compost from agricultural wastes in the Bogota Plateau

Norella Cruz C., Diana Castellanos S. y Heliodoro Argüello A. 237

Artículo de revisión

Efecto de mercurio sobre el transporte celular del agua en plantas. Una revisión

Effect of mercury on celular transport of water in plants. A reviewJulián Fernando Cárdenas-Hernández, Liz Patricia Moreno F. y Stanislav V. Magnitskiy 250

Patogénesis de la pudrición blanda de la lechuga (Lactuca sativa L.) en la Sabana de Bogotá causada por Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary y Sclerotinia minor Jagger. Una revisión

Pathogenesis of soft rot in lettuce (Lactuca sativa L.) in the Bogota Plateau caused by Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary and Sclerotinia minor Jagger. A reviewSilvia Liliam Pérez S., Wilson Piedrahíta C. y Germán Arbeláez 262

Nota científica

Sintomatología asociada a bacteriosis en zonas productoras de gulupa (Passiflora edulis Sims.) en Colombia

Symptomatology associated with bacteriosis of gulupa (Passiflora edulis Sims.) in producing zones of ColombiaSolange V. Benítez H. y Lilliana M. Hoyos C. 275

Política editorial e instrucciones a los autores 280

COMITÉ EDITORIAL

Marco CabezasBernardo Chaves

Miguel EspitiaRebecca Lee

Nelson RodríguezEdison Valencia Kris Wyckhuys

SOCIEDAD COLOMBIANA DE CIENCIAS HORTÍCOLAS – SCCHBOGOTÁ – COLOMBIA

COMITÉ CIENTÍFICOEDITORFánor Casierra–Posada

COEDITORGerhard Fischer

Miguel A. AltieriUniversity of California, Berkely (Estados Unidos)

Galdino Andrade FilhoUniversidade Estadual de Londrina (Brasil)

Raúl CabreraTexas A+M University (Estados Unidos)

Ana María CastagninoUniversidad Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires (Argentina)

Daniel H. DíazLaboratorios Agroenzimas (México)

Karina Elisabeth DíazUniversidad Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires (Argentina)

Georg EbertKali + Salz Gruppe (Alemania)

José Miguel GuzmánUniversidad de Almería (España)

Miguel JordanUniversidad Mayor, Santiago (Chile)

Jairo Antonio OsorioCorporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Colombia)

Marcelo Francisco PompelliUniversidade Federal de Pernambuco (Brasil)

Ricardo RamírezUniversity of Guelph (Canadá)

Philip A. StanslyUniversity of Florida (USA)

PRESIDENTEDiego Miranda

VICEPRESIDENTEMaría Soledad Hernández

© 2009 Revista Colombiana de Ciencias HortícolasSociedad Colombiana de Ciencias HortícolasISSN: 2011-2173

INFORMACIÓN, CORRESPONDENCIA Y CANJE

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ASISTENTE EDITORIALJulián F. Cárdenas-Hernández

CORRECTOR DE ESTILO EN INGLÉSStanislav Magnitskiy

DISEÑO GRÁFICO Y ARMADA ELECTRÓNICAEquilibrio gráfico/editorial [email protected]

IMPRESIÓNOffset Gráfico Editores S.A.

Bogotá, ColombiaDiciembre de 2009

La presente publicación es de carácter científico (artículo 4, resolución 1508, Ministerio de Cultura, octubre 3 de 2000).

A nivel internacional la Revista Colombiana de Ciencias Hortícolas está integrada en las bases de datos de CAB Abstracts y AGRIS (FAO).

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VOCALES

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Stanislav MagnitskiyUniversidad Nacional de Colombia, Bogotá

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PRESIDENTE VICEPRESIDENTE SECRETARIO EJECUTIVO TESORERO

Fánor Casierra–PosadaUniversidad Pedagógica y Tecnológica

de Colombia, [email protected]

EDITOR REVISTA

Marlon Hans Rodríguez Sociedad Colombiana de Ciencias Hortícolas

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CONTENIDOVolumen 3 - No. 2 - 2009

REVISTA COLOMBIANA DE CIENCIAS HORTÍCOLAS

PÁG.

Editorial 147


Crecimiento y desarrollo del fruto de mandarina (Citrus reticulata) ‘Arrayana’ en condiciones del piedemonte del Meta, ColombiaGrowth and development of mandarin (Citrus reticulata) ‘Arrayana’ fruit in conditions of Piedmont of Meta, Colombia

Javier Orlando Orduz-Rodríguez, Hernán Monroy, Gerhard Fischer y Aníbal Herrera A. ....................................................................... 149


Enfermedades de la espinaca (Spinacia oleracea L.) en Cota (Cundinamarca) y control del mildeo velloso (Peronospora farinosa, Byford)Spinach (Spinacia oleracea L.) diseases in Cota (Cundinamarca) and control of downy mildew (Peronospora farinosa, Byford)

Nancy E. Niño, Ligia Espinosa B., Rodrigo Gil, Germán Menza y Jaime A. Jiménez ............................................................................ 161

Análisis del crecimiento de espinaca (Spinacia oleracea L.) bajo el efecto de diferentes fuentes y dosis de nitrógenoGrowth analysis of spinach (Spinacia oleracea L.) plants under the effect of different sources and doses of nitrogen

Verónica Hoyos C., Marcela Rodríguez, Julián Fernando Cárdenas-Hernández y Helber Enrique Balaguera-López ............................... 175

Análisis de la productividad del tomate en invernadero bajo diferentes manejos mediante modelos mixtosAnalisys of greenhouse tomato productivity under different management practices through mixed models

Carlos Ricardo Bojacá, Nadia Yurani Luque y Oscar Iván Monsalve .................................................................................................... 188

El contenido de arcilla del suelo influye en el rendimiento de un cultivo de tomate (Solanum lycopersicum L.)Clay content of soil influence on yield of tomato (Solanum lycopersicum L.) crop

Helber Enrique Balaguera-López, Javier Giovanni Álvarez-Herrera,

Gloria Esperanza Martínez-Arévalo y William Alberto Balaguera ......................................................................................................... 199

Efecto de la densidad de siembra sobre el crecimiento de plantas de rábano (Raphanus sativus L.) bajo invernadero Effect of planting density on the growth of radish (Raphanus sativus L.) plants under greenhouse conditions

Hernando Criollo y Javier García ......................................................................................................................................................... 210

REV. COLOMB. CIENC. HORTÍC.

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Solarización de canteros en almácigos de cebolla para el control de malezas y enfermedades en UruguaySoil solarization on onion beds for weed and disease control in Uruguay

Jorge Arboleya .................................................................................................................................................................................... 223


Degradación de celulosa y xilano por microorganismos aislados de dos tipos de compost de residuos agrícolas en la Sabana de BogotáDegradation of cellulose and xylan by microorganisms isolated in two different compost from agricultural wastes in the Bogota Plateau

Norella Cruz C., Diana Castellanos S. y Heliodoro Argüello A. ............................................................................................................. 237


Efecto de mercurio sobre el transporte celular del agua en plantas. Una revisiónEffect of mercury on celular transport of water in plants. A review

Julián Fernando Cárdenas-Hernández, Liz Patricia Moreno F. y Stanislav V. Magnitskiy ...................................................................... 250

Patogénesis de la pudrición blanda de la lechuga (Lactuca sativa L.) en la Sabana de Bogotá causada por Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary y Sclerotinia minor Jagger. Una revisión Pathogenesis of soft rot in lettuce (Lactuca sativa L.) in the Bogota Plateau caused by Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary and Sclerotinia minor Jagger. A review

Silvia Liliam Pérez S., Wilson Piedrahíta C. y Germán Arbeláez ........................................................................................................... 262

Nota científica

Sintomatología asociada a bacteriosis en zonas productoras de gulupa (Passiflora edulis Sims.) en ColombiaSymptomatology associated with bacteriosis of gulupa (Passiflora edulis Sims.) in producing zones of Colombia

Solange V. Benítez H. y Lilliana M. Hoyos C. ....................................................................................................................................... 275

Política editorial e instrucciones para los autores 280

EDITORIALFÁNOR CASIERRA–POSADADirector Comité Editorial

Revista Colombiana de Ciencias Hortícolas

Vol. 3 - No.2 - 2009

En todas las comunidades científicas circulan cientos de revistas con contenidos ini-maginables, sin embargo, se debe hacer la diferenciación del material científico divul-gado, lo cual se logra a través de sistemas de medición y de indización que funcionan de manera similar a índices temáticos especializados o como bases de datos.

El Observatorio de Ciencia y Tecnología tiene diferentes criterios para determinar el estado de las publicaciones científicas en Colombia, entre las que se encuentra la forma en que los científicos e interesados en los temas publicados, acceden la infor-mación divulgada. Adicionalmente, se mencionan cuatro variables fundamentales determinantes en la clasificación de una revista, como son la calidad científica y editorial, la visibilidad y la accesibilidad.

Todo esto para hacer mención a que la Revista Colombia de Ciencias Hortícolas se encuentra en un escalafón destacado entre las publicaciones seriadas colombianas y que gracias a la colaboración de nuestros lectores, miembros o no de la Sociedad Colombiana de Ciencias Hortícolas, y de nuestros investigadores que abandonan su confianza en el comité editorial de nuestra revista para que sus artículos sean di-vulgados a la comunidad. Bajo estas premisas nuestra publicación se someterá en la próxima convocatoria a evaluación por parte de Publindex (Colciencias).

La información que aparece en la Revista Colombiana de Ciencias Hortícolas fluye como un insumo para suplir las necesidades de todos aquellos que tienen como actividad la producción de nuevo conocimiento, la toma de decisiones, la formula-ción de políticas y la gestión estratégica de políticas científicas y tecnológicas en el ámbito de las Ciencias Hortícolas de la región y del exterior. En nombre del Comité Editorial de la revista, agradezco la colaboración y apoyo de todas y cada una de las personas que desde el primer momento creyeron en nosotros.

Crecimiento y desarrollo del fruto de mandarina (Citrus reticulata) ‘Arrayana’ en condiciones del piedemonte del Meta, Colombia

Growth and development of mandarin (Citrus reticulata) ‘Arrayana’ fruit in conditions of Piedmont of Meta, Colombia

Javier OrlandO Orduz-rOdríguez1,4

Hernán MOnrOy2

gerHard FiscHer3

aníbal Herrera a.3

resuMen

Las tasas de crecimiento y desarrollo, características externas y la calidad del fruto están determinadas por las condiciones climáticas de la región y por la variedad cultivada. Para conocer el crecimiento y desarrollo del fruto de la mandarina (injertada sobre Cleopatra) bajo las condiciones climáticas del trópico bajo, del pie-demonte del departamento del Meta en Colombia, se evaluaron el crecimiento del fruto, la acumulación de materia seca, la tasa relativa de crecimiento del fruto (TRC). Con esta información se determinaron las fases de crecimiento del fruto; además, se registraron los cambios de las principales características fisicoquímicas durante el desarrollo de los frutos. Cada 15 días, a partir de la décima semana después de la antesis, se llevaron registros de diámetro, volumen y peso del fruto. A partir de la semana 32 después de la antesis se midieron el contenido de sólidos solubles totales (SST), la acidez total titulable (ATT), el contenido de jugo de los frutos y se calculó el índice de madurez (IM = SST/ATT). Con base en las tasas de aumento de peso y la tasa rela-tiva de crecimiento se determinaron las fases de crecimiento del fruto. El fruto alcanzó el tamaño final en la semana 30 después de la caída de pétalos, obteniendo la madurez de consumo entre las semanas 32 a 34 (IM = 9), con color de la corteza verde claro o verde con tonos amarillos. El desarrollo del fruto siguió una curva sigmoidal y la duración de cada fase y el aumento de peso por semana fue la siguiente: fase I, 5 semanas; fase II, 21 semanas con ganancia de materia seca de 7,42 g semana-1 y la fase III, 8 semanas con 3,64 g semana-1. La disminución más drástica de la ATT y el mayor aumento del IM se observó entre la semana 32 y 34, mientras el contenido de jugo fue alrededor del 39%.

1 Centro de Investigación La Libertad, Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Corpoica), Villavicencio (Meta, Colombia).

2 Compañía Agroindustrial de Semillas, Bogotá (Colombia). 3 Departamento de Agronomía, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia). 4 Autor para correspondencia. [email protected]

Frutos de la mandarina ‘arrayana’, recién cosechados y embalados; c.i. la libertad, corpoica, villavicencio. Foto: J.O. Orduz-Rodríguez

REVISTA COLOMBIANA DE CIENCIAS HORTÍCOLAS - Vol. 3 - No.2 - pp. 149-160, 2009

REV. COLOMB. CIENC. HORTIC.

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inTrOducciÓn

additional key words: tropical lowland, Colombian citriculture, fruit quality, development phases of fruit.

Fecha de recepción: 14-07-2009 Aprobado para publicación: 30-11-2009

Los cítricos se cultivan en casi todos los países entre los 40° N y S, aunque las principales re-giones productoras del mundo están ubicadas en el subtrópico entre los 25º y 40º de latitud en ambos hemisferios, lo que se conoce como los cinturones citrícolas del mundo. Las mandarinas tienen una amplia adaptación a las condiciones climáticas; sin embargo, sus variedades son muy específicas en requerimientos climáticos para producir frutos de buena calidad. El cultivo de mandarina es subtropical y la producción en los trópicos es marginal sin participación importan-te en el mercado mundial. La mandarina ‘Arra-yana’ es una variedad de agricultor, adaptada al trópico bajo, siendo la más cultivada en Co-lombia y fue introducida al piedemonte Llanero

en la década de 1940, proveniente de Santander (Orduz, 2007).

En las principales regiones productoras del sub-trópico, los ciclos anuales de crecimiento y de-sarrollo de las plantas cítricas están regulados por las modificaciones climáticas presentadas por la sucesión de las estaciones, lo que deter-mina el comportamiento en crecimiento y desa-rrollo de las plantas cítricas; así como las carac-terísticas de calidad (internas y externas) de las frutas (Orduz, 2007). En las regiones tropicales, cerca al ecuador, no existen estaciones, la tem-peratura está determinada por la altitud y son relativamente constantes en el transcurso del año, al igual que la radiación que sufre peque-

Palabras clave adicionales: trópico bajo, citricultura colombiana, calidad del fruto, fases de crecimiento del fruto.

absTracT

The growth and development rates, external characteristics and quality of fruit are determined by the climatic conditions of the region and cultivated variety. In order to know the growth and development of fruits of mandarin ‘Arrayana’ grafted on Cleopatra stock, under climatic conditions of lowland tropics of the Piedmont of Meta state, the growth phases, accumulation of dry weight, and relative growth rate of fruits were determined. These data were used to determine the phases of fruit development. Diameter, volume and weight of fruits were registered each 15 days. Starting from the week 32 after antesis, quality parameters (total soluble solids (TSS), total titratable acids (TTA) and juice content of fruits were analyzed, additionally the maturity index (MI = TSS/TTA) was calculated. Based on the data obtained for weight increase and relative growth rate, fruit growth phases were established. Fruits reached final size at week 30 after petal fall, obtaining consumption maturity between 32 and 34 weeks (MI = 9), with a light green or green with yellow overtoned peel color. Fruit development followed a sigmoid curve and the duration of each phase and its weight increase per week were as follows: phase I, 5 weeks; phase II, 21 weeks with dry matter (DM) gain of 7.42 g week-1, and phase III, 8 weeks with 3.64 g week-1 DM gain. The highest TTA reduction and increase of the MI were observed between week 32 and 34, while the juice content was about 39%.

ORDuz-RODRÍguEz/MONROy/FISCHER/HERRERA A.

Vol. 3 - No.2 - 2009

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ñas variaciones dependiendo de las modificacio-nes de la nubosidad. En condiciones tropicales la inducción floral se presenta por el estrés hídrico ocasionado por la ausencia de precipitaciones o por el retiro del riego (Reuther, 1973; Cassin et al., 1969; Stover et al., 2002; Orduz-Rodríguez y Fischer, 2007). Con el inicio de la temporada lluviosa o la aplicación de riego, se presenta la hidratación de las plantas, se inicia el proceso de desarrollo floral que continúa de forma inin-terrumpida hasta el final de la antesis (caída de pétalos), sigue el cuajado, el crecimiento y desa-rrollo del fruto, y finalmente su madurez.

La transición del fruto desde el cuajado hasta la madurez tiene lugar en fases sucesivas, con ca-racterísticas bien definidas, pero variables en du-ración, según las condiciones ambientales, espe-cies y variedades (Agustí, 2004). En los cítricos, el desarrollo del fruto sigue una curva sigmoidal, desde la antesis hasta la maduración (Davies y Albrigo, 1994), caracterizada por tres periodos bien diferenciados conocidos como fases: fase I o periodo de crecimiento exponencial, va desde el final de la antesis hasta la caída fisiológica de los frutos. En esta fase se presenta un rápido creci-miento del fruto originado por la división celular en la que se producen casi todas las células que van a constituir la fruta madura (Agustí, 2003). La duración de esta fase oscila entre un mes y un mes y medio dependiendo de las condiciones climáticas y del cultivar. Fase II, las células se di-ferencian en los diversos tipos de tejidos (sacos de jugo, albedo, flavedo, etc.); se presenta elon-gación celular y las vesículas se llenan de agua, azúcares y ácidos; y la fase III presenta una re-ducida tasa de crecimiento y comprende todos los cambios relacionados con la maduración (Agustí, 2008; Agustí et al., 2004). En las regio-nes subtropicales, durante esta fase se presenta la degradación enzimática de las clorofilas del flavedo y se realiza la síntesis de carotenoides lo que está relacionado con las bajas temperaturas medias del invierno; lo que no se presenta en el trópico bajo.

Las mayores tasas de crecimiento del fruto se ob-tienen en los lugares donde el promedio de tem-peraturas es alta. Comparando zonas en países con citricultura, Reuther y Ríos-Castaño (1969) encontraron para el caso de la naranja Valencia que las mayores tasas de crecimiento se obtienen en Cartagena (Colombia) con más de 5.500 uni-dades anuales de calor acumulada (sumatoria de temperaturas medias diarias superiores a 12,5ºC, considerado el cero biológico de los cítricos). En contraste, las tasas de crecimiento más bajas se dieron en Santa Paula (California), donde las temperaturas medias fueron menores que en to-dos los lugares evaluados y con menos de 2.000 unidades anuales de calor acumulada.

El tamaño final y las características internas y externas del fruto están determinados por un conjunto de factores endógenos y exógenos, y de la interrelación entre ellos. Agustí (2003) men-ciona como los principales factores endógenos: los aspectos genéticos, la posición del fruto y la competencia entre órganos en desarrollo (vege-tativos y reproductivos); y dentro de los facto-res exógenos están, por una parte, los factores ambientales dentro de los cuales los más impor-tantes son la temperatura, la precipitación y las características químicas y físicas del suelo; y por otra parte, las practicas culturales como el riego, la fertilización y el patrón utilizado. La calidad de los frutos cítricos, en general, incrementa a medida que aumenta la humedad y el nivel de los nutrientes en el suelo de un rango deficiente a uno óptimo (Ritenour et al., 2002).

Las características externas del fruto como el co-lor de la corteza, la forma y las imperfecciones también son influidas por las condiciones cli-máticas. La clorofila se degrada a temperaturas menores de 15oC y los cloroplastos se convierten en cromoplastos que contienen pigmentos ana-ranjados rojizos y amarillos (carotenoides, lico-penos, etc.) (Spiegel-Roy y Goldschmidt, 1996). Cuando la temperatura media es superior como sucede en condiciones del trópico bajo, la fruta

CREC IMIENTO y DESARROLLO DEL FRuTO DE MANDARINA (Citrus ret iCulata ) ‘ARRAyANA’


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madura con el color externo verde o verde ama-rillento (Erickson, 1968).

La calidad interna de la fruta está influenciada por las condiciones climáticas; las temperaturas medias altas, como las del trópico bajo, influyen en el rápido descenso de los niveles de acidez, de tal manera que el jugo pierde rápidamente la ca-lidad de consumo. Este comportamiento influye sobre el mejor momento de consumo de la fruta, por la influencia que tiene la acidez sobre el ba-lance de los sólidos solubles totales/acidez total titulable, que determina el momento de madu-rez, que para los consumidores del subtrópico se estima en 9:1 como relación de madurez interna para las naranjas (Reuther y Ríos-Castaño, 1969) pudiendo ser cercano al de la mandarina ante la ausencia de estudios sobre esta variedad.

Los cítricos son frutos no climatéricos, es decir presentan poca actividad respiratoria la cual va disminuyendo lentamente durante su madura-ción y después de la cosecha, razón por la cual es-tos frutos maduran en el árbol y muestran una pe-queña y gradual utilización de los sólidos solubles durante el proceso de maduración (Arras, 2001).

El presente trabajo se hizo con el fin de obtener información sobre la influencia de las condicio-nes climáticas del trópico bajo en el desarrollo del fruto de la mandarina ‘Arrayana’, y para de-terminar la duración de las fases de crecimien-to del fruto en condiciones del piedemonte del Meta, información básica para el desarrollo de prácticas de manejo de los cultivos en la región.

MaTeriales y MéTOdOs

La investigación se realizó en el año 2003 en el Centro de Investigación (CI) La Libertad de Cor-poica en Villavicencio (4º03’N, 73º29’W y 336 msnm), clasificado en el sistema de Holdridge (1966) como bosque húmedo tropical. El sue-lo fue clasificado como Typic Haplodux por el

IGAC (2000). La información climática del año 2003, se tomó de la estación climatológica del Ideam, ubicada en el CI (tabla 1).

Se seleccionaron seis árboles de mandarina ‘Arra-yana’ injertados sobre el patrón mandarino Cleo-patra, de 7 años de edad. El cultivo fue manejado con las recomendaciones generadas por Corpoica para el piedemonte llanero (Orduz y Baquero, 2003). Se llevaron los registros de inicio y finali-zación de la floración, y de la caída fisiológica. En cada árbol se marcaron 15 frutos, a los cuales se les llevó el registro quincenal del diámetro polar y ecuatorial. La evaluación se inició en la décima semana después del final de la antesis y continuó hasta la semana 34 (8,5 meses). Se seleccionaron cinco frutos por árbol del mismo diámetro polar y ecuatorial, se llevaron al laboratorio en donde se midió el volumen del fruto en cm3, utilizan-do la metodología de desplazamiento de agua en una probeta graduada. Se pesaron los frutos para obtener el peso fresco y se colocaron en una estu-fa de laboratorio marca Memmert durante 72 h a 80oC para obtener la materia seca. Con el peso seco se calculó la tasa relativa de crecimiento (TRC) en la cual se tiene en cuenta el incremento en peso seco en un intervalo de tiempo, usando la fórmula de Radford (1967):

TRC = (Ln W2 – Ln W1)/( T2 – T1) (1)

En donde: Ln = logaritmo natural; W2 = masa seca final y W1= masa seca inicial; T2 = tiempo final y T1 = tiempo inicial.

Para calcular las fases de desarrollo del fruto se revisaron los registros de floración y caída fisio-lógica de frutos (fase I), y para calcular la dura-ción de la fase II y la fase III, se utilizó la acumu-lación de materia seca por cada semana, la TCR del fruto y los cambios fisicoquímicos.

Las variables de crecimiento se analizaron con estadística en función de sus valores promedios y su dispersión.


Vol. 3 - No.2 - 2009

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Los análisis de composición interna de los frutos se iniciaron 32 semanas después de la antesis y continuaron quincenalmente hasta la semana 40. Los sólidos solubles totales se midieron con un refractómetro marca atago y se expresaron como grados Brix. La acidez total titulable se ob-tuvo mediante la titulación de 25 cm3 de jugo, con una solución 0,1 normal de hidróxido de so-dio utilizando fenolftaleína como indicador y se expresó como porcentaje de ácido cítrico.

Para determinar el contenido de jugo se tomaron cinco frutos por árbol en cada muestreo, se expri-mió el fruto y el jugo se midió directamente en una probeta graduada en centímetros cúbicos, expresando la proporción entre el peso del jugo y el peso del fruto.

resulTadOs y discusiÓn

balance hídrico

En la figura 1 se presenta la precipitación del año 2003 y los requerimientos hídricos de la manda-

rina ‘Arrayana’, tomando un Kc de 0,8 para los meses secos y 0,75 para los meses lluviosos de acuerdo con las recomendaciones de FAO (2006). Al inicio del año 2003 el déficit hídrico se termi-nó a finales de febrero y la floración en la prime-ra semana de marzo, y el final de la antesis el 15 de marzo. En el año de estudio hubo 9 meses con exceso de humedad desde marzo a noviembre. El déficit hídrico se inició a finales del mes de di-ciembre afectando el estatus hídrico de la planta y, por consiguiente, el de los frutos.

crecimiento del fruto

El patrón de crecimiento depende del parámetro considerado, sea longitud, diámetro, volumen o peso fresco que indican tamaño del fruto, o peso seco (Opara, 2000).

El aumento en volumen (tabla 2) y peso fresco (figura 2) de los frutos de mandarina ‘Arrayana’ fue de de 4,7 g de peso fresco y 4,76 cm3 por se-mana. Como se puede observar, los frutos cítri-cos continúan su crecimiento hasta muy cerca de la cosecha cuando las condiciones ambientales

MesPrecipitación Evaporación Temperatura (ºC) HR Brillo solar Viento

(mm mes-1) (mm mes-1) max. min. media (%) (h) (km h-1) ETc

Enero 0,0 182,18 33,9 23,3 28,3 69,6 7,4 2,33 116

Febrero 36,2 142,77 34,3 23,7 28,7 68,9 5,2 2,32 105

Marzo 203,1 119,60 32,5 23,2 27,3 76,8 3,4 2,23 89

Abril 454,8 74,66 30,0 22,4 25,7 86,8 3,9 1,90 76

Mayo 313,3 95,92 29,5 21,7 25,1 88,4 4,5 1,87 75

Junio 308,2 82,54 29,3 21,6 24,8 88,0 5,2 1,64 67

Julio 181,9 82,56 28,9 21,5 24,5 87,2 4,1 1,92 67

Agosto 222,2 104,58 30,1 21,8 25,2 84,9 5,3 1,95 86

Septiembre 451,9 83,48 30,0 21,5 25,4 84,7 3,8 1,83 84

Octubre 330,8 92,88 30,9 22,4 26,0 84,8 4,0 1,79 89

Noviembre 193,9 110,50 30,9 22,3 26,1 84,2 6,0 1,93 94

Diciembre 68,4 114,46 31,0 22,6 26,5 81,3 5,7 1,80 98

Total/año 2.764,7 1.286,10 371,3 267,8 313,4 985,6 58,4 23,51 1.046

Promedio/mes 230,4 107,20 30,9 22,3 26,1 82,1 4,9 1,96 87

Tabla 1. valores promedios mensuales de la precipitación, temperaturas, humedad relativa (Hr), brillo solar y velocidad del viento del ci la libertad, 2003.



154

son favorables y confirma lo expresado por Gil (2006). En esto puede influir el hecho de que el verde permanente del flavedo en el trópico bajo realiza fotosíntesis (Moreshet y Green, 1980) pudiendo generar un balance positivo.

El peso fresco del fruto (figura 2) presenta un constante y rápido incremento de peso lo que está relacionado con las adecuadas condiciones climáticas que posee la región para la acumula-ción de materia seca (tabla 1 y figura 1), en espe-cial de la precipitación permanente durante toda la época del desarrollo del fruto; además de la adaptación de la variedad a las condiciones del trópico bajo al estar seleccionada por más de 40 años de cultivo en la región (Orduz, 2007). La disminución del peso fresco en las dos últimas lecturas puede estar relacionada con el inicio de la época seca lo que ocasionaría un déficit hídri-co durante el cual la planta puede tomar agua de los frutos disminuyendo el peso fresco de los mismos (figura 1).

Con 145 g de peso fresco final alcanzado por los frutos de mandarina ‘Arrayana’ en este experi-

mento, se puede clasificar a la variedad como de fruto grande (figura 2), teniendo en cuenta que el peso de la variedad Clemenules es de 95 g (Za-ragoza et al., 2001); lo que representa el 66% del peso promedio del fruto de Arrayana. En rela-ción con el diámetro ecuatorial del fruto, mien-tras ‘Clementina Fina’ alcanza 50 mm en Entre-rios en Argentina (Anderson, 1996), el fruto de la mandarina ‘Arrayana’ tiene un diámetro de 75 mm. Los frutos presentaron una forma achatada con una relación altura/diámetro de 0,72, en su madurez.

La producción por planta en el año de estudio estuvo entre 140 y 170 kg (28-34 t ha-1); se con-sidera alta para plantas de esa edad lo que por competencia de fotoasimilados entre vertederos puede estar afectando el tamaño medio de los frutos (Agustí, 2004).

La figura 2 muestra que la tasa relativa de creci-miento del fruto tiene un incremento 0,03 g g-1

d-1 a 0,05 g g-1 d-1 entre la semana 12 y 14, siendo cercano a 0,01 g g-1 d-1 entre la semana 14 y 16, aumentando entre la semana 18 y 20 a 0,03 g g-1

Figura 1. balance hídrico entre la precipitación promedio anual y la evapotranspiración del cultivo de mandarina ‘arrayana’ en el ci la libertad, villavicencio, 2003.


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d-1 y descendiendo a 0,01 g g-1 d-1 en las semanas 22-24 y bajó a cero al llegar a la semana 26. En consecuencia, el incremento del peso fresco en los últimos 3 meses de su desarrollo es exclusi-vamente por el aumento del contenido de agua como puede corroborarse en los datos de materia seca en la tabla 2. La disminución de la TRC de materia seca entre la semana 14 a 18 después de la antesis señalaría la característica de crecimien-to sigmoidal de los frutos cítricos.

Fases de crecimiento del fruto

En la figura 3 se observa que el aumento del vo-lumen del fruto de la mandarina se aproxima a una curva sigmoide simple (Gil, 2006). La fase I corresponde a un periodo de crecimiento visi-blemente lento, en el que se produce la división celular (Iglesias et al., 2007). En el año 2003, el final de la antesis (terminando con la caída de pétalos) se presentó el 15 de marzo y la caída de frutos pequeños en la tercera semana de abril, lo que señala una duración de 5 semanas para la fase I (figura 2). Ésta fase es más corta que la reportada por Iglesias et al. (2007) con 2 meses

para la mandarina Clementina en condiciones del Mediterráneo, lo que estaría influido por las mayores temperaturas medias de las condiciones del trópico bajo comparadas con los 40º N de Valencia al inicio de la primavera. El aporte de carbohidratos es crucial porque la fase I presenta una alta demanda energética, lo que está relacio-nado con el volumen de cosecha al final del ciclo (Agustí, 2003).

La fase II se inició al finalizar la caída fisiológi-ca (quinta semana); siendo la fase de mayor tasa de crecimiento en peso fresco y seco del fruto (figura 2); y disminuyendo la TRC a cero en la semana 26 después de la antesis. Esta fase tie-ne una duración de 5 meses que, según Agustí (2003), se puede clasificar como larga y es ca-racterística de las variedades tardías. La tasa de aumento de peso fresco del fruto para la fase II fue de 7,42 g por semana, siendo el índice más alto de todo el periodo de crecimiento del fruto (figura 2). En esta fase la TRC disminuyó debido a que la translocación de fotoasimilados al fruto es menor que en la fase I, lo cual se refleja en el comportamiento del peso seco que incide direc-

Figura 2. acumulación de materia seca y fresca y tasa relativa de crecimiento (Trc) en frutos de mandarina ‘arrayana’ en condiciones del piedemonte del Meta, a partir de la décima semana después de la antesis (20 de junio a 23 de diciembre de 2003).



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tamente en este parámetro, eso quiere decir que el crecimiento se da por el aumento en la canti-dad de agua en el fruto.

La fase III se caracterizó por una reducción de la tasa de crecimiento y comprendió todos los cambios asociados con la maduración del fruto (Agustí et al., 2004). Esta fase se inició a media-dos de septiembre (semana 26 después de la an-tesis), registrando un incremento de peso fresco desde la semana 26 hasta la 34 de 3,64 g semanal y una TCR cercana a cero. Los frutos alcanzaron la relación de madurez de 9:1 (apropiado para el consumo) entre la semana 32 y 34, presentando una duración de 2,0 a 2,5 meses (figura 3). Como el fruto puede permanecer en el árbol, la dura-ción total de la fase es variable y puede llegar a ser de 3,5 a 4 meses, para esta variedad.

aspectos de calidad durante la maduración del fruto

Morín (1986) describe que los factores de calidad interna de los cítricos con importancia agronó-mica son: el porcentaje de jugo, el contenido de sólidos solubles totales (SST), los ácidos totales

titulables (ATT) y la relación SST/ATT, que se conoce como índice o relación de madurez (IM).

El contenido de jugo registrado fue alrededor de 39%, considerado como alto para una mandari-na (Orduz-Rodríguez et al., 2006), teniendo en cuenta que la mandarina Ponkan (la más culti-vada en Brasil) obtuvo en un experimento 27,4% de contenido de jugo en promedio para siete pa-trones (Stenzel et al., 2003).

Los SST en el jugo de los cítricos están constitui-dos principalmente por azúcar y en menor grado por ácidos orgánicos, sales minerales, vitamina C y pectina (Royo y Pérez, 1977) y componen del 10 al 20% del peso fresco del fruto (Davies y Albri-go, 1994). En la figura 4, se observa que los SST alcanzaron 7,74 oBrix en la semana 32 y 8,13 en la semana 40. Estos grados Brix se consideran mo-derados, comparados por con la mandarina ‘For-tune’ (15,73 °Brix) (Salvador et al., 2003). El poco incremento de los niveles de SST durante la ma-duración del fruto concuerda con lo reportado por Davies y Albrigo (1994) para la última etapa de su desarrollo, mientras en las fases I y II los niveles de SST aumentarían conforme el tamaño del fruto.

Semana después antesis

Diámetro polar (cm)

Diámetro ecuatorial (cm)

Volumen (cm3)

Materia seca (%)

10 2,33 2,23 6,07 23,28

12 2,79 2,81 11,53 22,98

14 3,23 3,40 19,55 21,19

16 3,51 3,91 28,10 23,77

18 3,91 4,43 40,18 17,24

20 4,17 4,85 51,36 19,03

22 4,80 5,72 82,23 19,26

24 5,05 6,16 100,33 14,80

26 5,20 6,52 115,74 16,23

28 5,36 7,02 138,31 12,70

30 5,43 7,31 151,93 12,69

32 5,44 7,54 161,94 12,03

34 5,40 ± 0,15 7,50 ± 0,12 161,80 ± 1,30 12,28 ± 0,70

Tabla 2. características de frutos de la mandarina ‘arrayana’ evaluadas durante su crecimiento en condiciones del ci la libertad, villavicencio, 2003.


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La concentración moderada de los SST en ‘Arra-yana’ pudo haber sido influida por las altas pre-cipitaciones que permanecieron hasta finales de noviembre, lo cual pudo haber ocasionado un efecto de dilución sobre el contenido de los azúcares en el fruto, como también puede ser una característica varietal. Sin embargo, en las condiciones del piedemonte llanero, este conte-nido de SST es todavía mayor que en frutos de árboles de ‘Arrayana’ injertados sobre otros pa-trones, como el ‘Volkameriana’, con 7,25 ºBrix (Orduz-Rodríguez et al., 2006), lo que confirma lo reportado por Castle y Gmitter (1999) favore-ciendo ‘Cleopatra’ como un patrón que induce altas concentraciones de sólidos solubles y ácidos pero con una maduración tardía comparada con otros patrones.

La acidez de la mandarina disminuyó pasando de 1% (ATT) en la semana 32 a 0,69 en la semana 40 (figura 3). Según Davies y Albrigo (1994), los ácidos orgánicos contribuyen significativamente a la acidez total del jugo, siendo el ácido cítrico el ácido orgánico principal (70-80% del total). De-

bido a las altas temperaturas en condiciones del trópico bajo se esperaría una rápida disminución de la acidez (Davies y Albrigo, 1994), sin embar-go, los frutos de ‘Arrayana’ presentaron una len-ta disminución de esta variable en los 2 meses de evaluación, lo que señalaría una característica favorable para retrasar el proceso de senescencia y poder mantener la fruta en el árbol por más tiempo conservando su calidad de consumo, al igual que en la poscosecha. Este comportamien-to sería una de las principales ventajas para el productor de mandarina con la variedad ‘Arraya-na’ ya que puede almacenar la fruta en el árbol disminuyendo el problema de comercialización en la época de cosecha y podría explicar en parte el porqué esta variedad es la más cultivada en Colombia, especialmente en el clima cálido.

Si se considera una relación de madurez de 9, el fruto de la mandarina ‘Arrayana’ alcanzó el pun-to óptimo de cosecha alrededor de los 8,5 meses después de la antesis (semana 34). La pérdida rápida de ATT, pudo haber sido influida por el incremento de la temperatura media con el inició

Figura 3. Fases de crecimiento del fruto de mandarina “arrayana” expresado en volumen en condiciones del piedemonte del Meta. a partir del 15 de marzo (semana 1) hasta el 23 de diciembre de 2003 (semana 34). el inicio de la fase iii es aproximado.



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de la época seca y la disminución de la humedad relativa lo que aumenta la evaporación (tabla 1) y, por tanto, la evapotranspiración (figura 1), lo que también pudo haber afectado la disminución del tamaño del fruto en las últimas lecturas de la semana 32 y 34, como se discutió con anterio-ridad (figura 2); así como en la rápida evolución del índice de madurez (figura 4).

La densidad media de los frutos maduros fue de 0,9 g cm-3.

cOnclusiOnes

• El tamaño final del fruto de mandarina Arra-yana se obtuvo en la semana 32 después de la antesis; alcanzó un peso de 145 g y se le consi-deró como grande.

• El incremento del peso fresco en los últimos 3 meses de su desarrollo fue exclusivamente por el aumento del contenido de agua.

• El crecimiento del fruto de mandarina ‘Arra-yana’ en las condiciones climáticas del piede-monte del Meta siguió una curva sigmoidal.

• La duración de cada periodo de crecimiento del fruto de la mandarina ‘Arrayana’ en las condi-ciones del piedemonte del Meta fue 5 semanas, 5 meses y 2 meses para las fases I, II y III, res-pectivamente.

• Los frutos pueden permanecer un mes más en el árbol sin perder la calidad de consumo.

• El contenido del jugo es alto para una mandarina y se obtuvo la madurez de consumo entre el octa-vo y noveno mes después del final de la antesis.

Figura 4. variación de algunas características de calidad en frutos de mandarina ‘arrayana’. las barras sobre los promedios indican el error estándar.


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agradeciMienTOs

Los autores agradecen la colaboración de los señores Heberth Velásquez, Capitolino Ciprián, David López, Alfredo Pardo del programa de investigación en cítricos, y de los ingenieros Claudia Calderón y Daniel Acosta; y de la misma forma al personal directivo y administrativo del CI La Libertad.



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aplicación inóculo de Peronospora farinosa sobre plántulas de espinaca.Foto N.E. Niño

Enfermedades de la espinaca (spinacia oleracea L.) en Cota (Cundinamarca) y manejo del mildeo velloso (Peronospora farinosa, Byford)

Spinach (Spinacia oleracea L.) diseases in Cota (Cundinamarca) and control of downy mildew (Peronospora farinosa, Byford)

nancy e. niñO1,3

ligia esPinOsa b.1

rOdrigO gil1

gerMán Menza2

JaiMe a. JiMénez1

resuMen

Se identificaron las principales enfermedades en el cultivo de espinaca en Cota (Cundinamarca), considerando tres etapas del ciclo vegetativo: germinación, desarrollo de hojas y cosecha. Durante la germinación, la enfer-medad con mayor incidencia fue “Damping-off” o volcamiento, causado por el complejo Fusarium oxysporum, Pythium sp. y Rhizoctonia solani (8,19%). Durante el desarrollo de hojas, el mildeo velloso (Peronospora farinosa) tuvo la mayor incidencia (32,05%), seguida por hongos foliares: Cladosporium sp., Alternaria sp. y Stemphylium sp. (5,91%) y pudrición blanda de corona, causada por Erwinia carotovora (≤2%). Durante la cosecha, se pre-sentaron manchas foliares causadas por Pseudomonas syringae (5,13%) y la incidencia del mildeo velloso dismi-nuyó a 10,8%. Siendo el mildeo velloso la principal enfermedad en espinaca, se evaluó el efecto preventivo de tres fungicidas químicos (Metalaxil+Mancozeb, Propamocarb y Fosetil Aluminio), tres productos botánicos comerciales (hidrolatos de manzanilla, ajo-ají y cola de caballo) y tres productos biológicos comerciales (Trichoderma harzianum, T. lignorum y Bacillus subtilis) sobre el patógeno en condiciones controladas, utilizando una escala de severidad (0-4). Los productos químicos inhibieron en 100% la germinación de esporangios de P. farinosa y la expresión de la enfermedad en plántulas. Los tres hidrolatos y los hongos antagonistas pre-sentaron poco efecto inhibitorio sobre P. farinosa, mientras que B. subtilis, inhibió en 92% la germinación de esporangios y presentó un valor bajo (1,8), en la escala de severidad, mostrando buen potencial para el control de este patógeno.

