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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E
CONSERVAÇÃO
PADRÕES ECOLÓGICOS DO SAGUI-DO-NORDESTE Callithrix jacchus (PRIMATES, CALLITRICHIDAE) EM UMA ÁREA DE
CAATINGA NO ALTO SERTÃO SERGIPANO
TACYANA DUARTE AMORA
MESTRADO ACADÊMICO
SÃO CRISTÓVÃO
SERGIPE - BRASIL 2013
TACYANA DUARTE AMORA
PADRÕES ECOLÓGICOS DO SAGUI-DO-NORDESTE Callithrix jacchus (PRIMATES, CALLITRICHIDAE) EM UMA ÁREA DE
CAATINGA NO ALTO SERTÃO SERGIPANO
Dissertação apresentada ao Núcleo de Pós-
Graduação em Ecologia e Conservação da
Universidade Federal de Sergipe, como
requisito parcial para a obtenção do título de
Mestre em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Stephen Francis Ferrari
SÃO CRISTÓVÃO SERGIPE - BRASIL
2013
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
Amora, Tacyana Duarte A524p Padrões ecológicos do sagui-do-nordeste Callithrix jacchus
(Primates, Callitrichidae) em uma área de caatinga no alto sertão sergipano / Tacyana Duarte Amora ; orientador Stephen Francis Ferrari. – São Cristóvão, 2013. 104 f. : il. Dissertação (Mestrado em Ecologia e Conservação) –Universidade Federal de Sergipe, 2013.
O 1. Caatinga. 2. Ecologia comportamental. 3.
Comportamento animal. 4. Callithrix jacchus. I. Ferrari, Stephen Francis, orient. II. Título.
CDU: 599.821
Dedico ao meu pai, Júnior, e meus avós, Francisco e Joseli, que são os alicerces da minha vida, e sempre me incentivam a ir em busca de meus sonhos, onde quer que eles estivessem.
AGRADECIMENTOS
Não pouparei agradecimentos a todas as pessoas que me auxiliaram de alguma
forma nessa longa caminhada, cada um que passou por meu caminho durante o
desenvolvimento dessa pesquisa ajudou de alguma forma para que este sonho pudesse
chegar mais próximo da realidade.
Agradeço sobretudo à Deus, pela constante presença e por me guiar nessa
jornada me dando forças para que eu pudesse concluí-la.
Aos meus avós, Francisco e Joseli, que sempre acreditaram em mim, apoiaram
minhas escolhas e proporcionaram as lições mais importantes da minha vida. Amo
vocês incondicionalmente.
Aos meus pais, Francisco e Cybelle, meus maiores admiradores e
incentivadores. O apoio, companheirismo e suporte emocional do meu pai juntamente
com o zelo e as palavras bem humoradas de minha mãe, tornaram todas as dificuldades
mais serenas, e foram essenciais nessa jornada. Obrigada por todo amor e dedicação!
Ao meu namorado, Valter (meu bem). Você foi o melhor presente que Deus
podia me dar! Obrigada pela compreensão, solidariedade, companheirismo, por cultivar
diariamente o amor, e não me deixar esmorecer ao longo da trajetória. Você foi
fundamental e eu sou eternamente grata! Juntos remaremos até mais longe!
Ao meu orientador, Prof. Dr. Stephen Francis Ferrari, pela paciência,
colaboração, conhecimento repassado e pela confiança na minha capacidade em
desenvolver este trabalho. É uma honra tê-lo como orientador.
Ao meu querido James, que se tornou muito mais que um mateiro. Amigo
inefável, companheiro para todas as horas, meus braços e pernas nas campanhas de
campo, a quem deposito toda minha confiança e gratidão. Sem você nem metade do que
foi visto durante as coletas seria possível.
À Luciana Aschoff, minha lagarta querida, sem você esse caminho nem teria
começado. Aprendemos tanto juntas e construímos uma amizade alicerçada em respeito.
Obrigada pelas palavras sempre amigas e pela disponibilidade em ajudar.
Aos amigos de sempre, da vida, que não estão comigo fisicamente, mas que
também, integram o time dos torcedores pelo meu sucesso e estão o tempo em mim.
Maria Priscila, Danielle Lima, Débora Águiar, Niedjon, Renata Albino, Débora Batista
Marcela Alves, Yuri Marinho e tantos outros, vocês são partes indissociáveis disso!
Aos amigos que o mestrado me trouxe das turmas 2010.2, 2011.1 e 2011.2, em
especial à Luciana Aschoff, Izabel Silva, Marcelinho Vilas-Bôas, Aline Menezes,
Amanda Barreto, Priscila Figueiredo, Anny Ferreira, Flávio Brandão e Arleu Viana.
Cada um me cativou de uma forma especial, me incentivou e compartilhou comigo,
momentos bons e ruins. Vocês viraram família e os levarei em meu coração.
Aos Levino Hirakuri que me acolheram como família, e em especial à D.
Belmira que sempre me conforta com palavras puras e carinhosas fazendo eu me sentir
realmente amada.
À todos que me ajudaram em alguma etapa desse trabalho nos meus momentos
de desespero com planilhas e estatística (Luciana Aschoff, Valter Hirakuri, David Cho,
Arleu Viana, Renato Hilário, Izabel Regina e Allana Pereira), pela concessão de
material bibliográfico (João Pedro Souza-Alves, Renata Chagas e Hilário), viabilização
das identificações taxonômicas das plantas (Lívia Maria) e em especial à Ana Cecília
Silva pela identificação destas e à Daniela Bitencurti pela confecção dos mapas. Vocês
são fera!
Aos que me acompanharam nas coletas de campo, Shalana Castro, Diego Matias
e Arivânia Santos, vocês me proporcionaram momentos maravilhosos.
Aos docentes do Programa de Pós Graduação em Ecologia e Conservação pelos
conhecimentos transmitidos e pela paciência ao longo do caminho.
À Andressa Coelho, Adriana Bocchiglieri e Adélia Monteiro da Cruz pelas
sugestões engrandecedoras na qualificação do meu projeto.
Ao Laboratório de Ecologia e Conservação por ter me acolhido, e em especial ao
Raone, Adauto, Patrício, Hilário, Dani, Juan e Jefferson. A companhia de vocês é
enriquecedora!
À Juliana Cordeiro, a melhor secretária que uma pós-graduação poderia ter, pela
paciência, carinho e disponibilidade de sempre.
Ao Sr. Didi e sua família que sempre me acolheram com muito carinho nas
campanhas de campo, sempre muito disponíveis e com um sorriso no rosto.
Aos ―meus‖ saguis lindos! Olívia e Abel, que me proporcionaram momentos
inenarráveis. Ah, danadinhos!
À SEMARH, por permitir o desenvolvimento dessa pesquisa.
Ao INPE pela concessão dos dados meteorológicos.
À CAPES, pela concessão da bolsa.
À todos os citados, ou ainda àqueles que por esquecimento não constam aqui
mas que contribuíram de alguma forma para a concretização dessa dissertação, meu
muito obrigada! Esse trabalho é a soma de todos vocês e se não é melhor é por falta de
experiência, não por falta de contribuições.
RESUMO
O sagui do nordeste Callithrix jacchus é nativo do nordeste brasileiro, e pode ser encontrado desde regiões de Floresta Atlântica até áreas mais secas como a Caatinga. É uma espécie de primata amplamente estudada em outros biomas, mas as informações disponíveis para a Caatinga são extremamente limitadas. Este estudo visou fornecer dados sistemáticos sobre a ecologia da espécie neste bioma semiárido e contribuir para o entendimento das especializações adotadas frente às condições extremas do ambiente. Três grupos (G1, G2 e G3) foram monitorados no Monumento Natural Grota do Angico (Sergipe, Brasil) entre outubro de 2011 e setembro de 2012. Os dados de padrões comportamentais e de alimentação foram coletados para G1 e as áreas de vida descritas para os três grupos. Os dados comportamentais foram coletados através da amostragem Animal Focal (apenas os adultos) com sessões de cinco minutos e intervalo de cinco minutos entre elas, durante o período diário de atividades. A posição do grupo foi marcada com um GPS a cada focal e inserida em um grid virtual de 50 x 50 metros para obter a área de vida. Os membros do grupo G1 passaram a maior parte de tempo estacionários (36,26%), em forrageio (29,26%) e em deslocamento (17,17%) e menos tempo e se dedicando às atividades sociais (1,81%). Foram observadas variações consideráveis ao longo do ano na duração do período diário de atividades do grupo, mas um ajuste de tempo no orçamento de atividades revelou apenas uma ligeira variação no padrão do comportamento ao longo do período de estudo. Até certo ponto a dieta do grupo de estudo foi típica para C. jacchus, baseada primariamente no consumo de exsudatos de plantas e insetos, mas o consumo de recursos alternativos incomuns atingiram picos em alguns meses, com folhas contribuindo com 39,74% da dieta em dezembro, néctar com 30,81% em novembro e frutas tóxicas com 23,08% em agosto. Bromélias terrestres e cactos também foram inclusos na dieta. Os grupos foram relativamente pequenos em tamanho, de dois a oito indivíduos, mas inesperadamente ocuparam grandes áreas de vida – 14,94 hectares para G1, 41.16 ha para G2, e 26.15 ha para G3, áreas muito maiores que aquelas registradas para outros ambientes. No geral, os resultados obtidos no presente estudo reenfatizam o potencial adaptativo de C. jacchus para sobrevivência em condições extremas de clima e disponibilidade de recursos, com claras evidências da adoção de estratégias ecológicas alternativas na Caatinga em comparação à Floresta Atlântica.
Palavras Chave: Caatinga, ecologia comportamental, recursos alternativos, área de vida.
ABSTRACT
The common marmoset, Callithrix jacchus, is endemic to the Brazilian Northeast, where it is found in the humid Atlantic Forest and the more arid Caatinga. While there have been numerous studies in the Atlantic Forest, the ecology of the species in the Caatinga is poorly known. The present study aimed to provide a systematic data base on the ecology of the species in this semiarid environment, and contribute to the understanding of its specializations for survival under extreme conditions. Three groups (G1, G2, and G3) were monitored in the Grota do Angico Natural Monument (Sergipe, Brazil) between October, 2001, and September, 2012. Data were collected on the behaviour and feeding ecology of G1 and the home ranges of all three groups. Quantitative behavioural data were collected in focal animal samples (adults only), with 5-minute samples being collected at 5-minute intervals throughout the daily activity period. The position of the group during each sample was recorded with a GPS, and mapped on a virtual 50 m x 50 m grid for the measurement of the home range. The members of group G1 spent most of their time at rest (36.26%), foraging (29.26%), and moving (17.17%), and much less time engaging in social activities (1.81%). Considerable variation was observed during the course of the year in the duration of the daily activity period, but an adjusted time budget revealed only slight variation in behavioural pattern over the course of the year. Up to a point, the diet of the study group was typical of C. jacchus, being based primarily on the consumption of plant exudates and insects, but the consumption of unusual alternative resources peaked in some months, with leaves contributing up to 39.74% of the diet in December, nectar 30.81% in November, and toxic fruit 23.08% in August. Terrestrial bromeliads and cacti were other also included in the diet. The groups were relatively small in size, with between two and eight members, but occupied unexpectedly large home ranges – 14.94 hectares for G1, 41.16 ha for G2, and 26.15 ha for G3, many times larger than those recorded in other environments. Overall, the results of the present study re-emphasise the adaptive potential of C. jacchus for survival in extreme conditions of climate and resource availability, with clear evidence of the adoption of alternative ecological strategies in the Caatinga in comparison with the Atlantic Forest.
Key words: Caatinga, behavioural ecology, alternative resources, home range.
