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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO
CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
O BIVALVE INVASOR Isognomon bicolor (C.B. Adams, 1845) E SEU PAPEL NAS COMUNIDADES DE ENTREMARÉS ROCHOSO NA REGIÃO DE
RESSURGÊNCIA DO CABO FRIO, RJ.
MARÍA SOLEDAD LÓPEZ
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do grau de Doutor em Ciências Biológicas (Ecologia).
Orientador: RICARDO COUTINHO PhD.
RIO DE JANEIRO, RJ - BRASIL JUNHO 2008
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO/UFRJ INSTITUTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA-PPGE CX.POSTAL 68.020 – ILHA DO FUNDÃO CEP: 21941-590 – RIO DE JANEIRO – RJ – BRASIL TEL./FAX: (21) 290-3308 TEL.: (21) 562-6320
O bivalve invasor Isognomon bicolor (C.B. Adams, 1845) e seu papel nas comunidades de entremarés rochoso na região de ressurgência do Cabo Frio, RJ.
MARÍA SOLEDAD LÓPEZ
Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do
grau de Doutor em Ciências Biológicas (Ecologia).
Defendida em 30 de junho de 2008
APROVADA POR:
________________________________________________Prof. Ricardo Coutinho, Ph.D.
________________________________________________Prof. Jean Louis Valentin, Dr.
________________________________________________Prof. Bernardo Antônio Perez da Gama, Dr.
________________________________________________Cláudia Alves de Magalhães, Drª.
________________________________________________Prof. Augusto Valero Flores, Dr.
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Ficha Catalográfica
MARÍA SOLEDAD LÓPEZ O bivalve invasor Isognomon bicolor (C.B. Adams, 1845) e seu papel nas comunidades
de entremarés rochoso na região de ressurgência do Cabo Frio, RJ.[Rio de
Janeiro] 2008 227p. 29,7 cm (Instituto de Biologia/UFRJ,
D.Sc., Ecologia, 2008) Tese-Universidade Federal do Rio de
Janeiro, PPGE 1.Bioinvasão 2.Isognomon bicolor
3.Comunidade entremarés 4.Meroplâncton I. IB/UFRJ II. Título (série)
iv
Agradecimentos
Como boa “espécie exótica” que eu sou, reconheço que este trabalho não teria
sido possível sem a “facilitação” da comunidade nativa de incrustantes do Laboratório
de Bioincrustação que participou de todas as etapas e me acolheu com tanto carinho,
além das várias “interações positivas” (sorte que as negativas não foram muitas) com as
pessoas do Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira que de alguma forma
direta ou indireta ajudaram neste trabalho. Assim, a lista é longa e espero não esquecer
de ninguém.
Primeiro, gostaria de agradecer ao meu orientador Ricardo Coutinho pela
possibilidade de desenvolver este trabalho, com o qual cresci muito em todos os
aspectos, pela paciência, confiança, e incentivo constantes, por acreditar que eu era
capaz e me convencer sobre isso. No pessoal, obrigada a você, Regina e seus pais pela
força com todos os preparativos do casamento, pela ótima acolhida de minha família em
Saquarema e a possibilidade de passar esses inesquecíveis dias junto às nossas famílias
(de Serginho e minha)!
A nossa chefa do Departamento de Oceanografia, Dra Eliane Gonzalez, pelo
apoio e pela força de sempre.
A Capes pela concessão da bolsa de estudos que me permitiu realizar o
doutorado.
Ao Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira pelo apoio logístico
em todas as etapas do estudo.
Ao incansável Gil Rilov, pelo incentivo para fazer os experimentos de predação
de campo, empréstimo de material, dicas, aprendizados enormes, e discussões
extremamente enriquecedoras.
Ao pessoal que ajudou em TANTAS coletas de campo, principalmente no
costão, já que sem a ajuda de cada pessoa não teria conseguido. Se existe uma coisa da
qual não posso reclamar é da boa disposição para ajudar dos colegas do laboratório!.
Obrigada bioincrustantes! Acho que todas as pessoas do laboratório foram a campo
comigo e sou muito grata pela boa vontade sempre demonstrada: Lu Brito (nunca
vamos esquecer as emoções fortes na saída com raios e dilúvio no Sonar!!), Serginho,
Isabel, Fernanda, Felipe, Lu Granthom, Guga, Estevão, Cadú, Valéria, Lu Lage, Laura,
Suelen, Ana Carolina, Fabio Musta, Cristininha, Hérick, Sávio...alguém mais? Com
certeza deve ter, mas não me lembro agora...
v
Especialmente agradeço minha companheira “imprescindível” Alexa Ravelo que
dedicou suas férias a acordar de madrugada, com frio, calor, chuva, sol, no final de
semana, feriados enfim... foi uma ajudante nota 20 no costão durante dois meses de
trabalho muito intensos, alegres e divertidos.
Às pessoas que ajudaram nas coletas de plâncton, ufffff! que trabalho! Muito
obrigada à tripulação da Legue 10, Biro-biro, Dica, Marinho, Edgar, Lauro, Felício,
Uribe que puxaram tantas redes (mais de 700 sabiam?!)!. Obrigada Márcio, Guga, Lu
Brito, e Lu Grathom por fazer algumas das coletas.
Às pessoas que ajudaram a triar em laboratório, contar, medir, abrir bivalves
para separar a parte mole, colar bivalves nas placas de predação, etc., Maiara, Valéria,
Cristina, Hérick, Ana Carolina, Louisi, Fernanda, Estevão, Lu Brito. Especialmente
gostaria de agradecer a Isabel, uma pessoa com muita garra, que foi incansável,
dedicada e sempre estava disponível para trabalhar com alegria, Muito Obrigada Isa!
não sei o que seria de mim sem você!.
A Jurema, nossa querida Juju do Laboratório de Bioincrustação, que me ensinou
com muita paciência, carinho e didática a identificar as larvas meroplanctônicas e
sempre ficou do meu lado quando precisei tirar dúvidas. Tampouco posso esquecer da
Wandinha, que nunca duvidou nem um minuto sequer em parar seu trabalho para me
auxiliar na identificação.
A Elizabeth pelas dicas para o cultivo das larvas de Isognomon e ao Luciano
pelos cultivos de microalgas para alimentar as larvas.
Ao encarregado da Divisão de Química do IEAPM, Comandante William, e aos
técnicos que fizeram as análises das amostras de água, Laudemir, Marcos, Márcia,
Casarin. Muito obrigada a Márcia e Pedro da seção de Química Orgânica do IEAPM
pelas análises da composição bioquímica dos bivalves.
Ao pessoal da oficina do IEAPM que ajudou a construir as gaiolas para o
experimento de predação, em especial o Sargento Edgar e Heleno.
A todos os colegas/amigos do Dpto de Oceanografia que ajudaram fazendo com
que os dias de trabalho sejam muito mais agradáveis e divertidos, Karen, Julieta, Flávio,
Edu, Tânia, Maria Helena, Gaelzer, Louise, Rogério.
À professora Yocie Yoneshigue pelo empréstimo do “inclinômetro”.
Ao Comandante Bentes pelo incentivo constante, a força e por acreditar na
Argentina que caiu de paraquedas neste instituto.
vi
A: Estevão (Veio, Aurélio, Borá), Serginho, Bárbara e Lu Brito pelas correções
de português e discussões enriquecedoras sobre o conteúdo da tese.
A Gilberto Manzatto da UNIR (Universidade de Rondônia), Bárbara Lage e
Serginho que ajudaram com as Análises Multivariadas.
Aos amigos que, aqui no Brasil, ficaram do meu lado, em todos os momentos
bons e ruins, pelos conselhos, incentivo, amizade e carinho, Lu Brito e Fabián, Zé bola
(e Bruninha bola), Bárbara, Ana Laura e Abel, Cadú, Lu Granthom, Guga, Veio
(Estevão), Fernanda e Felipe, Sávio.
A minha sogrinha querida, que sempre me acolhe com muito carinho no Rio e,
me protege como a uma filha. Obrigada Cléa pelo apoio sempre incondicional.
Aos meus queridos amigos argentinos que desde centenas de quilômetros
sempre me enviaram energias positivas, Luchili, Sole Allier, Ferfer, Cande, Jael, Regi,
Ladri, Sole Perez, Ivi, Vero, Cris, sou o que sou graças a todos vocês, adoro vocês.
Especialmente minhas queridas amigas do coração, Vero e Cris que são irmãs postiças,
aquelas que a vida coloca no nosso caminho e a gente escolhe para sempre.
Finalmente, gostaria de fazer dois agradecimentos muito especiais:
1) Para minha família, aos meus pais, Cristina e Miguel que com muito trabalho
e sacrifícios me deram uma ótima educação, com valores e princípios, que tento manter,
embora não seja uma tarefa fácil, a trabalhar duro, com alegria e amar o que se faz. Aos
meus irmãos, Yani, Cari e Gusti, minha madrinha “Madri” e Tio Luis, por sempre me
ensinar e estimular a “perseguir” meus sonhos, utopias (embora isso signifique que
devamos viver separados), a dar sempre o melhor de sim sempre. E aos meus sobrinhos
Leo, Ignácio e Franquito, que são a alegria e luz desta família!. Nunca teria conseguido
nada sem o incentivo e amor de todos vocês, minha família adorada!.
2) Minha família brasileira, cunhadas (Tricia e Cynthia), sogro (Zé Carlos),
sobrinhos postiços (Leo, Bruna, Thiago e Bia), tias postiças (especialmente, Maria Célia
e Dina), pela torcida e o carinho sempre demonstrado.
Em especial ao meu marido Serginho pela ajuda em todas as etapas deste
trabalho, principalmente no campo durante os finais de semana e feriados! pela
paciência e amor durante estes anos todos (especialmente durante a etapa final), por
agüentar as ausências e por escutar tantas vezes a frase “depois da tese....”; parece que
finalmente vai chegar essa hora amor!
E....... a todas as pessoas que, na correria, esqueci de colocar!
Muito Obrigada!!!!
vii
Resumo
Muitos ecossistemas foram invadidos por várias espécies em diferentes períodos de tempo, sendo estabelecidas uma série de novas e complexas interações biológicas nessas comunidades. Na costa sudeste do Brasil têm sido identificadas várias introduções (históricas e recentes), incluindo o bivalve Isognomon bicolor que domina a região de entremarés. O presente estudo visou avaliar alguns dos fatores ambientais (influência da ressurgência, ação das ondas) e biológicos (predação, interações positivas não tróficas) que podem influenciar na inserção das populações do bivalve I. bicolor na estrutura e dinâmica das comunidades de entremarés na região de Cabo Frio. Em 2005 e 2006, foram amostrados oito costões, dois deles localizados no lado externo da baía de Arraial do Cabo apresentando maior influência da ressurgência (+R) e exposição às ondas e seis locais internos eram sujeitos a influência indireta da ressurgência (-R), sendo três moderadamente expostos às ondas e três protegidos. Ao longo do ano de 2005, foram avaliadas semanalmente as características hidrológicas (temperatura, nutrientes, material particulado, clorofila a) da água de superfície próxima aos costões. No mediolitoral inferior (M.I.) e na franja do infralitoral (F.I.) do costão, onde ocorre o bivalve invasor, foi avaliada a porcentagem de cobertura das espécies bentônicas e a densidade e estrutura de tamanhos das populações do bivalve. Em geral, o bivalve invasor foi o organismo séssil mais abundante (cobertura e densidade), no M.I. e nos locais internos à baía. Isto pode dever-se à maior influencia da ressurgência e/ou da ação das ondas nos locais externos, onde estes fatores não puderam ser analisados isoladamente. A comunidade bentônica da F.I. parece estar mais influenciada pelo grau de batimento do que pela ressurgência, havendo maior cobertura do bivalve P. perna em locais expostos (+R) e moderadamente expostos (-R), e de algas em locais protegidos (-R). Apesar do bivalve invasor estar presente nesta faixa em todos os locais internos, a ocorrência de densos bancos de I. bicolor foi observada apenas nos locais com maior cobertura do bivalve no M.I.. Ainda, na F.I., os resultados indicaram que a presença das frondes da macroalga nativa Sargassum sp. favorecem a sobrevivência dos indivíduos de I. bicolor fixados embaixo destas. Na primavera de 2006 foi registrado um evento inédito de mortalidade em massa, quando a população do invasor diminuiu mais de 80%. A estrutura de tamanho dos bivalves por faixa e por local mostrou uma menor freqüência de recrutas (menor de 4 mm) no verão. Recrutas menores que 2 mm, foram mais freqüentes na F.I. do que no M.I., no outono e inverno. Houve uma grande variação espaço-temporal da comunidade de larvas meroplanctônicas na água superficial próxima aos costões de estudo. Parece existir uma associação das larvas de mitilídeo e náuplio de cirripédio com água de baixa temperatura e alto teor de nutrientes (época da ressurgência). Larvas de I. bicolor e cipris parecem estar associadas com massas d’água quentes com pouco material em suspensão (época da subsidência). A intensidade de predação, por predadores nativos de diferentes guildas, foi maior no bivalve P. perna (introdução histórica) do que em I. bicolor (introdução mais recente). Em laboratório os gastrópodes predadores mais abundantes no entremarés da região, Stramonita haemastoma e Trachypollia nodulosa, preferiram P. perna e I. bicolor, respectivamente. Todos os resultados obtidos sugeriram a estabilidade das populações do invasor I. bicolor, inserido na dinâmica da comunidade através de distintas interações com as espécies nativas. Entretanto, a inesperada mortalidade em massa registrada neste estudo apontou a existência de fatores ainda não identificados, capazes de regular essas populações. Os resultados deste trabalho junto a estudos futuros que acompanhem o desenvolvimento da comunidade nativa após o evento de mortalidade, podem contribuir para a reconstrução da história de invasão nos costões da região e como subsídio para estabelecer planos de controle das populações de I. bicolor.
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Abstract Many systems have been invaded over time by multiple species and a number of complex novel interactions could be established in invaded communities. On the southern Brazilian coast many historical and recent introductions have been identified, among them Isognomon bicolor may dominate the rocky intertidal. This study aimed to assess some of the environmental (upwelling influence and wave action) and biological (predation, non-trophic positive interactions) factors that may influence the introduction of populations from I. bicolor on the structure and dynamics of the intertidal communities at Cabo Frio region. In 2005 and 2006, we sampled eight rocky shores, two of them located at the outside of Arraial do Cabo Bay, where there is more upwelling (+R) and from wave exposure influence, and six located inside the bay, indirectly affected by the upwelling (-R): three of them moderaly exposed to wave action and the other three sheltered shores. In 2005, we assessed the hydrologic characteristics (temperature, nutrients, particulate material, chlorophyll a), of the surface water next to the rocky shore. Cover percentage of the benthic species, density and size structure of I. bicolor were assessed at the intertidal zones where the invader bivalve occurs, mid and low midlittoral zones. In general, the invader bivalve was the most abundant organisms (cover and density) at the mid zone mainly at sites located inside the bay. The main structuring factor could be the effect of the upwelling and/or wave action outside the bay, where these factors could not be isolated. On the other hand, the low intertidal zone, seems to be more affected by wave exposure than by the upwelling, because these areas showed higher cover of the bivalve P.perna at the exposed (+R) and moderately exposed (-R) sites, and algae dominated on sheltered ones. Although the invader occurred in all inside Bay sites, dense beds were developed on the low zone only at the sites with higher bivalve coverage at the mid zone. At low zone, it was observed higher survivorship of the I. bicolor individuals which are fixed under native macroalgae Sargassum sp. canopies. In the spring of 2006, we observed a mass mortality event when invader bivalve population dropped more than 80%. Size structure, by zone and site, showed a lower recruit frequency during summer (lower than 4mm). Recruits shorter than 2mm were more frequent at the low zone than mid zone, in autumn and winter. A high spatio- temporal variation of meroplanctonic larvae, from surface water near to the studied shores, was detected. It seems that there was an association between both mytilids and cirriped nauplius larvae with low temperature and high nutrient water (upwelling season). The I. bicolor and cypris larvae seem to be related to warm water masses with few suspended material (subsidence season). Predation was found to be more intense on P. perna (historical invasion) than on I. bicolor (more recent invader). In laboratory, the most abundant whelks at the intertidal in the region, Stramonita haemastoma and Trachypollia nodulosa, selectively preyed on P. perna and I. bicolor, respectively. All the results suggested stability of the occupation of I. bicolor populations, which were incorporated in the intertidal communities’ dynamics as evidenced by distinct interactions with the native community. However, the unexpected mass mortality pointed out that other factors, that were not yet identified, could regulate I. bicolor populations. These results together with future studies that follow the development of the native community after mortality events can contribute to the rebuilding of the I. bicolor invasion history at the rocky shores and as a tool to establish control strategies of the population of this invader.
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Índice
Introdução Geral 1
Apresentação da tese 9
Área de Estudo 10
Locais de estudo 13
Comunidade entremarés rochoso em Arraial do Cabo 14
Referências Bibliográficas 15
Capítulo 1: O bivalve invasor Isognomon bicolor na comunidade entremarés de costões sob
regimes diferenciados de ressurgência e hidrodinamismo, Arraial do Cabo, RJ.
22
1.1 Introdução 22
1.2 Objetivos 26
1.3 Hipóteses 26
1.4 Material e Métodos 27
1.4.1 Características da água de superfície próxima aos locais de estudo 27
1.4.2 Zonação dos organismos sésseis da comunidade entremarés 28
1.4.3 Comunidade entremarés
1.4.3.1 Cobertura dos organismos sésseis dominantes no mediolitoral inferior e na
franja do infralitoral
1.4.3.2 Densidade dos organismos móveis bentônicos no mediolitoral inferior e na
franja do infralitoral
29
30
1.4.4 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve invasor Isognomon
bicolor
30
1.4.5 Densidade de Isognomon bicolor 31
1.4.6 Estrutura de tamanho de Isognomon bicolor 32
1.4.7 Proporção de sexos de Isognomon bicolor 32
1.4.8 Analise dos dados 33
1.4.8.1 Comunidade entremarés 33
1.4.8.2 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon
bicolor na região entremarés
34
1.4.8.3 Densidade de Isognomon bicolor 34
x
1.4.8.4 Tamanho médio de Isognomon bicolor 35
1.5 Resultados 35
1.5.1 Características da água de superfície próxima aos locais de estudo 35
1.5.2 Zonação dos organismos sésseis da comunidade entremarés 42
1.5.3 Comunidade entremarés 47
1.5.4 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon bicolor na
região entremarés
65
1.5.5 Densidade de Isognomon bicolor 70
1.5.6 Estrutura de tamanho de Isognomon bicolor 74
1.5.7 Proporção sexual 81
1.6 Discussão 82
1.6.1 Padrão de zonação 82
1.6.2 Comunidade entremarés 83
1.6.3 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon bicolor na
região entremarés
91
1.6.4 Densidade de Isognomon bicolor 94
1.6.5 Estrutura de tamanho e proporção de sexos de Isognomon bicolor 98
1.7 Referências bibliográficas 102
Capítulo 2: Distribuição espacial e temporal em escala local das larvas meroplanctônicas
numa região tropical sob influência de ressurgência
109
2.1 Introdução 109
2.2 Objetivos 114
2.3 Hipóteses 114
2.4 Locais de estudo 115
2.5 Material e Métodos 115
2.5.1 Variáveis ambientais e hidrobiológicas 115
2.5.2 Densidade de larvas 116
2.5.3 Análise dos dados 118
2.6 Resultados 120
2.6.1 Variáveis ambientais e hidrobiológicas 120
2.6.2 Densidade de larvas 124
2.6.3 Relação entre as variáveis hidrobiológicas e a densidade de larvas 152
xi
2.7 Discussão 154
2.8 Referências bibliográficas 169
Capítulo 3: Predação sobre uma nova (Isognomon bicolor) e uma antiga (Perna perna) presa
invasora em dois costões subtropicais de Brasil: perspectiva ecológica e evolutiva.
174
3.1 Introdução 174
3.2 Hipóteses 179
3.3 Material e Métodos 179
3.3.1 Área de Estudo 179
3.3.2 Espécies de estudo 180
3.3.3 Características da comunidade séssil da região entremarés 181
3.3.4 Intensidade da predação em experimentos de campo 181
3.3.5 Densidade dos predadores 182
3.3.6 Preferência alimentar e características das presas 182
3.3.8 Análise dos dados 185
3.4 Resultados 186
3.4.1 Características da comunidade séssil da região entremarés 186
3.4.2 Intensidade da predação em experimentos de campo 187
3.4.3 Densidade dos predadores 190
3.4.4 Preferência alimentar 191
3.4.5 Comportamento de forrageamento de Stramonita haemastoma e características das presas
193
3.5 Discussão 195
3.6 Referências bibliográficas 202
Discussão Geral 208
Referências Bibliográficas 216
Conclusões 220
Anexos 224
1
Introdução Geral
Os ecossistemas costeiros estão sendo alterados rapidamente pela introdução de
espécies. A bioinvasão é definida como a chegada, estabelecimento e difusão de uma
espécie em uma área onde antes não existia (Carlton,1987). Em comparação aos
ecossistemas terrestres e de água doce, onde o impacto destas espécies sobre as
comunidades locais tem sido mais estudado, o conhecimento do efeito das espécies
introduzidas nos sistemas marinhos é ainda escasso (Groshloz et al., 2000). Quando
uma espécie nova entra num ecossistema, como resultado de uma bioinvasão, pode
gerar mudanças em distintos aspectos de sua estrutura, organização e funcionamento
(Rilov et al., 2002; Grosholz e Ruiz, 1996; Orensanz et al., 2002; Griffiths et al., 1992;
Grosholz et al., 2000; Crooks, 1998; Crooks, 2002; Shea e Chesson, 2002).
Em seu livro The ecology of invasions by animals and plants, publicado em
1958, Charles Elton apresentou uma série de exemplos de invasões biológicas e suas
conseqüências. A partir dos padrões identificados, o autor desenvolveu algumas
hipóteses que ainda são testadas no contexto de bioinvasão, como a “resistência biótica”
das comunidades nativas, que diminui o sucesso de introdução e expansão de uma
espécie exótica e a idéia do “nicho vago” nas comunidades nativas, que favoreceria o
ingresso de espécies exóticas. Atualmente, um dos principais focos de atenção dos
estudos em biologia das invasões está sendo o de avaliar o impacto das espécies
invasoras sobre as comunidades nativas (Ruiz et al., 1999; Miller et al., 2002), e
identificar os fatores naturais que oferecem resistência ou facilitam a introdução de
novas espécies.
Muitos ecossistemas foram invadidos por várias espécies ao longo do tempo e,
consequentemente, as espécies nativas têm sido expostas aos invasores por diferentes
períodos de tempo (Eastwood et al., 2007; Wasson et al., 2005). Dependendo do tempo
2
de contato entre as espécies, uma série de novas e complexas interações é estabelecida
nestes ambientes invadidos, não apenas entre espécies nativas e invasoras, mas também
entre as próprias espécies invasoras (Dudas et al., 2005; Grosholz, 2005; Matern e
Brown, 2005; Pratt e Grason, 2007; MacDonald et al., 2007). Maior atenção tem sido
voltada para as interações negativas (Ruiz et al., 1999; Crooks, 2002) como competição
(Race, 1982; Byers, 2000; Diederich, 2006) e predação (Kimmerer et al., 1994;
Grosholz e Ruiz, 1996; Grosholz et al., 2000). Apesar de ter sido menos documentadas,
as interações positivas do tipo facilitação, entre espécies nativas e exóticas foram
registradas em estudos recentes (Reusch e Williams, 1998; Ceccherelli e Cinnelli, 1999;
Crooks, 2002; Rodríguez, 2006; Ruesink, 2007). Interações deste tipo têm o potencial
de favorecer a expansão da distribuição de espécies introduzidas ou incrementar sua
abundância ao ponto de se tornarem invasoras.
Outro tipo de impacto das espécies invasoras são as mudanças na estrutura física
na comunidade podendo aumentar ou diminuir a complexidade do sistema (Crooks,
2002). O termo “engenheiro ecossistêmico” foi introduzido por Jones et al. (1994) e
refere-se a um organismo capaz de mudar a paisagem, criando ou eliminando a
heterogeneidade natural do local. Algumas espécies invasoras são engenheiras
ecossistêmicas como o poliqueta Ficopomatus enigmaticus (Schwindt et al., 2001), e o
bivalve Musculita senhousia (Crooks e Khim, 1999). Assim, as modificações no
ambiente geradas por espécies exóticas podem ocasionar um efeito em cascata, uma vez
que elas podem facilitar novas introduções determinando o chamado invasional
meltdown (Grosholz, 2005).
Por outro lado, a comunidade nativa pode ter certa resistência à entrada de
espécies novas e esta resistência estaria relacionada à diversidade de espécies na
comunidade receptora, sendo que, quanto maior a diversidade menor a probabilidade de
3
estabelecimento de uma população de uma espécie exótica (Elton, 1958, Stachowicz et
al., 1999). Por outro lado, uma maior quantidade de nichos não utilizados, ou que não
são utilizados de forma eficiente, utilizados sazonalmente ou com baixa freqüência
pelas espécies nativas pode oferecer uma “oportunidade” para uma espécie exótica se
estabelecer com sucesso, caso ela seja eficiente na utilização deste recurso (Elton, 1958,
Shea e Chesson, 2002; Stachowicz e Byrnes, 2006).
Independente da invasão por espécies exóticas, a força de atuação de alguns
fatores abióticos e bióticos geram variabilidade nas comunidades de entremarés. Vários
modelos de regulação das comunidades têm sido propostos como o modelo de estresse
ambiental proposto por Menge e Sutherland (1987) e modificações deste como o
modelo de regulação pelos consumidores, conhecido como top down, descendente na
cadeia alimentar, e posteriormente o de regulação top down que incorpora a intensidade
de recrutamento. Outro tipo de regulação é conhecido como bottom up, ascendente na
cadeia alimentar, que considera o efeito dos nutrientes e da produtividade primária na
estrutura das comunidades (Menge e Branch, 2001). A predominância de fatores tipo
top down ou do tipo bottom up na regulação e estruturação das comunidades entremarés
é um assunto em discussão que continua sendo foco de muitos estudos nos ambientes
marinhos (Menge, 2000; Schiel, 2004).
Os organismos são influenciados por diferentes fatores físicos, e na região
entremarés detacam-se mudanças de temperatura, exposição às ondas e ao ar, dentre
outros. A exposição às ondas é considerada uma das forças estruturantes mais
importantes na estruturação de comunidades entremarés, já que diferentes graus de
batimento de ondas determinam o tempo de submersão e exposição ao ar, a retenção de
partículas e larvas, recrutamento e as interações biológicas (predação e competição)
(Menge e Sutherland, 1976; Roughgarden et al., 1987; Magalhães e Coutinho, 1995;
4
Lavrado, 1992; Rocha, 2002). De maneira geral, o modelo de estresse ambiental
(Menge e Sutherland, 1987) propõe que, ao longo de um gradiente de estresse
ambiental, a estrutura das comunidades nas regiões com condições físicas mais
rigorosas (mais estressantes) estará diretamente determinada pelo efeito dessas
condições ambientais. Já em regiões com condições ambientais mais amenas, a
competição e predação (fatores bióticos) seriam as principais forças estruturantes.
Muitos dos organismos bentônicos de costões têm ciclos de vida que incluem
uma fase planctônica (Young, 2002). Para organismos sésseis ou com baixa mobilidade,
esta fase pode ser a única forma da espécie se dispersar. Muitas dessas larvas podem
passar até meses na coluna d’água e ficam sujeitas às condições oceanográficas e
correntes que podem transportá-las até regiões afastadas da população original (Shanks,
1995). Assim, durante esta fase de vida planctônica existe uma alta taxa de mortalidade
(Morgan, 1995).
Estudos das larvas de organismos bentônicos vêm sendo realizados há várias
décadas, desde a sua liberação na coluna d’água até o recrutamento, no intuito de avaliar
sua importância na estrutura e dinâmica das comunidades (McEdward, 1995; Rodríguez
et al., 1993). Assim, o recrutamento é um fator biológico importante na estruturação das
comunidades bentônicas definido pelo suprimento larval e pela mortalidade pós-
assentamento (Connell, 1985). A necessidade do estudo do suprimento larval foi
reforçada por Lewin (1986), quem propôs o conceito de supply-side ecology,
enfatizando a importância que os estágios iniciais (propágulos e larvas) exercem na
estrutura e dinâmica das comunidades bentônicas (Underwood e Fairweather, 1989). Os
padrões de correntes e as marés podem alterar as concentrações das larvas na coluna
d´água e, conseqüentemente, gerar uma variabilidade espacial e temporal no
5
recrutamento e nas populações adultas das espécies bentônicas (Hawkins e Hartnoll,
1982; Hunt e Scheibling, 1996).
Por outro lado, a variabilidade no recrutamento pode também ser atribuída a
outros fatores. Uma vez que a larva é transportada até áreas costeiras e entra em contato
com o substrato, fatores que atuam em uma escala espacial pequena adquirem
relevância para o assentamento (Rodriguez et al., 1993). O assentamento pode ser
influenciado por: 1) qualidade fisiológica da larva (conteúdo energético, competência)
(Jarret e Pechenik, 1997), e 2) comportamento da larva frente a estímulos tais como,
fluxo d’água, tipo de substrato e textura (Wethey, 1986, Abelson e Denny, 1997,
Walters et al., 1999), sinais químicos (Steinberg et al, 2002), biofilme (Miron et al.,
1999, Thiyagarajan et al., 2006), composição da comunidade residente (Osman e
Whitlatch, 1995; Jenkins e Hawkins, 2003), presença de co-específicos (Toonen e
Pawlik, 1994).
Com relação à predação, tem sido amplamente demonstrado que diferentes graus
de batimento de ondas podem mudar o comportamento de predadores em aspectos tais
como taxa de alimentação (rate of feeding), tamanho e tempo de manipulação das presas
(Palmer, 1984; Fairweather, 1988a; Richardson e Brown, 1990; Boulding et al., 1999),
e isto pode modificar o efeito da predação na distribuição e abundância das presas
(Fairweather, 1988b). Numerosos trabalhos realizados na zona entremarés dos costões
rochosos consideram a predação como um dos principais fatores estruturadores das
comunidades sésseis (Connell, 1970; Menge, 1976; McQuaid, 1985, ver revisão em
Menge, 2000), principalmente a partir do estudo de Paine (1966), que desenvolveu o
conceito de predador-chave. No entanto, poucos estudos abordaram o impacto de uma
espécie exótica, potencial presa, sobre aspectos tróficos nas comunidades entremarés,
como também o possível efeito negativo dos predadores nativos sobre as populações
6
das espécies introduzidas. Rilov et al. (2002) propuseram a regulação do processo de
colonização do bivalve introduzido Brachidontes pharaonis pela predação por S.
haemastoma, já que a espécie invasora constituiu-se no item principal na dieta do
predador. Entretanto, existem inúmeras interações como a competição interespecífica
entre invasoras-nativas, principalmente por substrato, que podem diminuir o efeito
indireto positivo, nas espécies nativas, da predação de exóticas por predadores nativos
(Rilov et al., 2002).
Na zona entremarés rochosa da região de Cabo Frio (Estado do Rio de Janeiro),
é observada a ocorrência de uma espécie que não tinha sido registrada em estudos
anteriores, o bivalve Isognomon bicolor (Fernandes, 1981; Lavrado, 1992; Santos,
1996). Este bivalve da família Isognomonidae tem se estabelecido com densas
populações na faixa de entremarés antes ocupada por Perna perna e Tetraclita
stalactifera (Fernandes, 1981; Lavrado, 1992, Rocha, 2002, López, 2003). Indivíduos
do gênero Isognomon, mas específicamente da espécie I. alatus tinham sido registrados
no Brasil, porém um estudo realizado por Domaneschi e Martins (2002), permitiu
confirmar que a espécie deste gênero encontrada em altas densidades na região sul e
sudeste do Brasil é I. bicolor. Isognomon bicolor é originária do Caribe e pode ter sido
introduzida de forma involuntária na região de Cabo Frio via incrustações nos cascos de
navios ou em plataformas de petróleo que chegam ao Porto do Forno na cidade de
Arraial do Cabo (Ferreira et al., 2004). Informações sobre a espécie na região de origem
são escassas, principalmente as de cunho ecológico, fato que já foi apontado por
Martins (2000). Em comunicação pessoal, os professores Dr. César Lodeiros
(Universidade de Cunamá, Venezuela), e Dr. Jaime Polanía (Universidade Nacional de
Colombia, Colômbia) informaram que a espécie não é muito abundante, sendo
encontrados alguns indivíduos nos agregados da espécie mais abundante I. alatus, que é
7
comumente encontrada fixada às raízes de mangue. Possivelmente devido a essa baixa
abundância de I. bicolor nas áreas de distribuição nativa, a informação sobre esta
espécie se restringe às citações em listagens de espécies (Vilardy e Polania, 2002,
Villafranca e Jiménez, 2006).
Na região de Cabo Frio, um estudo experimental sobre o recrutamento e
sucessão de Isognomon bicolor no mediolitoral inferior do entremarés, onde o bivalve
apresentava maior abundância, concluiu que esta espécie invasora não recruta em
substrato vazio, ocorrendo tardiamente na sucessão (depois de 13-16 meses) e
posteriormente ao estabelecimento da espécie pioneira, o cirripédio Tetraclita
stalactifera (Rocha, 2002). Aparentemente, esta espécie nativa pioneira facilita o
recrutamento da espécie invasora proporcionando estrutura física para seu
estabelecimento. Uma vez registrados os primeiros recrutas de I. bicolor, sua densidade
aumentou rapidamente (Rocha, 2002) provavelmente devido ao recrutamento
preferencial sobre os co-específicos (fato registrado para outras espécies de bivalves)
(Fernandes, 1981; Bownes e McQuaid, 2006). Embora esse experimento fosse realizado
ao longo de 19 meses, não houve tempo suficiente para chegar ao estádio sucessional
equivalente ao controle, onde I. bicolor era a espécie dominante (Rocha, 2002).
Um dos recursos limitantes em costões rochosos, e que intensifica a competição
inter e intraespecífica, é a disponibilidade de substrato (Paine, 1966, 1974; Souza,
1984). Na região de Cabo Frio, por exemplo, foi possível detectar reduções
significativas na abundância e distribuição de espécies sésseis nativas como
conseqüência direta ou indireta da entrada de I. bicolor (López, 2003). A autora
detectou diferenças no padrão de zonação principalmente pela definição de novas faixas
dominadas pelo invasor I. bicolor e uma diminuição de quase 50% na abundância do
8
cirripédio nativo T. stalactifera. Rocha (2002) também propôs uma interferência entre
T. stalactifera e I. bicolor devido à competição por substrato e alimento.
Na região de Cabo Frio, López (2003) verificou o consumo de I. bicolor pelo
principal gastrópode predador da zona entremarés, Stramonita haemastoma. Esta presa
constituiu o segundo item em ordem de importância, já que o predador manteve sua
preferência pelo mexilhão P.perna. Ferreira-Silva (2008) observou indivíduos de S.
haemastoma manipulando I. bicolor no costão da Praia Vermelha, RJ. Entretanto, nesse
trabalho não foram observados eventos de predação efetiva do invasor pelo gastrópode
predador. Assim, para conhecer o impacto da predação sobre as populações do invasor
são necessários mais estudos observacionais complementados com trabalhos
experimentais.
A partir dos trabalhos de Rocha (2002), López (2003), Ramos (2004) e Rapagnã
(2004) realizados na região do Cabo Frio surgiram perguntas e hipóteses que ao serem
abordadas podem proporcionar informações para futuros planos de manejo e restauração
destes ambientes. Apesar da área ser uma Reserva Extrativista Marinha, criada em
1997, impactos antrópicos podem ser observados, como o ocasionado pelas próprias
invasões de espécies exóticas, que podem afetar o equilíbrio ecológico e a diversidade
da região.
Objetivo geral
O presente estudo visou avaliar alguns dos fatores ambientais (influência da
ressurgência, ação das ondas) e biológicos (predação, interações positivas, suprimento
larval) que podem influenciar as populações do bivalve I. bicolor e sua inserção na
dinâmica das comunidades entremarés.
9
Apresentação da tese
Esta tese consiste de três capítulos que visam, em conjunto, descrever a estrutura
e dinâmica das comunidades entremarés e das populações do bivalve invasor
Isognomon bicolor, assim como a possível relação com distintos fatores ambientais e
biológicos.
O capítulo 1 inclui a quantificação sazonal, ao longo dos anos 2005 e 2006, da
porcentagem de cobertura das espécies bentônicas nos níveis do costão de ocorrência do
bivalve invasor, a região entremarés. Além disso, nesta região foi estudada a variação
temporal e espacial da densidade e estrutura de tamanhos das populações do bivalve
invasor. Ainda, por meio de um experimento de curta duração foi estudada a interação
positiva entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve invasor.
O capítulo 2 trata da variação espaço-temporal da comunidade de larvas
meroplanctônicas na água superficial próxima aos costões de estudo e sua relação com
mudanças nas variáveis abióticas (temperatura, nutrientes, material particulado) e a
clorofila a, em decorrência do fenômeno da ressurgência.
No capítulo 3 foi avaliada a intensidade de predação em duas espécies de
bivalves, I. bicolor (invasor mais recente) e P. perna (introdução histórica) por
diferentes guildas de predadores nativos, por meio de experimentos em campo e em
laboratório. Os resultados deste capítulo são discutidos a partir de duas perspectivas: 1)
evolutiva, considerando o tempo de contato entre as presas invasoras e os predadores
nativos e; 2) ecológica, considerando as diferenças da morfologia da concha, da
abundância e distribuição das presas nos costões.
Por último, os diferentes assuntos estudados nos três capítulos foram discutidos,
de maneira geral, no marco dos modelos ecológicos de regulação de comunidades
entremarés, que consideram: a influência dos fatores ambientais nas interações
10
biológicas (stress model), os fatores ascendentes (bottom up) descendentes (top down) e
o suprimento larval (supply side ecology).
Área de Estudo
Arraial do Cabo se localiza no estado de Rio de Janeiro, região sudeste do
Brasil. A costa irregular e a presença da Ilha de Cabo Frio definem a formação de
pequenas enseadas mais protegidas da ação de grandes ondas de mar aberto. As estações
de amostragem localizaram-se no lado interno e externo da Ilha de Cabo Frio que define
a formação da baía de Arraial do Cabo (Figura 1). A conexão da baía com o oceano
aberto através da passagem pelo Boqueirão (um canal de aproximadamente 120 m) no
sudoeste e pela Ponta Leste no nordeste (entre Ponta Leste e Ilha dos Porcos: 1500 m)
define a circulação da água em sentido Boqueirão-Ponta Leste com ventos do quadrante
SO e no sentido contrário quando o vento é NE (Valentin et al., 1975). Pouco se
conhece sobre a circulação dentro da Baía de Arraial do Cabo, porém, estima-se que as
enseadas dos Anjos e do Forno, por serem áreas com menor influência direta desta
corrente, teriam padrões de circulação próprios definidos pela interação entre a
intensidade da corrente principal antes mencionada e as correntes de maré, o que
determinará a taxa de renovação da água nesses locais (completa ou apenas da camada
superficial). Estudos em andamento no Departamento de Oceanografia, Divisão de
Física do Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira (IEAPM) visam
modelar a direção e velocidade das correntes nesta área em diferentes condições de
vento e maré (Dr. Rogério Candela, com. pess.).
11
Figura 1: Mapa com a localização dos locais de coleta em Arraial do Cabo, Rio de Janeiro, Brasil. Os círculos indicam os locais internos da baía de Arraial do Cabo e as estrelas os locais externos. O círculo sem preenchimento indica um local mais protegido da ação das ondas no costão PA onde foram realizados os experimentos incluidos no capítulo 3 desta tese. IP: Ilha dos Porcos; PA: Praia dos Anjos; PF: Ponta da Fortaleza; PV: Pedra Vermelha; FNC: Forno Cultivo; FNF: Forno Flutuante; So: Sonar; PC: Ponta da Cabeça. 1=Enseada dos Anjos; 2= Enseada do Forno.
Segundo Valentin (1984), devido à presença do fenômeno de ressurgência
costeira ligada principalmente ao vento local e época do ano, o litoral dessa região é
banhado por águas que são resultado da alternância, superposição ou mistura de massas
d’água de três origens diferentes. A Corrente do Brasil ou Águas Tropicais do Atlântico
Sul, são águas quentes (> 25ºC) e de alta salinidade (>36%). Estas águas tropicais
2 3 ° S
N
Arr
aial
do
Cab
o
Brasil
IP
PA
Ilha Cabo Frio
PF PC
PV
FNC FNF
Boqueirão
Ponta Leste
Baía de Arraial do Cabo
So
1
2
1,5km
12
misturam-se com águas profundas ou costeiras também quentes (>18ºC). Essa água
costeira (AC) apresenta salinidade inferior a 35, sendo mais freqüente na área quando
prevalecem os ventos SO. Águas Centrais do Atlântico Sul (ACAS) são águas de
origem profunda, frias (<180C) e ricas em nitratos e fosfatos que afloram próximo da
costa de Arraial do Cabo, resultando no fenômeno da ressurgência. Valentin (1984)
considera três fatores básicos que favorecem a presença da ressurgência na região: a
topografia do litoral (mudança da direção da linha da costa), a posição da Corrente do
Brasil em relação à costa e o regime dos ventos. Este fenômeno tem maior efeito no
lado externo da baía e é mais freqüente durante a primavera e o verão, estando
associado a uma maior intensidade de ventos NE (Valentin et al., 1975). O fenômeno da
ressurgência na região de Arraial do Cabo pode ser dividido em três fases segundo
Valentin et al. (1987) e Gonzales-Rodrigues (1991): 1) ressurgência que ocorre nos
meses de primavera e verão onde predominam os ventos dos quadrantes E e NE, que
possibilita a subida das águas frias e ricas em nutrientes; 2) aumento da produtividade
primária e da diversidade fitoplanctônica e zooplanctônica com decréscimo da
concentração de nutrientes; 3) diminuição na intensidade e freqüência dos ventos E-NE
nos meses de outono e inverno, e predominância dos ventos de So, trazendo a água
superficial quente para regiões próximas da costa, que geralmente apresentam
características mais oligotróficas. Nesta época eventos de ressurgência podem
acontecer, mas são menos freqüentes e intensos.