1 Centro de Investigaciones y Asesorías Agroindustriales, Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Chía (Colombia).2 Programa Microbiología Agrícola y Veterinaria, Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá (Co-

lombia).3 Autora para correspondencia. [email protected]



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inTrOducciÓn

additional key words: Chenopodiaceae, biological control, phenological stages.


La espinaca (Spinacea oleracea L.) es una horta-liza perteneciente a la familia Chenopodiaceae, es originaria del centro de Asia, donde se ha cultivado por más de 1.300 años (Corell, 1994). Entre sus cualidades nutricionales se destacan su contenido de agua, vitaminas B1, B2 y C, y minerales (calcio, fósforo y hierro) (FAO, 2009). China es el mayor productor de espinaca a nivel mundial, con el 90%, seguido por Estados Uni-dos (7%) y Japón (3%).

A nivel mundial, Estados Unidos, reporta el mil-deo velloso (Peronospora farinosa) y la roya blanca (Albugo occidentalis) como las de mayor impor-

tancia económica en espinaca. Adicionalmente los hongos: Colletotrichum dematium, Cladosporium macrocarpum, Alternaria spp. y Stemphyllium botryosum, causando manchas foliares. En plántulas, Dampingoff causado por: Pythium sp., Fusarium oxysporum y Rhizoctonia solani; nematodos fitopa-rásitos como: Heterodera schacctii, H. trifolii, Meloidogyne incognita y Pratylenchus spp. Enfermedades bacteriales: Pseudomonas syringae y Erwinia carotovora; afectando hojas y corona en plantas. Así mismo, los virus del mosaico del pepino (CMV) y del amarillamiento occidental de la remola-cha (BWYV) (Corell et al., 1994; Summer, 2000; Koike et al., 2001; Chaney et al., 2005).

Palabras clave adicionales: Chenopodiaceae, control biológico, estados fenológicos.

absTracT

There were identified the principle spinach diseases in Cota, Cundinamarca, taking into account three stages of the vegetative cycle: germination, leaf development and crop harvest. During the germination, the major incident disease was “Damping-off”, caused by the complex Fusarium oxysporum, Pythium sp. and Rhizoctonia solani (8.19%). During the leaf development, downy mildew (Peronospora farinosa) had the major incidence (32.05%), followed by foliage fungi Cladosporium sp., Alternaria sp. and Stemphylium sp. (5.91%) and soft rotting of crown, caused by Erwinia carotovora (>2%). During the crop harvest, appeared leaves spots caused by Pseudomonas syringae (5.13%) and downy mildew incidence were reduced down to 10.18%. Being downy mildew the main disease in spinach, there was evaluated the preventive effect of three chemical fungicides (Metalaxil+Mancozeb, Propamocarb and Fosetil Aluminio), three botanical products (chamomile, garlic-chili and tail of horse), and three biological products (Trichoderma harzianum, T. lignorum and Bacillus subtilis) on the pathogenic fungi in controlled conditions, using a severity scale (0-4). The chemical products inhibited 100% germination of P. farinosa sporangia and expression of the disease on seedlings. The three botanical products and fungi antagonists presented little inhibitory effect on P. farinosa, meanwhile B. subtilis diminished on 92% sporangia germination and presented a low value in the severity scale (1.8), proving to be of high potential for downy mildew control.

NIñO/ESPINOSA B./gIL/MENzA/JIMéNEz

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En Colombia, los principales departamentos productores de esta hortaliza son Cundinamar-ca, con una producción de 2.918 t, le sigue An-tioquia con 504 t y, por último, Norte de San-tander, con 192 t (Agronet, 2008). En la Sabana de Bogotá, el municipio con mayor cantidad de lotes dedicados a la siembra de espinaca es Cota, según censo agrícola del DANE (2006), en donde se siembran en promedio 140 ha anualmente.

Uno de los principales limitantes de su produc-ción son las plagas y enfermedades, entre las cuales Guzmán (1986) reporta: mildeo velloso (Peronospora farinosa), Cladosporium sp., Pythium sp. y Alternaria sp. En la Sabana de Bogotá, el mildeo velloso es la principal enfermedad que afecta la espinaca, debido a las condiciones cli-máticas que favorecen su desarrollo y a que este patógeno puede sobrevivir en suelo y en semi-llas por largo tiempo. En el municipio de Cota la siembra de espinaca es continua y en muchas fincas no se hace rotación de cultivos, factor que además favorece la incidencia de la enfermedad (Chabur, 2008). Para su control se recomienda el uso de variedades resistentes y la aplicación pre-ventiva de fungicidas (Brandenberger et al., 1994; Corell et al., 1994).

La demanda de alimentos libres de residuos de agroquímicos, ha llevado a la búsqueda de nue-vas sustancias bioactivas, como los extractos ve-getales y hongos antagonistas, los cuales tienen un menor impacto sobre el medio ambiente y la salud del hombre (Luchini, 2000; Alcalá de Mar-cano et al., 2005).

Los extractos de ajo y manzanilla, utilizados actualmente en el control de enfermedades de plantas, contienen sustancias volátiles inhibito-rias del crecimiento microbiano (Naganawa et al., 1996; Cowan, 1999; Cerón et al., 1999; Scalia et al., 1999; Rodríguez, 1999). El ajo (Allium sativum L.) posee elementos azufrados como alici-na, alina, cicloide de alicina y disulfuro de dialil con propiedades bactericidas y fungicidas (Naga-nawa et al., 1996; Bianchi et al., 1997; Obagwu y

Korsten, 2003; Curtis et al., 2004). La manzani-lla (Matricaria chamomilla L.) contiene principal-mente trans-b-farneseno y compuestos fenólicos como taninos (Mulinacci et al., 2000; Sokovic y van Griensven, 2006; Szoke et al., 2004). El Equisetum arvense (cola de caballo), contiene ácido si-lícico y fosfatidilcolina procedentes de la leciti-na, compuesto que actúa como fortalecedor de la pared celular de las plantas (Abonos Superior, 2009). Así mismo los hongos antagonistas del género Trichoderma actúan como biocontrolado-res, por medio de la promoción del crecimiento vegetal, inducción de resistencia, competencia, micoparasitismo, antibiosis y producción de en-zimas (Elad, 2000; Sid et al., 2003; McLean et al., 2005; Sarroco et al., 2006; Dubey et al., 2007). Se ha demostrado el efecto antagonista de Trichoderma sobre hongos fitopatógenos como: Rhizoctonia spp., Fusarium spp., Pythium spp., Botrytis spp., Phytophthora spp., entre otros. Algunas bacterias como Bacillus subtilis, Pseudomonas spp. y Serratia spp., actualmente son utilizadas como microor-ganismos antagonistas (Fernández-Larrea, 2001; Bernal et al., 2006; Agricultura orgánica, 2009).

Considerando que en Colombia la información disponible sobre el manejo de enfermedades en espinaca es limitada, en esta investigación se evaluaron diferentes alternativas de control so-bre mildeo velloso, con productos químicos, bo-tánicos y biológicos, disponibles comercialmen-te, con el fin de plantear alternativas de manejo para este patógeno.


identificación de las enfermedades

La colecta de muestras de espinaca se realizó en las fincas El Alcalá, El Hoyo y San Ignacio, pertenecientes al municipio de Cota (Cundina-marca), ubicado a 4°49’05” N, 74°07’20” W y a 2.547 msnm, con temperatura media de 13,7°C y un régimen de precipitación bimodal, con un promedio anual de 700 mm.

ENFERMEDADES DE LA ESP INACA (sp inac ia o le racea L . ) EN COTA (CuNDINAMARCA)


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Se realizaron muestreos semanales durante un ciclo de producción, utilizando cuadros de 0,25 m2 en cada finca como unidades experimentales (20/finca). Los cuadros se ubicaron dentro de una grilla regular y en cada uno se registró el número de plantas, sus estados sanitario y de desarrollo. Las plantas con signos o síntomas de enfermeda-des se llevaron al laboratorio de fitopatología del Centro de Investigaciones y Asesorías Agroin-dustriales (CIAA) para su identificación.

Para este estudio, el ciclo de desarrollo de la espi-naca se dividió en tres etapas, según las “Escalas BBCH” (Meier, 2001). La primera etapa com-prendió desde la siembra de la semilla hasta la formación de hojas cotiledonales (0 a 10, escala BBCH) y se denominó “germinación”. La segun-da etapa comprendió desde la aparición de las primeras hojas verdaderas hasta alcanzar 70% del diámetro esperado (11 a 37) y se denominó “desarrollo de hojas”. La última etapa desde la formación del 70% de la roseta foliar, hasta su completo desarrollo (38 y 39), se denominó eta-pa de “cosecha” (Gil et al., 2007).

evaluación de estrategias de manejo de P. farinosa

Teniendo en cuenta que P. farinosa fue la enfer-medad de mayor porcentaje de incidencia en

campo, se plantearon diferentes tratamientos para el manejo de la enfermedad, con el fin de evaluar su efecto sobre la germinación de espo-rangios y sobre la severidad de la enfermedad en plántulas de espinaca de 2 semanas de edad, en condiciones controladas, utilizando una escala de severidad de 0 a 4 (tabla 1).

Se evaluaron tres fungicidas químicos: dos pro-ductos utilizados por los Agricultores de espina-ca en Cota: Metalaxil+Mancozeb y Propamo-carb, y el fungicida Fosetil Aluminio, utilizado ampliamente en otros países como Estados Uni-dos, donde ya está registrado para este cultivo (Irish y Corell, 2004; Hochmuth et al., 2005), tres productos botánicos: manzanilla, ajo-ají y cola de caballo, teniendo en cuenta que son los más utilizados para el control de hongos foliares, y tres productos biológicos comerciales registra-dos como antagonistas: Trichoderma harzianum, T. lignorum y Bacilus subtilis (tabla 2).

efecto de fungicidas sobre la germinación de esporangios de P. farinosa

Para evaluar el efecto de los productos fungicidas sobre la germinación de esporangios, se prepara-ron soluciones de los fungicidas a la dosis comer-cial y en esta solución se lavaron hojas de espinaca con esporangios de P. farinosa provenientes de la

Escala severidad

% de esporulación P. farinosa en hojas cotiledonalesHoja cotiledonal con 100% de esporulación

(4 en escala de severidad)

0 Plántulas sin síntomas de enfermedad

1 1 - 25%

2 26 - 50%

3 51 - 75%

4 76 - 100%

Tabla 1. escala de severidad de P. farinosa, con base en el porcentaje de esporulación sobre hojas cotiledonales de espinaca.


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finca Alcalá del municipio de Cota, quedando los esporangios en la suspensión con fungicida. A los testigos se les lavaron las hojas con el patógeno en agua destilada. Como unidades experimentales, se utilizaron: cajas de petri plásticas de 4 cm de diámetro, con medio agar-agua. Con una micro-pipeta, se colocó una alícuota de 1 mL de la sus-pensión de esporangios de P. farinosa sobre cada caja de petri. Los tratamientos se replicaron cinco veces y se hicieron tres repeticiones en el tiempo.

Las cajas con esporangios se colocaron en nevera a 10ºC y se mantuvieron durante 24 h, luego se realizó el conteo de germinación, considerando un esporangio germinado, si el tubo germinativo presentaba una longitud del doble del diámetro del esporangio. Se hicieron tres conteos de es-porangios germinados por caja y por conteo se observaron 100 esporangios.

Preparación del inóculo para pruebas de eficacia fungicida

El inóculo fue obtenido de hojas de espinaca co-lectadas directamente de campo de la finca Al-calá. En el laboratorio, las hojas con el patógeno se lavaron en agua y con ayuda de un pincel se

realizaba la extracción del patógeno. La suspen-sión de esporangios se llevó a una concentración de 3x105 esporangios/mL, con la cámara de Neu-bauer.

Pruebas de eficacia de fungicidas sobre plántulas de espinaca

Se utilizaron plántulas de espinaca de la varie-dad Viroflay, cultivadas en rejillas con sustrato de turba de 2 semanas de edad, con dos pares de hojas verdaderas y se evaluó el efecto preventivo de los productos, aplicando primero los fungi-cidas y a las 24 h el inóculo de P. farinosa. Los fungicidas se prepararon en un volumen de 100 mL, en la dosis comercial y en los testigos se aplicó agua sin fungicida. Los tratamientos y el inóculo se aplicaron con la ayuda de un micro-aspersor sobre las plántulas. Posteriormente las plántulas tratadas se llevaron a cámara húmeda a 20°C y 100% RH por 24 h y se mantuvieron a 20°C y 80% HR durante 6 d. Al sexto día, para inducir la esporulación, las plántulas se coloca-ron a 20°C y 100% HR por 24 h (Brandenberger et al., 1991; Irish et al., 2003). Al séptimo día se realizaron evaluaciones cuantitativas utilizando la escala de severidad establecida.

grupos Tratamientos Productos Casa comercial Ingrediente activo Dosis Lote

Testigo T0 Agua - - - -

Botánicos

T1 Hidrolato de ajo-ají XplodeCapsaicina 6%-Disulfuro de Alilo 4%

1,0 cm3 L-1 88

T2Hidrolato de cola de caballo

Abonos Superior Cumarina - Equisetonina 0,5 cm3 L-1 5584

T3Hidrolato de manzanilla

Abonos SuperiorA. Salicílico, Fenoles, Taninos, Flavonoides, etc.

1,0 cm3 L-1 5476

Biológicos

T4 Laverlam Laverlam Bacillus subtilis 0,5 cm3 L-1 108

T5 Foliguard sc LST Trichoderma harzianum 0,5 cm3 L-1 558

T6 Mycobac wp Laverlam Trichoderma lignorum 0,5 cm3 L-1 068043-1

Químicos

T7 Ridomil gold Syngenta Metalaxil+Mancozeb 2,5 cm3 L-1 SCAB9137

T8 Fosetal Químicos Oma Fosetil Aluminio 2,5 cm3 L-1 3479

T9 Previcur Bayer Propamocarb 2,5 cm3 L-1 RK0707012

Tabla 2. Productos fungicidas evaluados sobre Peronospora farinosa de espinaca.



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análisis de datos

Para la evaluación de los tratamientos, se utilizó un diseño completamente aleatorizado con 10 réplicas y tres repeticiones en el tiempo. Se hizo análisis de varianza (Anova) y prueba de com-paración Tukey, usando software versión 2.8.1; paquete Agricolae (Mendiburu, 2008).


Principales enfermedades en las tres fincas de cota

etapa de germinación

Durante la germinación se presentó Dampingoff o volcamiento con una incidencia del 8,19%. Esta enfermedad es causada por el complejo: Fusarium oxysporum, Pythium sp. y Rhizoctonia solani, lo cual concuerda con lo reportado por Corell et al. (1994) y Chaney et al. (2005), quienes encon-traron que esta es una enfermedad común en las zonas productoras de espinaca en el mundo. La infección puede ocurrir antes de la emergencia de las plántulas y bajo condiciones favorables la mortalidad puede alcanzar el 100%. La infección es favorecida por alta humedad, mal drenaje de los suelos y por una producción continua de es-pinaca (Agrios, 2005; Michelle et al., 2005).

Las plántulas de espinaca afectadas por Dampingoff, presentaban pudrición de color marrón a negro en raíces y base del tallo. En síntomas avanzados, las raíces se pudren causando el co-lapso y muerte de las plántulas.

Corell et al. (1994) reportan la presencia de P. farinosa f. sp. spinaciae causando la muerte de plántulas de espinaca en zonas productoras de Estados Unidos, el cual puede persistir durante varios años en el suelo y sobrevivir en semillas. El hongo penetra en la planta por el tallo o raí-ces superficiales y luego, por los haces vasculares es trasladado a toda la planta. El manejo de esta

enfermedad es preventivo y se basa en la siembra de variedades resistentes, ya que una vez pene-tra al tejido vegetal, no existe control químico efectivo. Esta enfermedad es favorecida por altas temperaturas y suelos ácidos (Agrios, 2005). Así mismo, las especies Pythium aphanidermatum (Ed-son) Fitzp., P. heterothallicum Campbell & J. W. Hendrix y P. sylvaticum, se encuentran reportadas causando pudrición de raíz y pérdidas en espi-naca en otros países productores (Sumner, 2000; AFS Spinach, 2009).

etapa de desarrollo de hojas

Mildeo velloso. Esta fue la principal enferme-dad, con una incidencia del 32,05%. Los síntomas observados fueron manchas cloróticas de diferen-tes tamaños en el haz de las hojas, en el envés de la hoja se encuentran las estructuras del hongo compuestas por esporangios y esporangióforos de color gris, en hojas jóvenes eventualmente estas se distorsionan o se entorchan. La enfermedad es favorecida por condiciones de baja temperatura y alta humedad (Corell et al., 1994, 1998; Iris et al., 2007; Choi et al., 2007) (figura 1a y b).

El agente causal de esta enfermedad es Peronospora farinosa f. sp. spinaciae (Byford). Pertenece al reino Chromista, orden Peronosporales, familia Peronosporaceae y al género Peronospora (Choi et al., 2007), al que pertenecen los patógenos que ocasionan enfermedades conocidas como “mil-deos vellosos”; son parásitos obligados, por tanto no crecen en medio artificial (Hall, 1996).

Este patógeno está reportado afectando especies de la familia Chenopodiaceae del género Beta, Spinacea y Chenopodium. P. farinosa solo afecta el género del cual es aislado y está subdividido en tres grupos de acuerdo a sus hospederos: P. farinosa f. sp. betae., P. farinosa f. sp. spinaciae y P. farinosa f. sp chenopodii (Danielsen y Ames, 2004).

Además del mildeo velloso, se encontraron otros hongos foliares como: Alternaria sp., Cladosporium sp. y Stemphylium sp., que causaron manchas


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Figura 1. síntomas de enfermedades en espinaca: a. Peronospora farinosa (haz), b. P. farinosa (envés), c. Alternaria sp., d. Stemphylium sp.

a b c d

necróticas, los cuales presentaron una baja inci-dencia (5,91%). Esto coincide con los reportes de Corell et al. (1994) y Koike et al. (2001), donde mencionan la baja incidencia de estos hongos en campo.

Alternaria. El síntoma de ataque por Alternaria se caracterizó por la presencia de manchas ne-cróticas de color café claro, con la formación de anillos concéntricos característicos; generalmen-te afecta hojas inferiores y senescentes (figura 1c). El micelio y las conidias de Alternaria son de color oscuro, las conidias son alargadas, multi-celulares, de forma periforme y forman cadenas simples o ramificadas.

Este género tiene especies cosmopolitas, con am-plio rango de hospederos y pertenece a la fami-lia Pleosporaceae de los Deuteromycetes (Ellis, 1971). Esta enfermedad está ampliamente dis-tribuida en todo el mundo y se conoce también como tizón temprano, puede afectar hojas, ta-llos, flores y frutos de plantas anuales, principal-mente hortalizas y ornamentales, aunque afecta algunos frutales y es difundido principalmen-te en zonas húmedas y de altas temperaturas. Cuando las plantas son sometidas a condiciones de estrés o a deficiencias nutricionales son más

susceptibles a este patógeno. Sus conidias se di-seminan por el viento o el agua y sobreviven en restos de tejidos enfermos. Así mismo, en con-diciones de humedad y temperatura favorables, este patógeno puede causar daños importantes en hojas (Agrios, 2005).

Stemphylium. Los síntomas iniciales de Stemphylium en hojas consistieron en pequeñas man-chas (1-3 mm de diámetro) de color gris que resal-tan en hojas verdes. A medida que la enfermedad progresa, las manchas foliares se amplían y las hojas se van necrosando. El síntoma es similar al causado por Alternaria, aunque las manchas causadas por Stemphylium son más pequeñas y de forma irregular. Koike et al. (2001) denominaron el síntoma como: punto de la hoja (figura 1d).

Stemphylium pertenece a la familia Pleospora-ceae de los Deuteromycetes (Ellis, 1971). Afecta principalmente hojas y su ciclo es similar a otros Deuteromycetes, sin embargo existe una amplia variabilidad entre hospederos, cuando se desa-rrolla bajo diferentes condiciones ambientales (Agrios, 2005).

Koike et al. (2001) reportan la especie S. botryosum como agente causal de mancha de la hoja en



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espinaca. En 2006, Hernández-Perez y du Toit, en una evaluación realizada en semillas de espi-naca producidas en Estados Unidos, Dinamarca, y Nueva Zelanda, reportan S. botryosum con una incidencia del 29,1%, y Cladosporium variabile con un 1,8%, determinando la importancia de Stemphylium en semillas.

Cladosporium. Los síntomas de este hongo se caracterizaron por la formación de pequeñas manchas (1-2 mm), de color café y de forma irregular sobre las hojas y se diferencia de los síntomas causados por Stemphylium, porque las estructuras del hongo (micelio y esporangios), son de color verde oscuro, en el centro de las manchas, así mismo esta enfermedad tiene baja incidencia en este cultivo según lo reportado a nivel mundial (Koike et al., 2001).

Cladosporium es un hongo cosmopolita, pertene-ce a los Deuteromycetes (Ellis, 1971) y la mayo-ría de especies son de hábito saprófito, sin em-bargo algunas son causantes de manchas foliares en hortalizas y ornamentales.

etapa de cosecha

En esta etapa, la incidencia de mildeo velloso dis-minuyó significativamente a un 10,18%, debido principalmente al manejo químico realizado por los agricultores. Así mismo, se presentaron en-fermedades bacterianas con una baja incidencia.

Erwinia carotovora. Esta bacteria presentó una incidencia menor de 2% y se observó al finalizar la etapa de desarrollo de hojas y en cosecha. El síntoma principal fue la pudrición blanda del te-jido interno de la corona y raíces. Los síntomas iniciales de esta enfermedad, no son fáciles de identificar, debido a que las plantas no presentan cambios aéreos visibles y generalmente se detecta al momento de la cosecha. Esta especie además fue reportada en espinaca por Corell et al. (1994).

E. carotovora pertenece al reino Procariote, familia Enterobacteriaceae, es anaerobia facultativa. Esta

especie se caracteriza por tener una fuerte activi-dad pectolítica, causando pudriciones blandas, de-bido a que libera enzimas que maceran los tejidos vegetales. Las enfermedades bacterianas causadas por Erwinia son de difícil manejo y este se basa en medidas preventivas y culturales como: uso de se-millas y material vegetal sano, buen manejo del drenaje y del riego; así mismo el control químico no es muy eficiente para su control (Agrios, 2005).

Pseudomonas syringae. Se presentó en la etapa de desarrollo de hojas y en cosecha, alcanzando una incidencia del 5,13%. Los síntomas inicia-les consistieron en pequeñas manchas de forma irregular, de color marrón oscuro a negras sobre hojas. En hojas maduras el síntoma es más seve-ro, ya que invade casi toda el área foliar. Según Chaney et al. (2005), el problema está asociado con riego por aspersión o por lluvia.

P. syringae pertenece al reino Procariote, familia Pseudomonadaceae. Es aeróbica, gram-negativa. Esta especie se encuentra reportada en una am-plia variedad de hortalizas como lechuga y to-mate, como agente causal de manchas foliares. Se caracteriza por la producción de pigmentos fluorescentes en medios de cultivo específicos, lo cual ayuda a su diagnóstico.

Las bacterias del género Pseudomonas permanecen sobre órganos sanos o infectados de las plantas perennes, sobre semillas, restos de plantas infec-tadas, sobre recipientes o herramientas contami-nadas y en el suelo. Su diseminación se lleva a cabo principalmente por el agua y la penetración se lleva a cabo por medio de aberturas naturales o por heridas (Agrios, 2005).

evaluación de estrategias de manejo del mildeo velloso

efecto de fungicidas sobre germinación de esporangios de P. farinosa.

Según el Anova y prueba de clasificación de Tukey (F=<2,2e-16; P≤0,05), no se encontraron


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diferencias significativas entre el testigo (T0) y el tratamiento T2 (hidrolato de cola de caballo) en los tres ensayos, además, los tratamientos T1, T2, T3 y T5 (hidrolato de ajo-ají, cola de caba-llo, manzanilla y T. harzianum) fueron similares entre sí. Los tratamientos T4, T7, T8 y T9 (B. subtilis, Metalaxyl+Mancozeb, Fosetil Aluminio y Propamocarb) no presentaron diferencias sig-nificativas entre sí, y tuvieron el mayor efecto inhibitorio sobre la germinación de los esporan-gios de P. farinosa (tabla 3).

efecto de fungicidas sobre P. farinosa en plántulas

No se encontraron diferencias significativas en-tre los tratamientos T0, T1, T2, T3, T4, T5 y T6, presentando los valores más altos de la escala de severidad de la enfermedad. Los tratamien-tos Metalaxyl+Mancozeb, Fosetil Aluminio y Propamocarb, alcanzaron 100% de eficacia inhi-biendo la expresión de la enfermedad en plán-tulas de espinaca y no presentaron diferencias significativas entre sí (tabla 4).

El fungicida Metalaxyl+Mancozeb es utilizado ampliamente para el control del mildeo velloso de espinaca en fincas del municipio de Cota, en

donde se realizan de una a tres aplicaciones en un solo ciclo del cultivo. Este fungicida sistémi-co, es absorbido por las raíces y transportado a toda la planta y como lo reporta Brandenberger et al. (1991), se aplica de manera preventiva en muchas áreas de siembra de este cultivo para reducir la propagación del patógeno. Por otro lado, para el control de mildeo velloso, en Cota, se utiliza oxicloruro de cobre y Propineb, según encuesta con los agricultores de Cota (datos no publicados), aunque generalmente no utilizan las dosis recomendadas.

Según lo reportado en AFS (2009), los productos a base de Metalaxyl y Fosetil Aluminio han de-mostrado ser eficientes para el control del mildeo velloso de espinaca, cuando son aplicados en los primeros síntomas de la enfermedad. Así mismo, las semillas que contienen Metalaxyl o Cymoxa-nil ayudan a proteger la planta de la aparición hasta la etapa de cotiledón contra mildeos. En Estados Unidos (Crop Profile for Spinach Seed, 2005; Chaney et al., 2005) y Nueva Zelanda (Walter, 2003), además, se encuentran registra-dos para el manejo de mildeo velloso los fungi-cidas: Cymoxanil (Curzate 60DF); Mefenoxam (Ridomil Gold EC); Chlorothalonil (Utilizados también en el control de Cladosporium y Stem

Promedios con letras distintas indican diferencia significativa según la prueba de Tukey (P≤0,05).

Tabla 3. efecto de nueve tratamientos fungicidas sobre la germinación de esporangios de Peronospora farinosa.

TratamientosEnsayo 1 Ensayo 2 Ensayo 3 Promedio

% de inhibición de germinaciónNo. Esporas No. Esporas No. Esporas (3 ensayos)

T0 Testigo Agua 38,33 a 39,00 a 37,33 a 38,22 -

T1 H. Ajo-ají 16,33 cd 20,88 b 22,33 ab 19,85 48,1

T2 H. Cola caballo 29,00 ab 28,00 ab 32,22 ab 29,75 22,2

T3 H. Manzanilla 13,00 cde 17,66 b 31,33 ab 20,66 45,9

T4 B. subtilis 3,22 ef 2,44 c 2,66 c 2,77 92,8

T5 T. harzianum 21,55 bc 16,00 b 31,22 ab 22,92 40,0

T6 T. lignorum 8,77 def 16,33 b 18,88 b 14,66 61,7

T7 Metalaxyl+Mancozeb 0 f 0 c 0 c 0 100,0

T8 Fosetil Aluminio 0 f 0 c 0 c 0 100,0

T9 Propamocarb 0 f 0 c 0 c 0 100,0



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phylium); hidróxido de cobre (aplicado en semi-lla); Fosetil Aluminio (Aliette WDG) y Azoxys-trobin (Amistar o Quadris), aplicados de forma preventiva, lo cual soporta lo propuesto en esta investigación.

De acuerdo con los estudios de Naganawa et al. (1996) y Alcalá de Marcano et al. (2005), el ex-tracto de ajo (Allium sativum L.) contiene sustan-cias supresoras y un alto contenido de bisulfuro de alipropilo y podría considerarse como una al-ternativa para ser incorporado en una estrategia de manejo de hongos como Phytophthora infestans, Sclerotium rolfsii y Thielaviopsis basicola. Sin em-bargo, en esta investigación el hidrolato de ajo-ají no presentó efecto significativo sobre la germi-nación de esporangios de P. farinosa, ni sobre la expresión de esta enfermedad en plántulas de es-pinaca, posiblemente debido a su hábito biótrofo y en condiciones favorables del patógeno, el ex-tracto no logra inhibir su entrada a las plantas.

Estudios in vitro de Lee (2003) y de Reyes y Ro-dríguez (2001) apoyan el uso de combinaciones de hidrolatos en el manejo de la enfermedades causadas por hongos como Sclerotium cepivorum; además encontraron que la mezcla de Matrica

ria chamomilla, Solanum nigra y Eucaliptos globulus, y la mezcla de Tagetes sp., Taraxacum officinale (diente de león) y Datura stramonium eran las más eficaces en el control de esclerocios de S. cepivorum, mientras que un tratamiento con Crotalaria juncela, Ruda graveolens y Malva sylvestris presen-tó buen control de la enfermedad. Es importante anotar que en esta investigación el hidrolato de manzanilla no fue eficiente para el control de P. farinosa, evaluado directamente en plántulas de espinaca, por tanto, es necesario evaluar el efec-to de estos hidrolatos, antes de ser incorporados en un plan de manejo integrado en campo.

Según estudios realizados en Guatemala, por Miranda (1996), el extracto de cola de caballo (Equisetum arvense), presentó buena eficiencia en el control del Phytophthora infestans, causante de “la gota” del tomate; sin embargo en esta inves-tigación, este extracto presentó bajos porcentajes de eficacia para el control de P. farinosa en plán-tulas de espinaca.

B. subtilis presentó mayor efecto sobre la germi-nación de esporangios de P. farinosa y sobre la expresión de la enfermedad en plántulas de espi-naca. Según la ficha técnica de este producto, B.


Tabla 4. efecto de nueve tratamientos sobre la severidad de Peronospora farinosa en plántulas de espinaca (escala 0-4)

TratamientosEnsayo 1 Ensayo 2 Ensayo 3 Promedio

No. Esporas No. Esporas No. Esporas (3 ensayos)

T0 Testigo Agua 2,6 a 2,5 a 2,5 a 2,5

T1 H. Ajo-ají 1,8 ab 2,0 a 3,1 a 2,3

T2 H. Cola caballo 2,3 ab 2,4 a 2,3 a 2,3

T3 H. Manzanilla 2,0 ab 2,2 a 2,0 a 2,1

T4 B. subtilis 1,4 b 1,6 a 2,6 a 1,8

T5 T. harzianum 2,3 ab 2,2 a 2,6 a 2,4

T6 T. lignorum 2,0 ab 2,6 a 2,0 a 2,2

T7 Metalaxyl+Mancozeb 0 c 0 b 0 c 0

T8 Fosetil Aluminio 0 c 0 b 0 c 0

T9 Propamocarb 0 c 0 b 0 c 0


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subtilis genera lipopéptidos que actúan sobre las membranas celulares de los patógenos, afectando esporas, tubos germinativos y micelio, además previene la adhesión, penetración e infección de la superficie foliar, creando una zona de inhibi-ción en la hoja. Debido a la complejidad de su mecanismo de acción, es una herramienta ideal en los programas de manejo de la resistencia. Así mismo, Heins et al. (2006) hacen referencia a va-rios investigadores como: Sholberg et al. (1995); Swinburne et al. (1975); Singh y Deverall (1984); Ferreira et al. (1991) y Baker et al. (1983), quie-nes describen el uso de B. subtilis como agente de biocontrol de patógenos fúngicos de plantas, el cual produce antibióticos que contribuyen a esta actividad fungicida.

En este estudio se encontró que las cepas comer-ciales T. harzianum y T. lignorum evaluadas sobre P. farinosa, no presentaron un control significa-tivo sobre el patógeno, sin embargo, estudios anteriores realizados en Colombia por Ávila y Velandia (1992) reportaron, bajo condiciones de campo, que una cepa de T. harzianum, aplicado mediante el mismo procedimiento empleado para los productos químicos, presentó un efecto antagónico importante sobre Sclerotinia en lechu-ga. Así mismo, estudios de Arias et al. (2007), en condiciones de campo, demostraron que T. harzianum DSM 14944 presentó un control deficiente sobre S. sclerotiorum en lechuga, lo cual demuestra

que cada cepa tiene una especificidad competiti-va para cada patógeno.

Algunas especies de Trichoderma actúan como biocontroladores por medio de diferentes meca-nismos, sin embargo, siendo un organismo de suelo, posiblemente su efecto sobre patógenos foliares es limitado debido a que las condiciones de luz y temperatura pueden afectar la viabilidad de este antagonista (Cotes, 2000; Queiroz et al., 2004; Sarroco et al., 2006; Dubey et al., 2007).

cOnclusiOnes

• Los tres hidrolatos vegetales evaluados, presen-taron poco efecto sobre la germinación de los esporangios de P. farinosa y sobre la severidad de la enfermedad en plántulas de espinaca en condiciones controladas.

• B. subtilis presentó un alto porcentaje de inhi-bición de la germinación de esporangios de P. farinosa, siendo similar a los tratamientos quí-micos, constituyéndose como una alternativa para el control de este patógeno.

• Los productos químicos Metalaxyl+Manco-zeb, Fosetil Aluminio y Propamocarb inhibie-ron en un 100% la germinación de esporangios de P. farinosa.

agradeciMienTOs

Los autores agradecen a las siguientes entidades, su apoyo y financiación: Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural, a la Asociación Hortifrutícola de Colombia (Asohofrucol), administradora del Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola, al Centro de Investigaciones y Asesorías Agroindustria-les de la Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, a las Alcaldías de Chía y Cota, y a las Coopera-tivas de agricultores Coophoticota y Ecomajuy.



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Análisis del crecimiento de espinaca (spinacia oleracea L.) bajo el efecto de diferentes fuentes y dosis de nitrógeno

Growth analysis of spinach (Spinacia oleracea L.) plants under the effect of different sources and doses of

verÓnica HOyOs c.1,3

Marcela rOdríguez2

Julián FernandO cárdenas-Hernández1

Helber enrique balaguera-lÓPez1

resuMen

Se estudió el comportamiento de variables fisiológicas e índices de crecimiento en espinaca bajo el efecto de diferentes dosis y fuentes de nitrógeno. Las plántulas de espinaca fueron trasplantadas a bolsas plásticas con suelo, las cuales crecieron bajo cubierta durante todo el experimento. Los tratamientos correspondieron a dos fuentes: urea y nitrato de amonio, y tres dosis de fertilización: 50, 100 y 150%, de la recomendación del análisis de suelo. El nitrato de amonio fue la fuente con la cual se obtuvo mayor incremento en la salinidad del suelo. El nitrato de amonio a la dosis más alta generó la mayor área foliar, la mayor masa fresca total y el mayor índice de área foliar (IAF) a los 45 días después del trasplante (ddt). La masa seca de hojas y total de la planta presentaron los mayores valores con las dos fuentes en las dosis más altas. La tasa relativa de creci-miento (TRC), en general, fue decreciendo en el tiempo, donde nitrato de amonio al 50% tuvo los valores más altos. La relación de área foliar (RAF) y el área foliar específico (AFE) disminuyeron progresivamente donde urea al 150% presentó la mayor disminución. La tasa de crecimiento de cultivo (TCC) tuvo un leve aumento en el tiempo, en la cual urea al 150%, nitrato de amonio al 100% y 150% presentaron mayores valores de esta tasa. La tasa de asimilación neta (TAN) disminuyó significativamente a través del tiempo, a los 7 ddt nitrato de amonio al 100% obtuvo el mayor valor.

cultivo de espinaca var. quinto bajo invernadero. Foto: M. Rodríguez

1 Programa de Maestría en Ciencias Agrarias con énfasis en Fisiología de Cultivos, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia).

2 Programa de Maestría en Ciencias Agrarias con énfasis en Suelos y Aguas, Facultad de Agronomía, Universidad Nacio-nal de Colombia, Bogotá (Colombia).

3 Autora para correspondencia. [email protected]



176

inTrOducciÓn

additional key words: fertilization, growth curves, growth rates, electrical conductivity.


La espinaca (Spinacia oleracea L.) se distribuye principalmente en Europa, Asia y parte de Amé-rica, el mayor productor mundial es China, con una participación del 90%, le siguen Japón y Es-tados Unidos (Agrocadenas, 2006; Faostat, 2009). En Colombia los departamentos que producen esta hortaliza son Cundinamarca, Antioquia y Norte de Santander; a nivel nacional Cundina-marca participó con el 80% de la producción para el 2008, presentando un rendimiento de 16,7 t ha-1 en un área de 244 ha (Agronet, 2008).

La parte aérea de la planta es la comercializable a nivel mundial (Lucier et al., 2004; Agrocadenas, 2006). Sin embargo, en Colombia, la espinaca se comercializa en manojos, lo que incluye la raíz. Esta condición de venta genera que toda la plan-ta se encuentre en óptimas condiciones tanto

morfológicas, fisiológicas como sanitarias, con el fin de que cumplan con los requisitos estableci-dos en las normas de calidad para consumo. Para alcanzar estas condiciones se debe establecer un manejo agronómico adecuado durante todo el ci-clo de cultivo, donde la nutrición de la planta es una práctica importante.

Una adecuada nutrición es la base esencial para la cantidad y calidad de los cultivos hortícolas, además, al comparar los requerimientos de estos cultivos su magnitud es superior a otros cultivos como cereales (Smatanová et al., 2004; Forero et al., 2008). La espinaca es una de las hortalizas más exigentes en nitrógeno, tanto para suplir sus necesidades bioquímicas, como para la ob-tención de una buena calidad, debido a que esta planta se comercializa principalmente en fresco,

Palabras clave adicionales: fertilización, curvas de crecimiento, tasas de crecimiento, conductividad eléctrica.

absTracT

The behavior of physiological variables and growth rates in spinach under the effect of different doses and sources of nitrogen was studied. Spinach plantlets were transplanted into plastic bags filled with soil and located in a greenhouse, where remained during all the study. The treatments consisted of two fertilizer sources, urea and ammonium nitrate, and three doses, 50, 100 and 150%, taking into account the recommendation of soil analysis. The treatments generated soil salinity, where ammonium nitrate was the source of the highest incidence. Ammonium nitrate at the highest dose was associated with the highest leaf area and total fresh mass. Dry mass of plants and leaf dry mass had the highest values with the two sources at the highest doses. Ammonium nitrate at the highest dose contributed to the highest leaf area, total fresh mass and leaf area index (LAI) at day 49 after transplanting (dat). Relative growth rate (RGR), in general, was decreasing in time, where ammonium nitrate at 50% showed the highest values. Leaf area ratio (LAR) and specific leaf area (SLA) progressively decreased, with urea at 150% demonstrating the greatest decrease. The crop growth rate (CGR) had a slight increase in time, where 150% urea, ammonium nitrate at 100% and 150% had highest values of this rate. Net assimilation rate (NAR) decreased significantly over time and at 7 dat ammonium nitrate at 100% achieved the highest value.

HOyOS C./RODRÍguEz/CáRDENAS-HERNáNDEz/BALAguERA-LóPEz

Vol. 3 - No.2 - 2009

177

el nitrógeno cumpliría una función muy impor-tante al aumentar la resistencia de las hojas a la manipulación (Suslow y Cantwell, 2002).

Los requerimientos nutricionales del cultivo de es-pinaca para la Sabana de Bogotá, fueron estable-cidos en el Centro de Investigaciones y Asesorías Agroindustriales de la Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano (CIAA-UJTL), por A. Forero (comu-nicación personal, 2009) , estos son: 120 kg ha-1 de N, 45 kg ha-1 de P2O5, 200 kg ha-1 de K2O, 116 kg ha-1 de CaO, 35 kg ha-1 de MgO y 8 kg ha-1 de S.

Adecuados contenidos de N incrementan las tasas de división y diferenciación celular y la ac-tividad fotosintética, esto se traduce en mayor biomasa vegetativa o reproductiva en los culti-vos por una alta eficiencia en la intercepción y conversión de la radiación (Uhart y Andrade, 1995). El contenido de N en la biomasa de las plantas varia desde 1% hasta 5% y dicho nutrien-te es absorbido bajo la forma de NO3

- o NH4+

(Marschner, 2002; Hammad et al., 2007). Es más frecuente que las plantas absorban el nitrógeno en forma de NO3

- debido a que el NH4+ es oxida-

do en NO3- con mucha rapidez por las bacterias

nitrificantes (Salisbury y Ross, 2000). Sin embar-go, fundamentando la absorción en el balance energético de la planta, el NH4

+ sería la fuente preferida de N por el bajo costo energético para la síntesis de proteínas comparado con el NO3

-. Esto implica que las plantas que utilizan NH4

+

como fuente de N pueden tener mayores nive-les de carbohidratos y proteínas respecto a las plantas que utilizan NO3

-. No obstante, no todas las especies se comportan de la misma manera cuando éstas dos fuentes de N se encuentran en el medio de cultivo (Echeverría y Sainz, 2005).