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ...................................................................................................... 16
1.1 Ambientes semiáridos e a Caatinga brasileira ................................................. 16
1.2 Ecologia comportamental ................................................................................ 19
1.3 Família Callitrichidae ...................................................................................... 20
1.3.1 Callithrix jacchus (Linnaeus, 1758). ........................................................ 23
1.3.2 Ecologia dos calitriquídeos ....................................................................... 24
2. OBJETIVOS............................................................................................................ 27
2.1 Objetivo Geral .................................................................................................. 27
2.2 Objetivos Específicos ...................................................................................... 27
2.3 Hipóteses operacionais .................................................................................... 27
3. MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................... 28
3.1 Área de Estudo ................................................................................................. 28
3.2 Clima ................................................................................................................ 29
3.3 Grupos de estudo ............................................................................................. 31
3.4 Habituação ....................................................................................................... 31
3.5 Coleta de dados ................................................................................................ 33
3.5.1 Dados comportamentais ........................................................................... 34
3.5.2 Dieta ......................................................................................................... 35
3.5.3 Registro de utilização da área de vida ...................................................... 36
3.6 Análise dos dados ............................................................................................ 36
3.6.1 Dados comportamentais ........................................................................... 37
3.6.2 Dieta ......................................................................................................... 37
3.6.3 Registro de utilização da área de vida ...................................................... 38
4. RESULTADOS ....................................................................................................... 39
4.1 Tamanho e composição do grupo .................................................................... 39
4.2 Padrão de Atividades ....................................................................................... 39
4.2.1 Orçamento de atividades .......................................................................... 39
4.2.2 Padrão diário de atividades ....................................................................... 46
4.3 Dieta ................................................................................................................. 49
4.3.1 Padrão de ingestão ao longo do dia .......................................................... 57
4.4 Área de vida ..................................................................................................... 59
4.4.1 Variação na área de vida ........................................................................... 60
4.4.2 Percurso diário .......................................................................................... 64
4.4.3 Locais de pernoite ..................................................................................... 65
5. DISCUSSÃO ........................................................................................................... 67
6. CONCLUSÃO ........................................................................................................ 79
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................... 81
ANEXO A .................................................................................................................... 101
Anexo A 1. Exemplo de paredão rochoso encontrado em toda a extensão da área de vida do grupo G2 de Callithrix jacchus, no MoNa Grota do Angico, SE. ........................... 101
Anexo A2. Imagem demonstrativa do relevo da área de vida dos três grupos de Callithrix jacchus estudados no MoNa Grota do Angico, SE. Grupo G1-Linha vermelha; grupo G2- linha amarela e grupo G3- linha azul. A parte escura no centro da imagem representa o Rio São Francisco. ..................................................................... 101
ANEXO B .................................................................................................................... 102
Anexo B. Instalação de cordas de apoio para o deslocamento da pesquisadora na área de vida do grupo G2 de Callithrix jacchus estudados no MoNa Grota do Angico, SE, devido à dificuldade impostas pelo relevo do local. ..................................................... 102
ANEXO C .................................................................................................................... 103
Anexo C. Categorias usadas no estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, e suas respectivas subcategorias. ........................................................................... 103
ANEXO D .................................................................................................................... 104
Anexo D. Indivíduos do grupo G1 de Callithrix jacchus estudados no MoNa Grota do Angico, SE descansando em (A) forquilhas de joazeiro (Zizipus joazeiro) e (B) pedra que possui sombreamento em um de seus lados, nas sestas diárias. ............................ 104
xiii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Callithrix jacchus adulto na área de estudo (Fonte: Tacyana Amora) ............ 23
Figura 2. Mapa da distribuição de Callithrix jacchus. (Imagem: Adaptada de Projeto Guigó) ............................................................................................................................. 24
Figura 3. Área de estudo (Monumento Natural Grota do Angico-MoNa) entre os municípios de Poço Redondo e Canindé do São Francisco, Sergipe, Brasil (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza). .............................................. 28
Figura 4. Histórico de Precipitação Média (HPM – 2003 a 2011) e a precipitação registrada durante o período de estudo para município de Poço Redondo que abrange o Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe.............................................................. 29
Figura 5. Tipos de vegetação encontrados no MoNa Grota do Angico, SE. Vegetação arbórea (A) e vegetação arbustiva (B) (Fonte: Tacyana Amora). .................................. 30
Figura 6. Playback utilizado para atrair C. jacchus no período de habituação. ............. 32
Figura 7. Diferenças entre indivíduos do grupo G1. O macho adulto apresenta tufos menores e a coloração branca da face discreta (A); a fêmea adulta possui tufos mais longos, coloração branca na face mais intensa, além de manchas amareladas no dorso (não visível na imagem) (Fonte: Tacyana Amora). ........................................................ 34
Figura 8. Proporção dos registros dedicados às diferentes categorias de comportamento cada mês pelos membros do grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE. ..................................................................................................................... 41
Figura 9. Duração dos dias (nascer-por do sol) e período de atividade diurno do grupo de estudo de Callithrix jacchus ao longo dos meses. ..................................................... 43
Figura 10. Variação nos fatores climáticos registrada ao longo do período de estudo no MoNa Grota do Angico, SE. .......................................................................................... 44
Figura 11. Tempo absoluto dedicado às diversas categorias* para cada mês de estudo de um grupo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, considerando a distribuição das atividades ao longo do ciclo de 24 horas. *Estacionário foi retirado para melhor visualização. ....................................................................................................... 45
Figura 12. Período das atividades diárias do grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, ao longo do período de estudo. ........................................ 47
Figura 13. Período das atividades diárias do grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, entre as estações seca (A) e chuvosa (B). ........................ 48
Figura 14. Proporção da dieta do grupo de estudo de Callithrix jacchus atribuída a cada item alimentar ao longo dos meses de estudo no MoNa Grota do Angico, SE. Cálculo através de proporções do número de eventos (A) e do tempo gasto em alimentação (B). ........................................................................................................................................ 51
Figura 15. Exemplos do comportamento de alimentação (recursos vegetais) de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico: A) exsudato de cipó parreira Cissus simsiana; B) frutos de chumbinho Lantana camara; C) fruto de xique xique Pilosocereus gounellei; D) flor de facheiro Pilosocereus pachycladus; E) néctar de macambira Bromelia laciniosa e F) detalhe para o rosto do sagui coberto de pólen (Fonte: Tacyana Amora). ................................................................................................ 54
xiv
Figura 16. Espécies vegetais utilizadas como fonte de flores por um grupo de Callithrix jacchus durante o período de estudo no MoNa Grota do Angico, SE. ........................... 55
Figura 17. Padrão de ingestão de alimentos de Callithrix jacchus ao longo do dia no MoNa Grota do Angico, SE. .......................................................................................... 58
Figura 18. Padrão de ingestão de alimentos de Callithrix jacchus ao longo das estações seca e chuvosa no MoNa Grota do Angico, SE. ............................................................. 58
Figura 19. Localização da área de vida dos três grupos de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE. (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza). ......................................................................................................................... 60
Figura 20. Área de vida do grupo G1 de Callithrix jacchus, mostrando a frequência de visitação a cada quadrante de 50 m x 50 m de janeiro a setembro de 2012 (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza). .............................................. 61
Figura 21. Representação esquemática da frequência de uso dos quadrantes por Callithrix jacchus, ao longo dos meses de estudo no MoNa Grota do Angico, SE (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza). .............................................. 62
Figura 22 Representação esquemática da frequência do uso dos quadrantes pelo grupo de Callithrix jacchus na estação seca e chuvosa, no MoNa Grota do Angico, SE. (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza). .............................................. 64
Figura 23. Exemplos de locais de pernoite utilizados pelo grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE. A) Ninho abandonado em facheiro (Pilosocereus pachycladus) e B) Braúna (Schinopsis brasiliensis) de pequeno porte. (Fonte: Tacyana Amora) ................................................................................................. 66
Figura 24. Localização das árvores de dormida utilizadas pelo grupo G1 durante o período de estudo no MoNa Grota do Angico, SE. (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza). .................................................................................. 66
xv
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Categorias comportamentais adotadas no estudo de padrões ecológicos de Callithrix jacchus no Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe. Adaptado de Stevenson & Poole (1976), Monteiro da Cruz (1998) e Martins (2007). ....................... 36
Tabela 2. Número de dias completos de monitoramento do grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, a cada mês, com o tempo de monitoramento, número de focais e duração dos comportamentos................................ 40
Tabela 3. Horários do início e fim das atividades do grupo, do nascer e pôr-do-sol, duração média e DP do dia e do período de atividades do grupo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, nos meses de estudo. ........................................................ 43
Tabela 4. Comparação das duas abordagens de análise dos registros comportamentais coletados para o grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, durante o ano de 2012, mostrando a proporção de registros de comportamento dedicados a cada categoria de atividade nos meses das estações seca e chuvosa, com o resultado do teste t de Student para a comparação das estações. ................................... 45
Tabela 5. Esforço amostral para a categoria alimentar durante o período de estudo. .... 50
Tabela 6. Relação das espécies exploradas por Callithrix jacchus em área de Caatinga no MoNa Grota do Angico, SE. ..................................................................................... 53
Tabela 7. Composição da dieta animal do grupo estudado de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, (N= 06:16h; 281 eventos). ............................................... 56
Tabela 8. Proporções de categorias alimentares na dieta de Callithrix jacchus na estação seca e chuvosa, no MoNa Grota do Angico, SE ............................................................. 57
Tabela 9. Tamanhos da área de vida exibidas pelo grupo de Callithrix jacchus entre os meses de coleta no MoNa Grota do Angico ................................................................... 63
Tabela 10. Distância média (m) percorrida, pelo grupo de estudo de C. jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, nos meses de estudo. ........................................................ 65
Tabela 11. Orçamento de atividades registrados para Callithrix jacchus em diversos ambientes. ....................................................................................................................... 69
16
1. INTRODUÇÃO
1.1 Ambientes semiáridos e a Caatinga brasileira
As regiões semiáridas do tipo Bsh na classificação de Köppen-Geiger (1936) são
aquelas que recebem precipitação média abaixo da evapotranspiração potencial anual e
possuem vegetação dominada por gramíneas e arbustos. Concentram-se nas regiões
tropicais e subtropicais ocorrendo, por exemplo, na Índia, Paquistão, Irã, Iraque,
Senegal, Nigéria, Namíbia, Botswana, Austrália, México, Estados Unidos, Argentina,
Paraguai, Bolívia e Brasil (Pell et al., 2007).
Em ecossistemas semiáridos, recursos biológicos como água, nutrientes do solo
e biomassa de plantas passam por períodos marcados de alta e baixa abundância. Os
períodos de alta abundância de recursos são curtos, e relacionados aos principais
eventos de precipitação, que mesmo sendo altamente variáveis, suprem a demanda de
recursos de alguns processos biológicos em um tempo determinado (Sala & Laurenroth,
1982; Schwinning & Sala, 2004).
Encarar as adversidades impostas por este tipo de ambiente é um desafio
constante para os animais viventes em ambientes semiáridos, uma vez que precisam
enfrentar condições climáticas muitas vezes desfavoráveis, além de limitações
nutricionais e falta de água durante os períodos de seca (Kobbe & Dausmann, 2009).
Por estas razões, os principais desafios enfrentados pelos mamíferos podem ser
divididos em dois grupos básicos: (1) as adaptações fisiológicas que permitem aos
animais não apenas suportar, mas se aperfeiçoarem no ambiente (incluem mudanças na
temperatura corporal, o máximo aproveitamento da água e retardamento reprodutivo) e
(2) as adaptações comportamentais que permitem aos animais escapar sazonalmente do
ambiente, como por exemplo, flexibilidade na dieta, ajuste do padrão de atividades e
migrações sazonais, determinadas pela disponibilidade de recursos (Stoner & Timm,
2011).
Alguns estudos de primatas desenvolvidos em ecossistemas semiáridos revelam
adaptações específicas para a sobrevivência neste tipo de ambiente. Kobbe & Dausmann
(2009) observaram que Microcebus griseorufus, pequeno lêmure habitante das florestas
secas de Madagascar, hibernam continuamente por toda a estação seca como forma de
enfrentar os desafios ambientais. Alguns dos animais estudados hibernaram por até
17
nove semanas, sendo acordados apenas por curtos despertares espontâneos. Neste
período a termorregulação foi suspensa, e a temperatura corporal se modificou de
acordo com a capacidade de isolamento térmico do hibernaculum (local de dormida
durante o torpor), variando de 6,5º a 20ºC, mesmo a uma temperatura ambiente de 37ºC.
Dessa forma, os animais pouparam recursos como água e energia. A ausência de poços
de água nos períodos de escassez faz com que o langur cinzento das planícies do norte
(Semnopithecus entellus), na Índia, tenha como principal fonte desse recurso o alimento
ingerido (Starin, 1978).
Nos primatas neotropicais, como saguis (Callithrix) e macacos prego (Cebus),
foi verificada a reprodução sazonal, caracterizada por um padrão típico de nascimentos
concentrado antes do pico de disponibilidade de alimentos, possibilitando que maiores
períodos de lactação ou desmame ocorra antes do início da época mais seca (Di Bitetti
& Janson, 2000).
A flexibilidade extrema na composição da dieta também é descrita por alguns
autores. Poché (1976) relata que o babuíno oliva (Papio anubis) e o macaco pata
(Erythrocebus pata) ambos viventes em um Parque Nacional na Nigéria, incluem
exsudados na sua dieta nos períodos mais secos como forma de complementação
nutricional. Moura & Lee (2004) descrevem que os macacos prego (Cebus apella
libidinosus) do Parque Nacional Serra da Capivara no Brasil, um ambiente de Caatinga,
mesmo encontrando tubérculos disponíveis o ano inteiro os incluem na sua dieta de
forma extensiva apenas nos períodos de escassez de alimentos.
A Caatinga é um bioma semiárido brasileiro que se estende por cerca de 750.000
km², distribuído entre todos os estados nordestinos além do extremo nordeste de Minas
Gerais. Está presente em cerca de 10% do território nacional e é o único bioma
endêmico do país (Ab‘ Sáber, 2003; Melo & Andrade, 2007; Santos et al., 2011). Possui
fisionomias xerofíticas, lenhosas, espinhosas e deciduais (Da Costa et al., 2007). As
espécies vegetais da Caatinga apresentam três estratos: arbóreo (8 a 12 metros),
arbustivo (2 a 5 metros) e herbáceo, abaixo de 2 m (Kiill et al., 2000).
A precipitação média anual varia entre 240 e 1.500 mm, mas metade da região
recebe menos de 750 mm e algumas áreas centrais menos de 500 mm (Sampaio, 1995;
Prado, 2003). A maior parte das chuvas na Caatinga (50-70%) tende a ser concentrada
em um período curto, tipicamente de três meses consecutivos, que podem variar entre os
anos, separados por longos períodos de seca (Nimer, 1972; Krol et al., 2001; Chiang &
Koutavas, 2004).
18
Cerca de 20% do bioma está desertificado devido a processos antrópicos, pois a
região apresenta alto valor associado a bens e serviços que são extraídos da vegetação
ou dos solos agrícolas de forma insustentável (Leal et al. 2003; Grau et al, 2005;; Alves
et al., 2009 ). Apesar disso, menos de 1,5 % do seu território está incluído em unidades
de proteção integral (MMA, 2012).
A Caatinga tem sido muito pouco estudada em comparação com outros biomas
brasileiros (Prado, 2003; Santos et al., 2011), apesar de possuir uma biodiversidade
superior a outros ambientes semiáridos do mundo (Leal et al., 2003). Apresenta mais de
mil espécies de plantas vasculares, 187 espécies de abelhas, 240 espécies de peixes, 167
espécies de répteis e anfíbios, 516 de aves e 143 espécies de mamíferos, com níveis de
endemismo variando de 3% em aves a 57% em peixes (Silva et al.,2003; Rosa et al.,
2003).
Os mamíferos são em sua maioria de pequeno porte e ocorrem em baixas
densidades, sendo os morcegos o grupo mais representativo (Paglia et al., 2012). As
espécies encontradas em maior número são aquelas que apresentam comportamento
migratório na época da seca (Kiill et al., 2000). As extremas condições ecológicas do
hábitat são um desafio constante para a comunidade de mamíferos em geral e em
especial para os primatas (Moura, 2007).
