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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
DISTRIBUIÇÃO E USO DE HABITAT POR PEIXES RECIFAIS EM UM
GRADIENTE AMBIENTAL: ESTUDO DE CASO EM RECIFES ARENÍTICOS
THAISA ACCIOLY DE SOUZA
NATAL
2015
THAISA ACCIOLY DE SOUZA
DISTRIBUIÇÃO E USO DE HABITAT POR PEIXES RECIFAIS EM UM
GRADIENTE AMBIENTAL: ESTUDO DE CASO EM RECIFES ARENÍTICOS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
graduação em Ecologia da Universidade Federal
do Rio Grande do Norte como requisito para
obtenção do título de Mestre em Ecologia.
Orientadora: Liana de Figueiredo Mendes
NATAL
2015
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências
Souza, Thaisa Accioly de.
Distribuição e uso de habitat por peixes recifais em um gradiente ambiental: estudo de caso em recifes
areníticos / Thaisa Accioly de Souza. – Natal, RN, 2015.
77 f.: il.
Orientadora: Profa. Dra. Liana de Figueiredo Mendes.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de
Pós-Graduação em Ecologia.
1. Algas. – Dissertação. 2. Ictiofauna. – Dissertação. 3. Biomassa. – Dissertação. I. Mendes, Liana de
Figueiredo. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 582.26/.27
AGRADECIMENTOS
Agradeço aos meus amigos e familiares pelo apoio durante a realização desta
pesquisa. Agradeço ainda a Liana pela orientação e a toda galera do LOC pela companhia
durante toda jornada!
Agradeço a Capes pela bolsa, ao apoio do Projeto aprovado INCT, GT-2 Recifes e
Ecossistemas Coralinos que me auxiliou na logística de embarques (aluguel de
embarcações) nos recifes fundos de Pirangi e intermediários da APARC, ao LABIPE e
LABECE pelo suporte técnico e empréstimo de equipamentos bem como a ONG
Oceânica, ao IDEMA pela liberação da licença de pesquisa e utilização do EcoPosto, à
empresa Marina Badauê pela Cortesia no transporte aos Parrachos de Pirangi e à empresa
Corais de Maracajaú pela Cortesia no transporte aos Parrachos de Maracajaú. Que estas
duas últimas continuem apoiando as pesquisas realizadas nestes locais! A ajuda que vocês
oferecem é fundamental para o sucesso destas!
RESUMO
Há diversos fatores abióticos relatados na literatura como reguladores da distribuição das
espécies de peixes em ambientes marinhos. Dentre eles, destacam-se complexidade estrutural
do hábitat, composição bentônica, profundidade e distância da costa, comumente relatadas
como influenciadores positivos na diversidade de difentes espécies, incluindo os peixes
recifais. Estes são elementos dominantes em sistemas recifais e considerados de elevada
importância ecológica e socioeconômica. A compreensão de como os fatores supracitados
influenciam na distribuição e uso de habitat das comunidades de peixes recifais tornam-se
importantes para seu manejo e conservação. Assim, o presente trabalho pretende avaliar a
influencia destas variáveis sobre a comunidade de peixes recifais ao longo de um gradiente
ambiental de profundidade e distância da costa em recifes de base arenítica na costa do Rio
Grande do Norte. Tais variáveis também serão utilizadas para a criação de um modelo
preditivo simples da biomassa de peixes recifais para o ambiente estudado. A coleta de dados
foi realizada por meio de censos visuais in situ, sendo registrados dados ambientais
(complexidade estrutural do hábitat, tipo de cobertura do substrato, megafauna de
invertebrados bentônicos) e ecológicos (riqueza, abundância e classes de tamanho dos peixes
recifais). Como complemento, informações sobre a dieta foram levantadas através de
literatura e a biomassa foi estimada a partir da relação peso-comprimento de cada espécie. No
geral, os recifes apresentaram uma baixa cobertura por corais, sendo os recifes Rasos,
Intermediários I e II dominados por algas e os Fundos por algas e esponjas. A complexidade
aumentou ao longo do gradiente e influenciou positivamente na riqueza e abundância de
espécies. Ambos atributos influenciaram na estruturação da comunidade de peixes recifais,
incrementando a riqueza, abundância e biomassa dos peixes, bem como diferenciando a
estruturação trófica da comunidade ao longo do gradiente de profundidade e distância da
costa. A distribuição e utilização do hábitat pelos peixes recifas foram associadas a
disponibilidade de alimentos. O modelo preditor identificou a profundidade, rugosidade e a
cobertura por algas folhosas, algas calcárias e corais moles como as variáveis mais
significativas, influenciando na biomassa de peixes recifais. Em suma, a descrição e o
entendimento destes padrões são passos importantes para elucidação dos processos
ecológicos. Neste sentido, nossa abordagem fornece um novo entendimento da estruturação
da comunidade de peixes recifais do Rio Grande do Norte, permitindo entender uma parte de
um todo e auxiliar futuras ações de monitoramento, avaliações, manejo e conservação destes e
outros recifes do Brasil.
Palavras-chave: Ictiofauna. Algas. Esponjas. Profundidade. Distância da costa. Biomassa.
ABSTRACT
There are several abiotic factors reported in the literature as regulators of the distribution of
fish species in marine environments. Among them stand out structural complexity of habitat,
benthic composition, depth and distance from the coast are usually reported as positive
influencers in the diversity of difentes species, including reef fish. These are dominant
elements in reef systems and considered high ecological and socioeconomic importance.
Understanding how the above factors influence the distribution and habitat use of reef fish
communities are important for their management and conservation. Thus, this study aims to
evaluate the influence of these variables on the community of reef fishes along an
environmental gradient of depth and distance from shore base in sandstone reefs in the coast
of state of Rio Grande do Norte, Brazil. These variables are also used for creating a simple
predictive model reef fish biomass for the environment studied. Data collection was
performed through visual surveys in situ, and recorded environmental data (structural
complexity of habitat, type of coverage of the substrate, benthic invertebrates) and ecological
(wealth, abundance and reef fish size classes). As a complement, information on the diet were
raised through literature and the biomass was estimated from the length-weight relationship of
each species. Overall, the reefs showed a low coverage by corals and the Shallow reefs,
Intermediate I and II dominated by algae and the Funds by algae and sponges. The complexity
has increased along the gradient and positively influenced the species richness and abundance.
Both attributes influenced in the structure of the reef fish community, increasing the richness,
abundance and biomass of fish as well as differentiating the trophic structure of the
community along the depth gradient and distance from the coast. Distribution and use of
habitat by recifas fish was associated with food availability. The predictor model identified
depth, roughness and coverage for foliose algae, calcareous algae and soft corals as the most
significant variables influencing in the biomass of reef fish. In short, the description and
understanding of these patterns are important steps to elucidate the ecological processes. In
this sense, our approach provides a new understanding of the structure of the reef fish
community of Rio Grande do Norte, allowing understand a part of a whole and assist future
monitoring actions, evaluation, management and conservation of these and other reefs of
Brazil.
Keywords: Ichthyofauna. Algae. Sponges. Depth. Distance from the coast. Biomass.
SUMÁRIO
RESUMO ................................................................................................................................... ii
ABSTRACT ........................................................................................................................... iv
1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................................... 1
2 OBJETIVOS ............................................................................................................................ 6
2.1 Objetivo geral ................................................................................................................... 6
2.2 Objetivos específicos ........................................................................................................ 6
3 METODOLOGIA .................................................................................................................... 7
3.1 Amostragem ...................................................................................................................... 7
3.2 Caracterizações ambientais ............................................................................................. 10
3.3 Ictiofauna ........................................................................................................................ 13
3.4 Análises de dados ............................................................................................................ 15
4 RESULTADOS ..................................................................................................................... 18
4.1 Caracterizações ambientais ............................................................................................. 18
4.2 Ictiofauna ........................................................................................................................ 21
4.2.1 Caracterização Geral ................................................................................................ 21
4.2.2 Ictiofauna por categoria recifal ................................................................................ 22
5 DISCUSSÃO ......................................................................................................................... 39
6 CONCLUSÃO ....................................................................................................................... 51
REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 53
1
1 INTRODUÇÃO
Os ecossistemas recifais são ambientes capazes de oferecer uma ampla gama de
recursos naturais em áreas relativamente pequenas, possibilitando o estabelecimento de
diferentes espécies, se mantendo entre os ecossistemas de maior diversidade do planeta
(SPALDING et al. 2001). Dentre as espécies que abriga, os peixes se destacam como
elementos de maior porte e dominantes (SALE, 2002). Estima-se que 25% de todas as
espécies de peixes marinhos já descritas podem ser encontradas neste ambiente, destacando
não só a importância ecológica destes, mas também a econômica ao fornecer uma fonte de
serviços e recursos para o homem (e.g. lazer, fonte de renda e de alimentação) e, por isso,
também sociocultural (PAULAY, 1997; GLADSTONE, 2007). No mundo, existem cerca de
6.300 espécies de peixes recifais conhecidas através de checklists, dentre estas, cerca de 400
possuem registro de ocorrência no Brasil (FLOETER et al. 2008; KULBICKI et al. 2013).
Há diversos fatores abióticos relatados na literatura como reguladores da distribuição e
uso do hábitat por estes peixes, os quais, isolados ou em interação, podem acarretar em uma
diferenciação em escala fina da ictiofauna entre complexos recifais (CURLEY et al. 2002;
SMITH et al. 2008). Dentre eles, a complexidade estrutural do hábitat é comumente relatada
como influenciando positivamente a riqueza, diversidade e abundância total de peixes
(LUCKHURST; LUCKHURST, 1978; FRIEDLANDER et al. 2003; DOMINICI-
AROSEMENA; WOLFF, 2005; DOMINICI-AROSEMENA; WOLFF, 2006; TUYA et al.
2009; DALBEN; FLOETER, 2012; KOMYAKOVA et al. 2013; GRAHAM; NASH, 2013).
O aumento da complexidade pode influenciar na disponibilidade de refúgios, diminuindo as
taxas de encontro tanto entre predadores com suas presas, quanto entre competidores,
reduzindo seus efeitos diretos (ALMANY, 2004a; 2004b), além de aumentar a
disponibilidade de recursos alimentares (ver GRATWICKE; SPEIGHT, 2005).
A cobertura do substrato também possui um efeito positivo sobre a riqueza e
abundância de peixes (ABURTO-OROPEZA; BALART, 2001), uma vez que a diversificação
deste atributo confere maior heterogeneidade ao ambiente, proporcionando um maior
potencial para o estabelecimento de espécies com requerimentos diversos. Outro efeito está
relacionado à estruturação trófica das comunidades, pois considera-se que as espécies estejam
diretamente relacionadas à disposição de itens alimentares no ambiente. Na literatura, por
2
exemplo, herbívoros são mais abundantes em áreas com maior cobertura de algas, seu
alimento preferencial (FLOETER et al. 2007; MORTON et al. 2008). Em conjunto com as
algas, a fauna de invertebrados associada pode oferecer diferentes tipos de recursos (e.g.
alimento, abrigo), influenciando na distribuição e uso do hábitat pela ictiofauna
(KRAJEWSKI et al. 2010; PEREIRA-FILHO et al. 2011).
Assim, o mesmo efeito positivo é válido para os invertebrados bentônicos, os quais
também são considerados componentes da complexidade por diferentes autores
(HEMMINGA; DUARTE, 2000; FERREIRA et al. 2001; MUNDAY, 2002; KHALAF;
KOCHZIUS, 2002). Corais e esponjas, por exemplo, podem aumentar a disponibilidade de
hábitat para espécies associadas ao substrato, como gobídeos e outros peixes criptobentônicos
e ainda abrigar invertebrados que poderão servir como recurso alimentar para espécies com
dieta mais especializada (por exemplo, Pomacanthidae) (ver BOUCHON-NAVARRO;
BOUCHON, 1989; MUNDAY et al. 1997; FLOETER et al. 2007; DALBEN; FLOETER,
2012).
Os fatores supracitados podem ocorrer e influenciar de forma sinérgica os complexos
recifais, mediando a disponibilidade de abrigo e recursos alimentares (FLOETER et al. 2007)
e apresentar variações ao longo de gradientes ambientais como profundidade (RUSS, 2003;
WANTIEZ; CHAUVET, 2003; WILLIS; ANDERSON, 2003; BROKOVICH et al. 2006;
BROKOVICH et al. 2010). A profundidade pode comportar, ainda, diferentes co-variáveis
(por exemplo, exposição às ondas, variações de temperatura, luminosidade, cobertura do
substrato, distanciamento da costa), configurando-se como importante agente na estruturação
de comunidades recifais devido às alterações substanciais que podem ocasionar em fatores
ambientais e bióticos ao longo de aumentos de profundidade relativamente pequenos
(MCGEHEE, 1994; BROKOVICH et al. 2008). MALCOLM et al. (2010; 2011) em estudos
na Austrália mencionam que tanto a profundidade quanto a distância da costa são atributos
facilmente mensuráveis e úteis para representação da biodiversidade de peixes recifais,
auxiliando na escolha de áreas para criação de reservas marinhas com maior potencial de
conservação.
Segundo CASTRO et al. (2006), tanto os recifes rasos quanto os encontrados em
maiores profundidades cumprem o mesmo papel ecológico. Porém, a utilização diferencial
destes espaços pela ictiofauna pode estar relacionada aos aspectos intrínsecos da biologia das
espécies, tais como desenvolvimento ontogenético, preferência por habitats específicos e
3
estruturação trófica das comunidades, os quais são influenciados por variações das condições
físicas ambientais (GILLANDERS, 2002; MALCOLM et al. 2011). Estudos relatam, em
detrimento da profundidade, diferentes situações, tais como a diminuição da riqueza
(HARMELIN, 1987), diminuição da cobertura de algas (RUSS, 2003), modificação nas
assembleias de corais e consequente alteração da estruturação do hábitat (BROKOVICH et al.