13
Locais de estudo
Os locais onde foram realizadas as amostragens do presente estudo, estão
representados nas figuras 1 e 2. No capítulo 1, o trabalho foi desenvolvido em oito
costões com diferente grau de hidrodinamismo e influência da ressurgência. Os seis
locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo, Forno Cultivo (FNC), Forno
Flutuante (FNF), Ponta da Fortaleza (PF), Praia dos Anjos (PA), Ilha dos Porcos (IP),
Pedra Vermelha (PV) (Anexo 1), apresentam menor influência da ressurgência. Estes
locais foram separados pelo grau de hidrodinamismo em dois níveis: protegido (FNC,
FNF, IP), e; moderadamente exposto (PF, PA, PV) à ação das ondas. A classificação foi
baseada na orientação e grau de exposição dos costões em relação aos ventos
predominantes de direção NE. Os locais Sonar (So) e Ponta da Cabeça (PC), além de
sofrerem influência direta da ressurgência, são expostos a forte ação das ondas. Devido
à exposição direta ao oceano aberto dos costões com influência direta da ressurgência,
não foi possível encontrar locais protegidos da ação das ondas, que permitam separar o
possível efeito de cada fator nas comunidades entremarés. Assim, estes locais
apresentam maior influência da ressurgência e do batimento quando comparados aos
outros locais.
O estudo no capítulo 2 incluiu amostragens de zooplâncton de superfície em
zonas adjacentes a sete dos oitos locais antes mencionados, já que devido a problemas
logísticos e meteorológicos não foi possível coletar no local PC. O estudo de predação
apresentado no capítulo 3 foi realizado nos locais IP, PA, PF e PC. O local identificado
como PA no capítulo 3 situa-se no mesmo costão, porém, a uma distância de
aproximadamente 30 metros, e mais protegido da ação das ondas que o local amostrado
no capítulo 1 (Figura 1). Foram utilizados esse local em PA e o local IP nos
14
experimentos de predação do capítulo 3 por apresentarem maiores semelhanças no grau
de exposição às ondas, inclinação do costão e heterogeneidade do substrato.
Comunidade de entremarés rochoso em Arraial do Cabo
Estudos realizados nos costões da região têm evidenciado um padrão geral de
zonação na região entremarés (Lavrado, 1992; Santos, 1996). Estes estudos encontraram
que a franja do infralitoral encontra-se dominada pelos cirripédios Megabalanus spp., e
o bivalve Perna perna. A partir desta, em direção ascendente no costão, é definido o
mediolitoral com dominância de Tetraclita. stalactifera na porção inferior,
Brachidontes solisianus na porção média e Chthamalus bisinuatus na porção superior.
Já no supralitoral, o gastrópode Nodilittorina lineolata é o organismo dominante.
Mudanças neste padrão de distribuição estão sendo registradas como conseqüência da
invasão do bivalve I. bicolor que ocorre principalmente no mediolitoral inferior e parece
ter ocasionado a diminuição da craca T. stalactifera em alguns locais (López, 2003). A
autora também observou que no verão o invasor estendeu sua distribuição até a franja
do infralitoral.
15
Tabela 1: Caracterização das estações de coleta em Arraial do Cabo, RJ, Brasil.
Local Localização (coordenadas)
Hidrodinamismo (ondas)
Influência da ressurgência
Inclinação***
Forno Flutuante (FNF)
22º 57’ S 42º 008’ W*
Fraco Baixa 25,5º
Forno Cultivo (FNC)
22º 58’ S 42º 00’ W*
Fraco Baixa 28º
Ilha dos Porcos (IP)
22º 57’ S 41º 59’ W*
Fraco Baixa 27º
Ponta da Fortaleza (PF)
22º 58’ S 42º 00’ W*
Moderado Baixa 24,5º
Pedra Vermelha (PV)
22º 59’ S 41º 59’ W*
Moderado Baixa 25,2º
Ponta da Praia dos Anjos (PA)
22º 58’ S 42º 00’ W*
Moderado Baixa 22º
Ponta da Cabeça (PC)
22° 59’ S 42° 03’ W**
Forte Alta 18º
Sonar (So) 22° 59’ S 42° 01’ W**
Forte Alta 25º
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22
Capítulo 1
O bivalve invasor Isognomon bicolor na comunidade entremarés de costões sob
regimes diferenciados de ressurgência e hidrodinamismo, Arraial do Cabo, RJ.
1.1 Introdução
Historicamente os costões rochosos, em especial os ambientes entremarés, têm
sido de grande interesse em estudos ecológicos. Além do fácil acesso, os costões
possuem gradientes ambientais em pequenas escalas espaciais que determinam padrões
de zonação vertical dos organismos bentônicos (Stephenson e Stephenson, 1949),
tornando esses locais importantes para o desenvolvimento de trabalhos observacionais,
manipulativos e experimentais. Esses ambientes permitiram entender padrões e
processos ecológicos, como o conceito do predador chave proposto por Paine (1966)
que, muitas vezes, foram estendidos a outros ambientes (Underwood, 2000). Dentre os
diversos organismos que habitam a região entremarés rochosa, invertebrados sésseis
têm destaque, uma vez que eles dominam diferentes níveis do entremarés gerando o
padrão de zonação característico destes ambientes. Cracas e mexilhões são comumente
encontrados como organismos dominantes do entremarés em diversas regiões de clima
temperado e tropical (Stephenson e Stephenson, 1949; Suchanek, 1986, Menge e
Branch, 2001).
O grau de exposição às ondas pode exercer forte influência na estrutura das
comunidades entremarés. Por exemplo, mexilhões geralmente formam densos bancos
em locais mais expostos ao batimento e são menos abundantes em locais protegidos
(Suchanek, 1986). Locais com maior exposição às ondas são caracterizados, em geral,
por uma maior oxigenação d’água, maiores quantidades de material particulado em
suspensão e possivelmente uma maior disponibilidade de propágulos e larvas.
23
Indiretamente, o grau de hidrodinamismo pode afetar as interações bióticas como tem
sido observado para predadores bentônicos que são menos ativos nestas condições
devido ao risco de serem retirados do substrato (Boulding et al., 1999; Rilov et al.,
2005).
Os ambientes costeiros vêm sofrendo diversos impactos pelas atividades
humanas como poluição, exploração de espécies para consumo (mexilhões, ouriços) e
introdução de espécies exóticas (Vitousek et al., 1997). O estudo dos efeitos de espécies
invasoras nos ecossistemas marinhos tem aumentado nos últimos anos, no entanto este
conhecimento é ainda incipiente quando comparado a sistemas terrestres e de água doce
(Groshloz, 2002).
Quando uma espécie exótica se estabelece em um novo ambiente surgem novas
interações entre estas e as espécies nativas. Maior atenção tem sido voltada para as
interações negativas (Ruiz et al., 1999) como competição (Race, 1982; Byers, 2000) e
predação (Kimmerer et al., 1994; Grosholz e Ruiz, 1996; Grosholz et al., 2000). Porém,
interações positivas entre nativas e exóticas foram observadas (Cecherelli e Cinelli,
1999, Crooks, 2002, Stachowicz et al., 2007). Estas podem favorecer a expansão da
distribuição da espécie introduzida resultando em aumento populacional e maior
potencial de invasibilidade. No entanto, este tipo de interações positivas não tróficas são
menos documentadas para costões rochosos (Bruno e Bertness, 2001) especialmente no
cenário das bioinvasões marinhas.
Outro tipo de impacto das espécies invasoras são as mudanças na estrutura física
(heterogeneidade) que podem aumentar ou diminuir a complexidade do sistema
(Crooks, 2002). O termo “engenheiro ecossistêmico” foi introduzido por Jones et al.
(1994) e refere-se a organismos capazes de mudar a paisagem, aumentando ou
eliminando a heterogeneidade natural do local. Macroalgas, gramas marinhas e bivalves
24
são exemplos de engenheiros ecossistêmicos já que são capazes de formar extensos e
complexos bancos (Bégin et al., 2004; Borthagaray e Carranza, 2006). Algumas
espécies invasoras funcionam como engenheiras ecossistêmicas já que aumentando a
complexidade estrutural dos ambientes invadidos têm incrementado a diversidade local
(Crooks, 2002; Stachowicz et al., 2007).
Por outro lado, foi proposto que a resistência da comunidade nativa às espécies
exóticas reside na diversidade de espécies residentes, ou seja, quanto maior a
diversidade menor a probabilidade de estabelecimento de uma população de uma
espécie exótica (Elton, 1958, Stachowicz et al., 1999). Uma maior quantidade de
recursos não utilizados de forma eficiente pelas espécies nativas pode possibilitar que
uma espécie exótica se estabeleça com sucesso, caso ela seja mais eficiente que as
nativas na utilização do recurso (Elton, 1958, Shea e Chesson, 2002; Stachowicz e
Byrnes, 2006). Em alguns ambientes foi observada a resistência por parte da
comunidade nativa à invasão por espécies exóticas por meio da predação intensa por
predadores nativos. As altas taxas de predação não permitiram o estabelecimento,
proliferação e/ou aumento da distribuição das populações de espécies exóticas como no
caso do bivalve Musculita senhousia no sudeste da Califórnia (Reusch, 1998) e do
caranguejo Carcinus maenas na costa leste de U.S.A (De Rivera et al., 2005).
O impacto real das espécies invasoras é difícil de ser detectado nos sistemas
marinhos, principalmente pela falta de dados pretéritos à introdução. Uma forma para
tentar conhecer as modificações geradas por estas espécies nas comunidades residentes,
e as limitações ambientais e bióticas à invasão, é por meio de comparações de locais
relativamente próximos, invadidos e não invadidos. Programas de monitoramento da
distribuição e abundância de espécies invasoras são importantes para uma rápida
25
detecção de novas introduções o que aumentaria a probabilidade de sucesso numa
tentativa de erradicação e controle.
Algumas espécies introduzidas foram identificadas na região do Cabo Frio como
o cirripédio Megabalanus coccopoma (Young, 1994) e o bivalve Perna perna (Souza et
al., 2003). Perna perna pode ser resultado de uma introdução histórica na época de
transporte de escravos da África para o Brasil (Souza et al., 2003) e as populações desta
espécie já estão bem estabelecidas e inseridas na dinâmica das comunidades residentes.
Recentemente (segunda metade dos anos 90), no entanto, foi identificado um bivalve
exótico na região entremarés dos costões de Arraial do Cabo. Trata-se de um bivalve da
família Isognomonidae, a espécie Isognomon bicolor (Domaneschi e Martins, 2002),
que invadiu a zona antes ocupada por Tetraclita stalactífera (Fernandes, 1981; Lavrado,
1992, Rocha, 2002, López, 2003). A orígem da espécie é a região do Caribe e algumas
áreas na costa dos Estados Unidos e México (Domaneschi e Martins, 2002). Esta
bioinvassão pode ser resultado de uma introdução involuntária via plataformas de
petróleo ou por incrustações nos cascos de navios que transitam pelo Porto do Forno na
cidade de Arraial do Cabo (Ferreira et al., 2004).
Devido à sua expansão e dominância nos costões da região sudeste do Brasil,
esta espécie foi alvo de diversos estudos que avaliaram as variações espaciais e
temporais das populações (Ramos, 2004; Rapagnã, 2004; Teixeira, 2006), o
recrutamento ao longo da sucessão ecológica (Rocha, 2002), o efeito da
heterogeneidade do substrato no recrutamento e abundância dos adultos (Moysés, 2005)
e a predação por predadores nativos (López, 2003; Ferreira e López, 2007; Ferreira-
Silva, 2008). Entretanto, estes estudos não avaliaram vários fatores bióticos e abióticos
simultaneamente os quais, em conjunto ou de forma complementar, poderiam explicar o
sucesso (estabelecimento e expansão) desta espécie. Desta forma, este trabalho visou
26
estudar a distribuição espaço-temporal dos organismos sésseis dominantes da
comunidade entremarés, com especial ênfase na estrutura e dinâmica da população do
bivalve invasor I. bicolor, em costões com grau diferenciado de ação das ondas e
influência de ressurgência em Arraial do Cabo.
1.2 Objetivos
• Observar a variação sazonal da porcentagem de cobertura dos organismos
dominantes na franja do infralitoral e mediolitoral inferior da região de
entremarés e a densidade de I. bicolor em locais com diferente exposição às
ondas e regimes de ressurgência.
• Analisar as características hidrológicas da água de superfície próxima aos
costões de estudo.
• Detectar e testar interações entre espécies nativas e o bivalve invasor I. bicolor.
• Analisar a variação espacial (faixas e locais) e sazonal da estrutura de tamanhos
e do tamanho médio de I. bicolor nos diferentes locais de estudo.
• Observar a proporção de sexos da população de I. bicolor nos diferentes locais
de estudo.
1.3 Hipóteses
• Diferentes condições de hidrodinamismo e influência da ressurgência definem
estrutura distinta nas comunidades entremarés.
• As características da água de superfície definem condições distintas nos locais,
decorrentes do efeito da ressurgência e circulações locais, relacionadas com a
cobertura das comunidades invadidas e com a densidade de I. bicolor.
27
• A presença da macroalga Sargassum sp. diminui a mortalidade dos indivíduos
de I. bicolor na região entremarés.
• A densidade de I. bicolor varia entre faixas da região entremarés e este padrão
muda de forma sazonal nos diferentes locais de estudo.
• A estrutura de tamanho varia ao longo do ano sendo possível identificar a época
de recrutamento pelo aumento da freqüência de indivíduos menores.
1.4 Material e Métodos
1.4.1 Características da água de superfície próxima aos locais de estudo
No período de 01/04/2005 até 28/03/2006, foram realizadas coletas semanais de
água de mar entre as 9:00 e 12:00 hs. Foram coletados a cada amostra cinco litros de
água do mar da superfície para descrever as características físico-químicas d’água
adjacente a cada um dos oito locais de estudo quanto a: temperatura (medida ainda em
campo), clorofila a, nutrientes (nitrato, nitrito, amônia e fosfato), material particulado
em suspensão (MPS) e material orgânico em suspensão (MO). A salinidade não foi
medida devido a imperfeitos no aparelho. Todas as análises químicas foram realizadas
por técnicos do Laboratório de Química Inorgânica do Departamento de Oceanografia,
Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira, Marinha do Brasil, utilizando os
procedimentos já padronizados por este laboratório:
a) A temperatura foi medida, ainda em campo, utilizando termômetro de mercúrio
de inversão.
b) Para as análises de nutrientes foi utilizada a metodologia descrita por Strickland
e Parsons (1972).
28
c) Para estimar a quantidade de clorofila a, aproximadamente 1,5 l de água foram
filtrados através de filtros de acetato de celulose com tamanho do poro de 0.45
µm. Após dissolução e centrifugação, as amostras foram analisadas por
espectrofotometria e a concentração de clorofila foi estimada pelas equações de
SCOR-UNESCO (1966).
d) Entre 1,0 e 2,0 l de água foram filtrados através de filtros de fibra de vidro GF/C
(Whatman) (tamanho do poro de aproximadamente 1,2 µm) para análise do
material particulado em suspensão (MPS) e material orgânico particulado
(MOP). Uma vez pesados e secados em estufa, os filtros com o MPS foram
colocados em uma mufla a 400ºC durante 24 h para a queima da matéria
orgânica e, após este procedimento, os filtros foram pesados novamente. A
diferença entre o peso inicial e final do filtro corresponde ao valor de matéria
orgânica presente na amostra.
1.4.2 Zonação dos organismos sésseis da comunidade entremarés
Na região entremarés dos costões da região podem ser identificados diferentes
níveis ou faixas de acordo com a dominância dos organismos sésseis, mas, algumas
faixas podem apresentar diferenças (presença, largura, organismo dominante que define
a faixa) de local para local. Por isso, no início do estudo foi caracterizado cada local em
relação ao padrão de zonação. Foram identificadas as faixas de dominância amostrando
um transecto perpendicular à linha d’água onde foram posicionados quadrados
contíguos até o limite inferior do supralitoral. Os quadrados de 20 cm de lado
continham um gride de 100 pontos eqüidistantes e os organismos sob 30 pontos
aletaórios foram quantificados. A partir destes dados foi calculada a porcentagem de
29
cobertura de cada organismo por quadrado. Uma avaliação prévia mostrou que a
porcentagem de cobertura dos organismos dominantes estimada de quadrates com 30 ou
100 pontos não apresentavam diferenças significativas (López, dados não publicados) e,
portanto foi escolhido o método que requer menor esforço amostral, em função da
limitação de tempo pela subida da maré.
1.4.3 Comunidade entremarés
1.4.3.1 Cobertura dos organismos sésseis dominantes no mediolitoral inferior e
na franja do infralitoral
A porcentagem de cobertura dos principais organismos sésseis do mediolitoral
inferior e da franja do infralitoral da região entremarés, onde o bivalve invasor ocorre,
foi estimada em oito locais de coleta que apresentaram diferente grau de
hidrodinamismo e influência da ressurgência. Em maio e junho de 2004 foi realizado
um estudo piloto para definir o número de quadrados por faixa que eram possíveis de
serem realizados em função do período da maré baixa. Em cada nível foram
posicionados aleatoriamente dez quadrados de 20 cm de lado e a porcentagem de
cobertura foi estimada com o mesmo método utilizado para avaliar o padrão de zonação
(item anterior).
Em cada local, as amostragens foram repetidas duas vezes em cada estação ao
longo do ano 2005 e ao longo do ano 2006. Desse modo, três a quatro
(aproximadamente uma por estação do ano) contagens foram realizadas em cada local.
30
1.4.3.2 Densidade dos organismos móveis bentônicos no mediolitoral inferior e
na franja do infralitoral
Durante a quantificação da cobertura dos organismos sésseis realizada na
primavera de 2005 em seis costões (protegido: FNC e IP; moderadamente exposto: PF e
PA; exposto com ressurgência: So e PC) foi também estimada a densidade dos
principais organismos móveis bentônicos. As coletas em cada local foram realizas em
dias diferentes entre 15 de outubro e 13 de dezembro de 2005 (Anexo 2). Em cada faixa,
foram identificados e quantificados todos os indivíduos presentes em quadrados de 20
cm de lado, com dez repetições.
1.4.4 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve invasor
Isognomon bicolor
Durante as amostragens realizadas durante 2005 foi observada uma aparente
associação entre a cobertura da macroalga de Sargassum spp. e a do bivalve I. bicolor.
A presença da macroalga nos costões da região é sazonal, associada principalmente ao
período de ressurgência (primavera e verão). Os bancos desta macroalga praticamente
desaparecem em outras épocas do ano. Esta macroalga é comumente observada no
sublitoral, porém em alguns costões sua distribuição pode se estender até a franja do
infralitoral da região entremarés, se tornando a macroalga mais conspícua durante a
primavera e verão (López, obs. pess.). Embaixo da macroalga e, principalmente
aderidos ao apresório, foi observada a presença de vários indivíduos de I. bicolor. A
partir destas observações, e para testar se as algas exerciam um efeito positivo na
sobrevivência dos bivalves, foram delimitados 6 quadrados de 25 cm de lado na franja
do infralitoral. Em três quadrados foram cortadas as “frondes” das macroalgas deixando
31
os bivalves totalmente expostos (tratamento) e nos outros três quadrados a comunidade
não foi manipulada (controle). Em intervalos de 1 ou 2 dias foi quantificada a
porcentagem de cobertura de I. bicolor em cada quadrado durante 11 dias, utilizando o
método utilizado na descrição do padrão de zonação. No tratamento e controle, foi
estimada a cobertura do apresório da macroalga e, adicionalmente, no controle foi
estimada visualmente a cobertura do estrato secundário formado pelo talo de Sargassum
sp. O estudo foi realizado no final do verão de 2006 em IP.
1.4.5 Densidade de Isognomon bicolor
Em cada faixa da região entremarés dos locais de estudo situados dentro da baía
de Arraial do Cabo foram raspados quatro quadrados aleatórios de 10 cm de lado. Nos
locais PC e So, situados fora da baía, a abundância foi muito baixa e os indivíduos
encontravam-se distribuídos em forma agregada em frestas e depressões do substrato, o
que dificultou a padronização da metodologia de coleta utilizada nos outros locais e,
consequentemente as comparações. Uma amostragem em cada estação ao longo do ano
de 2005 foi realizada no mediolitoral inferior. Na franja do infralitoral, as amostragens
foram realizadas no verão e outono de todos os locais e no inverno de quatro (FNF,
FNC, PV, PA) dos seis locais. Adicionalmente, uma coleta foi realizada na primavera
de 2006 no mediolitoral inferior dos locais internos da baía de Arraial do Cabo, após a
observação de uma quantidade importante de indivíduos mortos em alguns locais. Os
organismos coletados eram acondicionados em sacos plásticos, transportados para o
laboratório e congelados para posterior triagem e contagem sob microscópio
estereoscópico (para facilitar a visualização dos indivíduos menores).
32
1.4.6 Estrutura de tamanhos de Isognomon bicolor
Uma vez quantificados todos os indivíduos de cada amostra, aproximadamente
60 indivíduos foram aleatoriamente separados para realizar medições de comprimento,
largura da concha e comprimento da charneira, totalizando 240 indivíduos por estação
do ano, local e faixa. Entretanto em algumas ocasiões (locais, faixas e estações do ano)
não foi possível mensurar essa quantidade devido à baixa abundância desta espécie. No
local So, os indivíduos localizados em diferentes frestas e depressões foram
cuidadosamente coletados e medidos.
As medidas de largura e comprimento da concha de I. bicolor são altamente
variáveis em função de sua densidade e da de outros organismos ou do local onde eles
crescem (Martins, 2000, Rapagnã, 2004). Além disso, as valvas desta espécie possuem
uma região marginal fina e frágil que, muitas vezes, quebra durante a manipulação e o
transporte das amostras. Por estes motivos, adicionalmente às medições comumente
utilizadas para a caracterização populacional de alguns bivalves (largura e
comprimento), foi mensurado o comprimento da charneira (Anexo 3) como em Ramos
(2004) que pode ser uma medida mais conservativa e confiável.
1.4.7 Proporção de sexos de Isognomon bicolor
Aproximadamente 30 indivíduos das coletas realizadas no verão de 2005 em
cada local foram examinados para identificação do sexo. A observação macroscópica
permitiu diferenciar gônadas de colorações amarelo forte, branco e cinza. Contudo, uma
exploração inicial não permitiu associar essas colorações com o sexo, sendo necessário
examinar sob microscópio porções da gônada de todos os indivíduos.
33
1.4.8 Análise dos dados
1.4.8.1 Comunidade entremarés
Cobertura dos organismos sésseis dominantes na franja do infralitoral e no
mediolitoral inferior
A variação da estrutura das comunidades da franja do infralitoral e do
mediolitoral inferior do entremarés rochoso foi explorada com a análise não-métrico de
escalonamento multidimensional nMDS. Para todas as análises, foi utilizada uma matriz
de similaridade utilizando o índice de Bray-Curtis, apartir dos dados não transformados
de porcentagem de cobertura já que a representação gráfica foi mais satisfatória (menor
estrese) que utilizando dados transformados para logaritmo ou raiz.
Foi utilizado o teste estatístico ANOSIM para comparar a comunidade séssil
entremarés de cada nível entre todos os locais analisados e entre os grupos formados por
locais que apresentavam diferente grau de exposição às ondas e intensidade da
ressurgência. Em geral, o valor do R global obtido no teste ANOSIM varia entre 0 e 1
indicando o grau de discriminação entre os grupos. Valor de 0 indica a mesma
similaridade entre e dentro dos grupos predeterminados enquanto um valor igual a 1
indica que todas as similaridades dentro do grupo são maiores que qualquer
similaridade entre os grupos. A significância do R global é calculada por meio de um teste
de permutação no qual a distribuição obtida é comparada com o valor de R observado.
Assim, o valor R observado é estatisticamente significativo se ele não pertence a essa
distribuição aleatória. O teste SIMPER é uma análise exploratória que calcula a
contribuição de cada espécie para a similaridade dentro do grupo e para a
34
dissimilaridade entre os grupos (Clarke e Warwick, 2001). As três análises (nMDS,
ANOSIM e SIMPER) foram realizadas utilizando o programa PRIMER 5.0.
Densidade dos organismos móveis bentônicos na franja do infralitoral e no
mediolitoral inferior
A densidade de cada espécie em cada faixa da região entremarés foi comparada
entre os locais de estudo por ANOVAs unifatoriais (fator: local). A homogeneidade das
variâncias foi verificada com o teste de Cochran e quando as variâncias foram
heterogêneas os dados foram transformados para √ x + 1 (Zar, 1999). Quando
encontradas diferenças significativas, foi realizado o teste a posteriori de Neuman-
Keuls. O nível de significância foi de 0,05 para todas as análises.
1.4.8.2 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon
bicolor na região entremarés
A porcentagem de cobertura de I. bicolor observada no controle e tratamento ao
final do experimento foi comparada pelo teste t de Student, após transformação dos
dados para o arcoseno da raiz quadrada da proporção (Zar, 1999). A homogeneidade das
variâncias foi testada com o teste de Cochran. O nível de significância foi de 0,05.
1.4.8.3 Densidade de Isognomon bicolor
Para observar variações temporais (entre as estações do ano) da densidade de I.
bicolor em cada faixa da região entremarés (mediolitoral inferior e franja do infralitoral)
de cada local foi realizada análise de variância unifatorial (ANOVA). A variação
espacial dentro de cada local foi analisada comparando a densidade do bivalve nas duas
faixas com test t de Student. A diferença da densidade por faixa e estação do ano entre
35
os seis locais foi avaliada por ANOVA unifatorial. O mesmo conjunto de dados foi
utilizado para fazer diferentes análises estatísticas, por isso o valor de alfa observado foi
corrigido com o método de Bonferroni, considerando k=3 (número de análises). Não se
optou por realizar uma ANOVA trifatorial (fatores: tempo, local e faixa) devido à
ausência de replicação em todos os níveis dos tratamentos. A homogeneidade das
variâncias foi testada com o Teste de Cochran e quando estas foram heterogêneas os
dados foram transformados para √x+1. Quando encontradas diferenças significativas,
foi realizado o teste a posteriori de Neuman-Keuls. O nível de significância foi de 0,05
para todas as análises.
1.4.8.4 Tamanho médio de Isognomon bicolor
O comprimento total médio dos indivíduos de I. bicolor nos diferentes locais de
estudo foi comparado com o teste Kruskal-Wallis. Optou-se pelo teste estatístico não
paramétrico devido ao número desigual de amostras coletadas em cada local
(principalmente no local IP) (Zar, 1999). Para estas análises só foram considerados os
indivíduos juvenis e adultos, considerados no presente estudo como aqueles indivíduos
que atingiram um comprimento total maior que 4 mm.
1.5 Resultados
1.5.1 Características da água de superfície próxima aos locais de estudo
A seguir são descritos os resultados das variáveis ambientais que correspondem
a este capítulo e ao capítulo 2 desta tese.
36
Temperatura
A temperatura variou entre 20 e 27ºC nos locais situados dentro da baía de
Arraial do Cabo (PF, FNF, FNC, IP, PV, PA), ou seja, em locais menos expostos ao
efeito da ressurgência e entre 15,4 e 26ºC nos locais que têm maior influência da
ressurgência (PC, So) (Figura 1.1). Entre os meses de abril e agosto houve menor
variação na temperatura, sendo registradas apenas duas quedas mais intensas de
temperatura nos locais de maior influência da resurgência. Já de setembro a março,
foram registrados sete eventos em que a água apresentou uma temperatura menor que
18ºC nos dois locais mais expostos à ressurgência. Durante estes eventos, a temperatura
da água de superfície dos locais internos da baía diminuiu menos intensamente, não
sendo registradas temperaturas menores que 20ºC durante as coletas.
Nutrientes e clorofila a
Acompanhando o decréscimo da temperatura, foram observados valores
elevados de todos os nutrientes medidos (Figuras 1.2 a 1.4), principalmente do fosfato e
do nitrato. As concentrações de clorofila a (Figura 1.5) apresentaram variações ao longo
do ano, com os maiores picos acompanhando os picos de maior concentração de
nutrientes. Os resultados de temperatura, nutrientes e clorofila a obtidos ao longo do
ano de estudo (2005/2006) são semelhantes aos descritos para a região por Valentin
(1984), com exceção da amônia que foi elevada no local PA, influenciado
eventualmente (em situação de chuvas muito fortes e aumento de população) pelo
esgoto da cidade. O pico de clorofila a registrado no dia 07/04/2005 está relacionado ao
bloom de fitoplâncton do gênero Trichodesmium sp. (Dra Maria Helena Baeta-Neves,
com. pess.) Nessa ocasião, as estações de coleta PV, PF, PA, FNF, e So apresentaram
37
valores de clorofila a superiores a 5 mg/m3, que foi o valor máximo encontrado por
Valentin (1984).
Material particulado em suspensão (MPS) e matéria orgânica (MO)
A quantidade de MPS e MO registrados nos diferentes locais de coleta foram
maiores do final de maio de 2005 até o final de fevereiro de 2006 (Figura 1.6 a, b).
Durante os meses de abril/maio 05 e março 06 houve uma diminuição da quantidade de
material particulado. A fração orgânica foi baixa nos meses de abril, maio e junho 05
representando entre 0-1% do MPS. Nos meses de julho e agosto a quantidade de MO foi
muito variável, sendo registrados picos de até 5 mg/l e em outras semanas diminuindo
para valores menores que 1 mg/l.
38
15
17
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23
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FNF FNC IP PF PV PA So PC
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Tempo
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FNF FNC IP PF PV PA So PC
Figura 1.1: Temperatura (ºC) registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) nos costões estudades em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça.
Figura 1.2: Concentração de fosfato (µgat/l) registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima dos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça.
2005 2006
2005 2006
39
Figura 1.3: Concentração (µgat/l) de nitrito (a) e amônia (b) registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima aos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça.
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FNF FNC IP PF PV PA So PC
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2005 2006
40
Figura 1.4: Concentração (µgat/l) de nitrato registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima aos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça. Figura 1.5: Concentração (mg/m3) de clorofila a registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima aos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar; PC= Ponta da Cabeça.
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29-3
Tempo
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FNF FNC IP FT PV PA S PC
2006 2005
41
Figura 1.6: Concentração (mg/l) de material particulado em suspensão (MPS) (a) e matéria orgânica (MO) (b) registrada ao longo do período de estudo (abril/05 a março/06) na água de superfície próxima aos costões estudados em Arraial do Cabo. FNF=Forno Flutuante; FNC= Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.
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Tempo
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a
b
2005 2006
42
1.5.2 Zonação dos organismos sésseis da comunidade entremarés
Apesar de mudanças quanto à largura da região entremarés devido ao diferente
grau de inclinação dos costões, foi observado claramente um padrão de zonação em
cada local (Figuras 1.7 a 1.9). As principais características de cada faixa são descritas a
seguir considerando os locais por grau de hidrodinamismo e influência da ressurgência:
1) Locais mais expostos à ação das ondas e com maior influência da ressurgência, So e
PC, onde foram identificados quatro níveis:
a) Franja do Infralitoral: dominado pelo bivalve P. perna e algas, principalmente
do tipo calcárea articulada e, no local So as Gelidiales. Em ambos os locais a craca
Megabalanus spp. e o poliqueta Phragmatopoma sp. estiveram presentes com cobertura
inferior a 25%.
b) Mediolitoral inferior: dominado pela craca Tetraclita stalactifera, e o bivalve
P. perna. Substrato vazio neste nível foi de até 40% sendo sua quantidade maior em PC.
O bivalve invasor esteve presente neste nível com baixa cobertura, podendo ser
visualizado somente no gráfico de PC, devido à baixa cobertura em So.
c) Mediolitoral médio: caracterizado pelas espécies Brachidontes solisianus e
Chthamalus bisinuatus.
d) Mediolitoral Superior: dominado principalmente pela craca C. bisinuatus.
2) Locais moderadamente expostos à ação das ondas e com menor influência da
ressurgência, PV, PA, PF:
a) Franja do Infralitoral: em todos os locais as algas calcáreas articuladas foram
um dos organismos com maior cobertura, porém existiram diferenças entre os locais
quanto à cobertura dos invertebrados sésseis. Em PF e PA dominou o bivalve invasor I.
bicolor e P. perna enquanto em PV foram P. perna e Megabalanus spp. Em PV, I.
43
bicolor esteve presente nesta faixa (na parte superior da faixa) porém com baixa
cobertura.
b) Mediolitoral inferior: dominada principalmente por I. bicolor e em menor
grau por T. stalactifera.
As faixas do mediolitoral médio e superior e superior foram definidas pelos mesmos
organismos dominantes que em PC e So.
3) Locais protegidos da ação das ondas e com menor influência da ressurgência, FNC,
FNF, IP:
a) Franja do Infralitoral: em IP esta faixa se caracterizou pela dominância de
algas (calcária articulada, Sargassum sp. e outras) e menor cobertura de Megabalanus
spp. e I. bicolor. Em FNC e FNF dominaram algas calcáreas articuladas e em FNF
também a craca Megabalanus spp.
b) Mediolitoral Inferior: em FNF e FNC o organismo dominante foi I. bicolor
com menor cobertura de T. stalactifera. Em FNF, parece existir uma subdivisão dentro
desta faixa com maior cobertura da craca na parte inferior e do bivalve na parte
superior. Em IP, T. stalactifera definiu a faixa de dominância e I. bicolor esteve
presente com baixa cobertura.
c) Mediolitoral Médio: esta faixa, semelhante às dos outros locais de estudo, só
esteve definida em FNF e FNC devido à baixa cobertura de B. solisianus em IP.
d) Mediolitoral Superior: semelhante aos demais locais de estudo, porém com
maior quantidade de substrato vazio em FNC e IP.
44
Figura 1.7: Distribuição vertical da porcentagem de cobertura dos principais organismos sésseis da região entremarés dos locais mais expostos ao efeito da ressurgência e das ondas, Sonar (So) e Ponta da Cabeça (PC). O quadrate número 1 foi posicionado no início da faixa inferior da região entremarés (franja do infralitoral) e o ultimo quadrate na franja do supralitoral.
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45
Figura 1.8: Distribuição vertical dos principais organismos sésseis da região entremarés dos locais internos da baía moderadamente expostos à ação das ondas, Praia dos Anjos (PA), Pedra Vermelha (PV) e Ponta da Fortaleza (PF). O quadrate número 1 foi posicionado no início da faixa inferior da região entremarés (franja do infralitoral) e o ultimo quadrate na franja do supralitoral.
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46
Figura 1.9: Distribuição vertical da porcentagem de cobertura dos principais organismos sésseis da região entremarés dos locais internos da baía e protegidos da ação das ondas, Ilha dos Porcos (IP), Forno cultivo (FNC) e Flutuante (FNF). O quadrate número 1 foi posicionado no início da faixa inferior da região entremarés (franja do infralitoral) e o ultimo quadrate na franja do supralitoral.
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47
1.5.3 Comunidade entremarés
Cobertura dos organismos sésseis dominantes no mediolitoral inferior e na franja do
infralitoral
Mediolitoral Inferior: durante o ano de 2005, nos locais com maior efeito da
ressurgência, o organismo dominante foi T. stalactifera (média (%) + EP: PC: 38,01 +
7,51; So: 56,38 + 6,91). Os bivales P. perna, I. bicolor e B. solisianus ocorreram nesta
faixa com menor cobertura que a craca (entre 3,5 e 12,7%). Isognomon bicolor foi o
organismo dominante nos locais com menor influência da ressurgência (média (%) +
EP: PV: 46,97 + 5,81; PA: 50,13 + 3,2; PF: 45,34 + 2,98; FNF: 52,48 + 3,03; FNC:
43,22 + 5,37), a exceção de IP onde a cobertura foi baixa (5,67 + 1,77) predominando T.
stalactifera e algas (principalmente do tipo calcária incrustante). Brachidontes
solisianus e P. perna estiveram presentes nesta faixa, porém com baixa cobertura
(menor que 5%) (Figura 1.10a).
Isognomon bicolor apresentou uma diminuição abrupta da cobertura em todos os
locais na primavera de 2006 (PV: de 62,32 e 6,25%; PF: de 59,69 e 6,12%; FNF: de
53,69 e 8,35%, no outono e primavera de 2006, respectivamente) e a quantidade de
substrato vazio e cobertura de algas aumentou mais de 50% (Figura 1.10b).
Franja do Infralitoral: durante o ano 2005, independente da influência da
ressurgência e do grau de exposição às ondas as algas apresentaram alta cobertura nesta
faixa em todos os locais (1.11a). A craca Megabalanus spp. esteve presente em todos os
locais e estações do ano. O mexilhão P. perna ocorreu em todos os locais de estudo,
mas foi dominante principalmente nos locais com maior hidrodinamismo (porcentagem
de cobertura de até 50,9% na PV), com aumento de sua cobertura na primavera em So,
48
PC e PV. PF apresentou uma baixa cobertura deste bivalve (média + EP: 9,86 + 0,67) e
maior cobertura do bivalve invasor I. bicolor (média + EP: 35,49 + 0,72) que também
foi abundante no local PA. Já nos locais mais protegidos da ação das ondas foi
observada porcentagem de cobertura variável dos bivalves, sendo IP e FNC os locais
com menor e maior cobertura de bivalves (P. perna e I. bicolor), respectivamente.
Em geral, no verão e outono do ano de 2006 o padrão de cobertura foi
semelhante ao de 2005 (Figura 1.11b). Já na primavera foi observada uma diminuição
drástica da porcentagem de cobertura de I. bicolor dentro da baía de Arraial do Cabo
(PV: 17,4% e ND (não detectado); PF: 27,43% e 2,6%; FNF: 10,0% e 0,66%, outono e
primavera de 2006, respectivamente).
49
Figura 1.10: Porcentagem média (n=10) de cobertura dos principais organismos sésseis no mediolitoral inferior da região entremarés por estação do ano de 2005 (a) e 2006 (b) em oito costões de Arraial do Cabo que apresentam diferente grau de exposição às ondas e influência da ressurgência. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Fonro Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; I= inverno; P= primavera.
a
Local por estação do ano
0%
20%
40%
60%
80%
100%
V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P
P.C So P.V PA FT IP FNC FNF
0%
20%
40%
60%
80%
100%
V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P
PC S PV PA FT IP FNC FNF
I. bicolor Algas T. stalactiferaMegabalanus spp. P.perna B. solisianusVazio OutrosC
ob
ertu
ra (
%)
b
PF
PF
50
Figura 1.11: Porcentagem média (n=10) de cobertura dos principais organismos sésseis na franja do infralitoral da região entremarés por estação do ano de 2005 (a) e 2006 (b) em oito costões de Arraial do Cabo que apresentam diferente grau de exposição às ondas e influência da ressurgência. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Fonro Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; I= inverno; P= primavera.
Local por estação do ano
b
a C
ob
ertu
ra (
%)
0%
20%
40%
60%
80%
100%
V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P
PC S PV PA FT IP FNC FNF
I. bicolor Algas T. stalactiferaMegabalanus spp. P.perna B. solisianusVazio Outros
0%
20%
40%
60%
80%
100%
V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P V O I P
P.C So P.V PA FT IP FNC FNFPF
PF
51
Análises multivariadas
No mediolitoral inferior, não foram detectadas mudanças sazonais significativas
na comunidade entremarés em cada local de estudo (R global= 0,036; p=0,07), porém as
amostras da primavera do ano de 2006 ficaram separadas das demais amostras do
próprio local, ficando mais próximas às amostras do local IP que apresentaram menor
cobertura da espécie I. bicolor (Figura 1.12).