La salinidad de los suelos afecta el crecimiento de diversos cultivos (Marschner, 2002; Salisbury y Ross, 2000), entre ellos los cultivos hortícolas a nivel mundial (Carranza et al., 2009). Los efectos de la salinidad pueden manifestarse de diversas maneras, aunque existen tres aspectos impor-tantes a resaltar como son: relaciones hídricas,

donde la concentración de las sales solubles eleva la presión osmótica de la solución del suelo; el balance energético, al aumentar la presión os-mótica de la solución, sufren una adaptación os-mótica de sus células para poder absorber agua, llevando a cabo un mayor consumo de energía, produciendo un menor crecimiento en su altura; y nutrición, una elevada concentración de sales repercute sobre los niveles de absorción de algu-nos elementos nutritivos, principalmente porque disminuye la absorción de agua por las raíces, y por tanto de solutos, y por los fenómenos de antagonismo en la absorción y transporte de los iones (Marschner, 2002; Munns, 2002).

La conductividad eléctrica (CE) es la capacidad que tiene una sustancia de transmitir una co-rriente eléctrica (Bohn et al., 1993; Doerge et al., 2007). Para la agricultura esta medida correspon-de a la cantidad de sales solubles tanto en el agua como en el suelo (Marschner, 1995; Nijensohn y Maffei, 1996; Oustan et al., 2007; Sposito, 2008), proporcionando un indicativo de la salinidad presente en el medio (Bohn et al., 1993; Sposi-to, 2008). Por las normas agrícolas un suelo con más de 4 dS m-1 de CE se considera como salino (Gartley, 1995).

El objetivo del presente trabajo fue realizar el aná-lisis del crecimiento de plantas de espinaca bajo el efecto de diferentes dosis y fuentes de nitró-geno bajo condiciones de invernadero, con el fin de determinar la fuente y dosis de nitrógeno más adecuadas para el crecimiento de las plantas.


El experimento se desarrolló en los invernaderos de la Facultad de Agronomía de la Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, ubicados a 2.556 msnm, temperatura promedio de 20°C y 80% de humedad relativa. Se utilizó un diseño ex-perimental completamente al azar con seis tra-tamientos, los cuales se definieron teniendo en cuenta el análisis de suelos (tabla 1) y correspon-

ANáL IS IS DEL CREC IMIENTO DE ESP INACA (sp inac ia o le racea L . )


178

pHN-NO3 N-NH4 N-total Ca K Mg Na Al CICe P S CE

mg kg-1 cmol kg-1 mg kg-1 dS m-1

5,3 4,1 35,8 39,9 6,46 1,93 2,29 0,21 0,08 11,0 61 23,9 0,79

Tabla 1. Propiedades fisicoquímicas del suelo antes de la siembra.

Fuente: Laboratorio de suelos CIAA-UJTL, Chía.

Fuente1 Dosis (g/planta) Abreviatura

Urea 0,33 U 50%

Urea 0,66 U 100%

Urea 0,99 U 150%

Nitrato de amonio 0,46 N 50%



Tabla 2. descripción de los tratamientos evaluados.

1 Los restantes elementos se aplicaron según la recomendación.

Índice Descripción Fórmula unidades

TRC Tasa relativa de crecimiento (1/W)(dW/dt) g g-1 d-1

IAF Índice de área foliar LA/P Adimensional

TCC Tasa de crecimiento del cultivo (1/P)(dW/dt) g cm-2 d-1

AFE Área foliar específica LA/LW cm2 g-1

RAF Relación de área foliar LA/W cm2 g-1

TAN Tasa de asimilación neta (1/LA)(dW/dt) g cm-2 d-1

Tabla 3. descripción de los parámetros de crecimiento que se midieron.

W = masa seca total (g); LA = área foliar (cm2); P = área de suelo (cm2); LW = masa seca foliar por planta (g); dW/dt = variación de la masa seca en función del tiempo.


dieron a dos fuentes fertilizantes de nitrógeno (urea y nitrato de amonio) y tres dosis de ferti-lización (recomendación análisis de suelos, 50% recomendación y 150% recomendación) (tabla 2), la cual se realizó según la metodología del ICA (1992). Cada tratamiento tuvo cuatro repeticio-nes, para un total de 24 unidades experimentales (UE), donde cada UE estuvo compuesta por 21 plantas. Se utilizaron plántulas de espinaca va-riedad Quinto de 25 d de germinadas, las cuales se trasplantaron en bolsas de polietileno con ca-pacidad para 2 L, como sustrato se utilizó suelo. La distancia de siembra fue 0,2 × 0,2 m.

Se realizaron siete muestreos, tomando tres plan-tas por UE en cada muestreo, y se determinaron las siguientes variables: número de hojas (medida directa); masa fresca de raíz y parte aérea (me-dición directa con balanza de precisión 0,01 g); masa seca de raíz y parte aérea (medición directa con balanza de precisión 0,01 g después de some-ter las muestras a 75ºC durante 48 h); área foliar (medición directa mediante medidor de área fo-liar LI-3000; LI-COR Biosciences, Lincoln, NE). La conductividad eléctrica se midió al final del

ensayo mediante pasta de saturación y lectura con el conductímetro CG853 (Schott Instru-ments/SI Analytics GmbH, Mainz, Alemania). Además, se determinaron los parámetros de cre-cimiento siguiendo la metodología de Carranza et al. (2009) (tabla 3).

Se realizó un análisis de varianza (Anova) y se utilizó la prueba de comparación de medias de Tukey con una confiabilidad del 95%, también se determinaron los modelos estadísticos de mayor ajuste para cada variable, para lo cual se utilizaron los programas Microsoft Excel 2003 y SAS v. 8.1e (Cary, NC.).

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179


conductividad eléctrica

Durante el desarrollo del ensayo se observaron síntomas foliares típicos de estrés por salinidad, como desarrollo escaso de la planta, deformacio-nes y amarillamiento en las hojas. La aplicación de diferentes dosis de nitrógeno y fuentes de fer-tilización aumentaron la conductividad eléctrica del suelo, generando salinidad, siendo el trata-miento con nitrato de amonio a la mayor dosis el que con diferencias significativas presentó ma-yor valor de conductividad eléctrica (figura 1). La aplicación de fertilizantes puede afectar la sali-nidad de los suelos debido a que los iones acom-pañantes de algunos productos no son absorbi-dos en su totalidad, dejando residuos que elevan las sales del suelo, esta característica equivale al índice de salinidad (NaNO3=100) que estos pre-senten. El nitrato de amonio presenta un índice de salinidad más alto que el de la urea (104,7 y 75,4 respectivamente), esto sumado al aumento en las dosis de fertilización incrementó la acu-


Figura 1. conductividad eléctrica del sustrato bajo el efecto de diferentes fuentes y dosis de nitrógeno. Promedios con letras distintas indican diferencia significativa según la prueba de Tukey (P≤0,05).

mulación de sales en el suelo reflejado en un au-mento en la CE (Guerrero, 2004). Igualmente la urea, por ser una forma orgánica no disociada en disolución, no aumenta la CE (Alarcón, 2008).

Los suelos son clasificados como salinos cuan-do tienen una conductividad mayor a 4 dS m-1 y su formación se debe generalmente a falta de drenaje y elevado porcentaje de evaporación, lo cual origina la mencionada acumulación de sales (Ibáñez, 2008). Al respecto, una de las causas de aumento de sales solubles en el suelo del presente ensayo fueron las altas temperaturas registradas en el invernadero (máxima 39ºC), ya que cuan-do existen sequías o altas temperaturas se produ-cen altas evaporaciones, provocando la acumu-lación de sales en la solución del suelo (Chow et al., 1990).

análisis de crecimiento

El crecimiento del cultivo de espinaca presentó una tendencia exponencial, reflejada por el com-portamiento de las variables analizadas (tabla 4),


180

esto se da porque el cultivo no cumple la totali-dad de ciclo de vida al momento de la comercia-lización, el cual correspondió al último muestreo realizado. El crecimiento de las especies vegeta-les presentan una curva sigmoidal, que presenta el tamaño acumulado en función del tiempo, la cual está compuesta por tres fases de crecimien-to: logarítmico, lineal y de senescencia (Salisbury y Ross, 2000). Sin embargo, la espinaca alcanzó a presentar las dos primeras fases de crecimiento.

área foliar y número de hojas

La variable área foliar presentó diferencias sig-nificativas a los 21 y 42 ddt, el tratamiento que generó mayor área foliar fue la fertilización con nitrato de amonio al 150%. En la figura 2A se ob-serva el cambio de área foliar a través del tiempo para cada uno de los tratamientos, corroboran-do que el nitrato de amonio a la dosis más alta presenta mayor valor de esta variable durante el periodo de evaluación, siendo el valor a los 49 ddt de 91,64 cm2, mientras el tratamiento con urea al 50% para la misma fecha presentó el me-nor valor (69,24 cm2). Resultados similares se encontraron en lechuga donde a mayor dosis de nitrógeno hubo mayor desarrollo de área foliar (Grazia et al., 2001).

El tratamiento que presentó mayor área foliar (N 150%) corresponde al tratamiento con ma-yor CE. Resultados opuestos se reportan en ensayos de cultivares de fresa, donde a mayor concentración de NaCl menor área foliar y me-nor número de hojas (Casierra-Posada y García, 2005), igualmente en plantas de feijoa a mayor concentración de salinidad en el suelos, éstas dos variables disminuyeron (Casierra-Posada y Rodríguez, 2006).

La tasa de crecimiento de las hojas depende de la continua e irreversible expansión de células jó-venes, las cuales son producidas por la división celular en los tejidos meristemáticos. De este modo, el suministro subóptimo de nutrientes podría afectar la tasa de crecimiento de las ho-

jas por la inhibición de la tasa de producción y expansión de nuevas hojas (Neumann, 1997). La salinidad puede afectar principalmente la elon-gación foliar, y de ahí el desarrollo del área foliar fotosintética en algunas especies (Curtis y Läu-chli, 1986) y la capacidad fotosintética en otras (Cramer et al., 1990). En el presente estudio, los tratamientos que presentaron la mayor área fo-liar (nitrato de amonio al 100% y 150%), fueron aquellos donde se presentó mayores valores de CE.

La variable “número de hojas” no presenta dife-rencias significativas durante el periodo de eva-luación (figura 2B). Sin embargo, a los 49 ddt, el tratamiento de nitrato de amonio a 50% mostró el mayor número de hojas y la fertilización con urea al 50% el menor número de hojas, con los menores valores de área foliar para los dos tra-tamientos. Por otro lado, la fertilización con ni-trato de amonio a dosis de 100% y 150% son las que presentan mayor valor de área foliar (89 y 91 cm2, respectivamente) y valores intermedios de número de hojas, indicando que bajo estos tratamientos las plantas de espinaca desarrollan menos hojas pero de mayor área (figura 2A).

Masa seca y fresca

La acumulación de masa seca y fresca de hojas y raíz, al igual que el área foliar presentaron un aumento exponencial en el tiempo (tabla 4), esto indica que la rapidez de crecimiento es baja al principio pero aumenta en forma continua (has-ta 21 ddt; esta rapidez es proporcional al tamaño del organismo, cuanto mayor es éste, mayor será su crecimiento, correspondiente a la fase logarít-mica de crecimiento. Posteriormente, la espinaca presentó un aumento en tamaño continuo a una velocidad constante y máxima (fase lineal) (Sa-lisbury y Ross, 2000).

La variable masa fresca de hojas y raíz presentó diferencias significativas solo en dos fechas de evaluación, 14 y 21 ddt para hojas, y 14 y 42 ddt para raíz, dadas por la interacción fuente*dosis. Los tratamientos que reportan los valores más


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variable Tratamientos Modelo R2

Masa seca total

Urea 50% y = 0,0351e0,0582x 0,98

Urea 100% y = 0,0328e0,0629x 0,98

Urea 150% y = 0,0439e0,0586x 0,97

Nitrato de amonio 50% y = 0,0442e0,0548x 0,97



Masa seca hojas

Urea 50% y = 0,0268e0,0587x 0,98

Urea 100% y = 0,0246e0,064x 0,98

Urea 150% y = 0,031e0,0622x 0,98




Masa seca raíz

Urea 50% y = 0,0268e0,0587x 0,98

Urea 100% y = 0,0246e0,064x 0,98

Urea 150% y = 0,031e0,0622x 0,98




Masa fresca total

Urea 50% y = 0,2894e0,0578x 0,96

Urea 100% y = 0,2491e0,0632x 0,97

Urea 150% y = 0,394e0,0529x 0,93




Área foliar

Urea 50% y = 5,874e0,0529x 0,94

Urea 100% y = 5,8128e0,0544x 0,99

Urea 150% y = 7,3006e0,0502x 0,99




Número de hojas

Urea 50% y = 4,0256e0,0269x 0,96

Urea 100% y = 3,9715e0,0274x 0,94

Urea 150% y = 4,1906e0,0271x 0,93




Tabla 4. ecuaciones de regresión de los parámetros evaluados para determinar el crecimiento de plantas de espinaca bajo el efecto de diferentes dosis y fuentes de nitrógeno.



182

altos de masa fresca total son las dosis más altas de nitrato de amonio (100% y 150%; a los 49 ddt valores de 6,92 g y 7,1 g respectivamente). Por el contrario, el tratamiento que presenta el menor valor fue urea a la menor dosis con 5,61 g (figu-ra 2C). Grazia et al. (2001) reportan que plantas de lechuga presentaron menores valores de masa fresca y seca total cuando no hay aplicación de

nitrógeno respecto a aquellas plantas que reci-bieron suministro de este elemento.

Para la variable masa seca de hojas los mejores tra-tamientos son las dos fuentes al 150% (urea 150% y nitrato de amonio 150%; a los 49 ddt valores de 0,65 g y 0,61 g respectivamente). Por el contra-rio, el tratamiento que presenta el menor valor

Figura 2. comportamiento de a. área foliar; b. número de hojas; c. Masa fresca total; d. Masa seca foliar, y e. Masa seca total. la barra sobre los promedios representa el valor estadístico de la diferencia mínima significativa (lsd) para comparar los promedios, de acuerdo a la prueba de Tukey. si las diferencias entre dos promedios son mayores al lsd, entonces habrá diferencia (P≤0,05).


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fue urea a la menor dosis con 0,43 g (figura 2D).

La masa seca de hojas no presentó una respuesta directa a la salinidad debido a que los dos trata-mientos con lo mayores valores no presentan CE similares (figura 1). Diferentes autores describen una disminución en el peso seco de las hojas cau-sado por la salinidad, la cual genera una reducción de los parámetros relacionados con el crecimiento de las plantas (Robinson et al., 1983; Casierra-Po-sada y García, 2005). Sin embargo, estos cultivos se consideran como susceptibles a los altos nive-les de conductividad eléctrica; por el contrario, la planta de espinaca se considera como la hor-taliza que más tolera la salinidad (Burt, 2006).

La variable masa seca total no presentó dife-rencias significativas entre tratamientos. Los tratamientos que presentaron los mayores va-lores son urea 150% y nitrato de amonio 150% (a los 49 ddt valores de 0,77 g y 0,75 g respec-tivamente). Por el contrario el tratamiento que mostró el menor valor fue urea a la menor dosis con 0,43 g (figura 2E). Esta variable al igual que la masa seca de hojas no presentó una respues-ta proporcional a la salinidad debido a que los dos tratamientos con los mayores valores no presentan CE similares (figura 1). Sin embargo, algunos autores reportan que las variables de crecimiento vegetativo tales como: masa seca, altura de la planta y área foliar, entre otras, son severamente afectadas por la presencia de sales (Alarcón et al., 1993), debido a que la salinidad altera y retrasa el crecimiento de las plantas ya que interviene en procesos fisiológicos como: fotosíntesis, conductancia estomática, ajuste osmótico, absorción de iones, síntesis de proteí-nas, síntesis de ácidos nucleicos, actividad enzi-mática y balance hormonal (Parés et al., 2008).

índice de área foliar

Este índice tuvo un aumento continuo durante todo el periodo de evaluación, a los 49 ddt el tra-tamiento que presentó el mayor valor fue nitrato

de amonio al 150%, y los tratamientos con los valores menores fueron las dos fuentes en dosis del 50% (figura 3A). Esto indica que a mayores dosis de fertilización con nitrógeno mayor área foliar por unidad de suelo, Scheneiter (2000) afir-ma que la fertilización nitrogenada permite de-sarrollar mayores niveles de índice de área foliar y con ello capturar más luz en comparación con condiciones naturales, donde a mayor nivel de fertilización mayor el IAF en pastos. Igualmente, el IAF se vio afectado por efecto de la salinidad del suelo, resultados similares fueron encontra-dos por Carranza et al. (2009) en lechuga.

Tasa relativa de crecimiento

La TRC disminuyó durante el periodo de evalua-ción, donde los primeros muestreos presentaron los valores más altos, éste es el comportamiento típico de este índice, ya que a medida que cre-ce la planta hay mayor acumulación de materia seca en relación a la producción de fotoasimila-dos. La TRC es la medida principal del análisis de crecimiento y se define como la ganancia de biomasa por unidad de biomasa y tiempo (Villar et al., 2004). La tendencia de este índice fue si-milar para todos los tratamientos, siendo la fer-tilización con urea al 100% el más bajo y nitrato de amonio al 50% el de mayor valor (figura 3B). Las altas dosis de fertilización favorecen la alta acumulación de materia seca comparadas con las bajas dosis (figura 2E).

En lechuga la tasa relativa de crecimiento dis-minuyó significativamente por el efecto de la radiación, independientemente del nivel de ferti-lización, sin registrarse diferencias significativas entre las dosis (Grazia et al., 2001). Debido a que las plantas de espinaca crecieron bajo condicio-nes de salinidad, muestran reducción en la TRC, datos similares fueron reportados por Carranza et al. (2009) donde la reducción es causada por las altas concentraciones de sales en el apoplasto de los tejidos afectando, directamente esta tasa de crecimiento.



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relación de área foliar

Es un índice que relaciona la superficie foliar de la planta y la masa seca, se define como la fracción de masa seca total que corresponde a las hojas (Flórez et al., 2006; Carranza et al., 2009). La RAF disminuyó a medida que las plantas de espinaca fueron creciendo, debido a que la acumulación de materia seca es mayor comparada con el au-mento del área foliar. La fertilización con urea al 150% presentó la mayor disminución, mientras la menor disminución se obtuvo con la misma fuente al 50% (figura 3C). Los altos valores al inicio del desarrollo del cultivo se deben a que las plantas utilizan sus fotoasimilados en mayor proporción para el desarrollo y crecimiento de las áreas fotosintéticamente activas, generando gas-tos energéticos, lo que resulta en un menor peso (Carranza et al., 2009). La disminución de la RAF puede deberse a que al final del cultivo se presen-taron hojas senescentes y con bordes necrosados por efecto de la salinidad, esto lleva a que haya menor área foliar para la realización de fotosínte-sis pero continúan aumentando su masa seca.

área foliar específica

Este índice presentó un compartamiento simi-lar al RAF, disminuyendo a través del tiempo, donde urea al 150% tuvo una disminución más significativa y urea al 50% una menor disminu-ción con el valor más alto de AFE, y con la mayor densidad de hojas (figura 3D). El AFE es definida como la relación entre el área foliar y el peso de la hoja, es un índice de espesor y densidad de la hoja (Pérez et al., 2004). El área foliar específica es una de las principales variables que afectan el crecimiento de las plantas, ya que favorece cam-bios en la relación del área foliar y en la eficiencia fotosintética en el uso del nitrógeno (Bultynck et al., 1999).

Grazia et al. (2001) afirman que la nutrición ni-trogenada afecta el desarrollo de la estructura foliar como consecuencia de su efecto sobre las

variables de crecimiento (área foliar, duración del área foliar y tasa de expansión foliar) pero no modifica el área foliar por unidad de masa, es decir, el área foliar específica.

Tasa de crecimiento del cultivo

La fertilización con urea 150%, nitrato de amo-nio 100% y 150% presentaron mayores valores de TCC (figura 3E), siendo estos los tratamientos más eficientes en la acumulación de masa seca por unidad de área de suelo a través del tiem-po, ya que la TCC mide la ganancia de biomasa vegetal en el área de superficie ocupada por la planta (Hunt, 1990). Por otro lado el tratamiento que presentó el menor valor de la tasa fue urea a la dosis más baja (figura 3E), siendo esta la fer-tilización menos eficiente en la acumulación de masa seca. Carranza et al. (2009) en lechuga, ob-tuvieron un aumento progresivo de la TCC hasta los 35 ddt, y luego esta disminuyó hasta cosecha, dicha respuesta se asocia al efecto osmótico de la salinidad que contribuye a reducir la tasa de crecimiento.

Tasa de asimilación neta

La TAN disminuyó significativamente a través del tiempo y a medida que las plantas de espina-ca fueron creciendo. El mayor valor se manifestó a los 7 ddt para el tratamiento nitrato de amonio al 100% con un valor de 0,00025123 g cm-2 d-1 (figura 3F). A medida que la planta crece, existe sombreamiento por las hojas nuevas por sobre-posición de estas, influyendo en la intercepta-ción de la radiación fotosintéticamente activa, lo cual se ve reflejado en una disminución de la tasa de asimilación neta (Carranza et al., 2009), la cual expresa la eficiencia fotosintética. Se ha reportado que la salinidad reduce la tasa de cre-cimiento y en consecuencia la producción de los cultivos por una disminución de la eficiencia fotosintética (TAN), ya sea por disminución en la asimilación de fotosintatos, por reducción del conjunto de nucleótidos y el gasto adicional de


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Figura 3. Parámetros de crecimiento en espinaca. a. índice de área foliar (iaF); b. Tasa relativa de crecimiento (Trc); c. relación de área foliar (raF); d. área foliar específica (aFe); e. Tasa de crecimiento del cultivo (Tcc); F. Tasa de asimilación neta (Tan).


energía, por disminución de la conductancia es-tomática o por altos niveles de los iones sodio y cloro en el tejido foliar (Chartzoulakis y Klapa-ki, 2000). En especies de Phaseolus, el incremento de la salinidad disminuyó significativamente la TAN, al igual que la TCR, RAF y AFE (Bayuelo et al., 2008).

cOnclusiOnes

El crecimiento de las plantas de espinaca en el presente estudio se ajustó a un modelo ex-ponencial. No se presentaron diferencias sig-nificativas en la utilización de las dos fuentes fertilizantes de nitrógeno y las tres dosis 50%,


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100% y 150% de la recomendación. Sin embar-go, a mayor dosis de nitrógeno independiente de la fuente utilizada, se obtienen los mayores valores en masa seca de hojas y total. Las fuen-tes y dosis de nitrógeno tienen una incidencia

en la conductividad eléctrica del suelo, donde el nitrato de amonio a la mayor dosis presenta mayor conductividad. La salinidad tiene mayor influencia en las variables área foliar y de hojas en el cultivo estudiado.


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carlOs ricardO bOJacá1,3 nadia yurani luque2

Oscar iván MOnsalve2

resuMen

La productividad del cultivo de tomate bajo invernadero es resultado de la interacción de factores ecofisioló-gicos, de los cuales el productor ejerce un mayor o menor grado de control sobre ellos. Factores como densi-dad de plantación y poda de frutos determinan la productividad y el agricultor aplica sus propios esquemas de manejo de acuerdo con su criterio. Con el fin de evaluar diferentes estrategias de manejo de densidad de plantación y poda de frutos y su efecto sobre la productividad se aplicó la técnica de modelación estadística denominada modelos mixtos. Estos modelos aparte de incluir efectos fijos incluyen efectos aleatorios para cada uno de los individuos de la población estudiada. La productividad acumulada por planta en función de los días después del trasplante para nueve combinaciones de densidad de plantación y poda de frutos se ajustó a un modelo Gompertz donde el mejor ajuste fue obtenido con el modelo mixto al cual se le añadió un efecto aleatorio a la asíntota superior. Este parámetro representa la productividad potencial de cada uno de los trata-mientos. Con base en la variabilidad del efecto aleatorio de la asíntota superior, producto de la calibración del modelo, se construyó una función de densidad de probabilidad. De acuerdo con esta función, el tratamiento con la productividad potencial más alta (6,82 kg/planta) fue aquel con una densidad de plantación de 2,3 plan-tas/m2 y con una poda de cinco frutos en los primeros cuatro racimos y cuatro frutos en el resto de racimos.

1 Programa de Control de Clima y Fisiología de Cultivos, Centro de Investigaciones y Asesorías Agroindustriales, Uni-versidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Chía (Colombia).

2 Centro de Investigaciones y Asesorías Agroindustriales, Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Chía (Colombia). 3 Autor para correspondencia. [email protected]

Análisis de la productividad del tomate en invernadero bajo diferentes manejos mediante modelos mixtos

Analisys of greenhouse tomato productivity under different management practices through mixed models

Montaje experimental para el análisis de la productividad en tomate. Foto: C.R. Bojacá


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inTrOducciÓn

additional key words: gompertz function, random effects, planting density, fruit pruning, Bogota Plateau.


La densidad de plantación y la poda de frutos en tomate (Solanum lycopersicum L.) bajo invernadero son unas de las prácticas de manejo que determi-nan la productividad del cultivo. En Colombia, los productores aplican diversas combinaciones de estas prácticas alcanzando niveles de produc-tividad variables. La densidad de plantación es un factor determinante para la intercepción de la radiación solar y la captación de agua y nutrien-tes por las plantas. Así, este factor de manejo afecta directamente eventos fisiológicos relacio-nados con la producción y acumulación de ma-teria seca en los diferentes órganos de la planta (Rodríguez, 2000).

La poda de flores y frutos es una práctica re-comendada con el propósito de balancear el

crecimiento vegetativo con el generativo, para optimizar el número y el tamaño de los frutos en el racimo a lo largo de la planta. El tamaño potencial de un fruto de tomate depende de su posición dentro del racimo y del cultivar (Ho, 1992) pero el tamaño alcanzado depende de la cantidad de asimilados producidos por las hojas y del número de frutos que compiten por estos asimilados (Ho, 1980). El manejo de la poda de frutos no tiene una fórmula general y depende de variables como variedad, condiciones climáticas, el estado de desarrollo de las plantas, su vigor y las exigencias del mercado (Escobar, 2001).

Evaluaciones del efecto de la densidad de plan-tación así como de la poda de frutos sobre la productividad del cultivo se han realizado tanto

Palabras clave adicionales: función gompertz, efectos aleatorios, densidad de plantación, poda de frutos, Sabana de Bogotá.

absTracT

Greenhouse tomato productivity is the result of an interaction of ecophysiolgical factors, in where some of these could be controlled by the grower to a certain extent. The factors, such as planting density and fruit pruning, determine this productivity and growers apply their own management schemes according to their criteria. In order to evaluate different planting densities and fruit pruning strategies on tomato productivity, the statistical modelling technique known as mixed models was applied. These models not only include fixed effects but also random effects to each one of the individuals of the population under study. Cumulated productivity per plant as a function of days after transplanting for nine planting density and fruit pruning combinations was calibrated to a Gompertz model where the best fit was obtained for the mixed model where a random effect was ajusted to the upper asymptote. This parameter represents the potential productivity for each one of the treatments. Based on the variability found for the random effect, as a result of model calibration, a probability density function was created. According to this function, the treatment with the highest potential productivity was the one planted at 2.3 plants/m2 and a pruning of five fruits for the first four trusses and four fruits for the rest of developed trusses.

ANáL IS IS DE LA PRODuCT IV IDAD DEL TOMATE EN INVERNADERO


190

a nivel local como internacional (ej. Ara et al., 2007; Barraza et al., 2004; Cruz et al., 2003; Ghe-bremariam, 2004; Mantur y Steel, 2008; Peil y Galvez, 2004; Sandri et al., 2003). El análisis de los datos recolectados y las conclusiones de todos estos trabajos se han basado en análisis estadísti-cos tradicionales tales como análisis de varianza y pruebas de comparación de medias. El presente trabajo propone la utilización de modelos esta-dísticos predictivos como los modelos mixtos.

Hoy, los modelos mixtos representan una de las técnicas más robustas para modelar datos prove-nientes de mediciones repetidas de una muestra de individuos o unidades experimentales de una población de interés (Davidian y Giltinan, 2003). El término “mixto” se refiere a la capacidad de este método para combinar efectos fijos y aleato-rios en un solo modelo, teniendo en cuenta la va-riabilidad normalmente presente dentro de una población determinada. Al añadir efectos alea-torios al modelo es posible representar apropia-damente la estructura de varianzas-covarianzas asociadas con los datos, permitiendo realizar in-ferencias más precisas (Carrero et al., 2008). Esta técnica estadística ha sido ampliamente aplicada en diversos campos como la biología, la agricul-tura y la medicina (Bolker et al., 2009; Godoy et al., 2008; Soop So y Edwards, 2009; Malosetti et al., 2007; Paterson y Lello, 2003; Vangeneugden et al., 2004).

El hábito de crecimiento indeterminado que pre-sentan los materiales de tomate comúnmente sembrados bajo invernadero y su característica de producción continúa una vez maduran los frutos permiten la aplicación de modelos mixtos para estimar la productividad de este cultivo.

El objetivo del presente trabajo fue el de analizar la productividad del sistema de producción de to-mate en invernadero bajo diferentes estrategias de densidad de plantación y poda de frutos, me-diante la aplicación de modelos mixtos. Como objetivos específicos del trabajo se propusieron el comparar el desempeño del modelo mixto

versus el modelo tradicional que considera úni-camente efectos fijos y establecer los potenciales de productividad de las diferentes estrategias de manejo, con base en la estructura de los efectos aleatorios del modelo mixto.


Montaje experimental

El montaje experimental de campo se realizó en uno de los invernaderos del Centro de Investi-gaciones y Asesorías Agroindustriales (04°53’ N, 74°00’ W y a una altura de 2.650 msnm) de la Universidad Jorge Tadeo Lozano, ubicado en el municipio de Chía. En una sección de inverna-dero (550 m2) bajo hidroponía se trasplantó un cultivo de tomate cv. Sheila (Sakata, Japón), uti-lizando cascarilla de arroz cruda como sustrato. El cultivo fue trasplantado el 22-04-08 y el ciclo de producción se extendió por un periodo de 223 d. Las plantas fueron manejadas a un solo tallo y guiadas mediante el sistema de colgado.

Dentro de este cultivo se estableció un diseño experimental completamente aleatorizado con arreglo factorial 3×3, donde los factores fueron la densidad de plantación y la poda de frutos. La descripción de los tratamientos se presenta en la tabla 1. Dentro del área experimental se estable-cieron cuatro réplicas por tratamiento para un total de 36 unidades experimentales (7,5 m2 cada una). Las camas externas así como los extremos (1,5 m) de las camas internas se excluyeron del área experimental para evitar el efecto de borde.

adquisición de datos

La recolección de datos consistió en registrar la cantidad en kilogramos de tomate producido en cada una de las unidades experimentales des-de el momento en que inició la maduración de los primeros frutos. Con base en la densidad de plantación de cada uno de los tratamientos la cantidad producida por unidad experimental fue

BOJACá/LuquE/MONSALVE

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191ANáL IS IS DE LA PRODuCT IV IDAD DEL TOMATE EN INVERNADERO

llevada a kilogramos por planta. La productivi-dad diaria se fue acumulando progresivamente durante todo el periodo que duró la cosecha. En total se realizaron 36 pases de cosecha durante todo el ciclo productivo del cultivo, cosechando dos a tres veces por semana dependiendo de la cantidad de tomate que iba alcanzando el punto de maduración comercial. Los datos de cosecha de las cuatro réplicas por tratamiento en cada día de cosecha fueron promediados y con estos valores se realizó la calibración de los modelos.

calibración de modelos

Luego de una exploración inicial de la tenden-cia de las curvas de cosecha en cada unidad ex-perimental, se seleccionó un modelo Gompertz como el más adecuado para representar la pro-ductividad acumulada de tomate en función de los días después del trasplante (ddt). Con el fin de definir los valores iniciales de los parámetros del modelo mixto se realizó una calibración pre-liminar considerando el conjunto total de datos.

Así los valores observados fueron ajustados al modelo Gompertz definido por

yij=a × exp(–b × c

xi) (1)

donde yij representa la productividad acumulada (kg/planta) en el i-ésimo día después del trasplan-te para el j-ésimo tratamiento, xi es el correspon-diente día después del trasplante, el parámetro a representa la asíntota superior, c es el parámetro que indica la máxima tasa de productividad en el punto de inflexión y d representa la abscisa en el punto de inflexión. Esta primera calibración del modelo, de ahora en adelante denominada como modelo de efectos fijos, fue utilizada pos-teriormente para comparar la bondad de ajuste del modelo mixto no lineal.

En el caso del modelo mixto no lineal, el modelo Gompertz fue redefinido de acuerdo con la si-guiente fórmula

yij=(a+uaj) × exp(–b × cxi)+eij (2)

Tratamiento Densidad (plantas/m2) Poda

2.3:4R6F-4R5F-4R3FR 2,36 frutos en los primeros 4 racimos, 5 frutos en los 4 racimos siguientes y 3 frutos en los racimos siguientes

2.3:4R5F-8R4F 2,3 5 frutos en los primeros 4 racimos y 4 frutos en los racimos siguientes

2.3:4F 2,3 4 frutos en todos los racimos de la planta

2.7: 4R6F-4R5F-4R3FR 2,76 frutos en los primeros 4 racimos, 5 frutos en los 4 racimos siguientes y 3 frutos en los racimos siguientes

2.7: 4R5F-8R4F 2,7 5 frutos en los primeros 4 racimos y 4 frutos en los racimos siguientes


3.6: 4R6F-4R5F-4R3FR 3,66 frutos en los primeros 4 racimos, 5 frutos en los 4 racimos siguientes y 3 frutos en los racimos siguientes

3.6: 4R5F-8R4F 3,6 5 frutos en los primeros 4 racimos y 4 frutos en los racimos siguientes


Tabla 1. descripción de los tratamientos densidad:poda evaluados con el fin de analizar la productividad del cultivo de tomate bajo invernadero cultivado en la sabana de bogotá mediante modelos mixtos no lineales.


192

donde uaj representa el efecto aleatorio añadido a la asíntota para representar de manera indi-vidual cada uno de los tratamientos densidad:poda, tal como se definieron en la tabla 1, mien-tras que eij representan los errores residuales, in-dependientes de los efectos aleatorios. Se asume que el efecto aleatorio uaj así como los errores residuales eij presentan una distribución normal (Lindstrom y Bates, 1990). La adición de un úni-co efecto aleatorio a la asíntota del modelo fue el resultado de la exploración de todas las com-binaciones posibles entre efectos fijos (a, b y c) y aleatorios (uaj, ubj y ucj), donde el mejor ajuste fue obtenido con el modelo representado por la ecua-ción 2. Los criterios utilizados para la selección de este modelo fueron el logaritmo de máxima verosimilitud (log-Lik), el criterio de informa-ción de Akaike (AIC), el criterio de información Bayesiano (BIC) y la desviación. Estos criterios son comúnmente utilizados para comparar el grado de ajuste entre modelos, siendo el mejor modelo aquel que presente los valores más bajos para todos estos criterios.

Una vez que los valores iniciales fueron calcu-lados, el modelo mixto no lineal fue calibrado mediante el procedimiento nlmer incluido en el paquete lme4 (Bates y Maechler, 2009) del software de análisis estadístico R versión 2.10.1 (R Development Core Team, 2009). Este procedi-miento realiza el ajuste del modelo con los da-tos observados mediante el método condicional de primer orden conocido como aproximación de Laplace. El objetivo de este método iterativo consiste en aproximar la integral usando una aproximación cuadrática alrededor del punto en el cual el integrando toma su máximo valor (De-midenko, 2004).

El grado de bondad de ajuste entre los modelos de efectos fijos y mixto no lineal se comparó mediante el cálculo del cuadrado medio del error (CME, kg/planta) de las predicciones ( ij) com-parado con los valores promedio observados (yij). El CME se define mediante la fórmula

(3)

y representa un índice de bondad de ajuste que puede ser utilizado para comparar los dos tipos de modelos.

Finalmente la productividad potencial, definida por la asíntota superior de cada uno de los tra-tamientos (a+uaj), fue analizada con base en los resultados de la calibración del efecto aleatorio. A partir de la desviación estándar de uaj se cons-truyó una función de densidad de probabilidad (Laurencelle y Dupuis, 2002). Las productivi-dades potenciales se incluyeron dentro de dicha función de densidad para determinar la ubica-ción de los tratamientos densidad:poda dentro de la distribución.


calibración del modelo mixto no lineal

Los criterios de ajuste para todas las combinacio-nes posibles entre efectos fijos y aleatorios para el modelo Gompertz seleccionado se presentan en la tabla 2. El modelo que incluye los tres efectos aleatorios, es decir aquel con seis parámetros ca-librados, no mejoró el grado de ajuste del modelo lo que implica que no es necesario incluir todos los efectos aleatorios en el modelo. Los criterios de ajuste para todos los modelos considerados son relativamente similares, aunque el modelo que incluyó únicamente efectos aleatorios para el parámetro b fue el que presentó los valores más altos para todos los criterios, excepción hecha del criterio log-Lik. Por consiguiente este modelo fue el que realizó la peor representación de los datos observados.

Con base en los resultados conjuntos para todos los criterios considerados, el modelo que única-


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mente incluyó efectos aleatorios para la asíntota superior (a) fue el seleccionado para representar adecuadamente la productividad por planta de cada uno de los tratamientos de densidad:poda. Aunque los valores de log-Lik y desviación fue-ron similares a los de otros modelos evaluados, la decisión en la selección de este modelo se tomó con base en los bajos valores de AIC y BIC que se presentaron.

La calibración del modelo mixto seleccionado indicó que los valores de los efectos fijos fueron a = 5,39, b = 158,3 y c = 0,97, con errores es-tándar iguales a 0,11, 17,6 y 0,0008, respectiva-mente. Estos efectos fijos representan el prome-dio de la población que se está analizando y los valores de estos parámetros para el modelo de efectos fijos son los mismos. La adición de los efectos aleatorios uaj para cada uno de los tra-tamientos de densidad:poda dió como resulta-do las simulaciones incluidas en la figura 1. Los datos observados para cada una de las réplicas describen la curva característica sigmoidal de la productividad de la planta de tomate, donde la tasa de productividad es baja al comienzo y al final del periodo de cosecha.

Para todos los tratamientos, la adición del efecto aleatorio a la asíntota superior al modelo repre-senta de forma casi perfecta la curva promedio para cada uno de los tratamientos densidad:poda. El modelo de efectos fijos, al ser una re-presentación promedio de todos los tratamien-tos, sobreestima las productividades en los tra-tamientos con la densidad de plantación más alta (3,6 plantas/m2) mientras que subestima la productividad en casi todos los tratamientos con la densidad más baja (2,3 plantas/m2).

Los resultados del CME (tabla 3) en ambos mo-delos y para cada uno de los tratamientos densi-dad:poda confirma que el mejor grado de ajuste se obtuvo con el modelo mixto no lineal. En pro-medio el CME para los tratamientos del modelo de efectos fijos fue de 0,166 kg/planta mientras que el promedio para el modelo mixto no lineal fue de 0,009 kg/planta. Para todos los tratamien-tos, el CME fue menor para las simulaciones rea-lizadas con el modelo mixto no lineal reportán-dose los valores más bajos para los tratamientos 3.6:4F y 3.6:4R6F-4R5F-4R3F. Los valores más altos de CME se presentaron en los tratamientos 2.3: 4R6F-4R5F-4R3F y 2.7:4F.

Modelo K log-lik aic bic desviación

yij=(a+uaj) × exp(–(b+ubj)×(c+ucj)xi)+eij 6 -93,3 206,7 258,3 186,7

yij=(a+uaj) × exp(–(b+ubj)×cxi)+eij 5 -93,4 200,8 237,0 186,8

yij=(a+uaj) × exp(–b×(c+ucj)xi)+eij 5 -93,4 200,8 236,9 186,8

yij=a × exp(–(b+ubj)×(c+ucj)xi)+eij 5 -104,9 223,8 260,0 209,8

yij=(a+uaj) × exp(–b×cxi)+eij 4 -93,5 196,9 222,8 186,9

yij=a × exp(–(b+ubj)×cxi)+eij 4 -188,1 386,2 412,0 376,2

yij=a × exp(–b×(c+ucj)xi)+eij 4 -115,3 240,6 266,4 230,6

Tabla 2. criterios de ajuste para los modelos mixtos no lineales utilizados para calibrar la productividad del tomate bajo invernadero cultivado en la sabana de bogotá en función de los días después del trasplante.

K, número de parámetros del modelo; log-Lik, logaritmo de máxima verosimilitud; AIC, criterio de información de Akaike; BIC, criterio de información bayesiano.