Os mamíferos da Caatinga incluem oito espécies de primatas distribuídas em
quatro gêneros – Alouatta belzebul, A. ululata e A. caraya (guaribas), Cebus libidinosus
e Cebus xanthosternos (macaco-prego), Callicebus barbarabrownae (guigó), e os
saguis, Callithrix penicillata e Callithrix jacchus (Oliveira et al., 2003). Todas as
espécies de primatas enfrentam a baixa disponibilidade de recursos e, especialmente as
frugívoras, apresentam densidades de grupos diretamente associadas à disponibilidade
de frutos, que em geral possui distribuição sazonal (Janson & Chapman 1999; Moura,
2004; Amorim et al., 2009).
Para tanto as espécies precisam utilizar recursos alternativos, como por exemplo,
o Callithrix jacchus que em estudo na Caatinga sergipana apresentou altas taxas de
ingestão de folhas nos períodos mais secos, compondo até 39,74% da dieta em um dos
meses de estudo (Amora et al.,2012). Já o macaco prego, Cebus apela libidinosus, no
mesmo ambiente, contornou as limitações ecológicas de baixa disponibilidade de frutos,
através de seu estilo eficiente de forrageamento (forrageamento extrativo), e através de
suas habilidades cognitivas, refletindo na extensiva e eficiente utilização de tecnologia
(uso de ferramentas) pela população estudada (Moura, 2004). Moura (2007) observa
19
ainda certa preferência de primatas da Caatinga por habitats específicos, que variam
entre os gêneros (Alouatta, Cebus e Callithrix), sendo Alouatta restrito às áreas mais
úmidas e onde as árvores são mais altas e possuem folhas por mais tempo.
1.2 Ecologia comportamental
A ecologia comportamental aborda o comportamento dos animais sob um
prisma essencialmente biológico, buscando definir quais características as espécies
adotam frente às condições ecológicas distintas, as quais irão determinar os padrões
comportamentais que serão favorecidos pela evolução (Krebs & Davies, 1996). Em
geral, o comportamento de um animal reflete sua capacidade em responder às variações
espaciais e temporais na distribuição de recursos e condições no ambiente, para garantir
sua sobrevivência e sucesso reprodutivo (Strier, 2007).
Este campo de estudo tem sido extensivamente utilizado em ecologia de
primatas, que, além de apresentar um repertório comportamental extremamente variado
e complexo, constituem, em geral, excelentes sujeitos para estudos etológicos (Strier,
1997; Campbell et al., 2011).
A abordagem é essencialmente comparativa, onde os padrões comportamentais
são analisados e comparados entre períodos (estações), grupos ou populações e espécies
ou gêneros, na tentativa de desvendar as estratégias adotadas para superar a variação
encontrada na distribuição tempo-espacial de recursos alimentares e outros aspectos do
ambiente (Strier, 1997). Existem padrões bem definidos entre gêneros, por exemplo,
onde primatas insetívoros tendem a ser mais ativos do que folívoros, e ocupar áreas de
vida proporcionalmente maiores em relação a sua biomassa. (Schreier et al., 2009;
Digby et al., 2011).
O monitoramento ecológico de primatas silvestres se inicia, tipicamente, pela
habituação dos sujeitos à presença dos observadores humanos (Setz, 1991; Souza-Alves
& Ferrari, 2010), o que permite a observação a uma distância adequada para o registro
confiável do repertório comportamental dos sujeitos. Para a coleta de dados
quantitativos, um protocolo de amostragem é desenvolvido, seguindo princípios teóricos
estabelecidos (Altmann, 1974; Setz, 1991; Martin & Bateson, 1993). Na maioria dos
estudos básicos da ecologia de primatas símios, a amostragem de varredura instantânea
20
é utilizada, embora outros procedimentos como a amostragem de animal focal, possam
ser usados para abordar aspectos específicos do repertório comportamental dos sujeitos.
A busca do alimento é uma atividade indispensável na vida dos primatas e tem
influência sobre todo seu comportamento (Oates, 1987; Lambert, 1998). O tipo de dieta
(frugivoria, folivoria, insetivoria) determina quanto tempo o animal investe na procura e
aquisição de alimentos, e determina outros componentes do padrão de atividade e
padrões de uso de espaço (Fleagle, 1988). Tipicamente, as flutuações sazonais na
disponibilidade e distribuição de recursos alimentares afetam diretamente o que é
consumido (Digby et al., 2011).
Um componente importante da ecologia comportamental dos primatas é o
padrão de uso de espaço. A área de vida ou área domiciliar é definida como a área
utilizada por um indivíduo ou grupo, ao longo de sua vida, incluindo migrações e a
procura habitual por recursos (Burt, 1943; Jewell, 1966; Brown & Owans, 1970;
Bergallo, 1990). Nos primatas, as diferenças no tamanho da área de vida e o padrão do
uso do espaço parecem ser uma resposta às variáveis ambientais e sociais, tais como
distribuição e abundância das fontes de alimento, disponibilidade de água, locais de
pernoite, presença ou ausência de competidores, bem como tamanho do corpo e
necessidades metabólicas associadas (MacNab, 1963; Struhsaker, 1974; Dawson, 1979;
Gautier-Hion et al.,1981; Camarotti & Monteiro da Cruz, 1997; Mendes Pontes &
Soares, 2005). Algumas espécies de primatas podem ser territoriais, em maior ou menor
grau. O tamanho ótimo de território representa a área onde existe a máxima diferença
entre o ganho do benefício e o custo de defesa (Pianka, 1982).
1.3 Família Callitrichidae
A ordem Primates é dividida em duas subordens, a Strepsirrhini (lêmures e
lorisiformes) e Haplorhini, composta por társios e simiiformes (macacos e humanos).
Os símios incluem as infraordens Catarrhini, do Velho Mundo, e Platyrrhini, do Novo
Mundo, ou seja, os primatas neotropicais, que são um grupo muito diverso, com mais de
cem espécies distribuídas ao longo dos ecossistemas florestados da região neotropical
(Fleagle, 1999; Reis et al., 2011).
Estes macacos atuam ecologicamente, principalmente como dispersores de
sementes e predadores de insetos, e apresentam variação considerável em suas
21
características morfológicas e ecológicas, a começar pela grande variação de tamanho
corporal, desde 0,1 kg (Cebuella pygmaea) até 15 kg nos maiores atelídeos, do gênero
Brachyteles (Aguirre, 1971; Eisenberg & Redford, 1999). Esta variação morfológica
subsidia grandes diferenças ecológicas entre gêneros, com uma diversidade de nichos
alimentares, incluindo a insetivoria, gomivoria, frugivoria, folivoria e fungivoria
(Rosenberger, 1992; Porter et al., 2009; Hilário & Ferrari, 2010a).
Do ponto de vista ecológico e conservacionista, os primatas neotropicais são
bons objetos de estudo, pois são habitantes de ambientes essencialmente florestados,
sendo diretamente afetados quando a floresta é fragmenta ou reduzida (Johns, 1997;
Chiarello & Melo, 2001). Além disso, as diferenças ecológicas entre os gêneros permite
avaliar diferentes aspectos e graus de impactos como a caça, a extração de madeira, e
fragmentação (Johns & Skorupa, 1987; Peres & Dolman, 2000). Dessa forma, são
considerados componentes fundamentais para o estabelecimento de estratégias para a
conservação da biodiversidade (Rylands et al., 1997; Chiarello & Melo, 2001; Defler,
2004).
Atualmente são reconhecidos quase duzentos taxa (espécies e sub-espécies) de
platirrínios enquadrados em cinco famílias: Cebidae, Aotidae, Atelidae, Pitheciidae e
Callitrichidae (Rylands et al., 2000; Rylands & Mittermeier, 2009). Esta última inclui
pequenos primatas diurnos representados pelos gêneros Cebuella, Mico, Callithrix,
Callimico Saguinus e Leontopithecus (Wilson & Reeder, 2005; Reis et al., 2008
Rylands & Mittermeier, 2009; Schneider et al., 2012).
Os calitriquídeos apresentam como características marcantes a geração típica de
gêmeos (exceto em Callimico), ausência ou atrofia do terceiro molar, órbita ocular presa
no crânio, unhas em forma de garras (com exceção do hálux) (Stevenson & Rylands,
1988; Pastorini et al., 1998; Digby et al., 2011), supressão comportamental e fisiológica
da ovulação, estro pós-parto, cuidado cooperativo dos infantes e sistema de
acasalamento flexível (French,1997; Rylands 1996; Digby et al., 2011).
A redução do tamanho corporal nos calitriquídeos é uma característica derivada
dentro dos platirrínios (Ford, 1980). Este nanismo filético é resultado de sua
especialização para a exploração de habitats considerados marginais pelos demais
primatas neotropicais incluindo matas secundárias, perturbadas e fragmentadas além de
matas de galeria típicas do cerrado, jardins e pomares (Ferrari, 1996), e inclui a
ocupação de um nicho insetívoro-frugívoro (Rylands, 1996).
22
Existem algumas diferenças ecológicas gerais entre os gêneros de Callitrichidae,
que divide a família em dois grupos baseado nas especializações morfo-fisiológicas dos
gêneros (Digby et al., 2011). Callithrix, Cebuela e Mico (marmosets) possuem dentição
especializada para exploração dietética, intestino comparativamente mais extenso e cêco
complexo (Rylands & Faria, 1993; Ferrari et al., 1993). Por outro lado, Saguinus,
Leontopithecus e Callimico não possuem tais especializações, e alimentam-se de goma
de forma oportunista, apenas quando há exsudação de vegetais em consequência da
ação dos insetos, roedores e outros animais (Garber, 1984; Rylands, 1984; Digby et al.,
2011). Essas diferenças refletem ainda uma série de contrastes entre os grupos de
calitriquídeos como no tamanho das áreas de vida, tamanho de grupos, e estabilidade
dos mesmos (Rylands & Faria, 1993).
Com exceção de Callimico, as fêmeas calitriquídeas liberam múltiplos óvulos no
estro e produzem gêmeos (tipicamente), com 16 a 20% do peso corporal de um
indivíduo adulto (Tardif et al., 1993). Esta característica da biologia reprodutiva do
grupo (única entre os símios) parece ser um componente de sua adaptação para um
nicho ecológico essencialmente pioneiro, associado ao nanismo filético (Rylands et al.,
1993; Digby et al., 2011). A evolução de um sistema de reprodução cooperativa parece
ter sido uma consequência desta modificação da biologia reprodutiva deste grupo de
primatas. O sistema envolve todos os membros do grupo social, que participam no
cuidado parental carregando filhotes dependentes e eventualmente, dividindo alimentos
com a prole mais desenvolvida (Yamamoto & Box 1997; Digby et al., 2011). A típica
supressão de ovulação em fêmeas subordinadas (French, 1997; Digby et al., 2011) cria
um excesso de adultos não-reprodutivos na maioria dos grupos, que supre a demanda
por ajudantes, e pode ser reforçado por um sistema poliândrico de acasalamento, onde a
participação dos machos é reforçada pela possibilidade de ter gerado algum dos filhotes
(Rylands, 1996).
Existe, entretanto, uma variação enorme no sistema de acasalamento da maioria
das espécies, que pode incluir, além da poliandria, a monogamia e até a poliginia em
alguns casos, onde o mecanismo de supressão de ovulação é superado (Hilário &
Ferrari, 2010b). Indivíduos reprodutores, principalmente as fêmeas, são tipicamente
aqueles que são socialmente dominantes sobre todos os outros do grupo (Baker et al.,
1993; Dietz & Baker, 1993; Digby 1995a,b; Goldizen et al., 1996).
23
1.3.1 Callithrix jacchus (Linnaeus, 1758).
O sagui do nordeste ou sagui-comum, Callithrix jacchus, é típico do gênero
Callithrix, mas diferencia-se morfologicamente das demais espécies do seu gênero,
principalmente, pela presença tufos periauriculares de coloração branca na idade adulta
(Figura 1). Seu peso varia de 350 a 450 g (Stevenson & Rylands, 1988; Clarke, 1994) e
a cauda é não-preênsil (Ávila- Pires, 1969).
Figura 1. Callithrix jacchus adulto na área de estudo (Fonte: Tacyana Amora)
Callithrix jacchus é nativo do nordeste brasileiro, podendo ser encontrado desde
regiões de Floresta Atlântica até áreas mais secas como a Caatinga (Stevenson &
Rylands, 1988). Além disso, ocupa áreas do Cerrado, Sul e Sudeste do país, onde
provavelmente ocorreu a introdução pelo homem (Coimbra-Filho, 1984; Ferrari, 1996)
(Figura 2).
Apesar de C. jacchus ser encontrado em vários tipos de hábitat, e ser
amplamente estudado em ambientes de Mata Atlântica, há uma lacuna de dados sobre a
ecologia da espécie no ambiente Caatinga (Martins, 2007).
24
Figura 2. Mapa da distribuição de Callithrix jacchus. (Imagem: Adaptada de Projeto Guigó)
1.3.2 Ecologia dos calitriquídeos
Existe uma base de dados relativamente ampla sobre a ecologia comportamental
dos calitriquídeos (Reis et al., 2008; Ford et al., 2009; Digby et al., 2011), embora a
grande maioria dos estudos foquem poucas espécies, geralmente em um número
reduzido de localidades. O sagui-comum, C. jacchus, é uma das espécies mais bem
conhecidas em termos ecológicos e comportamentais, embora praticamente todos os
estudos de campo tenham sido realizados na Mata Atlântica de Pernambuco, Paraíba e
Rio Grande do Norte (Maier et al., 1982; Alonso & Langguth, 1989; Silva & Monteiro
da Cruz, 1993; Mendes Pontes & Monteiro da Cruz, 1995; Castro, 2003; Bezerra 2006;
Colombo, 2009; Silva et al., 2010). Esta área representa aproximadamente metade da
distribuição da espécie na Mata Atlântica, e uma proporção mínima da distribuição
geográfica da espécie, que engloba a maior parte da região Nordeste do Brasil.