A comunidade do mediolitoral inferior dos diferentes locais de estudo foi
significativamente diferente (ANOSIM: Rglobal=0,595; p=0,001). A análise de ordenação
nMDS formou três grupos, locais com maior influência da ressurgência (So, PC), os
locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo (PV, PA, PF, FNC, FNF), e o local
interno da baía IP. A maior cobertura de I. bicolor nos locais internos da baía (exceto
em IP) e de P.perna nos locais externos da baía parece definir os grupos. O local IP
formou um grupo separado pela alta cobertura de algas e baixa cobertura dos bivalves
(Figuras 1.12, 1.14; 1.15 e 1.17)
Considerando o hidrodinamismo e influência da ressurgência (Figura 1.13), os
grupos formados pela ordenação dos locais foram significativamente diferentes
(ANOSIM: R global= 0,48; p= 0,001), especificamente entre locais expostos à ação das
ondas e com maior influência da ressurgência (+R) e protegidos com pouca influência
da ressurgência (-R) (R= 0,618; p= 0,001); e entre os expostos (+R) comparados aos
moderadamente expostos (-R) (R=0.938; p=0,001). A espécie responsável pela maior
dissimilaridade entre locais com diferente hidrodinamismo foi I. bicolor que foi mais
abundante em locais moderadamente expostos, seguido por locais protegidos sendo
pouco abundante nos locais expostos com maior influência da ressurgência (Figura
1.14; Tabela 1.1). A cobertura de algas e do cirripédio T. stalactifera também foram
diferentes entre estes locais contribuindo para a dissimilaridade (Figuras 1.16 e 1.17;
52
Tabela 1.1). A cobertura da craca foi maior em locais mais expostos à ação das ondas e
sob maior influência da ressurgência, seguidos pelos locais com menor influência da
ressurgência; protegidos e moderadamente batidos.
Os locais So e PC são os mais expostos à ação das ondas e têm maior influência
da ressurgência, portanto os dois fatores atuando conjuntamente podem estar
influenciando na diferenciação deste grupo. Por isso, locais protegidos e
moderadamente expostos situados no lado interno da baía de Arraial do Cabo foram
comparados separadamente dos locais expostos. Foram detectadas diferenças
significativas entre locais com diferente exposição às ondas e pouca influência da
ressurgência, porém o fator teve baixo poder explicativo (R global= 0,137; p= 0,001).
53
P
ME
E
Stress: 0,09
FNF FNC
IP PF
PA PV
PC S
FNF-V06
FNF-O06
FNF-P06
FNC-V06
FNC-Inv06
FNC-O06
FNC-P06IP-V06
IP-Inv06
IP-P06
PF-V06
PF-O06
PF-P06
PA-V06
PA-O06
PA-P06
PV-V06
PV-O06
PV-P06
PC-V06
PC-O06 So-V06
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2PC-In1
PC-In2
PC-P1
PC-P2
So-V1
So-V2
So-O1So-O2
So-In1
So-In2
So-P1
PV-V1
PV-V2
PV-O1
PV-O2PV-In1
PV-In2
PV-P1
PV-P2
PA-V1
PA-V2 PA-O1
PA-O2PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1FP-V2
PF-O1
PF-O2PF-In1
PF-In2
PF-P1
PF-P2
IP-V1 IP-V2
IP-O1
IP-O2
IP-In1IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1
FNC-O2FNC-In1
FNC-In2
FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2
FNF-O1FNF-O2
FNF-In1
FNF-In2
FNF-P1FNF-P2
Stress: 0,09
Figura 1.12: Representação da análise nMDS da porcentagem de cobertura do mediolitoral inferior de oito costões em Arraial do Cabo. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006.
Figura 1.13: Representação gráfica da análise nMDS da porcentagem de cobertura do mediolitoral inferior em oito costões em Arraial do Cabo de acordo ao grau de exposição às ondas. P=protegido (locais FNF, IP, FNC); ME= moderadamente exposto (locais PA, PV, PF); E= exposto (So, PC).
54
FNF-V06
FNFO-06
FNF-P06
FNC-V06
FNC-In06
FNC-O-06
FNC-P06IP-V06
IP-In06
IP-P06
PF-V06
PF-O-06
PF-P06
PA-V06
PA-O-06
PA-P06
PV-V06
PV-O-06
PV-P06
PC-V06
PC-O06 So-V06
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2PC-In1
PC-In2
PC-P1
PC-P2
So-V1
So-V2
So-O1So-O2
So-In1
So-In2
So-P1
PV-V1
PV-V2
PV-O1
PV-O2PV-In1
PV-In2
PV-P1
PV-P2
PA-V1
PA-V2 PA-O1
PA-O1PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1PF-V2
PF-O1
PF-O2PF-In1
PF-In2
PF-P1
PF-P2
IP-V1 IP-V2
IP-O1
IP-O2
IP-In1IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1
FNC-O2FNC-In1
FNC-In2
FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2
FNF-O1FNF-O2
FNF-In1
FNF-In2
FNF-P1FNF-P2
Stress: 0,09
P. perna
Pcmax= 21,2%
FNF-V06
FNFO-06
FNF-P06
FNC-V06
FNC-In06
FNC-O-06
FNC-P06IP-V06
IP-In06
IP-P06
PF-V06
PF-O-06
PF-P06
PA-V06
PA-O-06
PA-P06
PV-V06
PV-O-06
PV-P06
PC-V06
PC-O06 So-V06
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2PC-In1
PC-In2
PC-P1
PC-P2
So-V1
So-V2
So-O1So-O2
So-In1
So-In2
So-P1
PV-V1
PV-V2
PV-O1
PV-O2PV-In1
PV-In2
PV-P1
PV-P2
PA-V1
PA-V2 PA-O1
PA-O1PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1PF-V2
PF-O1
PF-O2PF-In1
PF-In2
PF-P1
PF-P2
IP-V1 IP-V2
IP-O1
IP-O2
IP-In1IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1
FNC-O2FNC-In1
FNC-In2
FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2
FNF-O1FNF-O2
FNF-In1
FNF-In2
FNF-P1FNF-P2
Stress: 0,09
I. bicolor
Pcmax= 67,6%
Figura 1.14: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição da espécie I. bicolor (porcentagem de cobertura) no mediolitoral inferior . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; FT=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006.. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho. Figura 1.15: Representação gráfica da análise de contribuição da espécie Perna perna no nMDS para o mediolitoral inferior . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. Siglas iguais às da figura 1.14.
55
FNF-V06
FNFO-06
FNF-P06
FNC-V06
FNC-In06
FNC-O-06
FNC-P06IP-V06
IP-In06
IP-P06
PF-V06
PF-O-06
PF-P06
PA-V06
PA-O-06
PA-P06
PV-V06
PV-O-06
PV-P06
PC-V06
PC-O06 So-V06
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2PC-In1
PC-In2
PC-P1
PC-P2
So-V1
So-V2
So-O1So-O2
So-In1
So-In2
So-P1
PV-V1
PV-V2
PV-O1
PV-O2PV-In1
PV-In2
PV-P1
PV-P2
PA-V1
PA-V2 PA-O1
PA-O1PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1PF-V2
PF-O1
PF-O2PF-In1
PF-In2
PF-P1
PF-P2
IP-V1 IP-V2
IP-O1
IP-O2
IP-In1IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1
FNC-O2FNC-In1
FNC-In2
FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2
FNF-O1FNF-O2
FNF-In1
FNF-In2
FNF-P1FNF-P2
Stress: 0,09
Algas
Pcmax= 58,7%
Figura 1.16: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição das espécies T. stalactifera (porcentagem de cobertura) no mediolitoral inferior . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; FT=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho.
Figura 1.17: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição das algas (porcentagem de cobertura) no mediolitoral inferior . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. Siglas iguais às da figura 1.16.
FNF-V06
FNFO-06
FNF-P06
FNC-V06
FNC-In06
FNC-O-06
FNC-P06IP-V06
IP-In06
IP-P06
PF-V06
PF-O-06
PF-P06
PA-V06
PA-O-06
PA-P06
PV-V06
PV-O-06
PV-P06
PC-V06
PC-O06 So-V06
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2PC-In1
PC-In2
PC-P1
PC-P2
So-V1
So-V2
So-O1So-O2
So-In1
So-In2
So-P1
PV-V1
PV-V2
PV-O1
PV-O2PV-In1
PV-In2
PV-P1
PV-P2
PA-V1
PA-V2 PA-O1
PA-O1PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1PF-V2
PF-O1
PF-O2PF-In1
PF-In2
PF-P1
PF-P2
IP-V1 IP-V2
IP-O1
IP-O2
IP-In1IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1
FNC-O2FNC-In1
FNC-In2
FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2
FNF-O1FNF-O2
FNF-In1
FNF-In2
FNF-P1FNF-P2
Stress: 0,09
Pcmax = 68,6%
T. stalactifera
56
Tabela 1.1: Mediolitoral inferior: contribuição relativa (%), obtida pela análise SIMPER, dos organismos e do substrato vazio, na dissimilaridade da comunidade séssil em diferentes situações de exposição às ondas e ressurgência. P=protegido com baixa influência da ressurgência; ME=moderadamente exposto com baixa influência da ressurgência; E=exposto com alta influência da ressurgencia. Av. Cob.=cobertura média; Contrib.=contribuição na dissimilaridade entre os grupos.
Mediolitoral Inferior Grupo P vs. ME
Dissimilaridade= 31,62 Espécies Grupo P Grupo ME Av.Cob Av.Cob Contrib% Isognomon 33,26 45,33 36,29 Algas 22,27 24,07 23,33 Tetraclita 30,38 18,39 22,72 Vazio 8,12 5,43 8,86
Grupos P vs. E Dissimilaridade= 47,85 Grupo P Grupo E Espécies Av.Cob Av.Cob Contrib% Isognomon 33,26 4,00 30,95 Tetraclita 30,38 47,76 20,41 Algas 22,27 7,45 17,63 Vazio 8,12 15,14 9,14 Perna 1,59 9,06 8,39 Outros 3,32 9,91 7,09
Grupos ME vs. E Dissimilaridade = 60,52 Grupo ME Grupo E Espécies Av.Cob Av.Cob Contrib% Isognomon 45,33 4,00 34,16 Tetraclita 18,39 47,76 24,58 Algas 24,07 7,45 14,93 Vazio 5,43 15,14 9,19 Perna 2,17 9,06 6,26 Outros 2,68 9,91 6,04
Analisando a franja do infralitoral, a comunidade entremarés foi
significativamente diferente entre os locais de estudo (Rglobal= 0,67; p= 0,0001). A
análise de ordenação desta faixa não mostra um padrão de agrupamento dos locais tão
claro como no mediolitoral inferior, porém podem ser identificados alguns grupos
gerais (Figura 1.18). Os locais FNF e IP parecem formar um grupo que apresentou alta
cobertura de algas e baixa cobertura de bivalves (I. bicolor e P.perna) (Figuras 1.20;
1.21; 1.22). As amostras de PF formaram um grupo separado e mais distante do grupo
57
formado pelas amostras de So e PC devido à maior cobertura de I. bicolor (Figura 1.22)
em PF e de outros invertebrados (principalmente o poliqueta Phragmatoma sp.) em PC
e So (Figura 1.24). Interesante salientar que a amostra do local IP coletada em verão de
2006 ficou dentro do grupo definido pelas amostras de PF, devido a um aumento na
cobertura de I. bicolor nessa estação do ano. Os locais PV e PA apresentaram as
maiores coberturas de P. perna (Figura 1.21) sendo que PA teve maior cobertura de I.
bicolor que PV. Assim como foi observado no mediolitoral inferior, as comunidades da
franja do infralitoral em condições de hidrodinamismo e ressurgência foram
significativamente diferentes (R global= 0,45; p= 0,0001) sendo os locais expostos à ação
das ondas e com ressurgência (+R) diferentes dos locais protegidos (-R) (R= 0,64; p=
0,0001) e moderadamente batidos (-R) (R= 0,25; p= 0,0002) (Figura 1.19). Os locais
protegidos e moderadamente expostos com pouca influência da ressurgência foram
significativamente diferentes (R global= 0,46; p= 0,0001) quando foram comparados
separadamente dos locais expostos (+R). A cobertura de algas e da espécie P. perna foi
diferente entre costões protegidos e moderadamente expostos à ação das ondas
contribuindo com mais de 50% da dissimilaridade entre estes grupos (Figuras 1.20 a
1.24; Tabela 1.2). A cobertura de algas foi maior nos locais protegidos e a de P.perna
foi maior em locais moderadamente expostos. O mesmo padrão foi observado para as
diferenças entre costões protegidos (-R) e expostos (+R) (Tabela 1.2). As espécies I.
bicolor e P. perna tiveram a maior contribuição na dissimilaridade entre locais expostos
(+R) e moderadamente expostos (-R), devido a uma maior cobertura de I. bicolor em
locais moderadamente expostos (-R) e de P. perna nos locais expostos (+R).
58
E
ME
P
Stress: 0,09
PC S
PV PA
PF IP
FNC FNF
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2
PC-In1
PC-In2
PC-P1PC-P2
So-V1
So-V2So-O1
So-O2So-In1
So-In2 So-P1
PV-V1PV-V2
PV-O1 PV-O2
PV-In1 PV-In2 PV-P1
PV-P2PA-V1
PA-V2
PA-O1
PA-O2
PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1
PF-V2
PF-O1PF-O2
PF-In1PF-In2PF-P1
PF-P2
IP-V1
IP-V2
IP-O1IP-O2IP-In1
IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1FNC-O2
FNC-In1
FNC-In2FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2 FNF-O1
FNF-O2FNF-In1FNF-In2
FNF-P1FNF-P2FNF-V06
FNF-O06
FNF-P06
FNC-V06FNC-P06
IP-V06
IP-O06
IP-P06
PF-V06
PF-O06
PF-P06
PA-V06
PA-O06
PA-P06
PV-V06
PV-O06
PV-P06
PC-V06PC-O06
S-V06
Stress: 0,09
Figura 1.18: Representação gráfica da análise nMDS da porcentagem de cobertura da franja do infralitoral em oito costões em Arraial do Cabo. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). ). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006.
Figura 1.19: Representação gráfica da análise nMDS da porcentagem de cobertura da franja do infralitoral da região entremarés em oito costões em Arraial do Cabo de acordo ao grau de exposição às ondas. P=protegido (locais FNF, IP, FNC); ME= moderadamente exposto (locais PA, PV, PF); E= exposto (So, PC).
59
Figura 1.20: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição de algas (porcentagem de cobertura) na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho. Figura 1.21: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição de P. perna (porcentagem de cobertura) na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. Siglas iguais às da figura 1.20
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2
PC-In1
PC-In2 PC-P1
PC-P2 So-V1
So-V2 So-O1 So-O2 So-In1
So-In2 So-P1
PV-V1 PV-V2 PV-O1 PV-O2
PV-In1 PV-In2 PV-P1
PV-P2 PA-V1
PA-V2 PA-O1
PA-O2
PA-In1
PA-In2 PA-P1
PA-P2
PF-V1 PF-V2
PF-O1PF-O2
PF-In1 PF-In2 PF-P1 PF-P2
IP-V1 IP-V2
IP-O1 IP-O2 IP-In1 IP-In2
IP-P1 IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1 FNC-O2
FNC-In1 FNC-In2
FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2 FNF-O1
FNF-O2 FNF-In1 FNF-In2
FNF-P1 FNF-P2 FNF-V06
FNF-O06
FNF-P06
FNC-V06 FNC-P06
IP-V06
IP-O06
IP-P06
PF-V06
PF-O06
PF-P06
PA-V06
PA-O06
PA-P06
PV-V06 PV-O06
PV-P06
PC-V06 PC-O06
S-V06
Stress: 0,09
Pcmax= 95,6%
Algas
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2
PC-In1
PC-In2
PC-P1PC-P2
So-V1
So-V2 So-O1
So-O2 So-In1
So-In2So-P1
PV-V1PV-V2
PV-O1PV-O2
PV-In1PV-In2PV-P1
PV-P2PA-V1
PA-V2
PA-O1
PA-O2
PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1
PF-V2PF-O1
PF-O2PF-In1 PF-In2
PF-P1PF-P2
IP-V1
IP-V2
IP-O1IP-O2 IP-In1
IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1FNC-O2
FNC-In1
FNC-In2FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2FNF-O1
FNF-O2FNF-In1FNF-In2
FNF-P1FNF-P2FNF-V06
FNF-O06
FNF-P06
FNC-V06FNC-P06
IP-V06
IP-O06
IP-P06
PF-V06
PF-O06
PF-P06
PA-V06
PA-O06
PA-P06
PV-V06
PV-O06
PV-P06
PC-V06 PC-O06
S-V06
Stress: 0,09
Pcmax= 56,29%
P. perna
60
Figura 1.22: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição de I. bicolor (porcentagem de cobertura) na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Fonro Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho.
Figura 1.23: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição gênero Megabalanus na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. Ver siglas na figura1.22
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2
PC-In1
PC-In2
PC-P1PC-P2
So-V1
So-V2 So-O1So-O2 So-In1
So-In2So-P1
PV-V1PV-V2
PV-O1PV-O2
PV-In1PV-In2PV-P1
PV-P2PA-V1
PA-V2
PA-O1
PA-O2
PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1PF-V2
PF-O1PF-O2
PF-In1 PF-In2PF-P1
PF-P2
IP-V1
IP-V2
IP-O1IP-O2 IP-In1
IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1FNC-O2
FNC-In1
FNC-In2FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2FNF-O1
FNF-O2FNF-In1FNF-In2
FNF-P1FNF-P2FNF-V06
FNF-O06
FNF-P06
FNC-V06FNC-P06
IP-V06
IP-O06
IP-P06
PF-V06
PF-O06
PF-P06
PA-V06
PA-O06
PA-P06
PV-V06
PV-O06
PV-P06
PC-V06 PC-O06
S-V06
Stress: 0,09
Pcmax=37,1%
I. bicolor
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2
PC-In1
PC-In2
PC-P1PC-P2
So-V1
So-V2 So-O1
So-O2 So-In1
So-In2So-P1
PV-V1PV-V2
PV-O1PV-O2
PV-In1PV-In2PV-P1
PV-P2PA-V1
PA-V2
PA-O1
PA-O2
PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1
PF-V2PF-O1
PF-O2PF-In1 PF-In2
PF-P1PF-P2
IP-V1
IP-V2
IP-O1IP-O2 IP-In1
IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1FNC-O2
FNC-In1
FNC-In2FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2FNF-O1
FNF-O2FNF-In1FNF-In2
FNF-P1FNF-P2FNF-V06
FNF-O06
FNF-P06
FNC-V06FNC-P06
IP-V06
IP-O06
IP-P06
PF-V06
PF-O06
PF-P06
PA-V06
PA-O06
PA-P06
PV-V06
PV-O06
PV-P06
PC-V06 PC-O06
S-V06
Stress: 0,09
Pcmax=25,9%
Megabalanus spp.
61
Figura 1.24: Representação gráfica, no nMDS, da contribuição de outros invertebrados (porcentagem de cobertura) na franja do infralitoral . O tamanho dos círculos é proporcional às porcentagens de cobertura encontradas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; FNF= Fonro Flutuante; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). V= verão; O= outono; In= inverno; P= primavera. Os números 1 e 2 indicam as duas coletas do ano 2005 e 06 indica a coleta do ano 2006. Pcmax= porcentagem de cobertura máxima observada, representada pelo círculo de maior tamanho.
PC-V1
PC-V2
PC-O1
PC-O2
PC-In1
PC-In2
PC-P1PC-P2
So-V1
So-V2 So-O1
So-O2So-In1
So-In2So-P1
PV-V1PV-V2
PV-O1PV-O2
PV-In1PV-In2PV-P1
PV-P2PA-V1
PA-V2
PA-O1
PA-O2
PA-In1
PA-In2
PA-P1
PA-P2
PF-V1
PF-V2
PF-O1PF-O2
PF-In1 PF-In2PF-P1
PF-P2
IP-V1
IP-V2
IP-O1IP-O2 IP-In1
IP-In2
IP-P1
IP-P2
FNC-V1
FNC-V2
FNC-O1FNC-O2
FNC-In1
FNC-In2FNC-P1
FNC-P2
FNF-V1
FNF-V2FNF-O1
FNF-O2FNF-In1FNF-In2
FNF-P1FNF-P2FNF-V06
FNF-O06
FNF-P06
FNC-V06FNC-P06
IP-V06
IP-O06
IP-P06
PF-V06
PF-O06
PF-P06
PA-V06
PA-O06
PA-P06
PV-V06
PV-O06
PV-P06
PC-V06 PC-O06
S-V06
Stress: 0,09
Pcmax=22,8%
Outros invertebrados
62
Tabela 1.2: Franja do Infralitoral: contribuição relativa (%), obtida pelo análise SIMPER, dos organismos e do substrato vazio na dissimilaridade da comunidade séssil em diferentes situações de exposição às ondas e ressurgência. P=protegido com baixa influência da ressurgência; ME=moderadamente exposto com baixa influência da ressurgência; E=exposto com alta influência da ressurgência. Av. Cob.=cobertura média; Contrib.=contribuição na dissimilaridade entre os grupos.
Franja do Infralitoral
Grupo P vs. ME Dissimilaridade= 38,09 Espécies Grupo P Grupo ME Av.Abund Av.Abund Contrib% Algas 64,51 36,04 38,82 Perna 7,90 28,82 29,72 Isognomon 10,29 19,38 18,40 Megabalanus 12,25 9,64 7,01
Grupos P vs. E
Dissimilaridade = 37,38 Grupo P Grupo E Espécies Av.Abund Av.Abund Contrib% Algas 64,51 41,57 33,06 Perna 7,90 30,34 31,38 Isognomon 10,29 1,13 12,71 Outros 2,50 10,93 11,47 Megabalanus 12,61 12,25 7,96
Grupos ME vs. E
Dissimilaridade = 31,99 Grupo ME Grupo E Espécies Av.Abund Av.Abund Contrib% Isognomon 19,38 1,13 28,71 Perna 28,82 30,34 25,60 Algas 36,04 41,57 21,87 Outros 4,16 10,93 11,39 Megabalanus 9,64 12,61 9,05
Densidade dos organismos móveis bentônicos no mediolitoral inferior e inferior
Foram identificados oito táxons de organismos bentônicos móveis: os
gastrópodes Collisella subrugosa e Fissurella clenchi, Nodilittorina lineolata,
Stramonita haemastoma e Trachypollia nodulosa, os caranguejos Pachygrapsus
transversus e Eriphia gonagra, e o ouriço Echinometra lucunter. A densidade destes
63
organismos variou entre os locais de estudo de acordo com a espécie analisada (Figura
1.25). Na franja do infralitoral os organismos mais conspícuos foram o ouriço E.
lucunter e o patelideo F. clenchi que são herbívoros e o muricídeo S. haemastoma que é
carnivoro. Já no mediolitoral inferior, predominou em todos os locais o patelídeo C.
subrugosa.
Analisando cada faixa separadamente, a densidade dos diferentes organismos foi
significativamente diferente entre os locais de estudo. Na franja do infralitoral, houve
diferenças na densidade do patelideo C. subrugosa entre os locais (F= 5,63; gl=5;
p<0,05) sendo significativamente mais abundante em PA e PC do que nos demais
locais. Já a densidade de F. clenchi não foi diferente entre os locais de estudo (F=0,73;
gl=5; p>0,05). A densidade do ouriço E. lucunter diferiu entre costões (F=37,26; gl=5;
p<0,05) apresentando uma diminuição de acordo ao grau de exposição às ondas (SNK a
posteriori: PC=So<PA=PF<IP=FNC). O caranguejo P. transversus foi
significativamente menos abundante (não detectado) nos locais So e PC (F= 7,35; gl= 5;
p<0,05; SNK a posteriori: PC=So<PA=PF=IP=FNC). O gastrópode Nodilittorina
lineolata foi detectado apenas em PF e FNC, com maior densidade em PF (F=25,09;
gl=5; p<0,05; SNK a posteriori PF>FNC>restantes locais). O carangueijo Eriphia
gonagra, e o gastrópode Trachypollia nodulosa foram encontrados apenas nos locais
protegidos da ação das ondas (IP e FNC), sendo o gastrópode significativamente mais
abundante em IP (F=5,26; gl=5; p<0,05; SNK a posteriori IP> restantes locais),
entretanto diferenças na densidade do caranguejo entre os locais não foram detectadas
estatisticamente (F=0,84; gl=5; p>0,05). Stramonita haemastoma foi mais abundante
nos locais com maior exposição à ação das ondas independente da influência da
ressurgência (F=31,88; gl=5; p<0,05). A maior densidade deste gastrópode foi
64
0
100
200
300
400
500
600
So PC PA PF IP FNC
Herbívoros Carnívoros
observada em PC, com abundância intermediária em So,PA, e PF, e menor densidade
em IP e FNC.
Figura 1.25: Densidade média (número de indivíduos / m2) (+ EP) dos organismos bentônicos móveis na franja do infralitoral (F.I.) e no mediolitoral inferior (M.I.) e densidade total destes organismos por grupo trófico (herbívoros e carnívoros) em seis costões de Arraial do Cabo, na coleta de primavera de 2005. A linha pontilhada separa a faixa inferior da média e o requadro cinza inclui os locais com influência da ressurgência e mais expostos à ação das ondas. PC=Ponta da Cabeça; So= Sonar (Costões expostos e com influência da ressurgência). PA= Praia dos Anjos; PF=Ponta da Fortaleza (Costões moderadamente expostos e com pouca influência da ressurgência). FNC=Forno Cultivo; IP= Ilha dos Porcos (Costões protegidos e com pouca influência da ressurgência). ND= não detectado.
Local
Collisella
050
100150200250300350400
So PC PA PF IP FNC So PC PA PF IP FNC
Faixa Inferior Faixa média
Fissurella
0
20
40
60
80
100
120
So PC PA PF IP FNC So PC PA PF IP FNC
Faixa Inferior Faixa média
Nodilittorina
0
20
40
60
80
100
120
So PC PA PF IP FNC So PC PA PF IP FNC
Faixa Inferior Faixa média
Echinometra
0
100
200
300
400
500
So PC PA PF IP FNC So PC PA PF IP FNC
Faixa Inferior Faixa média
Pachygrapsus
0
20
40
60
80
100
120
So PC PA PF IP FNC So PC PA PF IP FNC
Faixa Inferior Faixa média
Stramonita
050
100150200250300350400
So PC PA PF IP FNC So PC PA PF IP FNC
Faixa Inferior Faixa média
Trachypollia
0
20
40
60
80
100
120
So PC PA PF IP FNC So PC PA PF IP FNC
Faixa Inferior Faixa média
Eriphia
0
2
4
6
8
10
So PC PA PF IP FNC So PC PA PF IP FNC
Faixa Inferior Faixa média
Nú
mer
o d
e in
div
ídu
os
/ m2
ND ND ND
ND ND
F.I. M.I.
F.I. M.I.
65
Já no mediolitoral inferior, a densidade dos patelideos apresentou diferenças
entre locais, sendo C. subrugosa significativamente menor em PF (F= 5,69; gl=5;
p<0,05) e F. clenchi foi maior em PA, IP e FNC (F=7,35; gl=5; p<0,05; SNK a
posteriori: PA=IP=FNC> PF=PC=So). As maiores densidades de P. transversus foram
observadas em FNC, não sendo detectada esta espécie nos locais So e PC (F=32,49;
gl=5; p<0,05; SNK: FNC>PA=IP>PF=So=PC). Por último, a densidade de S.
haemastoma foi diferente entre os locais (F=3,63; gl=5; p<0,05) sendo maior em PA.
Pode ser observada uma tendência a maior densidade total de consumidores nos
locais protegidos da ação das ondas situados na parte interna da baía de Arraial do
Cabo. Quando separados por grupos tróficos, existe maior proporção de carnívoros
(representados apenas pela espécie S. haemastoma) nos locais externos que apresentam
influência direta da ressurgência e maior exposição às ondas, sendo esta proporção
menor nos locais mais protegidos, onde predominaram os herbívoros.
1.5.4 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon
bicolor na região entremarés
Variação temporal da cobertura na região entremarés
Na franja do infralitoral da região entremarés de IP foi observada a presença de
um banco de Sargassum sp., macroalga dominante principalmente nas partes mais rasas
do sublitoral dos substratos consolidados da região. No ano de 2005, a cobertura desta
macroalga no local de estudo foi maior de 40% no verão apresentando uma diminuição
progressiva no final de outono e inverno e aumento na primavera. No ano de 2006, a
cobertura foi semelhante e superior a 30% no verão e outono observando-se uma queda
na primavera quando a cobertura foi menor que 10% (Figura 1.26). Já a cobertura do
66
bivalve I. bicolor apresentou uma grande variação intra e interanual, mas o padrão
exibido se assemelha mais ao da macroalga Sargassum sp. Ao longo do ano de 2005, a
cobertura deste bivalve se manteve entre 1,2% (início da primavera) e 11% (início do
verão). No ano 2006, a cobertura do bivalve chegou a 20% no verão e diminuiu
drasticamente no outono (3,2%). As algas calcárias articuladas tiveram um padrão
inverso ao de Sargassum sp. e I. bicolor com baixas coberturas (<10%) no início do
verão, aumento da cobertura do final do verão até o inverno e diminuição progressiva na
primavera e início do verão (do ano seguinte).
Figura 1.26: Variação sazonal da porcentagem de cobertura média (n=10) (+ EP) de Sargassum sp., alga calcária e I. bicolor na franja do infralitorad do entremarés rochoso da Ilha dos Porcos (IP). Ao longo do ano 2005 estão representadas duas amostragens por estação do ano (V=verão; O= outono; Inv=inverno; P= primavera), uma próxima ao inicio da estação (1) e outra mais próxima ao final (2). No ano 2006 estão representadas três estações do ano com uma contagem em cada uma delas.
Experimento de campo de curta duração
A cobertura do bivalve I. bicolor no tratamento (sem fronde de Sargassum sp.)
diminuiu de 24% a 1,1% do início ao final do experimento, respectivamente (Figura
1.27). A cobertura no controle (sem manipulação da cobertura de Sargassum sp.) foi
maior que no tratamento ao longo do tempo, inclusive após a diminuição registrada a
partir da metade do experimento. Ao final do estudo a cobertura do bivalve no controle
foi quase seis vezes maior que no tratamento, porém a diferença não foi estatisticamente
0
10
20
30
40
50
60
V1 V2 O1 O2 Inv1 Inv2 P1 P2 V O P
2005 2006Tempo
Cob
ertu
ra (
%)
I. bicolor Sargassum sp. Calcarea articuladaCalcária articulada
67
significativa (t=2,76; gl= 4; p= 0,051) possivelmente devido ao baixo poder estatístico.
Já para outros organismos como Sargassum sp., (cobertura do apresório) algas calcárias
articuladas e Megabalanus spp. não foi observada diminuição da cobertura ao longo do
experimento (Figura 1.27). A cobertura do estrato secundário formado por frondes da
macroalga apresentou diminuição na cobertura de aproximadamente 30% ao longo de
todo o período de experimento (Figura 1.27 e 1.28).
Figura 1.27: Variação da porcentagem de cobertura média (n=3) (+ EP) de quatro organismos presentes franja do infralitoral da região entremarés rochosa da Ilha dos Porcos no mês de março de 2006, em quadrados nos quais foram retiradas as “frondes” da macroalga Sargassum sp. (Tratamento; n=3) e em quadrados sem manipulação (Controle; n=3). Controle 1º é a cobertura apenas dos apresórios de Sargassum sp. nos quadrados controle (estrato primário). Controle 2º é a cobertura da fronde (talo e folíolos) de Sargassum sp. nos quadrados controle (estrato secundário).
Tempo
Cob
ertu
ra (
%)
Sargassum sp.
010
2030
405060
7080
90100 Tratamento
Controle 1ºControle 2º
I. bicolor
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
Tratamento Controle
Calcária articulada
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50Tratamento Controle
Megabalanus sp.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
3-3
5-3
7-3
9-3
11-3
13-3
15-3
17-3
19-3
21-3
23-3
25-3
27-3
29-3
31-3 2-
4
Tratamento Controle
68
Figura 1.28: Variação da cobertura de I. bicolor numa das três réplicas do tratamento sem “frondes” de Sargassum sp. (fotografias à esquerda) e do controle (fotografias à direita), na franja do infralitoral do entremarés do costão em IP nos dias 03-05 de março de 2006. Os círculos vermelhos indicam agregados do bivalve que vão desaparecendo ao longo do tempo.
Dia 1
Dia 3
Tratamento Controle
Dia 2
69
Figura 1.28 cont.: Variação da cobertura de I. bicolor numa das três réplicas do tratamento sem “frondes” de Sargassum sp. (fotografias à esquerda) e do controle (fotografias à direita), na franja do infralitoral do entremarés do costão em Ilha dos Porcos nos dias 08, 13 de março e 01 de abril de 2006. Os círculos vermelhos indicam agregados do bivalve que vão desaparecendo ao longo do tempo
Dia 6
Dia 11
Dia 27
Tratamento Controle
70
1.5.5 Densidade de Isognomon bicolor
Variação temporal em cada local
Apesar de serem observadas variações sazonais da densidade de I. bicolor ao
longo do ano de 2005 das duas faixas analisadas (Figura 1.29), foram detectadas
diferenças estatisticamente significativas no mediolitoral infeiror entre o inverno e as
demais estações em PA (F=16,95; gl=4; pψ<0,017), entre a primavera de 2006 e as
demais estações do ano em PF (F=12,55; gl=4; pψ<0,017), PV (F= 10,24; gl=4;
pψ<0,017) e FNC (F=9,38; gl=4; pψ<0,017).
Variação espacial (entre locais e faixas)
Para avaliar a variação espacial da densidade de I. bicolor foram comparadas por
um lado, as faixas (mediolitoral inferior e franja do infralitoral) dentro de um mesmo
local para cada estação do ano e, por outro, cada faixa entre os locais de estudo. Embora
a densidade no mediolitoral inferior fosse maior que na franja do infralitoral em todos
os locais, estas diferenças somente foram significativas em PV em todas as estações do
ano, em PA no verão e inverno, em FNC no outono e inverno e em PF apenas no outono
(Tabela 1.3).
No mediolitoral inferior, no verão e outono de 2005, a densidade de I. bicolor foi
significativamente maior em PF, PV e FNC e menor em IP. Já no inverno e primavera
só foi detectada menor densidade em IP quando comparado aos demais locais (Tabela
1.4). Na primavera de 2006 não foram encontradas diferenças significativas entre os
locais analisados.
pψ<0,017= nível de significância após correção de Bonferroni para k=3
71
Na franja do infralitoral, a densidade do bivalve no verão foi diferente entre os
locais, com maiores valores em PF e FNC. Durante as outras estações do ano analisadas
os locais não foram significativamente diferentes quanto à densidade de I. bicolor.
Faixa média (vivos)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
V
O I P
Méd
ia T
P06 V
O
I P
Méd
ia T
P06 V
O
I P
Méd
ia T V
O
I P
Méd
ia T
P06 V
O
I P
Méd
ia T
P06 V
O
I P
Méd
ia T
P06
FNC FNF IP PF PV PA
Faixa inferior
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
V
O I P
Méd
ia T V
O
I PM
édia
T V
O I P
Méd
ia T V
O
I PM
édia
T V
O I P
Méd
ia T V
O
I PM
édia
T
FNC FNF IP PF PA PV
Figura 1.29: Densidade média de I. bicolor (indivíduos vivos) (n=4) (+ EP) no mediolitoral inferior e na franja do infralitoral em diferentes estações do ano, em seis costões de Arraial do Cabo. Ano 2005: V=verão; O= outono; I= inverno; P= primavera. Ano 2006: P06= primavera. Média T= média da densidade de todas as estações do ano 2005. FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos. A linha dupla indica ausência de dados para essa estação do ano.
Nú
mer
o d
e in
div
idu
os
/ 100
cm2
Locais por estação do ano
Mediolitoral Inferior
Franja do Infralitoral
72
Tabela 1.3: Resultado do teste t para as comparações da densidade de I. bicolor entre a franja do infralitoral (F.I) e o mediolitoral inferior (M.I) considerando cada estação do ano e local. FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos. * indica valores significativos para o pψ<0,017 obtido após correção de Bonferroni para k=3; gl= graus de liberdade. Tabela 1.4: Resultado da Análise de Variância Unifatorial para as comparações da densidade de I. bicolor, por faixa (Franja do Infralitoral-F.I; Mediolitoral Inferior-M.I)e estação do ano, entre locais de estudo. FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos. *
indica valores significativos para o pψ<0,017 obtido após correção de Bonferroni para k=3
Época
Local (F.I vs. M.I)
t
gl
p
Verão FNC 2,95 6 0,025 FNF 1,94 6 0,1 IP 2,04 6 0,087 PF 2,99 6 0,024 PA 3,36 6 0,015*
PV 5,02 6 0,002*
Outono FNC 3,74 6 0,009*
FNF 1,73 6 0,13 IP 0,18 6 0,86 PF 3,92 6 0,008*
PA 0,89 6 0,41 PV 5,03 6 0,002*
Inverno FNC 4,12 6 0,009*
FNF 2,46 6 0,048 PA 13,41 6 0,00004*
PV 8,22 6 0,0002*
Época
Faixa
F
gl
p
SNK (a posteriori)
Verão M.I 13,03 5 0,00002* PF=FNC=PV>FNF=PA>IP F.I 8,72 5 0,0002* PF=FNC>FNF=PA=PV=IP
Outono M.I 11,87 5 0,00004* PF=FNC=PV>FNF=PA>IP F.I 3,54 5 0,024
Inverno M.I 11,34 5 0,00005* PF=FNC=FNF=PV=PA>IP F.I 4,27 3 0,034
Primavera M.I 7,92 4 0,0012* PF=FNC=FNF=PV=PA>IP Primavera 06 M.I 1,86 4 0,172
73
Ao longo do ano de 2005, houve pouca variação sazonal da proporção de
indivíduos mortos (Figura 1.30b). Na primavera de 2006, maior número de indivíduos
mortos foi observado no mediolitoral inferior (Figura 1.30a), que representaram entre
60 e 95% de todos os indivíduos coletados em cada local (Figura 1.30b).
Figura 1.30: Densidade média (+ EP) (a) e proporção (em porcentagem) (b) de indivíduos mortos de I. bicolor observados no mediolitoral inferior da região entremarés em diferentes estações do ano costões de Arraial do Cabo. Ano 2005: V=verão; O= outono; I= inverno; P= primavera. Ano 2006: P06= primavera. Média T= média da densidade de todas as estações do ano 2005. FNC=Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos. A linha dupla indica ausência de dados para essa estação do ano.
Porcentagem de mortos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
V
O I P
P06 V
O I P
P06 V
O I P
P06 V
O I P
P06 V
O I P
P06
FNC FNF PF PV PA
Por
cent
agem
Locais por estação do ano
b
Faixa média
0
100
200
300
400
500
600
700
800
V
O I P
Méd
ia T
P06 V
O I P
Méd
ia T
P06 V
O I P
Méd
ia T V
O I P
Méd
ia T
P06 V
O I P
Méd
ia T
P06 V
O I P
Méd
ia T
P06
FNC FNF IP PF PV PA
Núm
ero
de in
divi
duos
/ 10
0 cm2
a
74
1.5.6 Estrutura de tamanhos de Isognomon bicolor
A estrutura de tamanhos de I. bicolor, considerando o comprimento total da
concha, variou entre os locais amostrados e entre as duas faixas analisadas em cada
local (Figura 1.31 e 1.32). Além disso, podem ser observadas variações sazonais na
estrutura de tamanhos principalmente relacionadas às mudanças no número de
indivíduos entre 0 e 4 mm considerados neste trabalho como recrutas, por apresentar, na
maioria dos casos, a concha pouco calcificada (Anexo 4). O tamanho máximo foi de
3,67cm, registrado em apenas um indivíduo no local PF no outono.
No mediolitoral inferior do So e IP, locais com baixa densidade do bivalve, a
distribuição foi unimodal em todas as estações do ano. Em So, predominaram os
indivíduos entre 8 a 20 mm no verão e outono. No inverno e primavera os indivíduos
mais abundantes tiveram 14 a 16 mm. Indivíduos maiores que 28 mm só estiveram
presentes na primavera e os recrutas recentes foram mais abundantes no outono, inverno
e primavera. Já em IP, os indivíduos se concentraram em classes de tamanho menores (6
a 8 mm no verão, 10 a 12 no outono, 8 a 10 no inverno, 8 a 12 na primavera) sendo que
os recrutas foram mais abundantes no outono. Indivíduos maiores que 18 mm só
estiveram presentes no outono em baixas quantidades (Figura 1.31).
De forma geral, nos demais locais analisados, que apresentaram maior densidade
dos bivalves, foi observada distribuição de tamanhos bimodal no outono e inverno. Os
indivíduos mais freqüentes na primeira moda tinham entre 6 e 10 mm, sendo que a
segunda moda variou de acordo ao local entre os tamanhos de 16 a 22 mm. Indivíduos
das classes de maior tamanho, entre 30 e 38 mm, foram menos freqüentes ocorrendo
apenas em PF e PA sendo que um indivíduo entre 34 e 36 mm ocorreu em FNC
somente na primavera (Figura 1.31). Pode se dizer que, de maneira geral, os recrutas
entre 2 e 4 mm estiveram presentes em todas as estações do ano, com a única exceção
75
do verão em PV. Estes recrutas foram mais abundantes no inverno e primavera, porém,
o aumento destes foi observado a partir do outono em todos os locais. Indivíduos entre 0
e 2 mm não foram detectados no verão em nenhum dos locais e as maiores abundâncias
foram encontradas na primavera em PA, FNC e FNF. Cabe salientar que os recrutas
eram encontrados fixados principalmente no bisso de co-específicos de maiores
dimensões e no interior das carapaças de cirripédios mortos da espécie Tetraclita
stalactifera, quando estes estiveram presentes (Figura 1.31).