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Figura 1. valores observados por réplica y su promedio así como estimaciones de los modelos gompertz (Mnl: mixto no lineal y MeF: efectos fijos) para la productividad acumulada de tomate en función de los días después del trasplante (ddt) de cada uno de los tratamientos de densidad:poda evaluados en un cultivo de bajo invernadero establecido en la sabana de bogotá.

análisis de la productividad máxima esperada

La asíntota superior del modelo representa el parámetro que define la máxima productividad que puede alcanzar cada uno de los tratamien-tos de densidad:poda con base en el efecto alea-

torio aplicado a cada uno de esos tratamientos. De acuerdo con las calibraciones presentadas en la figura 1, se aprecia que la característica curva sigmoidal en cada uno de los casos no se alcanzó hasta el momento en el cual se finalizó el perio-do de cosecha. De esta forma analizar la máxima productividad que se puede esperar contribuye a


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establecer las diferencias entre los tratamientos evaluados.

La función de densidad de probabilidad construi-da con base en la variabilidad de la asíntota supe-rior (asumiendo una distribución normal y con media = a y varianza = 0,073) estimada por los efectos aleatorios del modelo mixto se presenta en la figura 2. Al añadir los efectos aleatorios al efecto fijo de la asíntota superior, la función de densidad de probabilidad presenta una distribu-ción normal con promedio igual al efecto fijo es-timado para el modelo. Dentro de la función de densidad de probabilidad se incluyeron las asín-totas de cada uno de los tratamientos de densi-dad:poda con el fin de conocer la ubicación de la máxima productividad de cada uno de ellos dentro de la distribución de la población.

Los tratamientos con densidad de plantación igual a 3,6 plantas/m2 se ubican hacia el extremo izquierdo de la función de densidad indicando los valores más bajos de productividad esperada. El tratamiento con poda de cuatro frutos en to-dos los racimos fue el que presentó la producti-vidad esperada más baja (4,32 kg/planta), indi-cando que se está aprovechando mínimamente el potencial productivo de la planta bajo estas condiciones de manejo. Dentro de estos trata-mientos, plantados a 3,6 plantas/m2, la produc-

tividad esperada más alta fue la del tratamiento con una poda de seis frutos en los primeros cua-tro racimos, cinco frutos en los siguientes cuatro racimos siguientes y tres frutos en los siguientes racimos desarrollados.

Los tratamientos con densidad de plantación 2,3 y 2,7 plantas/m2 y podados a cuatro frutos en todos los racimos presentaron las productivida-des esperadas más cercanas al promedio de la población con valores de 5,31 y 5,27 kg/planta, respectivamente. La disminución en la densidad de plantación permite una mayor acumulación de materia seca en los frutos a pesar de aplicar una poda de frutos relativamente extrema al eli-minar gran parte del potencial productivo que la planta está en capacidad de exhibir.

Los otros dos tratamientos plantados a 2,3 plan-tas/m2 fueron los que se ubicaron más al extre-mo de la cola derecha de la función de densidad. Aplicando una poda de cinco frutos en los pri-meros cuatro racimos y cuatro frutos en el resto de racimos alcanza una productividad esperada de 6,82 kg/planta mientras que aplicando una poda de seis frutos en los primeros cuatro raci-mos, cinco frutos en los siguientes cuatro raci-mos y tres frutos en el resto de racimos puede llegar a una productividad máxima de 6,09 kg/planta.

Tratamiento Modelo efectos fijos Modelo mixto no lineal

2.3:4R6F-4R5F-4R3FR 0,011 0,010

2.3:4R5F-8R4F 0,576 0,010

2.3:4F 0,150 0,017

2.7: 4R6F-4R5F-4R3FR 0,017 0,013

2.7: 4R5F-8R4F 0,131 0,008

2.7:4F 0,018 0,008

3.6: 4R6F-4R5F-4R3FR 0,323 0,004

3.6: 4R5F-8R4F 0,191 0,008

3.6:4F 0,080 0,005

Tabla 3. cuadrado medio del error (kg/planta) de cada uno de los tratamientos densidad:poda estimados para las simulaciones realizadas por dos tipos de modelos calibrados para determinar la productividad del cultivo de tomate bajo invernadero en función de los días después del trasplante: modelo de efectos fijos y modelo mixto no lineal.


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Figura 2. Función de densidad de probabilidad para la asíntota (a+uaj, kg/planta) del modelo mixto no lineal, incluyendo los valores individuales de cada uno de los tratamientos de densidad:poda utilizados para calibrar el modelo.

Las productividades aquí reportadas así como las máximas esperadas son similares e incluso supe-riores en algunos casos para el rango reportado por Jaramillo (2009), quien en su revisión sobre el estado actual de la investigación del tomate bajo invernadero reportó productividades pro-medio de entre 5 y 6 kg/planta.

cOnclusiOnes

Los modelos mixtos representan una alternati-va de modelación estadística más potente que la aproximación tradicional de una única respuesta, basada en efectos fijos, debido a que este tipo de modelos son capaces de descomponer la variabi-lidad hallada dentro de la población bajo estudio. El hábito de crecimiento indeterminado y la co-secha continua de materiales vegetales, como los utilizados en el cultivo de tomate bajo inverna-dero, permiten la aplicación de esta herramienta de modelación basada en medidas repetidas.

La utilización de modelos mixtos aplicados al estudio de la productividad del tomate bajo in-

vernadero permite conocer la productividad esperada de una determinada zona de cultivo teniendo en cuenta los diferentes esquemas de manejo que pueden ser aplicados por los produc-tores. Sin embargo, la aplicabilidad del modelo es limitada a las condiciones particulares de la población bajo estudio. Para el caso presentado el modelo mixto no lineal es válido para repre-sentar la productividad del tomate bajo las con-diciones en las cuales se realizó el montaje expe-rimental y cualquier extrapolación del modelo a una condición de manejo o ubicación diferente no es recomendada.

Densidades de plantación baja, pero con podas de frutos en las cuales se vayan reduciendo gra-dualmente el número de frutos que se dejan por racimo, tienen una probabilidad de alcanzar productividades más altas en comparación con densidades de plantación más altas y con podas de frutos en las cuales se reduce drásticamente el potencial productivo de la planta. Una adecuada regulación fuente:vertedero contribuirá a expre-sar de mejor manera el vigor que la planta va ex-hibiendo a lo largo de su ciclo productivo.


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agradeciMienTOs

La presente investigación se realizó dentro del marco del proyecto 2007N6436 927-860/2007 titula-do “Desarrollo de alternativas de manejo integrado del cultivo del tomate en sistemas de producción bajo invernadero en los municipios de Chía y Susa en Cundinamarca y Piedecuesta en Santander”, cofinanciado por el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural y el Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola, Bogotá.


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resuMen

El tomate es la hortaliza de mayor importancia a nivel mundial por su alto consumo y área cultivada. Aunque esta planta se adapta a un amplio rango de suelos no se ha determinado el contenido de arcilla en el que se obtiene mayor producción de fruto y de mayor calidad comercial. Por tanto, el objetivo de este trabajo fue eva-luar seis contenidos de arcilla en un Typic Haplustalf (1%, 10%, 20%, 30%, 40% y 50%) sobre el rendimiento y algunas variables fisiológicas de plantas de tomate larga vida híbrido Granitio cultivadas en invernadero plás-tico. Se cosecharon los frutos durante 60 días y se clasificaron por calidades comerciales. Al final de la cosecha se midió altura, área foliar, fitomasa fresca y seca de raíz, tallo y hojas. Únicamente se presentaron diferencias estadísticas en la calidad segunda, mas no en el rendimiento total ni en las demás calidades. No obstante, el 10% de arcilla favoreció el mayor rendimiento y calidad extra. La altura de plantas, área foliar, fitomasa fresca y seca de hojas presentaron diferencias estadísticas, siendo la mayor respuesta con 30% de arcilla. Es recomen-dable sembrar plantas de tomate en suelos con contenidos de arcilla hasta el 50%, con rendimientos similares, aunque con 10% hay mayor respuesta en producción.

1 Grupo de Investigaciones Agrícolas, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Tunja (Colombia).

2 Autor para correspondencia. [email protected]

El contenido de arcilla del suelo influye en el rendimiento de un cultivo de tomate (solanum lycopersicum L.)

Clay content of soil influence on yield of tomato (Solanum lycopersicum L.) crop

Palabras clave adicionales: textura del suelo, calidades comerciales, producción.

Helber enrique balaguera-lÓPez1,2

Javier giOvanni álvarez-Herrera1

glOria esPeranza MarTínez-arévalO1 WilliaM alberTO balaguera1

racimo de tomate híbrido granitio completamente formado. Foto: R. quintana



200

inTrOducciÓn

additional key words: soil texture, comercial qualities, production.


El tomate (Solanum lycopersicum L.) es la hor-taliza más importante a nivel mundial ya que presenta la mayor área cultivada, mayor con-sumo y el valor de esta hortaliza es superior al de cualquier otra (Escobar y Lee, 2001; Peralta y Spooner, 2007). En el año 2008, a nivel mundial se tenían sembradas 5.227.883 ha con una pro-ducción de 129.649.883 t (FAO, 2009), mientras que en nuestro país, para ese mismo año, el área cultivada fue de 14.855 ha con una producción de 455.693 t. En el departamento de Boyacá se sembró el 12,99% del área total cultivada en tomate a nivel nacional, con un rendimiento de 65,6 t ha-1, y lo convierte en el departamen-to con mayor productividad del país (Agronet, 2009). Debido a la importancia económica, el to-mate es una de las especies más cultivadas bajo superficies cubiertas por plástico, y es un sistema de gran relevancia social ya que se lleva a cabo generalmente con mano de obra familiar en pe-queñas áreas (Radin et al., 2003).

Gran parte de las investigaciones están encami-nadas a que el cultivo de tomate se realice bajo condiciones de hidroponía (Logendra y Janes, 1999; Fernandes, 2000; Okano et al., 2000; Saka-moto et al., 2000; Fernandes et al., 2002), sin em-bargo, el cultivo en suelo es el más difundido por ser un sistema mas práctico, económico y por estar al alcance de todos los productores.

La disminución en la productividad de los cul-tivos ha sido atribuida generalmente al deterio-ro de la fertilidad química del suelo (Ali, 1998), dejando relegada la importancia de la fertilidad física (Acharya et al., 1998) debido a que el con-cepto de fertilidad viene siendo enfocado más a la presencia de nutrientes en el suelo, aunque su disponibilidad es una función del ambiente físico del mismo. Este ambiente influye en la natura-leza de las reacciones químicas y biológicas ne-cesarias para el óptimo desarrollo de las plantas (Sharma et al., 2003). Por su parte, Mejía (1975)

absTracT

Tomato is the most important vegetable crop globally for its high consumption and cultivated area. Although this plant is adapted to a wide range of soils, the contents of clay in which it gets increased fruit production and the highest commercial quality have not been determined. Therefore, the objective of this study was to evaluate the effect of six clay contents in a Typic Haplustalf soil (1%, 10%, 20%, 30%, 40%, and 50%) on yield and some physiological variables of tomato plants long life Granitio hybrid growing in plastic greenhouse. The fruits were harvested during 60 days and classified according to commercial qualities. At the final harvest the height, leaf area, fresh and dry mass of root, stem and leaves were measured. There were statistical differences observed only in second quality, but neither over total performance and other qualities. However, 10% clay favored the highest yield and extra quality. The plant height, leaf area, fresh and dry weight of leaves presented statistical differences with the greatest response of 30% clay. It is advisable to plant tomato crops in soils with clay contents up to 50%, with similar yields, although with 10% clay there was the highest production.

BALAguERA-LóPEz/áLVAREz-HERRERA/MARTÍNEz-ARéVALO/BALAguERA

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201EL CONTENIDO DE ARCILLA DEL SuELO INFLuyE EN EL RENDIMIENTO DE uN CuLT IVO DE TOMATE

afirma que directa o indirectamente, la propor-ción, composición y estructura de las diferentes fracciones como arena, limo y arcilla que integran el suelo, determinan gran parte de sus caracterís-ticas químicas y físicas, y por tanto, su fertilidad.

De las partículas minerales del suelo, la fracción arcilla se caracteriza por su alta actividad quí-mica, principalmente porque es de naturaleza anfótera, que le confiere capacidad para atraer tanto cationes como aniones, aunque es más importante por su alta capacidad de retener e intercambiar cationes (Mejía, 1975). Además es un agente cementante que favorece la formación de agregados en el suelo (Bullinger-Weber et al., 2006). Brown (1977) afirma que la influencia que ejercen las arcillas dependiendo de su com-posición mineralógica y la proporción en que ella interviene en los suelos incluye la velocidad de infiltración, el drenaje interno y la capacidad de retención de humedad, siendo más difícil el mo-vimiento del agua y el aire en el suelo cuando el contenido de arcilla es mayor, pero la retención de agua y nutrientes es mayor (Brady, 2004).

El tomate puede ser cultivado en un amplio ran-go de tipos de suelos (Kinet y Peet, 1997). Sin embargo, el suelo ideal para este cultivo debe ser bien drenado pero a la vez capaz de retener hu-medad. La aireación es uno de los factores físicos más importantes que puede limitar el desarrollo de los sistemas radiculares de las plantas, el cre-cimiento y la producción de los cultivos (Czyz y Tomaszewska, 1994). Según Escobar y Lee (2001), el tomate necesita de suelos bien aireados, con alta capacidad de almacenamiento de agua útil y con un buen nivel de fertilidad. Aunque bajo condiciones de invernadero se puede cultivar en una gran variedad de suelos, se prefiere aquellos de texturas francas con altos contenidos de ma-teria orgánica. Adicionalmente, es necesario que se tenga buen drenaje, debido a que las raíces de las plantas de tomate no toleran excesos de agua.

El tomate es una de las plantas más sensibles al exceso de humedad y pobre suministro de oxíge-

no en el suelo (Bradford y Yang, 1981). Periodos de excesivo contenido de agua en el suelo tien-den a generar plantas con follajes más reducidos y con producciones mínimas. Las plantas requie-ren un adecuado contenido de oxígeno para la respiración de las raíces y cumplir con sus fun-ciones metabólicas (Barrett-Lennard, 2003).

No obstante, no se sabe con certeza cuál es el contenido de arcilla que mejor favorece la produc-ción de frutos en las plantas de tomate. Por tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar diferentes porcentajes de arcilla del suelo para determinar su efecto en el rendimiento de un cultivo de tomate larga vida bajo condiciones de cubierta plástica.

MaTeriales y MeTOdOs

El estudio se realizó en el municipio de Suta-marchan (Boyacá) ubicado a 15°37 4́2,7” N y 73°38´12,8” W. En un lote bajo cubierta plásti-ca de 1.100 m2 se sembró un cultivo comercial de tomate larga vida híbrido Granitio, ubicado a 2.315 msnm. Se presentó una temperatura in-terior promedio de 22°C y una humedad relati-va del 80%. Los análisis de suelos se llevaron a cabo en el laboratorio de suelos, mientras que las pruebas fisiológicas se hicieron en el laboratorio de Fisiología Vegetal de la Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Tunja.

Se realizó la descripción del perfil del suelo encon-trado en el sitio de trabajo, basados en los resulta-dos físicos y químicos del suelo que se expresaron en las tablas 1 y 2 y según las claves taxonómicas determinadas por USDA (2006), el suelo corres-pondió a un Typic Haplustalf, el cual se caracte-riza por tener suelos minerales con horizontes de iluviación de arcillas y saturación relativamente alta en profundidad, con humedad suficiente para el desarrollo de los cultivos. El clima de la zona es frío seco, tiene un régimen de temperatura iso-frígido y un régimen de humedad ústico, con un epipedón ócrico y un endopedón argílico.


202

Dentro del invernadero se tomaron 66 puntos en una red rectangular de 4 × 4 m, con el fin de realizar el muestreo de suelos. En cada punto se tomaron cinco submuestras una central y cuatro separadas a 30 cm en cada eje cardinal, siguiendo la metodología propuesta por Martínez y Zinck (1994), a una profundidad de entre 0 y 20 cm; luego se mezclaron y se obtuvo una muestra compuesta de 100 g con la cual se determinó la textura por el método del hidrómetro de Bou-youcus (IGAC, 2006). Con los resultados obte-nidos del contenido de arcilla se plantearon seis tratamientos que fueron 1%, 10%, 20%, 30%,

40% y 50%. Se utilizó un diseño completamente el azar con ocho repeticiones.

A los 30 d después del muestreo de suelos se sembraron las plantas de tomate, se llevaron a cabo todas las labores culturales como manejo de plagas, podas, suministro de riego y fertili-zación mediante fertirrigación con sistema de riego por goteo. El plan de fertilización se hizo a diario con base en el análisis de suelos, apli-cando dos y tres riegos diarios dependiendo de la etapa fenológica y las condiciones climáticas. A los 60 d después del trasplante se inició la co-secha y se recolectaron los frutos dos veces por semana durante dos meses. Se podó el meris-temo apical de las plantas cuando formaron el séptimo racimo.

Se calculó el rendimiento del cultivo (kg ha-1), se determinó la producción por planta, y se extra-poló a hectárea, teniendo en cuenta que la densi-dad de plantación fue de 41.666 plantas/ha; ren-dimiento por calidades comerciales (kg ha-1), de acuerdo al diámetro del fruto (tabla 3), medidas con una plantilla de calibres para tomate, para esto se midieron y pesaron los frutos recolec-tados; área foliar, mediante el medidor portátil de área foliar CI-202 Seedmech; masa fresca de raíz, tallo y hojas; masa seca de raíz, tallo y hojas después de someter las plantas a 70ºC durante 48 h en estufa de secado.

Se realizó la prueba de normalidad con el Test de bondad de Kolmogorov-Smirnov y la prueba de homogeneidad de varianzas con el test de Le-

Resultados de propiedades físicas del suelo

Horizonte Granulometría Clasetextural

pHDensidad (g cm-3)

Porosidad (%)Pprof (cm) Nomenclatura A L Ar Aparente Real

0 – 80 Bt1 26 51 23 F.Ar 6,8 1,09 2,48 55,65

Resultados de propiedades químicas del suelo

Horizonte Complejo de cambio (Cmol+)Al3+ %SAL P205 CO (%)

Pprof (cm) Nomenclatura CIC Ca Mg K Na0-80 Bt1 23,98 15,91 6,53 0,16 0,147 0 0 23 1,1

Tabla 2. resultados del análisis fisicoquímico del suelo.

Propiedad DescripciónColor En húmedoEn seco

Dark greyish brown (2.5 y 4/2)Light olive brown (2.5 y 5/3)

Textura Franco arcillosa (FAr)

EstructuraClaseGrado

Tipo bloques angulares y subangularesMediana a gruesaFuerte

ConsistenciaEn secoEn húmedoEn mojado

DuraFriablePegajosa

Porosidad Moderada

Macroorganismos y raíces

Pocos

pH 6,8

ReacciónNaFHClH202

MediaNo reactivoBaja

Tabla 1. Morfología del suelo (0-80 cm).


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vene, con el fin de utilizar estadística paramé-trica. Se hizo un análisis de varianza (Anova), se utilizó la prueba de comparación múltiple de Tukey con una confiabilidad de 95%, y se de-terminó la prueba de componentes principales para establecer las variables más importantes y la correlación entre ellas, utilizando el software SAS v.8e (Cary, NC).


Todas las variables superaron el supuesto de nor-malidad y homogeneidad de varianzas, por tanto,

fue posible la utilización de estadística paramé-trica. Se encontró que el contenido de arcilla no tiene un efecto representativo en la producción del tomate, ya que se determinó hasta el quinto eje de los componentes principales y solo explicó 78,99% de la varianza. Del mismo modo, la co-rrelación con las calidades comerciales y el rendi-miento del cultivo no fue representativa, tenien-do para el total de la producción 0,82, calidad primera 0,18, segunda 0,22, tercera 0,16 y para la calidad extra la relación fue inversa con 0,37.

Asimismo, solo se presentaron diferencias esta-dísticas (P≤0,01) para la calidad segunda, favo-recida por un 20% de arcilla en el suelo, mientras que la calidad tercera se vio beneficiada por 30% de arcilla. El contenido de arcilla en un 10% es el más adecuado para el rendimiento total pero sin diferencias estadísticas (figura 1). No obstante, en la producción de tomate el objetivo es obte-ner frutos del más alto calibre de calidad extra y primera, debido a que tienen mayor precio en el mercado, y el peso del fruto es mucho mayor que las demás categorías, este contenido de arcilla fa-

Clasificación Diámetro del fruto (mm)

Calibre 1 (extra) >82Calibre 2 (primera) 67 a 82Calibre 3 (segunda) 57 a 67Calibre 4 (tercera 47 a 57Calibre 5 (cuarta) 40 a 47

Fuente: Adaptado de Escobar y Lee, 2001.

Tabla 3. clasificación de los frutos de tomate de acuerdo al calibre.

Figura 1. rendimiento de plantas de tomate larga vida híbrido granitio bajo el efecto del contenido de arcilla del suelo. Promedios con letras distintas en la misma serie indican diferencia significativa según la prueba de Tukey (P≤0,05).


204

vorece el rendimiento total con una correlación directa de 0,90 y 0,06 respectivamente.

El tomate tiene altos requerimientos de agua tanto en cantidad como en la frecuencia de su-ministro y van desde 0,6 L m-2 d-1 en estado de plántula a 6,5 L m-2 d-1 posterior al inicio de la cosecha. Además no se debe dejar que el suelo se seque demasiado y luego aplicar grandes can-tidades de agua, pues esto ocasiona daños en las plantas y agrietamiento en los frutos (Medina et al., 2001). Lo anterior depende del sistema de riego y de la textura del suelo. Aunque con el sis-tema de riego por goteo se suministra el agua con alta eficiencia, el contenido de arcilla ayuda a mantener la humedad en el suelo para luego hacerla disponible gradualmente, evitando así los cambios bruscos de humedad.

Según Bresler (1977) mantener el potencial hí-drico del suelo elevado se refleja en una mayor producción. Por otro lado, la aireación de un suelo depende de la distribución y tamaño de los poros (Richards, 1983) y es un factor crítico para el de-sarrollo de las raíces. En la mayoría de las espe-cies, el espacio poroso ocupado por el aire no debe ser inferior a 10% (Richards, 1983), por lo cual, el riego diario en suelos de textura fina, con proble-mas de compactación, puede provocar problemas en el desarrollo de raíces (INIA-ODEPA, 2000). Por lo que el efecto del riego por goteo es más favorable en suelos con bajo contenido de arcilla, con predominio de texturas gruesas, de baja ca-pacidad de retención de humedad y buenas con-diciones de aireación (Bresler, 1977), razón por la cual, el suelo con 10% de arcilla mostró mayores rendimientos en el cultivo de tomate.

Respecto al almacenamiento de nutrientes, el contenido de arcilla favorece la retención de los nutrientes (Mejía, 1975), sin embargo, median-te fertirrigación son suministrados los nutrien-tes necesarios para el cultivo, no obstante, con bajos contenidos de arcilla los nutrientes son fácilmente lixiviados y poco aprovechados por la planta, lo que redunda en pérdidas económi-

cas (Escobar y Lee, 2001) y de producción, y es por eso que el rendimiento más bajo se debió al suelo con 1% de contenido de arcilla. Además, la fracción arcilla permite mayor disponibilidad de K, el cual es considerado el elemento dominante en la producción de tomate (Huett y Dettmann, 1988) ya que actúa como activador enzimático, en la fotosíntesis, osmoregulación y transporte floemático (Marschner, 2002), lo que determina la producción final.

Cuando en el suelo domina la fracción arcilla, en la porosidad total del suelo hay más cantidad de microporos que cuando domina la fracción arena. En este caso existe una gran cantidad de macroporos en el espacio poroso. Lo anterior se comprende claramente, si se piensa que entre las microscópicas partículas de arcilla los espacios son pequeños. En cuanto a la magnitud de la porosidad total, es mayor cuando en la textura dominan las fracciones finas que cuando domi-nan las gruesas, por lo que los suelos arcillosos poseen más porosidad total que los arenosos (Brady, 2004).

Sin embargo, los microporos son los encargados de almacenar agua mientras que los macroporos están más implicados con el crecimiento radicu-lar, por lo cual, suelos con predominio de arcilla afectan de forma negativa el sistema radicular (Brady, 2004) y por ende la producción (Czyz y Tomaszewska, 1994), pues las raíces de muchos cultivos necesitan un buen suministro de oxí-geno para satisfacer los requerimientos de agua y nutrientes que necesita el resto de la planta (Meek et al., 1983). A pesar de esto, con conteni-dos de arcilla de 1 a 50% no se ve afectado nega-tivamente el rendimiento del cultivo de tomate.

Por otro lado, las producciones obtenidas estu-vieron cercanas a las 200 t ha-1, rendimientos considerables teniendo en cuenta que el rango para tomate larga vida está entre 110 y 388 t ha-1

por ciclo y la producción anual sobrepasa las 500 t ha-1, de tal manera que una planta tiene la ca-pacidad de producir 24 kg (Ho, 1984). Además,


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el tamaño del fruto de tomate está determinado por el número de células (Bohner y Bangerth, 1988; Ho, 1992), es así, que el contenido de 10% de arcilla posiblemente garantizó una disponi-bilidad adecuada de agua, oxígeno y nutrientes, que a la vez favorecieron una mayor división ce-lular, por lo cual, la cantidad de tomate calidad extra fue considerablemente mayor.

En uva se encontró que el tamaño de las bayas es muy sensible a los cambios de humedad del sue-lo, generados por la inadecuada retención de hu-medad en suelos con predominio de arenas y por el humedecimiento parcial del sistema radicular (Selles et al., 2003). Glenn (2000) y Dry et al. (2001) postularon que un mejoramiento limitado del sistema radicular de las plantas podría afectar la respuesta fisiológica del cultivo por mecanis-mos que no son solamente de carácter hídrico, por ejemplo, la falta de oxígeno en las raíces redu-ciría la capacidad de producir y transportar cito-quininas, otras hormonas, y nutrientes a la parte aérea de la planta, lo que afecta el tamaño del cultivo y su producción (Davies y Zhang, 1991).

En cuanto a las variables fisiológicas, se presen-taron diferencias significativas en la altura de plantas de tomate, con el 30% de arcilla se ob-tuvo mayor altura, pero la baja correlación (r=-0,0725) hace pensar que el contenido de arcilla no tiene un efecto directo en la longitud del tallo de estas plantas. Caso similar se evidenció en el área foliar, pues tuvo baja correlación (r=0,008) y también fue el contenido de arcilla del 30% el encargado de expresar una mayor área foliar (figura 2). Este contenido de arcilla asegura una adecuada disponibilidad de agua y nutrientes que son tomados por la raíz y transportados a la par-te aérea para que se lleve a cabo la fotosíntesis, aunque parece ser que en este tratamiento los fo-toasimilados producidos en las hojas son trans-portados y acumulados en el tallo para inducir mayor altura, no siendo así para el rendimiento.

Las plantas de tomate larga vida de híbridos in-determinados pueden crecer hasta 9 m de altura y producir hasta 35 racimos en un periodo de 10 a 11 meses en condiciones de invernadero (Ho, 1984), sin embargo, en este estudio las plantas no

Figura 2. altura y área foliar de plantas de tomate larga vida híbrido granitio bajo el efecto del contenido de arcilla en el suelo. Promedios con letras distintas en la misma serie indican diferencia significativa según la prueba de Tukey (P≤0,05).


206

superaron los 3 m de altura, porque se hizo una poda en el meristemo apical cuando alcanzaron el séptimo racimo, con el fin de evitar la domi-nancia apical y favorecer el llenado del fruto me-diante un balance entre el crecimiento reproduc-tivo y vegetativo, tal como lo afirma Ho (1984).

Surya et al. (2006) encontraron mayor altura y área foliar en plantas de tomate a medida que aumentó la disponibilidad de oxígeno en sue-los arcillosos. Y se corrobora el hecho de que la respiración de raíces es favorecida por el incre-mento en la aireación del suelo (Bhattarai et al., 2004).

Masa fresca

La masa fresca de hojas, tallo y raíz tuvo una correlación inversa y baja con el contenido de arcilla. La masa fresca de tallo y raíz no presen-tó diferencias estadísticas pero la mejor condi-ción fue 20% y 10% de arcilla respectivamente, mientras que la masa fresca de hojas sí presentó diferencias estadísticas (P<0,05), favorecida por 30% de arcilla (figura 3).

La masa seca de hojas y tallo presentaron dife-rencias significativas, el primero beneficiado por 30% de arcilla y el segundo por 20%. El peso seco de raíz no presentó diferencias estadísticas, no obstante, un mayor peso dependió del 10% de arcilla (figura 4). Sin embargo, la correlación con el contenido de arcilla fue de 0,008, -0,3135 y 0,0496 para hojas, tallo y raíz respectivamente, lo cual indica que la arcilla no tiene un efecto cla-ro sobre la masa seca de las plantas de tomate.

La distribución y densidad de raíces determina el volumen de suelo aprovechable para la absorción de agua y nutrientes por la planta (Giulivo y Pi-tacco, 1997), el cual fue mayor con 10% de arci-lla. Black et al. (1977) y Richards (1983) afirman que a mayor volumen de suelo húmedo existe mayor desarrollo de raíces. Según Honorato et al. (1988) y Ruiz (2000), en las plantas de uva, mientras mayor es el volumen de suelo explora-do por el sistema radicular de las plantas, mayor es el crecimiento y desarrollo de la parte aérea y mayor es la productividad de las plantas. Esto no concuerda con la masa de hojas y tallo pero sí con la mayor producción de frutos de tomate.

Figura 3. Masa fresca de plantas de tomate larga vida híbrido granitio bajo el efecto del contenido de arcilla en el suelo. Promedios con letras distintas en la misma serie indican diferencia significativa según la prueba de Tukey (P≤0,05).


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En plantas de tomate de crecimiento indetermi-nado, la ganancia en masa fresca por parte de los frutos alcanza el 80% de la masa total (Hurd et al., 1979), debido a que los frutos acumulan más agua que otros órganos similar a lo observado en este estudio, pues cada planta en promedio pro-dujo 3.700 g de fruto y la masa total promedio fue de 5.000 g, por tanto, el fruto corresponde al 73,4% de la masa total. No obstante, según Ho (1984) la diferencia en ganancia de masa seca entre órganos es más pequeña. Lo que pone en evidencia que el suministro, almacenamiento y toma de agua por la planta debe ser alto para garantizar un buen llenado de los frutos, no obstante, se pensaba que un alto contenido de arcilla favorecería un buen suministro de agua y fertilizantes, por lo que la función de la frac-ción arcilla no es tan relevante como sí lo pueden ser la del limo y la arena pues estas favorecen la macroporosidad en el suelo (Malagón y Monte-negro, 1990).

En tomate, la producción puede verse disminui-da debido a un crecimiento inadecuado del siste-ma radicular (Ho, 1984), a pesar de que no hubo

diferencias en la masa fresca y seca de raíz, sí se observó una menor masa de raíces con el aumen-to del contenido de arcilla, por esta razón, el sue-lo con 10% de arcilla garantiza un buen sistema radicular, pues las raíces de las plantas requieren cantidades adecuadas de oxígeno para su respi-ración y demás funciones metabólicas en toda la planta (Bhattarai et al., 2006).

cOnclusiOnes

Las plantas de tomate pueden ser sembradas en suelos con contenidos de arcilla desde 1% hasta 50% expresando altos rendimientos. No obstan-te, el contenido de arcilla del suelo por sí solo no ejerce influencia representativa en el rendi-miento de plantas de tomate, aunque afecta la acumulación de masa y el área foliar. A pesar de no presentar diferencias significativas el conte-nido de arcilla del 10% presentó mayor correla-ción con la producción total de tomates y con la calidad extra. Un alto contenido de arcilla en el suelo disminuyó la ganancia en masa fresca y seca de las plantas de tomate.

Figura 4. Masa seca de plantas de tomate larga vida híbrido granitio bajo el efecto del contenido de arcilla en el suelo. Promedios con letras distintas en la misma serie indican diferencia significativa según la prueba de Tukey (P≤0,05).


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Efecto de la densidad de siembra sobre el crecimiento de plantas de rábano (raphanus sativus L.) bajo invernadero

Effect of planting density on the growth of radish (Raphanus sativus L.) plants under greenhouse conditions

resuMen

El análisis de crecimiento de las plantas se ha desarrollado durante las últimas décadas como una disciplina, relacionada con la ecofisiología y la agronomía, con sus propios conceptos, términos y herramientas de cál-culo. El presente trabajo se realizó en la Sabana de Bogotá y bajo condiciones de invernadero con el objeto de analizar el efecto de diferentes densidades de siembra (1, 2, 3 y 4 plantas por maceta de 201 cm2) sobre el crecimiento y producción de plantas de rábano. Mediante evaluaciones realizadas a partir de los 12 días y cada 4 días, se analizó la dinámica en el crecimiento del área foliar, diámetro de raíces, peso fresco de raíces, índice de área foliar, tasa de asimilación neta, tasa de crecimiento del cultivo, tasa relativa de crecimiento y el rendimiento. Las densidades de siembra afectaron la dinámica del crecimiento de las plantas de rábano, incre-mentándose hasta los 24 días después del trasplante, época en que se redujo su velocidad indicando el inicio de la madurez. Además, las bajas densidades incrementaron el área foliar y el rendimiento por planta pero redujeron la producción por área. La producción más alta (28 g/maceta) se alcanzó con las mayores densidades de siembra (3 y 4 plantas/maceta).

Palabras clave adicionales: análisis de crecimiento, área foliar, rendimiento.

1 Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad de Nariño, Pasto (Colombia). 2 Autor para correspondencia. [email protected]

HernandO criOllO1, 2

Javier garcía2

raíces de rábano var. crimsongiant. Foto: H. Criollo


Vol. 3 - No.2 - 2009

211

inTrOducciÓn

additional key words: growth analysis, leaf area, yield.


El rábano (Raphanus sativus L.) es una planta de gran importancia por sus propiedades farmacéuti-cas y altos contenidos vitamínicos y de minerales; 100 g de materia fresca de rábano contienen 0,86 g de prótidos, 30 UI (unidades internacionales) de vitamina A, 30 mg de vitamina B1, 20 g de vita-mina B2 y 24 mg de vitamina C. Presenta además un contenido de 37 mg de Ca, 31 mg de P y 1 mg de Fe (Ramírez y Pérez, 2006).

Esta planta Brassicaceae se supone originaria del Japón o China. Es una planta anual, de raíz grue-sa y carnosa, de tamaño y forma variable, piel de color rojo, rosado, blanco u oscuro, según la variedad; posee hojas basales, pecioladas, lámina lobulada con uno a tres pares de segmentos late-rales con bordes dentados (Casimir, 2001).

El rábano se desarrolla bien en climas medios, aunque las altas temperaturas pueden originar sabores picantes en sus raíces. Su ciclo producti-vo es corto y puede variar entre 20 y 70 d, según la variedad, con una temperatura óptima de 18 a

22ºC; se adapta a cualquier tipo de suelo pero los suelos profundos, arcillosos y de reacción neutra son los ideales (Montero et al., 2006).

Según Rincón et al. (2007), el crecimiento y la ca-pacidad productiva de un cultivo es el resultado del genotipo, del ambiente que lo rodea y de su in-teracción. El genotipo es relativamente constan-te si se compara con la variabilidad del ambiente; sin embargo, la expresión fenotípica es amplia-mente influenciada por los cambios ambientales y cualquier variable que produzca efectos sobre el medio va a verse reflejada en el crecimien-to y productividad del cultivo (Marín, 1986).

El análisis de crecimiento es ahora una herra-mienta ampliamente usada en áreas tan diferen-tes como en el fitomejoramiento, la fisiología de los cultivos y en la ecología de las plantas (Poor-ter y Garnier, 1996). Se considera que el análisis de crecimiento representa el primer paso en el análisis de la productividad primaria, siendo un enlace entre el registro de la producción vegetal

absTracT

The plant growth analysis has been developed over the decades as a discipline related to the ecophysiology and agronomy, with their own concepts, terms and calculation tools. In the Bogota Plateau and under greenhouse conditions this study was carried out in order to analyze the effect of different densities (1, 2, 3 or 4 plants per 201 cm2 pot) of sowing on growth and yield of plants of radish. The measurements were carried out starting from 12 days alter planting and every four days in order to analyze the dynamics in growth of leaf area, diameter of roots, fresh weight of roots, leaf area index, net assimilation rate, crop growth rate, relative growth rate, and yield/area. The planting densities affected rate dynamics of growth of radish plants, increasing to 24 days after transplanting, at which time its speed was reduced, indicating the onset of maturity. In addition, low densities increased the leaf area and yield per plant but reduced the yield/area. The highest production (28 g/pot) was achieved with the highest densities (3 and 4 plants/pot).

EFECTO DE LA DENSIDAD DE S IEMBRA SOBRE EL CREC IMIENTO DE PLANTAS DE RáBANO


212

y su investigación por métodos fisiológicos, pu-diendo ubicarse consecuentemente dentro del ámbito de los estudios ecofisiológicos. Su ventaja radica en la facilidad de obtención de los datos en los cuales se basa, como son el peso seco de plan-tas completas o de sus partes (hojas, tallos, vás-tagos) y las dimensiones del aparato asimilatorio (área foliar, área de hojas y tallos, contenido de clorofila, etc.) (Marín, 1989; Kvet et al., 1971).

El rábano es un cultivo de manejo intensivo del cual hay muy poca información local sobre análisis de crecimiento y fenología; los análisis detallados del crecimiento de las plantas permi-ten cuantificar aspectos como la duración del ciclo, definición de estados fenológicos y esta-dos de desarrollo, distribución de asimilados en los diferentes órganos (Azofeifa y Moreira, 2004). Además, los análisis de crecimiento son esenciales para lograr una mejor comprensión de los procesos fisiológicos que definen la produc-ción vegetal y así definir las mejores alternativas de manejo del cultivo en aspectos relacionados con la fertilización, riego, prácticas sanitarias, podas, orientación del cultivo y densidad de siembra, entre otros (Lambers y Poorter, 1992; Barrientos, 1988).

Taiz y Zeiger (2006) definen el crecimiento como un incremento constante en el tamaño de un or-ganismo determinado por procesos de morfogé-nesis y diferenciación; el primero es el desarrollo de la forma o modelo de la célula u órgano, mien-tras que el segundo es el proceso por el cual las células cambian estructural y bioquímicamente para formar o adquirir funciones especializadas. Ambos procesos se pueden medir mediante la tasa absoluta de crecimiento en función de la can-tidad de materia seca y la tasa de funcionamiento de esta, en relación con la influencia del ambiente (Milthorpe y Moorby, 1982). Lambert et al. (1998) definen el crecimiento como un incremento en masa seca, volumen, longitud o área y, en alto gra-do, involucra la división, expansión y diferencia-ción celular. Öpik y Rolfe (2005) describen que el

proceso de crecimiento, a un nivel del organismo, significa la multiplicación coordinada, incremen-to de tamaño y especialización de millones de cé-lulas, todas ordenadas en posiciones exactas.

Es importante poder expresar la producción de un cultivo en términos de crecimiento. El análisis de crecimiento trata de explicar en términos ma-temáticos las variaciones de peso seco y del área foliar en función del tiempo. La estimación de los índices de eficiencia en el crecimiento requiere de la medición del peso seco total de las plantas, así como de sus diferentes órganos y área foliar, en intervalos de tiempo durante el desarrollo de la planta (Radford, 1967; Hunt, 1990); estas medi-ciones brindan una información más precisa acer-ca de la eficiencia de las plantas en la acumulación y transporte de asimilados que las mediciones de índole agronómica (Borrego et al., 2000).

Mediante el uso de prácticas agrícolas se provee a los cultivos de las condiciones más favorables para la expresión del mayor rendimiento poten-cial; dentro de dichas prácticas se destaca el ma-nejo de la densidad de población. A través de esta práctica agrícola pueden incrementarse la pro-ducción de biomasa y el rendimiento de los culti-vos, debido al aumento en el área foliar, el índice de área foliar y la duración de la misma, ocasio-nado por el mayor número de hojas por unidad de superficie (Olalde et al., 2000; Viloria, 1998 y Cebula, 1995), ya que el tamaño y la duración del aparato fotosintético están relacionados con el rendimiento. Asimismo, el mayor crecimiento del dosel vegetal proporciona una mayor inter-cepción de luz, lo cual incrementa la fotosíntesis y producción de biomasa como resultado de un mayor aprovechamiento de los recursos hídricos y nutrimentales (Aguilar et al., 2005).

Con base en estas consideraciones, el presente trabajo se planteó con el objetivo de evaluar el efecto de cuatro densidades de siembra sobre el comportamiento del rábano, mediante el análi-sis de crecimiento.

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Vol. 3 - No.2 - 2009

213EFECTO DE LA DENSIDAD DE S IEMBRA SOBRE EL CREC IMIENTO DE PLANTAS DE RáBANO

MaTeriales y MeTOdOs

localidad y material vegetal

Este trabajo se realizó en un invernadero de plás-tico de la Facultad de Agronomía de la Univer-sidad Nacional de Colombia, Bogotá, con una temperatura y humedad relativa promedias en el interior de 15,6°C y 61%, respectivamente.

Se utilizaron semillas de rábano variedad Crim-son Giant que se germinaron en bandejas plás-ticas de 72 alvéolos con turba canadiense. Una vez aparecieron las primeras hojas verdaderas (15 días después de la siembra), las plántulas se transplantaron a macetas plásticas de polipropi-leno de color rojo, de 2 L de capacidad y de 201 cm2 de área superficial; el sustrato utilizado fue suelo de textura arenosa.