25
A importância de obter dados de habitats representativos foi frisada pelo estudo
recente de Hilário (2010), que monitorou um grupo de Callithrix flaviceps no Espírito
Santo, e registrou um padrão completamente diferente em praticamente todos os
aspectos da ecologia e comportamento da espécie em comparação com o estudo original
de Ferrari (1988). As principais diferenças incluíram uma dieta baseada em fungos, ao
contrário de gomas (Hilário & Ferrari, 2010a), uma área de vida cerca de quatro vezes
maior, e a presença de quatro fêmeas reprodutivas (Hilário & Ferrari, 2010b), um
padrão inédito para o gênero.
Em geral, os calitriquídeos são relativamente ativos, gastando cerca de 23 a 57%
de seu tempo em atividades relacionadas ao forrageio (busca de presas animais) e
locomoção, e uma proporção baixa de seu tempo no repouso, embora o comportamento
social possa ser um componente relativamente importante do repertório comportamental
em alguns casos (Alonso & Langguth, 1989; Lopes & Ferrari, 1994; Corrêa et al., 2000;
Potter, 2004; Digby et al., 2011). Este padrão de atividade é típico de primatas
insetívoros, que tendem a ocupar áreas de vida desproporcionalmente grandes em
relação ao seu tamanho corporal, embora C. jacchus se destaque por ocupar áreas
relativamente pequenas (0,7-8,6 ha: Maier et al., 1982; Alonso & Langguth, 1989;
Digby & Barreto, 1996; Castro, 2003; Mendes Pontes & Monteiro da Cruz, 1995;
Veríssimo, 2007; Colombo, 2009) em comparação com outros calitriquídeos de
tamanho corporal semelhante (Callithrix, Mico e Saguinus fuscicollis).
Em termos gerais, a ecologia comportamental de C. jacchus é típica do gênero
Callithrix, com uma dieta baseada em gomas e insetos, comportamento relativamente
ativo com altas taxas de forrageio e pequenos grupos sociais, geralmente com uma única
fêmea reprodutora (Maier et al., 1982; Alonso & Langguth, 1989; Silva e Monteiro da
Cruz, 1993;Verrísimo, 2007; Digby et al., 2011). Mas, como em outras espécies, parece
existir muita variação entre populações ou grupos, relacionada com fatores ambientais,
como a qualidade do habitat. Apesar das dimensões reduzidas da área de vida típica
desta espécie, a variação entre as áreas menores e maiores é praticamente de uma ordem
de magnitude, o que sugere a influência de fatores ambientais significativos (Digby et
al., 2011).
A qualidade do habitat, principalmente o grau de perturbação antrópica, é uma
das variáveis fundamentais, e ainda é uma questão complexa, considerando a acentuada
tolerância destes saguis por impactos no ambiente, baseada em sua habilidade de
explorar gomas vegetais sistematicamente (Ferrari, 1993; Rylands & Faria, 1993).
26
Considerando isso, a comparação entre habitats de Mata Atlântica e Caatinga se torna
fundamental para entender a ecologia da espécie e principalmente suas adaptações para
a sobrevivência em ambientes marginais e impactados (Martins, 2007).
Até agora, entretanto, os dados disponíveis para a Caatinga são extremamente
limitados, e se restringem a quatro estudos de campo realizados no mesmo sítio, sendo
este um ambiente que abrangia áreas seminaturais (pomar) (Cutrim, 2007; Martins,
2007; Ribeiro, 2007; Ferreira et al., 2009), tendo como abordagens principais, padrões
gerais, os aspectos sociais de interação, o cuidado cooperativo com os infantes e o
comportamento alimentar de fêmeas. Estes estudos registraram um padrão geral de
atividades semelhante àquele encontrado nos estudos de Mata Atlântica, embora não
tenham sido registradas informações sobre o uso de espaço – área de vida – e os dados
de dieta serem, de certa forma, limitados, todos destacam a importância do uso da goma.
Callithrix jacchus apresenta dieta composta de uma variedade de itens
alimentares incluindo flores, frutos, artrópodes e pequenos vertebrados, além de
exudado de árvores gomíferas (Sussman & Kinzey, 1984; Stevenson & Rylands, 1988;
Rylands & Faria, 1993). Frutos seriam alimentos de maior qualidade nutricional e
quando disponíveis no ambiente, seriam preferidos em relação à exsudatos (Ferrari,
1993). Apesar disso, os frutos costumam representar parcelas mais reduzidas da dieta C.
jacchus enquanto que os exudatos compõem sua maior parte (Alonso & Langguth 1989;
Martins, 2007; Veríssimo, 2007).
A goma ou exsudado é um recurso importante para a espécie já que está
disponível o ano inteiro, além de ser extremamente importante para a nutrição, pois é
uma fonte rica de cálcio. As taxas cálcio/fósforo se equilibram à medida que os
calitriquídeos se alimentam de goma e insetos, respectivamente (Santee & Faria, 1985;
Silva & Monteiro da Cruz, 1993; Digby & Barreto, 1998; Smith, 2000).
O presente estudo visou suprir a escassez de dados sistemáticos sobre a ecologia
de C. jacchus em ambiente de Caatinga, e o potencial destes dados para a compreensão
das especializações ecológicas de uma espécie de primata tão claramente adaptada a
condições extremas de clima e ambiente. No contexto específico, o conhecimento da
ecologia deste componente tão expressivo da fauna da Caatinga contribuirá para o
conhecimento das relações ecológicas deste bioma em geral, e principalmente para
ações de conservação.
27
2. OBJETIVOS
2.1 Objetivo Geral
O objetivo deste estudo foi descrever a ecologia e o comportamento do sagui do-
nordeste, Callithrix jacchus, em uma área de Caatinga visando ampliar o conhecimento
sobre os padrões comportamentais da espécie no bioma comparando com dados
disponíveis para a Mata Atlântica.
2.2 Objetivos Específicos
1. Caracterizar o padrão de atividades de um grupo C. jacchus e possíveis variações
sazonais (período seco e chuvoso) na área de estudo;
2. Descrever os hábitos alimentares do grupo de estudo e analisar as possíveis mudanças
na composição da dieta ao longo das estações;
3. Avaliar o uso do espaço pela espécie no ambiente da Caatinga e verificar possíveis
preferências por sítios específicos, além de avaliar mudanças nesses parâmetros ao
longo das estações;
2.3 Hipóteses operacionais
1. (a) O orçamento de atividades de Callithrix jacchus na Caatinga é influenciado de
forma significativa pela sazonalidade.
(b) A espécie apresenta diferentes padrões de comportamento em relação àqueles
encontrados em ambientes de Mata Atlântica.
2. (a) A composição da dieta do grupo de estudo sofre influência da sazonalidade.
(b) Haverá diferentes proporções de itens alimentares daqueles encontrados em Mata
Atlântica.
3. (a) A área de vida de C.jacchus em Caatinga é maior que em outros ambientes.
(b) O tamanho da área de vida sofre variações ao longo do período de estudo sendo
influenciado pela sazonalidade.
(c) Há preferência por determinados sítios dentro da área de vida e estes sofrem
influência da sazonalidade.
28
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Área de Estudo
O estudo foi realizado na Unidade de Conservação (UC) estadual Monumento
Natural (MoNa) Grota do Angico (9º 41‘S e 38º 31‘W), que situa-se entre os municípios
de Poço Redondo e Canindé do São Francisco às margens do Rio São Francisco (Ruiz-
Esparza et al.,2011), no estado de Sergipe (Figura 3). Á área possui de 2.138 hectares e
está inserido no bioma Caatinga (SEMARH, 2012).
Figura 3. Área de estudo (Monumento Natural Grota do Angico-MoNa) entre os municípios de Poço Redondo e Canindé do São Francisco, Sergipe, Brasil (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza).
A Região engloba a unidade de paisagem do tipo Depressão Sertaneja
Meridional (Velloso et al., 2002), com relevo principalmente suave ondulado, cortado
por vales estreitos com vertentes dissecadas (Sá et al., 2003). O MoNa possui diversas
fitofisionomias, como vegetação de morros e platôs com leve inclinação, áreas de
pastagens, matas associadas a riachos intermitentes e áreas abandonadas de solos
salinizados (Ribeiro et al., 2008).
29
A unidade possui valor histórico e cultural para o sertão sergipano e para o
Nordeste brasileiro uma vez que foi cenário da morte do maior ícone do movimento
Cangaço, Virgulino Ferreira, o Lampião (SEMARH, 2012). Por este fato é uma área de
exploração turística dispondo de uma trilha que dá acesso ao local da emboscada e
morte do cangaceiro.
3.2 Clima
A região apresenta clima tropical semi-árido quente - Bsh segundo a
classificação de Köppen-Geiger (1936), e a temperatura média do ar é superior a 18°C,
com registro médio de 30º para os períodos mais secos (Nimer, 1989; SEMARH, 2007;
INPE, 2012).
Apresenta um padrão de chuvas relativamente reduzido e infrequente, com
precipitação anual em torno dos 600 mm, distribuídas principalmente entre abril e
agosto. Nos meses remanescentes, as chuvas são mínimas, contudo a quantidade e a
distribuição da precipitação variam consideravelmente entre os anos (INPE, 2012). No
período do presente estudo (outubro de 2011 a setembro de 2012), a precipitação total
no município de Poço Redondo, que abrange o MoNa Grota do Angico, foi de 242 mm
(Figura 4).
Figura 4. Histórico de Precipitação Média (HPM – 2003 a 2011) e a precipitação registrada durante o período de estudo para município de Poço Redondo que abrange o Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe.
0
20
40
60
80
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2012
HPM
30
3.3 Caracterização da vegetação
A vegetação do MoNa corresponde à Caatinga hiperxerófita densa (SEMARH,
2007). O componente arbustivo-arbóreo é rico em espécies, mas com baixos valores de
densidade e índice de diversidade, além disso, é composto principalmente por espécies
secundárias iniciais. Em contrapartida, as espécies pioneiras prevalecem com maior
número de indivíduos e com maiores valores de importância, evidenciando que a
comunidade vegetal está em estágio inicial de sucessão ecológica. Foi verificada a
ocorrência de 174 espécies vegetais distribuídas em 46 famílias (Silva, 2011).
A formação predominante da vegetação é arbórea com altura média de 10
metros. Há dominância de Poencionella pyramidalis (Catingueira), Commiphora
leptophloeos (Emburana), além de Pilosocereus pachycladus (Facheiro), que chegam a
atingir 12m, e das macambiras Bromelia laciniosa e Enclolirium spectabile, as quais
vivem geralmente agrupadas e onde não há cobertura de dossel (Ribeiro et al., 2008).
A vegetação secundária é composta principalmente de arbustos e herbáceas a
exemplo de Aspidosperma pyrilifolium (Pereiro), Croton heliotripiifolius (Velame),
Cnidoscolus urens (Cansanção), mas também de algumas árvores como a Mimosa
ternuiflora (Jurema) (Figura 5).
Figura 5. Tipos de vegetação encontrados no MoNa Grota do Angico, SE. Vegetação arbórea (A) e vegetação arbustiva (B) (Fonte: Tacyana Amora).
31
3.3 Grupos de estudo Em outubro de 2011, iniciou-se a primeira fase do trabalho. A partir de relatos
da população do entorno da UC, sobre a ocorrência de grupos de saguis em
determinados sítios dentro do MoNa, um grupo (G1) foi selecionado para habituação.
Esta escolha levou em consideração a relativa tolerância dos animais à presença do
observador bem como a facilidade de acesso à possível área de vida dos animais.
O grupo selecionado possui parte da sua área de vida próximo ao local histórico,
onde Lampião foi morto, e há, portanto, visitação turística principalmente nos fins de
semana. Dessa forma, mesmo os animais não estando completamente habituados à
presença humana exibiam certa tolerância, sobretudo quando o pesquisador se
encontrava nos locais comumente frequentados pelos turistas.
Posteriormente, foi determinada a composição sexo etária de G1 com base em
Scanlon et al. (1988). Dessa forma, foi observado que G1 era inicialmente composto por
quatro indivíduos: um macho adulto, uma fêmea adulta, um macho juvenil e um infante
de sexo indeterminado.
Concomitantemente às observações de G1, iniciaram-se as observações de um
segundo grupo (G2), a partir de janeiro de 2012. Este grupo possui área de vida às
margens do Rio São Francisco e seu monitoramento visava avaliar a possível influência
deste corpo de água sobre o padrão ecológico de C. jacchus, em uma abordagem
comparativa envolvendo G1. Não foi possível identificar a composição sexo etária deste
grupo, mas o mesmo era inicialmente formado por seis indivíduos, sendo quatro adultos
e dois jovens.
A partir de fevereiro de 2012 foi detectada a presença de um terceiro grupo (G3)
no entorno da área de vida de G1. A partir de abril do mesmo ano, este grupo também
passou a ser acompanhado, na medida do possível. O grupo era inicialmente constituído
por um macho adulto, uma fêmea adulta e um macho juvenil.
3.4 Habituação
O processo de habituação, como citado anteriormente, teve como finalidade
fazer com que os sujeitos de estudo agissem da maneira mais natural possível perante a
presença do observador, e que assim os dados comportamentais coletados fossem uma
amostra mais próxima possível da realidade.
32
A habituação de G1 ocorreu entre outubro e dezembro de 2011, se iniciava cerca
de uma hora após amanhecer e se estendia até por do sol ou enquanto era possível o
contato com os animais. Nos primeiros dias os animais foram atraídos com ajuda de um
playback. O equipamento consistia em um mp3 player (modelo A225 Plus, Tecnoshow)
portátil, um circuito de amplificação com caixas de som portáteis, similares as de
computadores comuns, e este conjunto conectado a um megafone de mão, da marca
CSR, modelo HMP1501/HMP1503 (Figura 6). Foi utilizada a gravação de uma
vocalização do tipo Silvo longo (Phee calls), empregada geralmente para fazer contato
intragrupo quando na presença de outro grupo ou animal desconhecido (Camarotti &
Monteiro da Cruz 1997; Bezerra, 2006). Incialmente, os animais respondiam e se
aproximavam, porém estes comportamentos passaram a não ocorrer a partir da segunda
campanha, fazendo com que a estratégia do playback fosse descartada.