Na franja do infralitoral, a distribuição de tamanhos em geral foi unimodal,
porém, as classes com maior número de indivíduos foram diferentes nos locais e
estações do ano, mostrando maior variabilidade espaço-temporal do que observado no
mediolitoral inferior (Figura 1.32). Indivíduos maiores que 30 mm foram pouco
abundantes sendo observados apenas em PF e FNC. Recrutas menores que 2 mm foram
mais freqüentes que no mediolitoral inferior e ocorreram principalmente em PA no
outono e em FNF no outono e inverno. Indivíduos entre 2 e 4 mm foram mais
abundantes em PA no inverno. Entretanto, também foi registrada maior freqüência
destes recrutas em FNC no verão, FNF no outono, PV no inverno. Baixo número de
recrutas foi registrado em PF nas estações do ano analisadas (verão e outono). Assim
como no mediolitoral inferior, em todos os locais, os recrutas nesta faixa eram
encontrados frequentemente fixados ao bisso de juvenis e adultos. No entanto, foi
comum também encontrar indivíduos fixados às algas calcárias articuladas. A
distribuição de freqüência a intervalos de 1 mm, considerando o comprimento da
charneira, apresentou um padrão semelhante ao obtido com as medições do
comprimento total, tanto na franja do infralitoral como no mediolitoral inferior (Figura
1.31 a 1.34)
76
Figura 1.31: Distribuição de freqüência por classe de tamanhos (2 mm) do comprimento total da concha de indvíduos de I. bicolor, nas quatro estações do ano de 2005, no mediolitoral inferior de sete costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos, So=Sonar.
Núm
ero
de in
divi
duos
Comprimento total (mm)
FT Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
FT outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
FT inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
FT primavera
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PV Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PV outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PV inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PA Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PA outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PA inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PA primavera
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
FNC Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
FNC outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
FNC inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
FNC primavera
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
FNF Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
FNF outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
FNF inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
FNF primavera
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
IP Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
IP outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
IP inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
IP primavera
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 24 36 38
So Verão
01020304050
2 6 10 14 18 22 26 30 34 38
So Outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 6 10 14 18 22 26 30 34 38
So Inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 6 10 14 18 22 26 30 34 38
So Primavera
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 6 10 14 18 22 26 30 34 38
PF verão n= 240
PF outono n= 240
PF inverno n= 235
PF primavera n= 240
PV verão n= 240
PV outono n= 240
PV inverno n= 247
PA verão n= 240
PA outono n= 240 PA inverno
n= 237
PA primavera n= 212
FNC verão n= 181
FNC outono n= 240 FNC inverno
n= 240 FNC primavera n= 240
FNF verão n= 240
FNF outono n= 220 FNF inverno
n= 217
FNF primavera n= 250
IP verão n= 170
IP outono n= 101
IP inverno n= 67
IP primavera n= 70
So verão n= 200
So outono n= 200
So inverno n= 200
So primavera n= 200
77
Figura 1.32: Distribuição de freqüência por classe de tamanhos (2 mm) do comprimento total da concha de indvíduos de I. bicolor, nas quatro estações do ano de 2005, na franja do infralitoral de seis costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos.
PV Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PV outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PV Inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PA Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PA outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PA Inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
Núm
ero
de in
divi
duos
Comprimento total (mm)
FNF Verão
0
10
20
30
40
50
2 6 10 14 18 22 26 30 34 38
FNF outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 6 10 14 18 22 26 30 34 38
FNF Inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 6 10 14 18 22 26 30 34 38
FNC Outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
FNC Inverno
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
FNC Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
IP Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
IP outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
FT Verão
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36
FT outono
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38
PF verão n= 180
PF outono n= 210
PV verão n= 179
PV outono n= 187
PV inverno n= 219
PA verão n= 135
PA outono n= 240
PA inverno n= 240
FNC verão n= 240
FNC outono n= 134
FNC inverno n= 202
FNF verão n= 240
FNF outono n= 162
FNF inverno n= 142
IP verão n= 48
IP outono n= 32
78
Figura 1.33: Distribuição de freqüência por classe de tamanhos (1 mm) do comprimento da charneira da concha de indvíduos de I. bicolor, nas quatro estações do ano de 2005, no mediolitoral inferior de sete costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos, So=Sonar. As classes compreendem intervalos de tamanho de 1 mm.
FT Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FT outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FT inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FT primavera
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PV Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PV outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FT inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PA Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PA outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PA inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PA primavera
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNC Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNC outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNC inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNC primavera
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNF Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNF outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNF inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNF primavera
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
IPVerao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
IP outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
IP inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
IP primavera
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
So Primavera
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18So Inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
So Outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
So verao
01020304050
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PF verão n= 240
PF outono n= 240
PF inverno n= 235
PF primavera n= 240
PV verão n= 240
PV outono n= 240
PV inverno n= 247
PA verão n= 240
PA outono n= 240
PA inverno n= 237
PA primavera n= 212
FNC verão n= 181
FNC outono n= 240 FNC inverno
n= 240 FNC primavera n= 240
FNF verão n= 240
FNF outono n= 220
FNF inverno n= 217
FNF primavera n= 250
IP verão n= 170
IP outono n= 101
IP inverno n= 67
IP primavera n= 70
So verão n= 200
So outono n= 200
So inverno n= 200
So primavera n= 200
Comprimento da charneira (mm)
Núm
ero
de in
divi
duos
79
Figura 1.34: Distribuição de freqüência por classe de tamanhos (1 mm) do comprimento da charneira da concha de indvíduos de I. bicolor, nas quatro estações do ano de 2005, na franja do infralitoral de seis costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos.
FT Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FT outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PV Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PV outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PV inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PA Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PA outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PA inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNC outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNC inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNC Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNF Verao
01020304050
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNF outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
FNF inverno
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
IP Verao
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
IP outono
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
PF verão n= 180
PF outono n= 210
PV verão n= 179
PV outono n= 187
PV inverno n= 219
PA verão n= 135
PA outono n= 240
PA inverno n= 240
FNC verão n= 240
FNC outono n= 134
FNC inverno n= 202
FNF verão n= 240
FNF outono n= 162
FNF inverno n= 142
Núm
ero
de in
divi
duos
Comprimento da charneira (mm)
80
Independentemente da sazonalidade, foram observadas diferenças do tamanho
médio dos indivíduos de I. bicolor (maiores de 4 mm) coletados ao longo do ano de
2005 entre os locais de estudo (KW= 170,6; p<0,05; Figura 1.35). Em geral, o tamanho
médio dos indivíduos foi maior nos locais mais expostos à ação das ondas (incluindo o
local So que tem maior influência da ressurgência) (teste Dunn p< 0,05). O tamanho
médio dos indivíduos do local IP foi significativamente menor quando comparado aos
outros locais (teste Dunn p<0,05). Os locais protegidos FNC e FNF não foram
significativamente diferentes (teste Dunn p> 0,05).
Figura 1.35: Comprimento total (mm) de indivíduos de I. bicolor coletados ao longo do ano de 2005 em três locais protegidos da ação das ondas com baixa influência da ressurgência (FNC; FNF; IP), três locais moderadamente expostos com baixa influência da ressurgência (PA; PF; PV) e um local exposto à ação das ondas com influência direta da ressurgência (So). Não foram incluídos os recrutas (indivíduos menores de 4 mm).
Mediana 25%-75% Minimo e máximo FNC FNF IP PA PF PV So
Local
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Com
prim
ento
Tot
al (
mm
)
n=786 n=838 n=372 n=862 n=853 n=686 n=758
81
1.5.7 Proporção sexual A proporção sexual observada nos organismos da franja do infralitoral e do
mediolitoral inferior foi semelhante. Um total de 151 indivíduos foram examinados
sendo encontrada uma proporção fêmeas:machos de 1,4:1 que não foi
significativamente diferente da proporção esperada de 1:1 (teste χ2, p>0,05). Entretanto,
com a única exceção do local Sonar (So), foi observada uma tendência a uma maior
proporção de fêmeas, em todos os locais analisados (Figura 1.36).
Figura 1.36: Proporção de sexos observada em indvíduos de I. bicolor, no verão de 2005, no mediolitoral inferior (a) e na franja do infralitoral (b) de costões de Arraial do Cabo. PF= Ponta da Fortaleza, PA=Praia dos Anjos, PV=Pedra Vermelha, FNC=Forno Cultivo, FNF= Forno Flutuante, IP=Ilha dos Porcos. F: fêmeas; M: machos
So
46%
54%
0%
F M
FNC
57%
43%
0%
F M
FNF
60%
40%
0%
F M
PC
70%
30% 0%
F M
PF
70%
30%0%
F M
PV
59%
41%
F M
PA
60%
40%
0%
F M
PF
68%
32%
F M
PV
52%
48%
F M
FNC
58%
42%
F M
FNF
53%
47%
F M
b
a
82
1.6 DISCUSSÃO
1.6.1 Padrão de zonação
Os resultados deste estudo mostraram um padrão de zonação claro em todos os
locais de estudo. Entretanto, o mediolitoral inferior e a franja do infralitoral foram
diferentes entre os locais, devido principalmente à presença (com menores porcentagens
de cobertura) do bivalve invasor I. bicolor em locais com menor influência da
ressurgência. Mudança no padrão de zonação por causa da dominância desse bivalve
invasor tem sido descrito para o local protegido da ação das ondas, Forno Cultivo
(FNC), e o moderadamente exposto, Ponta da Fortaleza (PF), a partir de comparações
com dados prévios à introdução (López, 2003). Já a distribuição vertical dos organismos
sésseis em um dos locais sob efeito direto da ressurgência e com baixa abundância do
invasor, So, foi semelhante ao encontrado em trabalhos anteriores à introdução (Santos,
1996; Coutinho, dados não publicados). Diferentes zonas caracterizadas pela
distribuição vertical e dominância de organismos constituem um dos padrões mais
conspícuos observados na região entremarés rochosa (Stephenson e Stephenson, 1949),
contudo mudanças no padrão de zonação de costas rochosas, como conseqüência da
dominância de espécies invasoras, estão sendo registradas recentemente em outras
regiões do mundo. Alguns exemplos podem ser citados como o das cracas introduzidas
Elminius modestus na Irlanda (Lawson et al., 2004), Balanus glandula na Argentina
(Schwindt, 2007) e Japão (Kado, 2003), e do mitilídeo Mytilus galloprovincialis na
África (Zardi et al., 2006).
83
1.6.2 Comunidade entremarés
Neste estudo foram observadas variações espaciais na comunidade de
organismos sésseis da franja do infralitoral e do mediolitoral inferior devido
principalmente a mudanças quantitativas dos grupos dominantes analisados. Os
organismos que mais contribuíram com as diferenças observadas entre os costões
estudados foram os bivalves P. perna e I. bicolor, e em menor medida o cirripédio T.
stalactífera e as algas em geral.
No mediolitoral inferior, a maior cobertura de T. stalactifera e do bivalve P.
perna observada em locais com maior influência da ressurgência pode estar relacionada
a vários fatores, dentre outros, um maior suprimento larval, maior quantidade/qualidade
do alimento; menor intensidade de predação, menor dessecação devido ao maior grau de
batimento, ou menor competição interespecífica com o bivalve invasor I. bicolor,
espécie que chega a dominar esta faixa em locais com menor intensidade de
ressurgência.
Em relação ao fator suprimento larval, Skinner (2003) observou maior
quantidade de larvas cipris num local com influência direta da ressurgência, quando
comparado a outro local situado do lado interno da baía de Arraial do Cabo. Assim, em
períodos de subsidência, a massa d’água superficial mais quente que se aproxima da
região costeira pode trazer grandes quantidades de larvas que teriam o primeiro contato
com os costões diretamente expostos a estas condições (PC e So neste estudo). As
larvas competentes não teriam limitação de espaço para o assentamento já que, no
presente estudo, foi observado substrato disponível (substrato vazio) ao longo de todas
as estações do ano.
84
As espécies que dominaram na franja do infralitoral e no mediolitoral inferior
dos costões de Arraial do Cabo são cirripédios e bivalves que podem ser incluídas no
grupo trófico dos suspensívoros, ou seja, o seu alimento é material particulado que está
em suspensão na coluna d’água. A quantidade ou qualidade deste material em
suspensão poderia exercer regulação bottom up da estrutura das comunidades por
limitar ou favorecer o crescimento e reprodução de diferentes espécies de suspensívoros
(Menge, 2000). Entretanto, Helson et al. (2007) apontaram o fato de que poucos estudos
têm demonstrado a existência destes efeitos em ecossistemas marinhos. Devido a sua
dinâmica, locais de ressurgência reúnem as condições ideais para testar estas hipóteses
em campo. Nosso estudo mostrou que os locais com menor influência da ressurgência,
internos na baía, têm concentrações equivalentes de matéria orgânica e clorofila a que
locais com maior influência deste fenômeno. Possivelmente o padrão de circulação em
períodos de relaxamento da ressurgência, onde a massa d’água superficial contendo
altas quantidades de material particulado decorrente da intensa atividade biológica
durante a ressurgência, se desloca para os locais internos, poderia indicar uma baixa
heterogeneidade espacial na regulação bottom up na região de estudo.
A intensidade de predação pode ser diferente entre locais com maior e menor
influência da ressurgência. As altas densidades de carnívoros, principalmente do
gastrópode S. haemastoma, observadas nos locais externos à baía, indicariam uma forte
regulação das populações de bivalves e cracas por predação. Entretanto, um estudo
recente demonstrou que uma diminuição na temperatura da água de mar devido a
eventos de ressurgência reduz a taxa de predação que, provavelmente, se refletirá em
menor impacto nas populações de presas (Sanford, 1999). Desta forma, apesar das altas
densidades de carnívoros, estes podem ter sua atividade diminuída em função dos
períodos de ressurgência, quando a temperatura apresenta importantes quedas,
85
reduzindo a pressão de predação. Por outro lado, estes locais foram também os mais
expostos à ação das ondas, fator que pode também diminuir a intensidade de predação
por alguns predadores do entremarés (Richardson e Brown, 1990; Boulding et al.,
1999).
Não existem estudos que demonstrem de forma experimental a existência de
competição interespecífica dos organismos da comunidade residente com o bivalve
invasor I. bicolor. Porém, a formação de extensos bancos monoespecíficosno
mediolitoral inferior por esse bivalve, monopolizando o substrato que estaria disponível
para o assentamento das espécies residentes, pode ser um indicativo de competição por
interferência que deve ser testado em futuros estudos.
A baixa cobertura de I. bicolor observada nos locais mais expostos ao efeito da
ressurgência e às ondas pode estar relacionada à baixa resistência da espécie a
temperaturas inferiores de 20 graus (que não foram observadas no lado interno da baía
onde a espécie é mais abundante). A origem desta espécie exótica é o Caribe, onde
variações muito acentuadas da temperatura d’água não são comuns (Siung, 1980) e, por
tanto, baixas temperatura d’água podem representar um estresse ambiental limitante.
Por outro lado, pode existir uma baixa resistência de I. bicolor ao intenso
batimento destes locais, que explicaria a concentração dos poucos indivíduos presentes
nos locais PC e So em microhabitats como fendas, poças de maré e pequenas depressões
do substrato. A força de fixação pelo bisso de I. bicolor pode não ser suficiente para
evitar o deslocamento dos indivíduos em eventos de fortes tempestades que são
frequentemente observadas com a chegada de frentes frias nos locais externos. A alta
cobertura do bivalve P. perna nestes locais indicaria maior força de fixação. Um estudo
recente realizado nas costas de África do Sul mostrou forte fixação de P. perna ao
substrato e maior resistência ao hidrodinamismo, gerado pela ação das ondas, do que o
86
mexilhão invasor Mytilus galloprovincialis (Zardi et al., 2008). Zardi et al. (2008)
observaram que o padrão de distribuição, abundância e a interação competitiva destas
espécies variaram ao longo do ano devido à maior mortalidade do invasor M.
galloprovincialis nos meses de maior estresse ocasionado pela ação das ondas. Estudos
que avaliem de forma experimental a força de fixação pelo bisso de P. perna e I.
bicolor, e sua resistência às baixas temperaturas, ajudariam a explicar a distribuição
destas espécies nos costões de Arraial do Cabo.
As comunidades que ocupavam o mediolitoral inferior em locais internos da baía
foram semelhantes, com exceção do local IP que ficou mais próximo aos locais externos
à baía (PC e So). A semelhança entre esses locais internos foi devida à dominância do
bivalve invasor I. bicolor nesta faixa. O grau de exposição às ondas, que variou de
protegido a moderadamente exposto, parece não exercer um forte papel na estruturação
destas comunidades nos locais internos da baía.
Conjuntamente com o um aumento da cobertura de algas no verão foi observada,
embora não quantificada, uma intensa epibiose nos indivíduos de I. bicolor. Algas
filamentosas (principalmente dos gêneros Hinksia spp., Ceramium spp., Centroceras
clavulatum) foram normalmente observadas sobre o banco formado pelo bivalve
invasor, principalmente no verão (López, obs. pess.). A presença desta epibiose pode ter
efeitos negativos. Por exemplo, em locais mais expostos à ação das ondas, O`Connor et
al. (2006) observaram que a presença de algas epibiontes no bivalve Mytilus edulis
aumentou a mortalidade dos bivalves, devido ao maior atrito da água gerado pela
presença das algas o que, consequentemente, aumentou a remoção dos indivíduos do
costão pela ação das ondas. Por outro lado, a epibiose por algas durante o verão pode ser
um fator favorável para a sobrevivência de I. bicolor já que elas criariam um
87
microhabitat mais úmido e protegido da intensa insolação típica dessa época do ano que
pode ter efeitos negativos durante a maré baixa diurna.
Uma intensa epibiose por P. perna e Ulva sp. nos indivíduos de I. bicolor foi
observada no costão da Praia Vermelha no Rio de Janeiro (Ferreira-Silva, 2008). Nesse
costão, o mexilhão. P. perna aumentou sua distribuição vertical (que era na franja do
infralitoral) para níveis superiores por meio do recrutamento sobre indivíduos de I.
bicolor que dominavam o estrato primário (diretamente fixados à rocha). Embora
houvesse uma intensa ocupação do substrato por I. bicolor no mediolitoral inferior dos
costões de Arraial do Cabo, ao longo do período de estudo não foi observada epibiose
por P. perna nesta faixa. Para conhecer o efeito da epibiose por algas e outros
invertebrados nos indivíduos do bivalve invasor devem ser realizados futuros estudos
experimentais.
As comunidades do local IP, onde houve baixa influência da ressurgência e
exposição às ondas, foram mais semelhantes aos locais externos da baía que apresentam
características abióticas contrastantes às de IP. Este fato demonstra que, mesmo numa
escala espacial pequena (centenas de metros), o padrão de distribuição e abundância das
espécies nos costões é determinado por uma complexa interação de fatores, como já tem
sido mostrado por outros estudos (ver revisão em Menge, 2000; Westerbom et al.,
2008). A alta cobertura de T. stalactifera, de algas (principalmente do tipo incrustante) e
baixa cobertura do bivalve invasor I. bicolor observadas em IP, podem estar mais
relacionadas a fatores bióticos (predação e competição) do que abióticos, considerando
que haveria menos estresse físico neste local, concordando com o modelo de estresse
ambiental de Menge-Sutherland que foi testado em comunidades entremarés de clima
tropical por Menge et al. (1986).
88
Na franja do infralitoral, a estrutura das comunidades foi diferente
principalmente devido à mudanças na cobertura de algas, P. perna e I. bicolor. Os
resultados encontrados neste estudo sugerem que o grau de exposição às ondas é um
importante fator estruturador das comunidades na franja do infralitoral, não sendo
encontradas diferenças tão acentuadas, como as observadasno mediolitoral inferior entre
locais expostos e moderadamente expostos, com e sem exposição à ressurgência,
respectivamente.
A maior cobertura do mexilhão P. perna em locais expostos e moderadamente
expostos à ação das ondas coincide com estudos realizados com esta espécie em outras
locais (McQuaid e Lindsay, 2000; Zardi et al., 2008). A menor porcentagem de
cobertura do mexilhão observada no local moderadamente exposto, PF, pode estar
relacionada ao extrativismo intenso que sofrem os bancos de mexilhão por moradores e
turistas, já que este é um local de fácil acesso. O bivalve I. bicolor pode estar se
beneficiando desta perturbação, que libera grandes extensões de substrato, para
colonizar e estender sua distribuição para os níveis inferiores do costão.
Este estudo mostrou que a presença de I. bicolor na franja do infralitoral é
freqüente nos costões de Arraial do Cabo. Porém, o local com maior cobertura foi PF.
Estudos anteriores neste local registraram a presença do bivalve invasor nesta faixa em
PF (López, 2003; Rapagnã, 2004), porém, com menor cobertura em comparação à
registrada no presente estudo. A estabilidade ao longo do ano do banco de I. bicolor
formado na franja do infralitoral em PF sugere que, ao menos neste local, a espécie
estendeu sua distribuição vertical e se encontrava bem estabelecida. A maior ocupação
do substrato (menor porcentagem de substrato vazio) e uma maior diversidade de
organismos (algas e invertebrados), quando comparado ao mediolitoral inferior,
poderiam estar restringindo e retardando a invasão do bivalve nesta faixa. Comunidades
89
mais diversas podem exercer maior ressistência à invasão (Elton, 1958, Stachowicz et
al., 1999), e/ou uma utilização eficiente pela comunidade nativa dos recursos limitantes
diminui a chance das espécies invasoras de se estabelecerem com sucesso em novos
ambientes (Elton, 1958, Shea e Chesson, 2002).
Em relação à variação sazonal, nos costões com bancos de mexilhões na franja
do infralitoral, foi observado um aumento da cobertura de P. perna que, em geral,
aconteceu na primavera/verão e esteve relacionada a picos de recrutamento e,
subseqüente crescimento dos indivíduos já estabelecidos (observação pessoal). Já no
local IP, foi observado um aumento da cobertura de algas e do bivalve invasor I. bicolor
no verão. Esta aparente associação será discutida em detalhe na próxima seção.
A diminuição da cobertura de I. bicolor observada na primavera do ano de 2006
foi causada pela mortalidade em massa registrada nas duas faixas do entremarés. A
extensão e as possíveis causas da mortalidade serão discutidas em maior detalhe na
seção que discutirá sobre densidade de I. bicolor nesta discussão.
Densidade dos organismos móveis bentônicos no mediolitoral inferior e na
franja do infralitoral
Nossos resultados mostraram menor densidade total de organismos bentônicos
móveis nos locais externos da Baía de Arraial do Cabo que sofrem influência direta da
ressurgência e são mais expostos à ação das ondas. Devido à falta de costões protegidos
do batimento, nossos resultados não permitem identificar qual destes dois fatores (ondas
ou ressurgência) exerce maior influência na estrutura destas comunidades. Futuros
estudos experimentais deverão ser desenvolvidos para elucidar as causas do padrão
observado. Porém, algumas considerações podem ser feitas baseadas nas características
90
dos organismos móveis e da estrutura da comunidade de organismos sésseis observada
neste estudo.
A diminuição da densidade de T. nodulosa com o aumento do batimento
observada no presente estudo coincide com os dados de Magalhães e Coutinho (1995)
que observaram menor força de aderência ao substrato quando comparada a do
gastropode S. haemastoma.
As densidades de Stramonita haemastoma e Collisella subrugosa nos locais
externos indicam uma resistência a oscilações bruscas de temperatura. Por outro lado, a
ampla superfície pedal pode conferir maior força de adesão ao substrato e
conseqüentemente maior resistência ao deslocamento pelas ondas, fato já testado com S.
haemastoma por Magalhães e Coutinho (1995). Para C. subrugosa Tanaka et al. (2002)
observaram que a área da superfície pedal e o formato da concha variaram em locais
com maior exposição às ondas.
Outra explicação sería que nestes costões há uma maior oferta de alimento. No
caso de S. haemastoma, Lavrado (1992) obsevou que a sua presa preferida foi o
mexilhão P. perna. Este gastrópode apresentou as maiores densidades na franja do
infralitoral de locais expostos ou moderadamente expostos à ação das ondas, onde o
bivalve P. perna foi, também, mais abundante. No caso de C. subrugosa, que é um
herbívoro raspador de microalgas, a sua maior abundância nos locais externos à baía
pode estar relacionada com a maior quantidade de “substrato vazio” onde estes
organismos forrageam. No local PF, interno à baía, onde este patelídeo apresentou as
menores densidades, houve menor quantidade de “substrato vazio” ao longo do estudo,
devido principalmente à densa ocupação nessa faixa pelo bivalve invasor I. bicolor.
Iwasaki (1999) observou que a existência de gaps dentro dos bancos de bivalves é um
fator importante para o comportamento de forrageo do patelídeo Patella flexuosa.
91
A densidade total de herbívoros nos locais externos (So e PC) foi baixa, fato que
pode estar relacionado com a baixa cobertura de macroalgas observada em ambas as
faixas do entremarés. Ao contrário, os locais protegidos apresentaram a maior
diversidade e densidade total de herbívoros, possivelmente relacionado ao menor
estresse ambiental e a uma maior disponibilidade de alimento evidenciado pelos altos
valores de cobertura de macroalgas.
Em geral, independente do efeito da ressurgência, locais mais expostos às ondas
apresentaram maior cobertura de P. perna e do seu predador S. haemastoma, enquanto
locais protegidos tiveram menor abundância destas espécies, sendo observadas maiores
densidades de herbívoros e de cobertura de macroalgas. Em ambas as situações e apesar
da alta densidade de consumidores (herbívoros e carnívoros), as “presas” foram muito
abundantes indicando uma rápida reposição da biomassa conumida.
1.6.3 Interação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve Isognomon
bicolor na região entremarés
O presente estudo indicou uma associação inédita entre a macroalga nativa
Sargassum sp. e o bivalve invasor I. bicolor na região de estudo. Um levantamento
qualitativo da macrofauna associada a Sargassum sp. no sublitoral da Ilha da Queimada
em São Paulo já tinha reportado a presença de I. bicolor (dentre outros bivalves como
Modiolus carvalhoi e Musculus viator) (Jacobucci et al., 2006). O mexilhão Perna
perna que, em outros costões, domina a faixa inferior do entremarés não foi observado
embaixo das frondes da macroalga ao longo do período de estudo.
Na abordagem experimental, os resultados apontaram uma diminuição da
porcentagem de cobertura dos bivalves ao longo do tempo e essa diminuição foi maior
92
nas áreas de remoção da cobertura de Sargassum sp. quando comparada às áreas
controle (com cobertura da macroalga). A diminuição da cobertura do bivalve invasor
nas áreas controle pode estar relacionada a uma diminuição da cobertura da macroalga
também observada nesses quadrados. Este é um processo natural decorrente da etapa
final do ciclo de vida da alga observado nestes ambientes. Em geral, ao final do verão as
algas perdem progressivamente os folíolos e, subseqüentemente, desaparece o talo
inteiro restando apenas o apressório fixado ao substrato (Gonçalves, 1998).
Ao longo do experimento de curto prazo não foram detectadas variações na
cobertura das algas calcárias articuladas, entretanto quando é avaliada a variação
sazonal da cobertura no costão se observa o incremento da cobertura deste tipo de algas
nas épocas em que a cobertura de Sargassum sp. diminuiu, ou seja, o padrão contrário
ao observado com I. bicolor. Outros estudos observaram aumento da cobertura de algas
calcárias articuladas após a remoção das frondes de diferentes tipos de macroalgas que
formam um estrato secundário (Bulleri et al,. 2002) e essas algas calcárias se tornaram o
organismo bentônico dominante nessas áreas (Lilley e Schiel, 2006). Este resultado
pode ser explicado pelas mudanças das condições embaixo das frondes, como a
diminuição de insolação, fluxo d’água e temperatura e o aumento da abrasão pelo talo
das macroalgas ou uma interação de todos esses fatores (Irvin e Connell, 2006; Russell,
2007).
Duas explicações não excludentes e que devem ser testadas em estudos futuros,
podem ser propostas para a associação entre a macroalga e I. bicolor. A cobertura de
Sargassum sp. pode facilitar o assentamento de larvas de I. bicolor e/ou aumentar a
sobrevivência dos recrutas e adultos, seja pela proteção contra predadores ou pelas
condições ambientais criadas nesse microhabitat (menor insolação, maior umidade,
etc.). Apesar da baixa abundância de I. bicolor no local de estudo, a proteção contra
93
dessecação e insolação não seria uma hipótese muito plausível visto a dominância deste
bivalve no mediolitoral inferior da região entremarés em outros locais.
O bivalve também ocorreu na franja do infralitoral de outros locais protegidos da
ação das ondas, porém com menores densidades. A interação positiva de I. bicolor com
algumas espécies da faixa inferior poderia facilitar a invasão nesse habitat menos
explorado pelo bivalve. Geralmente os bivalves não são espécies pioneiras na
colonização, precisando da presença de outras espécies como cracas e algas
filamentosas para o seu assentamento. Moreno (1995) observou que o recrutamento de
bivalves em macroalgas filamentosas diminuiu a predação por gastrópodes, permitindo
às presas alcançar tamanho suficiente para escapar da predação. Já, Bertness et al.
(1999) observaram um incremento do efeito dos predadores embaixo das frondes de
macroalgas nas faixas inferiores do entremarés. No presente estudo não foram
observados eventos de predação nem sinais (furos, conchas quebradas) que indicassem
consumo dos bivalves por predadores bentônicos. É possível que as frondes de
macroalgas estejam diminuindo a visualização de predadores não bentônicos, como
peixes e aves. Estes predadores têm maior mobilidade e levam menos tempo de
manipulação deste tipo de presas que os predadores bentônicos, o que explicaria a
rápida remoção dos bivalves inteiros das áreas sem cobertura da macroalga.
É possível, ainda, que a sazonalidade de Sargassum sp. explique a diminuição da
cobertura de I. bicolor na franja do infralitoral nas estações do ano em que a macroalga
não está presente (outono, inverno e início da primavera). Cabe salientar a importância
de uma sincronia entre o desenvolvimento do banco de Sargassum sp. e a dispobilidade
de larvas de I. bicolor. Por isso, a consistência interanual do padrão observado deve ser
avaliada por meio de monitoramento em longo prazo, incluindo a fase larval do invasor.
Futuros estudos serão realizados com o objetivo de avaliar a associação da espécie
94
nativa e invasora ao longo do período inteiro de desenvolvimento dos bancos da
macroalga e o papel dessa interação na intensidade de recrutamento e predação no
bivalve invasor.
Diferentes espécies do gênero Sargassum se distribuem formando densos bancos
nos costões do litoral sudeste do Brasil (Széchy e Paula, 2000). É importante investigar
a ocorrência da associação entre esta macroalga e I. bicolor em outros locais do litoral
onde as espécies co-ocorrem, já que essa interação pode aumentar a vulnerabilidade de
ambientes ainda não invadidos.
1.6.4 Densidade de Isognomon bicolor
Assim como a porcentagem de cobertura, a densidade média de I. bicolor
apresentou variação entre os locais de estudo, sendo PF e FNC onde foram observados
os maiores valores, tanto na franja do infralitoral quanto no mediolitoral inferior. Estes
locais ficam na Enseada do Forno, porém se diferenciam quanto ao grau de exposição às
ondas, sendo PF comparativamente mais exposto. Outros locais moderadamente
expostos (PV e PA) apresentaram valores intermediários de densidade média e os
protegidos (FNF e IP) menores densidades, no entanto a densidade em IP foi
significativamente menor. Este cenário sugere que o hidrodinamismo exerce pouca
influência neste parâmetro populacional da espécie I. bicolor pelo menos no período
analisado. Contudo, a maior variabilidade da densidade em costões protegidos pode
indicar maior variabilidade nestes ambientes das condições favoráveis para a invasão
por I. bicolor, que pode estar relacionada às interações interespecíficas ou a maior
variabilidade no suprimento de larvas nessas condições de batimento.
95
O padrão sazonal na densidade de I. bicolor não foi consistente entre os locais
com diferente grau de batimento. Contudo parece existir um aumento da densidade no
inverno em locais moderadamente expostos às ondas. Já os locais protegidos foram
altamente variáveis sem exibir um padrão claro. Estas variações sazonais observadas
podem ser determinadas por suprimento de larvas ou mortalidade diferencial nas épocas
do ano. A mortalidade variou entre 3 e 7% ao longo do ano de 2005 e não foram
observadas variações expressivas na proporção de indivíduos mortos nas estações do
ano. Este resultado, no entanto, deve ser avaliado com cautela por ser derivado da
contagem de conchas vazias presentes no banco de I. bicolor, que foram amostrados
uma vez em cada estação do ano. As conchas vazias de indivíduos mortos poderiam ser
facilmente removidas em locais mais expostos à ação das ondas quando comparados aos
protegidos ou em bancos menos densos e, portanto com menor complexidade para reter
as conchas, levando a uma subestimação deste parâmetro nesses locais.
O evento de mortalidade observado na primavera de 2006 ocorreu no mês de
setembro e, nos locais protegidos da ação das ondas, foi observada uma alta proporção
de indivíduos mortos que ainda se encontravam fixados ao costão. Nas áreas antes
ocupadas por extensos bancos do bivalve invasor em locais mais expostos às ondas,
apenas os bissos permaneceram fixados ao costão.
Em alguns locais, foram observadas pequenas manchas mistas de indivíduos
mortos e vivos que, subseqüentemente, foram desaparecendo, possivelmente removidos
pelas ondas. Isto indica que o fator que causou a mortalidade não chegou a atingir todos
os indivíduos da população, porém, a instabilidade do banco gerada pelos indivíduos
mortos, que eram facilmente removidos do substrato, pode ter ocasionado o
desprendimento dos sobreviventes.
96
A mortalidade abrangeu uma ampla área geográfica na costa do Brasil, sendo
registrada em outros costões do estado de Rio de Janeiro como Itaipu e Praia Vermelha
(Ferreira-Silva, 2008; Teixeira et al., 2007), Cabo Frio e Búzios (López, obs. pess.) e
em São Paulo (A.C. Mazzuco, com. pess.). Já no Espírito Santo, as populações de I.
bicolor não sofreram diminuição drástica de sua abundância durante esse período (G.
Zamprogno, com. pess.). Após aproximadamente 20 meses do evento de mortalidade,
não foi observada a recuperação dos bancos de I. bicolor, confirmando a sua baixa
capacidade como colonizadora primária do substrato já observada na região (Rocha,
2002; Rapagnã, 2004; López dados não publicados). Atualmente, podem ser observados
alguns indivíduos agregados em pequenas manchas em locais abrigados. Este pode ser
um exemplo de invasão com longo intervalo (prolonged lag), variável de acordo a
características da espécie e o ambiente invadido, entre a introdução e a explosão da
população da espécie exótica. Este processo foi observado no bivalve invasor
Brachidontes pharaonis na costa de Israel (Rilov et al., 2004).
Apesar de não ter sido possível elucidar a causa da mortalidade, algumas
possíveis explicações podem ser propostas, como mudança na temperatura, doença e
envelhecimento dos bancos. No período em que aconteceu a mortalidade, sensores de
temperatura colocados no costão da Praia dos Anjos registraram baixas temperaturas do
ar que coincidiram com marés noturnas muito baixas (-0,1), alternadas com temperatura
alta em dias subseqüentes (F. Siviero, com. pess.). Um estudo experimental foi
realizado após o evento de mortalidade, utilizando indivíduos que sobreviveram a este
evento no Forno de Arraial do Cabo e na Praia Vermelha no Rio de Janeiro. Foram
simuladas as condições registradas nesse período e observada a taxa de mortalidade.
Nenhum dos indivíduos morreu ao longo do experimento, indicando que as condições
ambientais simuladas no laboratório não gerariam uma mortalidade em massa. Contudo,
97
cabe salientar que os indivíduos utilizados no experimento tinham sobrevivido à extensa
mortalidade podendo ter maior resistência ao fator analisado.
Doenças geradas por parasitas e bactérias têm sido apontadas como responsáveis
por eventos de mortalidade em massa de invertebrados marinhos (Brady e Scheibling,
2005; Cai et al., 2006) e não podem ser descartadas como possível causa da mortalidade
de I. bicolor.
Embora seja uma espécie invasora, I. bicolor tornou-se um importante (várias
relações interespecíficas com as espécies nativas) componente nas comunidades do
mediolitoral inferior do entremarés antes do evento de mortalidade. Os bancos formados
por Isognomon bicolor abrigavam uma diversa fauna (crustáceos, outros bivalves,
poliquetas, etc.) (Robles, 2003; Fernandes et al., 2004), sugerindo um papel de espécie
engenheira (sensu Jones et al., 1994) aumentando a complexidade destes ambientes e
com isso a diversidade em escala local. Este bivalve invasor era consumido por
predadores nativos, sendo um dos itens principais da dieta de Stramonita haemastoma
principalmente quando sua presa preferida, P. perna, se encontrava em baixa
abundância (López, 2003). Em costões com menor exposição à ação das ondas
Isognomon bicolor foi a presa mais consumida por Trachypollia nodulosa (Ferreira e
López, 2007). As conseqüências sobre a comunidade residente a partir da drástica
diminuição da espécie invasora devem ser avaliadas. O presente estudo registrou alguns
parâmetros populacionais do bivalve invasor e interações com a comunidade nativa ao
longo de um ano antes do evento da mortalidade, o que servirá como referência para
futuros estudos realizados com esta espécie na região que acompanhem a re-colonização
por esta espécie.
98
1.6.5 Estrutura de tamanho e proporção de sexos de Isognomon bicolor
A proporção de sexos não foi estatisticamente diferente da proporção esperada
(1:1), o que indica um equilíbrio na população. Entretanto, houve uma leve tendência a
maior proporção de fêmeas que de machos à exceção de um dos locais externos (So). O
mesmo resultado já tinha sido encontrado por Rapagnã (2004) para indivíduos de I.
bicolor coletados nos costões internos à baía, Ponta da Fortaleza e Anjos e, no local
externo, Sonar.
A estrutura de tamanhos foi altamente variável entre faixas, locais e estações do
ano. Porém, no mediolitoral inferior, onde o bivalve foi mais abundante, foi observada a
tendência da estrutura ser unimodal no verão e bimodal principalmente no outono e
inverno. Na franja do infralitoral, a estrutura populacional foi unimodal nas estações do
ano analisadas, exceto no inverno em PV, FNF e PA onde houve maior número de
indivíduos das classes menores, indicando um aumento no recrutamento. Contudo, em
ambas as faixas analisadas, foi registrada a presença de recrutas em todas as estações do
ano, com menores quantidades no verão em todos os locais e aumento no outono e
inverno dependendo do local analisado.
Apenas os resultados obtidos em todas as estações do ano nos locais que
apresentaram baixa densidade de I. bicolor (IP e So) e os obtidos no verão e outono dos
locais com maior densidade do bivalve durante o presente estudo, coincidem com os de
Rocha (2002). O autor avaliou mensalmente a estrutura das populações de I. bicolor no
mediolitoral inferior de dois dos costões também utilizados neste estudo, PF e FNC, e
encontrou populações com estrutura unimodal sendo as classes intermediárias as mais
freqüentes. Devido ao baixo recrutamento sobre os co-específicos registrado por Rocha
(2002), o autor propôs que altas taxas de recrutamento não seriam responsáveis pela
dominância do bivalve nos costões e, sim um recrutamento regular baixo que é bem
99
sucedido devido à alta sobrevivência dos recrutas. Os dados do presente estudo no
inverno (em ambas as faixas) e primavera (no mediolitoral inferior) mostraram uma alta
freqüência de indivíduos das classes de menor tamanho, com diminuição do número de
indivíduos nas classes subseqüentes. Estes resultados indicam que os períodos mais
favoráveis para o recrutamento são inverno e primavera, possivelmente relacionados a
um maior número de larvas na água, a condições mais favoráveis para o assentamento
no substrato ou uma combinação de ambos os fatores nessas épocas do ano.
McMahon (2002) propôs que espécies invasoras tendem a ter características de r
estrategistas, como alta fecundidade, taxas reprodutivas e crescimento, o que lhes
confere uma alta capacidade competitiva. Alguns bivalves invasores que expandiram
rapidamente sua distribuição, como Mytilus galloprovincialis na África do Sul, parecem
apoiar essa tese (Griffiths et al., 1992). Por exemplo, o bivalve invasor M.
galloprivincialis apresentou uma estrutura populacional assimétrica (skewed) com alta
densidade de recrutas e menores densidades de indivíduos das classes de tamanho
maiores. Este padrão indicaria altas taxas reprodutivas e sucesso no assentamento,
porém um forte efeito dos processos pós-assentamento nas populações do bivalve. Na
região de estudo, Fernandes (1981) observou uma estrutura populacional do mexilhão
P. perna semelhante à observada para M. galloprovincialis, ao longo do ano inteiro. Já
o padrão observado para I. bicolor mudou sazonalmente. Porém, nenhum estudo até o
presente analisou a variabilidade no espaço e tempo do investimento reprodutivo do
bivalve invasor I. bicolor, sendo esta informação fundamental para avaliar o tipo de
estratégia utilizada pelo bivalve (r ou k). O número de recrutas pode não ser uma boa
estimativa do esforço reprodutivo já que intensa mortalidade das larvas na coluna
d’água ou falta de condições apropriadas para a fixação no substrato poderiam estar
determinando o baixo recrutamento observado em alguns locais.