Los tratamientos correspondieron a cuatro den-sidades de siembra: a) 1 planta/maceta (497.512 plantas/ha); (b), 2 plantas/maceta (995.024 plan-tas/ha); (c) 3 plantas/maceta (1.492.536 plantas/ha), y (d) 4 plantas/maceta (1.990.048 plantas/ha). Las macetas se organizaron en el terreno de acuerdo a un diseño de bloques completos al azar (BCA) con cuatro repeticiones, teniendo en cuen-ta su ubicación en el invernadero; cada repetición estuvo conformada por 10 macetas. Antes de la siembra, se le aplicó al suelo fertilizante de grado 0-10-15 suplementado con elementos menores y secundarios (1.000 kg ha-1) más urea en dosis de 100 kg ha-1.

evaluación del crecimiento y rendimiento

A partir del establecimiento de las plantas en las macetas (12 días después del transplante [ddt]) y cada 4 d, se extrajeron de cada bloque muestras de plantas correspondientes a cada tratamiento, para determinar en cada evaluación el número de hojas (NH), área foliar (AF), diámetro de raíz (DR), peso fresco de raíz (PFR), peso seco de ho-jas (PSH), peso seco de raíz (PSR) y peso seco

total (PST). El área foliar se determinó con un medidor LICOR-3000, el diámetro con un cali-brador de vernier, el peso fresco con una balan-za analítica y el peso seco después del secado de muestras en un horno a 70ºC durante 72 h.

Con los datos anteriores de área foliar y peso seco se procedió al cálculo los siguientes índices de crecimiento:

Índice de área foliar (IAF): corresponde al área foliar de la planta sobre el área foliar del suelo que ocupa (Hunt, 1990).

IAF=AFplanta

Asuelo (1)

Tasa absoluta de crecimiento (TAC): correspon-de al incremento de peso seco de la planta o de cada uno de sus órganos por unidad de tiempo (Hunt, 1990).

TAC=W2 –W1

T2 –T1 (2)

Tasa relativa de crecimiento (TRC): permite medir la eficiencia de la planta en el incremento de peso por unidad de tiempo (Hunt, 1990).

TRC=LnW2 –LnW1

T2 –T1

(3)

Tasa de asimilación neta (TAN): mide la efi-ciencia fotosintética y determina el incremento de peso por unidad de área foliar en una unidad de tiempo y se calculó mediante la fórmula pro-puesta por Gómez et al. (1999).

TAN=W2 –W1

T2 –T1

LnAF2 –LnAF1

AF2 –AF1 (4)

Tasa de crecimiento del cultivo (TCC): mide los incrementos de biomasa seca por unidad de área de suelo en una unidad de tiempo (Radford, 1967).

TCC=IAF × TAN (5)

El rendimiento se calculó como el peso de raíces obtenidas en cada maceta (g/maceta).


214

análisis estadístico

El diámetro de raíces y el PFR, evaluadas al final del trabajo, se sometieron a análisis de varianza y pruebas de comparación de medias de Tukey (P≤0,05), utilizando el paquete estadístico SAS. El comportamiento del crecimiento del rábano se evaluó mediante análisis de regresión toman-do el tiempo como variable independiente; los modelos se seleccionaron con base en los mejores valores de R2 y basados en el reporte del paquete estadístico CurveExpert versión 1.3.


área foliar por planta (aF)

El comportamiento del AF mostró una tenden-cia ascendente en las primeras evaluaciones, tendencia que decreció al final del estudio en los tratamientos evaluados con excepción del trata-miento correspondiente a 1 planta/maceta, en donde el incremento en el número de hojas con-

tinuó. Igualmente, los tratamientos con menor densidad permitieron una mayor AF (figura 1). Según Clavijo (1989), cuando se siembran dife-rentes densidades de plantas, su respuesta a los factores ambientales difiere según la densidad de población.

También, estas observaciones coinciden con Jol-liffe y Gaye (1995) quienes afirman que un rápi-do crecimiento y una mayor expansión de hojas y raíces se presenta cuando no hay otras plantas competidoras en la cercanía; cuando hay mayor densidad, una planta que crece más rápido que su vecina utilizará una mayor cantidad de un de-terminado recurso disponible e incrementará su tasa de crecimiento en general. La mayor exten-sión de las hojas permitirá a la planta poseer una mayor área de interceptación de luz y una mayor producción fotosintética por planta.

diámetro de la raíz

La tasa de crecimiento de la raíz en tamaño es un aspecto importante si se considera que la co-

Figura 1. comportamiento del área foliar en plantas de rábano a través del tiempo y en cuatro densidades de siembra.

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mercialización de este producto es en fresco. En el tratamiento de 1 planta/maceta se observó un incremento sostenido durante todo el expe-rimento (figura 2), lo cual indica un mayor ta-maño final del producto y presenta correlación con el comportamiento del AF. Los tratamientos con 2, 3 y 4 plantas por maceta mostraron una curva de crecimiento de tipo sigmoideo, con un crecimiento inicial lento, una segunda fase de crecimiento acelerado motivado por la rápida asignación y traslocación de fotoasimilados ha-cia la raíz y un descenso al iniciarse el periodo de maduración causado posiblemente por los bajos gradientes entre los fotoasimilados de la raíz y de las hojas (Cruz-Huerta et al., 2005).

La evaluación del diámetro final de las raíces de rábano mostró que la siembra de 1 planta/mace-ta permitió un mayor diámetro de raíces (3,03 cm), con diferencias significativas en compara-ción con los demás tratamientos (tabla 1). En general, un menor número de plantas/área signi-ficó mayor crecimiento radical.

El menor diámetro observado en tratamientos con mayor densidad puede explicarse en la ma-

yor competencia intraespecífica que se da por nutrientes, espacio y radiación, generada por el más alto número de plantas por maceta, lo cual genera una menor cantidad de asimilados por planta para ser particionados hacia las raíces (Páez et al., 2000).

Peso fresco de raíces

El peso fresco de raíces de rábano estuvo deter-minado por la densidad de siembra. Los mayores valores al final de las evaluaciones se alcanzaron en el tratamiento 1 planta/maceta con 15 g/raíz comparados con las 2, 3 y 4 plantas por maceta,

Figura 2. diámetro de raíces en plantas de rábano a través del tiempo y en cuatro densidades de siembra.

Plantas por maceta

Diámetro (cm)Rendimiento (g/maceta)

1 3,03 a 28,0 a

2 2,53 b 27,9 a

3 2,40 bc 21,5 b

4 2,13 c 15,0 c

Tabla 1. diámetro y rendimiento de raíces de rábano, obtenidos con diferentes densidades de siembra.



216

con pesos de 10,73 g, 9,33 g y 7,97 g, respecti-vamente (figura 3). Según Gardner et al. (1985), al incrementarse la densidad de población de un cultivo, generalmente disminuye la biomasa por planta pero se incrementa por unidad de superfi-cie, lo cual concuerda con el presente estudio. Así mismo, estos resultados coinciden con Pérez et al. (2005) quienes manifiestan que las altas den-sidades de plantación reducen el crecimiento de las variables vegetativas como área foliar, núme-ro de hojas y materia seca, siendo más notorios estos efectos al final del cultivo.

índice de área foliar (iaF)

Una de las funciones más importantes de la hoja es la absorción lumínica, por lo cual esta función se explica mejor con el área foliar desarrollado (Bresinsky et al., 2008). Las mayores densida-des de siembra dieron origen a mayores IAF, indicando una mayor área foliar por unidad de área de suelo y con excepción de 1 planta/mace-ta, los mayores IAF se presentaron en la cuarta evaluación. El tratamiento 1 planta/maceta pre-sentó los menores IAF (1,1), aunque no se logró

alcanzar los máximos durante el periodo de eva-luación (figura 4). El mayor IAF se alcanzó sem-brando 4 plantas/maceta con un valor de 3,4, el cual se considera ideal para una planta tipo C3; en su orden le siguieron los tratamientos con 3 y 2 plantas/maceta con un IAF de 2,8 y 2,0, res-pectivamente.

Estos resultados coinciden con Gardner et al. (1985), Cebula (1995) y Jolliffe y Gaye (1995), quienes indican que aunque el incremento en la densidad de población ocasiona una disminución en tamaño, vigor y peso de la planta, la biomasa por unidad de superficie se incrementa hasta un máximo, que para la mayoría de plantas de cul-tivo con mecanismo fotosintético C3, se alcanza con un IAF entre 3 y 4, valores alcanzados con 4 plantas/maceta en este estudio. Igualmente, Kerby et al. (1990) encontraron que en algodón, las mayores densidades de siembra produjeron los máximos valores de IAF, en momentos en que el cultivo debe destinar una creciente canti-dad de fotoasimilados al llenado de frutos, por lo que se necesita interceptar la mayor cantidad de radiación posible.

Figura 3. Peso fresco de raíces de rábano a través del tiempo y en cuatro densidades de siembra.

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Tasa de asimilación neta (Tan)

Los valores de TAN mostraron amplia variación en cada una de las densidades estudiadas, a tra-vés del tiempo de evaluación. Mientras que los mayores valores para los tratamientos de 3 (2,01 g dm-2 d-1 ) y 4 plantas/maceta (1,57 g dm-2 d-1) se presentaron en la cuarta lectura (16 ddt), el tra-tamiento con 2 plantas/maceta alcanzó su valor máximo a los 12 ddt (tercera lectura) y el trata-miento con 1 planta/maceta en la última lectura con 2,81 g dm-2 d-1 (figura 5).

Estas variaciones pueden presentarse por la dife-rencia en los periodos de competencia entre plan-tas, en su autosombreamiento y principalmente por las diferencias en el inicio del engrosamien-to acelerado de la raíz, que da origen a fuertes gradientes en los potenciales fuente-vertedero ya que según Pollock y Farrar (1996) y Shibles (1987), los máximos valores de TAN se alcanzan por las altas demandas de fotoasimilados que se presentan cuando un órgano como el fruto o las raíces, en el caso del rábano, inicia el proceso de llenado; igualmente, cuando el órgano alcanza su madurez, los valores de la TAN se reducen drás-

Figura 4. comportamiento del índice de área foliar (iaF) en plantas de rábano a través del tiempo y en cuatro densidades de siembra.

ticamente. Además existen otros factores deter-minantes de estas variaciones, como los mencio-nados por Milthorpe y Moorby (1982) y Shibles (1987) y relacionados con la ontogenia del culti-vo. Estos autores mencionan entre otros factores, el sombreo de las hojas superiores sobre las infe-riores, la reducción de la capacidad fotosintética de las últimas hojas formadas debido a su baja concentración clorofílica y niveles de proteínas solubles, el menor estímulo de los vertederos.

Así mismo, Poorter (1989) manifiesta que el com-ponente fisiológico del crecimiento como es la TAN, es el resultado del balance neto entre las ganancias por la tasa de fotosíntesis y las pérdi-das por las tasas de respiración de hojas, tallos y raíces y que en su definición también intervie-nen otros factores como la distribución de bio-masa en los diferentes órganos, la composición química y la formación de área foliar (Villar et al., 2004).

Tasa de crecimiento del cultivo (Tcc)

Los valores más altos pueden observarse en la cuarta lectura para los tratamientos con altas


218

densidades poblacionales (5,59 g dm-2 día-1) y 5,32 g dm-2 día-1 para los tratamientos de 3 y 4 plantas/maceta, respectivamente; el tratamiento con 1 planta/maceta alcanzó su mayor valor en la última evaluación debido a la menor interfe-rencia con otras plantas, lo cual le permitió un mayor crecimiento foliar (figura 6).

La disminución final en la TCC puede atribuirse, de acuerdo con Borrego et al. (2000), al inicio de la senescencia foliar y al menor potencial de ver-tedero presentado en la etapa de madurez de las raíces del rábano; igualmente se puede afirmar que la densidad de siembra cumple un papel im-portante en la definición de la TCC ya que afec-ta directamente el comportamiento del IAF y de la eficiencia fotosintética, medida como TAN.

Tasa relativa de crecimiento (Trc)

Este parámetro indica la acumulación de biomasa presente por unidad de biomasa producida (Bo-rrego et al., 2000). El comportamiento observado de esta variable durante el periodo experimental, permite observar variaciones determinadas por el comportamiento de la TAN (figura 7). Du-

rante sus primeros estadios, el crecimiento suele tener una dinámica exponencial y suele reflejar diferencias significativas entre especies o manejo agronómico diferente.

A diferencia de la TAN, en la primera lectura se observa en todos los tratamientos una gran efi-ciencia en la conversión de peso seco por unidad de peso, debido posiblemente a la mayor relación que se presenta entre el AF y el peso de las hojas en las primeras fases del crecimiento y a que los tejidos jóvenes poseen mayor actividad biológica y capacidad de síntesis. Además, las tendencias representadas en la figura 7 concuerdan con lo planteado por Blackman (1986) y encontrado por varios autores en torno a los cambios tem-porales en el TCR, es decir, los índices son ma-yores durante las fases vegetativas tempranas de las plantas y disminuyen conforme se alcanza la madurez y las hojas llegan a la senescencia.

rendimiento

Los datos de rendimiento se expresan en peso de raíces por unidad de área (201,06 cm2); el ren-dimiento osciló entre 27,99 g/maceta en el tra-

Figura 5. comportamiento de la tasa de asimilación neta (Tan) en plantas de rábano a través del tiempo y en cuatro densidades de siembra.

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Figura 6. comportamiento de la tasa de crecimiento del cultivo (Tcc) en plantas de rábano a través del tiempo y en cuatro densidades de siembra.

Figura 7. comportamiento de la tasa relativa de crecimiento (Trc) en plantas de rábano a través del tiempo y en cuatro densidades de siembra.


220

tamiento con 3 plantas y 14,99 g/maceta en el tratamiento con una planta por matera. Se de-terminaron diferencias estadísticas entre el rendi-miento de los tratamientos con 3 plantas (28,00 g) y 4 plantas/maceta (27,91 g/maceta) con los de-más tratamientos. Dos plantas por maceta (21,48 g) produjeron un rendimiento significativamente más alto que una planta por maceta (15,0 g), que fue el tratamiento menos productivo (tabla 1).

Estos resultados coinciden con lo expuesto por Gardner et al. (1985) quienes afirman que con el aumento de la densidad de población, por lo gene-ral, disminuye la biomasa por planta pero se incre-menta por unidad de superficie. La relación entre las variables IAF, AF, PFR y rendimiento expresa-do como peso de raíces por maceta, cuando se tra-baja con diferentes densidades de siembra, permite establecer que aumentando el IAF con densidad de plantas, se incrementa el rendimiento/maceta pero se reduce el AF y PFR por planta (figura 8).

cOnclusiOnes

• Las densidades de siembra afectaron el com-portamiento del crecimiento del rábano.

• El IAF y la TCC se incrementaron con la den-sidad de población, alcanzándose los valores máximos en la lectura a los 24 ddt, época en que comienzan a estabilizarse las demás varia-bles de crecimiento.

• Las bajas densidades de población se asocia-ron con mayor AF y mayor producción/planta pero con menores rendimientos/área.

• Una densidad de 4 plantas/maceta (equiva-lentes a 1.990.049 plantas/ha) produjo los mayores rendimientos de raíces (28,0 g/ma-ceta), en comparación con 1 planta/maceta (497.512 plantas/ha) con un rendimiento de 15,0 g/maceta).

Figura 8. relación entre las variables área foliar (aF), índice de área foliar (iaF), peso fresco por planta (PFr) y rendimiento por maceta en plantas de rábano en cuatro densidades de siembra.

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CRIOLLO/gARCÍA

resuMen

Uruguay se ubica entre 35º y 31º S y es un país con clima templado. La superficie ocupada por el sector gran-jero, principal proveedor de alimentos frescos, es de aproximadamente 1,8% de la superficie agropecuaria del país. Hay 25.000 ha dedicadas a la horticultura sin incluir el cultivo de papa. El Instituto Nacional de Inves-tigación Agropecuaria (INIA) tiene cinco estaciones experimentales en Uruguay. La estación INIA Las Brujas está localizada en el sur de Uruguay y sus acciones tienen por destinatario al productor granjero del sur. El Programa Nacional de Investigación Producción Hortícola abarca cinco áreas, dos de ellas “Control integra-do de plagas a campo” y “Fisiología de cultivos”. Durante las temporadas 2005-2006 se instalaron módulos demostrativos de solarización de canteros para el control de malezas en almácigos de cebolla. Se obtuvo una reducción significativa del número de malezas. Entre 2006 y 2008 se utilizaron dos espesores de polietileno transparente ultravioleta de 35 y 80 µm y se los comparó con un testigo sin solarizar. Se obtuvo un excelente control de malezas sin existir diferencias estadísticas significativas entre ambos y sí con el testigo sin solarizar, al igual que en la calidad de las plántulas. En las parcelas solarizadas el nivel de amonio y nitratos en el suelo luego de la solarización fue mayor al testigo sin solarizar. La solarización también fue efectiva en reducir los daños de nematodos en plantines de cebolla en 2008.

1 Estación Experimental Las Brujas, Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria (INIA), Rincón del Colorado, Canelones (Uruguay). [email protected]

Solarización de canteros en almácigos de cebolla para el control de malezas y enfermedades en uruguay

Soil solarization on onion beds for weed and disease control in Uruguay

Palabras clave adicionales: Alliaceas, banco semillas, plagas, nematodos, polietileno.

JOrge e. arbOleya1

Plantulas de tomate. Foto: álvarez-Herrera.canteros solarizados para almácigos de cebolla. Foto: J.E. Arboleya



224

inTrOducciÓn

additional key words: Alliaceae, seed bank, pests, nemathodes, polyethylene.


clima del uruguay

Uruguay se ubica entre 35º y 31º S y es un país con clima templado. El relieve uruguayo está caracterizado por su escasa altitud. El punto más elevado del país es el cerro Catedral, con 514 msnm. La ausencia de sistemas orográficos importantes contribuye a que las variaciones es-paciales de temperatura, precipitaciones y otros parámetros sean pequeñas (Severota, 1997).

La temperatura media anual es de 17,5ºC varian-do desde unos 20ºC en la zona noreste, hasta unos 16ºC en la costa atlántica. Las isotermas tienen una orientación general del noreste al su-roccidente y sus valores decrecen hacia el sudes-te. Las temperaturas más altas se presentan en los meses de enero-febrero y las más bajas en ju-nio-julio. Los cambios de temperaturas son fre-

cuentes y pronunciados en cualquier época del año (El Clima del Uruguay, 2009).

Las lluvias totales medias anuales tienen su valor mínimo hacia el sur, sobre las costas del Río de la Plata, con casi 1.000 mm y su valor máximo hacia el noreste, en la frontera con Brasil, con 1.400 mm.

Pese a esa distribución de valores medios, las pre-cipitaciones en el Uruguay se caracterizan por su extremada irregularidad y variabilidad.

La humedad relativa media anual oscila entre 70 y 75%, en todo el país. El mes más húmedo es julio (promedio 80%) y el más seco es enero (promedio 65%). La humedad relativa oscila al-rededor de 45% al mediodía y superior a 90% en la madrugada.

absTracT

Uruguay is located within 35º and 31º south latitude and is a country of temperate climate. The area occupied with agricultural sector, the main producer of fresh aliments, is about 1.8% of the agricultural area of the country. There are 25,000 ha of vegetable crops without including potato crop. The National Institute of Agricultural Research (INIA) has five experimental stations in the country. The INIA “Las Brujas” Research Station is located in the south of Uruguay. The National Research Program of Vegetable Crops includes five areas, two of which are integrated pest management in field and crop physiology. During the seasons 2005-2006, there were installed demonstrative modules of soil solarization to control the weeds in onion beds. The significant reduction in the number of weeds was obtained. During the years 2006 and 2008, there were utilized ultraviolet transparent polyethylene of two thickness grades of 35 and 80 µm and compared with control without solarization. It was obtained an excellent control of weeds without the significant differences recorded among the thicknesses and with a significant difference recorded among the treatments and the control as well as for plantlet quality. In solarized treatments, the level of ammonium and nitrates in soil after solarization was the highest one in the control without solarization. The solarization was also effective in reducing the damages caused by nemathodes in plantlets of onion in 2008.

ARBOLEyA

Vol. 3 - No.2 - 2009

225SOLARIzACIóN DE CANTEROS EN ALMáCIgOS DE CEBOLLA PARA EL CONTROL DE MALEzAS

La superficie ocupada por el sector granjero es de 1,8% de la superficie agropecuaria del país. Abar-ca alrededor del 20% de los establecimientos ru-rales y de la población económicamente activa del medio rural. El valor bruto (VB) agropecuario de la producción de este sector representa el 15% del país. La horticultura contribuye con la ter-cera parte del mismo. Hay 25.000 ha dedicadas a la horticultura sin incluir el cultivo de papa. Este sector representa el principal proveedor de alimentos frescos para la población (Campelo y Arboleya, 2005).

Las dos zonas más importantes se ubican en el litoral norte y en la zona sur del país. Cerca de 90% de los productores son de carácter familiar. La orientación principal de la producción es ha-cia el mercado interno.

El Instituto Nacional de Investigación Agro-pecuaria (INIA) cuenta con cinco estaciones experimentales en Uruguay. La Estación Expe-rimental INIA Las Brujas está localizada en el departamento de Canelones a 40 km de Mon-tevideo. Las acciones de INIA Las Brujas tienen por destinatario principal al productor granjero de la zona sur.

la producción de cebolla en uruguay

El cultivo de la cebolla es importante dentro de la granja nacional, ocupando el segundo lugar den-tro de las hortalizas (tabla 1). Hay una superficie de cultivo cercana a las 2.000 ha anuales con un rendimiento promedio de 15 a 18 t ha-1. Esta pro-ducción es básicamente para consumo en fresco en el mercado interno (DIEA-MGAP, 2008).

En el departamento de Canelones, donde se ubica el INIA Las Brujas, se concentra la mayor área, donde se produce principalmente cebolla de estación con cosecha entre diciembre y febre-ro, aunque también se cultiva cebolla temprana. En el norte se ha desarrollado el cultivo aprove-chando condiciones climáticas favorables para la producción temprana, logrando ingresar al mer-

cado en los meses de octubre y noviembre. Gran parte del área cultivada se presenta en suelos de textura fina.

En la región sur, los suelos son de mayor fertili-dad y la textura predominantemente es limosa a arcillo-limosa. Se presenta escaso drenaje interno, con un horizonte subsuperficial de permeabilidad baja. Por tanto, una limitante importante es el momento oportuno para el laboreo del suelo, que suele ser de pocos días al mes y exige una perma-nente atención a las condiciones climáticas.

En la zona norte, fundamentalmente en el depar-tamento de Salto, la siembra se realiza en marzo, el trasplante en mayo-junio y la cosecha de fina-les de septiembre a noviembre, según el cultivar.

En la región sur, los cultivos se destinan princi-palmente a la conservación y abastecimiento del mercado durante un periodo que comprende de febrero a agosto. También se cultiva cebolla tem-prana y para venta entre noviembre y marzo. El área cultivada por productor es de 1,5 a 2,0 ha, existiendo una amplia variabilidad con áreas me-nores hasta cultivos de 15 a 25 ha.

Las exportaciones no superan el 5% de la produc-ción nacional y en general los volúmenes impor-tados superan ampliamente a las exportaciones.

En el presente artículo, aparte de la información sobre el clima del Uruguay, de algunas caracte-

CultivosProductores

(No.)Superficie

(ha)Boniato (batata) 1.431 1.761

Cebolla 1.290 1.709

Zanahoria 521 1.597

Zapallo Kabutiá 634 2.175

Tomate industria 667 483

Tomate mesa 410 234

Tabla 1. Principales rubros hortícolas, número de productores y superficie por cultivo.

Fuente: DIEA-MGAP, 2008.


226

rísticas importantes del sector granjero y de la producción de cebolla, se detallan los principales resultados de la investigación realizada en los al-mácigos de cebolla con la técnica de la solarización.

la investigación en horticultura y de cebolla en uruguay

El Programa Nacional de Investigación Produc-ción Hortícola abarca cinco áreas y entre ellas “Control integrado de plagas a campo” y “Fi-siología de cultivos”. Dentro de este último se encuentra una línea de investigación “Ajuste de alternativas en el control de malezas en cultivos hortícolas, como almácigos de cebolla”. Desde el 2007 existe una línea de investigación aplicada con financiamiento del Banco Mundial titulado “Métodos amigables con el medio ambiente para el manejo de malezas, enfermedades, plagas y residuos de los establecimientos”. En esta línea también participan la Facultad de Agronomía (Fagro) y la Dirección General de la Granja (Di-gegra). En estos dos proyectos se ha trabajado en cebolla en las temáticas de control de malezas y de plagas utilizando la técnica de la solarización.

La solarización en su forma actual fue descrita por Katan et al. (1976) y Davis (1991) menciona que la solarización es efectiva en el control de hon-gos, bacterias, malezas y nematodos. Importante para el caso de la germinación de semillas de las malezas es que más arriba de un nivel óptimo de temperatura ocurre una declinación a medida que el calor se aproxima al límite letal y la semilla se daña (Hartmann et al., 2001). Para el control del moho blanco (Sclerotinia spp.) en lechuga, Gil et al. (2009) encontaron efectos favorables de la solari-zación con una cobertura de plástico, mantenien-do temperaturas de 45,3°C en promedio.

En la década de 1980 se experimentó con la sola-rización en el norte del Uruguay, donde la tem-peratura del aire es en promedio 5°C superior a la de la zona sur y en algunos lugares los suelos presentan una textura más liviana que los del

sur, por lo que se logran incrementos térmicos de significancia al realizar la solarización. Desde 2004 se realizaron experiencias de solarización de canteros para almácigos de cebolla en la zona sur del país en el Centro Regional Sur (CRS) de Fagro, en suelos de textura pesada. Los resultados obtenidos mostraron que se obtuvo una reduc-ción del número de malezas de 850 plantas/m2

en el cantero no solarizado a 12 plantas/m2 en los almácigos de cebolla con la solarización. Este efecto se mantuvo 100 d después de levantar el polietileno de los almácigos.

Módulos demostrativos

Desde diciembre de 2005, INIA, Digegra y Fagro realizaron módulos demostrativos en tres zonas del sur del Uruguay (Campelo et al., 2006). En las solarizaciones se utilizó polietileno ultraviole-ta transparente de un espesor de 80 µm (PE UV transp. 80 µm). Se compararon un tratamiento sin solarizar y el solarizado con y sin riego luego de colocar el PE. Se instalaron registradores au-tomáticos de temperatura, tipo Kooltrak, progra-mados para toma de datos cada 2 h a 5 y 20 cm de profundidad. Se evaluó el número de malezas por superficie de almácigos contabilizando las mismas en un cuadrante de 0,40 × 0,40 m (Ar-boleya et al., 2008).

En las figuras 1, 2A y 2B se muestran las varia-ciones de la temperatura obtenida en un suelo de textura pesada (arcillosa) a 5 y 20 cm de profun-didad, respectivamente, en el suelo solarizado y en el no solarizado en Las Violetas, departamen-to de Canelones.

Si bien a 20 cm de profundidad las temperaturas en los canteros solarizados fueron superiores a las de los no solarizados, fueron menores que a 5 cm de profundidad. Por ello la mayor acción de la temperatura ocurre en los primeros centímetros de suelo y de allí la importancia de no llevar a su-perficie las capas de abajo del suelo para impedir que semillas que no hubieran sido afectadas por el efecto de la solarización pudieran germinar.

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En las figuras 3A y 3B se aprecian las temperatu-ras máximas y mínimas a 5 y 20 cm de profun-didad, respectivamente, en el suelo no solarizado y en el solarizado con textura media a liviana del departamento de Montevideo. La figura 4 mues-tra los datos de temperatura máxima y mínima a 20 cm de profundidad para el suelo solarizado.

De los resultados obtenidos en Rincón del Ce-rro, a 5 cm de profundidad, se puede afirmar que también existieron diferencias importantes entre el cantero solarizado y el no solarizado, llegando hasta más de 50°C la temperatura en el solariza-

do. Las temperaturas a 20 cm de profundidad si-guieron la misma tendencia que para la localidad de Las Violetas, es decir menores que a 5 cm.

Los resultados de la evaluación del control de malezas en las tres localidades se resumen en la tabla 2.

Las conclusiones de estos módulos fueron:

• La técnica de la solarización fue efectiva en el control de malezas en canteros para almáci-gos de cebolla tanto en Brisas del Plata, en Las

Figura 1. Temperaturas máximas y mínimas a 5 cm de profundidad, suelo no solarizado (a) y suelo solarizado (b). las violetas, canelones.

Figura 2. Temperaturas máximas y mínimas a 20 cm de profundidad, suelo no solarizado (a) y suelo solarizado (b). las violetas, canelones.

Tratamiento Brisas del Plata Las Violetas Rincón del Cerro

Suelo no solarizado1 760 350 6.934Suelo solarizado y regado 3 6 --Suelo solarizado, sin riego posterior 0 25 118

Tabla 2. número de malezas/m2 de almácigos en brisas del Plata, colonia; las violetas, canelones, y rincón del cerro, Montevideo.

1 El cantero no solarizado recibió tres aplicaciones de glifosato entre enero y abril de 2006.


228

• A pesar de que las temperaturas del mes de ene-ro de 2006 fueron en algún momento más bajas a las normales, los registros de las máximas de fines del mes de diciembre y las registradas en enero y febrero fueron suficientes para lograr el objetivo de disminuir significativamente la infestación de malezas en los canteros solari-zados. Esto confirma los resultados obtenidos en el CRS-Fagro en 2004-2005.

• El efecto del control estuvo relacionado al gra-do de infestación de semillas de malezas del suelo en cada caso, pero se dieron grandes di-ferencias con el cantero no solarizado en todos los casos.

• La solarización realizada en los canteros que no tenían cinta de riego, pero que habían sido regados hasta capacidad de campo antes de co-locarse el PE para la solarización, fue efectiva en el control de malezas en relación al cantero no solarizado.

efecto de la solarización con el uso de estiércol, compost y microorganismos efectivos sobre el banco de malezas y calidad de la plántula

En 2006-2007 se instaló un experimento en la localidad de Santa Rosa, cercana a la zona pro-ductora de cebolla de Canelones (Campelo et al., 2007). En esta zona es común el uso de estiércol de ave en cuyo piso se coloca cáscara de arroz. Se utilizó este material y un compost de la Intenden-cia Municipal de Montevideo (IMM). Además, se aplicaron los microorganismos efectivos (EM).

La cobertura del suelo se realizó el 13 de diciem-bre de 2006 con PE UV transp. 35 µm y se man-tuvo hasta el momento de la siembra. Se plantó el cultivar Pantanoso del Sauce-CRS en canteros de cuatro filas el 27 de abril de 2007 con 4 g de semilla/m2. El diseño experimental fue de blo-ques al azar con tres repeticiones. Se evaluó el número de malezas por superficie de cantero, a los 40 y 60 d después de la siembra (dds), utili-

Figura 3. Temperaturas máximas y mínimas a 5 y 20 cm de profundidad, suelo no solarizado (a) y suelo solarizado (b). rincón del cerro, Montevideo.

Figura 4. Temperaturas máximas y mínimas a 20 cm de profundidad, suelo solarizado. rincón del cerro, Montevideo.

Violetas y en Rincón del Cerro. Estos resulta-dos confirman lo encontrado por Mallek et al. (2007) quienes reportan un control efectivo en la germinación de semillas de varias especies de malezas a 39°C, comparado con 23°C.

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zando la misma metodología anterior. Se toma-ron muestras de suelo a 15 cm de profundidad a los 65 d después de retirar el PE, para determinar el contenido de amonio y de nitratos. A los 94 dds se tomó una muestra de 10 plántulas repre-sentativas de cada parcela y se evaluó el largo desde el disco basal a la hoja más larga, el diáme-tro del falso tallo, el peso fresco, peso seco y se determinó el contenido de N foliar.

Se colocaron registradores para la toma de la tem-peratura del suelo, en este caso a una profundidad de 10 cm. En la figura 5 se grafican las temperatu-ras máximas y mínimas a 10 cm de profundidad en el suelo solarizado (A) y en el no solarizado (B).

El 7 (40 dds) y el 27 de julio (60 dds) se determi-nó, aparte del peso fresco y seco, el número de malezas y los resultados se expresan en número de malezas/m2 de almácigo (tabla 3).

Los tratamientos que recibieron incorporación de estiércol (T4) y compost de IMM (T6) sin so-larizar presentaron mayor cantidad de malezas que el tratamiento testigo (T1), aunque estadís-ticamente no fueron significativamente diferen-tes. Debe tenerse en cuenta que el coeficiente de variación fue muy alto (46%) y debido a ello po-siblemente no se detectaron esas diferencias. Sin

TratamientosNo. de malezas Peso fresco

(g)Peso seco

(g)40 dds 60 dds

1 No solarizado 65 a 71 b 21,00 b 4,00 bc

2 Solarizado (PE UV transp. 35 µm) 0 b 2 c 0,90 c 0,14 c

3 Solarizado + 10 t estiércol antes de solarizar 7 b 8 c 0,14 c 0,07 c

4 No solarizado + 10 t estiércol 104 a 108 ab 47,00 a 8,70 a

5 Solarizado + 5 t compost IMM antes de solarizar 7 b 13 c 2,74 c 0,50 c

6 No solarizado + 5 t compost IMM a la siembra 106 a 114 a 33,00 ab 7,40 ab

7 Solarizado + 200 L ha-1 EM a la siembra 13 b 17 c 0,87 c 0,14 c

8 Solarizado + 10 t estiércol + 30 L ha-1 EM antes de colocar el PE 0 b 38 c 0,01 c 0,01 c

CV (%) 49 28 78,00 89,00

LSD 32 16 18,00 5,70

Tabla 3. número de malezas del almácigo a los 40 y 60 dds y el peso fresco y seco a los 94 dds de la cebolla.

Los promedios con letras distintas indican diferencia significativa según la prueba de LSD (P≤0,01).

embargo en promedio habían 68 malezas en el T1 en comparación con 106 en el T4 y 110 para el T6, en las dos fechas evaluadas. Esto reafirma aún más la importancia de solarizar el material orgánico a agregar ya que puede ser una potencial fuente de incorporación de malezas.

Las malezas predominantes en las parcelas del ex-perimento fueron: capiquí (Stellaria media), mas-tuerzo (Coronopus didymus), perejilillo (Fumaria spp.), pega lana (Picris echoides), bowlesia (Bowlesia incana), falsa ortiga (Stachis arvensis), manzanilla (Matricaria chamomilla), sanguinaria (Poligonum aviculare), rábano (Raphanus sp.), cerraja (Sonchus oleraceus) y trébol de campo (Trébol spp.). Esta últi-ma predominó en los tratamientos solarizados.

La tendencia observada, en cuanto a número de malezas, también fue similar a la del peso de malezas por parcela (tabla 3). Los tratamientos no solarizados presentaron significativamente mayor peso fresco y seco de malezas en relación a los solarizados.

El análisis del contenido de nitrato y amonio del suelo de las parcelas indicó que los tratamientos solarizados tuvieron significativamente mayor contenido de nitratos que las no solarizadas, con excepción del T4 (tabla 4).


230

Los tratamientos solarizados presentaron una mayor altura de plántula que los no solarizados (tabla 4). El peso fresco y seco de las plántulas de los tratamientos no solarizados fue significativa-mente menor que en el de los plantines solariza-dos (tabla 5).

Las plántulas del tratamiento solarizado (T2), del solarizado con previo agregado de estiércol (T3) y el tratamiento con agregado de estiércol, de EM y solarizado (T8) fueron las que presenta-ron los mayores valores (3,8%) de N foliar (tabla 5). El tratamiento con agregado de EM a la siem-bra y que había sido solarizado (T7) no difirió estadísticamente de los anteriores con 3,4% de N. Podría ser que los EM estuvieran favoreciendo una mayor actividad microbiana y de minerali-zación.

Los tratamientos testigo, el no solarizado con agregado de estiércol de parrillero, el no solari-zado y agregado de compost y el solarizado con agregado de compost tuvieron un contenido sig-nificativamente menor de N foliar (2,90; 2,82; 3,03 y 3,06, respectivamente) en comparación con los anteriores.

Figura 5. Temperaturas máximas y mínimas a 10 cm de profundidad, suelo no solarizado (a) y solarizado (b), santa rosa, canelones 2006-2007.

TratamientosNitratos (mg kg-1)

Amonio(mg kg-1)

Altura plántula

(cm)

Diámetro falso tallo

(mm)1 No solarizado 4,5 b 5,7 d 19 c 3,8 c

2 Solarizado (PE UV transp. 35 µm) 12,5 ab 22,2 bc 24 ab 5,1 a

3 Solarizado + 10 t estiércol antes de solarizar 19,6 a 33,9 ab 24 ab 5,1 a

4 No solarizado + 10 t estiércol 12,6 ab 8,0 cd 22 bc 5,0 ab

5 Solarizado + 5 t compost IMM antes de solarizar 16,2 ab 24,4 ab 23 ab 5,0 a

6 No solarizado + 5 t compost IMM a la siembra 4,8 b 6,3 d 19 c 4,1 bc

7 Solarizado + 200 L ha-1 EM a la siembra 23,2 a 25,3 ab 24 ab 4,9 ab

8 Solarizado + 10 t estiércol + 30 L ha-1 EM antes de colocar el PE 17,3 ab 38,9 a 26 a 5,0 a

CV (%) 43 29 9,7 29

LSD 10,4 10,6 3,5 10,6

Tabla 4. nitratos y amonio en suelo 65 dias despues de levantar el polietileno de la solarizacion y altura de la plántula y diámetro del falso tallo a 101 dds de la cebolla.


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TratamientosNitrógeno foliar (%)

Peso fresco (g/10 plántulas)

Peso seco (g/10 plántulas)

1 No solarizado 2,90 b 9 b 1,3 c

2 Solarizado (PE UV transp. 35 µm) 3,81 a 19 a 2,4 ab

3 Solarizado + 10 t estiércol antes de solarizar 3,83 a 19 a 2,3 ab

4 No solarizado + 10 t estiércol 2,82 b 14 ab 1,8 bc

5 Solarizado + 5 t compost IMM antes de solarizar 3,06 b 19 a 2,5 a

6 No solarizado + 5 t compost IMM a la siembra 3,03 b 9 b 1,2 c

7 Solarizado + 200 L ha-1 EM a la siembra 3,41 ab 17 a 2,1 ab

8 Solarizado + 10 t estiércol + 30 L ha-1 EM antes de colocar el PE 3,77 a 18 a 2,2 ab

CV (%) 14 21 19

LSD 0,67 3,5 0,66

Tabla 5. contenido de nitrógeno foliar a 94 dds y peso fresco y seco de plántulas a 101 dds de la cebolla.


efecto de dos espesores de polietileno sobre el control de malezas y calidad de la plántula

En 2006-2007 y en 2007-2008 en el campo expe-rimental de INIA Las Brujas se comparó el efecto de dos espesores de PE UV transp. 35 y 80 µm sobre el control de malezas y sobre el desarrollo de los plantines (Arboleya et al., 2008). La coloca-ción del plástico se realizó el 17 de diciembre de 2006 y se mantuvo hasta el momento de la siem-bra de los almácigos. Se plantó el cultivar Panta-noso del Sauce CRS en canteros de cuatro filas el 30 de abril de 2007. Se realizaron evaluacio-nes similares a las descritas en el punto anterior.

El 4 de junio (36 dds) se determinó el número de malezas en un cuadrante de 0,40 × 0,40 m y se calculó el número de malezas/m2 de almácigo (tabla 6). Los tratamientos solarizados tanto con PE 35 µm como 80 µm no tuvieron diferencias estadísticamente significativas entre sí en la can-tidad de malezas presentes por metro cuadrado de cantero. Ambos fueron estadísticamente dife-rentes al testigo.

Las malezas predominantes en las parcelas del expe-rimento fueron: capiquí (Stellaria media), mastuerzo (Coronopus didimus), perejilillo (Fumaria spp.), pega

lana (Picris echoides), bowlesia (Bowlesia incana), falsa ortiga (Stachis arvensis), manzanilla (Matricaria chamomilla), sanguinaria (Poligonum aviculare), rábano (Raphanus sp.), cerraja (Sonchus oleraceus), “capiquí peludo” (Cerastium vulgatum) y trébol de campo (Trebol spp.). En los tratamientos solarizados la predo-minancia fue de trébol de campo.

Los tratamientos solarizados con PE 35 y 80 µm no tuvieron diferencias estadísticamente signifi-cativas entre sí en el peso fresco, ni en el peso seco de malezas (tabla 6). Ambos fueron estadís-ticamente diferentes al testigo.

El análisis del contenido de nitratos y amonio en el suelo de las parcelas indicó que los trata-mientos solarizados tuvieron significativamente mayor contenido de nitratos y de amonio que los no solarizados (tabla 7).