2008), aumento de espécies planctívoras (PEREIRA-FILHO et al. 2011) e piscívoras
(FRIEDLANDER; PARRISH, 1998) e modificações na assembleia bentônica (FRANCINI-
FILHO et al. 2013). Tais pesquisas demonstram a influencia que a profundidade pode ter
sobre a comunidade de peixes recifais e que variações das condições supracitadas podem
definir padrões distinguíveis de distribuição e utilização do hábitat pelas diferentes espécies
(MENGE; BRANCH, 2001; WITMAN; DAYTON, 2001; FLOETER et al. 2004; SIMON et
al. 2013).
A literatura menciona que a influencia de diferentes fatores ambientais em
comunidades de peixes recifais, dentre eles a profundidade (GALZIN, 1987; MCGEEHE,
1994; CHARTON; RUFAZA, 1998; MARAVELIAS et al. 2000; BELLWOOD; HUGHES,
2001; LECCHINI et al. 2003; CONNOLLY et al. 2005; ARIAS-GONZÁLEZ et al. 2006;
FOX; BELLWOOD, 2007; BROKOVICH et al. 2008; GONZÁLEZ-SANSÓN et al. 2009),
mas poucos mencionam diretamente a distância da costa (GUST, 2002; MALCOLM et al.
2010; MALCOLM et al. 2011). Contudo, estes estudos foram conduzidos em ecossistemas
recifais distintos dos recifes brasileiros, os quais possuem composições distintas de corais,
tanto em riqueza de espécies quanto em abundância (FLOETER et al. 2001).
No Brasil, há estudos que avaliam ambos os fatores supracitados sobre a estruturação
trófica da comunidade ou de populações específicas de peixes recifais (FLOETER et al. 2007;
CORREA; KROHLING, 2010; GIBRAN; MOURA, 2012; DALBEN; FLOETER, 2012).
Dentre eles, apenas um foi desenvolvido na região Nordeste do país, no arquipélago de
Abrolhos, o qual possui um ecossistema recifal que se destaca pela formação de chapeirões e
por possuir a maior e mais rica cobertura de corais do Brasil, diferentemente dos outros
recifes da costa Nordeste. Estes, em sua maioria, são estruturas abiogênicas, de base arenítica
e recobertas por uma alta abundância de algas e baixa abundância de corais (BRANNER,
1904; LABOREL, 1969; LEÃO; DOMINGUEZ, 2000; CASTRO; PIRES, 2001; MOURA,
2003; FRANCINI-FILHO et al. 2008b).
4
Visto que é sabido que os princípios que regem a organização das comunidades de
peixes recifais não são universais, compreende-se que as variações no hábitat podem atuar de
forma ou intensidade diversa sobre a ictiofauna recifal em ambientes distintos fisicamente
(ALMANY, 2004a; GRATWICKE; SPEIGHT, 2005). Desta forma, torna-se necessário
elucidar os aspectos-chave em cada ecossistema recifal de forma particular, pois a
estruturação de comunidade encontrada para localidades com características distintas podem
não ser facilmente aplicáveis às demais.
O Estado do Rio Grande do Norte, localizado na região nordeste do Brasil, exibe 410
km de extensão de costa e diferentes estudos relacionados às comunidades de peixes recifais
foram conduzidos em seu litoral, consistindo em inventários e trabalhos com biodiversidade
(SOARES, 1988; FEITOSA et al. 2002; FEITOZA, 2005; GARCIA, et al. 2010). Sendo
escassos aqueles que apresentam aspectos ecológicos (CAMPOS et al. 2011; CAMPOS; SÁ-
OLIVEIRA, 2011; LEAL et al. 2013; SOUZA et al. 2013). Até o momento apenas
GRIMALDI et al. (2014) direcionou atenção as variáveis profundidade e distância da costa e
sua influência sobre a ictiofauna recifal, contudo, nenhum efeito pôde ser observado devido a
escala considerada ter focado apenas recifes fundos do infralitoral.
Desta forma, o objetivo deste trabalho é analisar a distribuição e o uso do hábitat por
peixes recifais ao longo de um gradiente de profundidade e distância da costa em recifes do
Rio Grande do Norte, nordeste brasileiro, investigando como a cobertura do substrato,
complexidade do hábitat e megafauna de invertebrados bentônicos influenciam na
composição e estruturação trófica destes indivíduos. Tal abordagem é útil para prever a
presença e distribuição dos peixes mais abundantes, considerando também espécies com
algum grau de ameaça. Os resultados obtidos representarão relevante linha de base para
futuras avaliações como o monitoramento da diversidade de peixes e manejo das áreas
importantes para conservação.
A hipótese levantada por este estudo são de que existem diferenças na composição
(riqueza, abundância, abundância de jovens e adultos e biomassa) e estruturação trófica da
ictiofauna recifal ao longo do gradiente de profundidade e distância da costa. Considera-se
ainda que a cobertura do substrato, complexidade do hábitat e megafauna de invertebrados
bentônicos possuem papel importante nessa diferenciação. Assim, espera-se que haja um
aumento da riqueza, abundância e de biomassa de espécies ao longo do gradiente bem como
uma diminuição da abundância de jovens e uma reestruturação associada às variáveis
5
ambientais que serão avaliadas. As variáveis ambientais também serão testadas para a
construção de um modelo preditivo simples da biomassa de peixes recifais para os ambientes
estudados.
6
2 OBJETIVOS
2.1 Objetivo geral
Analisar a distribuição e o uso do hábitat por peixes recifais ao longo da profundidade
e distância da costa, investigando como a complexidade do hábitat, cobertura do substrato e
megafauna de invertebrados bentônicos influenciam a composição, abundância e estruturação
trófica destes indivíduos, bem como criar um modelo preditivo simples da biomassa de peixes
recifais para os ambientes estudados.
2.2 Objetivos específicos
Caracterizar a ictiofauna quanto a riqueza, diversidade, abundância, densidade, classes de
tamanho, estrutura trófica e biomassa em cada sítio recifal;
Caracterizar a composição dos tipos de substrato, complexidade estrutural do hábitat e
megafauna de invertebrados bentônicos de cada sítio recifal;
Avaliar a influência dos fatores mencionados sobre a composição, abundância de jovens e
estruturação trófica dos peixes recifais.
Estruturar um modelo preditivo simples da biomassa de peixes recifais para os ambientes
estudados.
7
3 METODOLOGIA
3.1 Amostragem
O Estado do Rio Grande do Norte está situado na região Nordeste do Brasil e
apresenta uma extensão territorial de 53.077,3 km² e cerca de 410 km de praias (IDEMA,
2003). Os recifes amostrados no presente trabalho situam-se na litoral oriental do Estado,
entre os municípios de Rio do Fogo e Baía Formosa. Nessa região, o clima é quente e úmido
(AS) (KÖPPEN, 1936) e possui pluviometria anual relativamente elevada, alcançando
1.250mm. Há apenas duas estações bem definidas: verão e inverno, sendo a maior parte dos
dias ensolarados. A temperatura apresenta-se amena com oscilações em torno de 26,8°C de
média anual e umidade relativa do ar em cerca de 75% (IDEMA, 2002; 2003).
Os ecossistemas recifais dessa região são, em grande parte, recifes geológicos
formados pela cimentação de areia por carbonato de cálcio e óxido de ferro (MORAIS, 1967;
MAIDA; FERREIRA, 1997), sendo conhecidos como recides areníticos. A partir desta base
pré-existente é que ocorre a posterior colonização por diferentes organismos marinhos
(GOMES et al. 2001). A ictiofauna associada a estes ambientes, ecologicamente, é
componente de uma das subdivisões regionais da província biograográfica do Brasil, a área
Nordeste. Esta área é delimitada ao norte pelos Recifes Manuel Luis (MA) e ao sul pelo
arquipélago dos Abrolhos (BA) (FLOETER et al. 2001; FLOETER et al. 2008). A escolha
dos sítios a serem amostrados foi, então, realizada com base nas características de
profundidade e distância da costa de cada localidade, além da facilidade de acesso à estas
pelos pesquisadores. Oito sítios recifais ao longo da costa do RN foram selecionados e
categorizados de acordo com a variação da profundidade e distância da costa (Figura 1).
8
Figura 1 – Mapa dos sítios recifais amostrados ao longo da costa do estado do Rio Grande do Norte. 1-
Tabatinga; 2-Ilha Verde; 3-Pirambúzios; 4-Parrachos de Pirangi; 5-Parrachos de Maracajaú; 6-Parrachos de Rio
do Fogo; 7-Cabeço do Leandro e; 8-Barreirinhas.
As coletas de dados foram realizadas entre dezembro de 2013 e novembro de 2014. Os
sítios de Tabatinga e Ilha verde, categorizados como recifes Rasos, são recifes rasos situados
na linha de praia que formam piscinas de maré com águas calmas durante a maré baixa, as
quais são delimitadas por rochas areníticas com diversos organismos incrustados.
Pirambúzios e Parrachos de Pirangi também são recifes rasos, porém encontram-se mais
afastados da costa e foram categorizados como recifes Intermediários I. Ambos exibem
porções emersas durante a maré baixa. Já os Parrachos de Rio do Fogo e os Parrachos de
Maracajaú são recifes com maior profundidade e mais distantes da costa em relação aos
anteriores e possuem formações areníticas elevadas que ficam expostas somente durante
marés de sizígia, sendo categorizados como Recifes Intermediários II. Por fim, Cabeço do
Leandro e Barreirinhas são recifes fundos, submersos o tempo todo e mais distantes da costa,
sendo categorizados como recifes Fundos (Tabela 1).
9
Tabela 1 - Sítios recifais amostrados e suas respectivas profundidades (mínima e máxima) e distância da
costa em relação ao Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.
Categorias recifais Sítio Profundidade
(min. e máx.) (m)
Distância da costa
(km)
Rasos Tabatinga 0,5 – 2 m 0 km
Ilha Verde 0,5 – 2 m 0 km
Intermediários I Pirambúzios 0,5 – 2 m 0,28 km
Parrachos de Pirangi 0,5 – 3 m 0,8 km
Intermediários II Parrachos de Rio do Fogo 1 – 5 m 5,4 km
Parrachos de Maracajaú 1,5 – 5 m 6,6 km
Fundos Leandro 10 – 18 m 8,4 km
Barreirinhas 13 – 20 m 9 km
Os Parrachos de Rio do Fogo e o Parrachos de Maracajaú estão situados na plataforma
rasa contígua aos municípios de Rio do Fogo e Maxaranguape/RN, ao norte da capital do
Estado, e inseridos ainda na Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais (APARC,
Decreto Estadual nº 15.476). Os demais sítios estão situados no município de Nísia
Floresta/RN, ao sul do Estado. Nesta região costeira está sendo proposta a criação de uma
unidade de conservação. Todos os oito sítios possuem atividade turística em diferentes níveis
de visitação e atividades de pesca não quantificadas.
As amostragens foram realizadas em períodos com melhores condições climáticas e
oceanográficas a fim de reduzir interferências provenientes de uma baixa luminosidade e
visibilidade nos sítios amostrados. Em cada sítio foram efetuadas 10 (dez) transecções
lineares em faixa e aleatórias. Ao longo de cada uma delas foram coletados dados através de
registro direto subaquático para caracterização ambiental (cobertura do substrato,
complexidade estrutural do hábitat e megafauna de invertebrados bentônicos) e para
caracterização da ictiofauna (riqueza, abundância e classes de tamanho). Todos os registros
foram efetuados por mergulhadores treinados por meio de mergulho livre nos recifes Rasos,
Intermediários I e II e através de mergulho autônomo nos recifes Fundos.
10
3.2 Caracterizações ambientais
A cada expedição a campo foram coletados dados de temperatura (ºC) e salinidade
(‰) da água com um termômetro de mercúrio e densímetro Soma Fish Salinity Tool,
respectivamente. A transparência horizontal superficial da água (m) foi medida através da
colocação de uma prancheta branca presa à uma extremidade da trena e a distancia máxima
em que o mergulhador podia observá-la, medida através da própria trena.
Para avaliação da complexidade estrutural do hábitat dos sítios amostrados foi
empregada uma adaptação do protocolo Habitat Assessment Score (HAS) proposto por
Gratwicke e Speight (2005), o qual estima visualmente a Rugosidade (RUGOSI), Variedade
de forma de crescimento vegetal e animal (FORMS), Altura (HEIGHT), Categorias de refúgio
(REFUGE), Cobertura viva (LCOVER) e Substrato duro (HSUBST). Tal protocolo permite a
definição comparativa dos locais mais ou menos complexos com base nestas variáveis. Trata-
se de um método rápido e de baixo custo, útil para avaliar a relação da complexidade do
habitat com a diversidade de peixes (FUCHS, 2013). Para tanto, cinco quadrantes de 1 m²
foram intercalados ao longo das transecções (Figura 2) e os seis atributos mencionados foram
pontuados em uma escala de 1 a 5 de acordo com o aumento da complexidade apresentada
(Tabela 2).
Figura 2 - Representação esquemática da transecção linear em faixa com quadrantes
intercalados para amostragem seguindo o protocolo HAS. Tabela 2 - Escala de quantificação da complexidade estrutural do habitat proposta
por Gratwicke e Speight (2005). Cada atributo avaliado é pontuado de 1 a 5.
11
Em cada quadrante foi obtida uma pontuação mínima de seis e máxima de 30 pontos,
de acordo com uma menor e maior complexidade estrutural do hábitat, respectivamente. Para
cada transecto foi calculada uma média dos valores obtidos por quadrante.