Figura 6. Playback utilizado para atrair C. jacchus no período de habituação.
A partir deste momento, a procura do grupo levava em consideração possíveis
locais de alimentação, caracterizados por furos em árvores exsudativas, hábito típico da
espécie. Identificados esses locais, o pesquisador adotava a estratégia de ‗espera‘ e
ficava atento a fim de detectar movimentação nos galhos ou vocalizações intragupo.
A partir do encontro com os saguis, os animais eram acompanhados seguindo
metodologia de ―perseguição implacável‖ descrita por Setz (1991), onde o observador
tenta manter contato o maior tempo possível, indo atrás do grupo quando este começa a
se afastar. Esta etapa foi dificultada em algumas ocasiões devido às grandes variações
do relevo da área de estudo, que impossibilitava o acompanhamento sistemático dos
33
animais estudados em alguns momentos. As posições do grupo eram marcadas
regularmente com um GPS para obter um maior conhecimento da área utilizada por ele.
Após 108 horas de acompanhamento, os animais de G1 passaram a tolerar a
presença do pesquisador, pararam de se distanciar e de apresentar vocalizações de
alarme e demonstrações agonísticas. Segundo Setz (1991), os animais são considerados
habituados a partir do momento em que o observador consegue manter contato contínuo
com os animais a uma distância que permita o monitoramento do seu comportamento
sem provocar mudanças no mesmo. Uma vez habituados, o monitoramento sistemático
e a coleta de dados comportamentais foram iniciados.
O grupo G2 habita uma área de relevo bastante acidentado, tendo em toda sua
extensão paredões rochosos de difícil acesso (Anexos A.1 e A.2), o que impossibilitava
o acompanhamento contínuo em muitos momentos. A abertura de trilhas também foi
prejudicada, visto que algumas áreas eram muito íngremes e necessitaram da ajuda da
instalação de uma corda como apoio para o deslocamento do pesquisador na área.
(Anexo B). Era possível identificar a direção que os animais tomavam, mas a
aproximação era retardada por essas barreiras topológicas.
Consequentemente, o tempo em que o pesquisador conseguiu acompanhar o
grupo foi prejudicado e dessa forma o processo de habituação foi mais longo. O
processo seguiu os mesmo moldes que em G1, inicialmente utilizando o playback e em
seguida sendo adotado o método de ―perseguição implacável‖. Os membros do G2
foram considerados habituados em julho de 2012, embora o contato com os mesmos
continuou sendo dificultado pelas condições locais.
O último grupo (G3), também possui área de vida em perímetro de difícil acesso,
e assim como em G2, o processo de habituação foi mais lento. Os animais vêm sendo
acompanhado desde abril de 2012, mas até o fim do estudo não puderam ser
considerados habituados. Assim como no caso de G2, é possível saber qual direção
dentro da área de vida os animais tomam, mas a aproximação é prejudicada uma vez
que com o deslocamento do pesquisador os animais também se deslocam, e a há um
retardo no contato entre pesquisador e o grupo.
3.5 Coleta de dados
O monitoramento dos grupos foi realizado entre janeiro e setembro de 2012,
sendo o G3 observado somente a partir de abril. Este período compreende a estações
34
seca: janeiro a março (término da estação) e setembro (início da estação) e a estação
chuvosa – abril a agosto. As campanhas mensais consistiam de cinco dias completos de
monitoramento para G1, três dias para G2, e dois dias para G3, durante os quais os
grupos foram acompanhados desde o amanhecer e saída dos animais do local de
pernoite até seu retorno ao local de pernoite daquele dia no fim da tarde. A identificação
dos animais foi feita através de características individuais, como variações no tamanho
corporal e no formato e coloração do pelo (Figura 7).
Figura 7. Diferenças entre indivíduos do grupo G1. O macho adulto apresenta tufos menores e a coloração branca da face discreta (A); a fêmea adulta possui tufos mais longos, coloração branca na face mais intensa, além de manchas amareladas no dorso (não visível na imagem) (Fonte: Tacyana Amora).
3.5.1 Dados comportamentais
Devido às dificuldades de habituação e monitoramento descritas acima, a coleta
de dados comportamentais quantitativos foi realizada apenas para o G1. Este registro foi
feito através da amostragem de Animal Focal (Altmann, 1974) tendo como objeto de
estudo os animais adultos do grupo. A escolha deste procedimento se deu (a) pela alta
dispersão dos sujeitos de estudo, os quais estavam tipicamente afastados há pelo menos
10 m entre si; e (b) a relativa visibilidade dos animais na vegetação de Caatinga, que
apresenta áreas com cobertura esparsa e arbustiva, facilitando o monitoramento
35
contínuo dos sujeitos. Martins (2007) também adotou este procedimento para monitorar
Callithrix jacchus em Caatinga.
Cada sessão de observação tinha duração de cinco minutos, com intervalo de
cinco minutos entre elas, onde o comportamento do sujeito em observação era
registrado continuamente e a duração de cada comportamento dentro deste intervalo
anotada. No fim de cada sessão um novo sujeito era selecionado, utilizando um sorteio
pré-estabelecido às observações do dia. Se o animal sorteado não fosse encontrado até o
início do próximo focal o próximo animal avistado pelo observador era monitorado,
mesmo que ele fosse o sujeito da amostra anterior, e na amostragem seguinte o animal
não amostrado era observado tantas vezes fossem para que a amostragem fosse
equiparável entre todos os sujeitos do grupo e não houvesse superestimava dos dados de
alguns sujeitos.
Paralelamente aos registros focais foi utilizada a amostragem ―ad libitum‖
(Altmann, 1974), a fim de registrar algum comportamento relevante que estivesse
ocorrendo nos intervalos dos focais. As categorias comportamentais utilizadas neste
trabalho (Tabela 1) foram adaptadas de alguns trabalhos realizados com Callithrix
jacchus (Stevenson & Poole, 1976; Monteiro da Cruz, 1998; Martins, 2007; Ribeiro,
2007) e dividas em subcategorias (Anexo C).
3.5.2 Dieta
Para a análise de dieta, também foram utilizados apenas os dados quantitativos
obtidos para G1 desde o processo de habituação, compreendendo então, o período de
outubro de 2011 a setembro de 2012. A determinação dos itens alimentares utilizados
por Callithrix jacchus em Caatinga, foi realizada através de observação direta. Os itens
ingeridos foram agrupados em folha, flor, fruto, néctar, exsudado e presa animal. As
plantas exploradas eram marcadas com fitas coloridas para posterior coleta de amostras
e confecção de exsicatas, a fim de identificação taxonômica das mesmas. A
identificação do material foi realizada junto ao Herbário da Universidade Federal de
Sergipe (ASE) e identificado por especialistas do setor de Botânica Sistemática da
referida instituição.
36
Tabela 1. Categorias comportamentais adotadas no estudo de padrões ecológicos de Callithrix jacchus no Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe. Adaptado de Stevenson & Poole (1976), Monteiro da Cruz (1998) e Martins (2007). Categoria Comportamental
Descrição
Alimentação Sujeito introduz algum item alimentar na boca e o ingere, lambe ou morde.
Forrageio Procura de itens alimentares, bem como a perfuração de árvores para extração de exsudado.
Deslocamento Sujeito se locomove, sem estar à procura de, ou ingerindo qualquer tipo de alimento.
Estacionário Sujeito imóvel, às vezes realizando varredura visual do ambiente, com postura relaxada, apresentando os membros estendidos, ou ainda realizando atividades que exijam a imobilidade.
Interação Social Sujeito interagindo com animal co-específico (catação, cuidado parental, agonismo, afiliação, brincadeira).
Outros Animal realizando atividades fisiológicas, animal fora de visão ou realizando qualquer outra atividade não prevista acima.
3.5.3 Registro de utilização da área de vida
O tamanho da área de vida foi calculado para os três grupos, já o tamanho
mensal, sazonal e percurso diário foram calculados apenas para G1, já que este foi o
grupo que teve acompanhado de forma mais sistemática. Para obtenção dos dados foi
inicialmente utilizado um GPS Garmin modelo eTrex Venture, como utilizado por Izar
(1999) e Aguiar et al., (2003). Contudo este aparelho não pareceu adequado, já que a
perda de sinal na mata era frequente. Dessa forma, foi substituído pelo modelo GPSmap
60CSx da mesma marca.
No início de cada focal, a localização do sujeito era marcada pelo aparelho e
pontos adicionais eram assinalados quando o sujeito se afastasse a uma distância
superior a 10 m. As árvores utilizadas como local de dormida foram marcadas com fitas
coloridas e sua posição foi registrada pelo GPS.
3.6 Análise dos dados
37
Os dados foram transcritos mensalmente para planilhas eletrônicas do programa
Microsoft Excel 2007 para organização e análise preliminar. Inicialmente, os dados
foram aglomerados em amostras mensais, mas posteriormente em conjuntos maiores
para avaliação dos padrões sazonais (estação seca e chuvosa) e dos padrões gerais. As
análises estatísticas foram realizadas pelo programa BioStat 5.8.3 e pelo programa R
2.15 e o nível de significância escolhido foi (α) 0,05. Todos os dados foram avaliados
quanto à normalidade de distribuição utilizando o teste de Shapiro-Wilk (Shapiro &
Wilk, 1965), a fim de definir quais testes utilizar nas análises posteriores.
3.6.1 Dados comportamentais
O parâmetro básico é o orçamento de atividades, onde a porcentagem de tempo
alocada a cada categoria comportamental é estimada através da fórmula P i = ni/N * 100,
onde P i = a porcentagem de tempo dedicada à categoria i no período sob análise, ni = a
soma da duração dos registros de focais da categoria i coletado no período em questão,
N = a soma da duração total de amostragem durante o período.
Com objetivo de comparar o orçamento de atividades entre os períodos, utilizou-
se o teste t de Student, que é um teste paramétrico empregado para avaliar se as médias
das variáveis de uma mesma população estão correlacionadas (Júnior & Paglia, 2006;
Gotelli & Ellison, 2011). A correlação de Pearson foi utilizada para avaliar a relação
entre a duração do dia e do período de atividades do grupo. Esta correlação é empregada
em dados paramétricos e mede a intensidade da associação linear existente entre duas
variáveis métricas (Virgilito & Famá, 2002).
3.6.2 Dieta
Os dados obtidos foram compilados num inventário geral que constava de todas
as informações disponíveis sobre a dieta do grupo. Deste faziam parte: o item
consumido, a identificação taxonômica (no menor nível possível), e o período em que
cada item foi consumido.
A composição da dieta é estimada usando a mesma abordagem do orçamento de
atividades, baseado em P i = ni/N * 100, onde P i = a porcentagem do item i na dieta no
período sob análise, ni = soma da duração dos registros de alimentação com item i
coletado no período em questão, N = a soma da duração total dos registros de
38
alimentação coletado durante o período. O teste t foi utilizado para avaliar possíveis
diferenças entre os padrões de ingestão entre estações.
3.6.3 Registro de utilização da área de vida
O tamanho total da área de vida dos grupos foi calculado através do Método de
Polígono Convexo Mínimo, desenvolvido por Burt (1943). Este método consiste na
união dos pontos mais extremos marcados para cada grupo durante o período de estudo
e foi recomendado para primatas por Boyle et al. (2009). Foi considerada a área
abrangida entre os pontos que foram marcados ao menos uma vez durante todo o
período de coleta de dados. Algumas áreas entre estes pontos não possuem marcação de
coordenadas, pois se caracterizavam por locais de difícil acesso e impossibilitaram o
acompanhamento contínuo dos animais (ver habituação e Anexo 1). Contudo, há
confirmação da presença dos animais nesses locais e, portanto, elas foram incluídas no
cálculo da área total. Assim, foram formados polígonos e estes tiveram sua área
calculada através do programa SPRING 5.2.2.
Em seguida, os dados obtidos foram sobrepostos a um grid virtual composto de
quadrados 50 m x 50 m (0,25 hectare) criado no software Global Mapper 13. O tamanho
mensal e sazonal da área de vida foram calculados através do método da frequência de
utilização destes quadrantes, seguindo a abordagem padrão utilizada na maioria dos
estudos de Callithrix (Alonso & Langguth, 1989; Mendes Pontes & Monteiro da Cruz,
1995; Digby & Barreto 1996; Castro, 2003). Os pontos registrados foram sobrepostos à
grade no software ArcGis 9.3. Para o cálculo do percurso diário, foram somadas as
distâncias percorridas nos deslocamentos em cada dia de monitoramento, a partir dos
pontos captados pelo GPS, para tal análise o programa Global Mapper 13 foi utilizado.
O grau de sobreposição da área de vida do grupo estudado com a de grupos
vizinhos foi calculado através do programa SPRING 5.2.2.. O teste t foi aplicado para
avaliar possíveis diferenças no tamanho da área de vida mensal e também na análise da
variação sazonal no percurso médio diário do grupo.
39
4. RESULTADOS
4.1 Tamanho e composição do grupo
Inicialmente o grupo G1 foi composto de um macho adulto, uma fêmea adulta,
um macho juvenil e um infante. Entretanto, em novembro de 2011, ainda no período de
habituação, um evento de predação foi testemunhado (Amora, em prep.). Nele, um
gavião (Herpetotheres cachinnans) predou o infante do grupo. Na campanha de
fevereiro do ano seguinte, o macho juvenil não foi observado junto aos outros
integrantes do grupo. Durante esta campanha, foi possível observar a presença de outro
grupo na área de vida de G1 (posteriormente identificado como G3) e junto com esses
novos integrantes estava o macho juvenil que antes compunha o grupo G1. Em março
de 2012, houve o nascimento de um par de gêmeos, contudo, em maio os filhotes não
estavam mais junto aos outros integrantes do grupo. Esta composição se manteve até o
fim do presente estudo.