La altura de las plántulas de los tratamientos so-larizados fue mayor que en el testigo (tabla 7). No se encontraron diferencias estadísticamente significativas en el diámetro del falso tallo entre los tratamientos. El peso fresco y seco de las plán-tulas de las parcelas solarizadas con PE 35 y 80 µm fueron las que presentaron los mayores va-lores, pero no fueron estadísticamente diferentes del tratamiento testigo (tabla 8).


232

Las plántulas provenientes de los tratamientos con solarización presentaron un contenido de N foliar mayor que el tratamiento testigo (tabla 8).

En las figuras 6 y 7 se grafican los datos de tem-peraturas registradas a 10 cm de profundidad en-tre el 7 de diciembre de 2006 y el 28 de febrero de 2007 para el testigo sin solarizar y para los solarizados con PE 35 y 80 µm. Existió una di-ferencia muy grande en la temperatura entre los canteros solarizados y el no solarizado, con tem-

peraturas cercanas y superiores a 50°C, similares a las mencionadas como necesarias para afectar la germinación de las malezas.

El 28 de agosto (120 dds) se realizó una evalua-ción del estado general de los plantines utilizan-do una escala visual entre 1 (malo) y 5 (excelen-te). También se determinó en forma visual el porcentaje de punta seca de la hoja más desarro-llada y el porcentaje de superficie de la misma hoja con manchas de Botrytis (tabla 9).

Tratamientos No. malezas/m2 Peso fresco (g) Peso seco (g)

1 No solarizado 573 a 1.432 a 256 ab

2 Solarizado con PE UV trans. 35 µm 23 b 16 b 4 c

3 Solarizado con PE UV trans. 80 µm 54 b 16 b 5 c

CV (%) 39 37 51

LSD 192 482 101

Tabla 6. número de malezas del almácigo a los 36 dds y peso fresco y seco de malezas a los 91 dds de la cebolla.


TratamientosNitratos (mg kg-1)

Amonio(mg kg-1)

Altura plántula (cm)

Diámetro falso tallo (mm)

1 No solarizado 5 c 6 b 23 bc 4,9

2 Solarizado con PE UV transp. 35 µm 114 a 87 a 28 ab 4,8

3 Solarizado con PE UV transp. 80 µm 58 b 75 a 29 a 4,9

CV (%) 21 21 12 12

LSD 44 27 5 NS

Tabla 7. nitratos y amonio en suelo a los 63 días después de levantar el polietileno de la solarización y altura y diámetro del falso tallo de la plántula de cebolla a los 120 dds.

Los promedios con letras distintas indican diferencia significativa según la prueba de LSD (P≤0,01); NS, no significativo.

TratamientosPeso fresco

(g/10 plántulas)Peso seco

(g/10 plántulas)Nitrógeno foliar

(%)1 No solarizado 17,9 abc 2,0 2,96 bc

2 Solarizado con PE UV trans. 35 µm 24,0 ab 2,4 3,88 ab

3 Solarizado con PE UV trans. 80 µm 26,0 a 2,3 4,40 a

CV (%) 13 15 19

LSD 6,6 NS 1,39

Tabla 8. Peso fresco y seco y contenido de nitrógeno foliar de las plántulas de cebolla a los 120 dds.


ARBOLEyA

Vol. 3 - No.2 - 2009


Si bien no existieron diferencias estadísticamente significativas entre las plántulas de los tratamien-tos solarizados y el no solarizado, las provenien-tes de los canteros que habían sido solarizados presentaron una tendencia a un estado general superior (4,3 y 5,0) al de las plántulas no solari-zadas (tabla 9). El porcentaje de punta seca de las plántulas solarizadas fue inferior (13 y 15%) con relación al de las plántulas no solarizadas (23%). Las plántulas de los canteros solarizados tendie-ron a un menor porcentaje de área con manchas por Botrytis (16 y 20%) con relación a las plántu-las de los canteros no solarizados (25%).

efecto de la solarización en el control del nematodo del tallo Ditylenchus dipsaci (Kühn) Filip.

En el periodo 2007-2008 se realizó un experimen-to con solarización y utilización de microorga-nismos efectivos (EM) en el control del nemato-

Figura 6. Temperaturas máximas y mínimas a 10 cm de profundidad, suelo no solarizado (a) y solarizado (b) con Pe uv transp. 35 µm. inia, las brujas, 2006-2007.

Figura 7. Temperaturas máximas y mínimas a 10 cm de profundidad en cantero solarizado con Pe uv transp. 80 µm. inia, las brujas, 2006-2007.

do del bulbo Ditylenchus dipsaci (Kühn) Filip. El 11 de diciembre de 2007 se colocaron los PE UV transp. 35 µm en las parcelas solarizadas previo riego de las mismas hasta capacidad de campo. Se plantaron cuatro filas del cultivar Pantanoso del Sauce-CRS en canteros a 1,5 m y parcelas de 5 m de largo, el 28 de abril de 2008. Se utilizó un di-seño experimental de bloques al azar con cuatro repeticiones (Arboleya et al., 2009).

Se realizó una evaluación del estado general de las parcelas 37 dds. Se usó una escala de 1 a 5, donde 1 = malo y 5 = excelente. A los 39 dds se contabilizó el número de espacios sin plantas y se calculó el porcentaje de área sin plantas en 2 m lineales en las dos filas centrales del cantero del almácigo. Se realizó una determinación de las plantas afectadas con síntomas de nemato-dos a los 84 dds. Para ello se extrajeron plantas de 0,5 m lineales de una fila central del cantero y de 0,5 m lineales de una fila de afuera del cante-ro. Se contabilizó el número de plantas para esa superficie y se realizó una observación visual de la sintomatología de las plantas y se contó cuán-tas tenían síntomas visibles y cuántas no.

Posteriormente se colectaron 2 g de parte basal de planta se colocaron toda la noche en 50 mL de agua. Al otro día se colectó una muestra de 30 mL del fondo del agua y se centrifugó a 3.000


234

gn (5.000 rpm). Se tomaron los 5 mL del fondo y se contó el número de nematodos en esos 5 mL. Esto se realizó en plantas con y sin síntomas vi-suales de nematodos.

El estado general de las parcelas del testigo fue significativamente inferior al de los tratamien-tos solarizados que no difirieron entre sí (tabla 10). La misma tendencia se observó en los espa-cios sin plantas entre el testigo y los solarizados. El número de plantas afectadas con síntomas vi-suales de nemátodos fue significativamente su-perior en el tratamiento sin solarizar (tabla 11).

La cantidad de nematodos en plantas con sínto-mas visuales de esta enfermedad detectada en el tratamiento testigo fue muy superior al de la re-gistrada en las plantas con síntomas en los otros

tratamientos, a pesar de no haber diferencias sig-nificativas, debido seguramente al elevado coefi-ciente de variación registrado (tabla 12).

Debe destacarse que en las plantas que visual-mente no tenían síntomas y estaban dentro del área en donde se extrajeron plantas con síntomas (0,5 m lineales) también se detectaron nemato-dos siendo sensiblemente mayor y estadística-mente significativas esas diferencias en el caso del tratamiento testigo.

cOnclusiOnes generales

La solarización ha sido efectiva en reducir el ban-co de semillas de malezas bajo diferentes condi-ciones y localidades.

Tratamientos Estado general1Punta seca

(%)2Superficie foliar con

manchas de Botrytis (%)2

1 No solarizado 3,2 abc 23 ab 25

2 Solarizado con PE UV transp. 35 µm 4,3 ab 15 b 16

3 Solarizado con PE UV transp. 80 µm 5,0 a 13 b 20

CV (%) 10 14 19

LSD 0,92 5 NS

Tabla 9. evaluación sanitaria de las plántulas de cebolla a los 120 dds.

1 Estado 1, malo; 5, excelente; 2 corregido por arcoseno raíz del porcentaje. Los promedios con letras distintas indican diferencia significativa según la prueba de LSD (P≤0,01); NS, no significativo.

Tratamientos Estado general de las parcelas1

No. de espacios sin plantas

área sin plantas (%)

1 Testigo sin solarizar 1,5 b 10,0 a 33,0 a

2 Solarizado con PE UV transp. 35 µm 4,5 a 0,7 b 1,1 b

3 Solarizado con PE UV transp. 35 µm agregando 200 L ha-1 de EM al momento de la solarización

4,0 a 1,5 b 1,5 b

4 Solarizado con PE UV transp. 35 µm agregando 200 L ha-1 de EM al momento de la siembra y cada 20 días

4,5 a 1,0 b 1,1 b

CV (%) 22 65 148

LSD 1,84 5,53 21,0

Tabla 10. Observación del estado general de las parcelas a los 37 dds y número de espacios y área sin plántulas de cebolla a los 39 dds.

1 Estado 1, malo; 5, excelente; 2 corregido por arcoseno raíz del porcentaje. Los promedios con letras distintas indican diferencia significativa según la prueba de LSD (P≤0,01).

ARBOLEyA

Vol. 3 - No.2 - 2009


El uso de PE UV transp. 35 µm fue tan efectivo en reducir el banco de semillas de malezas como el de 80 µm. La calidad de la plántula fue similar con el uso de ambos espesores de polietileno.

El uso de la solarización demostró tener un benefi-cio adicional y favorable sobre el comportamiento sanitario en el almácigo, al reducir el ambiente de humedad que se genera con la presencia de male-zas y que favorecen el desarrollo de los patógenos.

Tratamientos

No. de plantas en 0,5 m en la fila de afuera del cantero

Plantas con síntomas

visuales en la fila de afuera

del cantero (%)

No. de plantas en 0,5 m en la fila de adentro

del cantero

Plantas con síntomas

visuales en la fila de adentro del cantero (%)

1 Testigo sin solarizar 25 b 74 a 40 b 74 a

2 Solarizado con PE UV transp. 35 µm 94 a 19 b 103 a 4 b


95 a 12 b 92 a 5 b


107 a 15 b 110 a 4 b

CV (%) 28 39 23 20

LSD 52 31 45 11

Tabla 11. Plantas de cebolla afectadas por síntomas visuales de nematodos a los 84 dds.


TratamientosNo. de nematodos en plantas con síntomas visuales de nematodos

No. de nematodos en plantas sin síntomas visuales de nematodos

1 Testigo sin solarizar 159 31 a

2 Solarizado con PE UV transp. 35 µm 49 2 b


34 1 b


35 0 b

CV (%) 106 129

LSD NS 25,5

Tabla 12. número de nematodos en plantas de cebolla con y sin síntomas visibles a los 84 dds.


La solarización incrementa los niveles de nitratos y de amonio en el suelo por lo que debe tenerse en cuenta para no realizar aplicaciones innece-sarias de N, que pueden traer efectos negativos sobre el desarrollo de los plantines y favorecer el ataque de enfermedades.

Fue claro el efecto favorable de la solarización en la reducción de la sintomatología ocasionada por los nematodos y en obtener plántulas de mejor calidad.


236


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ARBOLEyA

resuMen

En el mundo los residuos vegetales son el recurso renovable más grande que existe y están compuestos en su mayor parte por celulosa y hemicelulosa, sustancias que son degradadas por microorganismos. En Colombia se conoce poco acerca de la biodiversidad microbiana y su función en la naturaleza. A manera de línea base en esta investigación se aislaron microorganismos degradadores de celulosa y xilano en dos compost prove-nientes de residuos agrícolas, el primero de una finca de flores (1) y el segundo de hortalizas (2), ubicadas en la Sabana de Bogotá. El aislamiento se realizó en medios de cultivo con extracto de compost, los morfotipos se purificaron y se les evaluó la actividad enzimática a nivel cualitativo en medios sólidos con xilano y celu-losa. Se seleccionaron los mejores microorganismos para cada actividad en cada compost y se les cuantificó proteínas extracelulares, biomasa y actividad degradadora en los respectivos sustratos. El compost 2 fue mejor para el aislamiento de microorganismos degradadores de xilano y celulosa que el compost 1. Se encontraron 46 microorganismos con potencial para degradar xilano y cinco para celulosa de estos se evaluaron seis para xilano y cinco para celulosa, de los cuales, el hongo Aspergillus sp. 1 del compost 1 y el hongo Penicillium sp. y el actinomiceto Streptomyces sp. 2 del compost 2 son promisorios para la degradación de xilano, el hongo Aspergillus sp. 2 y el actinomiceto Streptomyces sp. 3 del compost dos para degradar celulosa.

1 Grupo de Investigación AGRAS, Departamento de Agronomía, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Co-lombia, Bogotá (Colombia).

2 Autora para correspondencia: [email protected]



identificación de los microorganismos seleccionados mediante métodos bioquímicos y morfológicos.Foto: N. Cruz C.

nOrella cruz c.1, 2

diana casTellanOs s.1

HeliOdOrO argüellO a.1



238

inTrOducciÓn

additional key words: bacteria, fungi, actinomycetes, cellulolytics, xylanolytics.


En el mundo, los residuos vegetales son el recur-so renovable más grande que existe y se consi-dera que más del 85% de los residuos conside-rados agrícolas y un gran porcentaje de residuos agroindustriales son de este tipo (Sztern y Pravia, 1999). Estos residuos están compuestos en su mayor parte por celulosa, hemicelulosa y lignina (Paul y Clark, 1996). Los compuestos lignocelu-lolíticos se estiman en varios miles de millones de toneladas anuales (Okeke y Obi, 1994) y los microorganismos cumplen un papel fundamen-tal en su descomposición y transformación (Sa-ber, 2001).

Por esta razón se han desarrollado procesos usando estos residuos como materia prima para la obtención de compost (Suquilanda, 1996),

pero también de productos con valor agregado como etanol, enzimas microbianas, y proteínas unicelulares (Oliveira et al., 2006). En el proceso de compostaje los microorganismos participan por medio de la secreción de enzimas hidrolíticas que tienen un papel fundamental en la depoli-merización de los componentes orgánicos de los diferentes residuos (Marx et al., 2001). Entre es-tas enzimas las más importantes son las celula-sas, hemicelulasas, proteasas, lipasas, fosfatasas y arilsulfatasas (Mondini et al., 2004).

Cuando las enzimas que producen los microor-ganismos son extracelulares pueden ser poten-cialmente útiles, en la degradación de diferentes sustratos. Estas enzimas extracelulares tienen ventajas con respecto a las intracelulares porque

Palabras clave adicionales: bacterias, hongos, actinomicetos, celulolíticos, xilanolíticos.

absTracT

In the world, the vegetable wastes are the largest renewable resource that exists and are composed mostly of cellulose and hemicellulose, the substances that can be degraded by microorganisms. In Colombia, there is few knowledge about microbial biodiversity and its use. As a base line in this study, there were isolated degraders microorganisms of cellulose and xylan from two compost from agricultural waste, the first one from a floriculture farm (1) and the second one from a vegetable farm (2), located in the Bogotá Plateau. The isolation was carried out using selective mediums with compost extracts. Then, it was performed morphotype identification and qualitative evaluation of enzymatic activities in specific solid mediums with xylan and cellulose. The best microorganisms were selected for each activity in each compost and extracellular proteins, biomass and activity in the respective substrates were quantified. The compost 2 was better for isolation of xylan and cellulosa degraders than compost 1. We found 46 microorganisms with a potential to degrade xylan and five microorganisms with a potential to degrade cellulose, from these were evaluated six for xylan and five for cellulose, of which the fungi Aspergillus sp. 1 from compost 1, the fungi Penicillium sp. and the actinomycete Streptomyces sp. 2 from compost 2 were promising for the degradation of xylan, the fungus Aspergillus sp. 2 and the actinomycete Streptomyces sp. 3 from compost 2 were promising to degrade cellulose.

CRuz C./CASTELLANOS S./ARgÜELLO A.

Vol. 3 - No.2 - 2009

239DEgRADACIóN DE CELuLOSA y x ILANO POR MICROORgANISMOS A ISLADOS

no necesitan técnicas de ruptura, para ser extraí-das, presentan una estructura más compacta y son menos susceptibles a la degradación. Las en-zimas extracelulares hidrolizan moléculas gran-des como almidón, celulosa, hemicelulosa, pecti-na, proteínas, lípidos y ácidos nucleicos, que son asimiladas por los microorganismos como fuente de carbono y energía. Moléculas como hemicelu-losa y celulosa están presentes en gran cantidad en el compost proveniente de residuos agrícolas (Sztern y Pravia, 1999) y esto lo convierte en un sustrato ideal para el aislamiento de microorga-nismos degradadores de estas sustancias.

Los microorganismos aislados de compost se pueden usar para la producción de inoculantes que apoyen la producción agrícola en el control de plagas, como fertilizantes (ICA, 2007), o para mejorar tiempos en procesos de compostaje ela-borados con residuos agrícolas (Vargas-García et al., 2005). Adicionalmente, el uso de enzimas microbianas, especialmente celulasas y xilanasas extracelulares, ha ganado importancia debido a que los productos obtenidos de la hidrólisis (azú-cares solubles) son indispensables en procesos de fermentación, producción de combustibles, quí-micos y alimentos (Kuhada et al., 1998).

La literatura reporta muchos microorganismos con capacidad para degradar xilano principal-mente hongos (Pham et al., 1998). Los hongos fi-lamentosos producen gran cantidad de xilanasas extracelulares en comparación con las levaduras y bacterias (Kulkarni et al., 1999). Para la degra-dación de celulosa han sido estudiados muchos géneros de hongos por sus enzimas celulolíticas (Lynd et al., 2002) y entre las bacterias, los acti-nomicetos se destacan por su capacidad degrada-dora de este sustrato (Lynd et al., 2002).

En Colombia la biodiversidad microbiológica es prácticamente desconocida y por consiguiente su función en la naturaleza, posiblemente por-que en el pasado no se contaba con metodolo-gías apropiadas para el aislamiento, purificación,

clasificación, caracterización y preservación de los microorganismos (Melgarejo et al., 2002). Ac-tualmente en el Instituto Colombiano Agrope-cuario (ICA) se encuentran registrados algunos productos acondicionadores de suelo y abonos orgánicos, elaborados a partir de microorganis-mos, vermicompost, estiércoles y compost (ICA, 2008). En este contexto, dichos trabajos generan un entorno favorable para el desarrollo de esta investigación a manera de línea base, en la que se pretende aislar bacterias y hongos con capacidad de degradar sustancias presentes en procesos de descomposición de residuos agrícolas como celu-losa y hemicelulosa.


recolección de muestras

El primer compost provino de la finca Jardines de Chía Ltda., la cual se encuentra ubicada en la ve-reda la Fagua, Chía, Cundinamarca. Esta finca se dedica al cultivo de flores como pompón de expor-tación. En esta finca el compost es elaborado úni-camente con tallos y flores de pompón triturados y dispuestos en pilas de aproximadamente 3 m de alto, 4 m de ancho y 4 m de largo (basal) y son volteadas cada 15 días y una relación C/N=14.

El segundo compost provino de la finca Gabeno, ubicada en el km 10 vía Tenjo, Cundinamarca. Esta finca se dedica al cultivo de hortalizas orgá-nicas principalmente lechuga. El compost se ela-bora con residuos de hortalizas y plantas arven-ses sin limpiar como resultado de las desyerbas manuales de los cultivos y se le adiciona melaza y estiércol bovino. En esta finca el compost se realiza en pilas de 2,5 m de ancho, 10 m de largo y 1,5 m de alto, la pila se cubre con pasto cor-tado, para protegerla de la pérdida de humedad por evaporación, no se voltea a menos de que un exceso de humedad así lo exija. Para el caso del compost trabajado se realizaron tres volteos debido a las lluvias y una relación C/N=13.


240

Se tomaron tres muestras de cada compost en diferentes tiempos de acuerdo con la duración de cada uno de los procesos de compostaje. El com-post 1 (5 meses de compostaje) se muestreó a las 2 semanas, a los 3 meses y a los 5 meses. El com-post 2 (8 meses de compostaje) a las 2 semanas, a los 4 meses y a los 8 meses. Para cada muestra se tomaron 10 puntos diferentes de la pila cubrien-do el interior (5 puntos) y el exterior de la pila (5 puntos), los cuales se mezclaron en un recipiente limpio y se sacaron tres submuestras.

aislamiento de microorganismos

Cada submuestra se procesó de manera indepen-diente por triplicado. Para cada una se utilizó un medio de cultivo con extracto de compost de cada muestra (Hunter-Cevera et al., 1986) y bactoagar (Difco). El aislamiento se realizó en medios no selectivos con el fin de obtener microorganis-mos que degradaran sustratos complejos como el compost, de esta manera poder probar su acción sobre diferentes sustratos presentes en compost realizado con residuos agrícolas en este caso ce-lulosa y xilano. A los medios para actinomicetos se les adicionó el antibiótico nistatina y en los medios para hongos se utilizó el antibiótico clo-ranfenicol (Hunter-Cevera et al., 1986). Para el procesamiento de las muestras se empleó la téc-nica de diluciones seriadas (Madigan et al., 2001).

determinación cualitativa de las diferentes actividades

A todos los microorganismos aislados se les evaluó su actividad en los dos sustratos xilano y celulosa por duplicado, para tal fin se realiza-ron inóculos líquidos cuyas concentraciones se ajustaron para bacterias a 107 ufc/mL de acuerdo con el patrón de Mc Farland, para actinomicetos a 106 células/mL y para hongos a 105 células/mL por medio de conteos en cámara de Neubauer. Cada suspensión microbiana a evaluar se inocu-ló sobre círculos de papel filtro, ubicados en la parte central de las cajas de petri que contenían los medios sólidos. Estos medios fueron elabora-

dos como sigue: 10 g de sustrato, 1 g KH2PO4, 2 g NaNO3, 0,5 g MgSO4 7H2O, 10 mL solución de elementos traza, 990 mL agua destilada y bac-toagar 15 g. Se ajustaron a pH 6 y se esteriliza-ron por 10 min a 15 Lb (Cooper y Wood, 1980). Los sustratos fueron CMC (carboximetil celulo-sa Sigma) y xilano de hojuelas de avena (Sigma).

En cada una de las cajas se midió el crecimiento de la colonia y el halo de degradación alrededor de la misma a las 116 h para actinomicetos y a las 48 h para bacterias, sacando un porcentaje de degradación (Pedroza et al., 2007). Adicional-mente se categorizó la intensidad del halo de 1-3 siendo 1 un halo débilmente visible y 3 un halo muy visible con el fin de dar una idea de la inten-sidad de la actividad enzimática sobre el sustrato específico.

actividad enzimática de los mejores aislamientos

De los microorganismos evaluados en la etapa anterior se escogió el mejor de cada compost, de cada grupo microbiano y de cada actividad. El microorganismo con el mayor porcentaje y el mayor grado fue seleccionado para esta etapa. Se escogieron seis microorganismos por cada una de las actividades xilano y celulosa, de los cuales dos corresponderían a bacterias, dos a hongos y dos a actinomicetos, uno de cada compost.

Se prepararon inóculos de concentración conoci-da. De cada una de estas suspensiones microbia-nas se extrajo 1 mL y se inoculó sobre 3 mL del medio líquido. Estos medios líquidos fueron pre-parados de la misma forma que los medios sólidos del ensayo anterior. Los medios líquidos inocula-dos se incubaron a 28°C en agitación constante a 130 rpm. Para bacterias se tomaron muestras cada 6 h durante 48 h, para hongos y actinomicetos cada 24 h por 4 d (Mikan y Castellanos, 2004).

La muestra se centrifugó a 6.000 rpm y el pe-let fue puesto a secar en un horno a 105ºC por 24 h con el fin de determinar la biomasa seca


Vol. 3 - No.2 - 2009


microbiana. Los sobrenadantes se congelaron en nitrógeno líquido para la evaluación posterior de las actividades enzimáticas. A partir de los so-brenadantes, se realizó la determinación de las proteínas extracelulares utilizando el método de Zor y Selinger (1996), y la determinación de ac-tividades enzimáticas.

Actividad-ß-1,4-endoglucanasa: a 200 µL de sobrenadante, se adicionó 875 µL de CMC al 1% (Sigma) y 25 µL de buffer acetato de sodio 1,0 M (Ramírez y Coha, 2003) con pH 6,0 para bacte-rias y actinomicetos y pH 5,3 para hongos.

Actividad-ß-1,4-exoglucanasa: se colocaron 12,5 mg de papel filtro Whatman No. l en un tubo Eppendorf al cual se le agregaron 200 µL de buffer acetato de sodio 0,6 M con pH 6,0 para bac-terias y actinomicetos (Ramírez y Coha, 2003) y pH 5,3 para hongos y 800 µL de sobrenadante.

Actividad-ß-1,4-glucosidasa: se determinó utilizando 250 µL del sobrenadante y 250 µL de salicina 10 mM en buffer acetato de sodio 1 M (pH 6,0) para bacterias y actinomicetos (Ramí-rez y Coha, 2003) y pH 5,3 para hongos.

Todos los sistemas se incubaron a 50ºC (tempera-tura ideal para la acción de enzimas celulolíticas) por 50 min. Posteriormente se midió la liberación de azúcares reductores por el método del arseno-molibdato de Nelson (1944) y Somogyi (1952). La absorbancia se leyó en un lector de micropla-cas BIORAD 680XR a 655 nm. Las actividades se expresaron en UI por mL. Considerando una unidad la cantidad de enzima que libera 1 µM glucosa/min (Ramírez y Coha, 2003).

Actividad-ß-1,4endo-xilanasa: se inocularon 50 µL del sobrenadante en 450 µL de suspensión de xilano de hojuelas de avena (Sigma) al 0,5% en buffer citrato pH 5,5 (Bailey et al., 1992). Se incubó por 5 min a 50ºC y se midió la liberación de azúcares reductores por el método DNS (Mi-ller, 1959), usando xilosa como solución están-dar. Las unidades de actividad fueron expresadas

en nKat/s (cantidad de enzima necesaria para transformar un nmol de sustancia por segundo). La absorbancia se leyó en un espectrofotómetro (Biomate 3) a 540 nm.

Manejo de datos

Para la evaluación cuantitativa de actividades en-zimáticas todos los datos se tomaron por triplica-do, se calculó la desviación estándar y se utilizó estadística descriptiva para realizar las curvas de calibración de cada actividad en el programa Ex-cel. Se determinaron las respectivas correlaciones entre las curvas de biomasa y proteínas solubles con las actividades en cada sustrato utilizando el programa Excel. Las gráficas se realizaron en el programa Sigma Plot versión 10.

Preservación final de cepas

Los microorganismos aislados se conservaron en tubos eppendorf, con el sustrato especifico 1% (xilano, celulosa) en medio líquido, en caso de no presentar actividad en ninguno de estos sustra-tos se preservaron en extracto de compost y se les adicionó glicerol al 10% (p/v). La concentra-ción de células para bacterias fue de 107 ufc/mL y hongos filamentosos 106 esporas/mL. Cada mi-croorganismo se conservó por triplicado a -70°C.

identificación de cepas seleccionadas

Los hongos y los actinomicetos seleccionados para la parte final fueron identificados de acuer-do con métodos morfológicos y las bacterias de acuerdo a métodos bioquímicos utilizando los Kit clínicos de identificación BBL Crystal y API de Biomeriux.


aislamiento de microorganismos

Se aislaron y se preservaron en agar compost, 125 morfotipos en el compost 1 (19 de actino-


242

micetos, 67 de bacterias y 39 de hongos), y 164 morfotipos del compost 2 (65 de actinomicetos, 79 de bacterias y 20 de hongos).

actividad cualitativa

De acuerdo con la evaluación de las actividades hidrolíticas cualitativas “presencia de halo de de-gradación”, se encontró que el compost 1 presentó mayor número de morfotipos con algún grado de degradación sobre los sustratos estudiados espe-cialmente xilano (102), sin embargo en los dos compost fue mayor el número de morfotipos de-gradadores de xilano que de celulosa (figura 1).

De acuerdo con los porcentajes e intensidad del halo de degradación (G) se encontraron 46 mi-croorganismos con potencial para la degradación de xilano (%>40, G=3) 19 del compost 1 y 23 del compost 2, en su mayoría actinomicetos, mientras que para celulosa solo dos presentaron porcentajes superiores al 20 y grado 3 de degra-dación y fueron aislados del compost 2 (tabla 1). Por esta razón en celulosa se utilizaron para la

evaluación cuantitativa solo cinco microorga-nismos, dos con grado 3 y tres con grado 2 de degradación

Microorganismos seleccionados

En la tabla 2 se muestran los morfotipos selec-cionados por tener el mayor porcentaje de degra-dación y mayor grado dentro de cada sustrato, compost y grupo microbiano. Se encontraron los siguientes generos: Bacillus, Aspergillus, Penicillium y Streptomyces (se numeraron sp. 1, sp. 2, sp. 3, sp. 4) de acuerdo a la cantidad de microorganismos diferentes dentro del género a evaluar, con el fin de diferenciarlos.

Dentro de los morfotipos, la bacteria Bacillus sp.2 del compost 2 presentó la mejor degradación en xilano y en celulosa, y se seleccionó para calcular la actividad cuantitativa en los dos sustratos, a pesar de que su grado de degradación en celulosa es 2. En el caso de los hongos, Aspergillus sp. 1 del compost 1 fue el que tuvo la mayor actividad en xilano y en celulosa dentro de los hongos en este

Figura 1. número de morfotipos de microorganismos que presentaron actividad cualitativa en xilano y celulosa (cooper y Wood, 1980) en los compost provenientes de residuos agrícolas en la sabana de bogotá.


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compost, así que también se trabaja de aquí en adelante con el mismo hongo en los dos sustra-tos aunque su grado de degradación en celulosa es 2. No se encontraron bacterias con potencial para degradar celulosa en el compost 1 (tabla 2).

actividad cuantitativa

actividad en xilano

La figura 2 muestra las correlaciones entre las variables proteínas solubles, biomasa y actividad endoxilanasa en todos los microorganismos eva-luados. A medida que aumentan las proteínas so-lubles aumenta la degradación sobre el sustrato y por consiguiente el microorganismo puede au-

mentar su biomasa al utilizar los azúcares solu-bles provenientes de la degradación del sustrato para su crecimiento.

En las figuras 2A y 2B se muestra una mayor correlación entre las variables para Penicillum sp. (>0,9) que para Aspergillus sp. 1 (>0,7) y la biomasa tiene menor correlación con la activi-dad endoxilanasa (0,71) y las proteínas solubles (0,78), su valor máximo de biomasa es mayor a la del hongo del otro compost aunque su activi-dad sobre el sustrato es menor.

En diferentes estudios realizados con hongos se ha encontrado que la actividad enzimática de la endoxilanasa depende mucho de la especie evaluada, la actividad de la enzima puede tener máximo de actividad en diferentes pH y tempe-raturas (Curotto et al., 1994; Ferreira et al., 1999; Abdel-Sater y El-Said, 2001; Oliveira et al., 2006). Para el trabajo realizado, el hongo Aspergillus sp. 1 aislado del compost 1 tiene mayor actividad que el hongo Penicillum sp. aislado del compost 2.

Especies de los géneros Aspergillus pueden pro-ducir xilanasas libres de celulasas usando xilano como única fuente de carbono (Kulkarni et al., 1999). El género Penicillum está registrado como otro de los géneros además de Aspergillus y Trichoderma con gran cantidad de especies que degra-da xilano y produce todas las enzimas extrace-lulares implicadas en la degradación del mismo (Chávez et al., 2006).

Compost Microorganismoxilano Celulosa

%>40% g=3

%>20% g=3

Compost 1

Bacterias 7 0

Hongos 2 0

Actinomicetos 10 0

Compost 2

Bacterias 0 0

Hongos 4 1

Actinomicetos 23 1

Total 46 2

Tabla 1. número de morfotipos con potencial para la degradación (porcentaje y grado de degradación (g) de xilano celulosa, según cooper y Wood, 1980), en dos compost en la sabana de bogotá.

Bacterias Hongos Actinomicetos

Compost 1

xilano Bacillus sp. 1 Aspergillus sp. 1 Streptomyces sp. 1

% y grado 77,5% G=3 66,9% G=3 57,7% G=3

Celulosa - Aspergillus sp. 1 Streptomyces sp. 4

% y grado - 15,4% G=2 43,3 G=2

Bacterias Hongos Actinomicetos

Compost 2

xilano Bacillus sp. 2 Penicillium sp. Streptomyces sp. 2

% y grado 52,6% G=3 54,8% G=3 62,7% G=3

Celulosa Bacillus sp. 2 Aspergillus sp. 2 Streptomyces sp. 3

% y grado 74,0% G=2 34,7% G=3 21,4% G=3

Tabla 2. Morfotipos seleccionados de acuerdo con su porcentaje y grado de degradación (g) en xilano y celulosa aislados en dos compost de la sabana de bogotá.


244

Figura 2. crecimiento y actividad enzimática xilanolítica de los morfotipos seleccionados. a, Aspergillus sp. 1; b, Penicillium sp.; c, Streptomyces sp. 1; d, Streptomyces sp. 2; e, Bacillus sp. 1; F, Bacillus sp. 2. e, actividad endoxilanasa; P, proteínas solubles; b, biomasa. coeficientes de correlación entre las variables e-P, e-b, P-b.

Para los actinomicetos o bacterias filamentosas se observa que la actividad máxima ocurre a las 116 h en los dos actinomicetos evaluados sin em-bargo, se ve claramente que la actividad del acti-nomiceto Streptomyces sp. 2 aislado del compost 2 (38,21 nkat/s mL-1) es mayor que la del acti-nomiceto Streptomyces sp. 1 aislado del compost 1 (18,40 nkat/s mL-1). Aunque este último pre-

senta un mayor crecimiento de biomasa (figuras 2C y 2D).

Si expresamos la actividad de los actinomicetos evaluados en términos de unidades internacio-nales por mililitro, Streptomyces sp. 1 tiene una actividad de 5,52 UI/mL y Streptomyces sp. 2 11,2 UI/mL. Si comparamos estos valores con algu-


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nos reportados en la literatura, las actividades oscilan entre 12 y 22 UI/mL con máximos de actividad que ocurren a las 120 h, para actinomi-cetos mesófilos y termófilos creciendo en sustra-tos que promueven secreción de xilanasas libres de celulasas, como xilano puro o bagazo de caña (Maheswari y Chandra, 2000; Antanopoulos et al., 2001; Techapun et al., 2002). Entre las bacte-rias se destacan los géneros Bacillus y Streptomyces por su capacidad de degradar xilano, solo unas pocas especies de Bacillus pueden producir xila-nasas libres de celulasas (Kulkarni et al., 1999).

Para las bacterias no filamentosas se puede ver que la bacteria Bacillus sp. 1, aislada del compost 1, presenta una mayor actividad endoxilanasa (15,64 nkat/s mL-1) que la bacteria Bacillus sp. 2 del compost 2 (7,31 nkat/s mL-1) (figuras 2E y 2F). Como se mencionó anteriormente la corre-lación entre las curvas de actividad endoxilanasa y proteínas es buena (>0,7) para los dos Bacillus. Este resultado es similar a lo encontrado por Poorma y Prema (2007) en Bacillus subtilis donde se muestra una tendencia semejante de las cur-vas de proteínas extracelulares y actividad endo-xilanasa hasta las 72 h. Sin embargo ellos encon-traron que la actividad máxima ocurrió a las 72 h, en un experimento que duró 120 h, mientras que en nuestro experimento el tiempo máximo muestreado fue 48 h y corresponde con la máxi-ma actividad encontrada.

Si se compara la actividad enzimática cuantifi-cada cualitativa y cuantitativamente de los seis microorganismos evaluados para xilano se puede observar que las bacterias a pesar de que tienen porcentajes de degradación altos a nivel cualita-tivo, a nivel cuantitativo son los que presentan los valores más bajos de actividad endoxilanasa, y aunque los hongos y actinomicetos evaluados tienen porcentajes similares, los hongos presen-tan valores más altos de actividad endoxilanasa (tabla 3). Esto indicaría que el método de selec-ción cualitativo no guarda una relación directa con el método cuantitativo en las cepas seleccio-nadas, resultados similares fueron encontrados por Morales (2006). Es necesario entonces me-jorar el método cualitativo para evaluar degrada-ción de xilano de tal manera que el porcentaje y la intensidad de halo de degradación guarde una relación directa con el método cuantitativo y así poder hacer una mejor selección cuando se tie-nen gran cantidad de aislamientos. Esto conside-rando que la selección de microorganismos por el método cualitativo es más rápida y económica que por el método cuantitativo.

actividad en celulosa

De los cinco microorganismos celulolíticos selec-cionados solo dos presentaron actividad en las pruebas cuantitativas, el hongo Aspergillus sp. 2 y el actinomiceto Streptomyces sp. 3 aislados del

MicroorganismoAE cualitativa AE cuantitativa

% nkat/s mL-1

Compost 1

Bacillus sp. 1 77,5 15,64

Aspergillus sp.1 66,9 53,96

Streptomyces sp. 1 57,7 18,40

Compost 2

Bacillus sp. 2 52,6 7,31

Penicillium sp. 54,8 48,53

Streptomyces sp. 2 62,7 38,21

Tabla 3. comparación de la actividad enzimática en xilano por el método cualitativo y cuantitativo, evaluada para los seis aislamientos seleccionados en dos compost de la sabana de bogotá.


246

compost 2. Estos dos microorganismos fueron los únicos que presentaron halos de degradación con grado 3 de intensidad en las pruebas cualitativas.

El hongo Aspergillus sp. 2 presentó una buena co-rrelación entre las variables (>0,78), lo que indi-caría que el crecimiento del microorganismo está relacionada con el aumento de proteínas solubles y las actividades degradadoras sobre el sustrato. Aspergillus sp. 2 presentó actividad a las 60 h para los tres tipos de enzimas, endo y exoglucanasa y celobiasa (figura 3A). Especies del género Aspergillus han sido reportadas por su liberación de celulasas extracelulares (Lynd et al., 2002) como

Figura 3. crecimiento y actividad enzimática celulolítica. a, Aspergillus sp. 2; b Streptomyces sp. 3. c, celobiasa: P, proteínas solubles; en, endoglucanasa; ex, exoglucanasa; b, biomasa. coeficientes de correlación entre las variables c-P, c-b, en-P, en-b, ex-P, ex-b, P-b.

por ejemplo A. niger (Kang et al., 2004) y A. terreus (Gao et al., 2008).

El actinomiceto Streptomyces sp. 3 presentó su ac-tividad a las 116 h y solo tuvo actividad endoglu-canasa y celobiasa (figura 3B). Hay que resaltar que el actinomiceto Streptomyces sp. 3 tiene un crecimiento de biomasa leve antes de las 116 h, que podría estar relacionado a la actividad degra-dadora del sustrato que no es detectada por los métodos utilizados.

En el estudio realizado por Ramírez y Coha (2003), para actinomicetos termofílicos con ac-


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tividades a las 72 h, se reportan las 10 mejores cepas de actinomicetos celulolíticos termófilos, las cuales tienen actividad endoglucanasa entre 1,01 y 2,10 UI/mL, exoglucanasa entre 0,28 y 0,33 UI/mL, y b-glucosidasa entre 0,30 y 0,62 UI/mL.

El actinomiceto Streptomyces sp. 3 tuvo actividad a las 116 h y fue de 0,63 UI/mL para endogluca-nasa y 1,03 UI/mL para celobiasa, al comparar entre estos resultados y los reportados en el es-tudio mencionado se ve que para la endogluca-nasa la actividad es baja y para la celobiasa es alta. Nsereko et al. (2000) observaron que la ac-tividad enzimática varía mucho entre productos enzimáticos, aunque se originen de un mismo microorganismo, lo cual puede deberse a las en-zimas que contenga el producto y su habilidad para ajustarse al sitio activo de cada sustrato.

Dentro de las razones por las cuales hubo ausen-cia de la actividad en medio líquido de las otras cepas microbianas evaluadas para celulosa se ob-serva baja actividad en medio solido (grado 2) y que quizás estas cepas necesitaban más tiempo para iniciar su actividad o que habría sido útil adicionar lactosa y Tween 80 al medio, ya que según Crawford y McCoy (1972) y Ramírez y Coha (2003), la lactosa conjuntamente con la CMC permite una adecuada expresión de las enzimas, coayudada por el Tween 80, un surfac-

tante no iónico que estimula la liberación de las celulasas al medio extracelular.

cOnclusiOnes

• El compost 2 fue mejor para el aislamiento de microorganismos degradadores de xilano y ce-lulosa que el compost 1.

•Se encontraron 46 microorganismos con po-tencial para degradar xilano siendo promiso-rios el hongo Aspergillus sp. 1 del compost 1 y el hongo Penicillium sp. y el actinomiceto Streptomyces sp. 2 del compost 2.

•El compost 2 presentó microorganismos pro-misorios para la degradación de celulosa como el hongo Aspergillus sp. 2 y el actinomiceto Streptomyces sp. 3.

• El método cualitativo utilizado para evalua-ción de actividad enzimática en xilano no re-fleja una relación directa con el método cuan-titativo para los aislamientos seleccionados.

•Para la selección de microorganismos que de-graden sustratos complejos, es necesario mejo-rar los métodos de evaluación cualitativa para que sea más eficiente y confiable el proceso de selección de aislamientos.