Para avaliação do tipo de fundo que recobre o substrato (cobertura do substrato) foi
utilizado o método de transecções de pontos (Point Intercept Transect - PIT) (Figura 2),
metodologia simples e rápida adaptada do protocolo Reef Check Brasil (1996) útil para
retratar de forma geral a composição da cobertura recifal e até mesmo para monitorar
variações em escala espaço-temporal (HILL; WILKINSON, 2004). Tal método consistiu em
registrar, a cada 50 cm de uma trena de 20 m, o tipo de substrato que se verifica pontualmente
de acordo com as seguintes categorias pré-estabelecidas: alga folhosa (FOLI.A), alga calcária
(CALC.A), alga filamentosa (FILA.A), esponjas (SPONGE), corais duros (HARD.C), corais
moles (SOFT.C), areia (SAND), cascalho (GRAVEL) e rocha (ROCK). Foram contabilizados
101 pontos por transecto e os dados foram representados pela porcentagem de cada categoria
avaliada.
12
Figura 3 - Representação esquemática da transecção de pontos (Point Intercept Transect –
PIT).
Por fim, a megafauna de invertebrados bentônicos foi acessada por meio de censos
visuais em transecções em faixas de 20 m x 2 m (Figura 4). Tal metodologia possui fácil
aplicação e baixo impacto e, segundo, Hill e Wilkinson (2004), amplamente utilizada no
Pacífico para determinar de forma imediata a ocorrência e abundância de espécies-alvo de
invertebrados que são explorados comercialmente, podendo também ser utilizada para
monitoramento. Para contabilização da megafauna, foram selecionados 11 grupos funcionais
de invertebrados bentônicos sésseis e móveis considerados ecologicamente importantes para
saúde recifal (FERREIRA; MAIDA, 2006; GRIMALDI et al. 2014; TURRA; DENADAI,
2015; INCT AmbTropic, <www.inctambtropic.org>), e, consequentemente, para a ictiofauna
associada, sendo eles: ascídias (invASC), caranguejos (invCRA), camarão-palhaço (invSHR),
corais duros (invHCR) e moles (invSCR), esponjas (invSPO), estrelas-do-mar (invSTA),
gastrópodes (invGAS), lagostas (invLOB), ouriços (invURC), poliquetas (invPOL) e polvos
(invOCT).
Figura 4 - Representação esquemática da transecção linear em faixa para amostragem dos
grupos funcionais da megafauna de invertebrados bentônicos.
13
3.3 Ictiofauna
Os dados de riqueza e abundância das espécies de peixes recifais foram obtidos por
meio de censos visuais subaquáticos, uma técnica rápida e eficaz que, segundo Samoilys e
Carlos (2000) e Faunce e Serafy (2006), causam o mínimo de perturbações aos peixes e são
amplamente utilizados em comparações quantitativas, estudos de dinâmica populacional,
ecologia, gestão e manejo de espécies, mesmo que tendam a subestimar algumas espécies
criptobentônicas e altamente móveis (FERREIRA et al. 2004). Foram efetuadas transecções
em faixa de 30 m x 2 m (Figura 5) e o comprimento destas foi definido com base nos
protocolos atuais para monitoramento de peixes (e.g. AGRAA e INCT AmbTropic), os quais
consideram a alta abundância e ampla distribuição espacial dos peixes em relação à
heterogeneidade espacial local, enquanto a largura é definida com base na capacidade visual
de um observador humano em relação a visibilidade subaquática (BROWN et al. 2000; HILL;
WILKINSON, 2004). Desta forma, com esse tamanho de área delimitada, informações mais
precisas como categorias de tamanho podem ser facilmente obtidas por mergulhadores
capacitados.
Assim, as espécies e respectivas abundâncias dos peixes registrados foram distribuídos em
classes de tamanho adaptadas do protocolo AGRRA (2010) a fim de estimar a biomassa de
peixes e identificar áreas com maior abundância de jovens: até 5 cm, 5-10 cm, 10-20 cm, 20-
30 cm e > 30 cm. Com exceção das espécies crípticas e de pequeno porte, todos os indivíduos
com até 5 cm de comprimento foram considerados jovens, bem como indivíduos maiores
porém com traços morfológicos específicos de jovens, como alterações de coloração ou
morfologia (ORNELLAS; COUTINHO, 1998; HUMANN; DELOACH, 2002) e ainda
aqueles que fossem menores do que um terço do seu comprimento máximo (DORENBOSCH
et al. 2005). Pequenos indivíduos jovens possivelmente de Sparisoma amplum, S. amplum e S.
axillare que não puderam ser diferenciados durante a amostragem devido as semelhanças de
suas características morfológicas, as quais são alvos de discussões por especialistas, foram
identificados no presente estudo como Sparisoma spp.
14
Figura 5 - Representação esquemática do método de transecção linear em faixa para
amostragem de espécies de peixes recifais.
A categorização das espécies em grupos tróficos foi efetuada com base na dieta das
espécies adultas, sendo eles: Piscívoros (PISCIV), carnívoros (CARNIV), herbívoros
(HERBIV), invertívoros (INVERT), planctívoros (PLANKT), onívoros (OMNIVI) e
detritívoros (DETRIT) (CARVALHO-FILHO, 1999; CREED, 2007; FROESE; PAULY,
2015). Embora sejam conhecidas plasticidades alimentares e mudanças ontogenéticas em
diferentes espécies de peixes, uma abordagem geral torna-se útil para avaliação dos padrões
gerais de organização trófica e sua possível relação com fatores ambientais (FLOETER et al.
2004; SIMON et al. 2013). Por fim, o status de conservação de cada espécie foi determinado
seguindo as avaliações e categorias pré-determinadas pela IUCN (International Union for
Conservation of Nature, www.iucn.org) e Portaria 445 de Dezembro de 2014 (BRASIL,
2014). Salienta-se ainda que devido algumas discordâncias em literatura objetivando
estabelecer critérios claros que definam peixes recifais, neste estudo foram consideradas
recifais todas as espécies de peixes registradas nos ambientes estudados. Além disso, foram
consideradas as modificações na classificação taxonômica propostas por Westneat e Alfaro
(2005) e Craig e Hastings (2007) para as Famílias Serranidae e Labridae. Desta forma,
algumas espécies antes classificadas como integrantes da Subfamília Ephinephelinae da
Família Serranidae passaram a compor a nova Família Epinephelidae, bem como houve a
inclusão de todos os representantes da antiga Família Scaridae como Subfamília Scarinae da
Família Labridae.
15
3.4 Análises de dados
Anteriormente a todas as análises, todos os dado foram verificados seguindo as
premissas de ZUUR et al (2010). As diferenças entre a cobertura do substrato, complexidade
estrutural do hábitat e megafauna de invertebrados bentônicos entre os recifes Rasos,
Intermediários I e II e Fundos foram verificadas através da Análise de Permutação
Multivariada (PERMANOVA). Nessa análise, os dados de porcentagem dos tipos de
substrato e de megafauna de invertebrados bentônicos foram padronizados por Hellinger,
sendo, posteriormente, utilizado o índice de dissimilaridade euclidiano. Para análise dos
valores de complexidade, os dados foram transformados em log e utilizado o índice de
dissimilaridade euclidiano.
A fim de reduzir às variáveis ambientais àquelas que influenciaram de forma mais
significativa na diferenciação entre os recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos, uma
análise de componentes principais (PCA) foi realizada. Para tanto, os dados foram
transformados por z-score e outliers foram verificados através da inspeção de gráfico de
Cleveland (CLEVELAND, 1993). A colinearidade foi testada através da correlação de
Spearman e analisou o fator de variação da inflação (vif – variation inflation factor), retirando
aquelas variáveis com valor acima de três (ZUUR et al. 2010). Foram consideradas apenas as
componentes principais que assinalaram uma variância cumulativa a partir de 70%.
Quanto aos dados da ictiofauna, a riqueza de peixes foi expressa como o número de
espécies, a abundância como número de registros de cada espécie e a densidade como número
de indivíduos por m². O índice de Shannon-Wiener (H'), utilizado como medida de
diversidade, foi calculado pela seguinte fórmula: H' = - ∑ pi * log2pi, onde: pi = Ni/N, Ni =
número de indivíduos da espécie i e N = número total de indivíduos. Quanto maior for o valor
de H', maior será a diversidade do local. Para analisar a ocorrência das espécies e suas
respectivas abundâncias entre os recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos, uma análise de
cluster (agrupamento) foi realizada utilizando o tipo de ligação paired group e o índice de
similaridade de Bray-Curtis.
Para identificar padrões de distribuição da riqueza das espécies em relação às variáveis
ambientais foi utilizado um Modelo Linear Generalizado (GLM). Os dados de riqueza foram
verificados através do teste de Shapiro-Wilk (SHAPIRO; WILK, 1965) e apresentaram
distribuição normal, permitindo a utilização da função de ligação do tipo identidade. A partir
do Modelo Global (com todas as variáveis disponíveis), foi estimado o Modelo Reduzido
16
através de stepwise regression, utilizando o critério de Akaike (AIC; AKAIKE, 1973) como
critério de informação. Em seguida, os dois modelos foram comparados através de um teste
de Likelihood Ratio (WILKS, 1938) para atestar a significância destes. Por fim, para testar a
significância do modelo final, foi realizado um teste de qui-quadrado entre os logarítmos da
distribuição Likelihood do modelo aceito versus o modelo nulo.
Para identificar padrões de distribuição da abundância total (RDA1), abundância por
grupo trófico (RDA 2) e abundância de jovens das espécies (RDA3) em relação às variáveis
ambientais, análises de redundância (RDAs) foram realizadas através da função de ajuste
ambiental (enviromental fitting). Tal rotina traça a correlação máxima das variáveis
ambientais com os dados de uma ordenação. Foram consideradas, na interpretação dos dados
e no ajuste ambiental, os eixos da RDA que contabilizaram mais de 70% da variação total de
dados. A avaliação da significância do ajuste dos vetores ocorreu por permutações (n = 9999)
utilizando a estatística goodness of fit do coeficiente de correlação quadrado (r²). Somente
foram analisados os gráficos envolvendo os eixos e variáveis ambientais significativos. Para
maior significância dos resultados, foram consideradas apenas as espécies com frequência de
ocorrência maior do que 10%, calculada pela fórmula: F%y = ay * 100/A, onde F%y =
frequência de ocorrência da espécie y, ay = abundância total da espécie y e A = abundância
total de indivíduos.
A biomassa foi estimada utilizando a relação peso-comprimento como base. A
equação (W = a * Lb) possui duas constantes de crescimento alométrico (a e b) que foram
obtidas do Fishbase (www.fishbase.org) para cada espécie ou, caso não houvesse, foram
utilizadas as constantes de outra espécie de mesmo gênero. Já o comprimento (L) foi
calculado como o ponto médio de cada classe de tamanho (KRAJEWSKI; FLOETER, 2011).
Apenas para a classe >30 cm foi utilizado o comprimento mínimo de 31 cm. O peso (W)
encontrado, em gramas, foi então multiplicado pela abundância dos indivíduos encontrados
em cada categoria de tamanho. Diferenças estatísticas entre os recifes Rasos, Intermediários I
e II e Fundos foram verificadas através do teste não-paramétrico Kruskal-Wallis, seguido do
teste a posteriori de Mann-Whitney com correção de Bonferroni (ZAR, 2010). Uma análise de
cluster foi realizada para identificar, visualmente, o agrupamento da biomassa de peixes em
g/m² nos recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos. O tipo de ligação utilizado foi o paired
group e o índice de dissimilaridade foi o de Bray-Curtis, combinação na qual foi encontrado o
maior coeficiente cofenético. A fim de identificar como as variáveis ambientais afetam a
biomassa, foi utilizada uma análise de Regressão Múltipla com tais dados. Os dados
17
ambientais foram selecionados através da PCA. A biomassa foi transformada em log por não
apresentar distribuição normal, segundo os testes de Kolmogorov-Smirnov e Shapiro-Wilk
(SHAPIRO; WILK, 1965). O modelo foi ajustado através de stepwise regression, utilizando o
critério de Akaike (AIC; AKAIKE, 1973) como critério de informação. Em seguida, um
modelo ajustado foi elaborado.
O software PAST versão 2.17 (HAMMER et al. 2001) foi utilizado para as análises de
Kruskal-Wallis e PERMANOVA, enquanto para as demais foi utilizado o software R (R
Development Core Team, 2012). Os seguintes pacotes estatísticos do software R foram
utilizados: ‘stats’ (PCA, Teste de Shapiro-Wilks, Poisson, Teste de qui-quadrado; R
Development Core Team, 2012), ‘vegan’ (RDA, environmental fitting; OKSANEN et al.
2012), “lmtest” (Teste de Likelihood Ratio; ZELEIS; HOTHORN, 2002), “vcd” (Teste de
bondade para distribuição negativa binomial; MEYER et al. 2012) e “relaimpo” (Regressão
Múltipla, Ulrike Groemping – BHT Berlin). Em todas as análises realizadas o nível de
significância adotado foi de 5% (ZAR, 2010).
18
4 RESULTADOS
4.1 Caracterizações ambientais
As médias e desvio padrão da temperatura, salinidade e transparência da água obtidos
durante o período de amostragem nas diferentes categorias recifais podem ser observadas na
Tabela 3.
Tabela 3 - Médias e desvio padrão dos dados de temperatura, salinidade e transparência horizontal
da água para os recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos.