O grupo G2 não pode ter a sua composição sexo etária definida (ver habituação),
mas era inicialmente composto de quatro adultos e dois jovens. Também houve
incremento deste grupo em março, com o nascimento de um par de gêmeos. O total de
oito animais se conservou até o fim das observações.
G3 inicialmente possuía três indivíduos, um macho adulto, uma fêmea adulta e
um macho juvenil (proveniente de G1). Da mesma forma que nos grupos anteriores,
houve o nascimento de um par de gêmeos, sendo que este ocorreu no mês de abril.
Assim, a composição final de G3 foi de cinco indivíduos.
4.2 Padrão de Atividades
4.2.1 Orçamento de atividades
O grupo G1 foi monitorado ao longo de cinco dias completos (pernoite-pernoite),
por mês, entre os meses de janeiro e setembro de 2012, totalizando 45 dias e 535 horas
40
de observação (Tabela 2). As campanhas foram realizadas sempre nos dias do meio de
cada mês a fim de manter um intervalo regular entre elas.
Tabela 2. Número de dias completos de monitoramento do grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, a cada mês, com o tempo de monitoramento, número de focais e duração dos comportamentos.
O orçamento geral de atividades do grupo (Figura 8) foi caracterizado por
proporções relativamente altas do tempo dedicadas ao estacionário (36,26%), seguido
de forrageio (29,26%) e deslocamento (17,17%). Os animais dedicaram cerca de
14,75% do seu tempo às atividades de alimentação. As categorias menos frequentes
foram interação social e outros com 1,81 e 0,74%, respectivamente.
O orçamento de atividade variou consideravelmente ao longo do ano, sendo o
padrão principal uma diminuição considerável de descanso na segunda metade do
período de estudo, com aumento concomitante de forrageio e alimentação. O pico de
comportamento social registrado em março (6,93%) parece ter sido relacionado ao
nascimento dos filhotes.
Para avaliação da influência da sazonalidade no orçamento de atividades do
grupo de estudo ao longo do período em análise, os dados de precipitação para a região,
cedidos pelo INPE, foram inicialmente utilizados como parâmetro. Contudo, a chuva
acumulada de janeiro a setembro de 2012 foi de apenas 163,75 mm (em contraste com
uma média para o mesmo período de 591,71 mm ao longo dos últimos nove anos), o
que impede uma análise mais confiável de sazonalidade. Esta variação interanual
Mês Dias de
monitoramento
Tempo de monitoramento
(hh:mm)
Nº de amostras
focais
Tempo de amostragem (hh:mm:ss)
Janeiro 5 62:15 205 13:47:38 Fevereiro 5 61:45 332 18:53:13 Março 5 59:05 268 20:36:58 Abril 5 62:45 317 26:31:44 Maio 5 59:05 338 27:45:20 Junho 5 57:35 329 27:27:40 Julho 5 55:05 348 29:25:00 Agosto 5 58:10 319 27:57:53 Setembro 5 59:25 351 30:32:04 TOTAL 45 535:10 2807 222:00:48
41
marcante nos níveis de precipitação é típica da Caatinga (Ruiz-Esparza et al., 2011;
INPE, 2012).
Figura 8. Proporção dos registros dedicados às diferentes categorias de comportamento cada mês pelos membros do grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE.
Dessa forma, foram verificadas algumas outras variáveis que pudessem apontar
diferenças nas condições locais entre os meses do período de estudo. Ferrari et al.
(2012) apontam a necessidade de se considerar a duração do período do dia na análise
do período de atividades de três espécies de primatas neotropicais. Os resultados
encontrados pelos autores mostram uma clara diferença entre o orçamento de atividades
das espécies quando analisadas as abordagens com/sem o ajuste, que considera a
proporção de tempo dedicado a cada atividade no período de 24 horas.
Já que o MoNa Grota do Angico (9º 41‘S, 38º 31‘W), assim como todas as
localidades não situadas na linha do equador, sofre variações na duração do período de
luz diurno ao longo das estações, estabelecemos como variáveis: 1) Variação mensal na
duração do período de luz diurno; 2) Variação mensal no período de atividade do grupo
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
GERAL JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET
Fre
quên
cia
Rel
ativ
a (%
)
Alimentar Forrageio Deslocamento Estacionário Interação Outros
42
(Tabela 3 e Figura 9). Além disso, variáveis climáticas são apontadas por vários autores
como fatores que afetam diretamente os comportamentos dos animais (Dawson, 1979;
Suchi & Rothe, 1999; Camarotti & Cruz; 1997; Hilário, 2010; Stoner & Tim, 2011).
Assim, três variáveis climáticas também foram analisadas: 3) Umidade do ar; 4)
Temperatura e 5) Radiação solar acumulada (Figura 10).
A partir dos dados obtidos houve um agrupamento dos meses com características
mais semelhantes. Vale ressaltar que a precipitação observada ao longo do período de
estudo, principalmente em janeiro, foi de pancadas isoladas e praticamente não
alteraram a umidade do solo. Considerou-se que os três meses iniciais e finais do
período de estudo seriam os mais representativos para cada estação, os meses
intermediários seriam um período de transição e, por esta razão, não foram adotados
para este tipo de análise. Os meses de janeiro, fevereiro e março correspondem àqueles
com dias mais curtos e representam a estação seca, já os três últimos (julho, agosto e
setembro) correspondem ao período com dias mais longos e se adequam à estação
úmida (chuvosa).
Houve diferença significativa na maioria das categorias comportamentais,
exceção da categoria outros, entre estações (Tabela 4). Na estação seca, os animais
aumentaram o tempo dedicado ao deslocamento e ao descanso diurno. Isso pode ser
consequência de maiores índices de incidência solar adicionado à deciduidade das
árvores, o que obriga os animais a permanecerem mais tempo parados para se
protegerem do calor, mas, por consequência da reduzida oferta de locais de abrigo com
temperatura mais amena, faz com que estejam constantemente em busca de outros. Os
saguis se alimentaram menos nesta estação, provavelmente devido à baixa
disponibilidade de recursos no período, mas também passaram menos tempo
forrageando. O tempo dedicado às interações sociais também aumentou na estação seca,
possivelmente como reflexo do maior tempo parado.
Foi observada uma variação considerável na duração do período diurno de
atividade, relacionada com a variação sazonal do ciclo de luz do dia (Tabela 3), que
culminou em um menor período de atividade diurno médio durante a estação chuvosa,
se comparado à seca. Dessa forma, proporções iguais de uma categoria nas duas
estações representariam períodos de tempo diferentes dedicados a esta atividade. Assim,
fez-se necessária também uma análise reajustada que considerasse a proporção do
tempo dedicado a cada atividade ao longo do ciclo de 24 horas. Nesse caso o período de
inatividade noturna foi somado à atividade de descanso (ver Ferrari et al., 2012).
43
Tabela 3. Horários do início e fim das atividades do grupo, do nascer e pôr-do-sol, duração média e DP do dia e do período de atividades do grupo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, nos meses de estudo.
Hora mínima e máxima de :
Meses Nascer do sol Início das Atividades Fim das Atividades Pôr do sol Duração média do dia ± DP da
média*
Periodo médio de atividades ± DP da
média Janeiro 05:20 - 05:22 05:05 - 05:15 17:30 - 17:45 17:58 - 17:59 12:37 ± 00:00 12:31 ± 00:11 Fevereiro 05:29 - 05:31 05:05 - 05:30 17:30 - 18:00 17:59 - 17:59 12:29 ± 00:00 12:28 ± 00:13 Março 05:35 - 05:35 05:20 - 05:50 17:05 - 17:35 17:42 - 17:44 12:08 ± 00:00 11:47 ± 00:10 Abril 05:34 - 05:34 05:20 - 05:30 17:15 - 18:25 17:25 - 17:27 11:48 ± 00:00 12:31 ± 00:41 Maio 05:37 - 05:38 05:25 - 05:55 17:10 - 17:20 17:16 - 17:17 11:39 ± 00:00 11:38 ± 00:09 Junho 05:42 - 05:43 05:30 - 05:40 17:05 - 17:10 17:16 - 17:17 11:34 ± 00:00 11:38 ± 00:04 Julho 05:48 - 05:48 05:35 - 05:45 16:40 - 17:15 17:25 - 17:25 11:37 ± 00:00 11:13 ± 00:13 Agosto 05:41 - 05:43 05:40 - 05:45 17:05 - 17:20 17:29 - 17:29 11:46 ± 00:00 11:30 ± 00:05 Setembro 05:23 - 05:25 05:25 - 05:35 17:20 - 17:55 17:27 - 17:27 12:03 ± 00:00 12:04 ± 00:12 Seca 05:20-05:35 05:05-05:50 17:05- 18:00 17:42:2-17:59 12:25± 00:14 12:15 ± 00:24 Chuvosa 05:23- 05:48 05:25- 05:45 16:40- 17:55 17:25- 17:29 11:49± 00:13 11:35 ± 0: 25 Geral 05:20 - 05:48 05:05 -05:55 16:40 - 18:25 17:16 - 17:59 11:58 ± 00:22 11:57 ± 00:29 *Os valores encontrados menores que um minuto são representados como zero.
Figura 9. Duração dos dias (nascer-por do sol) e período de atividade diurno do grupo de estudo de Callithrix jacchus ao longo dos meses.
9:36:00
10:48:00
12:00:00
13:12:00
JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET
Hor
as
Duração dos dias Período de atividade
44
Figura 10. Variação nos fatores climáticos registrada ao longo do período de estudo no MoNa Grota do Angico, SE.
Considerando essa nova abordagem, foi possível observar a predominância das
categorias comportamentais já descritas na outra análise, com estacionário atingindo os
maiores valores (68,76%), seguido de forrageio (13,15%) e deslocamento (9,38%)
(Figura 11). Contudo, foi verificado que a proporção de tempo dedicada à atividade
estacionário não sofreu grandes variações ao longo do período de estudo. Quando
adicionado o tempo de descanso noturno, os dados sugerem que os animais redistribuem
o período de cada atividade, mas mantém o mesmo padrão de proporções de tempo
dedicadas a cada categoria ao longo do ano. A comparação entre o período seco e
chuvoso também mostrou padrões semelhantes aos já descritos na outra abordagem
(Tabela 4).
0
5
10
15
20
25
30
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET
Rad
iaçã
o M
J/m
²
Pre
cipi
taçã
o (m
m²)
/ Tem
pera
tura
(o C
)/
Um
idad
e (%
)
Precipitação Temperatura Umidade Radiação
45
Figura 11. Tempo absoluto dedicado às diversas categorias* para cada mês de estudo de um grupo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, considerando a distribuição das atividades ao longo do ciclo de 24 horas. *Estacionário foi retirado para melhor visualização.
Tabela 4. Comparação das duas abordagens de análise dos registros comportamentais coletados para o grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, durante o ano de 2012, mostrando a proporção de registros de comportamento dedicados a cada categoria de atividade nos meses das estações seca e chuvosa, com o resultado do teste t de Student para a comparação das estações.
Alimentação Deslocamento Estacionário Forrageio Interação Outros
Sem ajuste Seca 8,18 20,24 59,69 6,57 4,31 1,01
Chuvosa 19,41 13,27 26,67 38,63 1,62 0,39
p =
<0,001 0,004 <0,001 <0,001 0,004 0,112
t =
6,5086 3,3504 8,7596 14,5141 3,3582 1,6729
Com ajuste Seca 4,20 10,39 78,28 3,37 2,21 0,52
Chuvosa 9,44 6,45 64,62 18,79 0,79 0,19
p =
<0,001 0,002 <0,001 <0,001 0,001 0,087
t = 6,0417 3,5622 8,0383 8,7527 3,9116 1,8081
00:14
01:26
02:38
03:50
05:02
06:14
07:26
08:38
09:50
JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET
Tem
po a
bsol
uto
(hh:
mm
)
Alimentar Forrageio Deslocamento Interação Outros
46
4.2.2 Padrão diário de atividades
Durante o monitoramento do grupo de estudo foi observado que o período de
atividade dos animais durou em média 11 horas e 57 minutos (Tabela 3). Verificou-se
uma variação aproximada de hora na duração do dia no decorrer do ano, e esta variação
se correlacionou positivamente com período em que o grupo esteve ativo (r = 0,6476; N
= 44; p < 0,001). O grupo iniciou suas atividades em média oito minutos após o nascer
do sol, e os dias que acordaram mais cedo foram nos meses de janeiro e fevereiro,
quando saíram da árvore de dormida às 05:05 h, antes do nascer do sol (05:20- 05:31).
A saída mais tarde do local de pernoite foi em maio, quando iniciaram suas atividade às
05:55 h, depois do nascer do sol (05-37- 05:38).
Os saguis encerraram suas atividades em média 18 minutos após o pôr do sol. O
dia em que os animais se recolheram mais cedo foi no mês de julho, quando se retiraram
para o sítio de pernoite às 16:40h, antes do pôr do sol (17:25). O recolhimento mais
tardio ao local de dormida aconteceu em abril, às 18:25 h, (17:25-17:27) antes/depois do
pôr do sol. Nesta ocasião, o grupo estava com filhotes e os indivíduos dormiram em
locais separados, o macho com os dois filhotes em uma árvore, usualmente utilizada
pelo grupo como local de pernoite e a fêmea em outra, utilizada para esse fim somente
nesta ocasião, a cerca de 80 m da árvore anterior.
No decorrer das campanhas, foi verificado que a duração média do período de
atividades foi menor na estação chuvosa (11:35 h) do que na seca (12:15 h). A variação
do período de atividades entre esses grupos de meses demonstrou ser significativa
quando aplicamos o teste t de Student (t = 2,9614; p = 0,006; g.l = 27).