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Julián FernandO cárdenas-Hernández1,3

liz PaTricia MOrenO F.2

sTanislav v. MagniTsKiy2

Efecto de mercurio sobre el transporte celular del agua en plantas. una revisión

Effect of mercury on celular transport of water in plants. A review

resuMen

Los metales pesados (MP) pueden afectar las relaciones hídricas de la planta de muchas formas. El Hg inhibe la actividad de las acuaporinas, proteínas que forman los canales transportadores de agua, y de esta manera afec-ta la conductividad a nivel celular y de tejidos en zonas específicas de la raíz, así como el volumen de las células guarda modificando los movimientos estomáticos. Además, junto con otros metales pesados, el Hg produce cambios morfológicos como el acortamiento o modificación en la elasticidad de las raíces, disminuyendo el área efectiva para la toma de agua. En hojas, el cambio en el número de estomas y de tricomas causado por el Hg, altera la tasa de transpiración. En este artículo se revisa el efecto del Hg sobre el transporte de agua en la planta a nivel celular y su relación con el estatus hídrico de ésta. Además, se presentan avances recientes en el conocimiento de las acuaporinas basados en la utilización del Hg como inhibidor de su actividad.

Palabras clave adicionales: acuaporinas, conductividad hidráulica, raíces, estomas.

1 Programa de Maestría en Ciencias Agrarias, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Co-lombia).

2 Departamento de Agronomía, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia).3 Autor para correspondencia. [email protected]


el mercurio interviene en el estado hídrico de las plantas vía foliar. Foto: g. Fischer

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inTrOducciÓn

additional key words: aquaporins, hydraulic conductivity, roots, stomata.


Las plantas necesitan elementos esenciales para completar su ciclo de vida. Algunos de estos elementos son requeridos en concentraciones altas y son conocidos como macronutrientes, sin embargo, otros como el hierro, manganeso, molibdeno, cobre, zinc y níquel, llamados micro-nutrientes, son requeridos en cantidades míni-mas (Arnon y Stout, 1939). Además las plantas absorben elementos que no tienen una función fisiológica conocida y que incluso son tóxicos en bajas concentraciones, tales como, el cromo, el mercurio y el plomo, conocidos como metales pesados (MP) (Mendelssohn et al., 2001; Zhang et al, 2001; Shaw et al., 2004; Burzynski y Zu-rek, 2007). Estos elementos alteran los procesos fisiológicos de la planta y pueden tener un efecto negativo en su crecimiento y desarrollo aunque también los elementos esenciales, especialmente los micronutrientes, pueden convertirse en tóxi-cos cuando se absorben sobre ciertos valores lí-mite (Peralta-Videa et al., 2009). En Colombia, la contaminación del agua de riego con MP repre-senta un problema importante, no solo por sus

efectos visibles sobre plantas cultivadas, sino por sus efectos sobre la salud de los consumidores de dichos productos (Miranda et al., 2008).

Los MP, incluido el mercurio (Hg), disminuyen la tasa de crecimiento de las plantas debido a que afectan varios procesos del metabolismo ra-dicular, causando inhibición de la toma de agua y nutrientes (Tamás et al., 2008), alteración del funcionamiento de las membranas (Hernández y Cooke, 1997), inhibición de la actividad enzi-mática (Tamás et al., 2006), oxidación y unión entre proteínas (Ortega-Villasante et al., 2005), inhibición de la división celular (Fusconi et al., 2006) y muerte celular (Ortega-Villasante et al., 2005). Estos efectos, producto de la toxicidad por MP, están asociados al estrés oxidativo pro-ducido por estos, tanto en raíces como en hojas (Ortega-Villasante et al., 2005; Romero-Puertas et al., 2004) que además causa la producción de peróxido de hidrógeno y un aumento del nivel de peroxidación de lípidos (Cho y Park, 2000; Dixit et al., 2000; Hao et al., 2006).

absTracT

Heavy metals could affect hydric relationships in plants in many ways. Mercury inhibits activity of aquaporins, the proteins that form the chanels-transporters of water and, thus, affects water conductivity of cells and tissues of special root zones as well as volume of guard cells modifying stomatal movements. Mercury produces morphological changes in plants, the effects typical for other heavy metals, such as shortening of root or decrease in root elasticity, thus reducing effective area for water absorption. In leaves, the changes in number of stomata and trichomes caused by the effects of Hg alter the transpiration rates. In the present article, the effects of Hg over the water transport in plants at cellular level and whole hydric status of plants are revised. Additionally, the recent studies on aquaporin functioning are discussed, with Hg used as an agent to inhibit aquaporin activity.

EFECTO DE MERCuRIO SOBRE EL TRANSPORTE CELuLAR DEL AguA EN PLANTAS


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Además de los efectos directos de los iones metá-licos sobre la fisiología de la planta, su presencia puede volverla más susceptible a estreses como el déficit hídrico, debido a una menor capacidad de absorción de agua dada por un disminución en el desarrollo y funcionamiento del sistema radi-cular y posiblemente a un bloqueo de los canales de agua, esto va a causar una menor eficiencia en el uso del agua por parte de la planta (Yang et al., 2004; Ionenko et al., 2006; Ryser y Emerson, 2007). Los efectos de los MP y especialmente del Hg sobre los procesos fisiológicos que determi-nan la regulación hídrica de la planta han sido observados frecuentemente (Poschenrieder y Bar-celó, 2004; Santala y Ryser, 2009).

En numerosos estudios se ha reportado el marchi-tamiento de las plantas como consecuencia de la toxicidad por MP y por esto ha sido ampliamen-te investigado el efecto de estos elementos sobre las pérdidas de agua y el comportamiento esto-mático de diferentes plantas (Perfus-Barbeoch et al., 2002; Gupta y Sinha, 2009). El efecto de las concentraciones de metales pesados entre 0,2 y 1 mM sobre el movimiento de los estomas y el mecanismo como este puede darse es aún objeto de investigacion (Yang et al., 2004).

Es probable que metales pesados como Hg afec-ten los movimientos estomáticos por la inhibi-ción de los canales de agua y limiten el flujo de esta dentro de las células guarda (Singh y Sinha, 2004). Una red de canales iónicos, la cual puede controlar el movimiento de los estomas, ha sido bien caracterizada en las membranas plasmáti-ca y vacuolar de las células guarda (Allen et al., 2001; Schroeder et al., 2001 y Zhang et al., 2001). En el plasmalema y el tonoplasto de las células guarda se han encontrado canales de agua, los cuales permiten de forma rápida y específica su transporte. Ciertas concentraciones de magnesio y calcio inhiben los canales de agua y esto oca-siona cambios en los movimientos estomáticos (Gerbeau et al., 2002). El Hg produce el mismo efecto, lo cual comprueba la participación de los canales de agua en el movimiento estomático

y su inhibición por este elemento (Yang et al., 2002). Se ha encontrado que el HgCl2 puede in-hibir los canales de agua en la planta para regular el transporte de agua (Clarkson et al., 2000). En el presente artículo se presenta información re-ciente sobre el efecto del Hg en la función de las acuaporinas en las plantas y en la conductividad hidráulica en la raíz y las hojas con el fin de dilu-cidar algunos aspectos relacionados con el efecto del Hg en el estatus hídrico de las plantas.

acuaporinas y su papel en el transporte de agua en las plantas

Las acuaporinas son proteínas de las membranas intracelulares y plasmáticas que se encuentran dentro del grupo de las denominadas proteínas intrínsecas mayores, las cuales están encarga-das de facilitar el transporte de agua a través de membranas biológicas en todo tipo de organis-mos como bacterias, animales y plantas (Zhang et al., 2008). Las acuaporinas son vías proteicas transmembranales no solo para el agua (Quigley et al., 2001), sino para algunos pequeños solutos sin carga (Gerbeau et al., 1999), CO2 (Endevard et al., 2006) y ácido bórico (Maurel et al., 2008).

El descubrimiento de las acuaporinas se dio en 1988 cuando Peter Agre y su equipo, de la Universidad Johns Hopkins, estudiaban las proteínas de la membrana de los eritrocitos. Durante sus trabajos de purificación de la pro-teína de 32 kilodalton que determina el grupo sanguíneo Rh, encontraron un polipéptido de peso molecular inferior (28 kDa) que copuri-ficaba con la proteína de interés. Después de continuar con las investigaciones encontraron que se trataba de una nueva proteína integral de membrana. Inicialmente la denominaron CHIP28, posteriormente recibiría el nombre de AQP1, la función de esta proteína fue determi-nada hasta 1992 (Echeverría y Zardoya, 2006).

Los investigadores hallaron que algunas célu-las animales inyectadas con cantidades peque-ñas de ARN mensajero de AQP1 desarrollaban

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una permeabilidad al agua superior a las células control sin inyectar o inyectadas con agua. Se descubrió también que la permeabilidad al agua dependiente de AQP1 se inhibía con cloruro de mercurio y que tal efecto se revertía con agen-tes reductores (Echeverría y Zardoya, 2006). Este comportamiento correspondía a un flujo de agua mediado por canales, lo que significaba que habían descubierto una proteína que funcionaba como un canal de agua. Este descubrimiento ha permitido explicar mejor algunos procesos celu-lares y características de tejidos en animales y plantas (Echeverría y Zardoya, 2006).

Las acuaporinas en las plantas han sido clasifica-das en cuatro grandes grupos: proteínas intrín-secas de la membrana plasmática (PIP) con dos subgrupos filogenéticos PIP1 y PIP2; proteínas intrínsecas del tonoplasto (TIP); nodulinas in-trínsecas (NIP) donde NOD26 es una acuapori-na descubierta en la membrana peribacterial de las raíces noduladas de soya; y pequeñas proteí-nas básicas intrínsecas (SIP) que se han observa-do en la membrana del retículo endoplasmático (Ishikawa et al., 2005).

La primera evidencia del papel de las acuaporinas en la toma de agua a nivel celular y en el trans-porte de esta en toda la planta surgió de plantas transgénicas antisentido para PIP, las cuales de-sarrollaron un sistema radicular más grande que las plantas control (Kaldenhoff et al., 1998). En tabaco, la acuaporina de la membrana plasmática NtAQP1 mostró ser importante para la conduc-tividad hidráulica y la resistencia al estrés hídrico (Siefritz et al., 2002). Los estudios en plantas con producción desigual de P1P1 y P1P2 indicaron que ambas acuaporinas son necesarias para la re-cuperación del défici hídrico (Martre et al., 2002). Las acuaporinas no solo controlan el transporte de agua de las raíces a las hojas en la corriente transpiratoria, sino que regulan otros procesos como el transporte de asimilados en el floema, la apertura y cierre de los estomas en las hojas, el movimiento de las hojas y el control de la ho-meostasis citoplasmática (Chaumont et al., 2005).

Existen dos vías posibles para el flujo osmótico del agua entre los tejidos de las plantas: la vía apoplástica conformada por las paredes celula-res, los espacios intercelulares y el xilema y la vía simplástica conformada por el continuo citoplas-mático y la vacuola (transporte a través de mem-branas y plasmodesmata). El agua se mueve, todo el tiempo, utilizando simultáneamente las dos vías. La vía más utilizada depende de la especie, el órgano, la condición fisiológica de la planta al igual que la fuerza conductora (hidrostática o presión osmótica). La presencia de acuaporinas en el tonoplasto aumenta la efectividad en el transporte del agua, una vez esta ha atravesado la membrana celular (Chrispeels y Maurel, 1994).

El flujo de agua a través de las células se puede modificar alterando el comportamiento indivi-dual de los canales de agua o la abundancia de los mismos en las membranas. Cuando hay poca regulación de las acuaporinas en el tonoplasto la conductividad hidráulica puede disminuir. Para aumentar la conductividad transcelular del agua, la célula puede aumentar el número de acuapori-nas en el plasmalema, a través del aumento de la expresión de los genes que codifican algunas PIP, esto puede ocurrir durante el estrés por déficit hídrico (Chrispeels y Maurel, 1994).

efecto del mercurio sobre las acuaporinas

Recientemente se han desarrollado herramientas específicas para monitorear la expresión de la familia entera de las acuaporinas. Utilizando li-brerías de cDNA e hibridándolas con secuencias específicas de genes de las acuaporinas se ha en-contrado una regulación coordinada de estos ge-nes en respuesta a estrés por déficit hídrico y por nutrientes (Maathuis et al., 2003; Alexandersson et al., 2005). Los análisis cuantitativos por RT-PCR han sido usados para establecer la abundan-cia de los transcriptos de las acuaporinas en va-rios tejidos y órganos bajo diferentes condiciones de estrés (Jang et al., 2004; Alexandersson et al., 2005; Hachez et al., 2006; Sakurai et al., 2005). También se ha desarrollado un mapeo detalla-



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do de la expresión celular específica de los genes de las acuaporinas en brotes de maíz y raíces de Arabidopsis thaliana basado en el análisis de RT-PCR in situ (Maurel, 2007).

El alto número de aminoácidos idénticos entre homólogos cercanos de acuaporinas (más del 97%) hace muy dispendiosa la inmunodetección específica de una simple isoforma de acuaporina. Sin embargo, anticuerpos de reacción cruzada con miembros de subclases específicas de acua-porinas de plantas han mostrado ser útiles para caracterizar la expresión en varios tipos celulares y órganos (Kobae et al., 2006; Vander Willigen et al., 2006). Debido a su relativa alta abundancia en las membranas de las plantas, y a su marca-do carácter hidrófobo, las acuaporinas se pueden analizar fácilmente mediante espectrometría de masas (Santoni et al., 2006). Esta técnica de alta resolución puede distinguir entre acuaporinas homólogas muy cercanas, razón por la cual per-mite realizar un seguimiento exacto de las acua-porinas presentes (Maurel, 2007).

Se ha encontrado que el transporte de Hg y otros MP está directamente relacionado con el flujo de agua en las plantas. En A. thaliana L. se encontró que la proteína asociada a MP (AtHMA3) perte-nece al subgrupo P1B-2 de la familia de las ATPa-sas tipo P, las cuales están involucradas en el transporte de MP. Estas proteínas se encuentran localizadas en el tonoplasto con un alto nivel de expresión en células guarda, hidátodos, tejido vascular y el ápice de la raíz (Morel et al., 2009).

Las acuaporinas en las células guarda pueden es-tar involucradas en los movimientos estomáticos (Sun et al., 2001; Huang et al., 2002; López-Be-renguer et al., 2007; Ehlert et al., 2009). Varios ex-perimentos han demostrado que los compuestos de Hg inhiben los canales de agua de las plantas a concentraciones submilimolares, pero existen algunas excepciones (Yang et al., 2004). En cé-lulas animales, el Hg inhibe las acuaporinas y se ha identificado el aminoácido Cys189 como el sitio de inhibición del Hg de AQP1. Por otro lado

AQP4 ha sido considerada como una acuaporina insensible al Hg ya que esta no posee el residuo reactivo de cisteína correspondiente a Cys189 de AQP1 (Yukutake et al., 2008).

El estudio reciente de las acuaporinas ha demos-trado que el Hg interfiere en la actividad de las mismas, y esto ha permitido avanzar en el estu-dio de su comportamiento e influencia sobre ca-racterísticas de conductividad hidráulica y movi-miento del agua (Echeverría y Zardoya, 2006).

acuaporinas en la raíz y su efecto sobre la conductividad hidráulica

Un gran número de acuaporinas se expresan en raíces (Bramley et al., 2007). Estas proteínas integrales de la membrana forman canales con-ductores de agua, los cuales son considerados responsables de la variación en la conductividad hidráulica en los sistemas de raíces (Javot y Mau-rel, 2002).

Utilizando la genética inversa se ha demostra-do que las acuaporinas están relacionadas con el estatus hídrico de algunas especies durante un estrés abiótico (Yu et al., 2005; Jang et al., 2007), sin embargo, es posible que otros transportado-res estén involucrados en la osmorregulación. Todo esto en conjunto puede causar cambios en la morfología del sistema radicular. Por ejem-plo, la mayor masa radicular de mutantes de A. thaliana y Nicotina tabacum parece ser un efecto compensatorio de la poca expresión de las acua-porinas de la membrana plasmática que reduce la permeabilidad de algunas células (Martre et al., 2002; Siefritz et al., 2002; Bramley et al., 2009).

Los canales de agua sensibles a Hg parecen estar involucrados en la disminución de la conducti-vidad hidráulica desde la raíz hasta las hojas. Se ha demostrado que los iones de Hg inhiben rá-pidamente el transporte de agua a través de las raíces aisladas de plantas de cereales como maíz y trigo. Adicionalmente, se comprobó que la pre-sencia de Hg en las raíces reduce la conductancia


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hidráulica y además puede limitar el crecimiento de las raíces que están sometidas a estrés hídrico (Lu y Neumann, 1999).

Un estudio sobre la conductividad hidráulica de Lupinus angustifolius L., Lupinus luteus L. y Triticum aestevium L. demostró un papel principal de la estructura radicular y la anatomía de la raíz sobre el transporte de agua, así como la influen-cia de las acuaporinas. A partir de los valores de conductividad hidráulica celular alta y la fuerte inhibición por Hg se determinó que la actividad de las acuaporinas es constante en todas las cé-lulas del cortex y epidermis de las tres especies (Bramley et al., 2009). La conductividad hidráuli-ca de raíces individuales y grupos de raíces de T. aestivum se redujo a más de la mitad después de ser tratadas con Hg. Sin embargo, a nivel celu-lar, en L. angustifolius la conductividad hidráulica de las células de las raíces tratadas se redujo en 33%, en L. luteus en 86% y en T. aestivum en 77% (Bramley et al., 2009).

Las capas de células más externas de las raíces de L. angustifolius fueron particularmente sensibles al tratamiento con Hg. Si el flujo de agua ocurre completamente a través de las células, cruzando membranas, la inhibición de la conductividad hidráulica debería reflejarse también en la con-ductividad de toda la raíz. Sin embargo, a nivel de sistema radicular, el control por parte de las acuaporinas del flujo del agua estuvo limitado a pequeñas regiones de la endodermis en el trigo, mientras que en lupino parece ser que el flujo del agua ocurrió predominantemente por la vía apo-plastica sin ser influenciado por las acuaporinas (Bramley et al., 2009).

Consistente con lo anterior, al evaluar el efec-to del Hg sobre las raíces del maíz se encontró que la conductividad hidráulica celular de las células cercanas al ápice no fue afectada por el tratamiento de Hg, en contraste con las células más maduras en fase de crecimiento, donde la conductividad hidráulica se vió fuertemente re-ducida. A pesar que la concentración de Hg fue

relativamente baja, 20 mM de HgCl2, las zonas sensibles se vieron muy afectadas en la toma de agua y presentaron cambios en la pared celular (Hukin et al., 2002).

Una reducción en el crecimiento causado por un cambio en la conductividad hidráulica se espera-ría que produjera un mayor gradiente de poten-cial hídrico en la región afectada (Boyer, 1985). En raíces de maíz tratadas con Hg, durante los pri-meros 10 min del tratamiento el turgor se redujo en las células en crecimiento ubicadas entre los 5 y 7 mm del extremo apical de la raíz, causando una disminución en el potencial hídrico pero sin cambios en la presión osmótica. En contraste, no se reportaron cambios en el potencial hídrico de las células en crecimiento a 3 mm ni en células de la región de no crecimiento ubicada entre los 12 y 20 mm. Se desconcoce si la correlación existente entre la conductividad hidráulica y el crecimiento es o no cuantitativa (Hukin et al., 2002).

Mediante el análisis de RT-PCR, se encontró que existía un mayor nivel de expresión de los genes de las proteínas intrínsecas del plasmalema, Zm-PiP1-2 y ZmPiP2-4 en las zonas jóvenes en cre-cimiento que en las zonas viejas y mucho mayor que en el ápice de la raíz. Sin embargo, el gen de la acuaporina del tonoplasto (ZmTIP1-1) mostró igual nivel de expresión en ambas regiones de la zona de crecimiento (Hukin et al., 2002).

Por otro lado, al aplicar el compuesto fluorescen-te carboxifluoresceina, se demostró que existe conexión simplásmica entre el floema y las célu-las corticales a 3mm de la punta de la raíz pero esto no se da en la raíz de los 5-20 mm de la punta. Esto es consistente con la disminución en la continuidad simplásmica a lo largo de la zona de crecimiento y evidencia un cambio en la vía principal del agua durante el desarrollo de la zona de crecimiento de las células radiculares (Hukin et al., 2002).

Barrowclough et al. (2000) demostraron que la sensibilidad de la conductividad hidráulica a Hg



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cambia a lo largo de la raíz, sin embargo, la región en la que no se observan cambios significativos es la correspondiente a las células viejas y no a las jóvenes, contrario a lo que afirman Hukin et al. (2002). Esto parece aclararse al tener en cuen-ta que Barrowclough et al. (2000) denominaron como células jóvenes a las que se encuentran en la zona comprendida entre los 30 y 40 mm des-pués de la punta de la raíz, mientras para Hu-kin et al. (2002) esta denominación se refiere a una zona entre 5 y 12 mm. Barrowclough et al. (2000) atribuyen este comportamiento a la for-mación de barreras endo y exodérmicas que pre-vinieron la entrada de Hg al tejido. Sin embargo, según Zimmermann et al. (2000) tales barreras apoplásticas usualmente no se presentan en raí-ces de maíz en hidroponía, condición en la que se encontraban las plantas del estudio.

El incremento en la sensibilidad a Hg a lo largo de la zona de crecimiento radicular estuvo acom-pañado de cambios en la conexión simplástica de las células. Las células a 3 mm estuvieron asocia-das a nivel de simplasto a través del perfil radial de la raíz. Esta conexión va disminuyendo a lo largo de la raíz y se observa que las células se aíslan a los 5 mm, mientras en células de mayor edad entre los 5 y 20 mm la fluorescencia estuvo confinada al floema. La disminución uniforme de la continuidad simplástica durante el desarrollo también se reportó en raíces de A. thaliana (Zhu et al., 1998); en fríjol se reportó que una conexión simplástica similar parece estar confinada a la región apical de la zona de elongación (Patrick y Offler, 1996). En raíces de maíz, la longitud de la zona donde predomina el transporte simplástico depende de la cantidad de solutos disponibles en la raíz y estuvo regulada aparentemente por la apertura y cierre de los plasmodesmata (Hukin et al., 2002).

Lo anterior indica que las regiones donde la con-ductividad hidráulica es sensible a Hg coinciden con las regiones de aislamiento simplástico, sugi-riendo que los sitios donde no existe la vía sim-plástica para la toma de agua, es necesario un

flujo de agua a través de las membranas y esto coincide con la presencia de acuaporinas funcio-nales en esta región (Hukin et al., 2002).

El mercurio además de afectar el comportamien-to de algunos canales hídricos también afecta la toma de nutrientes necesarios para el balance hí-drico. Los altos niveles de Hg resultan en niveles más bajos de K, Mn y Mg tanto en raíces como en brotes, encontrándose también acumulacio-nes de Fe en los ápices radiculares. Los cambios promovidos por Hg son mayores en los ápices que en partes más viejas de las raíces. Por otro lado, se reporta un alto incremento de la toma de 45Ca en presencia de HgCl2 (Godbold, 1991), esto puede deberse a que el Hg es tomado en lugar de otros nutrientes (Patra et al., 2004). Además se debe considerar el hecho que Hg denatura las proteínas reduciendo el funcionamiento de algu-nas enzimas y de transportadores de P y K (Patra et al., 2004; Du et al., 2005; Moreno-Jimenez et al., 2007).

acuaporinas en las hojas y su influencia sobre los movimientos estomáticos

El Hg, al igual que otros MP, afecta notablemen-te los movimientos estomáticos a concentracio-nes submilimolares, probablemente de diferentes formas. El cloruro de lantano LaCl3, que bloquea los canales de calcio, aparentemente afecta los cambios en las concentraciones del Ca citosólico en las células guarda, lo cual influye indirecta-mente en la actividad de otros canales iónicos, tales como los canales de K, Cl y malato y final-mente la apertura y cierre estomático (Yang et al., 2002).

La inhibición del flujo de agua a través de los ca-nales por las bajas concentraciones de Hg reac-tivo se ha evaluado en muchos experimentos (Yang et al., 2004; Clarkson et al., 2000; Daniels et al., 1996). En cortes de epidermis abaxial de Vicia faba L., cv. Dabaican incubados con dife-rentes concentraciones de HgCl2, ZnCl2, PbCl2, LaCl3, KCl, NaCl, y MgCl2 se encontró que el


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HgCl2 afectó el movimiento estomático princi-

palmente por el bloqueo de los canales de agua, presentándose diferencias significativas en el movimiento estomático en las plantas someti-das a este tratamiento, al igual que en las tra-tadas con LaCl3. Lo anterior puede ser explica-do teniendo en cuenta que el HgCl2 inhibe los canales de agua en hojas de Vicia faba (Huang et al., 2002; Yang, 2002). Los efectos principales causados por concentraciones altas de HgCl2 han sido interpretados como toxicidad por Hg, pero las bajas concentraciones pueden causar efectos directos o indirectos sobre los canales de agua (Lu y Neumann, 1999; Yang et al., 2002, 2004). Algunos investigadores consideran que el Hg puede alterar el metabolismo o causar la depola-rización de la membrana, lo cual podría afectar de diferente forma los movimientos de las célu-las guarda. Sin embargo, se ha encontrado que al aplicar mercaptoetanol, un agente reductor, se revierte la inhibición del movimiento estomáti-co causada por HgCl2. Adicional a esto, incluso cuando la duración de la exposición no fue muy larga el HgCl2 produjo efectos leves sobre otros canales y enzimas (Yang et al., 2004).

El efecto del HgCl2 fue específico sobre los cana-les de agua, mientras que el LaCl3 afectó la mayo-ría de canales iónicos en las membranas. Como resultado, el potencial osmótico y el potencial hídrico se vieron afectados en el interior y en el exterior de las células guarda, el flujo de agua fue limitado y el volumen de las células guarda no cambió. Con el tiempo, la inhibición de los mo-vimientos estomáticos disminuyó tanto a plena luz como en oscuridad. Esto se debe a que el agua se mueve a través de la matriz lipídica de la mem-brana aun cuando los canales de agua esten inhi-bidos y el volumen de las células guarda se modi-ficó y por tanto su apertura (Yang et al., 2004).

La cantidad de estomas abiertos sobre el total nunca alcanzó una proporción de 1 o de 0 en el estudio realizado por Yang et al. (2004) donde tampoco se inhibieron los movimientos esto-

máticos completamente por los tratamientos de HgCl2, LaCl3 y HgCl2 + LaCl3. No todos los estomas estaban en el mismo estado, algunos aparecían abiertos, mientras otros permanecían cerrados. Las plantas pueden adaptarse a su am-biente o responder al estrés mediante la regula-ción celular de sus relaciones hídricas a través de los canales hídricos (López-Berenguer et al., 2007; Netting, 2000 y Clarkson et al., 2000).

Otros MP como el Pb y el Zn también causaron efectos significativos sobre el movimiento esto-mático y la inhibición fue más obvia a medida que aumentaba la concentración. La apertura es-tomática después de la incubación con Pb y Zn mostró un comportamiento similar al presen-tado después de la incubación con Hg, las hojas presentaron menor cantidad de estomas abiertos durante el día y mayor durante la noche, en com-paración con los tratamientos con K, Na, Mg y el testigo. Los iones del Pb, el Zn y el Hg tienen diá-metros atómicos y valencias similares y además comparten los mismos mecanismos para afectar los canales de agua (Yang et al., 2004).

El efecto directo del Hg sobre los canales de transporte aumenta los efectos causados por la alta toxicidad del metal. En raíces, al igual que en hojas, la alta toxicidad de Hg se relaciona con la fuerte inhibición de los canales de agua por HgCl2 que causan estrés hídrico, que puede oca-sionar además un incremento en el estrés oxida-tivo inducido por Hg (Zhang y Tyerman, 1999).

cOnclusiÓn

Existen numerosos factores abióticos que causan estrés hídrico en plantas, sin embargo las plan-tas han desarrollado estrategias para superar esta condición modificando los mecanismos de transporte de agua, tanto a nievel simplástico como apoplástico. Debido a que las acuaporinas son canales de agua que permiten el transpor-te eficiente de ésta a través de las membranas



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evitando su paso a través del núcleo lipídico, cualquier factor que afecte su funcionamiento modifica el estatus hídrico de la planta. El Hg y algunos otros MP pueden inhibir a las acua-porinas y de esta manera disminuir la capacidad de respuesta de la planta ante una condición de déficit hídrico. Además, este elemento afecta la morfología de las raíces y el número de estomas en las hojas lo cual modifica la relación entre la toma de agua y su pérdida por el proceso de transpiración. El problema actual de disponibili-dad de aguas de calidad para riego hace frecuente el uso de aguas con alto contenido de MP, inclui-do el Hg. La presencia de Hg en la planta, aún en bajas concentraciones, afecta directamente el funcionamiento de las acuaporinas, además de afectar varios procesos metabólicos. Dado su

efecto, es importante tener claro el papel del Hg ya que como resultado del cambio climático, que ya ha comenzado a afectar de manera directa la producción vegetal, las plantas tienen que desa-rrollarse bajo condiciones limitadas de agua y, por tanto, necesitan mejorar los mecanimos de transporte de esta. De otro lado, el Hg dada su capacidad de inhibir a las acuaporinas, ha sido una herramienta valiosa en la caracterización de la función e importancia de estas como trans-portadoras de agua bajo diferentes condiciones, incluidas las ocasionadas por el estrés abiótico. Esta caracterización ha permitido determinar que la manipulación genética de las acuaporinas es un mecanismo para obtener plantas con un uso más eficiente del agua y una mejor respues-tas a condiciones de déficit hídrico.


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Patogénesis de la pudrición blanda de la lechuga (lactuca sativa L.) en la Sabana de Bogotá causada por sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary y sclerotinia minor Jagger. una revisión

Pathogenesis of soft rot in lettuce (Lactuca sativa L.) in the Bogota Plateau caused by Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary and Sclerotinia minor Jagger. A review

silvia liliaM Pérez s.1

WilsOn PiedraHíTa c.2,3

gerMán arbeláez2

resuMen

La pudrición blanda, causada por Sclerotinia sclerotiorum y S. minor, es la enfermedad más limitante en Co-lombia y ocasiona pérdidas económicas en la lechuga equivalentes a una reducción entre el 30-50% de la población de plantas. Tanto las condiciones climáticas como la densidad de los esclerocios en el suelo in-fluencian los niveles de pérdidas en el cultivo, siendo por lo tanto esta enfermedad de gran importancia para el horticultor. Para diseñar una estrategia de manejo de la enfermedad, se requiere conocer el agente causal, su biología, los factores internos y externos que controlan la infección y la expansión de la enfermedad. El presente trabajo es una revisión bibliográfica que resume la amplia información publicada sobre estos dos agentes causantes de la enfermedad pudrición blanda. Se revisan algunos aspectos biológicos de los agentes causales, el proceso de la patogénesis, los requerimientos nutricionales para el desarrollo de la infección, el papel del ácido oxálico en la patogénesis y la sintomatología de la enfermedad.

1 Programa de Investigación y Desarrollo, Ball Colombia, Bogotá (Colombia).2 Departamento de Agronomía, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia).3 Autor para correspondencia. [email protected]

Palabras clave adicionales: infección, esclerocio, patosistema.

daño por Sclerotinia en lechuga en la sabana de bogotá. Foto: W. Piedrahita C.


Vol. 3 - No.2 - 2009

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inTrOducciÓn

additional key words: infection, sclerotia, pathosystem.


La pudrición blanda es una enfermedad común en el cultivo de la lechuga en la Sabana de Bogotá y es causante de pérdidas estimadas entre el 30 y 50% de la población de plantas (Arias y Tautiva, 2006). En una evaluación de la enfermedad rea-lizada por Martínez-Pérez (2008) en los muni-cipios de Funza y Mosquera, Cundinamarca, se encontró una incidencia de 32 y 52% y una pér-dida final de plantas de 17 y 16% respectivamen-te pero con una población de un esclerocio por muestra de suelo; Smith (2007) en un estudio realizado para caracterizar el moho blanco de la lechuga en Cota, Cundinamarca, encontró una incidencia del 42% con 25 esclerocios por 1.000 g de suelo en el testigo absoluto; por su parte, Ávi-la de Moreno et al. (1996) catalogan la enferme-dad como una de las más destructivas y frecuen-tes en muchas plantas suculentas, causante de Dampingoff en semilleros y pudrición en plantas adultas en el campo y durante el almacenamien-to. En España, la enfermedad se presenta con alto grado de incidencia, lo cual unido a la falta de medios efectivos de control, principalmente químicos, la convierten en la principal causan-te de pérdidas del cultivos (Campos et al., 1998). De igual forma Sclerotinia se encuentra reportado

causando importantes pérdidas económicas en diferentes cultivos hortícolas intensivos y exten-sivos como pimentón, papa, fríjol, girasol, soya, canola, colza, entre otros; por ello, estos hongos tienen una distribución amplia en numerosos países (Ren et al., 2007).

eTiOlOgía de la enFerMedad

Los agentes causales de la Pudrición Blanda o Moho Blanco de la lechuga son los hongos Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary y Sclerotinia minor Jagger (Steadman, 1979; Subbarao et al., 1997; Subbarao, 1998; Koike y Davis, 2009; Laemmlen, 2003). En una evaluación realizada en sendos cul-tivos de lechuga en Mosquera y Funza (Cundina-marca) se encontraron S. minor y S. sclerotiorum respectivamente en el área de estudio (Martí-nez-Pérez, 2008). Por otra parte, la investigación realizada sobre métodos de control de pudrición blanda en Mosquera (Cundinamarca) por Arias y Tautiva (2006) mostró que el inóculo corres-pondía a S. sclerotiorum. De igual forma, en el mu-nicipio de Cota (Cundinamarca) en un estudio de control por medio de solarización, Gil et al.

absTracT

The soft rot caused by Sclerotinia sclerotiorum and S. minor is the most limiting disease in Colombia and results in economic losses in lettuce between 30-50% of plant density; both climatic conditions and sclerotia density in soil influence levels of crop losses, being so this disease is of great importance for the farmer. In order to design a strategy for managing the disease, it is required knowledge of the causal agent, its biology, internal and external factors that control the infection and the spread of the disease. This study is a bibliographic review, which summarizes the extensive information published on these two causal agents of the soft rot disease. The biological aspects of causal agents, pathogenesis process, the nutritional requirements for the development of infection, the role of oxalic acid in the pathogenesis, and symptoms of the disease are reviewed.

PATOgéNESIS DE LA PuDRIC IóN BLANDA DE LA LECHugA (laCtuCa sat iva L . )


264

(2009) encontraron que la especie dominante fue S. minor. Lo anterior muestra que ambas especies han sido reportadas en la Sabana de Bogotá. Es-tos hongos se pueden diferenciar en el campo por el tamaño y la forma de los esclerocios y en la-boratorio a través de zimogramas de las enzimas pécticas extracelulares (Cruickshank, 1983).

ciclO de vida de lOs agenTes causales

Sclerotinia sclerotiorum

El ciclo de vida de S. sclerotiorum tiene dos fases. La primera, representada por formas de resisten-cia denominadas esclerocios, corresponde al 90% del total, y en esta puede permanecer semanas o años para volverse a activar (Ferreira y Boyle, 1992; Adams y Ayers, 1979), pero requiere para ello de condiciones ambientales apropiadas de humedad (Ferreira y Boyle, 1992 y Laemmlen, 2003), y adicionalmente precisan nutrientes exó-genos promotores de la “germinación” (Ferreira y Boyle, 1992). Los esclerocios son estructuras de resistencia, de forma variable, tipo tubérculo, ricas en nutrimentos y formadas por múltiples hifas; poseen una zona endurecida, formada por una capa continua de puntas de hifas, y seguida en algunos casos por una corteza delgada donde se acumulan las reservas nutritivas, luego sigue una médula amplia formada por hifas entretejidas que representa la parte principal de la estructura que contiene reservas nutritivas intracelulares en las hifas y extracelulares en una matriz continua o discontinua (Willetts y Bullock, 1992).

En las hifas de los esclerocios de Sclerotium rolfsii las paredes contienen el pigmento melanina que no se encuentra en las hifas normales del hon-go; presentan además diez aminoácidos en las paredes excepto L-argenina, L-prolina y L-serina que pueden influir en la resistencia a la degrada-ción biológica y química en el suelo (Chet et al., 1967). Es muy probable que los hongos patogéni-cos incrementen los niveles de b-caroteno en los

esclerocios para contrarrestar los efectos de los procesos oxidativos (Zervoudakis et al., 2003). El tiempo para producir esclerocios está determina-do por factores endógenos pero la germinación está condicionada por la temperatura y la inten-sidad lumínica (Trevethick y Cooke, 1973). Los esclerocios de S. sclerotiorum son de mayor tama-ño que los de S. minor y se diferencian entre sí por los patrones de crecimiento de los micelios siendo en este último menos frecuente la coa-lescencia de las hifas en esclerocios (Willetts y Wong, 1971). Las hifas formadas a partir de los esclerocios presentan anastomosis, fenómeno que permite el intercambio por fusión entre ellas (Erental et al., 2008).

La segunda fase se inicia cuando los esclerocios “germinan eruptivamente” formando micelio o carpogénicamente hablando estructuras delga-das que terminan en un pequeño apotecio (Pur-dy, 1979; Abawi y Grogan, 1979; Adams y Ayers, 1979; Ferreira y Boyle, 1992; Walker, 1959; Agrios, 2005; Adams y Tate, 1975; Laemmlen, 2003; Koike y Davis, 2009) con forma de copa o disco de un diámetro de 5 a 15 mm, y en el cual se desarrollan las ascas y ascosporas (Agrios, 2005) para lo cual se requieren condiciones fres-cas y húmedas (Koike y Davis, 2009). Posterior-mente, el micelio formado a partir del esclerocio infecta los tejidos huéspedes vivos (Ferreira y Boyle, 1992; Purdy, 1979; Abawi y Grogan, 1979, Sun y Yang, 2000; Ferreira y Boyle, 1992; Agrios, 2005). La infección causada por los esclerocios puede ocurrir en la superficie del suelo o debajo de esta (Ferreira y Boyle, 1992).

Por otra parte, las ascosporas formadas en el apo-tecio se liberan profusamente para infectar otras plantas del cultivo. En un campo de lechuga, la dispersión se dio por el viento a cultivos vecinos en un periodo de 2 a 3 semanas y se dispersaron a cultivos adyacentes (Subbarao, 1998; Adams y Ayers, 1979; Laemmlen, 2003; Koike y Davis, 2009). En papa se ha encontrado que las ascos-poras provenientes de campos vecinos se cons-tituyen en una importante fuente de infección e

PEREz S./PIEDRAHÍTA C./ARBELáEz

Vol. 3 - No.2 - 2009

265PATOgéNESIS DE LA PuDRIC IóN BLANDA DE LA LECHugA (laCtuCa sat iva L . )

inhabilitan las medidas de biocontrol, a través de Coniothyrium minitans (Hammond et al., 2008).

Bajo adecuada humedad, la germinación de las ascosporas ocurre entre 3 y 6 h después de la li-beración (Ferreira y Boyle, 1992); pero Subbarao (1998) reporta que la germinación, en presencia de agua en la hoja, se presenta durante 48 h o más. En contacto con la superficie del huésped, el micelio originado por las ascosporas produce apresorios y la penetración de la cutícula se logra por presión mecánica (Boyle, 1921). El tipo de apresorio formado está relacionado con la super-ficie de contacto: se ha encontrado que en el caso de la lechuga, frijol y colza se forman apresorios simples mientras que otras plantas promueven tipos complejos (Tariq y Jeffries, 1984). Bajo condiciones de laboratorio, Clarkson et al. (2003) encontraron liberación de esporas en apotecios a partir de los 15°C, sin embargo, la temperatura y la humedad relativa alta afectan la supervivencia de las esporas pero no la viabilidad en presencia de diferentes regímenes lumínicos.

Una vez que el hongo se encuentra dentro de la cu-tícula causa una disolución enzimática de la pared celular (Walker, 1957), lo cual facilita el desarrollo progresivo sobre la superficie del tejido afectado y la invasión subsiguiente a otros (Ferreira y Boyle, 1992). Esta disolución se realiza a través de sus-tancias pécticas; así por ejemplo, en coleóptilos de soya infectados con S. sclerotiorum se han aislado las isoenzimas endopoligalacturonasa (PG I y PG IV) responsables de la hidrólisis del ácido poliga-lacturónico y que estimulan en forma diferente la producción de fitoalexinas (Favaron et al., 1992). También existen enzimas diferentes a las pécticas que contribuyen a la penetración al huésped; en el caso de fríjol, Tariq y Jeffries (1987), a través de técnicas ultracitoquímicas, encontraron actividad de una enzima lipolítica en la zona de contacto íntimo entre el apresorio y la superficie foliar.

Posteriormente, se forman esclerocios sobre el te-jido muerto (Koike y Davis, 2009; Agrios, 2005).

Los esclerocios retornan al suelo para un periodo de reposo (Adams y Ayers, 1979; Ferreira y Boyle, 1992), que varía de semanas o años antes de que vuelvan a ser activos, para lo cual se requieren condiciones ambientales apropiadas (Laemmlen, 2003). Los esclerocios de S. sclerotiorum son más grandes (2 a 10 mm de diámetro) que los de S. minor, tienen superficie lisa y son redondeados. Los esclerocios de S. minor son pequeños (0,5 a 2,0 mm de diámetro), rugosos, angulares y más numerosos que los de S. sclerotiorum (Laemmlen, 2003).