Categorias Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
Transparência (m) 7,6±1,22 8,8±0,72 7,9±1,13 8,9±1,17
Temperatura (ºC) 28,8±1,20 28,2±1,28 27,3±1,21 28,7±0,47
Salinidade (‰) 32,1±0,79 31,6±0,80 34,5±0,39 33,0±0,38
Em relação à complexidade ambiental, os menores valores de HAS foram encontrados
nos recifes Rasos e Intermediários I (13.4±2 e 13.5±1.8, respectivamente) quando comparados
a Intermediários II e Fundos (15.5±3 e 18.9±2.8, respectivamente). Estatisticamente, houve
semelhança apenas entre os recifes Rasos e Intermediários I (Permanova: F=17.03; p=0.257),
sendo as demais categorias recifais distintas também entre si (Permanova: p<0.001).
De maneira geral, quanto à cobertura do substrato, os recifes foram caracterizados pelo
domínio de algas folhosas e filamentosas e baixa abundância de corais (Figura 6).
Estatisticamente, houve semelhança entre os recifes Rasos e Intermediários I (Permanova:
F=21.27; p=0.634), os quais apresentaram elevada abundância de algas folhosas e
filamentosas seguida por cascalho e baixa abundância de corais. Já os recifes Intermediários II
e Fundos foram distintos dos demais (Permanova: p<0.001). Os recifes Intermediários II
exibiram, além da elevada abundância de algas folhosas e filamentosas, uma considerável
cobertura de corais, já os recifes Fundos exibiram uma composição diferenciada, com maior
cobertura de algas folhosas seguida por esponjas e algas calcárias.
19
Figura 6 - Tipos de cobertura do substrato mais abundantes registrados nas categorias recifais Rasos,
Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.
A abundância geral da megafauna de invertebrados bentônicos aumentou com a
profundidade e distância da costa, contudo, individualmente, os grupos apresentaram
resultados diferentes. Os corais moles e duros, por exemplo, aumentam em abundância dos
recifes Rasos até Intermediários II, onde há também uma maior riqueza de espécies como
Siderastrea stellata Verrill, 1868, Favia gravida Verrill, 1868, Agaricia fragilis Dana, 1846,
Agaricia humilis Verrill, 1901, Porites astreoides Lamarck, 1816, Millepora alcicornis
Linnaeus, 1758, Palythoa variabilis Duerden, 1898, Palythoa caribaeorum Duchassaing &
Michelotti, 1860, Epizoanthus sp. e diferentes espécies de Zoanthus sp. A abundância destes
cnidários é drasticamente reduzida nos recifes Fundos. O coral mole mais comum, em todo o
estudo, foi P. caribaeorum, enquanto o coral duro foi S. stellata, única espécie registrada em
todas as categorias recifais. Já a abundância dos grupos lagostas, poliquetas e esponjas
aumentou dos recifes Rasos até Fundos, enquanto gastrópodes e polvos foram mais
abundantes em Rasos (Figura 7). A composição geral da megafauna de invertebrados foi
estatisticamente semelhante apenas entre os recifes Rasos e Intermediários I (Permanova:
F=24.65; p=0.304) e distintas entre as demais categorias recifais (Permanova: p<0.001).
20
Figura 7 - Abundância dos grupos de invertebrados bentônicos amostrados para recifes Rasos,
Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.
O resultado da PCA identificou as variáveis ambientais que influenciaram de forma
mais significativa na distinção entre as categorias recifais, explicando 33,6% da variação dos
dados (Figura 8). Através dela, foi possível identificar uma relação positiva entre os recifes
Rasos e substratos dos tipos cascalho (GRAVEL) e rocha (ROCK), abundância de
invertebrados como polvos (invOCT), ouriços (invURC) e gastrópodes (invGAS) e, por outro
lado, uma relação negativa variáveis de complexidade do hábitat como rugosidade
(RUGOSI), altura (HEIGHT) e categorias de refúgio (REFUGE), corroborando com o
resultado da baixa complexidade estrutural encontrada nessa categoria. Os recifes
Intermediários I exibiram as mesmas relações que os Rasos, incluindo ainda a relação positiva
com o substrato do tipo alga filamentosa (FILA.A). Já os Intermediários II apresentaram
relação positiva com os invertebrados do grupo coral mole (invSCR), coral duro (incHCR),
substratos areia (SAND), cascalho (GRAVEL), rocha (ROCK) e coral mole (SOFT.C), por
apresentar uma elevada cobertura de corais. Relaciona-se negativamente ao substrato do tipo
alga calcária (CALC.A) e a variável formas de crescimento (FORMS), referente à
complexidade estrutural do hábitat. Por fim, os recifes Fundos foram fortemente relacionados
com variáveis de complexidade do hábitat, tais como rugosidade (RUGOSI), altura
(HEIGHT) e substrato duro (HSUBST), abundância de invertebrados tais como camarão-
palhaço (invSHR), ascídias (invASC), esponjas (invSPO) e lagostas (invLOB) e ainda ao
21
substrato do tipo alga calcária (CALC.A). As relações negativas mais fortes são com as
variáveis tipo de substrato cascalho (GRAVEL), areia (SAND), coral mole (SOFT.C) e rocha
(ROCK) e abundância de invertebrados do grupo coral mole (invSCR), ausente nessa
categoria.
Figura 8 – Diagrama referente à comparação entre recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos (PCA) de
acordo com as variáveis ambientais amostradas no Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste, Brasil.
4.2 Ictiofauna
4.2.1 Caracterização Geral
No total, foram registrados 7.089 indivíduos distribuídos em 88 espécies e 37 famílias
(Tabela 4). As famílias com maior número de espécies foram, respectivamente, Labridae (15,
sendo seis espécies da Subfamília Scarinae), Haemulidae (9), Pomacentridae (5) e Lutjanidae
e Epinephelidae com quatro espécies cada. Outras famílias comumente associadas aos
ambientes recifais como Acanthuridae, Gobiidae, Labrisomidae, Pomacanthidae e
Muraenidae foram representadas por apenas três espécies cada.
22
Quanto à estruturação trófica geral dos peixes recifais estudados, há a predominância
de espécies invertívoras (31 espécies), seguida por carnívoras (19), herbívoras (16), onívoras
(13), piscívoras e planctívoras (4) e detritívoras (1). Contudo, ao contabilizarmos a biomassa,
os herbívoros se tornam os mais representativos com 93,9 g/m², seguidos por invertívoros
com 70,3 g/m², enquanto os carnívoros totalizam 25,3 g/m².
Dentre as espécies de peixes registradas 9% são endêmicas da Província Brasileira:
Elacatinus figaro, Haemulon squamipinna, Hemiramphus brasiliensis, Scarus trispinosus,
Scarus zelindae, Sparisoma amplum, S. axillare, S. frondosum, Stegastes fuscus e
Thalassoma noronhanum. Tais espécies contribuíram com cerca de 60% da biomassa total
por metro quadrado. Em relação ao status de conservação, duas espécies são classificadas
como em perigo (EN), cinco como vulneráveis (VU), quatro encontram-se quase ameaçadas
(NT), 11 possuem dados insuficientes (DD), 45 espécies são poucos preocupantes (LC) e 21
não possuem avaliação (NE) (Tabela 4).
4.2.2 Ictiofauna por categoria recifal
Em todas as categorias recifais, a Família Labridae foi a mais numerosa (considerando
também os escarineos), e aumentou dos recifes Rasos (8 espécies) até os Fundos (12
espécies), seguida pela Família Haemulidae (6 a 7 espécies). Contudo, ao considerarmos a
abundância das famílias por categoria recifal, há uma mudança na composição da
comunidade. Nos recifes Rasos e Intermediários I, por exemplo, houve maior abundância de
representantes da Família Pomacentridae (42,1% e 43,7%, respectivamente) (Figura 9).
A maior riqueza de peixes foi registrada nos recifes Fundos (54 spp), seguida pelos
recifes Intermediários I (51 spp), Intermediários II (46 spp) e Rasos (45 spp),
respectivamente. Ao considerarmos a abundância das espécies que ocorrem em cada categoria
recifal (análise de Cluster), foi possível identificar a maior similaridade entre os recifes Rasos
e Intermediários I, os quais se apresentaram próximos aos recifes Intermediários II e,
finalmente, maior dissimilaridade com os recifes Fundos (Figura 10).
23 Tabela 4 – Lista das famílias e espécies, em ordem alfabética, dos peixes recifais registrados nas categorias recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do
Norte, Nordeste do Brasil, com informações sobre grupo trófico, status de conservação e biomassa por m². Grupos tróficos: Piscívoros (PISCIV), carnívoros (CARNIV), herbívoros
(HERBIV), invertívoros (INVERT), planctívoros (PLANKT), onívoros (OMNIVI) e detritívoros (DETRIT). Status de conservação: Segura ou pouco preocupante (LC), Vulnerável
(VU), Quase ameaçada (NT), Em Perigo (EN), Dados insuficientes (DD) e Não avaliados (NE).
Família e espécie Grupo
Trófico
Status de
Conservação
Biomassa (g/m²)
Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
ACANTHURIDAE
Acanthurus bahianus Castelnau, 1855 HERBIV LC 0,0636 0,0615 4,4421 0,6372
Acanthurus chirurgus Bloch, 1787 HERBIV LC 0,3825 0,7099 8,4162 3,7127
Acanthurus coeruleus Bloch & Schneider, 1801 HERBIV LC 0,4335 0,1790 5,6076 1,9798
APOGONIDAE
Apogon americanus Castelnau, 1855 INVERT NE - 0,0075 - -
AULOSTOMIDAE
Aulostomus strigosus Wheeler, 1955 PISCIV NE - - 0,0879 -
BLENNIIDAE
Ophioblennius trinitatis Miranda Ribeiro, 1919 INVERT LC 0,1280 0,0143 0,0394 0,0185
Scartella cristata Linnaeus, 1758 HERBIV LC 0,0003 0,0082 - -
BOTHIDAE
Bothus ocellatus Agassiz, 1831 CARNIV LC - 0,0328 - -
CARANGIDAE
Caranx bartholomaei Cuvier, 1833 PISCIV NE 0,1681 - 0,2328 2,3552
Caranx latus Agassiz, 1831 CARNIV NE 0,0822 0,0005 - -
CHAETODONTIDAE
Chaetodon ocellatus Bloch, 1787 INVERT DD - - 0,1071 -
Chaetodon striatus Linnaeus, 1758 INVERT LC 0,1014 0,7220 0,1274 0,1138
24
Família e espécie Grupo
Trófico
Status de
Conservação
Biomassa (g/m²)
Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
CIRRHITIDAE
Amblycirrhitus pinos Mowbray, 1927 INVERT NE - - - 0,0994
DASYATIDAE
Dasyatis americana Hildebrand & Schroeder, 1928 CARNIV DD - - - 0,9554
DIODONTIDAE
Diodon hystrix Linnaeus, 1758 INVERT LC - - 0,6302 -
EPHIPPIDAE
Chaetodipterus faber Broussonet, 1782 CARNIV NE - - - 8,1903
GERREIDAE
Eucinostomus lefroyi Goode, 1874 CARNIV NE 0,0766 0,4105 0,0585 -
GINGLYMOSTOMATIDAE
Ginglymostoma cirratum Bonnaterre, 1788 CARNIV DD - - - 0,5266
GOBIIDAE
Coryphopterus glaucofraenum Gill, 1863 OMNIV NE 0,0014 0,0135 0,0001 0,0159
Elacatinus figaro Sazima, Moura & Rosa, 1997 INVERT VU - - 0,0002 -
Gnatholepis thompsoni Jordan, 1904 OMNIV LC - - 0,0007 -
HAEMULIDAE
Anisotremus moricandi Ranzani, 1842 INVERT EN 0,1388 0,1167 0,0546 -
Anisotremus surinamensis Bloch, 1791 INVERT NE 0,0241 0,2357 0,0654 0,0577
Anisotremus virginicus Linnaeus, 1758 INVERT NE 0,1937 0,3391 1,1333 1,6135
Haemulon aurolineatum Cuvier, 1830 INVERT LC 0,0002 0,0063 2,4516 9,2340
Haemulon chrysargyreum Günther, 1859 OMNIV NE - - - 0,0378
25
Família e espécie Grupo
Trófico
Status de
Conservação
Biomassa (g/m²)
Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
Haemulon parra Desmarest, 1823 INVERT NE 0,0458 0,2464 0,1925 -
Haemulon plumierii Lacepède, 1801 INVERT NE 0,6493 0,9131 2,0379 3,6118
Haemulon squamipinna Rocha & Rosa, 1999 OMNIV NE - - - 12,9674
Haemulon steindachneri Jordan & Gilbert, 1882 INVERT LC - 0,0589 - -
HEMIRAMPHIDAE
Hemiramphus brasiliensis Linnaeus, 1758 OMNIV DD 0,0605 - - -
HOLOCENTRIDAE
Holocentrus adscensionis Osbeck, 1765 INVERT LC 0,2019 0,1452 1,1597 23,7279
Myripristis jacobus Cuvier, 1829 PLANKT LC 0,0794 0,3463 1,0990 13,2695
LABRIDAE
Bodianus rufus Linnaeus, 1758 INVERT LC - - 0,1171 1,2748
Cryptotomus roseus Cope, 1871 HERBIV LC - 0,0521 - -
Halichoeres brasiliensis Bloch, 1791 INVERT LC 0,4040 1,3049 - 2,3089
Halichoeres dimidiatus Agassiz, 1831 INVERT LC - - - 0,1028