100
A hipótese da limitação por recrutamento estabelece que a abundância de
indivíduos nas populações adultas é determinada pela taxa de chegada de larvas ou
propágulos (Chesson, 1988). No presente estudo, a freqüência de recrutas observada nas
duas faixas analisadas sugere que a baixa densidade de I. bicolor na franja do
infralitoral na maioria dos costões analisados não se deve a baixo número de larvas e
mais provavelmente à mortalidade pós-assentamento. Resultados semelhantes foram
encontrados por Bownes e McQuaid (2006) na África do Sul. Os autores sugerem a
existência de segregação de habitat entre duas espécies de bivalves, sendo a espécie
nativa P. perna dominante na franja do infralitoral e o invasor M. galloprovincialis no
mediolitoral inferior. A co-existência entre estes mexilhões estaria favorecida pela
mortalidade diferenciada do invasor na franja do infralitoral, o que diminuiria a
competição interespecífica entre os bivalves.
Nos costões moderadamente expostos à ação das ondas em Arraial do Cabo é
observada uma segregação de habitat entre I. bicolor e P. perna semelhante à observada
na África do Sul. Porém, em alguns dos locais analisados foi observado um aumento da
cobertura de I. bicolor na franja do infralitoral quando comparado com estudos
anteriores (López, 2003; Rapagnã, 2004) o que indicaria uma mudança na taxa de
assentamento ou de sobrevivência pós-assentamento do bivalve invasor. Assim, a
aparente co-existência entre estas espécies poderia tornar-se comprometida com a
formação de bancos por I. bicolor na faixa de dominância de P. perna. Embora não
quantificado neste estudo, foram observados alguns indivíduos de P. perna fixados
sobre as agregações de I. bicolor na franja do infralitoral em PF. Assim como aconteceu
na Praia Vermelha no Rio de Janeiro (Ferreira-Silva, 2008), a epibiose por P. perna
pode ser uma nova forma de co-existência entre as espécies ante uma diminuição da
mortalidade pós-recrutamento de I. bicolor o que favoreceria a invasão da franja do
101
infralitoral em costões moderadamente expostos. Devido ao evento de mortalidade de I.
bicolor esta hipótese não pôde ser testada.
Em síntese, os resultados mostraram que:
(i) Antes do evento de mortalidade, I. bicolor era uma espécie bem estabelecida
no mediolitoral inferior da região entremarés na maioria dos costões internos da baía,
com bancos estáveis (em termos de densidade e cobertura) ao longo do tempo, com
presença de recrutas em todas as estações do ano.
(ii) A ausência de densos bancos nos locais externos indicou uma aparente
resistência ambiental à invasão pelo efeito direto ou indireto da ressurgência e/ou maior
grau de exposição às ondas. Já nos locais internos da baía de Arraial do Cabo, o grau de
exposição às ondas avaliados neste estudo parece não ser um forte fator estruturador das
comunidades no mediolitoral inferior dominado pelo bivalve invasor. As comunidades
da franja do infralitoral parecem estar mais estruturadas pelo fator exposição às ondas
que pela influência da ressurgência. A menor densidade do invasor nesta faixa parece
não estar ocasionada por baixas quantidades de larvas já que houve alta freqüência de
recrutas principalmente no outono e inverno.
(iii) O local interno à baía (IP), protegido da ação das ondas, apresentou menor
cobertura do bivalve no mediolitoral inferior e um aumento da cobertura do invasor na
franja do infralitoral, possivelmente favorecido pela interação positiva com a macroalga
nativa Sargassum sp. As frondes da macroalga aumentaram a sobrevivência dos
bivalves e isto pode estar relacionado à proteção da predação por peixes e aves. Assim,
uma intensa pressão de predação poderia ser uma das explicações da baixa cobertura
observada nos costões deste local (em ambas as faixas). O efeito da predação neste local
será abordado em detalhe no capítulo 3 desta tese.
102
(iv) Um evento de mortalidade em massa diminuiu drasticamente as populações
de I. bicolor nas duas faixas dos costões de estudo. Após 20 meses de acontecido esse
evento não foi observada a re-colonização por I. bicolor aos níveis observados antes da
mortalidade.
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109
Capítulo 2
Distribuição espacial e temporal em escala local das larvas meroplanctônicas em
uma região tropical sob influência da ressurgência
2.1 Introdução
Estudos sobre a distribuição espaço-temporal da comunidade meroplanctônica
são importantes para entender a dinâmica das populações adultas. Na década de 50,
Thorson (1950) já havia proposto que a variabilidade espacial e temporal da quantidade
de larvas na coluna d’água poderia exercer uma forte influência na quantidade de
recrutas e, conseqüentemente, na abundância dos indivíduos adultos que compõem as
comunidades de costões rochosos. Contudo, medições do suprimento de larvas se
tornaram mais comuns nos estudos sobre recrutamento quando Gaines et al. (1985) e
Gaines e Roughgarden (1985) identificaram uma correlação entre a disponibilidade de
larvas de Balanus glandula (cirripédio) na coluna d’água com a distribuição e
abundância das populações bentônicas. Posteriormente, Lewin (1986) chamou de
“ecologia do suprimento larval” (supply-side ecology) ao conjunto dos processos pré-
fixação que modificam o suprimento de larvas (por exemplo, mortalidade de larvas,
condições hidrodinâmicas). A medida da concentração de larvas pode, em alguns casos,
ser um bom indicativo do suprimento, porém, o suprimento depende do fluxo d’ água e
turbulências que modificam o transporte das larvas para as áreas de assentamento (Yund
et al., 1991).
A maioria dos organismos que habitam os costões rochosos possui ciclos de vida
complexos, envolvendo uma fase adulta bentônica e uma fase larval planctônica com
um ou vários estágios de desenvolvimento. Dos 31 filos de animais presentes em
ambientes marinhos, aproximadamente 23 apresentam desenvolvimento indireto a partir
110
de larvas que diferem dos adultos quanto a tamanho, forma, habitat, nutrição e/ou
mobilidade (Young, 2002). As larvas dos invertebrados marinhos podem permanecer na
fase planctônica por horas ou anos. Por exemplo, algumas espécies de ascídias,
briozoários, esponjas e corais apresentam estágio planctônico que varia de horas até
menos de 2 meses. Cirripédios e bivalves de regiões temperadas levam entre 4 a 6
semanas de desenvolvimento, enquanto alguns poliquetos, outros bivalves, gastrópodes
e decápodes desde vários meses até anos (Levin e Bridges, 1995). Segundo Todd
(1998), o potencial de dispersão de uma larva é muitas vezes inferido a partir do tempo
e tipo de desenvolvimento. Larvas planctotróficas podem ser transportadas por maiores
distâncias já que, normalmente, permanecem mais tempo na coluna d’água até se
tornarem competentes. Já as larvas lecitotróficas, dependem das reservas internas e
normalmente sofrem metamorfose em poucos minutos ou dias, apresentando menor
potencial de dispersão. Independente do tipo de desenvolvimento, uma vez liberadas na
coluna d’água as larvas ficam expostas a diferentes fluxos de água como os laminares e
turbulentos (Eckman, 1996). Dependendo destes fluxos d’água, as larvas podem ser
transportadas para regiões afastadas da costa por meio de processos chamados de
offshore (Shanks, 1995), e posteriormente retornar para áreas costeiras por mecanismos
de transporte onshore (Pineda, 2000) em diferentes pulsos, ou podem ficar retidas em
regiões próximas à costa (Wing et al., 1998). A intensidade de cada um desses
processos dependerá das condições oceanográficas e do comportamento de natação da
larva tanto em direção horizontal quanto vertical, e estes fatores em conjunto definirão o
suprimento de larvas em uma determinada região (Young, 1995; Shanks, 1995; Pineda,
2000).
A falta de correlação positiva entre esforço reprodutivo e a intensidade de
assentamento ou recrutamento em um determinado local pode estar relacionada à
111
mortalidade ou à dispersão das larvas para outras regiões. A partir destas observações,
as populações marinhas são consideradas como “sistemas abertos” existindo constante
troca de larvas e propágulos entre regiões (Caley et al. 1996) e sendo influenciadas por
fatores oceanográficos que atuam no transporte e dispersão (Levin 2006). Uma revisão
realizada por Shanks (1995) abordou o efeito de diferentes condições oceanográficas
sobre o transporte e dispersão de larvas e o efeito que o comportamento destas poderia
exercer para maximizar a oportunidade de chegar ao local de assentamento. O autor
concluiu que a maioria das larvas com baixa velocidade de locomoção seria
transportada como partículas passivas e sua dispersão não estaria modificada pela
natação da larva contra o fluxo horizontal. Diferentes formas de locomoção conferem às
larvas diferentes velocidades de natação. Por exemplo, larvas ciliadas se movimentam
na ordem de milímetros por segundo (Chia et al., 1984). Velocidades desta magnitude, e
ausência de fortes fluxos turbulentos, permitem as larvas migrarem verticalmente na
coluna d’água, mas não são suficientes para vencer a velocidade de correntes costeiras
(na ordem de centímetros por segundo). Tem sido observada a capacidade das larvas de
controlar a posição vertical na coluna d‘água o que permite evitar predadores,
aperfeiçoar o comportamento alimentar (incrementando qualidade e/ou quantidade), e
permanecer expostas a diferentes fluxos horizontais que predominam nas diferentes
profundidades, comportamento que aumentaria ou diminuiria a dispersão (Young, 1995)
e o retorno às áreas costeiras para o assentamento (Pineda, 1994; Wing et al., 1998). A
distribuição espacial das larvas, principalmente as com baixa velocidade de locomoção,
será influenciada pelas correntes do local que, por sua vez, são determinadas por
diversos fatores, como ação do vento, mudanças de maré, formação e deslocamento de
frentes e topografia (Shanks, 1995).
112
O efeito da ressurgência vs subsidência no transporte de larvas foi amplamente
estudado na costa de Califórnia e mais recentemente na costa do Chile (Roughgarden et
al., 1988, Garland et al., 2002, Poulin et al., 2002, Menge et al, 2003, Wing et al., 2003,
Navarrete et al., 2005, Shanks e Brink, 2005). O padrão esperado é um transporte
passivo de advecção para fora da costa durante períodos de ressurgência (Roughgarden
et al., 1988) e em direção à costa em períodos de subsidência (Farrell et al. 1991).
Padrões diferentes têm sido encontrados em relação à dispersão ou retenção de larvas
por fenômenos de ressurgência, dependendo do local e grupo taxonômico em estudo.
Por exemplo, Wing et al. (2003) encontraram relação positiva entre períodos de
ressurgência com o assentamento de alguns grupos de decápodes enquanto o
assentamento de ouriços e de outros grupos de decápodes foi mais intenso em períodos
de subsidência, porém os autores não estimaram a concentração de larvas na coluna
d’água. Alguns processos oceanográficos favorecem a concentração e retenção de larvas
em regiões próximas à costa e o recrutamento nos locais de origem (self-recruitment).
Recentemente, foi demonstrada a capacidade das larvas de permanecer em regiões
próximas à costa, independente da intensidade de ressurgência (Poulin et al., 2002) e
Shanks e Brink (2005) propuseram um modelo pelo qual a natação contra o fluxo
vertical predominante, inclusive de larvas que não têm uma grande capacidade natatória
(bivalves), permitiria às larvas permanecerem perto da costa. Levin (2006) revisou
recentemente estudos realizados sobre dispersão e concluiu que os processos de
retenção são comuns e as populações são geneticamente menos abertas do que é
esperado dentro do paradigma anterior, no qual se considerava constante troca de larvas
e propágulos entre áreas.
Durante os últimos anos, o aumento de estudos da dinâmica das larvas
meroplanctônicas na coluna d‘água visa explicar sua relação com o assentamento,
113
recrutamento e com a variação espacial e temporal das populações adultas (Todd, 1998;
Levin, 2006). Entender essas relações e o seu grau de variabilidade pode ajudar a aplicar
estes conceitos em planos de manejo e conservação de ambientes costeiros
(Fairweather, 1991).
Uma aplicação mais recente da teoria do suprimento larval é no contexto de
bioinvasão, um dos impactos humanos mais preocupantes nos ecossistemas marinhos e
que, nos últimos anos, está concentrando esforços da comunidade científica. Por
exemplo, o estudo dos processos que modificam a concentração e transporte de larvas e
propágulos de espécies exóticas permitem conhecer o potencial de dispersão dessa
espécie para outras regiões ainda não invadidas (MacQuaid e Phillips, 2000). Na região
do presente estudo, os costões rochosos apresentam diferente abundância do bivalve
invasor Isognomon bicolor, e um dos fatores determinantes poderia ser o efeito das
condições hidrodinâmicas na concentração de larvas na água adjacente aos costões.
Estimar o suprimento larval em um determinado local não é simples e várias
metodologias estão sendo testadas com o intuito de mensurá-lo de forma mais precisa.
Conhecer a variação da densidade de larvas meroplanctônicas numa região constitui
uma primeira abordagem exploratória que auxilia na identificação de áreas de maior ou
menor concentração larval; o que, por sua vez, pode definir futuros estudos
experimentais que visem explicar a dinâmica das populações adultas bentônicas
incluindo os processos pré-fixação. Assim, este estudo objetivou avaliar a variação
espacial e temporal da densidade de larvas meroplantônicas na água de superfície
próxima a costões sujeitos a diferentes condições hidrodinâmicas.
114
2.2 Objetivos
• Avaliar a variação temporal (ao longo de um ano) da concentração de larvas na
água de superfície próxima a costões que, pela sua localização dentro ou fora de
enseadas e pela orientação em relação aos ventos predominantes, estariam
sujeitos a diferentes padrões de circulação d’água.
• Comparar a densidade das larvas meroplantônicas entre as épocas de
ressurgência e subsidência.
• Mensurar a variação espacial da concentração das larvas meroplantônicas na
água de superfície próxima a costões com diferente influência da ressurgência e
da circulação.
• Identificar locais e épocas de maior concentração de larvas na água de superfície
com ênfase nas larvas do bivalve invasor Isognomon bicolor.
• Relacionar a densidade de diferentes tipos de larvas com as variáveis ambientais
(nutrientes, temperatura, clorofila a, material particulado em suspensão e matéria
orgânica) medidas ao longo do período de estudo.
2.3 Hipóteses
1) Na água de superfície, a concentração de larvas varia ao longo do ano de acordo
com as variações das características abióticas da água decorrentes do fenômeno
da ressugência.
2) Os locais de estudo apresentam diferentes comunidades de larvas
meroplanctônicas na água de superfície devido a: diferente exposição à
ressurgência e à circulação que é influenciada pela direção dos ventos
(principalmente de nordeste e sudoeste).
115
2.4 Locais de estudo
Neste estudo foram amostrados sete locais, seis situados na parte interna da baía
de Arraial do Cabo (Praia dos Anjos (PA), Ponta da Fortaleza (PF), Ilha dos Porcos
(IP), Pedra Vermelha (PV), Forno Cultivo (FNC) e Forno Flutuante (FNF)) que têm
menor influência da ressurgência, e um local externo (Sonar-So) que sofre influência
direta da ressurgência. Dos locais da baía de Arraial do Cabo, quatro estão situados nas
Enseadas dos Anjos e do Forno (PA, PF, FNC e FNF) e dois locais (IP e PV) estão fora
dessas enseadas e em áreas de passagem das águas externas para dentro da baía de
Arraial do Cabo. Adicionalmente, quando o vento predominante é nordeste, os locais
internos da baía de Arraial do Cabo podem ser separados por sua maior ou menor
exposição à ação das ondas, sendo os locais mais batidos PA, PV e PF e os mais
protegidos FNC, FNF e IP. Quando o vento é sudoeste, em geral todos os locais
internos ficam menos batidos, e, dependendo da intensidade do vento, as correntes
internas podem circular no sentido Boqueirão-Ponta Leste (ver Figura 1 na Área de
estudo e em Valentin et al., 1975). Nestas condições de vento sudoeste, o local So
(externo) fica muito exposto à ação das ondas. Maiores detalhes das características dos
locais de estudo estão na seção “Área de estudo” desta tese.
2.5 Material e Métodos
2.5.1 Variáveis ambientais e hidrobiológicas
Foram medidos: temperatura, nutrientes (nitrato, nitrito, amônia e fosfato),
Clorofila a, material particulado em suspensão (MPS) e matéria orgânica (MO)
utilizando as metodologias já descritas na seção de materiais e métodos do Capítulo 1.
116
Vento e maré
Os dados de direção e intensidade de vento (mensurados três vezes ao dia nos
horários de 12, 18 e 24hs) foram obtidos na Estação Meteorológica da Base Aero-Naval
de São Pedro, RJ. Os dados de maré foram obtidos na Diretoria de Navegação e
Hidrografia da Marinha do Brasil (DHN) para o Porto do Forno, Arraial do Cabo (22º
58’,3S; 42º 00,8’W).
2.5.2 Densidade de larvas
Em sete dos oito locais, concomitantemente às coletas de água de mar, foram
realizados arrastos horizontais da água de superfície com rede de plâncton de 100 µm de
malha e 40cm de diâmetro. Um fluxômetro (General Oceanics Environmental) acoplado
à rede permitiu estimar o volume de água filtrado em cada arrasto. Em cada local foram
coletadas três réplicas quinzenalmente e nas semanas intercaladas foi realizado apenas
um arrasto para se ter registros de eventuais picos na abundância das larvas. Estes
arrastos foram paralelos à linha da costa e próximos ao costão (entre 20 e 100 m). As
coletas no local situado na parte externa da Ilha de Cabo Frio, Sonar, foram realizadas
quando as condições do mar permitiam e sempre foram realizados três arrastos. Não foi
possível realizar os arrastos no outro local externo à baía, Ponta da Cabeça, devido a
dificuldades logísticas (embarcação, distância e condições adversas do mar).
Foram coletadas e quantificadas 705 amostras em total. Em cada um dos seis
locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo local, foram coletadas 78 amostras
com réplicas e no local externo foram 81 amostras. Já as coletas sem réplica, nas quais
apenas um arrasto foi realizado em cada local dentro da baía, totalizaram 156 amostras,
sendo 26 por local, ao longo do período de estudo.
117
Cada arrasto teve dois minutos de duração e, ainda em campo, as amostras foram
fixadas em uma solução de 4 % de formol neutralizado com bórax e, posteriormente,
transportadas ao laboratório para contagem. Em laboratório, cada amostra foi levada a
um volume de 200 ml e, após homogeneização, foi extraída uma subamostra de 2,68 ml
com pipeta de Stemple e colocada em uma cuba de Dollfus para contagem das larvas
sob microscópio estereoscópico. Apesar do termo meroplâncton abranger larvas de uma
grande variedade de organismos, incluindo até larvas de peixes, neste estudo só serão
consideradas as larvas meroplanctônicas de invertebrados bentônicos. Dada a
dificuldade da identificação das larvas meroplanctônicas ao nível de espécie, estas
foram quantificadas por grandes grupos (ex.: cirripédios, bivalves não identificados,
mitilídeos, ostra). A única larva identificada ao nível de espécie foi a do bivalve invasor
Isognomon bicolor.
A densidade de cada tipo de larvas por metro cúbico foi estimada por meio da
fórmula:
Volume filtrado (VF) (m3)= G × 0,003 (constante)
Densidade na amostra (DA) = N × VA / SA
Densidade na amostra (larvas / m3) (D)= DA / VF
Sendo:
G= número de giros do fluxômetro
N= quantidade de larvas
VA= Volume da amostra em laboratório (200 ml)
SA= Volume da subasmostra (2,68 ml)
118
2.5.3 Análise dos dados
Variáveis ambientais
Além da descrição dos dados a partir dos gráficos realizados para cada variável
abiótica mensurada (Capítulo 1), foi utilizada uma Análise em Componentes Principais
(matriz de correlação) com o objetivo de sumarizar as variáveis abióticas e ordenar as
amostras em diferentes locais e época do ano (ressurgência e subsidência) ao longo do
período de estudo. Com o objetivo de evidenciar os padrões graficamente, a análise foi
realizada utilizando a média das amostras semanais dos parâmetros mensurados em
cada local e época (ressurgência ou subsidência). Foi utilizado o programa Statistica
6.0. A época de maior e menor influência da ressurgência foi definida a partir dos dados
de temperatura e quantidade de nutrientes obtidos durante o período de estudo. Assim, a
época de maior influência da ressurgência incluiu o período de setembro de 2005 a
fevereiro de 2006 e a época de subsidência os meses de abril a agosto de 2005 e março
de 2006.
Variáveis biológicas: densidade de larvas meroplantônicas
Análise univariada
Para comparar a densidade média de larvas entre os locais (considerando todo o
período de estudo) foi utilizado o teste não-paramétrico de Kruskal-Wallis (ao nível de
significância de 0,05). A análise não-paramétrica foi escolhida por dois motivos: 1)
após transformação dos dados as variâncias continuaram sendo heterogêneas e 2) menor
número de réplicas no local Sonar (desenho desbalanceado) (Zar, 1999).
119
Análise multivariada
A variação na comunidade de larvas meroplantônicas nas épocas do ano mais
contrastantes na região (ressurgência e subsidência) foi explorada com a análise não
paramétrica de escalonamento multidimensional nMDS. Para todas as análises, foi
utilizada uma matriz de similaridade com o índice de Bray-Curtis. Como este índice
outorga maior importância às espécies dominantes, os dados de densidade foram
transformados para log (x+1) de modo a compensar a contribuição das espécies menos
abundantes na análise (Clarke e Warwick, 2001).
Considerando que o vento e as marés podem ser fatores importantes na variação
espacial de larvas, já que podem modificar os padrões de circulação local (Shanks,
1995), para cada época do ano foram realizadas análises multivariadas nMDS que
ordenaram as amostras (média por local) de acordo à direção do vento do dia, quadrante
E-NE (de agora em diante chamado apenas de NE) e S-SO (de agora em diante
chamado apenas de SO), que foram os mais freqüentes nos dias de coleta ao longo do
período de estudo, e em relação à maré (enchente e vazante).
Foi utilizado o teste estatístico ANOSIM para comparar a comunidade
meroplantônica entre as duas épocas do ano, entre os tipos de vento (NE e SO) e entre
as condições de maré (enchente e vazante). Em geral, o valor do R global obtido no
teste ANOSIM varia entre 0 e 1 indicando o grau de discriminação entre os grupos.
Valores de 0 indicam a mesma similaridade entre e dentro dos grupos predeterminados,
enquanto valor igual a 1 indica que todas as similaridades dentro do grupo são maiores
que qualquer similaridade entre os grupos. A significância do R global é calculada por
meio de um teste de permutação no qual a distribuição obtida é comparada com o valor
R observado. Assim, o valor R observado é estatisticamente significativo se ele não
pertence a essa distribuição aleatória. O teste SIMPER é uma análise exploratória que
120
calcula a contribuição de cada espécie para a similaridade dentro do grupo e para a
dissimilaridade entre os grupos (Clarke e Warwick, 2001). As três análises (nMDS,
ANOSIM, SIMPER) foram realizadas utilizando o programa PRIMER 5.0.
Com o objetivo de buscar possíveis relações entre as variáveis biológicas
(densidade dos diferentes tipos de larvas) com as características hidrológicas
(nutrientes, temperatura, material particulado em suspensão, matéria orgânica e clorofila
a) foi realizada uma Análise Canônica de Correspondência (ACC). A matriz das
variáveis ambientais foi a mesma utilizada para a análise em componentes principais.
Para as variáveis biológicas, foi construída uma matriz baseada na densidade média de
cada tipo de larva por local nas duas épocas do ano (ressurgência e subsidência). Foi
testada a significância dos eixos canônicos de correlação entre espécies e variáveis
ambientais pelo teste de Monte Carlo, com 999 permutações. A análise foi realizada
com o programa PCORD 4.0.
2.6 Resultados
2.6.1 Variáveis ambientais e hidrobiológicas
A variação dos parâmetros ambientais ao longo do período de estudo foi descrita
no Capítulo 1 desta tese.
Freqüência de ventos e marés
Durante as coletas semanais realizadas no período de 01/04/2005 até 28/03/2006
(n=52) predominaram ventos do quadrante NE (n=14) e ENE (n=17) com velocidade
variando entre 1,9 a 18,2 nós (3,5-33,3 km/h) para ambos (Figura 2.0). Ventos do
quadrante SSO foram menos freqüentes (n=9) e a velocidade foi menor variando entre
121
1,2 a 7,0 nós (2,2-12,7 km/h). Em relação à maré, 34 coletas coincidiram com maré
enchente e 18 com maré vazante.
-20,00
-15,00
-10,00
-5,00
0,00
5,00
10,00
15,00
20,00
25,00
30-3
-05
25-4
-05
30-5
-05
26-6
-05
17-7
-05
6-8-
05
29-8
-05
18-9
-05
11-1
0-05
31-1
0-05
21-1
1-05
10-1
2-05
4-1-
06
23-1
-06
11-2
-06
7-3-
06
27-3
-06
Vel
ocid
ade
(nós
)
Figura 2.0: Direção e intensidade de vento na região de Cabo Frio durante o período de estudo (01/04/2005 até 28/03/2006), considerando os quatro dias anteriores a cada coleta semanal. Os valores negativos indicam direção do quadrante ENE e os positivos do SSO. A linha horizontal indica a época de maior influência da ressurgência.
Análise em Componentes Principais das variáveis ambientais por época do ano
Foi utilizada uma matriz com as médias por local e por época do ano
(ressurgência e subsidência) dos dados ambientais (6 variáveis e 14 objetos). Os dois
primeiros fatores explicaram mais de 80% da variabilidade dos dados ambientais dos
locais e época do ano. As variáveis fostato e nitrogênio total (somatório das
concentrações de nitrato, nitrito e amônia) apresentaram correlação positiva entre elas e
negativa com a temperatura (Figura 2.1). Estas variáveis estiveram altamente
correlacionadas com o fator 1 (que explicou 50,68% da variação) estando a temperatura
correlacionada positivamente e os nutrientes negativamente (Tabela 2.1). O segundo
fator teve correlação negativa com o MPS e MO, sendo que a variável quantidade de
fosfatos apresentou correlação positiva também com este fator. A variável clorofila teve
122
baixa correlação com dois primeiros fatores, mas uma alta correlação negativa com o
fator 3 (que explicou 14,78% da variabilidade) (Tabela 2.1).
Os dois primeiros fatores dividiram as amostras (média por local e época do ano)
em três grupos principais, um formado pelo local So nas duas épocas e, os outros dois
grupos incluíram os demais locais separados por época do ano (Figura 2.2). Em So, por
ser o local mais exposto à influência da ressurgência, foi observada menor temperatura
média (19-21ºC) e maior quantidade de nutrientes que nos locais situados dentro da
Enseada de Arraial do Cabo, e este resultado foi consistente entre as duas épocas do
ano. A separação dos locais menos expostos à influência da ressurgência por época do
ano relaciona-se a uma maior quantidade de MPS e MO na época de ressurgência
quando comparada à época de subsidência. O local Praia dos Anjos na ressurgência
(PA-R) ficou separado do grupo devido a uma maior associação com a quantidade de
nutrientes em especial amônia. O local Forno flutuante na época de subsidência (FNF-
S) ficou mais próximo ao grupo de locais na época de ressurgência devido a alta
concentração de MPS e MO observada nesta área.
Tabela 2.1: Resultado obtido pela Análise em Componentes Principais referente a correlação das variáveis ambientais com os fatores e à porcentagem de variância total explicada por cada autovalor. MPS= material particulado em suspensão. MO= matéria orgânica. N total= nitrogênio inorgânico total (somatório de nitrato, nitrito e amônia). Clorof. a = clorofila a.
Número do Fator Autovalor % variância
total Fator 1 Fator 2 Fator 3
1 3,041 50,684 Temp. 0,894 -0,288 -0,144
2 1,809 30,147 PO4 -0,758 0,606 -0,098
3 0,886 14,775 Clorof. a 0,313 0,413 -0,851
4 0,146 2,449 MO mg/L -0,692 -0,641 -0,279
5 0,091 1,528 MPS mg/L -0,475 -0,837 -0,232
6 0,024 0,416 N total -0,929 0,274 -0,018
123
Figura 2.1: Análise em componentes principais da água de superfície em sete locais e duas épocas do ano (ressurgência e subsidência) ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. Representação gráfica das variáveis ambientais nos plano definido pelos dois primeiros componentes (fatores). MPS= material particulado em suspensão. MO= matéria orgânica. N total= nitrogênio inorgânico total (somatório de nitratos, nitrito e amônia). Clorof. a = clorofila a. Figura 2.2: Representação gráfica da ordenação no plano, definido pelos dois primeiros fatores, dos sete locais em duas épocas do ano, ressurgência (-R) e subsidência (-S), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006 resultante da Análise em Componentes Principais das variáveis ambientais. FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos. So= Sonar.
Projection of the variables on the factor-plane ( 1 x 2)
Active
Temperatura
PO4
Clorof. a
MO mg/L
MPS mg/L
N total
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
Factor 1 : 50,68%
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
Fac
tor
2 : 3
0,15
%
Fat
or
2
Fator 1 Ativo
Projection of the cases on the factor-plane ( 1 x 2)
Active
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-R
S-S
S-R
-7 -6 -5 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4
Factor 1: 50,68%
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
Fac
tor
2: 3
0,15
%
Fat
or
2
Fator 1
Ativo
So-R
So-S
PF-R
PF-S
124
2.6.2 Densidade de larvas
Os tipos de larvas meroplanctônicas identificadas e quantificadas nas amostras
de plâncton foram: poliqueta, briozoário, ascídia, equinoderma, decápoda, cirripédia em
estágio de náuplio e cipris, bivalve em estágio prodisoconcha I (que devido ao formato
arredondado com charneira reta é comumente chamado de bivalve em D, e será assim
chamado de agora em diante), bivalve em estágio prodisoconcha II (as larvas
apresentam o umbo em formação, e serão chamadas de agora em diante como bivalve
umbonado), mitilídeo, ostra, Isognomon bicolor, e bivalves não identificados. As larvas
de bivalves que foram identificadas como mitilídeo, ostra e I. bicolor se encontravam
num estágio tardio de desenvolvimento que permitia visualizar diferenças no formato
das valvas que são características de cada grupo. Embora sejam descritos os resultados
obtidos para todos os tipos de larvas identificados, o presente estudo estará focalizado
nos dados referentes às larvas de invertebrados sésseis dominantes na região de
entremarés (cirripédios e bivalves).
Distribuição temporal nos locais de estudo
A análise descritiva dos gráficos permite observar as variações na distribuição
temporal das larvas e os picos de maior densidade registrados ao longo do período de
estudo. São consideradas unicamente as coletas quinzenais com réplicas já que
permitem visualizar comparativamente os padrões ao longo do tempo.
Cirripédios
Os náuplios de cirripédios estiveram presentes em todas as estações de coleta
realizadas e ao longo de todo o estudo (Figura 2.3 e 2.4), porém picos de maior
densidade (2000-4000 larvas / m3) foram observados, de maneira geral, nos meses de
125
setembro, outubro e novembro nos locais PA, PV e FNF. O maior pico de larvas cipris
foi de 250 larvas / m3 registrado em junho/05 no local FNF (Figura 2.3 e 2.4). Já nos
demais locais, as densidades médias foram menores que 80 larvas / m3 e os maiores
valores se concentraram nos meses de abril (em todos os locais) e, de forma geral, picos
menores foram registrados nas coletas dos meses de junho, outubro e novembro. No
Sonar, náuplios de cirripedia apresentaram densidades menores que 900 larvas / m3 e os
principais picos foram registrados nos meses de abril, julho, agosto, outubro e janeiro.
Em todos os locais, incluindo o local situado fora da baía de Arraial do Cabo,
So, as menores densidades de cipris foram observadas entre os meses de dezembro e
fevereiro (Figura 2.3 e 2.4). A densidade de cipris no local So foi menor que 50 larvas /
m3 e os principais picos foram registrados em julho, agosto e outubro (Figura 2.4).
Bivalves
A concentração de larvas de bivalves variou ao longo do ano de acordo com o
tipo de larva considerado (Figuras 2.5 a 2.11). As larvas de bivalves em D estiveram
presentes praticamente em todas as coletas quinzenais na superfície da coluna de água
com números de até 2300 indivíduos / m3 entre os meses de setembro e fevereiro/05. Já
as larvas umbonadas (um estágio mais avançado de desenvolvimento larval) atingiram
quantidades de até 400 larvas / m3 entre abril e maio, principalmente nos locais PV e
PA. Mitilídeos e ostras estiveram presentes nas amostragens quinzenais ao longo do
estudo, porém com aumento de densidade nos meses de outubro, novembro 05 e
janeiro-março/06 para mitilídeos e nos meses de dezembro/05 e janeiro/06 para ostras.
Com exceção do local FNF, em todos os locais foi observado um pico de maior
abundância de larvas de I. bicolor no mês de março de 2006 e outros picos menores nos
meses de abril, junho e novembro/05. A densidade foi muito baixa ou não foram
126
detectadas larvas do bivalve durante os demais meses analisados. Nos locais PA, PV e
IP foram registradas as maiores concentrações de larvas desta espécie durante os meses
de pico larval. Cabe salientar que o local mais exposto ao efeito da ressurgência
apresentou baixa densidade (menor que 20 larvas / m3) ou quantidades não detectadas
de larvas deste bivalve ao longo do período de estudo, entretanto picos de maior
densidade foram observados em abril, junho e dezembro de 2005.
127
0
10
20
30
40
50
60
70
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
PV
0
10
20
30
40
50
60
70
80
30-3
30-4
30-5
30-6
30-7
30-8
30-9
30-1
0
30-1
1
30-1
2
30-1
28-2
30-3
Figura 2.3: Densidade média (+ EP; n=3) de larvas de Cirripedia (náuplios e cipris) presentes na água de superfície durante as coletas quinzenais realizadas no período 01/04/2005-28/03/2006 em locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo. FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos. O eixo que representa a densidade está em escalas diferentes. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Den
sid
ade
(lar
vas
/ m3 )
Tempo
0
200
400
600
800
1000
1200
PF
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
4000
4500
FNF
Nauplio de Cirripedia
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
FNC
Cipris
0
5
10
15
20
25
30
0
50
100
150
200
250
300
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
0
20
40
60
80
100
120
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
IP
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
4000
4500
30-3
30-4
30-5
30-6
30-7
30-8
30-9
30-1
0
30-1
1
30-1
2
30-1
28-2
30-3
PA
Náuplio de Cirripedia Cipris
2006 2006 2005 2005
128
Figura 2.4: Densidade média (+ EP; n=3) de larvas de Cirripedia (náuplios e cipris) presentes na água de superfície no período 01/04/2005-28/03/2006 no local situado fora da baía de Arraial do Cabo, Sonar. O eixo que representa a densidade está em escalas diferentes. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Figura 2.5: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de FNC (Forno Cultivo), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Sonar
0100200300400500600700800900
1000
30/03/
05
30/04/
05
30/05/
05
30/06/
05
30/07/
05
30/08/
05
30/09/
05
30/10/
05
30/11
/05
30/12/
05
30/01/
06
28/02/
06
30/03/
06
0
10
20
30
40
50
60
70
30/03
/05
30/04
/05
30/05
/05
30/06
/05
30/07
/05
30/08
/05
30/09
/05
30/10
/05
30/11
/05
30/12
/05
30/01
/06
28/02
/06
30/03
/06
Náuplio de Cirripedia Cipris
Den
sid
ade
(lar
vas
/m3 )
Tempo
Tempo
Bivalvia (larva em D)
0
500
1000
15002000
2500
3000
3500
FNC
I. bicolor
0
50
100
150
200
250
300
Mytilidae
0
100
200
300
400
500
Ostreidae
050
100
150200250300350
400450500
30/03/
2005
30/04/20
05
30/05/20
05
30/06/
2005
30/07/20
05
30/08/20
05
30/09/
2005
30/10/
2005
30/11/20
05
30/12/20
05
30/01/
2006
28/02/20
06
30/03/
2006
Den
sid
ade
(lar
vas
/m3 )
129
Figura 2.6: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de FNF (Forno Flutuante), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Bivalvia (larva em D)
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500FNF
I. bicolor
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900
Mytilidae
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
500
Ostreidae
050
100150200250300350400450500
30/03
/200
5
30/04
/200
5
30/05
/200
5
30/06
/200
5
30/07
/200
5
30/08
/200
5
30/09
/200
5
30/10
/200
5
30/11
/200
5
30/12
/200
5
30/01
/200
6
28/02
/200
6
30/03
/200
6
tempo
Den
sid
ade
(lar
vas
/m3 )
130
Figura 2.7: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de IP (Ilha dos Porcos), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Bivalvia (larva em D)
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
IP
I. b icolor
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900
Mytilidae
0
50100
150200
250
300350
400450
500
Ostreidae
050
100150200250300350400450500
30/0
3/200
5
30/0
4/200
5
30/0
5/20
05
30/0
6/20
05
30/0
7/20
05
30/0
8/20
05
30/0
9/20
05
30/1
0/200
5
30/1
1/20
05
30/1
2/20
05
30/0
1/20
06
28/0
2/20
06
30/03
/200
6
Tempo
Den
sid
ade
(lar
vas
/m3 )
131
Figura 2.8: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de PV (Pedra Vermelha), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Bivalvia (larva em D)
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
PV
I. bicolor
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900
Mytilidae
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
500
Ostreidae
050
100150200250300350400450500
30/03
/05
30/04
/05
30/05
/05
30/06
/05
30/07
/05
30/08
/05
30/09
/05
30/10
/05
30/11
/05
30/12
/05
30/01
/06
28/02
/06
30/03
/06
Tempo
Den
sid
ade
(lar
vas
/m3 )
132
Figura 2.9: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de PF (Ponta da Fortaleza), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Bivalvia (larva em D)
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
PF
I. bicolor
0
50
100
150
200
250
300
Mytilidae
0
50
100
150
200
250
300
Ostreidae
0
50
100
150
200
250
300
30/03
/05
30/04
/05
30/05
/05
30/06
/05
30/07
/05
30/08
/05
30/09
/05
30/10
/05
30/11
/05
30/12
/05
30/01
/06
28/02
/06
30/03
/06
Tempo
PF
Den
sid
ade
(lar
vas
/m3 )
133
Figura 2.10: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de PA (Praia dos Anjos), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Bivalvia (larva em D)
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
PA
I. bicolor
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900
Mytilidae
0
50
100
150
200
250
300
Ostreidae
0
50
100
150
200
250
300
30/03
/05
30/04
/05
30/05
/05
30/06
/05
30/07
/05
30/08
/05
30/09
/05
30/10
/05
30/11
/05
30/12
/05
30/01
/06
28/02
/06
30/03
/06
Tempo
Den
sid
ade
(lar
vas
/m3 )
134
Figura 2.11: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Bivalvia (em D, I. bicolor, Mytilidae, Ostreidae) presentes na água de superfície de So (Sonar), ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Bivalve em D
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
I. bicolor
0
5
10
15
20
25
30
Mytilidae
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
Ostreidae
0102030405060708090
100
30/03/05
30/04/05
30/05/05
30/06/05
30/07/05
30/08/05
30/09/05
30/10/05
30/11/05
30/12/05
30/01/06
28/02/06
30/03/06
Den
sid
ade
(lar
vas
/m3 )
Tempo
135
Outros grupos
Em locais situados dentro da baía de Arraial do Cabo (PA, PF, FNF, FNC, IP e
PV) os maiores picos de densidade de larvas de poliqueta, briozoário, ascídia,
ocorreram nas coletas do mês de março de 2006. FNF e FNC obtiveram as maiores
densidades para poliquetos; PF e IP para ascídias e PV para briozoários. Nos demais
locais de estudo foram registrados alguns picos, porém menores, na concentração destes
tipos de larvas em diferentes épocas do ano; picos que se alternaram com períodos de
baixa densidade (menor que 10 larvas / m3) (Figura 2.12). Não foram detectadas larvas
de Echinodermata no mês de abril de 2005 em nenhum dos locais de estudo, havendo
picos de abundância no mês de março na PA, de outubro principalmente em FNC e IP e
no mês de janeiro na PV (Figura 2.12). Larvas de decápodes (estágios zoea +
megalopas) estiveram presentes ao longo de todo o período de coleta com o maior pico
registrado no mês de setembro em FNC (Figura 2.12).
No local mais exposto à influência da ressurgência, o Sonar, os tipos de larvas
mais abundantes foram de poliqueta e decápodes. Picos na abundância de larvas de
poliqueta aconteceram ao longo do período de estudo, com diminuição nos meses de
junho, julho e janeiro. Larvas de decápodes apresentaram um aumento na concentração
no mês de setembro e não foram detectadas na água de superfície nas coletas de maio,
junho, novembro e dezembro. Já as larvas de ascídia, briozoário e equinóide ocorreram
em baixa concentração, sendo registrado um aumento na densidade de briozoários e
ascídia na coleta do mês de maio (Figura 2. 13).
136
Figura 2.12: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de Polychaeta, Bryozoa, Ascídia, Echinoderma e Decapoda (zoea + megalopa) na água de superfície dos locais menos expostos à influência da ressurgência localizados na parte interna da baía de Arraial do Cabo, ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006. FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos. A linha dupla indica a época de ressurgência.