Patsoukis y Georgiou (2007) consideran que el proceso de desarrollo de los esclerocios en hon-gos está afectado negativamente por el estrés oxidativo, es decir, el estado tio redox; según los autores, cualquier factor nutricional o no nutri-cional que inhiba o estimule el estrés oxidativo estimula o inhibe el proceso de biogénesis del esclerocio.

Sclerotinia minor

En el campo, los esclerocios de S. minor rara vez producen apotecios (Imolehin et al., 1980; Lae-mmlen, 2003) y por tanto las infecciones son causadas directamente por la “germinación” eruptiva de aquéllos (Abawi y Grogan, 1979; Di-llard y Grogan, 1985; Patterson y Grogan, 1988). Sin embargo, en condiciones de laboratorio se ha encontrado producción de apotecios por S. minor (Jagger, 1920, cit. por Abawi y Grogan, 1979; Imolehin et al., 1980).

Después de un periodo de latencia, los esclero-cios situados a 2 cm de la raíz principal y 8 cm de la superficie del suelo desarrollan, en un medio húmedo, una o más protuberancias que crecen y finalmente se rompen liberando una masa de micelio denso (Imolehin et al., 1980). En algu-nos casos, estas formaciones se reúnen y tales masas de micelio crecen desde los esclerocios a distancias de 2 a 3 mm, infectando raíces cerca-nas, tallos y hojas senescentes (Subbarao, 1998); sin embargo, Koike y Davis (2009) sostienen que


266

los esclerocios de S. minor solo infectan tallos y hojas en contacto con el suelo.

Finalmente cuando la infección ha avanzado, se forma un gran número de esclerocios en la coro-na y en las partes subterráneas de las plantas in-fectadas de lechuga, los cuales retornan al suelo cuando los residuos de la cosecha se incorporan en la preparación del mismo (Subbarao, 1998).

Zervoudakis et al. (2003) considerando la hipóte-sis de la relación entre procesos de diferenciación en hongos patogénicos y el estrés oxidativo, en-contraron que en S. minor los niveles de b-carote-no son dependientes del estrés oxidativo causado en el momento de diferenciación de los esclero-cios por peroxidación de lípidos y proteínas en micelio diferenciado a partir de aquéllos; así, los niveles de b-caroteno fueron 2,5 veces mayores en los micelios diferenciados que en los no dife-renciados.

Patogénesis

La patogénesis, que considera el origen y el ciclo de la enfermedad, incluye las diferentes fases de inoculación, la penetración, el establecimiento de la infección y la colonización del patógeno (invasión, crecimiento, reproducción, dispersión y supervivencia del patógeno). La patogénesis, como proceso dinámico y complejo, involucra la capacidad inherente del patógeno y los múltiples factores que gobiernan la penetración e infección de la planta hospedera, que a su vez posee una serie de mecanismos de defensa que deben ser rotos, inactivados o anulados, antes de que la en-fermedad pueda desarrollarse. Esta interacción entre el huésped y el patógeno está condicionada por las condiciones ambientales y por el tiempo de la relación (Lumsden, 1979). Finalmente, el grado de la infección como tal, es la resultante de la interacción de todos los elementos de un patosistema que involucra el cultivo, el patóge-no, el ambiente, las prácticas agrícolas, los agen-tes bióticos relacionados en algunos casos, etc. (Maiorano et al., 2009).

inoculación

La inoculación o contacto del patógeno con el huésped se presenta de dos formas. La primera, miceliogénica, a través de las hifas provenientes del esclerocio original que alcanzan la base del tallo de la lechuga, las hojas bajeras y el sistema radical. La segunda forma, carpogénica, se pre-senta a través de las ascosporas que se producen en los apotecios generados a partir de las hifas provenientes de los esclerocios, cuando las con-diciones ambientales permiten este desarrollo. Esta segunda forma de inoculación es masiva y obliga a desarrollar estrategias de control diferen-tes a las primeras. La forma carpogénica permite el avance rápido de la enfermedad por la lluvia continua de esporas (Clarkson et al., 2003) pro-venientes del mismo campo o de otros vecinos como se ha demostrado en estudios realizados por Hammond et al. (2008).

Penetración al huésped

En el caso de Sclerotinia spp., la habilidad para penetrar e infectar el tejido del huésped depen-de del tipo de inóculo, las particularidades del huésped, el nivel de nutrientes del hongo y de las condiciones ambientales (Subbarao, 1998; Lums-den, 1979).

De Bary (1886) observó que Sclerotinia requiere nutrientes externos para una infección exitosa. Lumsden (1979) mostró que las hifas de Sclerotinia penetraban sólo después de haber sido “ali-mentadas y desarrolladas”. Así, la penetración ocurría cuando las hifas eran colocadas en una gota de solución de nutrientes en el huésped. En el caso de ascosporas colocadas en agua, aunque germinaban eran incapaces de formar apresorios en la superficie del huésped y penetrar posterior-mente (De Bary, 1887).

Aunque Abawi et al. (1975) sostenían que en frí-jol, el inóculo requiere para su nutrición de una fuente de materia orgánica como requisito para la penetración del huésped, tanto para las as-


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cosporas como para los esclerocios germinados. Adams y Tate (1976) afirmaban que la infección de plantas de lechuga por S. minor ocurría en au-sencia de materia orgánica disponible porque la masa de micelio aparentemente tiene suficientes nutrientes de reserva para permitir la penetra-ción directa.

Aunque existen reportes de la entrada de tubos germinativos del micelio de S. sclerotiorum en ho-jas de papa a través de estomas (Jones, 1976), la penetración generalmente ocurre directamente a través de la cutícula de las hojas. La actividad lipolítica encontrada por Tariq y Jeffries (1987) sólo se dio en las hojas de fríjol, en el sitio de con-tacto entre las vesículas del apresorio y la cutícula y posteriormente en el poro de penetración en el tejido foliar, sin embargo no se ha observado acti-vidad lipolítica en la invasión al tejido del tallo.

Cuando hay germinación carpogénica se forman los apresorios, los cuales son estructuras com-plejas, multicelulares, cuya formación requiere estímulos de contacto (De Bary, 1887). La com-plejidad del tipo de apresorios está relacionada di-rectamente con la superficie del huésped y es por ello que varían dependiendo de la dificultad para penetrar, mostrando con ello que en el proceso de infección no existe un patrón definido como tal y ello podría explicar la capacidad de infectar gran número de plantas (Tariq y Jeffries, 1984).

Una vez en contacto con la cutícula del huésped, las hifas se bifurcan en dos estructuras en for-ma de dedo y eventualmente desarrollan cojines infecciosos en forma de domo (Lumsden, 1979). Los cojines infecciosos se adhieren estrechamen-te a la superficie del huésped por medio de un material mucilaginoso (Boyle, 1921) que man-cha el material circundante con una coloración oscura (Prior y Owen, 1963; Lumsden y Dow, 1973); aparentemente, este material mucilagino-so y la forma de domo del cojín le permiten al mismo ejercer una considerable fuerza en la cu-tícula para ingresar mecánicamente al tejido del huésped (Abawi et al., 1975; Boyle, 1921; Lums-

den y Dow, 1973). En S. minor el tipo de apre-sorio formado dependerá de la resistencia de la superficie a penetrar, con lo cual no se presenta un tipo único del mismo sino que variaría (Tariq y Jeffries, 1984).

infección del huésped

Después de la penetración de la cutícula del hués-ped se forma una especie de vesícula granular inflada entre la cutícula y la epidermis (Boyle, 1921; Lumsden, 1979). Esta vesícula permite que la hifa de infección se desarrolle gradualmente desde los cojines de infección e invada los tejidos del huésped, y de acuerdo con De Bary (1887), indiscriminada, es decir que ocurre entre y a tra-vés de las células.

En tejidos de frijol infectados por S. sclerotiorum o S. minor, las hifas de infección crecen radialmente desde las vesículas y se desarrollan entre la cutí-cula y la capa de células epidermales e intercelu-larmente en la corteza (Lumsden y Dow, 1973).

Las hifas de infección indudablemente son las responsables del rompimiento de las defensas del huésped, de la colonización inicial de los tejidos (Boyle, 1921; Lumsden y Dow, 1973) y probable-mente de los cambios en los tejidos infectados del huésped y además estarían asociadas con el avan-ce de las márgenes de las lesiones en el huésped.

Entre los cambios en los tejidos ocasionados por las hifas de infección, se mencionan las alteracio-nes en los materiales pécticos de las paredes celu-lares, la muerte de las células, la acumulación de fluidos y agua en las márgenes de avance, los cam-bios en la permeabilidad de las células en avance y la producción de enzimas y otras sustancias res-ponsables de la patogenicidad (Lumsden, 1979).

colonización del huésped

Las hifas ramificadas invaden las células y espa-cios intercelulares en la corteza. Ellas también están asociadas con la destrucción de la estruc-


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tura cristalina de la pared celular del huésped (Calonge et al., 1969).

Después de la extensiva colonización del tejido, las hifas ramificadas emergen de los tejidos del huésped, primero a través de los estomas o a tra-vés de la cutícula (Lumsden y Dow, 1973).

La penetración exclusivamente intercelular de las hifas de infección a través del tejido (Lums-den y Dow, 1973) es incrementada por enzimas pectolíticas producidas por Sclerotinia spp., capa-ces de degradar la lamela media de las células del huésped; dichas enzimas, endo y exopectinasa, celulasas, hemicelulasas y proteasas, se cree que facilitan la degradación de la pared celular y la colonización posterior. Lumsden (1979) reporta que también otros autores coinciden en el hecho de que las enzimas pectolíticas siempre están asociadas con las enfermedades causadas por Sclerotinia. Finalmente, el conjunto de hifas en-trelazadas forman un micelio algodonoso en la superficie de las lesiones maduras.

requerimientos de nutrientes para la infección

La nutrición de Sclerotinia spp. durante todos los estados del desarrollo de la enfermedad es probablemente el factor más importante en la determinación del éxito o fracaso en el estable-cimiento de la enfermedad en el huésped (Lums-den, 1969, 1979).

Durante la infección, el hongo se organiza en hifas especializadas de infección, que requieren una cantidad considerable de energía y por tanto una abundante cantidad de nutrientes disponi-bles. Así, la nutrición dada por una determinada base alimenticia puede determinar si ocurre o no la enfermedad en un huésped potencial. Algunas enzimas como la celulasa, la hemicelulasa, la po-ligalacturonasa, la fosfatidasa, las enzimas pro-teolíticas y otras enzimas pueden cumplir un pa-pel nutricional en la patogénesis. La acción de estas enzimas en las paredes y los contenidos celulares

pueden proporcionar un suministro abundante de carbono y nitrógeno, esencial para la intensa activi-dad metabólica de Sclerotinia spp., a medida que las hifas de infección se mueven rápidamente a través de los tejidos del huésped y podrían ser responsa-bles de la degradación de la pared celular y así volver disponibles abundantes carbohidratos y el nitrógeno, este último por la acción de la fosfati-dasa y las proteasas.

el papel del ácido oxálico en la patogénesis

De Bary (1886) observó una asociación entre la producción de ácido oxálico en zanahoria y la infección por S. sclerotiorum. Otros autores igualmente reportan al ácido oxálico como una toxina producida por S. sclerotiorum en girasol y otros cultivos. Así mismo, Noyes y Hancock (1981), Godoy et al. (1990) y Cessna et al. (2000) afirman que la secreción de ácido oxálico por S. sclerotiorum podría ser un determinante esencial de su patogenicidad. En girasol se encontró una correlación entre la severidad de la enfermedad, la acumulación de ácido oxálico, la disminución del pH y la inhibición de la polifenoloxidasa; se concluyó que existe una estrecha relación entre la virulencia de S. sclerotiorum y la producción de ácido oxálico, lo mismo que su efecto en el meta-bolismo fenólico del huésped al inhibir la polife-noloxidasa (Magro et al., 1984). En S. sclerotiorum, la secreción de poligalacturonasa y la reducción del pH por el ácido oxálico son determinantes en la patogenicidad del hongo (Cotton et al., 2003).

De igual manera se encontró una alta correlación entre la degradación del ácido oxálico y el estí-mulo de la producción de la enzima b-1,3-glu-conasa utilizando el micoparásito Coniothyrium minitans lo cual muestra que el biocontrol con aquél está fundamentado en la degradación del ácido oxálico (Ren et al., 2007). La evidencia para tal afirmación parece basarse en la recupe-ración de concentraciones milimolares de oxala-to de tejidos infectados (Bateman y Beer, 1965; Godoy et al., 1990), y adicionalmente porque la


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inyección manual de oxalato en plantas, o de un filtrado de un cultivo que contenía oxalato, de-sarrolló los síntomas de una enfermedad como Sclerotinia, independiente del patógeno (Bateman y Beer, 1965; Noyes y Hancock, 1981).

Tal evidencia ha sido fortalecida por la observa-ción de que mutantes de Sclerotinia que son defi-cientes en la habilidad para sintetizar oxalato, no son patogénicos, a pesar de poseer todo el com-plejo de enzimas degradativas, incluyendo la po-ligalacturonasa, pectin metilesterasa y celulasa; mientras que los aislamientos que mantienen su capacidad de biosintetizar oxalato exhiben viru-lencia normal (Godoy et al., 1990; Subbarao, 1998).

De acuerdo con Cessna et al. (2000), S. sclerotiorum es miembro de un grupo de al menos 12 hongos patógenos de plantas que generan y se-cretan concentraciones milimolares de oxalato a su alrededor.

La especulación acerca del mecanismo o me-canismos por los cuales la secreción de oxalato podría incrementar la virulencia de Sclerotinia se centra actualmente en tres modos de acción:

• A causa de que varias de las enzimas secreta-das por el hongo durante la invasión de los te-jidos huéspedes (ej. poligalacturonasa) tienen su máxima actividad a pH bajos; varios inves-tigadores han postulado que el oxalato podría aumentar la virulencia de Sclerotinia por un cambio en el pH del apoplasto, a un valor más adecuado para la degradación enzimática de la pared celular de la planta (Bateman y Beer, 1965).

• Debido a que el oxalato puede ser tóxico para las plantas hospederas, presumiblemente a causa de su acidez, se ha sugerido que la se-creción de oxalato debilita la planta facilitando así la invasión (Noyes y Hancock, 1981).

• La quelación del Ca2+ de la pared celular por el oxalato compromete la función del calcio, del

cual dependen las respuestas de defensa y de-bilita la pared celular de la planta (Bateman y Beer, 1965).

Pero las plantas también responden a la invasión de un hongo patogénico. De acuerdo con Cess-na et al. (2000), una de las primeras respuestas de resistencia por parte de los tejidos infectados de la planta contra la invasión de un microbio es el rompimiento oxidativo, el cual consiste en la liberación controlada de O2 y H2O2 en el sitio de ingreso del patógeno. Sin embargo, el rom-pimiento oxidativo es inhibido a bajos pH y re-quiere un incremento en el Ca2+ (Cessna et al., 2000).

El ácido oxálico producido por el patógeno afec-ta el pH de los tejidos infectados (Lumsden, 1979) reduciéndolo (Subbarao, 1998) de 5,0 a 4,0 (Lumsden, 1972) mediante la liberación de oxa-lato (Cessna et al., 2000) y disminuyendo así la viabilidad celular de los tejidos y, por lo tanto, la capacidad de la planta de responder a la invasión del patógeno (Subbarao, 1998).

El efecto del incremento de la acidez en el desa-rrollo de las lesiones favorecería la actividad de las enzimas pectolíticas, así como de las celula-sas, hemicelulasas y otras enzimas hidrolíticas (Lumsden, 1979) e inhibiría la acción de enzimas tales como o-difenol-oxidasa, la cual está impli-cada en los mecanismos de defensa del huésped; así, la inhibición de aquella enzima incremen-ta la patogenicidad de S. sclerotiorum (Ferrar y Walker, 1993).

La colonización del huésped por Sclerotinia re-quiere la secreción del ácido oxálico que a su vez suprime la actividad del oxígeno reactivo (Walz et al., 2008). Durante el proceso de la infección, el patógeno secreta grandes cantidades de áci-do oxálico que facilitan dicho proceso. Por otro lado, las enzimas oxalato oxidasa y oxalato de-carboxilasa pueden detoxificar el ácido oxálico para convertirlo en CO2 y H2O2 (Donaldson et al., 2001; Hu et al., 2003; Walz et al., 2008).


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Lumsden (1979) afirma que el efecto del ácido oxálico en los tejidos enfermos podría ser múlti-ple. Así, durante los estados iniciales de desarro-llo de la enfermedad y avance de la margen de la lesión, el ácido oxálico podría trabajar de forma sinérgica con las enzimas pectolíticas, tal como sucede en otras enfermedades.

El ácido oxálico puede ser responsable también de los síntomas de marchitez (Noyes y Hancock, 1981), asociados con las enfermedades causa-das por Sclerotinia spp. (Lumsden, 1979), puesto que los cristales identificados como oxalato han sido observados ocluyendo los vasos del xilema (Lumsden y Dow, 1973; Noyes y Hancock, 1981).

síntomatología

De acuerdo con Subbarao (1988), la pudrición blanda de la lechuga generalmente se manifies-ta en dos etapas de desarrollo de la planta. Entre tres y cuatro semanas después de la emergencia de la plántula, caso poco frecuente, o cuando la planta está cercana o en la madurez, lo cual es lo más común (Adams y Tate, 1975; Abawi y Gro-gan, 1979; Subbarao, 1998; Koike y Davis, 2009). Bajo condiciones de Cota (Cundinamarca) y de-pendiendo del inóculo, se presenta un periodo de incubación de 3 a 4 d donde se hacen evidentes los síntomas y luego uno de latencia de 4 a 5 d en S. minor y S. sclerotiorum respectivamente, a partir de los cuales se forman micelio algodonoso y es-clerocios (Smith, 2007).

Adams y Tate (1975) y Abawi y Grogan (1979) reportan también la etapa posterior a la forma-ción de la cabeza como un periodo en el cual se hace más evidente la enfermedad.

Varios autores coinciden en que la infección se inicia en las hojas más viejas, cerca de la super-ficie del suelo (Abawi y Grogan, 1979; Walker, 1959; Purdy, 1979; Ferreira y Boley, 1992).

El síntoma inicial de la pudrición blanda de la lechuga es una marchitez de las hojas exteriores

de la planta que dan a la misma una apariencia de estrés (Walker, 1959; Purdy, 1979; Subbarao, 1998).

Gradualmente las hojas exteriores son infecta-das, se marchitan y caen sobre el suelo, mientras que las hojas de la cabeza permanecen erectas (Purdy, 1979; Abawi et al., 1985; Subbarao et al., 1997). A medida que el hongo coloniza el tejido huésped produce unas lesiones de color café páli-do (Koike y Davis, 2009).

Posteriormente, hay una pudrición blanda de la cabeza y las hojas de la planta (Purdy, 1979; Abawi et al., 1985; Bell et al., 1998; Subbarao et al., 1998; Laemmlen, 2002), la cual presenta fi-nalmente el aspecto de una masa gelatinosa o viscosa (Ávila de Moreno et al., 1992).

Subsecuentemente, bajo condiciones húmedas (Abawi y Grogan, 1979; Subbarao, 1998), se for-ma un micelio blanco algodonoso y se producen los esclerocios (Walker, 1959; Abawi y Grogan, 1979; Purdy, 1979; Koike y Davis, 2009; Laemm-len, 2002) sobre, dentro y alrededor de las plan-tas infectadas (Walker, 1959; Purdy, 1979).

Según Messiaen y Lafon (1968) los esclerocios son inicialmente blancos, del color del micelio que los origina, después toman una coloración grisácea y finalmente se tornan negros por completo.

Abawi y Grogan (1979) reportan un trabajo de Marcum y Grogan (no publicado) en el cual la muerte de la planta puede ocurrir a la semana siguiente de la infección de las hojas bajeras, en un periodo de 7 a 14 d cuando la infección es a la raíz principal, mientras que cuando la infección se origina en raíces secundarias, el progreso de la enfermedad es más lento y se requiere un periodo de incubación de 3 semanas o más para la expre-sión de los síntomas y la muerte de la planta.

Existe una diferencia entre la sintomatología de las infecciones causadas por ascosporas y las cau-sadas por esclerocios; es decir entre la infección


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por S. sclerotiorum y S. minor. Subbarao (1998) afirma que cuando los esclerocios causan la in-fección, los síntomas iniciales se presentan en las hojas inferiores y la infección avanza hacia capas sucesivas de hojas; mientras que, cuando las ascosporas inician la infección, los síntomas se originan en las áreas expuestas de las plantas de lechuga, donde las ascosporas caen y causan la infección. Debido a que S. sclerotiorurm produce esporas aéreas, es común observar los síntomas en las partes aéreas de la planta como en la cabe-za de la lechuga (Laemmlen, 2002), mientras que S. minor usualmente ataca el tallo en, o cerca de la superficie del suelo.

El tipo de enfermedad causada por S. sclerotiorum es determinada por el modo de “germinación” del inóculo. Así, cuando la germinación es mice-liogénica se presenta pudrición radical, pudrición de la base del tallo y marchitez; mientras que cuando la germinación es carpogénica se presen-ta pudrición de la cabeza o pudrición de la vaina en fríjol (Huang et al., 1998). En cultivos como el girasol, el fríjol, el cártamo y la canola las ascos-poras constituyen la principal fuente de infec-ción de pudriciones en los campos comerciales; pero en la medida que se reduzca el número de

esclerocios en el campo se reducirá el número de apotecios productores de ascosporas (Huang et al., 2006). Así mismo, las plantas infectadas por ascosporas aéreas forman esclerocios en las par-tes aéreas (Subbarao, 1998).

En conclusión, S. sclerotiorum y S. minor son pató-genos que poseen una gran capacidad infectiva, por atacar numerosos cultivos de importancia agrícola y que, dadas las características origina-das en la forma reproductiva, representan una seria amenaza para los cultivos hortícolas de la Sabana de Bogotá. En los cultivos de lechuga se ha presentado la infección a través de esclerocios en mayor medida en comparación con la forma carpogénica, la cual se presenta solo con S. sclerotiorum en condiciones de alta humedad relativa y bajas temperaturas permanentes, como se com-probó en el trabajo realizado por Arias y Tautiva (2006) realizado en el municipio de Mosquera. Con respecto a los dos patógenos, es posible dis-tinguirlos por el tipo de infección, el tamaño de los esclerocios y a través de pruebas de laborato-rio. Las medidas de control deberán dirigirse a reducir la oferta de esclerocios, a través de medi-das de rotación de cultivos tolerantes y el uso de micoparásitos.


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sOlange v. beníTez H.1

lilliana M. HOyOs c.2, 3

1 Programa de Maestría en Microbiología, Facultad de Ciencias, Instituto de Biotecnología (IBUN), Universidad Nacio-nal de Colombia, Bogotá.

2 Departamento de Agronomía, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá.3 Autora para correspondencia. [email protected]

cultivo de gulupa en la zona de sumapaz, cundinamarca. Foto: g. Fischer


Symptomatology associated with bacteriosis of gulupa (Passiflora edulis Sims.) in producing zones of Colombia


resuMen

La bacteriosis de la gulupa está asociada a Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae. Se realizó un esquema de los tipos de síntomas causados por esta enfermedad, en hojas, tallos y frutos de la planta de gulupa en cultivos en nueve departamentos de Colombia. Se obtuvieron ocho tipos de síntomas, Xanthomonas se halló en todos los tipos de lesiones tipificadas y la lesión mas común fue la tipo III (manchas foliares o manchas necróticas con exudado aceitoso de bordes indefinidos).

Palabras clave adicionales: Xanthomonas, síntomas, manchas foliares.

absTracT

The bacteriosis of purple passion fruit is associated with Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae. A scheme of the types of symptoms caused by this disease, in leaves, stems and fruits of the plant was studied on crops in nine states of Colombia. Eight types of symptoms were obtained, Xanthomonas was identified in all the types of typified injuries and the common symptom was type III (foliar spots or necrotic spots with oily exudate of indefinite margins).

nOTa cienTíFica


276

La gulupa (Passiflora edulis Sims.) o fruta de la pasión púrpura, es un cultivo promisorio para exportación en el país y los principales departa-mentos productores de esta especie de pasiflora son Cundinamarca y Boyacá, donde se encuen-tran el 80% de los agricultores encargados de su producción y el 20% restante corresponde a zo-nas de los departamentos del Quindío, Huila y Tolima (ICA, 2006). El Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural (2005) estimó que en la zona del Sumapaz, del departamento de Cundinamar-ca, el área aproximada de cultivos supera las 500 ha, con una producción de más de 6.000 t año-1. Sin embargo, en los últimos años se han presen-tado una serie de problemas fitosanitarios, entre ellos la mancha de aceite, una enfermedad devas-tadora que genera pérdidas considerables pues no existen medidas de control efectivo, por ende causa desplazamiento del cultivo a lotes o zonas no infectadas con dicha enfermedad.

La sintomatología observada en campo es bas-tante diversa e incluye lesiones foliares peque-ñas, cloróticas, aceitosas, translúcidas y con ha-los visibles. Cuando evolucionan, estas lesiones se tornan necróticas y con bordes difusos en toda la lámina foliar, desprendimiento del peciolo y presencia de otras lesiones en diferentes órganos de la planta tales como tallos o frutos (Monteiro de Campos, 2001; Viana et al., 2003).

La mancha aceitosa se asocia con lesiones pro-ducidas por Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae, agente causal de la enfermedad en pasiflo-ráceas en Brasil y en Colombia (Botero, 1998). De acuerdo a estas observaciones, se realizó un esquema de los tipos de síntomas presentes en

hojas, tallos y frutos de la planta de gulupa y se realizaron identificaciones de géneros bacte-rianos asociados a las lesiones (figura 1). Lo an-terior con el fin de establecer las posibles rela-ciones de los tipos de lesiones con los agentes causales de bacteriosis y su asociación con otras enfermedades. Para esto se tomaron muestras de cultivos con sintomatología de bacterias en cultivos de maracuyá y gulupa de nueve de-partamentos de Colombia: Antioquia, Boyacá, Caldas, Cundinamarca, Huila, Meta, Risaralda, Tolima y Valle del Cauca durante 18 meses, lo que permitió que los tipos de síntomas fueran representativos de épocas húmedas y secas.

• Tipo I: manchas foliares amarillas en forma de “V” que van desde los bordes hacia el centro de la hoja.

• Tipo II: manchas foliares punteadas o concén-tricas, estas se hallan frecuentemente en hojas con hiperplasias o deformación foliar.

• Tipo III: manchas foliares o manchas necróti-cas con exudado aceitoso de bordes indefini-dos, con halo aceitoso.

• Tipo IV: lesiones necróticas puntales en tallos con halos aceitosos.

• Tipo V: manchas aceitosas superficiales en fru-to, dispersas y de bordes irregulares.

• Tipo VI: se presenta en frutos, y representa un estado más avanzado de la lesión tipo V, donde las manchas aceitosas coalescen y presentan exudado aceitoso.

inTrOducciÓn

additional key words: Xanthomonas, symptoms, foliar spots.


BENÍTEz H./HOyOS C.

Vol. 3 - No.2 - 2009

277SINTOMATOLOgÍA ASOCIADA A BACTER IOS IS EN zONAS PRODuCTORAS DE guLuPA

Figura 1. Tipo de síntomas generales asociados a bacteriosis en gulupa. Tipo i: manchas foliares amarillas en “v”. Tipo ii: manchas foliares punteadas o concéntricas. Tipo iii: manchas foliares necróticas con exudado aceitoso. Tipo iv: lesiones necróticas en tallos con halos aceitosos. Tipo v: manchas aceitosas superficiales en fruto. Tipo vi: lesiones exudado aceitoso en frutos. Tipo vii: lesiones elevadas, con halo aceitoso. Tipo viii: lesiones necróticas extendidas, en estado avanzado con gran cantidad de exudado aceitoso.

Tipo i

Tipo iii

Tipo v

Tipo vii Tipo viii

Tipo vi

Tipo iv

Tipo ii


278

• Tipo VII: manchas con halo aceitoso y cen-tro errumpente, puede ser una asociación de agentes causales de bacteriosis y de chan-cros.

• Tipo VIII: lesiones necróticas en estado avan-zado, extendidas, centro necrótico y textura aceitosa. Presentan abundante exudado acei-toso.

De acuerdo con lo evaluado en campo las lesio-nes tipo III correspondiente a un 24% de la tota-lidad de tipos de síntomas encontrados, siendo el síntoma más frecuente en campo. Por tanto, puede considerarse como un síntoma típico de bacteriosis, seguido de los tipos de síntomas I y VII con un 16% cada uno y correspondientes respectivamente a hojas y frutos. Los otros tipos de síntomas son menos frecuentes y tienen por-centajes de aparición menores al 10%, pueden ser considerados como síntomas casuales.

agradeciMienTOs

Este trabajo forma parte del proyecto “Manejo integrado de la bacteriosis de la gulupa (Passiflora sp.) causada por Xanthomonas sp. dentro de un programa de Buenas Prácticas Agrícolas (BPA)”, fi-nanciado por el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural (contrato 2007L4348-49), Asohofrucol (Contrato IB1350) y la Universidad Nacional de Colombia, Bogotá.


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Instituto Colombiano de Agricultura (ICA). 2006. Lis-tado nacional de viveros registrados en el ICA para producción y comercialización de material de propa-

Los aislamientos bacterianos obtenidos de estas lesiones corresponden en un 45% a fitobacterias asociadas al género Xanthomonas spp., identificadas mediante pruebas bioquímicas, y tipificadas como colonias mucoides con pigmentación amarilla e hi-drólisis de almidón, y que presentan asimilación de glucosa, manosa y N-acetil-glucosamina en la vía oxidativa (Bergey, 2000). En la mayoría de los ca-sos esta se encuentra asociada con una bacteria del género Erwinia spp., el cual incluye especies bacte-rianas fitopatógenas o endófitas. Por último, Xan-thomonas se halló en todos los tipos de lesiones ti-pificadas en este trabajo y como generalidad todos los tipos de lesiones son susceptibles de ser halladas en cualquiera de las regiones muestreadas.

En la actualidad se están desarrollando análisis de patogenicidad de las bacterias obtenidas, tan-to para gulupa como para otras pasifloráceas que permitan asociar la patogenicidad con las lesio-nes producidas.

BENÍTEz H./HOyOS C.

Vol. 3 - No.2 - 2009

279SINTOMATOLOgÍA ASOCIADA A BACTER IOS IS EN zONAS PRODuCTORAS DE guLuPA

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POLÍTICA EDITORIAL

INSTRuCCIONES PARA LOS AuTORES

La Revista Colombiana de Ciencias Hortícolas es el órgano de divulgación de la Sociedad Colombiana de Ciencias Hortícolas (SCCH – www.soccolhort.com), adscrita a la ISHS (Internacional Society for Horticultural Science – www.ishs.org), con frecuencia semestral en el territorio nacional. Constituye una publicación abierta a la dis-cusión y difusión de trabajos técnico-científicos en el área de las ciencias agrícolas, con énfasis en horticultura (frutales, hortalizas, ornamentales, hierbas aromáticas, viveros) y disciplinas afines, propuestos por autores nacionales e internacionales. Busca divulgar trabajos inéditos desarrollados por investigadores de diversas uni-versidades y centros de investigación del país, y difundir y someter a discusión los avances científicos que se producen, con el fin de contribuir a la consolidación de una comunidad académica congregada en torno a las disciplinas afines a la horticultura.

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• Artículo de investigación científica y tecnológica: documento que presenta de manera detallada los resultados ori-ginales de proyectos de investigación. La estructura generalmente utilizada tiene cuatro partes esenciales: introducción, metodología (materiales y métodos), resultados y discusión, y conclusiones.

• Artículo de reflexión: documento que presenta resultados de investigación desde una perspectiva analítica, interpretativa y crítica del autor, sobre un tema específico y recurriendo a fuentes originales.

Vol. 3 - No.2 - 2009

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• Artículo de revisión: documento resultado de una investigación en la que se analizan, sistematizan e integran los resultados de investigaciones, publicados o no, sobre un campo en ciencia o tecnología, con el fin de dar cuenta de los avances y tendencia de desarrollo; se caracteriza por presentar un soporte bibliográfico cuida-doso no menor a 50 referencias.

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Título y autoresEl título es en minúscula y no debe exceder las 15 palabras. Es obligatoria su respectiva traducción al idioma inglés. Los nombres científicos de vegetales o animales se deben escribir con letra cursiva (itálica) y en minús-culas, y solo con mayúsculas la primera letra del género y el clasificador. Debajo del título en inglés se escribe el(los) nombre(s) y apellido(s) del(de los) autor(es), sin sus respectivos títulos académicos ni cargos laborales, en una línea horizontal y de acuerdo con su contribución en la investigación o preparación del artículo. En la parte inferior de la primera página, es decir, en aquella que contiene el título del artículo, el nombre y la ciudad de ubicación de la entidad a la cual prestan sus servicios o del patrocinador para la realización del trabajo y el autor para correspondencia con su correo electrónico.

resumen, abstract y palabras clave adicionalesEl resumen debe escribirse en español, portugués o inglés, correspondiente al idioma del artículo. Los artículos en español o portugués deben contener un abstract en inglés; artículos en inglés, un resumen en español. Am-bos textos deben describir en forma breve el problema, los métodos utilizados, su justificación y los resultados obtenidos más relevantes, y no deben exceder de 250 palabras escritas en un único párrafo. Es obligatorio acompañar el resumen con máximo seis palabras clave, que no hayan sido usadas en el título, y de su traduc-ción a inglés (additional key words), las que tampoco deben figurar en el título en inglés.

introducciónEl texto que debe contener la situación actual del problema, su definición y la revisión de los trabajos previos relacionados con él; además, los objetivos y la justificación de la investigación. Es obligatorio acompañar los nombres vulgares con el(los) nombre(s) científico(s) y la(s) abreviatura(s) del clasificador en la primera men-ción en el artículo.

Materiales y métodosEn este apartado se deben describir de forma clara, concisa y secuencial los materiales (vegetales, animales, implementos agrícolas o de laboratorio) utilizados en desarrollo del trabajo, además de los procedimientos o protocolos seguidos y el diseño escogido para el tratamiento estadístico de los datos.

resultados y discusiónLos resultados deben presentarse de manera lógica, objetiva y secuencial mediante textos, tablas y figuras; estos dos últimos apoyos deben ser fáciles de leer y se deben poder interpretar de manera autónoma, aunque


282

deben citarse siempre en el texto. Las gráficas serán bidimensionales y a una sola tinta, con porcentajes de negro para las variaciones de las columnas; las líneas de las curvas deben ser de color negro, punteadas o con-tinuas (- - - - ó --------), usando convenciones como: l, , s, ∆, etc.

Las tablas se deben elaborar con pocas columnas y renglones. La discusión de resultados debe ser completa y exhaustiva, contrastando los resultados obtenidos con la literatura más actual sobre el tema. En esta sección se relacionan los hallazgos más concluyentes de la investigación.

conclusionesEn este apartado se relacionan los hallazgos más concluyentes de la investigación, es decir, aquellos que cons-tituyan un aporte significativo para el avance del campo temático explorado, además de un direccionamiento sobre futuras investigaciones.

agradecimientosSi se considera necesario, se agradecen aquellas contribuciones importantes en la concepción, financiación o realización de la investigación: especialistas, firmas comerciales, entidades oficiales o privadas, asociaciones de profesionales y operarios.

referencias bibliográficasPara las citas bibliográficas que sustentan las afirmaciones en el texto, se utilizará el sistema [autor(es), año] de forma uniforme; cuando la publicación citada tenga tres o más autores, se debe mencionar el apellido del primer autor acompañado de la expresión latina et al., equivalente a “y otros”, en cursivas y con el año (ej: García et al., 2003). La lista completa con las referencias bibliográficas mencionadas se debe incluir al final del artículo. Los apellidos y nombres de todos los autores deben escribirse en redondas, en el orden alfabético de sus apellidos; cuando se citan varias publicaciones del(de los) mismo(s) autor(es) deben listarse en orden cronológico. Se prevén algunos casos:

• Para libros: Autor(es), año. Título del libro, edición, casa editora y ciudad de su sede, páginas consultadas (pp. # - #). Ejemplo: Agrios, G. 1996. Fitopatología. Segunda edición. Editorial Limusa, México D.F.

• Para capítulos de libros: Autor(es), año. Título del capítulo, páginas consultadas (pp. # - #). En: Apellidos y nombres de los compiladores o editores (eds.)., título del libro, edición, casa editora y ciudad de su sede. Ejemplo: Bernal, H. 1996. Capítulo 6: Evapotranspiración. pp. 112-125. En: Agrios, G. (ed.). Fitopatología. 2a ed. Editorial Limusa, México D.F.

• Para revistas: Autor(es), año. Título del artículo, nombre abreviado de la revista volumen(número), página-página. Ejemplo: García, S.; W. Clinton; L. Arreaza y R. Thibaud. 2004. Inhibitory effect of flowering and early fruit growth on leaf photosynthesis in mango. Tree Physiol. 24(3), 387-399.

• Para citas de Internet: Autor(es), año. Título del artículo. En: Nombre de la publicación electrónica del web-site, portal o página y su URL, fecha de consulta. Ejemplo: Arafat, Y. 1996. Siembra de olivos en el desierto palestino. En: Agricultura Tropical, http://agrotropical.edunet.es; consulta: noviembre de 2003.

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Volumen 3 / N

o. 2 / Julio-Diciem

bre 2009Revista C

olombiana de C

iencias Hortícolas

Editorial 147


Crecimiento y desarrollo del fruto de mandarina (Citrus reticulata) ‘Arrayana’ en condiciones del piedemonte del Meta, ColombiaGrowth and development of mandarin (Citrus reticulata) ‘Arrayana’ fruit in conditions of Piedmont of Meta, ColombiaJavier Orlando Orduz-Rodríguez, Hernán Monroy, Gerhard Fischer y Aníbal Herrera A. 149


Enfermedades de la espinaca (Spinacia oleracea L.) en Cota (Cundinamarca) y control del mildeo velloso (Peronospora farinosa, Byford)Spinach (Spinacia oleracea L.) diseases in Cota (Cundinamarca) and control of downy mildew (Peronospora farinosa, Byford) Nancy E. Niño, Ligia Espinosa B., Rodrigo Gil, Germán Menza y Jaime A. Jiménez 161

Análisis del crecimiento de espinaca (Spinacia oleracea L.) bajo el efecto de diferentes fuentes y dosis de nitrógenoGrowth analysis of spinach (Spinacia oleracea L.) plants under the effect of different sources and doses of nitrogenVerónica Hoyos C., Marcela Rodríguez, Julián Fernando Cárdenas-Hernández y Helber Enrique Balaguera-López 175

Análisis de la productividad del tomate en invernadero bajo diferentes manejos mediante modelos mixtosAnalisys of greenhouse tomato productivity under different management practices through mixed modelsCarlos Ricardo Bojacá, Nadia Yurani Luque y Oscar Iván Monsalve 188

El contenido de arcilla del suelo influye en el rendimiento de un cultivo de tomate (Solanum lycopersicum L.)Clay content of soil influence on yield of tomato (Solanum lycopersicum L.) cropHelber Enrique Balaguera-López, Javier Giovanni Álvarez-Herrera, Gloria Esperanza Martínez-Arévalo y William Alberto Balaguera 199

Efecto de la densidad de siembra sobre el crecimiento de plantas de rábano (Raphanus sativus L.) bajo invernadero Effect of planting density on the growth of radish (Raphanus sativus L.) plants under greenhouse conditionsHernando Criollo y Javier García 210

Solarización de canteros en almácigos de cebolla para el control de malezas y enfermedades en Uruguay

Soil solarization on onion beds for weed and disease control in UruguayJorge Arboleya 223




Norella Cruz C., Diana Castellanos S. y Heliodoro Argüello A. 237


Efecto de mercurio sobre el transporte celular del agua en plantas. Una revisión

Effect of mercury on celular transport of water in plants. A reviewJulián Fernando Cárdenas-Hernández, Liz Patricia Moreno F. y Stanislav V. Magnitskiy 250

Patogénesis de la pudrición blanda de la lechuga (Lactuca sativa L.) en la Sabana de Bogotá causada por Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary y Sclerotinia minor Jagger. Una revisión

Pathogenesis of soft rot in lettuce (Lactuca sativa L.) in the Bogota Plateau caused by Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary and Sclerotinia minor Jagger. A reviewSilvia Liliam Pérez S., Wilson Piedrahíta C. y Germán Arbeláez 262

Nota científica


Symptomatology associated with bacteriosis of gulupa (Passiflora edulis Sims.) in producing zones of ColombiaSolange V. Benítez H. y Lilliana M. Hoyos C. 275

Política editorial e instrucciones a los autores 280

volumen 3 / no. 2 / julio-diciembre 2009 - …. no.2/revista... · volumen 3 / no. 2 /...

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