Halichoeres penrosei Starks, 1913 INVERT LC - - - 0,0338
Halichoeres poeyi Steindachner, 1867 INVERT LC 0,3088 0,5843 0,0049 0,9532
Halichoeres radiatus Linnaeus, 1758 INVERT LC 0,0579 0,0761 - 2,4680
Nicholsina usta Valenciennes, 1840 HERBIV LC - 0,0457 - -
Scarus trispinosus Valenciennes, 1840* HERBIV EN - - 12,0013 -
Scarus zelindae Moura, Figueiredo & Sazima, 2001* HERBIV VU - - 0,9434 0,2855
Sparisoma amplum Ranzani, 1841* HERBIV LC 0,0488 0,0900 0,6877 0,6673
Sparisoma axillare Steindachner, 1878* HERBIV VU 0,3794 0,9105 3,8362 4,3793
26
Família e espécie Grupo
Trófico
Status de
Conservação
Biomassa (g/m²)
Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
Sparisoma frondosum Agassiz, 1831* HERBIV VU 0,0536 0,0190 10,3902 1,4647
Sparisoma radians Valenciennes, 1840* HERBIV LC 0,0169 0,0087 0,0270 2,0707
Sparisoma spp. (jovens)* HERBIV - 0,2311 0,3149 - -
Thalassoma noronhanum Boulenger, 1890 OMNIV LC 0,0693 0,1966 0,1573 1,2679
LABRISOMIDAE
Labrisomus nuchipinnis Quoy & Gaimard, 1824 INVERT LC 0,2289 0,4330 0,0735 -
Malacoctenus delalandii Valenciennes, 1836 INVERT LC 0,0224 0,0001 - -
Malacoctenus triangulatus Springer, 1959 INVERT LC 0,0005 - - -
LUTJANIDAE
Lutjanus alexandrei Moura & Lindeman, 2007 CARNIV DD 0,2958 - - 4,8731
Lutjanus analis Cuvier, 1828 CARNIV NT
Lutjanus chrysurus Bloch, 1791 CARNIV NT - - 0,2117 -
Lutjanus synagris Linnaeus, 1758 CARNIV NT - - 0,1871 -
MONACHANTIDAE
Cantherhines macrocerus Hollard, 1853 OMNIV LC - - - 1,4309
Cantherhines pullus Ranzani, 1842 OMNIV LC - - - 0,0820
MUGILIDAE
Mugil liza Valenciennes, 1836 DETRIT NT 0,5322 1,8063 0,0305 -
MULLIDAE
Mulloidichthys martinicus Cuvier, 1829 INVERT NE 0,0056 - - 0,2124
Pseudupeneus maculatus Bloch, 1793 INVERT NE 0,0438 0,7431 0,0919 0,5174
27
Família e espécie Grupo
Trófico
Status de
Conservação
Biomassa (g/m²)
Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
MURAENIDAE
Gymnothorax miliaris Kaup, 1856 CARNIV LC - - - 0,0379
Gymnothorax vicinus Castelnau, 1855 CARNIV DD - 0,0308 - -
Muraena pavonina Richardson, 1845 CARNIV LC - 0,0343 - -
OPHICHTHIDAE
Ahlia egmontis Jordan, 1884 INVERT NE 0,0028 - - -
Myrichthys ocellatus Lesueur, 1825 INVERT LC 0,2238 0,1651 0,0826 -
OSTRACIIDAE
Acanthostracion polygonius Poey, 1876 OMNIV LC - - 0,4491 0,7245
Acanthostracion quadricornis Linnaeus, 1758 OMNIV NE - - - 0,4125
PEMPHERIDAE
Pempheris schomburgkii Müller & Troschel, 1848 PLANKT LC 0,0053 1,4094 - 13,2252
POMACANTHIDAE
Pomacanthus paru Bloch, 1787 OMNIV DD - 0,0813 - -
Holacanthus ciliaris Linnaeus, 1758 INVERT DD - - - 4,5895
Holacanthus tricolor Bloch, 1795 INVERT DD - - - 1,7490
POMACENTRIDAE
Abudefduf saxatilis Linnaeus, 1758 OMNIV LC 0,6802 1,3283 2,0314 0,3636
Chromis multilineata Guichenot, 1853 PLANKT LC - - - 7,8559
Microspathodon chrysurus Cuvier, 1830 HERBIV VU - - - 0,7093
Stegastes fuscus Cuvier, 1830 HERBIV LC 3,5716 9,1493 5,2984 1,0396
Stegastes variabilis Castelnau, 1855 HERBIV LC 0,3615 0,5160 0,1573 0,2316
28
Família e espécie Grupo
Trófico
Status de
Conservação
Biomassa (g/m²)
Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
RACHYCENTRIDAE
Rachycentron canadum Linnaeus, 1766 CARNIV LC - - - 0,1835
SCIAENIDAE
Odontoscion dentex Cuvier, 1830 HERBIV LC - 0,0045 - 7,2992
Pareques acuminatus Bloch & Schneider, 1801 CARNIV LC 0,0585 0,2825 - 0,7544
SCORPAENIDAE
Scorpaena plumieri Bloch, 1789 CARNIV LC 0,4674 0,1233 - 0,4508
SERRANIDAE
Serranus flaviventris Cuvier, 1829 INVERT NE - - 0,0392 -
EPINEPHELIDAE
Alphestes afer Bloch, 1793 CARNIV DD 0,0391 0,0391 - 2,4890
Cephalopholis fulva Linnaeus, 1758 CARNIV LC 0,0814 0,1308 0,4859 2,7965
Epinephelus adscensionis Osbeck, 1765 PISCIV DD 0,1143 0,4740 1,4359 0,1762
Rypticus saponaceus Bloch & Schneider, 1801 CARNIV NE - 0,0476 0,3508 -
SPARIDAE
Archosargus rhomboidalis Linnaeus, 1758 INVERT LC - - 0,2743 -
SPHYRAENIDAE
Sphyraena barracuda Edwards, 1771 PISCIV LC - - 0,1624 -
SYNGNATHIDAE
Micrognathus crinitus Jenyns, 1842 PLANKT NE - 0,0023 - -
* - Representantes da Subfamília Scarinae.
29
Figura 9 - As Famílias mais abundantes dos recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do
Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.
Figura 10 – Diagrama da abundância das espécies de peixes recifais (Cluster)
para as categorias recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio
Grande do Norte, Nordeste do Brasil. O coeficiente de cofenético foi igual a
0,9069.
30
De forma geral, a densidade de indivíduos aumentou gradativamente ao longo da
profundidade e distância da costa (Tabela 5). A diversidade, representada pelo índice de
Shannon-Wiener, foi numericamente maior nos recifes Fundos (ver Tabela 5), embora,
estatisticamente, não haja distinção entre as categorias recifais (Kruskal-Wallis: p=0.09).
Tabela 5 - Dados ecológicos referentes aos peixes recifais registrados para as categorias recifais Rasos,
Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.
Categorias Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
Número de famílias 20 25 22 24
Número de espécies 45 51 46 54
Densidade (ind./m²) 0,98 1,41 1,53 1,98
Diversidade de Shannon-Wiener 2,80 2,71 2,65 3,06
Biomassa Total (g/m²) 11,1 25,5 67,5 152,6
A relação entre riqueza e as variáveis ambientais (GLM) indicou que a variável
rugosidade, relacionada à complexidade estrutural do hábitat, influenciou positivamente na
riqueza de espécies (p=0.0387), enquanto o substrato do tipo rocha (p=0.0464) influenciou
negativamente.
Em relação às espécies mais abundantes, Stegastes fuscus predominou em todas as
categorias recifais, com exceção dos recifes Fundos, onde as espécies Chromis multilineata e
Haemulon squamipinna foram as mais abundantes e também registradas apenas nesta
categoria recifal (Figura 11).
31
Figura 11 - As dez espécies de peixes recifais mais abundantes e respectivos grupos tróficos para
os recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do
Brasil. Em destaque aquelas com algum status de ameaça.
A maioria das espécies apresentou relação generalista com as variáveis ambientais
mensuradas, sem um padrão distinguível de acordo com os eixos 1 e 2 da RDA 1, os quais
explicaram 55,94% da variação dos dados (Figura 12). Porém, Stegastes fuscus (S.FUS) e
Acanthurus chirurgus (A.CHI) tiveram suas abundâncias positivamente relacionadas com os
substratos dos tipos alga filamentosa (FILA.A), rocha (ROCK) e cascalho (GRAVEL),
comuns nos recifes Rasos, onde ambas as espécies foram as mais abundantes. Pempheris
schomburgkii (P.SCH), Chromis multilineata (C.MUL), Holocentrus adscensionis (H.ADS),
Haemulon squamipinna (H.SQU) e Halichoeres poeyi (H.POE) tiveram suas abundâncias
positivamente relacionadas à ocorrência de invertebrados do grupo esponjas (invSPO), às
variáveis relacionadas à complexidade como cobertura viva (LCOVER) e categorias de
refúgio (REFUGE). Tais espécies foram mais abundantes nos recifes Fundos, onde há uma
maior abundância de esponjas e maior complexidade estrutural do hábitat.
32
Figura 12 – Diagrama entre abundância das espécies de peixes recifais e variáveis
ambientais (RDA 1). As variáveis destacadas com asterisco foram as mais
representativas para explicar os padrões obtidos, sendo as demais suprimidas do gráfico.
Quanto à estruturação trófica do conjunto de espécies de peixes recifais amostradas em
cada categoria recifal, observa-se o domínio de invertívoros seguido por herbívoros,
carnívoros, onívoros, piscívoros, planctívoros e detritívoros. A diferenciação deu-se somente
pela abundância de indivíduos que compõem cada grupo trófico, onde nos recifes Rasos,
Intermediários I e II foi observado o domínio de herbívoros, seguidos por invertívoros,
enquanto em Fundos prevaleceram os invertívoros seguidos pelos planctívoros (Figura 11).
Através dos eixos 1 e 2 da RDA 2, foi possível explicar 80,87% da variação dos dados
(Figura 13). Observa-se que a distribuição de planctívoros (PLANKT) foi fortemente
relacionada com a abundância de invertebrados dos grupos esponja (invSPO), ascídias
(invASC), lagostas (invLOB) e rugosidade (RUGOSI). Todas estas variáveis foram comuns
nos recifes Fundos. Com menor intensidade, os invertívoros (INVERT), onívoros (OMNIV) e
carnívoros (CARNIV) também foram relacionados a tais variáveis. Já os herbívoros
(HERBIV) se destacaram pela relação positiva com a abundância de invertebrados do grupo
33
coral mole (invSCR) e coral duro (invHCR), substrato do tipo alga filamentosa (FILA.A) e
refúgio (REFUGE) (Figura 13).
Figura 13 - Diagrama da abundância dos grupos tróficos de peixes recifais relacionada
às variáveis ambientais (RDA 2). As variáveis destacadas com asterisco foram as mais
representativas para explicar os padrões obtidos, sendo as demais suprimidas do gráfico.
A biomassa das espécies de peixes recifais está discriminada por categoria recifal na
Tabela 4. As espécies que mais contribuíram para a biomassa por categoria recifal foram S.
fuscus nos recifes Rasos e Intermediários I (3,57 g/m² e 9,15 g/m², respectivamente), S.
trispinosus nos recifes Intermediários II (12 g/m²) e Holocentrus adscensionis nos Fundos
(23,73 g/m²). A biomassa total por m² (combinando todas as espécies) aumentou dos recifes
Rasos aos Fundos (Tabela 5), contudo as análises estatísticas destacam apenas os Fundos das
demais categorias recifais (Kruskal-Wallis: p=0.001).
Ao analisarmos a estruturação trófica dos peixes com base na biomassa, os grupos
dominantes permaneceram os mesmo que aqueles estruturados pela abundância de espécies
(Figura 14). Vale salientar que o grupo de herbívoros foi o terceiro com maior dominância
nos recifes Fundos com 24,5 g/m². A análise de cluster corroborou com a distinção dos recifes
Fundos em relação às demais categorias recifais (Figura 15).
34
Figura 14 – Variação na biomassa dos grupos tróficos dos peixes recifais em g/m² nas categorias
recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do
Brasil.
Figura 15 - Diagrama (Cluster) comparando a biomassa de peixes recifais em
g/m² nas categorias recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do
Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil. O coeficiente de cofenético foi igual
a 0,9875.
A relação entre a biomassa de peixes recifais e as variáveis ambientais (Regressão
Múltipla) indicou que a profundidade (p=0.001) e a rugosidade (p<0.001) influenciaram
postiviamente na biomassa, enquanto alga folhosa (p=0.013), alga calcária (p=0.002) e coral
0
10
20
30
40
50
60
Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
Bio
massa (
g/m
²)
Herbívoros
Invertívoros
Onívoros
Planctívoros
Carnívoros
Piscívoros
Detritívoros
35
mole (p=0.050) influenciaram negativamente. A combinação destas variáveis explicou cerca
de 50% da variação dos dados (r² =0.498) e pode ser útil para prever um valor base para a
biomassa de um local onde se levantem tais variáveis com as mesmas métricas do presente
trabalho. O modelo se baseia nos coeficientes encontrados para cada variável ambiental, os
quais indicam como alterações unitárias em cada uma delas influencia o valor da biomassa
(Tabela 6).
Tabela 6 - Coeficientes das variáveis ambientais explicativas para a variação da
biomassa (Regressão Múltipla). Sumário do modelo da regressão múltipla entre
a biomassa de peixes (variável dependente) e valores das variáveis ambientais
significativas (variáveis independentes). O Teste t corresponde à significância
dos parâmetros e p à probabilidade de encontrar um t maior que o obtido.