Tempo
Den
sid
ade
(larv
as /
m3 )
Bryozoa
0
50
100
150
200
250
30/03
/05
30/04
/05
30/05
/05
30/06
/05
30/07
/05
30/08
/05
30/09
/05
30/10
/05
30/11
/05
30/12
/05
30/01
/06
28/02
/06
30/03
/06
Ascidias
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180 FNF FNC IP PF PV PA
Echinoderma
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
30/03
/05
30/04
/05
30/05
/05
30/06
/05
30/07
/05
30/08
/05
30/09
/05
30/10
/05
30/11
/05
30/12
/05
30/01
/06
28/02
/06
30/03
/06Zoea + Megalopas
0
50
100
150
200
250
30/03
/05
30/04
/05
30/05
/05
30/06
/05
30/07
/05
30/08
/05
30/09
/05
30/10
/05
30/11
/05
30/12
/05
30/01
/06
28/02
/06
30/03
/06
Polychaeta
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900 FNF FNC IP PF PV PA
137
Figura 2.13: Densidade média (+EP; n=3) de larvas de poliqueta, briozoário, ascídia, equinoderma e decápodes (zoea + megalopa) na água de superfície ao longo do período 01/04/2005-28/03/2006, no local mais exposto à influência da ressurgência, So (Sonar).
Distribuição espacial
Para comparar a densidade média de larvas nos locais de estudo foram
consideradas as amostras coletadas nas 52 semanas (réplicas) ao longo de todo o
período de estudo.
Os sete tipos de larvas identificadas estiveram presentes nos sete locais de
estudo. Quando considerada a densidade de larvas de cirripédios, em estágio náuplio e
cipris, não foi observada diferença significativa entre os locais (Cirripedia: KW=8,31;
p>0,05 e Cipris: KW=7,66; p>0,05) (Figura 2.14). Embora variável, pode ser observada
uma menor densidade média de cipris no IP (Figura 2.14 b).
A densidade dos bivalves em D foi diferente entre os locais de estudo
(KW=29,29; p<0,05) sendo mais abundantes nos locais FNF, PA e PF e menos
abundantes no FNC, IP e S (Dunn p<0,05). O estágio mais avançado de
desenvolvimento, identificado pela presença do umbo, foi menos abundante que as
larvas de bivalve em D em todos os locais. A densidade deste tipo de larva foi
0
50
100
150
200
31/03
/05
30/04
/05
31/05
/05
30/06
/05
31/07
/05
31/08
/05
30/09
/05
31/10
/05
30/11
/05
31/12
/05
31/01
/06
28/02
/06
31/03
/06
L. de Polychaeta L. de Ascidiacea L. de Equinoderma
L. Bryozoa L. de DecapodaD
ensi
dad
e (la
rvas
/m3 )
Tempo
138
estatisticamente diferente entre os locais (KW= 29,36; p<0,05) onde se evidencia uma
menor abundância média no local FNC em relação aos locais FNF, PA e PV (teste a
posteriori de Dunn, p<0,05) (Figura 2.15a).
Não foram detectadas diferenças estatísticas significativas na densidade de
larvas de mitilídeos (KW=9,91; p>0,05) e I. bicolor (KW=9,74; p>0,05) entre os locais
de estudo (Figura 2.15b). Porém, parece existir maior concentração de larvas de
mitilídeos no local PV e de larvas de I. bicolor nos locais PV e PA. O local So
apresentou menor concentração média de larvas de I. bicolor. A densidade de ostras foi
diferente entre locais (KW=14,11; p<0,05) com diferenças entre FNF e IP (teste a
posteriori de Dunn p<0,05) que apresentaram maior e menor a concentração de larvas,
respectivamente (Figura 2.15b).
139
Figura 2.14: Densidade média de larvas de Cirripedia, náuplios (a) e cipris (b) (+ EP) presentes na água de superfície próxima a sete costões de Arraial do Cabo durante o período 01/04/2005-28/03/2006. As médias foram calculadas a partir de coletas semanais nos locais FNC, FNF, IP, PA, PV, PF (n=52) e Sonar (n=27). FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos.
a
b
Nauplio de Cirripedia
0
100
200
300
400
500
600
700
FNC FNF IP PV PA FT Sonar
Cipris
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
FNC FNF IP PV PA FT Sonar
Den
sida
de m
édia
de
larv
as (
indi
vídu
os /
m3 )
Local
PF
PF
a
b
140
Figura 2.15: Densidade média de larvas de bivalves (+ EP) em estágios iniciais (em D e com umbo em formação) (a) e estágio final de desenvolvimento (b), presentes na água de superfície próxima a sete costões de Arraial do Cabo durante o período 01/04/2005-28/03/2006. As médias foram calculadas a partir de coletas semanais nos locais FNC, FNF, IP, PA, PV, PF (n=52) e Sonar (n=27). FNC=Forno Cultivo; FNF=Forno Flutuante; IP=Ilha dos Porcos; PF=Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA=Praia dos Anjos. Bivalve NI: bivalve não identificado
a
b Bivalves (estágio final)
0102030405060708090
FNC FNF IP PV PA FT SonarMytilidae Isognomon Ostreidae Bivalve NI
Bivalves (estágios larvais)
0
100
200
300
400
500
600
FNC FNF IP PV PA FT Sonar
Bivalve em D Bivalve umbonado
Den
sida
de m
édia
de
larv
as (
indi
vídu
os /
m3 )
Local
PF
PF
a
b
141
Variabilidade da densidade de larvas considerando a época do ano, local,
vento e maré.
A análise nMDS separou as amostras (locais) em dois grupos que
corresponderam às duas épocas do ano de maior e menor influência da ressurgência
(Figura 2.16). As diferenças entre os grupos foram estatisticamente significativas pelo
teste ANOSIM (R global=0,44; p<0,05).
Figura 2.16: Representação gráfica da ordenação realizada pela análise nMDS baseado na média (de cada local por época do ano) transformada para log(x+1) e similaridade de Bray-Curtis. Os símbolos do local estão separados por hífen do símbolo da época. Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar. Época: Ressurgência (-R) e Subsidência (-S).
A abundância de cada tipo de larva variou entre os locais e épocas (Figura 2.17).
Os estágios iniciais de desenvolvimento de larvas de cirripédios e bivalves (náuplios e
larva em D) foram mais abundantes na época de ressurgência nos locais PV, PA, FNF,
So. Os náuplios de cirripédios também foram abundantes no Sonar na época de
subsidência. Cipris foram abundantes na época de subsidência principalmente na PV,
PA, FNF, PF e Sonar, e na PA na época de ressurgência. Larvas de Ostreidae estiveram
mais concentradas no local FNF na época de ressurgência.
S
R
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-RSo-S
So-R
Stress: 0,1
142
Figura 2.17: Representação gráfica da contribuição de cada tipo de larva para a análise de nMDS (Figura 2.24). O incremento do tamanho dos círculos indica maior quantidade de larvas. Em cada gráfico a escala varia de acordo ao maior valor de densidade média (Dmáx)(número de larvas / m3) de cada tipo de larva registrado por local e época do ano (representado abaixo à direita de cada gráfico). Os símbolos do local estão separados por um traço do símbolo da época. Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; S= Sonar. Época: Ressurgência (-R) e Subsidência (-S).
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-RS-S
S-R
Stress: 0,1
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-RS-S
S-R
Stress: 0,1
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-RS-S
S-R
Stress: 0,1
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-RS-S
S-R
Stress: 0,1
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-RS-S
S-R
Stress: 0,1
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-RS-S
S-R
Stress: 0,1
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-RS-S
S-R
Stress: 0,1
Bivalve em D Bivalve umbonado
Mytilidae Ostreidae
I. bicolor
Náuplio de cirripédios Cipris
Dmáx=16,9 Dmáx= 509,5
Dmáx= 662,3 Dmáx= 170,7
Dmáx= 62,9 Dmáx=41,6
Dmáx= 101,18
143
A densidade de larvas de mitilídeos foi maior na ressurgência nos locais PV,
FNF, So e no local PV na subsidência. Isognomon bicolor apresentou um padrão claro
de maior abundância em época de subsidência, embora apenas três dos sete locais
contribuíssem com esta alta abundância, PA, PV e IP. Por meio da análise SIMPER foi
identificada uma baixa dissimilaridade media entre os grupos (épocas do ano), 9,82%,
sendo a espécie I. bicolor a que mais contribuiu (27,75%) para esta diferença.
Considerando todos os locais internos da baía, a densidade total média
(somatório da densidade média de todos os tipos de larvas) de larvas foi maior na época
de ressurgência (5149 larvas/m3) quando comparado à época de subsidência (4133
larvas/m3). Já no local externo, So, foi observado o padrão inverso com maior
quantidade de larvas na época de subsidência (920 larvas/m3) que na ressurgência (453
larvas/m3).
Para observar a variação espacial das larvas foram também realizadas análises de
agrupamento para cada época do ano a partir da matriz de densidade média de cada tipo
de larva em cada local (Figura 2.18). Na época de ressurgência foram identificados três
grupos. Entretanto, estes três grupos foram bastante semelhantes (Figura 2.18a), sendo o
local com maior influência da ressurgência separado inicialmente dos locais internos da
baía de Arraial do Cabo com aproximadamente 87% de similaridade. Os locais internos
da baía, por sua vez, ficaram separados em dois grupos, um deles incluiu o local FNC e
IP que estão mais próximos da entrada nordeste da baía.
A análise de agrupamento dos locais considerando a época de subsidência
separou primeiro o grupo formado pelos locais PA e PV. Com 95% de similaridade
separou um grupo com IP e FNC, outro formado apenas pelo local externo à baía, So, e
um terceiro grupo com PF e FNF (locais situados na Enseada do Forno) (Figura 2.18b).
144
Figura 2.18: Dendrograma da análise de agrupamento dos locais nas épocas de maior influência da ressurgência (a) e de subsidência (b) utilizando o método pela associação da média da matriz de similaridade de Bray-Curtis para dados de densidade de larvas transformados ao log(x+1). Os símbolos do local estão separados por um traço do símbolo da época. Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; S= Sonar. Época: Ressurgência (-R) e Subsidência (-S).
Figura 2.18: Dendrograma da análise de agrupamento dos locais nas épocas de maior influência da ressurgência (a) e de subsidência (b) utilizando o método pela associação da média da matriz de similaridade de Bray-Curtis para dados de densidade de larvas transformados ao log(x+1). Os símbolos do local estão separados por um traço do símbolo da época. Locais internos na baía FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; Local externo à baía, So= Sonar. Época: Ressurgência (-R) e Subsidência (-S).
Na época da ressurgência foram detectadas diferenças na comunidade de larvas
coletadas na água de superfície nas duas condições de vento (NNE e SSO), entretanto, o
fator teve baixo, porém significativo, poder de explicação (Figura 2.20a; ANOSIM: R
global=0,21; p<0,05). Já na época de subsidência, a comunidade de larvas presentes na
So
-R
FN
C-R
IP-R
FN
F-R
PA
-R
PV
-R
FT
-R
100
95
90
85S
imila
rity
PV
-S
PA
-S
FN
C-S
IP-S
So
-S
FN
F-S
FT
-S
100
98
96
94
92
90
Sim
ilari
tya
b
Sim
ilarid
ade
de B
ray-C
urtis
So
-R
FN
C-R
IP-R
FN
F-R
PA
-R
PV
-R
PF
-R
So
-S
FN
C-S
IP-R
FN
F-S
PA
-S
PV
-S
PF
-S
a
b
145
água de superfície foi significativamente diferente entre as condições de vento
analisadas e o poder de explicação do fator foi maior (Figura 2.19a; ANOSIM: R global
0,51; p<0,05). O teste SIMPER estabeleceu uma dissimilaridade média entre os dois
grupos (vento NE e SO na época de subsidência) de 48,8%. As larvas que mais
contribuíram para essas diferenças foram náuplio de cirripédios, umbonados e I. bicolor
que apresentaram maior densidade em condições de vento NE e larvas de bivalve em D
que ocorreram, predominantemente, com vento SO (Tabela 2.2). A partir dos dados
coletados neste estudo não foi possível detectar diferenças na comunidade
meroplanctônica entre maré enchente e vazante na época de ressurgência (Figura 2.19b;
ANOSIM: R global=0,06; p>0,05) nem na época de subsidência (Figura 2.20b; ANOSIM:
R global= 0,002; p>0,05).
Na época de ressurgência e com vento nordeste, foram identificados dois grupos
principais com similaridade de 90%, um deles corresponde ao local mais exposto à
influência da ressurgência (So) e o outro grupo contém os locais internos da Baía de
Arraial do Cabo (Figura 2.21a). Os tipos de larvas presentes no So foram iguais aos
demais locais, entretanto no So houve dominância de náuplios de cirripédios enquanto
nos demais locais as larvas com maior densidade foram os bivalves em D (exceto na PV
onde náuplios de cirripédios foram mais abundantes) (Figura 2.23b). Em condições de
vento sudoeste, o agrupamento é diferente (Figura 2.21b) formando dois grupos (com
90% de similaridade), um deles incluiu IP que apresentou uma menor densidade total de
larvas e os náuplios de cirripédios foram mais abundantes, enquanto nos demais locais
(que formaram o segundo grupo) foram os bivalves em D os que predominaram.
Na época de subsidência com vento NE (Figura 2.22a), pode ser observada a
separação do local FNC que apresentou menor densidade de todos os tipos de larvas
(Figura 2.23b). O local mais exposto à ressurgência, So, foi agrupado com locais
146
internos da baía. Locais que apresentaram uma maior densidade de larvas de I. bicolor
foram IP, PA e PV que formaram um subgrupo. Já com vento SO houve formação de
quatro grupos (90% de similaridade), um deles formado por PA, PV, e PF com maior
densidade de larvas, principalmente bivalve em D e náuplio de cirripédios (Figura
2.23a). Cada um dos outros três grupos incluem apenas um local e todos apresentaram
menor densidade de larvas, porém com diferentes abundâncias relativas de tipos de
larvas (Figura 2.23a). Em IP o tipo de larva dominante foi bivalve em D, em FNC foram
náuplio de cirripédios e bivalve em D. Em FNF as larvas predominantes foram bivalves
em D, não sendo detectadas larvas cipris (que estiveram presentes em todos os locais).
Considerando apenas os locais situados dentro da baía, na época de ressurgência,
foi observada maior densidade média total de larvas em condições de coleta de vento
NE (6263 larvas /m3) quando comparado às de vento SO (3658 larvas /m3). Já na época
de subsidência, o número total de larvas variou pouco entre as duas condições
(SO=3782 larvas /m3 e NE= 3947 larvas /m3).
147
Figura 2.19: Representação gráfica da ordenação das amostras da época de ressurgência (média por local, tipo de vento e maré) utilizando a análise nMDS. Os dados foram transformados para log(x+1) e similaridade de Bray-Curtis. Os símbolos do local estão separados por hífen do símbolo da época. SO= vento predominante do quadrante sul-Sudoeste. NE= vento predominante do quadrante leste-nordeste. Dc= maré descendo. Sb= maré subindo.
SW
NE
Stress: 0,14
S
D
Stress: 0,14
Dc
Sb
SO
148
Figura 2.20: Representação gráfica da ordenação das amostras da época de subsidência (média por local, tipo de vento e maré) utilizando a análise nMDS. Os dados foram transformados para log(x+1) e similaridade de Bray-Curtis. A matriz continha 6 variáveis (tipos de larvas) e 27 amostras. SO= vento predominante do quadrante sul-Sudoeste. NE= vento predominante do quadrante leste-nordeste. Dc= maré descendo. Sb= maré subindo.
SW
NE
Stress: 0,09
S
D
Stress: 0,09
Dc
Sb
SO
149
So-R-NE
FNF-R-NE
IP-R-NE
PV-R-NE
PA-R-NE
FNC-R-NE
FT-R-NE
85 90 95 100
Similarity
IP-R-SW
FNF-R-SW
FT-R-SW
PA-R-SW
FNC-R-SW
PV-R-SW
75 80 85 90 95 100
Similarity
Tabela 2.2: Contribuição relativa (%) dos diferentes tipos de larvas para a dissimilaridade da comunidade de larvas na água de superfície em condições de vento de direção NE e SO na época de ressurgência.
Vento NE
Vento SO
Tipo de larva
Densidade média
Densidade média
Contribuição (%)
Náuplio de Cirripedia
146,16
266,82
36,33
Bivalve em D 272,63 238,25 35,31 Bivalve umbonado 24,01 73,88 10,60
I. bicolor 5,91
58,28 9,35
Figura 2.21: Dendrograma obtido da análise de agrupamento dos locais na época de maior influência da ressurgência sob diferente direção de vento (a) leste-nordeste (NE) (b) sul - sudoeste (SO) utilizando o método de agrupamento pela associação da média da matriz de similaridade de Bray-Curtis para dados de densidade de larvas transformados ao log(x+1). Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.
PF-R-NE
FNC-R-NE
PA-R-NE
PV-R-NE
IP-R-NE
FNF-R-NE
So-R-NE
PV-R-SO
FNC-R-SO
PA-R-SO
PF-R-SO
FNF-R-SO
IP-R-SO
Similaridade Bray-Curtis
b
a
150
FNC-S-NE
PV-S-NE
PA-S-NE
IP-S-NE
So-S-NE
FT-S-NE
FNF-S-NE
85 90 95 100
Similarity
IP-S-SW
FNC-S-SW
FNF-S-SW
PV-S-SW
FT-S-SW
PA-S-SW
70 75 80 85 90 95 100
Similarity
Similaridade Bray-Curtis
a
b
Figura 2.22: Dendrograma obtido da análise de agrupamento dos locais na época de subsidência (S) sob diferente direção de vento (a) leste-nordeste (NE) (b) sul - sudoeste (SO) utilizando o método de agrupamento pela associação da média da matriz de similaridade de Bray-Curtis para dados de densidade de larvas transformados ao log(x+1). Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.
PA-S-SO
PF-S-SO
PV-S-SO
FNF-S-SO
FNC-S-SO
IP-R-SO
151
Figura 2.23: Densidade média (número de larvas / m3) de larvas meroplanctônicas nos locais de estudo coletadas sob condição de vento de direção leste-nordeste (NE) e sul-sudoeste (SO) em duas épocas do ano. Locais: FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.
Núm
ero
de la
rvas
/ m3
Locais x vento
Subsidência
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
NE NE NE NE NE NE NE SO SO SO SO SO SO
FNC FNF IP PF PA PV So FNC FNF IP PF PA PV
Náplio de cirripédio Bivalve em D CiprisMytilidae Ostreidae I. bicolorBivalve umbonada
Ressurgência
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
NE NE NE NE NE NE NE SO SO SO SO SO SO
FNC FNF IP PF PA PV So FNC FNF IP PF PA PV
152
2.6.3 Relação entre as variáveis hidrobiológicas e a densidade de larvas
Os dois primeiros eixos da Análise Canônica de Correspondência explicaram um
total de 72,7 % da variação dos dados biológicos e estes eixos foram significativos. As
correlações entre as variáveis biológicas e ambientes foram elevadas (Tabela 2.3). O
terceiro eixo teve um valor de correlação de 0,751, mas não foi significativo (Teste de
Monte Carlo com 999 permutações: p>0,05).
Tabela 2.3: Resumo do resultado da Análise de Correspondência Canônica para os locais de estudo em duas épocas do ano (ressurgência e subsidência). Os valores de correlação espécie-ambiente dos dois primeiros eixos foram significativos segundo o teste de permutações de Monte Carlo.
Eixo 1 Eixo 2 Variância total Autovalores 0,061 0,043 0,1419 % Variância
acumulada para dados de espécies
43,2
72,7
Correlação entre espécie e variáveis
ambientais
0,953
0,881
Teste de permutação de
Monte Carlo (999 permutações); p
0,03
0,03
A representação gráfica desta análise mostra uma possível associação das larvas
de mitilídeo e náuplio de cirripédios em condições de baixa temperatura d’água e alto
teor de nutrientes, ficando mais próximas das amostras do Sonar e da PV na
ressurgência (Figura 2.23).
153
Figura 2.23: Diagrama de ordenação obtido da Análise Canônica de Correspondência mostrando a distribuição, nos dois primeiros eixos, dos locais por época do ano (triángulos) e dos diferentes tipos de larvas correlacionados com as variáveis ambientais (setas). A matriz principal (larvas) e a secundária (variáveis ambientais) consistiram de valores médios das amostras semanais para cada época em cada local. FNC= Forno Cultivo; FNF= Forno Flutuante; IP= Ilha dos Porcos; PF= Ponta da Fortaleza; PV= Pedra Vermelha; PA= Praia dos Anjos; So= Sonar.
Larvas de I. bicolor e, em menor medida, as larvas cipris e umbonadas, parecem
estar associadas com massas d’água quentes e com baixa quantidade de MPS e MO. A
proximidade no plano destas variáveis biológicas (larvas) com as amostras dos locais
PV, IP, PA e FNC na época de subsidência confirma os resultados obtidos pela análise
FNF-S
FNF-R
FNC-S
FNC-R
IP-S
IP-R
PV-S
PV-R
FT-S
FT-R
PA-S
PA-R
S-S
S-R
Náuplio de cirripédio
CiprisBivalve em D
Mitilídeo
Ostreidae
I. bicolor
Bivalve umbonado
Temperatura
PO4
MO
MPS
N total
PF-R
PF-S
154
nMDS. Larvas de ostras e bivalves em D ficaram associadas com água de superfície
ricas em MPS e MO, condição encontrada principalmente na época de ressurgência nos
locais FNF e PF.
2.7 Discussão
Os resultados do presente trabalho evidenciaram a existência de alta
variabilidade espacial e temporal da comunidade de larvas meroplanctônicas,
principalmente em termos quantitativos, na região de Arraial do Cabo. A distribuição
temporal parece estar relacionada a mudanças nas características da água de superfície
de acordo com a época do ano, especificamente, as épocas de maior e menor intensidade
do fenômeno da ressurgência. A distribuição espacial das larvas variou em relação a
diferentes condições de vento, entretanto o padrão foi diferente para as épocas de
ressurgência e subsidência. Vários estudos têm sido realizados em outras regiões do
mundo sobre a relação entre a distribuição de zooplâncton e/ou larvas meroplanctônicas
e as variáveis ambientais, abordando diferentes escalas espaciais e temporais (incluindo
outras áreas de ressurgência) (Albaina e Irigoien, 2007; Belgrano et al., 1995; Gaard,
1999; Rawlinson et al., 2005) e demonstraram padrões complexos de associação entre
as variáveis bióticas e abióticas analisadas. Esses estudos permitiram levantar hipóteses
sobre possíveis mecanismos de transporte dos organismos. O presente estudo é de
caráter descritivo, porém os resultados obtidos servirão de base para futuros testes de
hipóteses mais específicas sobre transporte de larvas na região interna e externa da baía
(influência da topografia da linha da costa) em uma região sob influência de
ressurgência.
155
Características hidrobiológicas
No local So, os resultados deste estudo coincidiram com trabalhos já realizados
numa estação fixa na parte externa da baía, onde temperaturas menores que 18ºC
observadas mais frequentemente nos meses de primavera-verão evidenciaram a
influência direta de águas profundas (maior influência da ressurgência) (Valentin, 1983;
1984).
Baseado nas características de temperatura e salinidade, Valentin (1983) descreveu
três tipos de massas d’água na região, sendo estas:
a) Águas de ressurgência de afloramento recente: temperatura <18ºC e salinidade
<36
b) Águas da corrente do Brasil: temperatura >18ºC e salinidade >36
c) Água costeira: temperatura >18ºC e salinidade <36%o. Estas águas podem ter
origem nas águas profundas reaquecidas (18-22ºC, 35,5) ou águas costeiras
quentes (>22ºC, <36).
Segundo essa classificação de Valentin (1983), no presente trabalho podem ser
diferenciadas apenas duas massas d’água separadas pela variável temperatura (devido à
falta de dados de salinidade), a de ressurgência (com temperatura menor que 18ºC) e
não-ressurgência (costeira e/ou tropical) (de temperatura maior que 18ºC). Águas
oligotróficas, com baixa quantidade de material particulado em suspensão e clorofila a,
foram observadas principalmente nos meses de abril de 2005 e março de 2006 em todos
os locais de coleta e junto ao registro de temperaturas elevadas (maiores que 24ºC)
sugerem a presença de águas com características tropicais na região costeira.
Nas estações de coleta localizadas dentro da baía de Arraial do Cabo, durante as
coletas semanais realizadas ao longo de um período anual, não foram observadas águas
profundas ressurgidas recentemente na camada de água superficial. Este fato ficou
156
evidenciado pelas temperaturas da água de superfície registradas que nunca foram
menores que 18ºC nestas estações de coleta, nem mesmo nos dias em que foi registrada
água de ressurgência no local mais exposto a este fenômeno, Sonar. Porém, a água de
ressurgência tem influência dentro da baía de Arraial do Cabo. O ingresso da massa
d’água na baía de Arraial do Cabo acontece principalmente pelo fundo e é favorecido
pelos ventos NE que deslocam a água superficial e permite a entrada de águas externas
principalmente com maré enchente, sendo freqüente a ocorrência de uma termoclina
nestas condições. Os locais de passagem de massas d’águas como IP e PV
apresentaram maior freqüência de influência das águas de ressurgência (Coelho-Souza
et al., 2007). Já na camada superficial, são mais freqüentes as águas de ressurgência
reaquecidas (maiores que 20º) que possuem um menor teor de nutrientes e maiores
quantidades de matéria orgânica e/ou clorofila a, resultado do maior desenvolvimento
fito e zooplanctônico (Valentin, 1988). Neste estudo, a separação das estações internas
(na baía) em dois grupos segundo a época de maior e menor influência da ressurgência,
em função do material particulado em suspensão e a matéria orgânica, pode indicar a
freqüência de ocorrência de diferentes tipos de massa d’água dentro da baía.
Comunidade meroplanctônica
A presença de diferentes tipos de larvas na coluna d’água pode ser reflexo da
produção local das larvas e/ou do transporte de larvas (por diversos mecanismos) a
partir de outras regiões. O presente trabalho descreveu a distribuição de larvas em vários
locais ao longo de um ano, explorando a relação da comunidade meroplantônica e as
características hidrológicas, o que é pouco conhecido no interior da baía de Arraial do
Cabo. A maioria dos estudos sobre distribuição e abundância de zooplâncton foi
157
realizada em locais com maior influência da ressurgência (fora da baía de Arraial do
Cabo).
Valentin (1983) estudou a distribuição da comunidade zooplanctônica (incluindo
as larvas meroplanctônicas) na coluna d’agua (superfície e 50m de profundidade) em
uma estação fixa com forte influência da ressurgência (características semelhantes ao
local denominado “So” neste trabalho) ao longo do ano 1973. Este autor descreveu a
distribuição de larvas de bivalves e cirripédios, sem separar os estágios de
desenvolvimento de cada tipo larval, e encontrou que as larvas de bivalves estiveram
presentes em altas densidades (maiores de 2000 indivíduos/m3) ao longo do ano e em
todas as profundidades da coluna d’água. Valentin (1983) mencionou ser a espécie
Perna perna (mitilídeo) e as ostras os bivalves mais abundantes nos costões da região e
que, possivelmente, a maioria das larvas de bivalves observadas poderiam pertencer a
estas espécies. Essas larvas não ficaram associadas a uma massa d’água em particular,
com exceção das águas com temperatura superior a 24ºC, nas quais estas larvas
estiveram em baixa abundância ou ausentes. No presente trabalho, os estágios iniciais
de desenvolvimento de larvas de bivalves (larva em D) estiveram presentes ao longo do
ano inteiro, porém foram mais abundantes na época de ressurgência. As larvas de
mitilídeos não estiveram associadas a uma época do ano em particular, entretanto,
parece existir uma tendência de maior abundância em águas de ressurgência (com
menor temperatura).
Os resultados obtidos no presente trabalho, onde foi observada disponibilidade
de larvas de mitilídeos em épocas de ressurgência e subsidência, coincidem com
resultados de estudos anteriores. Por exemplo, Monteiro-Ribas e Mureb (1991)
encontraram correlação negativa entre a concentração de larvas de mitilídeo e a
temperatura d’água nas enseadas do Forno e Anjos (baía de Arraial do Cabo), entretanto
158
alguns picos de larvas isolados e menores foram observados em épocas de subsidência.
Fernandes (1981) registrou uma alta variabilidade interanual na quantidade de larvas de
P. perna recentemente fixadas em diferentes costões dessas mesmas enseadas. As larvas
recentemente assentadas ocorreram ao longo do ano, porém o autor identificou dois
picos principais de fixação, no mês de janeiro (época de ressurgência) e no período de
junho a setembro (época da subsidência). A falta de um padrão de associação de larvas
de mitilídeos com um tipo de massa d’água observado no presente estudo pode estar
relacionado com as diferentes épocas de desova de P. perna e Brachidontes solisianus,
as duas espécies de mitilídeos dominantes na região ao longo deste estudo, ou a picos
adicionais de liberação de larvas como resposta a outros fatores ambientais diferentes da
temperatura como salinidade e disponibilidade de alimento.
O local FNC está localizado em frente a uma área de cultivo de mexilhão (P.
perna) e ostras (Crassostrea gigas). Contudo, a densidade de larvas de mitilídeos nesse
local foi menor quando comparada aos outros locais de estudo, sugerindo que a
circulação local deve transportá-las para outras áreas. Deste modo, os resultados obtidos
neste estudo permitem fazer algumas recomendações para aumentar a captação de
sementes. A instalação de coletores artificiais no local FNF (que fica bem próximo ao
cultivo) na época de ressurgência e PV na época de subsidência e ressurgência
aumentariam a probabilidade de captação de larvas do mexilhão.
Os bancos naturais de P. perna sofrem extrativismo intenso pela população local
e turistas. Dados da variação espacial na disponibilidade larval e recrutamento do
mexilhão nos costões podem auxiliar, desta forma, no zoneamento para utilização
sustentável deste recurso natural. A freqüência e intensidade de exploração permitida
podem ser diferentes em costões com maior suprimento larval e recrutamento, que
teriam uma resiliência maior, e menor em áreas com limitação por recrutamento, já que
159
estas levam mais tempo para sua recuperação. O modelo de metapopulação de fonte–
escoadouro (Pulliam 1988) aplicado a ecossistemas marinhos estabelece que condições
mais favoráveis (disponibilidade e qualidade de alimento) determinam que algumas
populações locais produzam uma maior quantidade de larvas ou que estas sejam de
melhor qualidade, assim essas áreas atuariam como fonte de propágulos (populações-
fonte), se a circulação as transporta para áreas circunvizinhas. Outras populações, as
quais produzem menores quantidades de larvas atuam como ‘escoadouro’ recebendo
este excedente (Underwood e Keough 2001). Assim, áreas onde mexilhões apresentam
alta taxa reprodutiva poderiam ser mantidas sem extrativismo e serviriam com fonte de
propágulos em épocas em que os bancos são mais explorados (devido ao maior tamanho
atingido pelos indivíduos adultos).
No presente estudo, larvas do bivalve Isognomon bicolor estiveram associadas a
estas águas quentes que são mais freqüentes na época de subsidência. Entretanto, ao
longo de 1973, não foram observadas larvas de bivalves em águas com temperatura
maior que 24ºC (Valentin, 1983). O bivalve I. bicolor tem distribuição nativa no Caribe
sendo uma espécie introduzida nos costões da região. Baseado em estudos anteriores
desenvolvidos nos costões da região, nos quais não foi detectada a presença do bivalve
(Lavrado, 1992; Fernandes, 1981), estima-se que a introdução data de,
aproximadamente, 20 anos. Durante o período de estudo, esta espécie foi dominante na
região de entremarés dos costões na maioria dos locais de estudo dentro da baía de
Arraial do Cabo, apresentando baixa abundância apenas no local IP e, fora da baía, no
local So (Capítulo 1 desta tese). A maior densidade das larvas em águas mais quentes
pode estar refletindo a afinidade tropical desta espécie. Uma possibilidade seria que
temperaturas mais elevadas da água estimulam a emissão de gametas por parte dos
160
adultos e/ou aumentam a sobrevivência das larvas na coluna d’água, porém estudos
devem ser realizados.
Não existem trabalhos publicados sobre o ciclo reprodutivo desta espécie no
local de origem, portanto não se conhecem as variáveis ambientais que podem servir
como estímulo para a liberação dos gametas. O bivalve Isognomon alatus apresenta
ampla distribuição no Caribe com altas densidades em ecossistemas de manguezal, onde
vive fixado às raízes das árvores (Siung, 1980). Em algumas regiões, esta espécie é
simpátrica com I. bicolor (Márquez e Jimenez, 2002; Vilardy e Polanía, 2002). Siung
(1980) estudou a biologia de I. alatus e indicou a queda na salinidade (ao inicio da
estação chuvosa) como o principal fator estimulante para a liberação dos gametas,
possivelmente perante a ausência de flutuações importantes da temperatura na região do
Caribe. Na nossa área de estudo, o invasor I. bicolor parece responder às mudanças
(aumento) na temperatura d’água para a sua reprodução, indicando uma alta capacidade
adaptativa ante estas flutuações ambientais “novas” para a espécie. As larvas de I.
bicolor são planctotróficas e sua associação com águas de temperatura elevada e com
pouco material em suspensão poderia significar uma desvantagem para o
desenvolvimento destas. Entretanto, Coelho-Souza et al., (2007) mostraram que águas
destas características apresentam uma maior atividade bacteriana, que se correlaciona
positivamente com a quantidade de partículas do nano e picofitoplâncton. É possível
que as larvas de I. bicolor estejam aproveitando este recurso alimentar para completar
com sucesso seu desenvolvimento.
Em relação às larvas de cirripédios, Valentin (1983) observou que foram menos
freqüentes e abundantes que as larvas de bivalves, ocorrendo principalmente nas águas
de superfície, e apresentaram picos esporádicos a 15 m de profundidade, associados às
águas frias. Em geral, o autor encontrou estas larvas em maior abundância entre os
161
meses de fevereiro e abril em águas de temperatura variável (16-26ºC). Skinner e
Coutinho (2002) realizaram um estudo de assentamento de cirripédios num local com
forte influência da ressurgência e estimaram diariamente (de janeiro a maio de 2000) a
disponibilidade de larvas de dois estágios diferentes, náuplio e cipris. As larvas no
estágio náuplio foram mais abundantes nos meses de janeiro e fevereiro e se
correlacionaram de forma negativa com a temperatura d’água, indicando uma possível
associação destas larvas com massas d’água de ressurgência. Para o estágio larval cipris,
a densidade se correlacionou positivamente com a temperatura, indicando uma maior
densidade em períodos de subsidência. No presente estudo, esse padrão foi encontrado
na maioria dos locais que sofrem menor influência de ressurgência situados dentro da
baía de Arraial do Cabo. Uma exceção é o local PA (interno da baía) onde houve maior
concentração de cipris na época da ressurgência e que será discutido mais adiante.
Entretanto, os resultados encontrados no local mais exposto à ressurgência neste
trabalho (So) se corresponderam ao encontrado por Skiner (2003) apenas para as larvas
em estágio cipris.
A liberação de larvas de Cirripedia pode ser estimulada por diferentes fatores
como temperatura, fotoperíodo, salinidade e disponibilidade de alimento (Anderson,
1994). Nos estágios iniciais de desenvolvimento as larvas são planctotróficas e
atravessam diferentes fases do estágio larval de náuplio. Após aproximadamente 24h, as
águas ressurgidas apresentam um aumento do fitoplâncton (Valentin e Coutinho, 1990)
que poderia servir de alimento para os náuplios de cirripédios. Assim, estas águas
seriam favoráveis para o desenvolvimento de larvas planctotróficas (Boidron-Métairon,
1995) e, dependendo também da qualidade do alimento disponível, podem garantir
energia para atravessar a metamorfose das sucessivas fases até chegar ao estágio final
de cipris.
162
Durante o período de ressurgência, as larvas que se encontram na água de
superfície podem ser transportadas para regiões mais afastadas da costa. O efeito de
ressurgência vs subsidência no transporte de larvas tem sido amplamente estudado na
costa de Califórnia e mais recentemente na costa do Chile (Roughgarden et al., 1988;
Garland et al., 2002; Poulin et al., 2002; Menge et al., 2003; Wing et al., 2003;
Navarrete et al., 2005; Shanks e Brink, 2005). O padrão esperado é um transporte de
advecção para fora da costa durante períodos de ressurgência (Roughgarden et al.,
1988) e em direção à costa em períodos de relaxamento da ressurgência ou subsidência
(Farrell et al., 1991). Porém, persistência de longos períodos de ressurgência pode levar
à perda de larvas que não conseguem voltar para os locais de assentamento (Connolly e
Roughgarden, 1999) principalmente se o tempo de duração do evento de ressurgência
ultrapassa o tempo de vida das larvas. Embora tenha sido demonstrado que larvas cipris
de algumas espécies conseguem retardar a metamorfose em ausência de estímulos para
o assentamento, isto pode trazer conseqüências negativas para a população, refletindo
uma menor sobrevivência e/ou taxa de crescimento dos juvenis (Pechenick et al., 1993;
Wendt, 1996; Jarret, 2003). Por este motivo, para a dinâmica da população adulta é
extremamente importante para o retorno das larvas (competentes) aos locais propícios
ao assentamento, a sincronia entre o tempo de desenvolvimento larval e os processos
oceanográficos. No presente estudo foi observado uma maior densidade total de larvas
no período de subsidência no local externo da baía, So. A maior densidade de cipris
encontrada na época da subsidência na maioria dos locais de estudo pode indicar um
padrão de transporte esperado em locais que sofrem influência intermitente da
ressurgência (com alternância de ressurgência e subsidência). A alta concentração de
náuplios de cirripédios observada na época de subsidência no local mais exposto à
ressurgência (Sonar) poderia indicar o transporte de larvas de outros locais mais
163
distantes ou um pico extra de liberação no próprio local. Além disso, existem quatro
espécies de cirripedia com maior abundância nos costões da região, Megabalanus
cocopoma, M. tintinabulum, Tetraclita stalactifera e Chthamalus bisinuatus, que podem
ter períodos reprodutivos em épocas diferentes, gerando diferentes picos de abundância
de larvas náuplio e cipris.
Nossos resultados sugerem que diferentes tipos de larvas estão associados a
massas d’água distintas (águas recentemente ressurgidas e mistura de outras massas
d’água), o que pode modificar a direção do seu transporte, principalmente no local
externo à baía, mais exposto à ressurgência. Shanks e Brink (2005) propuseram um
modelo pelo qual a natação contra o fluxo vertical predominante, inclusive de larvas que
não tem uma grande capacidade natatória (como bivalves), permitiria às larvas explorar
diferentes fluxos horizontais que as manteriam perto da costa. Recentemente, Genin et
al. (2005) demonstraram, por meio de filmagens, a capacidade de diferentes organismos
zooplanctônicos de nadar ativamente contra o fluxo vertical e se manter a diferentes
profundidades. Esses resultados alertam sobre a importância de realizar cuidadosas
amostragens sobre a distribuição horizontal e vertical das larvas em vez de assumir que
elas serão transportadas para fora da costa durante os períodos de ressurgência.
A formação de frentes e vórtices durante períodos de ressurgência pode
favorecer a concentração de alguns grupos de larvas, que serão transportadas em direção
ou ao longo da costa durante períodos de relaxamento da ressurgência (Wing et al.,
1998; Shanks et al., 2002). O grau de retenção ou dispersão dos diferentes organismos
dependerá do comportamento de natação e migração vertical de cada tipo de larva, o
que modificará a sua localização vertical em relação à frente. McCullock e Shanks
(2003) observaram a formação de uma frente ao longo da entrada de uma pequena baía
na costa da Califórnia em períodos com predominância de ventos de direção noroeste
164
que favorecem eventos de ressurgência. A frente atuou como barreira para a dispersão
das larvas de mitilídeos em direção à costa, entretanto não representou uma barreira
para cipris. As larvas cipris ficaram mais concentradas na linha da frente e em períodos
de subsidência e, foram transportados pela frente que se movimentou em direção à
costa. Nossos resultados não incluíram amostragens em diferentes profundidades da
coluna d’água mas, um estudo em desenvolvimento está abordando este aspecto no
campo de provas do IEAPM situado na entrada sudoeste da Baía de Arraial do Cabo
(Mazzuco com. pess).
Características topográficas e geomorfológicas (profundidade, irregularidades da
linha da costa, baías, enseadas, penínsulas) alteram o padrão de circulação e favorecem
a formação de giros e frentes, processos que podem modificar a emigração e imigração
de larvas ou favorecer a retenção próxima à costa (MacCullock e Shanks, 2003). No
local PA, situado dentro de uma pequena enseada, cipris foram mais abundantes na
época de ressurgência, contrário ao padrão encontrado em locais com influência direta
da ressurgência (dados de So neste estudo; Skinner e Coutinho, 2002). Isto poderia
indicar uma área de retenção de larvas náuplios que podem se desenvolver até o estágio
final de cipris dentro desta enseada. Felix e Coutinho (2007) realizaram uma coleta na
época de ressurgência e outra na subsidência em vários pontos dentro da baía de Arraial
do Cabo. Os resultados desse trabalho não evidenciaram o padrão esperado de aumento
da densidade de náuplios com a ressurgência e de cipris com a subsidência. Skinner
(2003) observou o padrão esperado no local com maior influência da ressurgência, mas
num local interno da baía houve disponibilidade de náuplios de cirripedia ao longo do
ano inteiro, sem uma sazonalidade marcante.