A forma como os saguis distribuíram suas atividades ao longo do dia está
representada na figura 12. O repouso foi a atividade predominante ao longo do dia,
sendo mais expressivo entre 11:00 h e 13:00 h, o que corresponde à pausa (sesta) nas
atividades para o descanso na parte mais quente do dia. Estas sestas tiveram variação
entre uma e quatro horas ao longo do período de estudo, sendo mais curta na estação
chuvosa. Picos de deslocamento observados no início do dia (05:00 h), estão associados
ao deslocamento do local de pernoite dos animais para as áreas de forrageio. Em
contrapartida, o pico desta atividade ao fim do dia corresponde ao período em que os
animais se dirigiam ao local de dormida.
As taxas de alimentação foram maiores nos intervalos de 06:00 às 08:00 h e de
14:00 às 16:00 h, correspondendo à busca de alimentos logo após a saída do local de
dormida e a sesta, respectivamente. A não sincronização do primeiro pico de forrageio
47
(08:00 às 10:00 h) parece refletir a mudança no foco desta atividade para recursos
animais depois do consumo de alimentos de origem vegetal no início do dia.
As interações sociais foram mais evidentes nos intervalos de 10:00 h, entre
12:00 e 14:00 h e no último intervalos do dia (17:00 h). Estes intervalos correspondem
aos momentos associados às sestas e aos comportamentos típicos que antecedem o
recolhimento para o local de pernoite. A categoria outros apresentou baixas proporções
em quase todos os horários, assim, não foi levada em consideração nas análises.
Figura 12. Período das atividades diárias do grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, ao longo do período de estudo.
Quando comparadas a distribuição das atividades dos saguis ao longo do dia nas
duas estações (Figura 13), foi possível observar que na estação seca, assim como no
padrão geral, a atividade predominante foi estacionário, destacando o intervalo das
11:00 às 13:00 h. Observou-se ainda, que este intervalo se correlaciona positivamente
com o pico das interações sociais e negativamente com as menores proporções de
forrageio e alimentação. Não foram observados eventos de alimentação no intervalo de
12:00 h.
Já na estação chuvosa, a configuração é bastante diferente, com forrageio sendo
a atividade predominante ao longo do dia. A categoria de alimentação apresentou
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pequeno aumento em suas proporções se mantendo constante ao longo do dia com
exceção dos intervalos inicial (5:00 h) e final (16:00 e 17:00 h). Dessa forma, o aumento
nessas duas categorias parece estar positivamente correlacionado. O deslocamento foi
proporcionalmente menor, mas manteve picos nas horas finais e iniciais do dia.
Figura 13. Período das atividades diárias do grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, entre as estações seca (A) e chuvosa (B).
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49
Hipótese 1. (a) O orçamento de atividades de Callithrix jacchus na Caatinga é
influenciado de forma significativa pela sazonalidade na disponibilidade de
recursos.
Aceita. Na estação chuvosa o grupo investiu mais tempo em forrageamento e
alimentação provavelmente devido à maior disponibilidade de recursos e ao clima.
(b) A espécie apresenta padrões distintos de comportamento em comparação com
aqueles encontrados em ambientes de Mata Atlântica.
Aceita. Em outros ambientes, a atividade predominante é o forrageio, contudo na
Caatinga foi possível observar que C. jacchus passa a maior parte de seu tempo inativo,
provavelmente em decorrência da maior necessidade de termorregulação.
4.3 Dieta
* Parte dos resultados aqui descritos foram publicados no American Journal of Primatology. ―Amora, et al., 2012. Use of Alternative Plant Resources by Common Marmosets (Callithrix jacchus) in the Semi-Arid Caatinga Scrub Forests of Northeastern Brazil‖.
Durante o período de estudo para este aspecto (out/11 a set/12), os membros do
grupo de estudo foram vistos se alimentando de exsudatos vegetais, frutos, flores, folhas
e presas animais (insetos, aranhas, gastrópodes e ovos de aves). Os baixos valores
encontrados em alguns itens da dieta nos primeiros meses pareciam estar relacionados
com fatores aleatórios derivados do esforço de amostragem reduzido neste período
(Tabela 5).
Isto foi reforçado por detalhes específicos do registro, como o fato que nenhuma
observação do consumo de presas animais tenha sido realizada em dezembro. Para
tentar minimizar esses efeitos foi realizada uma comparação analítica entre os eventos
observados em função do tempo gasto no evento (Figura 14).
50
Tabela 5. Esforço amostral para a categoria alimentar durante o período de estudo.
Mês Dias de monitoramento
Total de horas amostradas
Out -11 3 4:45 h Nov-11 3 2:35 h Dez-11 3 3:10 h Jan- 12 5 17:05 h Fev-12 5 27:40 h Mar-12 5 22:20 h Abr-12 5 26:25 h Mai-12 5 28:10 h Jun-12 5 27:27h Jul- 12 5 29:25h Ago-12 5 27:58 h Set-12 5 30:32 h Total 54 422:47h
De um modo geral as duas abordagens obtiveram resultados semelhantes e a
descrição mais específica dos dados foi feita a partir da análise baseada no tempo gasto
em cada evento, considerando principalmente que esta é a abordagem utilizada nos
estudos anteriores de C. jacchus (Alonso & Langguth, 1989; Martins, 2007; Ribeiro,
2007; Colombo, 2009; Ferreira, 2009). A dieta teve como base os exsudatos, que
compuseram 48,8% do tempo de alimentação da espécie, seguida de frutos (22,4%) e
presas animais (19,8%). Folhas, flores e néctar tiveram participação importante na dieta
do grupo em alguns meses, mas de um modo geral apresentaram baixas porcentagens
(Figura 14B). O consumo de folhas atingiu 39,74% em dezembro, e de flores chegou a
20,04% em outubro. O néctar foi consumido em apenas um mês (novembro), chegando
a 30,81% do tempo de alimentação neste mês.
Os membros do grupo de estudo exploraram recursos de pelo menos 21 espécies
botânicas, entre árvores, ervas e lianas, distribuídas em 15 famílias (Tabela 6). Destas
as mais utilizadas pelo grupo foi a braúna, Schinopsis brasiliensis (40,86% do total de
tempo gasto em alimentação), seguido pelo facheiro, Pilosocereus pachycladus
(12,36%) e pelo pau ferro, Libidibia ferrea (10,49%). A braúna foi consumida durante
todo o período de estudo, exclusivamente como fonte de exsudato, sendo responsável
pela maior parte da dieta do grupo em praticamente todos os meses observados. O pau
ferro foi utilizado por pelo menos nove meses, também como fonte de exsudato e o
facheiro por oito meses como fonte de flores e frutos. Estas três espécies compõem dois
51
terços (63,71%) da dieta de C. jacchus e apresentam recursos disponíveis ao longo de
todo o ano.
Figura 14. Proporção da dieta do grupo de estudo de Callithrix jacchus atribuída a cada item alimentar ao longo dos meses de estudo no MoNa Grota do Angico, SE. Cálculo através de proporções do número de eventos (A) e do tempo gasto em alimentação (B).
Além da braúna e do pau ferro, seis espécies vegetais forneceram exsudatos
durante o estudo. A braúna, o pinhão bravo (Jatropha molíssima), o angico
(Anadenathera colubrina) e o cipó parreira (Cissus simsiana), foram explorados
exclusivamente para este tipo de alimento. Em todos os casos, os saguis perfuraram a
casca da planta da forma típica do gênero Callithrix, produzindo marcas características
nos troncos e galhos das árvores de alimentação, ou no caso de Cissus simsiana, uma
liana, produzindo ranhuras por onde a seiva fluía e era consumida imediatamente
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Exsudato Fruto Folha Flor Néctar Presa animalB
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(Figura 15A). Espécies das famílias Fabaceae e Anacardiaceae são conhecidas fontes de
exsudatos, mas Vitaceae não foi registrada anteriormente na dieta de saguis e pode ser
uma peculiaridade de C. jacchus na Caatinga.
Um total de dez espécies foram identificadas como fonte de frutos, sendo que
duas, o jiquiri brabo (Pithecellobium diversifolium) e a maresia (Averrhoidium
gardnerianum), não tiveram sua importância quantificada no estudo pois foram
consumidas somente durante o registro ―ad libitum‖ e não na amostragem de animal
focal. Os frutos foram responsáveis pela maior parte do tempo de alimentação nos
meses de janeiro (53,09%), fevereiro (62,61%) e maio (49,44%) e tiveram o bonome
(Maytenus rigida) como principal fonte nos dois primeiros e o juazeiro (Zizipus
joazeiro) no último mês respectivamente. O consumo de chumbinho (Lantana camara)
(Fig 15B) representou 23,08% do tempo de frugivoria em agosto. Esta espécie chama a
atenção visto que é considerada uma das espécies de erva daninha mais nocivas do
mundo, que causa prejuízos tanto na agricultura quanto nas áreas médico veterinárias
(Muniappan et al., 1992; Monteiro-Urdaneta, et al., 2007).
A utilização de cactáceas como fonte de exploração também merece destaque.
Três espécies dessa família tiveram suas partes reprodutivas utilizadas como fonte de
alimentação (Figura 15C, D). Os animais subiam vagarosamente pelos troncos das
árvores, evitando ao máximo pressionar os espinhos, quando possível utilizavam galhos
adjacentes para alcançar as flores e frutos, e ao final do evento de alimentação
geralmente retiravam, com os dentes, os espinhos que ficavam remanescentes em suas
mãos. Para explorar os frutos maiores os animais faziam uma fissura com os dentes na
casca dos mesmos e utilizavam as mãos para raspar a polpa, levando essa até a boca,
dessa forma deixavam os frutos aparentemente intactos.
O néctar da macambira (Encholirium spectabile) foi explorado apenas em
novembro quando a espécie estava florescendo, sendo responsável por 30,81% da dieta
naquele mês. Embora esta seja uma espécie terrestre as inflorescências são produzidas
na porção final de um pendão (de 1 a 2 m de altura), o que tornava possível o acesso dos
animais através de galhos de árvores próximas, sem utilizar o solo (Figura 15E). O
morcego glossofagíneo Lonchophylla bokermanni é conhecido por polinizar
Encholirium no sudeste do país (Sazima et al., 1989), e parece provável que os saguis
também contribuíram para a polinização de (Encholirium spectabile) visto que seus
rostos ficavam invariavelmente cobertos de pólen após a ingestão do néctar (Figura
15F).
53
Tabela 6. Relação das espécies exploradas por Callithrix jacchus em área de Caatinga no MoNa Grota do Angico, SE.
% de
Consumo Família/Espécie Nome popular Item Consumido Anacardiaceae Schinopsis brasiliensis Braúna Exsudato 40,86 Spondia tuberosa Umbuzeiro Folha/Fruto 1,99
Apocinaceae Aspidosperma pyrifolium Pereiro Folha 0,17
Bignoniaceae Tabebuia aurea Craibeira Exsudato/ Flor 0,86
Bromeliaceae Bromelia laciniosa Macambira Néctar 0,88
Cactaceae Cereus jamacaru Mandacaru Flor/Fruto 0,32 Pilosocereus gounellei Xique xique Flor/Fruto 0,74 Pilosocereus pachycladus Facheiro Flor/Fruto 12,36
Celastraceae Maytenus rigida Bonome Folha/Fruto 8,42
Euphorbiaceae Jatropha mollissima Pinhão Bravo Exsudato 0,04
Fabaceae Bauhinia cheilantha Pata de Vaca Flor 0,08 Libidibia ferrea Pau ferro Exsudato/Folha 10,49 Pithecellobium diversifolium
Jiquiri Brabo Fruto *
Poencionela pyramidalis Catingueira Exsudato/Folha 1,05
Sapindaceae Averrhoidium gardnerianum
Maresia Fruto *
Sapotaceae Sideroxylon obtusifolium Quixabeira Exsudato/Folha /Frutos 2,88
Lorantaceae Phthirusa sp. Erva de passarinho Fruto 0,16
Mimosidae Anadenathera colubrina Angico Exsudato 2,87
Rhamnaceae Zizipus joazeiro Juazeiro Folha/Flor/ Fruto 7,38
Verbenaceae Lantana camara Chumbinho Fruto 0,61
Vitaceae Cissus simsiana Cipó Parreira Exsudato 7,84
*Registro coletado pelo método ―ad libitum‖.
54
Figura 15. Exemplos do comportamento de alimentação (recursos vegetais) de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico: A) exsudato de cipó parreira Cissus simsiana; B) frutos de chumbinho Lantana camara; C) fruto de xique xique Pilosocereus gounellei; D) flor de facheiro Pilosocereus pachycladus; E) néctar de macambira Bromelia laciniosa e F) detalhe para o rosto do sagui coberto de pólen (Fonte: Tacyana Amora).
55
O consumo de flores foi mais representativo no mês de outubro, compondo
20,04% da dieta naquele mês, e a craibeira foi o a fonte desse alimento. A utilização de
flores como recurso alimentar parece estar diretamente relacionada ao padrão
fenológico das espécies presentes na área de estudo, visto que durante seis dos oito
meses em que as flores estiveram presentes na dieta, uma única espécie vegetal era
utilizada como fonte de alimentação (Figura 16).
Figura 16. Espécies vegetais utilizadas como fonte de flores por um grupo de Callithrix jacchus durante o período de estudo no MoNa Grota do Angico, SE.
As presas animais compuseram parte importante do repertório alimentar do
grupo de estudo, estando presente na dieta dos mesmos em praticamente todos os
meses, exceto dezembro, e chegando a atingir 40, 93% do tempo de consumo no mês de
março, onde foi o item alimentar predominante (Fig 14B). Os itens consumidos nessa
categoria foram insetos, aranhas, gastrópodes e ovos de aves. Os insetos, em sua
maioria, não puderam ser identificados em nível de ordem, contudo houve confirmação
da presença de sete táxons (Tabela 7). Este grupo representou 94,31% dos itens
consumidos na categoria presa animal.
As aranhas (ordem Araneae) estiveram presentes na dieta de C. jacchus em
cinco meses do estudo, mas de um modo geral representaram menos de 1% das presas
identificadas. Os gastrópodes estavam disponíveis no ambiente em boa parte dos meses,
visto que, durante a procura habitual por alimento, o grupo se deparou várias vezes com
este item. Contudo, os saguis não pareciam se interessar muito por esse recurso, já que,
o consumo efetivo deste ocorreu apenas em dois eventos no mês de março, mês mais
secos. Os gastrópodes ingeridos pertenciam à família Bulimulidae.