.Variáveis
Coeficientes
estimados (𝑏) Erro padrão p
Intercepto -0.182 0.404 0.654
Profudidade (DEPTH) 0.074 0.020 0.001
Rugosidade (RUGOSI) 0.610 0.134 >0.001
Cobertura por Algas Folhosas
(FOLI.A) -0.015 0,006 0.013
Cobertura por Algas
Calcárias (CALC.A) -0.034 0.011 0.002
Cobertura por Coral Mole
(SOFT.C) -0.032 0.016 0.050
A equação da Regressão Múltipla é representada por: 𝑦 = 𝑏y = 𝑏0 + 𝑏1𝑥1 +
𝑏2𝑥2 + ⋯ + 𝑏𝑘𝑥𝑘, onde 𝑦 é a variável dependente, 𝑏0 é o intercepto (valor de y quando todas
as variáveis são iguais a zero), 𝑏𝑛 corresponde aos coeficientes de regressão das variáveis
independentes e 𝑥𝑛 ao valor das variáveis independentes. Ao substituir os valores dos
coeficientes por os obtidos, considerando que a biomassa foi calculada em log, obtém-se o
seguinte modelo preditivo:
𝐸𝑥𝑝(𝐵) = −0,182 + (0,074 ∗ 𝐷𝐸𝑃𝑇𝐻) + (0,610 ∗ 𝑅𝑈𝐺𝑂𝑆𝐼) + (−0,015 ∗ 𝐹𝑂𝐿𝐼. 𝐴)
+ (−0,034 ∗ 𝐶𝐴𝐿𝐶. 𝐴) + (−0,032 ∗ 𝑆𝑂𝐹𝑇. 𝐶)
36
Onde:
Exp (B) = Exponencial do valor de biomassa (B) em g/m²;
DEPTH = Valor da profundidade em metros;
RUGOSI = Valor da rugosidade medida através do Protocolo HAS;
FOLI.A = Valor da cobertura por Alga Folhosa contabilizada através do PIT;
CALC.A = Valor da cobertura por Alga Calcária contabilizada através do PIT;
SOFT.C = Valor da cobertura por Coral Mole contabilizada através do PIT.
Em relação à ocorrência dos peixes jovens, observa-se que há a diminuição ao longo
do gradiente de profundidade e distância da costa. Nota-se maior abundância de jovens nos
recifes Rasos e Intermediários I, diminuindo até os recifes Fundos, enquanto que a abundância
de adultos aumenta ao longo deste gradiente ambiental (Figura 16).
Figura 16 - Abundância de peixes jovens (em vermelho) e adultos (em azul) para as categorias recifais
Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.
Os peixes jovens com maior abundância foram os esparisomídeos Sparisoma spp. nos
recifes Rasos, Intermediários I e II. Nos recifes fundos houve maior abundância de C. fulva
(Figura 17). Não houve variação no grupo trófico dominante em relação aos adultos.
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos
Ab
un
dân
cia
de in
div
ídu
os
Jovens Adultos
37
Figura 17 - As dez espécies jovens de peixes recifais mais abundantes para as categorias recifais
Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.
Em relação aos padrões obtidos para abundância de espécies jovens, os eixos 1 e 2 da
RDA 3 explicaram 52,34% da variação dos dados (Figura 18). Novamente, a maioria das
espécies apresentou distribuição generalizada considerando as variáveis ambientais avaliadas.
Contudo, é possível observar um padrão de relação positiva de S. fuscus (S.FUS), S. variabilis
(S.VAR), Sparisoma spp. (S.SP), H. plumieri (H.PLU) e A. bahianus (A.BAH) com substrato
do tipo cascalho (GRAVEL) e rocha (ROCK), variáveis mais abundantes nos recifes Rasos.
C. fulva (C.FUL) apresentou relação positiva com invertebrados do grupo esponjas (invSPO)
e ascídias (invASC), variáveis comuns nos recifes Fundos. Já S. frondosum (S.FRO), A.
chirurgus (A.CHI) e A. coeruleus (A.COE) foram positivamente relacionados à abundância
de invertebrados dos grupos coral duro (invHCR) e coral mole (invSCR) e ainda ao substrato
do tipo coral mole (SOFT.C), variáveis comuns nos recifes Intermediários II.
38
Figura 18 - Diagrama da abundância dos peixes recifais jovens relacionada às variáveis
ambientais (RDA 3). As variáveis destacadas com asterisco foram as mais
representativas para explicar os padrões obtidos, sendo as demais suprimidas do gráfico.
Em termos de conservação, considerando a biomassa dos peixes recifais amostrados
neste trabalho, nota-se o seguinte panorama para as espécies endêmicas: 40% da biomassa,
representada por seis espécies nos recifes Rasos, o mesmo percentual é alcançado nos recifes
Intermediários I e representado por cinco espécies. Já nos recifes Intermediários II, sete
espécies compõem cerca de 50% da biomassa, enquanto nos recifes Fundos seis espécies
compõem 14% da biomassa desta categoria.
Em relação ao número de espécies avaliadas com algum grau de ameaça, os recifes
Intermediários II se destacam com oito espécies que contribuíram com 40% da biomassa desta
categoria recifal, com destaque para S. axillare (vulnerável), S. frondosum (vulnerável) e
Scarus trispinosus (em perigo) (Figura 11). Nos recifes Rasos as espécies ameaçadas
contribuíram com 12% da biomassa e nos recifes Intermediários I com 14,6%, sendo as mais
comuns S. axillare e A. moricandi. Nos recifes Fundos, além de S. axillare, S.frondosum, M.
chrysurus e S. zelindae, contribuíram com 4,5% da biomassa total.
39
5 DISCUSSÃO
O presente estudo demonstra que há diferenciação entre as categorias recifais quanto
às variáveis ambientais avaliadas. A profundidade e distância da costa confere características
ambientais particulares principalmente aos recifes Intermediários II e Fundos. A estrutura da
comunidade de peixes recifais acompanha essa diferenciação, exibindo distintas composições
(riqueza, abundância, abundância de jovens e adultos e biomassa) e estruturação trófica ao
longo do mesmo gradiente de profundidade e distancia da costa.
Dentre as variáveis ambientais mensuradas, a complexidade estrutural do habitat
aumentou com a profundidade e distância da costa. Nos recifes Fundos houve maior riqueza e
diversidade de espécies, corroborando com estudos que apontam que a complexidade pode
influenciar positivamente em tais parâmetros ecológicos (TUYA et al. 2009; DALBEN;
FLOETER, 2012; KOMYAKOVA et al. 2013; GRAHAM; NASH, 2013). Considera-se que a
complexidade aumente com a profundidade, tendo em vista que a maior coluna d’água
possibilita o estabelecimento de corais, algas e esponjas mais altos, por exemplo. Porém, tal
efeito positivo ocorre até certo ponto devido a diminuição da luminosidade, tendo em vista
que este parâmetro que pode afetar diferentes formas de vida e influenciar na composição do
substrato. A literatura menciona a relação negativa entre a heterogeneidade do hábitat e
profundidade, até um ponto ótimo a 30 m de profundidade (BROKOVICH et al. 2008).
Quanto à caracterização da cobertura do substrato recifal, a maior abundância de algas
recobrindo o substrato (VILLAÇA; PITMBO, 1997; FIGUEIREDO et al. 2008; PEREIRA
FILHO et al. 2011; FRANCINI-FILHO et al. 2013) e a baixa cobertura de corais
(MEDEIROS et al. 2010; BARRADAS et al. 2010; CHAVES et al. 2013; KRAJEWSKI;
FLOETER, 2011; AZEVEDO et al. 2011) são padrões já relatados para diferentes recifes
brasileiros. Apesar do domínio de algas, principalmente as folhosas e filamentosas, ser
considerado um indicativo negativo de saúde recifal em recifes coralíneos (BIRKELAND,
1997; VENERA-PONTON et al. 2011) essa afirmação não é necessariamente verdadeira para
todos os ecossistemas recifais. Sabe-se que em recifes do Havaí há elevada dominância de
algas, entretanto, todos os processos ecológicos essenciais permanecem intactos, sendo as
algas consideradas componentes essenciais para saúde geral dos recifes avaliados (VROOM
et al. 2006; VROOM; BRAUN 2010). Neste sentido, tendo em vista a alta biodiversidade
40
registrada nos recifes do Rio Grande do Norte, sugere-se semelhante interpretação àquela
proposta ao Havaí.
A diminuição da cobertura por algas folhosas e filamentosas e o aumento da cobertura
por algas calcárias com o aumento da profundidade e distância da costa podem ser
ocasionados pela disponibilidade da luz (KLUMPP; MCKINNON, 1992; FRANCINI-FILHO
et al. 2010; FRANCINI-FILHO et al. 2013). As algas calcárias possuem pigmentos
fotossintetizantes capazes de absorver a luz de comprimentos de onda menores para
realização de fotossíntese e, por isso, podem ser mais abundantes em regiões mais fundas e
com menor disponibilidade de luz, quando comparadas às demais algas (LITTLER et al.
1985; HARVEY et al. 2005).
Já o maior percentual de cobertura por corais nos recifes Intermediários II, pode ser
resultado da situação oceanográfica muito favorável ao crescimento e manutenção de corais
duros nestes sítios quando comparado aos demais. Estes recifes possuem profundidade de até
5 metros e distam entre 5 e 7 km da linha de praia, estando mais distantes das plumas de rios
do que os demais sítios amostrados. Este fato pode conferir uma situação de águas mais
claras, favorável à ocorrência de corais. Outra hipótese para explicar esse padrão refere-se à
abundância considerável de escaríneos e acanturideos nestes recifes. Tais peixes atuariam
aumentando a taxa de herbivoria, evitando a proliferação excessiva de macroalgas e
promovendo, por isso, a facilitação do recrutamento e recuperação dos corais após
perturbações (MUMBY et al. 2007; MUMBY; HARBORNE, 2010).
Os corais, principalmente os duros, são componentes importantes dos ecossistemas
recifais e influenciam no aumento da complexidade estrutural. Apesar da baixa abundância
registrada nos recifes em questão, são animais frágeis que podem atuar como bons
indicadores ambientais, uma vez que possuem uma estreita faixa de tolerância às variações
das condições ambientais. Podem refletir mesmo pequenas mudanças na qualidade do
ambiente através do seu aspecto (saudável, branqueado, doente ou morto) e/ou morte. A
maior abundância de corais no presente estudo foi representada por Siderastrea stellata,
espécie endêmica, amplamente distribuída e adaptada às condições ambientais da costa
brasileira (LEÃO et al. 2003), além de abundantes em recifes do nordeste brasileiro
(BARRADAS et al. 2010, AZEVEDO et al. 2011, CORREIA, 2011).
41
O coral mole mais comum, Palythoa caribaeorum, exibiu cobertura negativamente
relacionada à distância da costa, situação já mencionada para esta espécie (FRANCINI
FILHO et al. 2013). Ela é considerada agressiva, matando ou impedindo o crescimento de
corais duros (e.g. Agaricia sp., Montastrea cavernosa, Porites porites, Zoanthus sp., Zoanthus
sociatus, Millepora sp.) além de outros organismos como esponjas e gorgônias, podendo
diminuir a riqueza e diversidade de corais (SUCHANEK; GREEN, 1981; SEBENS, 1982).
Sua ação pode ser física, crescendo diretamente sobre os corais ou outros invertebrados
próximos, ou química, através de toxinas (ACOSTA, 2001). Assim, apesar da abundância ser
comum em recifes brasileiros (LABOREL, 1969; MELO et al. 2014), o monitoramento da
cobertura recifal por P. caribaeorum também torna-se importante para avaliação da saúde
recifal.
Outro notável resultado encontrado foi o elevado percentual de esponjas nos recifes
Fundos. Este resultado foi similar a outros estudos em sítios recifais com profundidade
superior a 15 m do Rio Grande do Norte (MURICY et al. 2008; RIO GRANDE DO NORTE,
2012; GRIMALDI et al. 2014) e ainda a outras localidades tais como Caribe e Austrália
(DIAZ; RÜTZLER, 2001; NSW MPA, 2008). No Parque Marinho de New South Wales, na
Austrália, uma transição de uma maior cobertura por corais para uma maior cobertura por
esponjas, como ocorre dos recifes Intermediários II para os recifes Fundos, é relatada a partir
de 25 m de profundidade. Tal modificação certamente altera a disponibilidade de
determinados recursos para diferentes espécies.
A estrutura tridimensional das esponjas, por exemplo, oferece um espaço complexo
que aumenta a varidade de micro-habitats e eleva a diversidade de espécies locais (BUHL-
MORTENSEN; MORTENSEN, 2004; 2005; MORTENSEN; FOSSA, 2006), incluindo a de
peixes e invertebrados. Além disto, oferece recursos alimentares a partir de detritos não
aproveitados em sua própria alimentação, dos pequenos invertebrados que abriga (por
exemplo, lagostas jovens, pequenos crustáceos, ofiuróides, sifozoários e zoantídeos) ou ainda
serve como o alimento em si (WULFF, 2006; BUHL-MORTENSEN et al. 2012; SANTAVY
et al. 2013). Desta forma, as esponjas proporcionam um ambiente rico em termos de
alimentação e de configuração estrutural impar. Outro aspecto importante a ser destacado é
que até o momento não existe relato em literatura comparando a resiliência entre recifes
coralíneos e recifes areníticos com alta cobertura de algas e esponjas. Tal questão é de elevada
importância no atual panorama do planeta, o qual envolve mudanças globais a médio prazo,
42
com perspectivas negativas à sobrevivência dos recifes coralíneos. Seriam os recifes de algas
e/ou esponjas mais resilientes a tais alterações?
Considerando os diversos padrões de cobertura recifal registrados neste trabalho, com
dominância de algas nos recifes Rasos e Intermediários I e II e algas e esponjas nos recifes
Fundos, a utilização e o entendimento do termo “recife de coral” para recifes brasileiros deve
ser associada às características gerais do ecossistema. Algum cuidado deve ser empregado
também para utilização da porcentagem de cobertura de corais como parâmetro da avaliação
da saúde recifal entre diferentes recifes do mundo, tendo em vista que estes podem possuir
disintitas configurações e não há valores de referências pré-estabelecidos como padrões para
fins comparativos. Desta forma, torna-se necessário o aprofundamento acerca do
conhecimento dos diferentes ecossistemas recifais para reconhecimento e definição de
indicadores condizentes com sua realidade, buscando métricas adequadas às comparações. O
presente trabalho descreve os distintos padrões de cobertura e complexidade recifal num
grandiente de profundidade e de distância da costa, com reflexos na estrutura da ictiofauna e
sendo possível então, ter uma compreensão inicial destes sistemas recifais. Apenas a partir
deste entendimento é possível estabelecer as melhores estratégias de gestão (SICILIANO,
2005; VROOM; BRAUN, 2010) tanto em nível regional como global.