O principal objetivo deste estudo foi o de analisar as tendências gerais da
variação da concentração de larvas dos organismos que predominam na região
165
entremarés. As coletas foram realizadas apenas na superfície, já que larvas em estágios
mais avançados de desenvolvimento poderiam estar mais próximas da superfície à
procura dos locais adequados para sua fixação na região entremarés. Estudos têm
apontado que a distribuição vertical das larvas de cirripédios na coluna d’água refletem
a distribuição vertical dos adultos nos costões, predominando nas camadas mais
superficiais as larvas daqueles organismos característicos da região de entremarés
(Grosberg, 1982; Minchinton e Scheibling, 1991). Larvas do bivalve Mytilus edulis
foram mais abundantes nos primeiros 3 metros de profundidade na Russia (Dobretsov e
Miron, 2001). Na costa de Oregon, larvas de mitilídeos competentes para o
assentamento ficaram concentradas a profundidades intermediárias (5 m) (Rilov et al.,
submetido). Felix et al. (2006) estudaram a distribuição do meroplâncton na superfície e
no fundo, a uma escala temporal de coleta curta (4 dias), com intervalos de seis horas
entre as amostragens. O estudo foi realizado na época de ressurgência (no mesmo ano
do presente estudo) num ponto próximo ao local PA deste estudo. Estes autores não
observaram diferenças significativas na quantidade de náuplios de cirripédios e
mitilídeos entre superfície e fundo (7 m). A distribuição homogênea de mitilídeos na
coluna d’água poderia refletir a distribuição dos adultos das duas espécies mais
abundantes na região, Perna perna com distribuição na região de entremarés e
infralitoral e Brachidontes solisianus que ocorre apenas no mediolitoral médio da região
de entremarés (Fernandes, 1981; Lavrado, 1992). Entretanto, diante dos resultados
encontrados para outras regiões em relação a mudanças na distribuição vertical das
larvas meroplanctônicas, nossos dados não permitem afirmar que a ausência ou menor
abundância de larvas na água de superfície (principalmente dos estágios iniciais de
desenvolvimento) signifique uma baixa disponibilidade larval. A freqüente formação de
uma termoclina nos locais externos e internos da baía durante a época de ressurgência
166
(Coelho-Souza et al., 2007) pode determinar uma maior concentração de alguns tipos de
larvas associadas a esta, e um padrão diferente de transporte das larvas da água
superficial. Esta hipótese deve ser explorada em futuros estudos.
2.5.3 Hipóteses geradas e trabalhos futuros
Embora os resultados deste trabalho indiquem uma associação de diferentes
estágios de desenvolvimento e tipos de larvas com massas d’água distintas, os
mecanismos de transporte das diferentes larvas não foram elucidados. Entretanto,
surgiram hipóteses acerca dos processos que determinam o suprimento larval em função
da troca de massas d’água e da circulação local dentro da baía. Futuros estudos com
desenho amostral específico para testar hipóteses de transporte deveriam incluir
amostragens mais freqüentes com intervalos curtos de tempo entre as coletas, que
permitam observar a sucessão de cada evento de ressurgência e subsidência. Nossos
resultados sugerem que dentro da baía de Arraial do Cabo existam locais de retenção de
alguns tipos de larvas, principalmente em condições de vento NE durante a época de
ressurgência. Entretanto, o efeito de diferentes condições de vento e maré deve ser mais
estudado para melhor explicar a dinâmica do sistema. Para uma melhor compreensão
destes processos, futuros estudos deveriam quantificar a concentração de diferentes
tipos de larvas meroplanctônicas em relação à profundidade, especialmente em presença
de termoclina. Para determinados tipos de larvas, armadilhas passivas podem ser mais
eficientes do que os métodos tradicionais de coleta de plâncton (Yund et al. 1991). O
uso de armadilhas “tipo tubo” (Todd, 1998) permite integrar o fator tempo e podem ser
mais apropriadas para observar variações na concentração de larvas em diferentes
profundidades e melhor estimar o suprimento larval no local.
167
Um problema metodológico geralmente encontrado neste tipo de estudos é a
identificação das larvas meroplanctônicas em nível taxonômico de gênero ou espécie.
Uma maior definição taxonômica facilitaria a interpretação dos padrões de distribuição
de larvas em relação à distribuição das populações adultas. Em relação aos mitilídeos, a
dificuldade em identificar estágios larvais fica evidente pelos esforços investidos para
descrever com maior detalhe a morfologia de diferentes espécies, principalmente do
gênero Mytilus, no intuito de propor técnicas alternativas e mais acessíveis que às
análises de DNA (Martel et al., 2000). Na região estudada, Monteiro-Ribas et al. (2006)
compararam os diferentes estágios de desenvolvimento dos mitilídeos P. perna e B.
solisianus. Os adultos de P. perna são maiores (alcançando tamanhos de até 15 cm)
quando comparados aos adultos de B. solisianus que atingem ca. 2 cm. Os autores não
encontraram diferenças no tamanho das larvas que refletissem as grandes diferenças no
tamanho dos adultos. Em todos os estágios de desenvolvimento, as larvas das duas
espécies foram semelhantes, se diferenciando apenas pelas características internas da
charneira. A diferenciação de larvas destas espécies, a partir da observação da região
interna da charneira de cada indivíduo, implicaria um grande esforço e investimento de
tempo, sendo descartado neste estudo devido ao grande volume de amostras analisadas.
A presença do Porto do Forno na Enseada dos Anjos gera um tráfego de navios
de maior porte e, em algumas ocasiões, de plataformas de petróleo que são reparadas no
abrigo da baía e podem ser vetores de introdução de espécies (Ferreira et al., 2004).
Várias espécies exóticas sésseis têm sido identificadas nos substratos artificiais do porto
(CEL Ferreira, com. pess.). Uma vez que uma espécie exótica está estabelecida no novo
ambiente, o estudo de padrões de circulação em diferentes escalas espaciais pode ajudar
a entender a distribuição, direção e velocidade, e potencial de dispersão das larvas a
partir da população inicial (McQuaid e Phillips 2000). Dependendo da circulação local,
168
larvas de espécies exóticas identificadas no porto poderiam ser transportadas por
correntes, favorecendo a sua dispersão para ambientes naturais adjacentes. O
conhecimento gerado nos estudos relacionados à ecologia do suprimento larval auxilia,
mas é pouco utilizado, no estabelecimento de planos de manejo e conservação de áreas
costeiras. A área estudada é uma Reserva Extrativista Marinha e seria importante para
seu manejo identificar áreas de retenção, importação e exportação de larvas que ajudem
a entender o grau de conectividade da área da reserva e áreas adjacentes. Assim, estudos
da dinâmica do meroplâncton (e do suprimento larval) devem ser incentivados de modo
a subsidiar as decisões de manejo e conservação da região costeira.
Resumindo, neste estudo foi descrita a variação na concentração de larvas
meroplanctônicas nos diferentes locais de estudo ao longo de um ano. Foi observada a
relação de diferentes tipos de larvas com características hidrológicas distintas que
determinam as massas d’água predominantes na região. A direção do vento parece ter
influência na distribuição horizontal das larvas e parece existir uma relação com a época
do ano, provavelmente devido à maior ou menor disponibilidade dos diferentes tipos de
larvas e à intensidade do vento (que não foi analisado neste trabalho). Estes resultados
permitiram formular hipóteses sobre potenciais mecanismos de transporte e áreas de
retenção para os tipos de larvas identificados em função do tipo de vento e época do
ano. Contudo, estas hipóteses devem ser testadas com desenhos amostrais e métodos
mais específicos, sendo importante considerar o efeito da irregularidade da linha da
costa dentro da baía de Arraial do Cabo, que pode modificar a circulação local. Modelos
de circulação em condições de diferente intensidade e direção de ventos incluindo a
interação deste fator com a maré ajudariam a compreender a dispersão de larvas neste
sistema altamente dinâmico.
169
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Capítulo 3
Predação sobre uma nova (Isognomon bicolor) e uma antiga (Perna perna) presa
invasora em dois costões subtropicais do Brasil: perspectiva ecológica e evolutiva
3.1 Introdução
As invasões biológicas são consideradas uma das principais ameaças à
biodiversidade (Carlton, 1996; Mack et al., 2000; Ruiz et al., 1999) já que podem
mudar a estrutura das comunidades e as interações entre os membros nativos da
comunidade (Bownes e McQuaid, 2006; Crooks e Khim, 1999; Matern e Brown, 2005;
Pratt e Grason, 2007). As espécies exóticas podem ter importantes efeitos, diretos ou
indiretos, na comunidade receptora (Rilov, 2008), mudando a disponibilidade das presas
nativas e/ou se tornando novas presas com maior retorno energético modificando o
padrão alimentar dos predadores nativos (Rilov et al., 2002; Branch e Steffany, 2004;
Dudas et al., 2005). Nas áreas onde são introduzidas, as espécies exóticas podem perder
alguns dos inimigos naturais com os quais tinham co-evoluído no local de origem. A
“hipótese de liberação de inimigos” (“enemy release hypothesis”) é uma das possíveis
explicações do sucesso das espécies exóticas podendo se tornar espécies invasoras nos
novos ambientes. Porém outros fatores (tais como fatores físicos ou habilidade
competitiva) podem também ser responsáveis pelo processo de invasão (Colautti et al.,
2004). Por outro lado, espécies não nativas podem encontrar novos inimigos nos
ambientes invadidos (Parker e Hay, 2005). Em recentes trabalhos foi observado que
predadores nativos, principalmente os generalistas, predam espécies invasoras indicando
uma potencial resistência biológica da comunidade nativa contra a invasão (deRivera et
al., 2005; Reusch, 1998). Os predadores nativos são capazes de reconhecer novas
175
espécies como presas e adaptar suas técnicas de predação para explorar esse novo
recurso alimentar. Um exemplo desta adaptação é o predador bentônico generalista,
Stramonita haemastoma, que na região de entremarés do Mar Mediterrâneo mudou e
adaptou seus hábitos alimentares para predar sobre uma nova presa, o mexilhão invasor
Brachidontes pharaonis (Rilov et al., 2002).
Em alguns sistemas tem sido observado que a predação pode regular a
população de suas presas explicando, em grande parte, a variabilidade na distribuição,
tamanho e abundância destas (Paine 1966, Sih et al., 1985). A preferência por
determinada presa pode estar influenciada por diversos fatores tais como tamanho,
conteúdo energético e tempo de manipulação da presa, habilidade e experiência do
predador (Hughes e Dunkin, 1984; Fairweather, 1987; Etter, 1996). Diferenças na
disponibilidade de presas no tempo e no espaço pode ser o resultado de outros fatores
diferentes da predação, como por exemplo, a taxa diferenciada de recrutamento que
consequentemente influenciará o padrão alimentar dos predadores (Fairweather, 1987;
Wieters e Navarrete, 1998). Testar a preferência alimentar dos predadores e sua
variação espaço-temporal são fundamentais para compreender a força da interação
predador/presa e a dinâmica da comunidade, especialmente em regiões invadidas por
espécies exóticas. No entremarés rochoso, as presas mais abundantes são geralmente
diferentes espécies de mexilhões e cracas. Existem diversas espécies de predadores que
podem ser separadas por guildas alimentares de acordo ao seu papel funcional (Sih et
al., 1998). O papel regulador dos predadores que habitam a região entremarés e que
possuem diferente grau de mobilidade tais como gastrópodes, caranguejos e estrelas do
mar tem sido amplamente estudado (Paine, 1966, Fairweather e Underwood, 1991;
Menge et al., 1994, Hunt e Scheibling, 1998; Navarrete e Castilla, 2003). Predadores
que se deslocam desde habitats adjacentes (terra ou infralitoral) tais como aves (e.x.
176
Marsh, 1986), lagostas (Robles et al., 1990) e peixes (Rilov and Schiel 2006a) podem
exercer importante pressão de predação nas comunidades entremarés. No caso de
predadores do infralitoral, a intensidade de predação parece ser dependente da paisagem
adjacente que abriga a população de predadores (Rilov e Schiel, 2006b).
Cada espécie dentro de uma guilda de predadores pode exibir diferentes padrões
de preferência alimentar de acordo com os mecanismos e habilidade de predação e, por
estas características, podem exercer diferentes impactos na comunidade. As presas
preferidas geralmente atuam como um tampão (buffer) para a predação sobre as presas
menos preferidas (Fairweather, 1985), e esta predação diferenciada pode beneficiar as
populações das presas menos preferidas. A Teoria do Forrageamento Ótimo pretende
explicar o grau de preferência alimentar por parte dos predadores e postula que o
predador baseará a sua escolha no balanço ótimo (que confere maior retorno energético)
entre tempo de busca (geralmente associado à densidade e disponibilidade de presas),
conteúdo energético e tempo de manipulação da presa (Pyke et al., 1977). Contudo, a
preferência alimentar exibida por um predador muda no espaço e no tempo dependendo
de perturbações físicas como o grau de exposição às ondas e dessecação (Boulding et
al., 1999; Rilov et al., 2005), heterogeneidade do habitat (Hughes e Grabowsky, 2006) e
risco de predação (Richardson e Brown, 1992; Hughes e Grabowsky, 2006). Por outro
lado, as presas podem escapar da predação por tamanho, morfologia ou por ocupar
habitats menos acessíveis para os predadores (Yamada et al., 1998; Boulding et al.,
1999). A partir de uma perspectiva evolutiva, outro fator que pode influenciar
positivamente a força da interação é o tempo de contato entre predador e presa, embora
também a eficiência de evitar a predação por parte das presas possa ser aperfeiçoada
(Abrams, 2000).
177
Muitos ecossistemas foram invadidos por várias espécies ao longo do tempo e,
consequentemente, as espécies nativas têm sido expostas aos invasores por diferentes
períodos de tempo (Eastwood et al., 2007; Wasson et al., 2005). Dependendo do tempo
de contato entre as espécies, uma série de novas e complexas interações é estabelecida
nestes ambientes invadidos, não apenas entre espécies nativas e invasoras, mas também
entre as próprias espécies invasoras (Dudas et al., 2005; Grosholz, 2005; Matern e
Brown, 2005; Pratt e Grason, 2007; MacDonald et al., 2007). Quando duas ou mais
presas invasoras, que pertencem ao mesmo grupo funcional, invadem um determinado
local em tempos diferentes (estabelecendo diferentes períodos de tempo de contato com
a comunidade nativa), ecólogos e evolucionistas têm a oportunidade de aprender sobre a
evolução das comunidades. Assim, se duas (ou mais) espécies do mesmo grupo
funcional são introduzidas num local, as espécies nativas terão diferentes períodos de
tempo para se adaptar e desenvolver formas de evitar as exóticas por meio de diferentes
interações interespecíficas (e.x. competição, predação). Num sistema predador/presa,
uma predição seria que se duas espécies exóticas do mesmo grupo funcional invadiram
em tempos diferentes, as espécies nativas estariam mais bem adaptadas com a espécie
invasora mais antiga. Por exemplo, recentemente tem sido demonstrado que dois
predadores (caranguejos) invasores induziram defesas (características morfológicas)
diferentes pelas presas nativas, provavelmente devido ao diferente tempo histórico de
contato entre presas nativas / predadores exóticos (Freeman e Byers, 2006). Nenhum
estudo tem abordado o assunto da intensidade de predação por predadores nativos sobre
presas invasoras introduzidas em diferentes períodos de tempo. No presente trabalho foi
testada esta predição na região entremarés de dois costões subtropicais da costa sudeste
do Brasil.
178
Os costões na região de estudo têm mudado nas últimas centenas de anos devido
às bioinvasões. Registros arqueológicos sugerem que a zona baixa da região entremarés
era dominada pelo bivalve Pinctada imbricata. Centenas de anos atrás, provavelmente
nos cascos de navios que transportavam escravos da África, foi introduzido o mexilhão
Perna perna nas costas do Brasil (Souza et al., 2003). Hoje, P. imbricata é uma espécie
rara nos costões e P. perna é abundante (López, manuscrito em prep.). Um possível
cenário é que P.perna seja competitivamente melhor e ao longo dos anos tenha se
tornado a espécie dominante franja do infralitoral do entremarés e no infralitoral. Já a
zona média de entremarés estava dominada pelo cirripedio Tetraclita stalactifera
(Lavrado, 1992). O bivalve invasor Isognomon bicolor (Domaneschi e Martins, 2002)
foi registrado aproximadamente na segunda metade dos anos 90 nos costões rochosos
de Arraial do Cabo (Junqueira, A. com. pess.; Coutinho, R. com. pess.), esta espécie
invasora se estabelecendo mediolitoral do entremarés. Em alguns costões, I. bicolor tem
atingido 60-80% de cobertura enquanto a espécie nativa antes dominante nesta zona, a
craca T. stalactifera, diminuiu sua cobertura em quase 50% (López, 2003). O bivalve I.
bicolor é capaz de estender sua distribuição até níveis mais baixos da região entremarés
e, neste caso, superpõem-se com o mexilhão P.perna (López, 2003).
Os dois bivalves invasores pertencem ao mesmo grupo funcional já que ambos
são suspensívoros, se fixam ao substrato por meio de biso e formam extensos bancos. O
bivalve P. perna pode alcançar um tamanho maior, 15 cm comparado aos 3,5 cm que I.
bicolor consegue atingir como tamanho máximo na região entremarés. Baseado na
predição apresentada anteriormente, se espera que os predadores nativos exibam uma
preferência alimentar pelo bivalve invasor mais antigo e que esta presa seja mais
consumida também em campo. Para testar esta predição em campo, foi comparada a
intensidade de predação por diferentes guildas de predadores nativos sobre as duas
179
espécies invasoras. Em laboratório, foi testada a preferência alimentar dos dois
predadores bentônicos numericamente mais importantes na região de entremarés, os
gastrópodes Stramonita haemastoma e Trachypollia nodulosa, sobre os dois bivalves
invasores. Foi testado o condicionamento de ingestão (experiência passada) expondo
indivíduos de S. haemastoma, coletados de locais com alta e com muito baixa cobertura
de I. bicolor, às duas espécies de presas. Estes resultados foram comparados com dados
de hábitos alimentares obtidos por observação direta em campo nesses mesmos locais.
Foi estimado e comparado o conteúdo calórico das duas espécies de presa já que este
fator pode ser determinante na preferência alimentar exibida pelos predadores (Burrows
e Hughes, 1991).
3.2 Hipóteses
1) a intensidade de predação exercida por diferentes guildas de predadores
nativos será maior sobre a espécie invasora mais antiga
2) os predadores nativos bentônicos exibirão preferência alimentar pela presa
invasora mais antiga
3) os predadores nativos bentônicos predarão de forma mais eficiente (menor
tempo de manipulação) a presa invasora mais antiga
3.3 Material e Métodos
3.3.1 Área de estudo
O estudo foi realizado na região de Cabo Frio, Brasil (22° 44’’ S; 42° 00’’ W)
(Figura 1). Esta região é influenciada por eventos de ressurgência de águas profundas
(Valentin, 1984) fenômeno que determina uma alta riqueza na flora e na fauna. Devido
à influência das águas frias, esta região é considerada um local de transição, sendo o
limite norte da distribuição de espécies com afinidade temperada e o limite sul para
180
espécies tropicais (Guimarães e Coutinho, 1996; Palácio, 1982). A amplitude da maré
na região é de 1.4m. Comparado às regiões temperadas, a maioria dos costões da região
de estudo tem uma maior inclinação com um substrato muito irregular o qual limita a
quantidade de locais apropriados para o estabelecimento de gaiolas na região de
entremarés. Portanto, o experimento de exclusão de predação foi desenvolvido na franja
do infralitoral do entremarés de dois locais, Ilha dos Porcos (IP, 22º 58' S) e na Praia
dos Anjos (PA, 22º 58' S; 42º 01' W, Figura 1). Estes locais estão situados dentro da
baía de Arraial do Cabo e pela sua orientação são considerados protegidos ou
moderadamente expostos à ação do vento predominante do quadrante ENE. Para testar a
experiência passada de predação de S. haemastoma, foram comparados os hábitos
alimentares deste predador por meio de observação direta em campo em dois locais com
diferente disponibilidade do bivalve I. bicolor, Ponta da Cabeça (PC, 22° 59' S; 42° 03'
W) e Ponta da Fortaleza (PF, 22º 58' S; 42º 00' W). Adicionalmente, foram coletados
indivíduos destes dois locais para realizar ensaios de preferência alimentar em
laboratório.
3.3.2 Espécies de estudo
Apesar de pertencerem ao mesmo grupo funcional, os dois bivalves invasores
são de diferentes famílias e apresentam algumas características morfológicas diferentes.
P. perna tem a concha com borda regular e alongada com a massa corporal ocupando o
espaço inteiro definido entre as duas valvas. A concha de I. bicolor é extremamente
irregular, com uma parte marginal fina e quebradiça e uma parte nacarada de maior
espessura onde fica alojada a massa corporal.
181
3.3.3 Características da comunidade séssil da região entremarés
Estudos anteriores identificaram a divisão da região entremares de substrato
consolidado em quatro zonas de acordo com a dominância dos organismos sésseis
(Lavrado, 1992). Dentro de cada uma destas faixas foi estimada a porcentagem de
cobertura dos principais invertebrados sésseis e do substrato vazio em outubro de 2007.
Para tal, foram utilizados vinte quadrados de 20cm de lado aleatoriamente distribuídos
ao longo dos 35 m da linha de costa. A cobertura foi estimada pela técnica de contato
pontual a partir de um gride que foi superposta aos foto-quadrates de forma semelhante
à utilizada por Foster et al. (1991). Dentro do gride com 100 pontos eqüidistantes foram
quantificados os organismos em 30 pontos aleatórios.
3.3.4 Intensidade da predação em experimentos de campo
As unidades experimentais consistiram de placas de 5 x 5 cm onde vinte juvenis
(entre 5 e 15 mm de comprimento da concha) de P. perna ou I. bicolor foram colados
com Tubolit pela parte anterior de uma das conchas de forma que permitisse ao bivalve
a abertura das valvas. Estas placas foram fixadas à rocha por meio de um parafuso de
aço-inox e expostas a diferentes tratamentos experimentais de predação seguindo a
metodologia de Rilov e Schiel (2006 a,b). Os indivíduos de P. perna e I. bicolor foram
coletados na região entremarés no mediolitoral inferior e na franja do infralitoral,
respectivamente, onde cada espécie foi mais abundante.
Em cada local, foram colocados cinco blocos que continham quatro tratamentos
(diferente exposição à predação), distribuídos ao longo de 35/40 m do costão. Os
tratamentos consistiram de placas: 1) expostas a todos os predadores (totalmente
expostas), 2) expostas aos predadores bentônicos, principalmente caranguejos e
gastrópodes (gaiola incompleta com apenas o teto), 3) expostas aos predadores não
182
bentônicos principalmente aves e peixes (gaiola incompleta com as paredes e sem teto)
e 4) com exclusão de todos os predadores (gaiola completa) (Figura 3.1, Anexo 6). As
gaiolas incompletas seguiram o modelo utilizado por Rilov e Schiel (2006a) que não
observaram efeito do artefato (das gaiolas) sobre a mortalidade dos bivalves. Foram
colocadas duas placas, cada uma delas com indivíduos de cada uma das espécies de
bivalves, em cada tratamento. O experimento teve inicio no dia 17 de abril de 2007 no
local Praia dos Anjos (PA) e no dia 18 de abril de 2007 no local Ilha dos Porcos (IP). A
sobrevivência das presas foi monitorada durante 59-60 dias com uma maior freqüência
(cinco observações) durante o primeiro mês. Quando foi possível identificar sinais de
predação nas valvas das presas (furo, valvas raspadas, quebradas), estes também foram
registrados.
3.3.5 Densidade dos predadores
A densidade dos potenciais predadores bentônicos foi estimada em cada local de
estudo em cinco áreas de 3 m2 ao redor dos tratamentos experimentais. Durante o
desenvolvimento do experimento, a contagem dos predadores foi realizada em três datas
diferentes (n=3) em condições de maré baixa.
3.3.6 Preferência alimentar e características das presas
Em condições de laboratório, foram comparados o tempo de manipulação e a
proporção de presas (dos bivalves P. perna e I. bicolor) consumidas por duas espécies
de gastrópodes predadores S. haemastoma e T. nodulosa. O tamanho dos predadores
utilizados nos experimentos foi entre 20 a 26 mm para S. haemastoma e entre 14-20 mm
para T. nodulosa. Os indivíduos foram coletados no mediolitoral inferior e na franja do
infralitoral da região entremarés. Um único indivíduo foi colocado em cada aquário
183
contendo 5 litros de água de mar e aeração, totalizando 14 aquários (n=14). Um terço
da água dos aquários foi trocada a cada dois dias. Para aclimatação e padronização do
grau de inanição, os indivíduos foram mantidos sem alimentação entre 5 a 7 dias. Após
do período de aclimatação, cada predador foi exposto às presas durante seis e onze dias
no caso de S. haemastoma e T. nodulosa, respectivamente. O experimento utilizando a
espécie S. haemastoma como predador foi realizado entre os meses de junho e julho de
2006 e foi repetido entre os meses de março e junho de 2007. O experimento com o
predador T. nodulosa foi desenvolvido entre maio e junho de 2007. O desenho
experimental utilizado foi o proposto por Underwood e Clarke (2005). A cada predador
foi oferecido apenas um tipo de presa (chamado de “estágio 1”), sendo seis indivíduos
de P. perna ou seis de I. bicolor, ou foram oferecidos os dois tipos de presa (chamado
de “estágio 2”) onde eram colocadas ao mesmo tempo três indivíduos de P. perna e três
indivíduos de I. bicolor. O tamanho das presas oferecidas aos predadores foi entre 10-25
mm tomando-se especial cuidado para oferecer indivíduos de tamanhos semelhantes das
duas espécies de presa no “estágio 2”. A atividade alimentar de S. haemastoma foi
registrada a cada 2 h durante o dia e a cada 4 h durante a noite (22:00 a 06:00) e a de T.
nodulosa uma ou duas vezes por dia. As presas consumidas eram substituídas por novos
indivíduos do mesmo tamanho para manter equivalentes disponibilidades de presas ao
longo de todo o experimento. O tempo de manipulação foi definido como o tempo
necessário para que cada predador manipulasse e consumisse a sua presa, e foi estimado
como o intervalo de tempo em que o predador foi observado sobre a presa mais a
metade do tempo do intervalo anterior e posterior à observação, seguindo a metodologia
de Brown e Richardson (1987) e Rilov et al. (2002). Devido à ausência de diferença
estatística entre os resultados encontrados nos dois experimentos realizados com S.
184
haemastoma (duas repetições) (local PF: χ2= 0.1; df=1; p>0.05, e local PC: χ2= 0.06;
df=1; p>0.05), os dados foram combinados para as posteriores análises.
Como já foi mencionado, se espera que os indivíduos de S. haemastoma
originários dos locais com maior porcentagem de cobertura de I. bicolor tenham uma
maior probabilidade de encontro, experiência de predação e eficiência de manipulação
desta presa (Rovero et al., 1999). Foi testada a experiência passada de predação
comparando a proporção de presas consumidas por indivíduos originários de dois
locais, um que apresentava baixa abundância de I. bicolor (< 2% de cobertura, PC) e
outro com alta abundância (~40% de cobertura, PF). Os dois locais tinham extensos
bancos de P. perna na franja do infralitoral do entremarés, mas a cobertura foi maior no
local PC (entre 10% no inverno e 40% no verão de 2005 e 2006, variação devida ao
recrutamento e extrativismo) que no local PF (entre 6% no inverno e 15% na
primavera/verão de 2005 e 2006). A distribuição vertical do mexilhão P. perna se
estendeu até o nível médio da região de entremarés unicamente no local PC e a
cobertura foi menor (5-20%) que no nível baixo.
Para avaliar o retorno energético obtido pelos predadores foi estimado o
conteúdo calórico das duas espécies de presa através da análise da composição
bioquímica (carboidratos, lipídios e proteínas). Os valores foram convertidos nos seus
respectivos equivalentes calóricos pela multiplicação com os fatores de conversão
propostos por Crisp (1984) (Lavrado, 1992). Os indivíduos das duas espécies de presa
foram coletados na PF durante os meses de junho e julho de 2006.
Adicionalmente, foi estimada a espessura da concha de indivíduos das duas
espécies de bivalves em três regiões diferentes de cada uma das duas valvas (margem da
área nacarada, centro e umbo) utilizando um paquímetro digital com precisão de 0,01
mm.
185
3.3.8 Análise dos dados
Foi utilizada uma ANOVA de três vias para comparar a porcentagem de
sobrevivência ao final do experimento de campo de exclusão dos predadores, com
espécies (dois níveis), tratamentos (quatro níveis) e locais (dois níveis). A porcentagem
de sobrevivência foi transformada para arco seno da raiz quadrada da proporção para
aumentar a homogeneidade das variâncias e normalidade dos dados (Zar, 1999). A
comparação da densidade dos predadores foi realizada por meio de ANOVA de duas
vias (fator: espécie e local). O teste χ2 foi utilizado para testar: a) preferência alimentar
dos predadores em laboratório comparando a proporção de presas consumidas no
estágio 1 (presas individuais) e o estágio 2 (presas misturadas); b) o efeito da
experiência passada comparando a proporção de presas consumidas em laboratório no
estágio 1 pelos predadores originários de PC vs os de PF. O teste G foi utilizado para
testar a seleção de presas em campo, comparando a proporção de presas disponíveis
com a proporção consumida pelos predadores em cada local. Em caso de se encontrar
diferenças significativas foi explorada a seleção de cada presa utilizada por S.
haemastoma por meio dos Intervalos de Confiança de Bonferroni (BCI) (Byers e
Steinhorst, 1984).
Diferenças no tempo de manipulação (estimado nos experimentos de
laboratório) e o conteúdo calórico das duas presas foram analisados com o teste não-
paramétrico de Mann-Whitney. A espessura da concha das duas espécies foi comparada
com ANOVA de duas vias com os fatores: região da valva (três níveis) e espécie (dois
níveis).
186
3.4 Resultados
3.4.1 Caracterização da estrutura da comunidade séssil da região
entremarés
As macroalgas (crostosas, folhosas e calcáreas articuladas) foram dominantes na
franja do infralitoral da região entremarés em ambos locais de estudo; seguidas pelas
cracas em ordem de importância numérica (Figura 3.2). No mediolitoral médio, o
mexilhão Brachidontes solisianus e a craca Chthamalus bisinuatus foram dominantes.
Já na porção superior apenas a craca foi dominante. As espécies invasoras P. perna e I.
bicolor ocorreram com baixa porcentagem de cobertura (menos de 1%) na franja do
infralitoral e no mediolitoral inferior, respectivamente. Embora não tenha sido detectado
quantitativamente pelo método utilizado, o bivalve I. bicolor esteve presente em
pequenas agregações sob as macroalgas foliosas na porção baixa na PA. Na porção
média, indivíduos de P. perna, principalmente recrutas e juvenis (5-10 mm), e de I.
bicolor, juvenis e adultos (5-20 mm), foram encontrados no meio de agregados da craca
Tetraclita stalactifera. Os mexilhões de maior tamanho (>40 mm) foram raros e se
encontravam isolados na porção inferior na PA. Na IP, estes organismos apareceram
agregados em substratos muito heterogêneos (com furos e frestas) e íngremes na
transição entre a franja do infralitoral e o mediolitoral inferior do entremarés (López
obs. pess.).
É importante salientar que durante setembro de 2006 (antes da instalação do
experimento de campo) as populações de I. bicolor na região sudeste do Brasil e
especialmente nos costões de Arraial do Cabo, sofreram uma queda rápida e (média +
EP; de 66,58 + 4,16 para 3,91 + 1,34 na PA e de 59,69 + 2,93 para 5,14 + 1,49 a na PF
depois do evento de mortalidade). Não há indícios da ocorrência de altas taxas de
187
recrutamento de I. bicolor, assim, a porcentagem de cobertura se manteve baixa após
um ano deste evento (López, obs. pess.). Perna perna foi observado com cobertura de
até 60 a 70 % principalmente na franja do infralitoral dos costões mais expostos à ação
das ondas, mas em locais mais abrigados (como os deste estudo) sua cobertura foi
menor (Fernandes, 1981; Lavrado, 1992; López Capítulo 1 desta tese).
Figura 3.2: Porcentagem de cobertura de organismos e substrato vazio nos quatro níveis da região entremarés nos dois locais, PA e IP. Os bivalves são separados em espécies e outros organismos dominantes são agrupados por afinidade taxonômica. Outros: invertebrados como gastrópodes, ouriços, anêmonas, patelídeos. Perna perna e I. bicolor são representados adicionalmente no detalhe em escala menor de porcentagem de cobertura devido à baixa cobertura (< 1%) observada. F.I: franja do infralitoral; M.I: mediolitoral inferior; M.m.: mediolitoral médio; M.s.: mediolitoral superior.
3.4.2 Intensidade de predação
A sobrevivência dos bivalves foi maior no tratamento de exclusão total dos
predadores (gaiola completa) indicando que a mortalidade nos tratamentos expostos aos
diferentes predadores deveu-se à predação em vez de outros fatores (Figura 3.3). Foi
observado um complexo padrão de mortalidade com todos os fatores testados afetando
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
PA IP PA IP PA IP PA IP
Baixa Baixa-média Média-alta Alta
Porção do entremarés
% c
ober
tura
Alga Craca P.pernaI. bicolor B.solisianus OutrosSubstrato vazio
00,20,40,60,8
1
PA IP PA IP PA IP PA IP
Baixa Baixa-média
M édia-alta Alta
Franja do infralitoral Mediolitoral inferior Mediolitoral médio Mediolitoral superior
Região do entremarés
F.I M.I M.m M.s
188
sua intensidade (para os dias 28/30: espécies F1,64=80,2, tratamento, F1,64=38,5 e local
F1,64=12,9, todos com p<0,001) evidenciando uma forte interação entre os fatores
espécies e tratamento (F3,64=5,7, p=0,0015) (Tabela 3.1). A interação foi causada por
diferentes padrões de mortalidade entre os tratamentos de predação para as duas
espécies estudadas. A maior mortalidade de P. perna foi observada no tratamento de
exclusão de peixes e aves, padrão inverso ao observado para I. bicolor. Este resultado
indicou maior efeito de predadores bentônicos (gastrópodes e caranguejos) sobre a
espécie P. perna e dos predadores com maior mobilidade (peixes e aves, que retirariam
as presas por cima nas gaiolas sem teto) em I. bicolor. Vários gastrópodes
(principalmente da espécie S. haemastoma) foram observados predando indivíduos de
P. perna nas placas experimentais e apenas alguns dos predadores (principalmente T.
nodulosa) em I. bicolor. As diferenças entre a mortalidade das espécies foram mais
acentuadas no tratamento que permitiu o acesso apenas de predadores bentônicos (com
teto). Nos primeiros dias de experimento a mortalidade de I. bicolor foi maior nas
placas experimentais totalmente expostas aos predadores do que a mortalidade
combinada dos tratamentos de exposição aos predadores bentônicos e não bentônicos. A
mortalidade, principalmente de I. bicolor, foi inferior na PA, local mais exposto à ação
das ondas. Na IP, 30% dos indivíduos de ambas as espécies tinha sobrevivido após três
dias do início do experimento. Na PA, 53% dos indivíduos de P. perna e 83% de I.
bicolor estavam ainda vivos nas placas experimentais no quarto dia de experimento. A
tendência geral não se modificou até o final do experimento que durou 60 dias.
189
Figura 3.3: Porcentagem de sobrevivência (média ± EP) de P. perna e I. bicolor em diferentes tratamentos de exposição à predação: totalmente exposto, exclusão de peixes e aves (com teto), exclusão de predadores bentônicos (sem teto e com parede) e com exclusão de todos os predadores (com teto e com parede) nos dois locais, IP e PA (Maio a Junho 2007).
Tabela 3.1: Resultado da ANOVA de três fatores para o efeito de local (PA e IP), espécies (P. perna e I. bicolor) e tratamento de exposição à predação (totalmente exposto, com parede, com teto e gaiola completa) no final de 28-30 dias de experimento. A variável dependente foi a porcentagem de sobrevivência dos bivalves. Valores significativos de p estão em negrito.
Variação SS gl MS F p
Local 0,85 1 0,85 11,75 0,001 Espécie 6,16 1 6,16 85,01 0,000 Tratamento 8,44 3 2,81 38,81 0,000 Local*Espécie 0,04 1 0,04 0,54 0,463 Local*Tratamento 0,43 3 0,14 1,99 0,124 Espécie*Tratamento 1,48 3 0,49 6,80 0,000 Local*Espécies*Tratamento 0,46 3 0,15 2,13 0,105 Erro 4,64 64 0,07
0
20
40
60
80
100
0 10 20 30 40 50 600
20
40
60
80
100
0 10 20 30 40 50 60
0
20
40
60
80
100
0 10 20 30 40 50 60
Roof Fence+Roof
0
20
40
60
80
100
0 10 20 30 40 50 60
Fully exposed Fence
Per
na p
erna
Is
ogno
mon
bic
olor
So
bre
vivê
nci
a (%
)
Praia dos Anjos Ilha dos Porcos
Exposta Cerca Teto Gaiola completa
190
3.4.3 Densidade dos predadores
Cinco espécies de predadores bentônicos, sendo 4 gastrópodes (S. haemastoma,
T. nodulosa, Pisania auritula e Leucozonia nassa) e 1 caranguejo (Eriphia gonagra.)
foram registrados na IP e apenas três na PA, 2 gastrópodes (S. haemastoma e T.
nodulosa) e 1 caranguejo (Eriphia gonagra.). Stramonita haemastoma foi o predador
bentônico mais abundante nos locais de estudo (Figura 3.4), e sua densidade foi maior
na PA (11,0 + 0,92 EP ind/m2) que na IP (6,0 + 1,01 EP ind/m2). Trachipolia nodulosa
foi a segunda espécie em ordem de abundância sendo mais abundante na IP (2,6 + 0,50
EP ind/m2) que na PA (0,5 + 0,08 EP ind/m2). As outras espécies apresentaram
abundância muito baixa (<0,5 ind./m2). Essas diferenças resultaram numa interação
estatística entre os fatores local e espécie (F= 13,96; gl= 4; p<0,05).
Figura 3.4: Densidade de predadores bentônicos (número médio de indivíduos/m2 + EP) em condição de maré baixa no entremarés de dois costões (PA e IP) entre maio e junho de 2007. Sh=S. haemastoma; Tn=T. nodulosa; Ln=Leucozonia nassa; Pa=Pisania auritula; Er=Eriphia sp.
0
2
4
6
8
10
12
Sh Tn Er Ln PaEspécies
Den
sida
de (i
ndiv
/m2)
IP
PA
191
3.4.4 Preferência alimentar
A diferença significativa na proporção de presas consumidas em laboratório por
S. haemastoma nos estágios 1 e 2 tanto de PC (χ2= 22,1; gl=1; p<0,05) e quanto de PF
(χ2= 24,9; gl=1; p<0,05) evidenciou a preferência pelo bivalve P. perna. Independente
do local de origem dos predadores, quando as duas espécies foram oferecidas juntas, S.
haemastoma consumiu somente P. perna (tabela 3.2). No “estágio 1” (quando os
predadores não tinham escolha entre espécies presa) a proporção de presas consumidas
foi menor para predadores oriundos de PC, mas estatisticamente equivalente à de PF
(PF vs PC: χ2= 0,54; gl=1; p>0,05). Predadores originários de ambos os locais
manipularam P. perna por menos tempo do que I. bicolor (Tabela 3.2), mas esta
diferença foi significativa apenas para os predadores de PC (com menor abundância de
I. bicolor) (PC: U=1,0; n1=3; n2=6; p=0,038 e PF: U=13; n1=6; n2=7; p=0,25)
provavelmente devido à alta variabilidade entre os indivíduos da PF. Foram observados
eventos de predação sem sucesso. Após 12 a 24 h de manipulação por S. haemastoma
alguns indivíduos de I. bicolor foram abandonados com alguns sinais de predação (furos
incompletos e/ou valva raspada) embora tenham permanecido vivos ao longo do tempo
de experimento. Este comportamento foi observado quinze vezes com a presa I. bicolor
e duas com P. perna (eventos sem sucesso na PF+PC nos estágios 1 e 2).
192
Tabela 3.2: Número total de presas consumidas (I. bicolor e P. perna ) e tempo de manipulação médio (TM + EP) em horas, nos experimentos de laboratório (dois estágios: individual-St1 e presas mistas-St2), pelo gastrópode S. haemastoma (coletados de locais com baixa e alta abundância de I. bicolor, PC e PF respectivamente) e T. nodulosa.
Presas consumidas
P. perna I. bicolor
Predador St1 St2 TM St1 St2 TM
S. haemastoma
PC (- I. bicolor)
43
92
7,28 (2,05) n*=6
14
0
35,5 (10,87) n*=3
PF
(+I.bicolor)
65
70
15,71 (4,86) n*=7
30
0
36,87 (16,08) n*=6
T. nodulosa
9
1
27,00 (3,55) n*=2
5
10
64,63 (23,58) n*=4
* Número de predadores ativos que manipularam e consumiram presas em cada experimento.