As variações na composição e abundância da megafauna de invertebrados bentônicos
em função da profundidade e distância da costa eram esperadas, pois estudos posteriores
como o de Francini-Filho et al. (2013) afirmam que tais variáveis afetam a estrutura da
megafauna. Ascídias, por exemplo, são mais abundantes em zonas subtidais com maiores
profundidades (FENNESSY; VAN DER ELST, 2004), situação também observada no
presente estudo. Por fim, a não amostragem de algum grupo em determinada categoria recifal
não indica necessariamente que este não ocorre no ambiente, mas que não seja abundante,
tendo em vista que a amostragem foi feita através de parcelas e em horários diurnos.
Em relação à ictiofauna, ao considerar estudos anteriormente realizados na região, o
número de espécies encontradas (88) é apenas uma parcela da população já conhecida para o
RN (ver GARCIA et al. 2010; MENDES et al. 2011; SOUZA et al. 2013; GRIMALDI et al.
2014; GARCIA et al. 2015), sendo 128 o total de espécies de peixes recifais com ocorrência
registrada para o Estado. A metodologia utilizada, apesar de comumente empregada, possui
limitação espacial ao não considerar espécies que estejam presentes no ambiente mas ausentes
da parcela amostral (transecto), como também uma limitação temporal, uma vez que
43
subamostra as espécies de hábitos diferentes daqueles do horário de coleta de dados (diurno x
noturno). Entretanto, as espécies representativas e abundantes são usualmente registradas na
região e o número de espécies encontrado condiz com as expectativas alcançadas por outros
estudos que utilizam técnicas de censo visual, em transecções ou de modo estacionário, em
diferentes recifes do nordeste brasileiro (ROCHA; ROSA 2001; FEITOSA et al. 2002;
CHAVES et al. 2010; GRIMALDI et al. 2014; CHAVES et al. 2013; SOUZA et al. 2013).
Em termos da ocorrência de espécies por família, no geral, Labridae, Haemulidae e
Pomacentridae foram as mais ricas. Este mesmo padrão foi relatado por Ferreira et al. (1995)
e Floeter et al. (2001) para recifes do Nordeste brasileiro. O aumento do número de espécies
da Família Labridae e diminuição da Família Gobiidae com o aumento da profundidade
também é relatado por Brokovich et al. (2008) em estudos no Mar Vermelho. No Brasil, há
poucos relatos sobre a estruturação de famílias ao longo de um gradiente de profundidade ou
distância da costa. Dentre eles, Floeter et al. (2007) e Dalben e Floeter (2012) afirmam que
escaríneos juvenis e indivíduos da Família Labrisomidae preferem ambientes mais rasos,
enquanto Correa e Krohling (2010) afirmam que o número de espécies da Família
Pomacanthidae aumenta em ambientes mais fundos. Tais autores mencionam ainda que a
abundância e consequente densidade destas são submetidas à influencia da profundidade,
resultado corroborado no presente trabalho.
A maior riqueza de peixes recifais registrada nos recifes Fundos, os quais exibiram
maior complexidade estrutural, corroboram com diferentes autores que afirmam que esta é
uma variável ambiental que pode ser associada à maior riqueza de espécies (LUCKHURST;
LUCKHURST, 1978; FRIEDLANDER; PARRISH, 1998; RUSS, 2003; GRATWICKE;
SPEIGHT, 2005; BROKOVICH et al. 2006; KOMYAKOVA et al. 2013), embora tal padrão
esteja sendo elucidado para os recifes areníticos do nordeste do Brasil pela primeira vez. O
mesmo pode ser verificado para a rugosidade, importante variável que compõe a
complexidade e depende principalmente da presença ou ausência de fendas, as quais
possibilitam a existência de contornos heterogêneos que permitiriam o estabelecimento de um
maior número de espécies (riqueza) e diversidade (LUCKHURST; LUCKHURST, 1978;
FERREIRA et al. 2001; FLOETER et al. 2004), corroborando com outros estudos
(LUCKHURST; LUCKHURST, 1978; MCKENNA JR. 1997; FRIEDLANDER; PARRISH,
1998; FRIEDLANDER et al. 2003; WILSON et al. 2007; MEDEIROS et al. 2011). A
cobertura rocha, por sua vez, influencia negativamente na riqueza de espécies, pois este tipo
de fundo representa um ambiente com menor heterogeneidade e, por isso, menos complexo, o
44
qual pode restringir a disponibilidade de abrigo para algumas espécies e de alimentos de
outras. Ambas as condições influenciaram a distribuição de determinadas espécies no
ambiente.
O elevado número de espécies de peixes com distribuição generalista, considerando a
influência das variáveis ambientais, ilustra a capacidade de utilização de tipos variados de
microhabitats, o que pode compensar riscos de extinções locais através da redundância
funcional (MOUILLOT et al. 2014). Dentre estas estão os escaríneos, abundantes em todas as
categorias recifais, e que são conhecidos por não possuir especificações para uso do hábitat e
alimentação, podendo ser encontrados em diferentes tipos de habitats dentro do ecossistema
recifal (FEITOSA; FERREIRA 2014). Por outro lado, as espécies que apresentaram padrões
de distribuição mais definidos podem ter estes associadas à fidelidade de seus hábitos
alimentares e, consequentemente, às áreas com maior abundância de seus itens alimentares
preferenciais. Para os herbívoros S. fuscus e A. chirurgus, por exemplo, houve uma relação
entre a ocorrência de algas filamentosas, ítem alimentar para ambas as espécies (RANDALL,
1996; FERREIRA et al. 1998; GASPARINI et al. 1999). Para P. schomburkii e C.
multillineata, espécies planctívoras, todas as variáveis relacionadas foram comuns nos recifes
Fundos, local possivelmente com maior disponibilidade de alimentos e abrigo comparado às
demais categorias recifais. A abundância deste grupo trófico em recifes com profundidades
superiores a 10 m é ainda comumente relatada no mundo (FRIEDLANDER; PARRISH,
1998; KAHNG et al. 2010) e no Brasil (FERREIRA et al. 2004; FLOETER et al. 2007;
FERREIRA et al. 2009; PEREIRA-FILHO et al. 2011; PINHEIRO et al. 2011; GIBRAN;
MOURA, 2012; SIMON et al. 2013; LUIZ et al. 2015). Para H. adscensionis e H. poeyi,
espécies invertívoras, a associação com as variáveis significativas também sugere uma maior
disponibilidade de seu recurso alimentar, considerando que as esponjas proveriam tal aporte.
Em relação aos indivíduos jovens, a utilização diferencial do ambiente pode estar
relacionada à fase de seu desenvolvimento, onde buscam por tipos de substratos para abrigo
e/ou alimentação que irão variar de acordo com sua ontogenia (FERREIRA et al. 2001;
BROKOVICH et al. 2008; KOMYAKOVA et al. 2013). No presente estudo, juvenis de S.
fuscus, S. variabilis, S. axillare, H. plumieri e A. bahianus foram associadas às variáveis
comuns nos recifes Rasos, corroborando com estudos realizados em recifes rasos do nordeste,
nos quais observa-se a presença comum de jovens nestes ambientes (FERREIRA et al. 1995;
ROSA et al. 1997; CAMPOS et al. 2010; SOUZA et al. 2013). Enquanto as espécies do
gênero Stegastes encontram nos recifes rasos diponibilidade de abrigo, alimento e local
45
propício para reprodução (FERREIRA et al. 2001; BROKOVICH et al. 2008), os
acanturídeos, haemulídeos e escaríneos jovens encontram um local para seu estabelecimento
inicial, migrando para estratos de profundidades maiores a medida que crescem. A
conectividade entre recifes rasos e fundos certamente é um fator que influencia a estruturação
da comunidade ao longo do gradiente de profundidade e distância da costa. Espécies podem
selecionar ambientes específicos em função das diferentes fases do seu desenvolvimento
(desova, reprodução, crescimento etc.). Neste sentido, é imprescindível que haja a
compreensão sobre a utilização do espaço nestas diferentes fases a fim de basear medidas
cabíveis para um manejo sustentável.
Os jovens de C. fulva foram relacionados às esponjas e ascídias, comuns nos recifes
Fundos, as quais podem estar influenciando na disponibilidade de alimento para a espécie,
que se alimenta de peixes pequenos e crustáceos (FROESE; PAULY, 2015). Já S. frondosum,
A. chirurgus e A. coeruleus foram positivamente relacionados à presença de corais moles e
duros, variáveis que sugerem um incremento positivo na complexidade estrutural do hábitat,
oferecendo uma maior disponibilidade de abrigo, bem como pode indicar ainda uma possível
preferência dos jovens pelo estrato de profundidade dos recifes Intermediários II, tendo em
vista que tais variáveis apresentem-se em maior abundância nestes recifes.
A predominância de peixes invertívoros na estruturação trófica da comunidade é um
padrão comum em ambiente recifais brasileiros (FERREIRA et al. 2004; APOLINÁRIO;
SAMPAIO, 2005; MEDEIROS et al. 2007; GRIMALDI et al. 2014; SOUZA et al. 2013).
Uma hipótese conhecida para explicar esse padrão é a de que este grupo trófico é composto
por peixes adaptados a explorar diferentes tipos de habitats, exibindo grande diversidade
ecomorfológica, sendo um grupo propenso a ser amplamente distribuído em diferentes
condições ambientais (HARMELIN-VIVIEN, 2002) e, por isso, comum em ambientes
recifais tropicais e subtropicais (EBELING; HIXON 1991; WAINWRIGHT; BELLWOOD
2002). Porém, após os invertívoros, é registrada a predominância dos carnívoros, padrão que
apesar de não comum no Brasil, já foi relatado por alguns poucos estudos (PINHEIRO et al.
2011; XAVIER et al. 2012). Tal panorama sugere que há um baixo indício de pressão
pesqueira na região, pois um número pequeno de carnívoros retrataria a situação inversa
(FERREIRA et al. 1995; COSTA et al. 2003; APOLINÁRIO; SAMPAIO, 2005).
Ao considerarmos a abundância das espécies de peixes ao invés de simplesmente a
riqueza, modificações na estruturação trófica em relação a profundidade são um padrão
46
esperado para ambientes recifais (FERREIRA et al. 2001;. GUST, 2002; PINHEIRO et al,
2011). Este fato pode ser corroborado no presente estudo pela dominância de peixes
herbívoros seguidos por invertívoros em recifes Rasos, Intermediários I e II e pela
predominância de invertívoros seguidos por planctívoros nos recifes Fundos. Enquanto os
dois primeiro grupos são comumente observados dominando outros recifes do nordeste
brasileiro (FERREIRA et al. 2004; MEDEIROS et al. 2007; HONÓRIO et al. 2010), maiores
abundâncias de planctívoros foi descrita apenas por Ferreira et al. (2004) para ilhas oceânicas.
A distribuição dos grupos tróficos de peixes no ambiente é comumente relacionada à
disponibilidade de alimentos (NAGELKERKEN et al. 2001; FERREIRA et al. 2004;
FLOETER et al. 2007; FRANCINI-FILHO; MOURA, 2008a; PINHEIRO et al. 2011). No
presente estudo, as associações das espécies com o ambiente foram associadas da mesma
forma. Os planctívoros, por exemplo, relacionam-se com variáveis que tanto aumentam a
disponibilidade de refúgio quanto podem atuar indiretamente no aumento na disponibilidade
de plâncton. As larvas, tanto de esponjas quanto de ascídias e lagostas (organismos associados
às fendas e concavidades do substrato recifal), podem ser componentes temporários do
zooplâncton (CORREIA; SOVIERZOSKI, 2005). Assim, considera-se que a disponibilidade
de refúgio pode influenciar na disponibilidade de alimento que seriam ofertados também para
invertívoros, onívoros e carnívoros em graus diferentes. Os herbívoros, grupo trófico com
padrão de distribuição com maior distinção entre os demais, também estão relacionados às
variáveis que influenciam na disponibilidade de alimentos, tanto para espécies estritamente
herbívoras que se alimentam de algas filamentosas, quanto para aquelas com maior
plasticidade alimentar e que podem se comportar como raspadoras ou escavadoras de corais
(BONALDO et al. 2006). Além disto, os corais moles e duros em conjunto com a variável
categoria de refúgio podem influenciar na disponibilidade de abrigo para diferentes
indivíduos, tal como a espécie territorialista S. fuscus. Por fim, a distribuição generalista dos
grupos de detritívoros e piscívoros pode estar relacionada à distribuição uniforme de seus
recursos alimentares pelos sítios recifais.
Apesar da avaliação da abundância de cada grupo trófico demonstrar de uma forma
mais clara que a riqueza como ocorre a utilização do ambiente pelos peixes, a energia obtida
por estes, que é refletida em seu tamanho corporal e em sua participação nos fluxos de energia
dos ecossistemas, pode ser medida de maneira mais eficiente através da biomassa (BROWN,
1995; FRIEDLANDER; PARRISH, 1998; ROBERTSON, 1998; MORA et al. 2011).
Entretanto, apesar da biomassa refletir com maior fidelidade um possível panorama ecológico
47
de uma comunidade, no Brasil, ainda são poucos os estudos publicados que integram este
parâmetro ao conjunto de descritores de comunidades (ver KRAJEWSKI; FLOETER, 2011;
PINHEIRO et al. 2011; LUIZ Jr et al. 2015). Estes foram conduzidos apenas em ilhas
oceânicas brasileiras como no Arquipélago de Fernando de Noronha, onde os herbívoros
foram dominantes, no Arquipélago de São Pedro e São Paulo, onde os onívoros se destacaram
e em Trindade, onde foi a vez dos carnívoros (KRAJEWSKY; FLOETER, 2011; PINHEIRO
et al. 2011; LUIZ Jr et al. 2015). Os resultados encontrados no presente estudo para o
ambiente em geral, bem como para os Rasos e Intermediários I e II corroboram com o padrão
encontrado por Krajewsky e Floeter (2011) para Fernando de Noronha. Este arquipélago faz
parte, desde 1988, de um Parque Nacional Marinho, o qual protege, além de outros animais, a
biodiversidade de peixes. Neste sentido, a similaridade dos resultados obtidos pode indicar
um bom estado de conservação dos recifes avaliados. Contudo, como provavelmente a
dinâmica e estrutura de comunidades de peixes em ilhas oceânicas é distinta daquelas da
costa, mais estudos na costa devem ser desenvolvidos para fins comparativos e para melhor
entendimento destes ambientes.
Os herbívoros foram os principais contribuintes em termos de biomasssa nos recifes
Rasos, Intermediários I e II. Estes componentes da ictiofauna são conhecidos por compor a
maior parte da biomassa de peixes em recifes de corais, desempenhando um papel vital na
transferência de energia e influenciando também a abundância de algas epíliticas e no
transporte de sedimentos (CHOAT, 1991; BRUGGEMANN, 1994; BELLWOOD, 1995).
Contudo, uma diminuição em sua contribuição de biomassa total pelos herbívoros em locais
com maiores profundidades é esperada devido co-ocorrer a diminuição da cobertura de algas,
seu principal ítem alimentar (MEEKAN; CHOAT, 1997; RUITTON et al. 2000; OTA et al.
2012). No presente trabalho, esta transição ocorre dos recifes Intermediários II para os
Fundos, onde há a maior contribuição dos grupos invertívoros seguido pelos planctívoros. O
aumento da biomassa de invertívoros e planctívoros pode ser associado às modificações
ambientais já discutidas anteriormente.
Por fim, a biomassa dos peixes recifais aumentou dos recifes Rasos até os Fundos
corroborando com diferentes estudos que explicam que o aumento deste atributo em função
da profundidade pode ser ocasionado devido à utilização de ambientes rasos por peixes de
pequeno porte ou jovens, enquanto os indivíduos maiores dominariam os recifes mais fundos
(BELL, 1983; NAGELKERKEN et al. 2000; FLOETER et al. 2007; LUIZ et al. 2015). Nos
recifes Fundos a maior biomassa combinada à maior complexidade estrutural do hábitat
48
indica ainda uma relação positiva entre estes atributos, corroborando com diferentes estudos
realizados no Brasil e no Mundo (ver STEELE, 1999; HOLBROOK; SCHMITT 2002;
WILSON et al. 2007; CINNER et al. 2009; GRAHAM et al. 2009; KRAJEWSKI;
FLOETER, 2011; GRAHAM; NASH, 2013). Por outro lado, demonstra como os recifes
dominados por esponjas além de manter suas funções ecológicas também dispõem de recursos
suficientes para manter uma considerável biomassa de peixes recifais.
A relação positiva entre a biomassa e a profundidade certamente está associda às
diferentes variáveis que co-variam com esta, como a própria cobertura do substrato, a qual
pode influenciar tanto de forma positiva quanto negativa na rugosidade do ambiente. A
rugosidade, por sua vez, é comumente associada a uma maior abundância de espécies
(FERREIRA et al. 2001; GRATWICKE; SPEIGHT, 2005; WILSON et al. 2007;
MENDONÇA NETO et al. 2008), o que afetaria diretamente a biomassa, aumentando-a. A
relação negativa com as algas folhosas, calcárias e coral mole, por sua vez, pode ser devido a
uma maior abundância destas variáveis recobrindo o substrato proporcionar maior
homogeneidade no ambiente, interferindo negativamente na rugosidade, bem como
restringindo a disponibilidade de alimento e/ou refúgio para espécies com hábitos diversos e
tamanhos de corpos maiores.
A distribuição de espécies é uma questão central da ecologia e um número crescente
de estudos contribui através de modelos matemáticos preditivos com intuito de melhor gerir e
proteger nossos recursos naturais e ecossistemas (GUISAN; ZIMMERMANN, 2000;
THUILLER, 2003; PIANA et al. 2005; SILVA, 2011). Modelos simples baseados em
variáveis ambientais são ferramentas úteis para entender padrões. O modelo preditivo da
biomassa de peixes recifais estabelecido no presente trabalho pode ser aplicado em locais
distintos e com características semelhantes para validação da sua utilização de forma mais
abrangente ou regionalizado para os recifes areníticos do Rio Grande do Norte.
As métricas utilizadas para alimentação de dados no modelo permite que estas sejam
aplicadas com facilidade, não exigindo especialistas na identificação de espécies. A previsão
dos valores de biomassa de peixes recifais gera uma base de informações de referência para a
tomada de decisões que não disponham de tempo e/ou investimentos para pesquisas
elaboradas, fornecendo uma imagem que permita a mínima comparação com outros sítios
recifais. Tal ferramenta axilia o estabelecimento de uma linha de base para programas de
manejo pesqueiro ou de conservação da biodiversidade.
49
Atualmente foi estabelecido um valor de base de biomassa de peixes recifais, nos
oceanos Índico e Pacífico, onde a pesca é ausente (MacNeil et al. 2015). Este valor foi obtido
com base em coletas de dados em diferentes recifes do mundo e é de 101,3g/m² (valor
original de 1.013 kg ha-1
) para espécies diurnas ativas e residentes dos recifes. Os valores de
biomassa obtidos no presente estudo para os recifes Fundos, bem como para os recifes
avaliados em geral (256,7 g/m²) são superiores ao valor proposto por MacNeil et al. (2015).
Considerando este parâmetro apresentado em literatura recente, podemos afirmar que os
recifes Fundos encontram-se em bom estado de conservação quanto à biomassa de peixes
recifais. Contudo, vale salientar que o estudo não incluiu recifes do Oceano Atlântico, os
quais podem exibir uma dinâmica distinta daqueles do Índico e Pacífico. Relevante ainda
mencionar que embora a biomassa de peixes recifais seja elevada nos sítios recifais do
presente estudo, os recifes do Rio Grande do Norte bem como diferentes recifes distribuídos
ao longo da região nordeste do Brasil têm sido submetidos à ação da pesca. Talvez a pressão
de pesca não seja tão intensa nos recifes estudados ou ainda estes apresentem maior
resiliência quando comparados a outros.
Em termos de conservação, o elevado número de espécies de peixes recifais com
status de vulnerável nos recifes estudados confirma a hipótese de que a ação da pesca nestes
recifes talvez não seja tão intensa. Nos recifes com maior cobertura de corais (Intermediários
II), o número de vulneráveis foi maior, porém, este fato pode estar relacionado à maior
cobertura de corais existente neste estrato de profundidade, tendo em vista que uma relação
positiva entre a cobertura de corais e a riqueza de peixes recifais é comumente descrita na
literatura (MESSMER et al. 2011; WEN et al. 2013). As espécies endêmicas apresentaram
ainda um padrão crescente de biomassa dos recifes Rasos até os Intermediários II, diminuindo
significativamente nos recifes Fundos. O mesmo padrão foi observado para as espécies
avaliadas com algum grau de ameaça. Neste sentido, tais padrões podem indicar que ambos os
grupos de espécies podem possuir uma preferência por áreas mais rasas, sendo importante
pensar na proteção e conservação de uma gama de recifes com diferentes profundidades e
distância da costa.
A proteção de áreas marinhas é uma importante ferramenta para a conservação e uso
sustentável de seus recursos naturais, com benefícios já verificados (HALPERN, 2003).
Recifes com limitações de captura de espécies e de artefatos que podem ser utilizados para a
pesca e/ou o acesso controlado às áreas são fatores que auxiliam na recuperação destes
ambientes, incrementando cerca de 27% a mais em termos de biomassa de peixes recifais em
50
relação àqueles sem restrições (MACNEIL et al. 2015). Ainda segundo MacNeil et al. (2015),
mesmo simples restrições de pesca podem ter efeitos notáveis sobre importantes grupos
funcionais de peixes recifais, como os herbívoros e planctívoros, os quais auxiliam em
processos importantes como o controle de macroalgas e captura de nutrientes diretamente da
água para sua inserção na cadeia alimentar marinha.
No Brasil, as unidades de conservação estabelecidas em ambientes marinhos que
abrangem complexos recifais são áreas rasas e próximas à costa (PRATES, 2006; 2012). Esta
definição, abrange desde recifes da linha de praia como alguns distantes cerca de 35 km da
costa, como os da Área de Proteção Ambiental Recifes de Corais (RN) e Área de Proteção
Ambiental da Costa dos Corais (PE/AL). Os sítios rasos servem tanto de local de crescimento
e recrutamento para diferentes espécies como hábitat preferencial para outras, possuindo
ainda uma biomassa signifivativa de jovens. A proteção destas áreas deve ser redobrada
devido sua relevância ecológica e pela maior facilidade de acesso e portanto maior
suceptilidade às ameaças como ocupação desordenada do litoral, poluição, assoreamento,
turismo e pesca (SOUZA et al. 2013). Contudo, destaca-se aqui a importância de conservar
sítios recifais com diferentes profundidades e distância da costa, uma vez que o presente
estudo elucida a importância ecológica e particularidades destes. Ao considerarmos um
gradiente contínuo, este pode auxiliar ainda na conectividade ecológica entre sítios e
complexos recifais, bem como entre os recifes e sistemas adjacentes (e.g. banco de algas,
mangues e estuários), criando um mosaico de hábitats de extrema importância para a
resiliência destes ambientes (MCCOOK et al. 2009).
O conhecimento da estruturação das comunidades de peixes recifais em escalas
regionais pode ajudar a definir possíveis áreas prioritárias para conservação e também auxiliar
no estabelecimento de corredores ou stepping-stones de habitats naturais, facilitando a
migração e deslocamento de indivíduos e ampliando a diversidade genética das populações
em escalas maiores (GILLANDERS et al. 2003; MUMBY, 2006). Neste sentido, os
resultados obtidos no presente estudo gera uma base de dados relevante, uma vez que
distingue as categorias recifais de acordo com características estruturais influenciadas pela
profundidade e distância da costa, evidenciando sua importância ecológica e papel na
conectividade entre peixes recifais jovens e adultos. Tais resultados podem ser utilizados em
futuras propostas de manejo e uso da área marinha, como ferramenta para auxiliar na
conservação e resiliência destes ambientes.
51
6 CONCLUSÃO
O presente trabalho apresenta como a estrutura da comunidade de peixes recifais se
ajusta a variação na complexidade estrutural do hábitat, cobertura do substrato e megafauna
de invertebrados bentônicos ao longo do gradiente de profundidade e distância da costa,
distinguindo as categorias recifais quanto às particularidades e características mais relevantes.
De forma geral, as informações disponíveis permitiram identificar padrões de
utilização do ambiente pelas espécies. Nestes casos, houve evidências do papel da
complexidade do habitat e da cobertura do substrato influenciando positivamente na riqueza,
abundância e biomassa de peixes. Além disto, a distribuição das espécies de peixes recifais
jovens e adultos e a estruturação trófica da comunidade foram relacionadas às variáveis as
quais refletem também a disponibilidade de recursos alimentares no ambiente. A descrição e o
entendimento destes padrões são passos importantes para elucidação dos processos ecológicos
que norteiam a dinâmica destes recifes, com destaque para os indicadores mais importantes.
Segundo Paddack et al. (2009) e Wilson et al. (2010), a descrição e o entendimento destes
padrões são passos importantes na elucidação dos processos ecológicos e apenas a partir deste
entendimento é possível avaliar os efeitos naturais e antrópicos sobre estes habitats,
considerados vulneráveis. Considerando ainda o aumento de perturbações induzidas pelo
homem e crescente perda de biodiversidade em ambientes marinhos, há cada vez mais
urgência para obter descrições de base da estruturação das comunidades antes que mais
mudanças ocorram (SANDIN et al. 2008; MORA, 2011; PINHEIRO et al. 2011). E é neste
sentido que o presente estudo colabora, fornecendo informações de referência para a região e
para outros trabalhos ecológicos, adicionado um modelo preditivo simples de biomassa de
peixes recifais o que auxilia na tomada de decisões para um manejo sustentável.
O entendimento de como a biomassa de peixes recifais varia ao longo de um gradiente
ambiental de profundidade e distância da costa. Tais informações podem ser desdobradas em
estratégias para conservação, indicando o estado atual dos recifes e implicações diretas na
gestão destas áreas (FRANCINI-FILHO; MOURA, 2008b; SANDIN et al. 2008; GRAHAM;
NASH, 2013). Esta base de referêrencia auxilia também na avaliação do potencial produtivo
daquele ambiente, o que é fundamental para o planejamento de estratégias associadas ao
manejo de espécies.
52
Em suma, a presente abordagem fornece um novo entendimento da estruturação da
comunidade de peixes recifais do Rio Grande do Norte, permitindo entender as bases da
dinâmica destes recifes, com informações que poderá auxiliar no desdobramento de ações de
monitoramento, avaliações mais pontuais e detalhadas, manejo e conservação destes e de
outros recifes do Brasil.
53
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