O gastrópode T. nodulosa preferiu I. bicolor a P. perna (Tabela 3.2; χ2= 5,7;
gl=1; p<0,05). O tempo de manipulação de I. bicolor foi maior (33-120 horas) que o de
P. perna (12-48 horas), mas estas diferenças não foram significativas (U=1,5; n1=2;
n2=4; p=0,19). Trachypollia nodulosa falhou seis vezes ao tentar predar I. bicolor e
nenhuma falha foi observada para a predação de P. perna.
O conteúdo calórico médio (CCM) (em kcal/g de peso seco sem cinzas) não
diferiu entre P. perna (n=3; CCM=5,10 + EP=0,13) e I. bicolor (n=4; CCM=5,13 + EP=
0,29) (U=5; n1=3; n2=4; p=0,86). Todas as regiões da valva de I. bicolor apresentaram
espessura média maior que as de P. perna (Figura 3.5). A interação estatística detectada
entre os fatores região da valva e espécie (F= 17,92; gl=2; p< 0,001) foi causada pela
menor espessura na borda da valva de P. perna e maior na de I. bicolor.
193
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
I.b PpEspécies
Esp
essu
ra (m
m)
Borda
Médio
Umbo
Média da concha
Figura 3.5: Espessura (média + DP) de três regiões (borda, meio, umbo) e espessura média da concha (barra preta) (média de todas as regiões) de P. perna (Pp) (comprimento de concha: 10-27 mm; n=30) e I. bicolor (Ib) (comprimento da concha: 10-29 mm; n=30).
3.4.5 Comportamento de forrageamento de Stramonita haemastoma e
características das presas
Na PC, dos 328 predadores quantificados durante 45 minutos de observação,
apenas 15% estavam com atividade de predação. Já na PF, dos 217 predadores apenas
24%. Na PC, S. haemastoma predou sete espécies diferentes e em PF quatro (Figura
3.6). Nos dois locais, P. perna e I. bicolor representaram mais de 50% das presas
consumidas, no entanto foi observada variação da proporção consumida entre os locais.
Na PC, local com menor abundância de I. bicolor, os predadores consumiram maior
quantidade de P. perna (47%) que de I. bicolor (7%). Já na PF, os gastrópodes
predaram mais I. bicolor (56%) do que P. perna (19%). A proporção de presas
consumidas e disponíveis foi diferente nos dois locais (PF: G= 192,81; gl=4; p<0,05 e
194
PC: G= 71,06; gl=5; p<0,05). Este resultado foi devido à seleção positiva de
Megabalanus spp., negativa de T. stalactifera na PF e à seleção negativa de ambas na
PC (Figura 3.6, tabela 3.3). Os dois bivalves invasores foram consumidos em
proporções equivalentes à disponível, portanto não se observando um padrão seletivo
pelos predadores (Figura 3.6, Tabela 3.3).
Figura 3.6: Porcentagem de presas consumidas por S. haemastoma a partir de observações de campo em maré baixa na PF (a) (n=217) e PC (b) (n= 282), locais com menor e maior abundância de I. bicolor (Ib), respectivamente. Ib=I.bicolor; Pp=P.perna; Bs=Brachidontes solisianus; Ms=Megabalanus spp.; Ts=Tetraclita stalactifera; V=Vermetideo; Cs=Collisella sp; Phr=Phragmatopoma sp. “+”=seleção positiva; “- ”=seleção negativa, usando Intervalo de Confiança de Bonferroni.
Po
rcen
tag
em
Presas
0
10
20
30
40
50
60
70
Ib Pp M V Ts Phr Cs Bs
0
10
20
30
40
50
60
70
ConsumidoDisponível
+ -
-
-
a
b
195
Tabela 3.3: Intervalos simultâneos de confiança de Bonferroni (BCI) da utilização das presas por S. haemastoma durante a maré baixa em dois costões (PF e PA) de Arraial do Cabo. Bivalves= Ib: I. bicolor; Pp: P. perna; Bs: Brachidontes solisianus. Cirripédios= M: Megabalanus spp.; Ts: Tetraclita stalactifera; Gastrópodes= V: Vermetid; Cs: Collisella sp. Poliquetos= Phr: Phragmatopoma sp. ND: não detectado com a metodologia utilizada. PF PC
Pre
sas Proporção
esperada (disponibi-
lidade)
Proporção observada
(consumida) (OP)
BCI Proporção esperada
(disponibi-lidade)
Proporção observada
(consumida) (OP)
BCI
B.s ND 0 ND 0,02 -0,04<OP<0,08 P.p 0.18 0,19 0,10<OP<0,28 0,31 0,48 0,29<OP<0,69 I.b 0.61 0,56 0,44<OP<0,67 0,03 0,06 -0,03<OP<0,16 M 0.06 0,23 0.13<OP<0,33 0,13 0,04 -0,03<OP<0,13 T.s 0.15 0 0,39 0,11 -0,01<OP<0,23 Phr ND 0 0,12 0,27 0,09<OP<0,44 V 0.002 0,02 -0,01<OP<0,05 ND 0
3.5 Discussão
O presente trabalho abordou um importante, porém pouco estudado, aspecto no
contexto das bioinvasões, o efeito potencial do tempo de exposição de predadores
nativos a diferentes presas exóticas sobre a intensidade de interação entre predador e
presa. Outros estudos compararam as taxas de consumo de presas nativas e invasoras
por predadores nativos em ecossitemas de água doce (Bollache et al., 2006; Parker e
Hay, 2005), marinhos (Dudas et al., 2005; Pratt e Grason, 2007) e terrestres (Agrawal e
Kotanen, 2003). O experimento de campo confirmou a maioria das hipóteses do
presente estudo acerca da intensidade de interação das diferentes guildas de predadores
nativos com as presas invasoras. Já nos experimentos de laboratório foram observados
padrões opostos de preferência alimentar quando considerados dois predadores
(gastrópodes) de uma mesma guilda separadamente, demonstrando a complexidade das
interações entre predador e presa com diferente papel funcional de cada predador
196
quando tratado separadamente. Estes resultados contribuem significativamente para
uma maior compreensão da estrutura e dinâmica das comunidades de entremarés
rochoso no contexto da bioinvasão.
Interação entre predadores e presas com diferentes tempos de contato
Esperava-se que os dois bivalves invasores, pertencentes ao mesmo grupo
funcional, co-habitantes do entremarés de costões, mas com diferentes histórias de
contato com os predadores nativos, tivessem diferentes forças de interação com estes,
sendo o bivalve invasor antigo mais consumido e preferido pelo predador. A maior taxa
de predação sobre os indivíduos do invasor antigo, P. perna, do que sobre o mais
recente, I. bicolor, reforça nossa hipótese inicial. Este resultado foi consistente entre os
dois locais de estudo apesar de terem sido observadas diferenças na magnitude da
predação. Apesar de não termos estudado especificamente as adaptações fenotípicas
e/ou genéticas dos predadores nativos às espécies invasoras (presas), a abordagem
ecológica deste trabalho permitiu discutirmos a possível influência do tempo de contato
entre espécies nativas e exóticas sobre sua interação e consequentemente sobre a
ecologia de comunidades invadidas por várias espécies. A menor intensidade de
predação observada sobre o bivalve I. bicolor pode ser devida a um menor tempo de
contato do predador nativo resultando numa menor resposta adaptativa. Stramonita
haemastoma e T. nodulosa, os dois predadores bentônicos numericamente mais
importantes, apresentaram diferentes respostas às presas invasoras em laboratório.
Ambos predadores consumiram as duas presas quando não existia escolha, entretanto,
quando as duas presas foram oferecidas simultaneamente, S. haemastoma exibiu
preferência pelo invasor mais antigo, P. perna, enquanto T. nodulosa preferiu o invasor
197
recente, I. bicolor. Ainda, durante os experimentos em campo, foram observados com
mais freqüência indivíduos de S. haemastona predando o invasor antigo. Já para T.
nodulosa, foram observados eventos de predação apenas sobre o invasor mais recente.
O padrão de preferência alimentar exibido por S. haemastoma neste estudo
estaria de acordo com a teoria de forrageamento ótimo, uma vez que ele prefere P.
perna, presa que requer menos tempo para sua manipulação. Já T. nodulosa, preferiu o
invasor mais recente, I. bicolor, embora o tempo de manipulação fosse maior do que
aquele necessário para manipular o invasor mais antigo. Este resultado poderia ser
explicado pela distribuição de T. nodulosa em locais menos expostos à ação das ondas
(Magalhães e Coutinho, 1995) onde I. bicolor é mais abundante do que P.perna, o que
diminuiria a probabilidade de encontro do predador com o invasor mais antigo. Perna
perna e S. haemastoma são conspícuos em locais expostos à ação das ondas e a
interação entre a presa antiga e este predador pode ser mais intensa que com T.
nodulosa. Em locais menos expostos ao batimento das ondas T. nodulosa co-ocorre com
S. haemastoma. Se S. haemastoma fosse melhor competidor para consumir presas
ótimas, poderia existir uma partilha dos recursos nestes ambientes. Uma estratégia
oportunista da utilização dos recursos alimentares (exploração dos itens alimentares de
acordo com a taxa de encontro no ambiente) e a sobreposição na dieta destes dois
predadores foram observadas por Magalhães (1999) na costa de São Paulo. Essa autora
propõe que a semelhança na dieta destes predadores estaria atenuada por estas espécies
ocuparem níveis diferentes no costão e selecionarem tamanhos diferentes das presas.
Assim, a preferência observada em laboratório do predador T. nodulosa por I. bicolor,
presa mais abundante em campo e equivalente em termos calóricos ao bivalve P. perna,
pode refletir seu comportamento em campo que leva a uma diminuição na sobreposição
do nicho alimentar com S. haemastoma (que preferiu P. perna).
198
Predadores nativos precisam de respostas comportamentais e, possivelmente,
morfológicas para predar uma nova presa. As características da concha de I. bicolor são
diferentes das de P. perna, devido a sua maior espessura, principalmente na borda da
região nacarada que protege o tecido do animal. Estas características diferenciadas da
concha de I. bicolor poderiam dificultar a utilização das técnicas de “raspagem” da
borda da concha e/ou perfuração geralmente utilizadas por gastrópodes da família
Muricidae para o consumo de bivalves (Morton et al., 2007). Alguns indivíduos de S.
haemastoma que tentaram utilizar a técnica de “raspagem” da borda da concha não
conseguiram predar I. bicolor, devido à presença de uma extensão da concha fina e
quebradiça que, provavelmente, dificultou o predador de atingir a área nacarada, que
aloja o tecido vivo. Em alguns casos o predador abandonou a presa, mas em outros
perfurou a área nacarada sobre a região que abriga o tecido vivo ou a região próxima ao
bisso (o que aumentou o tempo total de manipulação desta presa). Stramonita
haemastoma exibiu uma alta plasticidade de forrageamento ao predar novas presas que
podem apresentar características muito parecidas (bivalve invasor; Rilov et al., 2002) ou
diferentes (poliqueta; Watanabe e Young, 2006) com as das presas nativas (mexilhões e
cirripedios). Diferentes características morfológicas da concha das presas representam
diferentes problemas mecânicos para os predadores (Hughes e Dunkin, 1984; Hughes e
O`Brian, 2001) e é possível que os predadores dos costões invadidos por I. bicolor
ainda estejam adaptando suas técnicas e habilidades de predação para consumir este
invasor recente de forma mais eficiente (menor tempo de manipulação).
Perspectiva ecológica: taxas de predação e interação espécie-habitat
Embora o objetivo deste estudo não tenha sido testar o efeito do grau de
exposição às ondas na taxa de predação foi observada maior intensidade de predação no
199
local menos exposto ao batimento (IP). Esses resultados estão de acordo com o “modelo
de estresse ambiental” de Menge e Sutherland (1987). Uma das predições do modelo é
que a predação, uma importante força estruturante nas comunidades, seria mais intensa
nos ambientes benignos (menor dessecação, batimento, etc.) onde a complexidade das
relações alimentares seria também maior. Esta hipótese já foi testada e verificada em
costões de outras regiões (Menge et al., 1986; Underwood et al., 1983). No local
menos exposto à ação das ondas, os bivalves (P. perna; I. bicolor e Brachidontes
solisianus) foram menos abundantes que no local mais exposto. É possível que a maior
pressão de predação observada em IP seja responsável por essas diferenças.
As duas guildas de predadores (bentônicos e não bentônicos) testadas neste
estudo parecem ter efeitos diferentes sobre as duas espécies de bivalves. As taxas de
predação de P. perna foram maiores no tratamento de exclusão de predadores não
bentônicos (gaiola com teto) sugerindo que caranguejos e gastrópodes são os principais
predadores deste bivalve em ambos os locais de estudo. Estes resultados são
consistentes com outras observações de predação intensa em mexilhões por gastrópodes
(Hunt e Scheibling, 1998) e caranguejos (Lohrer e Whitlach, 2002). Em contraste com o
observado para P. perna, a intensidade de predação de I. bicolor foi maior nos
tratamentos de exclusão de predadores bentônicos (gaiola com parede) indicando que
predadores não-bentônicos (possivelmente peixes e aves) podem ser os principais
predadores. Permanece obscura a causa da maior mortalidade de I. bicolor observada
apenas nas placas totalmente expostas no local PA. Umas das explicações plausíveis
seria a interferência do artefato experimental (gaiolas). Entretanto, o padrão de
mortalidade encontrado para essa mesma espécie no local IP e (onde houve predação
200
nos diferentes tratamentos) e da espécie P. perna (que foi predada em todos os
tratamentos e locais) indicam que este resultado não se deve à interferência do artefato
experimental.
A taxa de predação por predadores não bentônicos (peixes e aves) foi maior no
local menos exposto à ação das ondas, IP, para as duas presas. Em costões temperados
da Nova Zelândia, Rilov e Schiel (2006a,b) propõem um modelo em que diferentes
guildas de predadores exercem efeito distinto nas populações de mexilhões dependendo
do tipo de ambiente do sublitoral próximo ao local de estudo (“seascape”). Esses
autores observam maior intensidade de predação por peixes nos recrutas de mexilhão
em regiões de entremarés com ambientes recifais adjacentes. Ambos os locais de
estudo, IP e PA, apresentam ambientes recifais no sublitoral próximo, contudo, em IP
estes recifes se estendem até maiores profundidades e sustentam uma fauna bentônica e
de peixes recifais mais diversa (Ferreira, C.E.L.; dados não publicados). Por outro lado,
aves do gênero Haematopus sp. foram mais freqüentemente observadas em IP (López
obs. pess.). Embora não observados eventos de predação por estas aves nos bivalves das
placas experimentais, elas predaram mexilhões em áreas muito próximas (poucos
metros) da área experimental (López, obs. pess.), portanto não pode ser descartada a
possibilidade de predação por aves ao longo do experimento.
Dados quantitativos da distribuição de I. bicolor coletados nos anos anteriores ao
experimento de campo (Capítulo 1 desta tese), mostraram uma alta abundância deste
bivalve em PA onde formou bancos extensos no mediolitoral inferior da região
entremarés, enquanto em IP a abundância foi muito baixa. Um evento de mortalidade
que aconteceu na primavera de 2006 (Capítulo 1 desta tese) diminuiu a diferença de
abundância do bivalve entre os locais. Os resultados deste estudo permitem sugerir que
as diferenças de abundância entre os locais antes da mortalidade podem ser ocasionadas
201
pela maior predação observada em IP. Contudo, diferenças de suprimento larval entre os
locais pode ser uma explicação alternativa ou complementar às diferenças de
abundância entre os locais. A concentração média de larvas de I. bicolor na água
superficial foi muito variável e maior em PA do que em IP, entretanto a concentração de
larvas de mitilídeos foi semelhante entre as áreas (Capítulo 2 desta tese). Estudos
futuros devem explorar a importância relativa destes dois importantes fatores (predação,
suprimento larval, recrutamento) na estruturação das comunidades de entremarés nos
costões da região.
Em síntese este estudo mostrou: (a) predação mais intensa por guildas de
predadores nativos na presa invasora mais antiga (P. perna) do que na mais recente (I.
bicolor); (b) predadores bentônicos (caranguejos e gastrópodes) foram os principais
predadores da presa invasora mais antiga e (c) predadores não bentônicos (peixes e
aves) foram os principais predadores da presa invasora mais recente. Predadores
bentônicos mostraram diferentes padrões de preferência alimentar suportando a idéia de
uma “não redundância funcional” de predadores que pertencem a uma mesma guilda
(Griffen e Byers, 2006). Stramonita haemastoma preferiu a presa com menor tempo de
manipulação, o invasor antigo P. perna. Já T. nodulosa preferiu I. bicolor apesar do seu
maior tempo de manipulação. Stramonita haemastoma consumiu I. bicolor quando não
havia escolha não sendo observado um efeito da experiência passada dos predadores no
consumo do invasor recente. Os resultados deste estudo sugeriram que diferenças na
característica morfológica da concha e de tempo de contato com os predadores nativos
das duas presas podem explicar as menores taxas de predação do invasor mais recente
pelos predadores nativos.
O efeito de consumidores (herbívoros e carnívoros) na estrutura da comunidade
entremarés, processos top down ou descendentes, tem sido amplamente estudados em
202
costões temperados (revisão em Menge, 2000; Navarrete e Castilla, 2003; Rilov e
Schiel, 2006a,b; Fairweather e Underwood, 1991), mas pouco em costões tropicais e
subtropicais (Menge et al., 1986; Sauer-Machado et al., 1996; Vinueza et al., 2006). O
presente estudo salientou a importância da predação nas comunidades de entremarés
que têm sido invadidas por várias espécies em tempos diferentes e que são utilizadas
como recurso alimentar por diferentes predadores nativos. Contudo, mais estudos são
necessários para uma melhor compreensão de diferentes aspectos das interações
predador-presa em diferentes escalas espaciais e temporais em costões invadidos, como
o papel da competição entre os predadores e a predação dentro da própria guilda de
predadores (Navarrete et al., 2000; no contexto de bioinvasão ver Griffen e Byers,
2006).
3.6 Referências Bibliográficas
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208
Discussão geral
O sucesso para o estabelecimento de populações viáveis de uma espécie exótica em um
novo ambiente é o resultado de vários fatores que atuam como “filtros” (Theoharides e
Dukes, 2007). Uma vez que a espécie chega ao novo ambiente, deve encontrar
condições ambientais favoráveis à sua sobrevivência e para a formação de populações
estáveis ao longo do tempo, sendo capaz de se adequar à variabilidade natural dos
fatores ambientais característicos do local. Este pode ser considerado o primeiro filtro
para a introdução de uma espécie exótica. Uma vez estabelecida, a espécie exótica pode
gerar uma nova dinâmica nas comunidades invadidas devido ao surgimento de novas
interações interespecíficas, podendo ser do tipo positivo (facilitação) ou negativo
(competição, predação, parasitismo) (Theoharides e Dukes, 2007). Estas últimas têm
sido mais investigadas no contexto da bioinvasão, porém as interações positivas entre
espécies nativas e exóticas parecem ser comuns, porém menos estudadas (Bruno e
Bertness, 2001; Stachowics et al., 2007).
A manutenção das populações da espécie exótica dependerá diretamente de seu
desempenho reprodutivo e, no caso de espécies com ciclo de vida que envolve uma fase
planctônica, da dispersão das larvas e do retorno para áreas de assentamento e
colonização do substrato (Connell, 1985). A transição entre a vida planctônica e a
bentônica é normalmente uma fase crítica para estas espécies e a taxa de mortalidade
dos recrutas pode ser um fator determinante no tamanho da população adulta e na
reposição (replenishment) destas (Schiel, 2004). Espécies exóticas que conseguem
colonizar os novos ambientes e se tornar espécies dominantes podem exibir no novo
ambiente alguma(s) das seguintes características: alto investimento reprodutivo, alta
sobrevivência dos recrutas, alta plasticidade em relação a variações dos fatores
209
ambientais, alta capacidade competitiva pelos recursos limitantes, baixa taxa de
predação e suscetibilidade a doenças (Grosholz, 2002).
Neste estudo foram abordados alguns dos aspectos antes citados no intuito de
explicar o sucesso da invasão das comunidades do entremarés rochoso de Arraial do
Cabo, ambientes com registros de introduções antigas (Megabalanus cocopoma, Perna
perna) e que foram recentemente (aproximadamente duas décadas) invadidas pelo
bivalve I. bicolor. Inicialmente, foi realizada uma avaliação da incorporação desta
espécie nas comunidades residentes e a variabilidade sazonal das populações do bivalve
invasor em costões com condições ambientais marcadamente diferentes e que podem
ser importantes na estruturação das comunidades de entremarés, como a influência da
ressurgência e o grau de exposição às ondas. As comunidades que dominaram a franja
do infralitoral e o mediolitoral inferior da região entremarés parecem ser estruturadas de
forma diferente pelos fatores acima citados, sendo o mediolitoral inferior mais afetado
pela influência da ressurgência e a franja do infralitoral pelo grau de exposição às
ondas. Porém, a ausência de costões externos à baía (com influência direta da
ressurgência) com grau de exposição às ondas equivalentes aos costões protegidos do
lado interno da baía, requer uma interpretação conservativa destes resultados, que
devem ser confirmados com estudos experimentais.
Em locais protegidos da ação das ondas a maior diversidade de organismos que
colonizaram o substrato primário, principalmente de algas, e a utilização constante ao
longo do ano inteiro do recurso limitante “substrato vazio” pode ter retardado a invasão
da faixa inferior do entremarés pelo bivalve (Stachowics et al., 1999; Shea e Cheson,
2002). Porém, em locais moderadamente expostos à ação das ondas, onde a faixa
inferior se encontrava dominada pelo mexilhão P. perna, a raspagem dos bancos desta
espécie que libera substrato vazio pode criar oportunidades para o invasor colonizar
210
estes ambientes (Shea e Chesson, 2002). Entretanto, tem sido observado que I. bicolor é
uma espécie tardia na sucessão ecológica (aparece, com baixa abundância, após vários
meses de sucessão), necessitando a presença de cirripédios ou outras espécies pioneiras
para seu recrutamento (Rocha, 2002; Rapagnã, 2004; López obs. pess.). Uma outra
forma utilizada pelos bivalves para colonizar o substrato vazio, além do recrutamento, é
a expansão lateral de indivíduos juvenis e adultos. Este é um processo favorecido,
principalmente, quando são abertas pequenas clareiras (menores que 100 cm2) e
depende da densidade da população circunvizinha que vai invadindo da borda em
direção ao interior da clareira (Tanaka e Magalhães, 2002). Esta forma de colonização
tem sido observada ao longo da sucessão no interior de bancos de I. bicolor em São
Paulo (Robles, 2003) e em costões de Arraial do Cabo, onde esta espécie atingiu altas
densidades no mediolitoral infeiror como PF e FNC (López, dados não publicados).
Neste estudo, os costões que apresentaram maiores densidades do bivalve
invasor no mediolitoral inferior foram também os mais densamente ocupados na franja
do infralitoral por I. bicolor. As populações encontradas na franja do infralitoral nestes
locais mostraram uma maior estabilidade temporal que as de locais com menor
densidade populacional.
Neste estudo foi registrada a interação positiva entre a macroalga nativa
Sargassum sp e a espécie e invasora I. bicolor, que pode ter facilitado a invasão da faixa
inferior pelo bivalve em locais mais protegidos da ação das ondas. A presença das
frondes desta macroalga parece diminuir a mortalidade do bivalve invasor,
possivelmente pela proteção contra a predação por predadores visuais como peixes e
aves. Nos costões da região sudeste do Brasil esta macroalga é mais abundante na franja
do infralitoral do entremarés e sublitoral de costões protegidos da ação das ondas
(Széchy e Paula, 2000) o que pode significar uma oportunidade de invasão destes
211
ambientes pelo bivalve. Contudo, a sazonalidade dos bancos de Sargassum sp.
observada na região de Arraial do Cabo pode representar uma limitação para o
estabelecimento de bancos permanentes de I. bicolor na franja do infralitoral.
Assim como a comunidade residente pode criar condições favoráveis por meio
da utilização intermitente ou menos eficaz dos recursos, para invasão por espécies
exóticas (Shea e Chesson, 2002), pode também gerar uma resistência biótica à invasão
através de interações interespecíficas negativas. Uma intensa predação de espécies
exóticas por predadores nativos pode regular a população destas presas e/ou, inclusive,
limitar a sua expansão geográfica (Reusch, 1998; De Rivera et al., 2005). Num cenário
atual onde existem vários ecossistemas marinhos com mais de uma espécie introduzida
nas comunidades residentes, os predadores nativos têm contato com várias presas
exóticas que foram introduzidas em períodos diferentes. Esta diferença no tempo de
contato entre predador nativo e presas exóticas pode determinar a eficiência de
predação. O esperado é que períodos mais longos de contato entre as espécies
aumentem a eficiência do predador para consumir presas exóticas. No presente estudo
foi testada a intensidade de predação de duas espécies exóticas por predadores nativos
em um experimento de campo em que diferentes guildas de predadores (bentônicos e
não bentônicos) foram excluídas. A maior intensidade de predação observada no bivalve
invasor mais antigo, o mexilhão P. perna, tanto por predadores bentônicos quanto não
bentônicos, poderia estar relacionada a um maior tempo de contato dos predadores
nativos com esta presa. Futuros estudos devem ser realizados para avaliar o impacto das
taxas de predação observadas neste estudo na regulação das populações das duas presas
invasoras, o que poderia ser uma das explicações para a variabilidade da distribuição e
abundância destas espécies nos costões da região.
212
Quando consideradas duas espécies de uma mesma guilda separadamente, o
padrão de preferência alimentar variou de acordo com a espécie. Os dois predadores
consumiram I. bicolor quando não tinham escolha, entretanto, quando estiveram
presentes as duas presas, Stramonita haemastoma preferiu o invasor antigo e
Trachypollia nodulosa o invasor recente. Assim, dois predadores nativos com a mesma
história de contato com as presas exibem diferentes hábitos alimentares, o que alerta
sobre o perigo de considerar as espécies dentro de uma guilda como equivalentes
ecológicos e apóia a hipótese de não-redundância funcional dos predadores da guilda
(Griffen e Byers, 2006). Isto tem implicações diretas no contexto da bioinvasão, já que
diferentes predadores nativos exerceriam pressão distinta nas populações de espécies
invasoras, de acordo com a eficiência de predação (tempo de manipulação).
Independente de sua preferência alimentar, T. nodulosa e S. haemastoma levaram mais
tempo para manipular I. bicolor do que P. perna. Isto poderia indicar um baixo
potencial de regulação das populações do invasor por predadores bentônicos.
Uma das questões ecológicas mais discutidas atualmente é a importância relativa
dos processos biológicos descendentes (top down) ou ascendentes (bottom up) na cadeia
alimentar que podem regular as comunidades (Menge, 2000; Schiel, 2004). Dentre os
invertebrados que habitam os costões rochosos, cirripédios e bivalves são os mais
conspícuos. Por serem organismos filtradores, Menge e Sutherland (1986) têm sugerido
que a regulação bottom up nestas comunidades se daria pela quantidade de material
particulado em suspensão que serve como alimento para estes organismos. Embora não
tenha sido o objetivo específico deste estudo, os resultados encontrados podem ser
discutidos no contexto dessa teoria. Parece não existir diferenças na quantidade de
clorofila a, material particulado em suspensão e matéria orgânica entre os locais
estudados, apesar de diferirem no grau de influência da ressurgência (altas quantidades
213
de nutrientes, e baixa temperatura). O esperado seria maiores quantidades deste material
nos locais externos à baía que estão influenciados diretamente pelo fenômeno de
ressurgência. Entretanto, padrões complexos de circulação que transportam a água
superficial para dentro da baía podem favorecer uma distribuição mais “homogênea”
das partículas (fito e zooplâncton, detritos e outros tipos de materiais particulados em
suspensão). Logo, considerando os costões em estudo, não foram identificadas áreas
comparativamente mais pobres em alimento que possam explicar por si só a distribuição
dos organismos filtradores. Como a qualidade do material particulado não foi avaliada
neste estudo, não pode ser descartada uma possível variação deste parâmetro entre os
locais. Em relação à regulação top down, o presente estudo mostrou que a intensidade
de predação varia segundo a espécie presa (de bivalve) considerada e entre os locais de
estudo. Embora o padrão observado fosse o de maior intensidade de predação (por todas
as guildas de predadores) no bivalve P. perna que em I. bicolor nos dois costões
estudados, a magnitude foi diferente. Se os níveis de predação encontrados são capazes
de explicar a menor abundância de P. perna em alguns locais, então poderia se dizer
que há um efeito top down e que este pode ser variável inclusive em pequenas escalas
espaciais (poucas centenas de metros). Para isto, estudos futuros devem avaliar em
forma mais detalhada a força da interação entre predadores e suas presas.
Durante a década de 70, a corrente de pensamento que explicava a estruturação
das comunidades por interações competitivas pós-assentamento predominou (ex.
Connell, 1961; ver revisão em Connell, 1983; Schoener, 1983). Posteriormente, a
predação (Sih et al. 1985) e o distúrbio (Sousa, 1984a; Sousa, 1984b) foram apontadas
como fatores reguladores podendo, inclusive, diminuir o efeito de interações
competitivas. Embora a fase larval seja fundamental para o desenvolvimento da
população adulta, os estudos realizados até metade da década de 80 focalizaram
214
processos ocorridos durante a fase bentônica. A maioria dos organismos que habitam a
região entremarés tem ciclos de vida complexos, incluindo uma fase planctônica (que é
a forma de dispersão) e uma fase bentônica (Young, 2002). Um mecanismo regulador
da estrutura destas comunidades é o recrutamento, que por sua vez, pode estar
diretamente relacionado à disponibilidade de propágulos (Gaines et al., 1985; Gaines e
Rougharden, 1985). Durante os últimos anos, o aumento de estudos da dinâmica das
larvas na coluna d’água visa explicar sua relação com o assentamento, recrutamento e
com a variação espacial e temporal das populações adultas (Todd, 1998; Levin, 2006).
O presente estudo avaliou a variabilidade espacial e temporal da concentração de larvas
meroplanctônicas na água de superfície próxima aos costões estudados e parece estar
fortemente influenciada pelo fenômeno da ressurgência. A concentração de larvas pode
ser uma forma de estimar o suprimento larval (que inclui também o fluxo de larvas). A
dificuldade de identificar muitas larvas ao nível de espécie torna complicada a
observação de padrões de associação entre a densidade de larvas, e de indivíduos na
população adulta. A única larva identificada ao nível de espécie foi a de I. bicolor.
Comparando os dados de densidade populacional, estrutura de tamanhos e concentração
de larvas parece não haver uma relação positiva entre estas variáveis. Por exemplo, o
local IP que apresentou uma baixa densidade de I. bicolor no entremarés teve um dos
maiores valores de concentração total de larvas na água de superfície próxima ao costão,
porém, uma baixa freqüência de indivíduos menores que 4 mm, considerados recrutas
recentes. Já os locais FNC e PF, onde foram observados os maiores valores de
densidade deste bivalve, tiveram comparativamente menor concentração média de
larvas que o local IP e alta freqüência de recrutas recentes. Outros fatores como a
qualidade fisiológica da larva e competência larval (Jarret e Pechenik, 1997), a presença
de sinais químicos para o assentamento (Tamburri et al., 1996; Wright e Boxshall,
215
1999, Steinberg et al., 2002) e a presença de biofilme específico (Miron et al., 1999,
Thiyagarajan et al., 2006) podem determinar as taxas de assentamento larval. Por outro
lado, fatores que causam mortalidade pós-assentamento podem ser outra explicação
para a baixa relação entre suprimento, recrutamento e população adulta (Connell, 1985).
O presente estudo permitiu observar padrões gerais de distribuição de larvas e
das populações adultas do bivalve invasor I. bicolor identificando locais com dinâmicas
populacionais aparentemente contrastantes. Estes locais podem ser utilizados para
realizar futuros estudos experimentais que explorem mais especificamente a
importância relativa dos processos pré e pós-assentamento na dinâmica das
comunidades do entremarés.
O monitoramento ao longo de dois anos permitiu registrar um evento de
mortalidade em massa do bivalve invasor I. bicolor inédito nos sete anos de estudo
destas populações na região de Arraial do Cabo. Alguns poucos indivíduos
sobreviveram ao evento, se distribuindo em pequenas manchas principalmente em
locais protegidos da ação das ondas ou em microhabitats criados pela irregularidade do
substrato (fendas, depressões). Outros invertebrados como o cirripédio T. stalactifera e
os bivalves B. solisianus e P. perna colonizaram o substrato disponível no mediolitoral
inferior antes dominada por I. bicolor. O recobrimento no mediolitoral infeiror e na
franja do infralitoral pelo invasor parece ser um processo lento, já que após 20 meses de
ocorrido o evento de mortalidade, a abundância da espécie continua muito baixa (López,
obs. pess.), e coincide com a colonização tardia na sucessão ecológica pelo invasor
observada por Rocha (2002). Este fato parece coincidir com algumas hipóteses que
estabelecem um intervalo de tempo (time lag) entre a introdução e o início da invasão
por algumas espécies exóticas (Rilov et al., 2004). O acompanhamento do processo de
re-colonização no entremarés pelo invasor I. bicolor pode ajudar a entender os estágios
216
iniciais no processo de invasão e, possivelmente, a explicar sua detecção tardia quando
já constituía uma espécie dominante no entremarés.
Abordagens como as utilizadas neste trabalho, complementando observações de
campo com estudos experimentais em campo e laboratório, permitem uma visão mais
abrangente do assunto investigado. A partir das observações in situ da comunidade, sem
qualquer manipulação, podem ser identificados os padrões naturais e a atuação dos
diversos fatores em conjunto, que são difíceis de isolar devido às características do
próprio local. Já nos estudos experimentais, principalmente nos de laboratório, são
eliminadas algumas interações entre fatores que podem atuar de forma sinérgica ou
aditiva na regulação das comunidades naturais. Muitas vezes, a dificuldade de realizar
estudos experimentais de campo de larga escala pode reduzir a compreensão de alguns
processos. A complementação com estudos observacionais parece ser a melhor forma de
detectar padrões ecológicos e avaliar os processos determinantes, principalmente em
ecossistemas invadidos por numerosas espécies exóticas que parecem ser altamente
variáveis e possivelmente mais instáveis e dinâmicos que os não invadidos.
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220
Conclusões
Os resultados do Capítulo 1 permitiram concluir que:
* O bivalve I. bicolor foi uma espécie bem estabelecida no mediolitoral inferior da
região entremarés na maioria dos costões internos da baía (com baixo efeito da
ressurgência), com bancos estáveis (em termos de densidade e cobertura) ao longo do
tempo, e com recrutamento constante.
* A ausência de densos bancos do bivalve invasor I. bicolor nos locais externos indica
uma aparente resistência ambiental à invasão pelo efeito direto ou indireto da
ressurgência.
*No mediolitoral inferior dos locais internos (com influência indireta da ressurgência),
que é dominada pelo bivalve invasor, o grau de exposição às ondas nos locais internos
avaliados neste estudo parece não ser um forte fator estruturador das comunidades.
* As comunidades da faixa inferior parecem estar mais estruturadas pelo fator exposição
às ondas que pela influência da ressurgência.
* Existem evidencias de associação entre a macroalga nativa Sargassum sp. e o bivalve
invasor I. bicolor. As frondes da macroalga aumentaram a sobrevivência dos bivalves e
isto pode estar relacionado à proteção contra predação por predadores “visuais” como
peixes e aves.
* Um dos locais internos à baía, protegido da ação das ondas, apresenta menor cobertura
do bivalve no mediolitoral inferior, e um aumento da cobertura do invasor na franja do
infralitoral possivelmente favorecido pela interação positiva com Sargassum sp. Assim,
uma intensa pressão de predação poderia ser uma das explicações da baixa cobertura
observada nos costões deste local (em ambas as faixas).
* Foi observado um evento de mortalidade em massa que diminuiu drasticamente as
populações de I. bicolor nas duas faixas dos costões de estudo. Após 20 meses de
221
acontecido esse evento não foi observada a re-colonização por I. bicolor aos níveis
observados antes da mortalidade, possivelmente pela baixa capacidade de colonizar o
“substrato vazio” desta espécie, que precisa de outras espécies que facilitem seu
assentamento.
Os resultados do Capítulo 2 permitiram concluir que:
* Existe uma alta variação na concentração de larvas meroplanctônicas nos diferentes
locais de estudo ao longo de um ano, relacionada principalmente à época de
ressurgência.
* Há relação de diferentes tipos de larvas com características hidrológicas distintas que
indicam a presença das massas d’água predominantes na região.
* Os estágios iniciais de desenvolvimento de larvas de bivalves (larva em D) estão
presentes ao longo do ano inteiro, porém são mais abundantes na época de ressurgência.
As larvas de mitilídeos não estão associadas a uma época do ano em particular,
entretanto, parece existir uma tendência de maior abundância em águas de ressurgência
(com menor temperatura).
* Larvas do bivalve Isognomon bicolor e cipris de cirripédios estão associadas a águas
quentes que são mais freqüentes na época de subsidência.
* A direção do vento parece ter influência na distribuição horizontal das larvas e parece
existir uma relação com a época do ano, provavelmente devido à maior ou menor
disponibilidade dos diferentes tipos de larvas e à intensidade do vento (que não foi
analisada neste trabalho).
222
Os resultados do Capítulo 3 permitiram concluir que:
* A predação, por espécies nativas, é mais intensa na presa invasora mais antiga (P.
perna) do que na mais recente (I. bicolor). As diferenças na característica morfológica
da concha e do tempo de contato com a comunidade nativa entre as duas presas
possivelmente expliquem as menores taxas de predação do invasor mais recente pelos
predadores nativos.
* Em campo, os predadores bentônicos (caranguejos e gastrópodes) são os principais
predadores da presa invasora mais antiga e predadores não bentônicos (peixes e aves)
são os principais predadores da presa invasora mais recente.
* Em laboratório, predadores bentônicos mostram diferentes padrões de preferência
alimentar sendo que Stramonita haemastoma prefere a presa com menor tempo de
manipulação, o invasor antigo P. perna, e T. nodulosa prefere I. bicolor apesar do seu
maior tempo de manipulação.
* Stramonita haemastoma consome I. bicolor quando não há escolha não sendo
observado um efeito da experiência passada (“ingestive conditioning”) dos predadores
no consumo do invasor recente.
* O padrão de predação observado é o mesmo para os dois locais analisados, porém,
varia a sua magnitude, sugerindo uma variabilidade espacial na intensidade de predação
e conseqüentemente do efeito dos predadores nas populações dos bivalves P. perna e I.
bicolor.
Integrando os resultados dos três capítulos, podemos concluir que:
Comparando os dados de densidade populacional, estrutura de tamanhos e concentração
de larvas de I. bicolor parece não haver forte relação positiva entre estas variáveis.
Alguns locais com baixa densidade de I. bicolor no entremarés apresentam maiores
223
valores de concentração total de larvas na água de superfície próxima ao costão, porém,
uma baixa freqüência de indivíduos menores que 4 mm, considerados recrutas recentes.
Em locais onde são observados os maiores valores de densidade deste bivalve, existe
comparativamente menor concentração média de larvas que outros locais, porém, alta
freqüência de recrutas recentes. A menor densidade do invasor na franja do infralitoral
parece não ser ocasionada pela disponibilidade de larvas já que é observada alta
freqüência de recrutas principalmente no outono e inverno. A predação parece ser uma
força estruturante importante das comunidades entremarés, uma vez que o local com
maior intensidade de predação apresenta os menores valores de cobertura de bivalves.
224
Praia dos Anjos
Pedra Vermelha
Ponta da Fortaleza
Ilha dos Porcos
Forno Cultivo
Forno Flutuante
ANEXOS
Anexo 1: Aspecto do costão dos diferentes locais de coleta situados na parte interna da baía de Arraial do Cabo, à esquerda com borda amarela os locais moderadamente expostos, à direita com borda em azul os locais protegidos da ação das ondas.
225
ANEXOS
Anexo 2: Local e data de amostragem dos organismos bentônicos móveis na primavera de 2005.
Local Data So (Sonar) 15/11/2005
PC (Ponta da Cabeça) 14/11/2005 PA (Praia dos Anjos) 13/12/2005
PF (Ponta da Fortaleza) 15/10/2005 IP (Ilha dos Porcos) 04/11/2005 FNC (Forno Cultivo) 02/11/2005
Anexo 3: Foto de um indivíduo de Isognomon bicolor indicando as medidas de tamanho tomada das conchas desta espécie. Ch=charneira; CT= Comprimento total. Anexo 4: Aspecto dos indivíduos recrutas (<4mm) de Isognomon bicolor.
CT
Ch
226
ANEXOS
Anexo 5: Aspecto do costão da Praia dos Anjos antes (março 2005) (borda vermelha) e logo após (25 de setembro de 2005) (borda azul) do evento de mortalidade.
Antes da mortalidade
Banco de I. bicolor com indivíduos vivos (fechados)
Após mortalidade
Indivíduos de I. bicolor ainda
fixados no costão
Mancha de indivíduos mortos (abertos) ainda fixados no costão
Bissos ainda fixados no costão
227
ANEXOS
Anexo 6: Foto dos diferentes tratamentos de exclusão de predadores utilizados nos experimentos de predação em campo.
Teto Cerca
Exposto
Gaiola completa
Livros Grátis( http://www.livrosgratis.com.br )
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