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Craibeira Facheiro Juazeiro Mandacaru Xique xique Miroró
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Tabela 7. Composição da dieta animal do grupo estudado de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, (N= 06:16h; 281 eventos).
Grupo % táxon % item
Invertebrados Arthropoda
Insecta
94,31 Coleoptera 0,24
Hemiptera 2,24 Lepidopera 32,35 Adultos
Larvas 9,36
22,99 Mantodea 0,88 Odonata 0,76 Orthoptera 6,35 Phasmatodea 10,69 Não identificado 40,79 Arachnida 0,90
Araneae 0,90 Mollusca Gastropoda 0,64
Bulimulidae 0,64 Vertebrados 4,15
Aves (ovos) 4,15 Total 100 100
O recurso alimentar menos usual registrado neste estudo foram as folhas de sete
espécies de árvores (Tabela 6). As folhas são um alimento básico dos platirrínios de
maior porte, incluindo os bugios (Alouatta), os muriquis (Brachyteles) e de certa forma
os macacos barrigudos, Lagothrix (Bravo & Sallenave, 2003; Carvalho Jr. et al., 2004;
Pavelka & Knopff, 2004; Dew, 2005), mas ausentes na dieta dos calitriquídeos, ou
ocorrem em proporções muito baixas, provavelmente em consequência das limitações
digestivas associadas ao reduzido tamanho e corporal e do intestino delgado
(Rosenberger, 1992). Nos saguis isto seria reforçado pela habilidade dos mesmos em
explorar exsudatos como fonte alternativa de recursos alimentares em momentos
escassez.
Se considerada a abordagem levando em conta as estações, o padrão de ingestão
demonstra que no período seco, os frutos e as presas animais sobrepuseram as taxas de
ingestão de exsudatos sendo responsáveis pelas maiores porcentagens nesses meses. Os
exsudatos por sua vez tiveram maiores valores de frequência relativa no período
chuvoso (Tabela 8).
57
Tabela 8. Proporções de categorias alimentares na dieta de Callithrix jacchus na estação seca e chuvosa, no MoNa Grota do Angico, SE
Período Exsudato Fruto Folha Flor Presa Animal
Seco 14,00 50,12 15,41 2,22 18,25
Chuvoso 63,69 10,50 0,00 5,47 20,34
p= <0,001 <0,001 0.004 <0,001 0.012
t= 7.37 5.39 3.14 5.22 2.67
4.3.1 Padrão de ingestão ao longo do dia
Durante o monitoramento do grupo, foi verificado que o padrão de exploração
dos recursos, ao longo do dia, baseado no tipo de alimento ingerido (animal ou vegetal),
foi semelhante àqueles descritos para Callithrix jacchus em outros ambientes (Figura
17). Nele há uma maior exploração dos recursos no início da manhã, diminuição nas
horas intermediárias ao longo do período de atividades e um discreto aumento do
mesmo nas horas finais do dia (Maier et al., 1982; Alonso & Langguth,1989; Colombo,
2009).
Utilizando uma abordagem analítica considerando as estações seca e chuvosa,
observou-se uma distribuição semelhante ao padrão geral, com o consumo entre animais
e vegetais similares nos mesmos períodos do dia entre as estações. Contudo, na estação
seca houve expressivo decréscimo das taxas de ingestão entre os intervalos das 10 às 14
horas, com ausência de alimentação às 12 horas (Figura 18).
58
Figura 17. Padrão de ingestão de alimentos de Callithrix jacchus ao longo do dia no MoNa Grota do Angico, SE.
Figura 18. Padrão de ingestão de alimentos de Callithrix jacchus ao longo das estações seca e chuvosa no MoNa Grota do Angico, SE.
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Animal
Vegetal
Chuvosa
59
Hipótese 2. a) A composição da dieta do grupo de estudo varia sazonalmente.
Aceita. Houve diferença significativa na composição da dieta dos saguis no período de
estudo. Foi possível observar um maior consumo de exsudatos na estação chuvosa,
enquanto na estação seca, a ingestão de frutos e presas se sobressaiu.
(b) A contribuição de diferentes itens alimentares à dieta será distinta daquela
encontrada na Mata Atlântica.
Aceita parcialmente. As proporções de exsudatos, frutos e insetos é semelhante aos
descritos na literatura para a espécie em outros ambientes, mas as proporções
encontradas para folhas e néctar, em alguns meses, foram muito maiores que aquelas
relatadas em outros trabalhos.
4.4 Área de vida
Ao final do período de estudo, a área de vida estimada para cada grupo foi de: G1,
14,94 hectares; G2, 41,16 ha e G3, 26,15 hectares (Figura 19). Estes valores estão
dentro da amplitude registrada para o gênero Callithrix, onde as maiores áreas
registradas são de mais de 100 hectares (Ferrari, 1988; Rylands & Faria, 1993; Hilário,
2010), mas são bem maiores que aqueles encontrados para Callithrix jacchus em outros
sítios, onde o valor máximo não ultrapassa 8,06 ha (Maier et al., 1982; Alonso &
Langguth, 1989; Digby & Barreto, 1996; Castro, 2003; Mendes Pontes & Monteiro da
Cruz, 1995; Veríssimo, 2007; Colombo, 2009). Foi verificada ainda, que entre as áreas
de G1 e G3 há um compartilhamento de 1,68 hectares.
Com os dados obtidos para os três grupos, foi possível estimar a área de vida
requerida para um indivíduo em Caatinga, baseado no tamanho dos grupos em relação à
área total encontrada, sendo observada uma média de 4,7 ha por indivíduo. Os dados
compilados em estudos anteriores na Mata Atlântica variam de 0,2 a 0,66 ha/ind. (Maier
et al., 1982; Alonso & Langguth, 1989; Digby & Barreto, 1996; Mendes Pontes &
Monteiro da Cruz, 1995; Verissísmo, 2007; Colombo, 2009).
60
Figura 19. Localização da área de vida dos três grupos de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE. (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza).
Os dados obtidos para G1, que foram inseridos de um grid virtual de quadrantes
50 m x 50 m, resultaram num total de 82 quadrantes conforme ilustrado na figura 20.
De um modo geral, os animais ocuparam com maior intensidade a parte central de sua
de vida, onde se localizavam os principais sítios de descanso e árvores utilizadas para
gomivoria.
4.4.1 Variação na área de vida
Levando em consideração a análise mensal de ocupação da área de vida foi
possível observar que os animais sempre concentraram suas atividades à parte central da
área, mas a utilização de algumas porções se limitaram a um mês em específico, como
em janeiro e em setembro (Figura 21). Quando comparados o tamanho da área de vida
total e aquela utilizada mensalmente, foi possível observar que os animais usaram na
maior parte do tempo, cerca de metade de sua área de vida (Tabela 9). O mês de março
foi o que apresentou menor frequência de uso de quadrantes (3,25 ha) e junho e julho
os maiores (9,25 ha).
61
Figura 20. Área de vida do grupo G1 de Callithrix jacchus, mostrando a frequência de visitação a cada quadrante de 50 m x 50 m de janeiro a setembro de 2012 (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza).
62
Figura 21. Representação esquemática da frequência de uso dos quadrantes por Callithrix jacchus, ao longo dos meses de estudo no MoNa Grota do Angico, SE (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza).
63
Tabela 9. Tamanhos da área de vida exibidas pelo grupo de Callithrix jacchus entre os meses de coleta no MoNa Grota do Angico
Mês ou período Tamanho da área de vida (ha)
Janeiro 7,00 Fevereiro 5,50 Março 3,25 Abril 8,50 Maio 7,00 Junho 9,25 Julho 9,25 Agosto 8,25 Setembro 8,50 Seca 10,75 Chuvosa 12,00
Vale ressaltar que houve ainda, diferenças quanto à intensidade no uso desses
quadrantes. Isto foi evidenciado em especial no mês de março, quando a utilização da
área pareceu se aglomerar em dois sítios específicos, o que provavelmente está
relacionado com fato do grupo estar com filhotes naquele mês, e passar mais tempo
parado se dedicando às atividades sociais (ver padrão de atividades).
Quando comparados os dados para as estações seca e chuvosa, a distribuição do
uso dos quadrantes foi bem distinta, demonstrando que no primeiro período, os animais
promoveram deslocamentos por sítios que não faziam parte de sua área de vida habitual.
(Figura 21). Durante estas ―expedições‖, o grupo basicamente buscava alimento, não
havendo descanso prolongado nessas áreas. Já na chuvosa, a concentração em cada
quadrante ocorreu por um tempo maior, o deve estar associado à concentração de
árvores utilizadas como fonte de alimento. O grupo utilizou áreas significativamente
maiores, em média, na estação chuvosa (t = 3,68; g.l. = 2; p = 0,033).
Hipótese 3. a) A área de vida de C. jacchus em Caatinga é maior que em outros
ambientes.
Aceita. Foi observado que a área de vida do grupo estudado é cerca de quatro vezes
maior que àquelas registradas em outros ambientes.
64
b) O tamanho da área de vida sofre variações ao longo do período de estudo sendo
influenciado pela variação observada em outros aspectos do comportamento dos
animais.
Aceita. Através do monitoramento do grupo foi registrada uma diferença significativa
entre o tamanho da área de uso nas duas estações. Foi observada uma área maior na
estação chuvosa.
c) Há preferência por determinados sítios dentro da área de vida.
Aceita. Foi identificada uma variação na frequência de uso dos quadrantes dentro da
área de vida do grupo, assim os saguis utilizaram alguns quadrantes exclusivamente em
determinados meses.
Figura 22 Representação esquemática da frequência do uso dos quadrantes pelo grupo de Callithrix jacchus na estação seca e chuvosa, no MoNa Grota do Angico, SE. (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza).
4.4.2 Percurso diário
O percurso diário médio do grupo durante o período de estudo foi de 1317,3
metros, com um valor mínimo de 700,6 m em março e um valor máximo de 1662,4 m
em setembro (Tabela 10). O grupo percorreu distâncias significativamente maiores, em
média, na estação chuvosa (t = 11,28; g.l. = 21; p < 0,001)
65
Tabela 10. Distância média (m) percorrida, pelo grupo de estudo de C. jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, nos meses de estudo.
Meses/ Período Distância percorrida (m)
Janeiro 1197,9 Fevereiro 811,3 Março 700,6 Abril 1530,5 Maio 1325,2 Junho 1563,6 Julho 1662,4 Agosto 1693,6 Setembro 1370,5
Seca 921,6 Chuvosa 1538,2
Os valores encontrados na estação chuvosa confirmam os maiores índices de
deslocamento descritos anteriormente para este período, e refletem o maior consumo de
presas animais nesse período. Em contrapartida, os valores da seca corroboram a ideia
de que este período é caracterizado por longos momentos de descanso, enfatizando a
influência direta das condições ambientais no comportamento dos saguis na Caatinga.
4.4.3 Locais de pernoite
O grupo G1 utilizou 13 árvores de dormida durante as 45 noites em que foi
acompanhado na coleta de dados. Estas geralmente tinham a copa isolada de outras
árvores, e eram frequentemente cercadas de macambiras (Bromelia laciniosa),
bromeliáceas muito espinhosas. A maioria das árvores de dormida tinha altura superior a
cinco metros, mas não eram necessariamente de grande porte. A maior parte delas tinha
de 5 a 10 metros de altura, e eram bastante susceptíveis à ação do vento, fazendo com
que os galhos onde os animais dormiam balançassem constantemente. Destaca-se ainda,
o uso de um ninho abandonado em um facheiro como sítio de pernoite, o local não
possuía folhas em sua cobertura (Figura 23). As posições das árvores de dormida
coincidiram bastante com as áreas mais utilizadas pelo grupo de estudo e estas estavam
sempre próximas às áreas de alimentação (Figura 24).
66
Figura 23. Exemplos de locais de pernoite utilizados pelo grupo de estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE. A) Ninho abandonado em facheiro (Pilosocereus pachycladus) e B) Braúna (Schinopsis brasiliensis) de pequeno porte. (Fonte: Tacyana Amora)
Figura 24. Localização das árvores de dormida utilizadas pelo grupo G1 durante o período de estudo no MoNa Grota do Angico, SE. (Mapa elaborado por Daniela Pinheiro Bitencurti Rui-Esparza).
67
5. DISCUSSÃO
Ecologicamente, Callithrix jacchus é altamente adaptável, sendo capaz de
colonizar uma vasta gama de habitats, incluindo os ecossistemas urbanos e ambientes
exóticos, bem além de sua área de distribuição natural. Supreendentemente, existem
poucos dados que abordem os aspectos ecológicos desta espécie em Caatinga, onde há a
maior parte da distribuição geográfica da espécie
Os resultados encontrados parecem indicar que Callithrix jacchus habitando a
Caatinga sergipana apresenta um padrão de atividades diferente daqueles encontrados
na Mata Atlântica e em outros ambientes de Caatinga, nos quais os animais passam a
maior parte do tempo em atividades de forrageio e alimentação, seguido de estacionário
e interações sociais (Alonso & Langguth, 1989; Digby & Barreto, 1996; Martins, 2007;
Ribeiro, 2007; Colombo, 2009). Neste estudo, o comportamento predominante foi o
descanso, seguido de forrageio, deslocamento, alimentação, interação social e outros.
Altas proporções da categoria estacionário estão associadas: (i) aos custos do
cuidado parental, como observado para a C. jacchus por Digby & Barreto (1996) e
Nascimento & Arruda (2000), que verificaram que o descanso foi predominante em
períodos em que infantes dependentes eram presentes, e (ii) à termorregulação, que leva
a um período de descanso usualmente maior nas horas mais quentes do dia (12:00-14:00
h), como verificado por Alonso & Langguth (1989) para C. jacchus e Wallace (2001)
para Ateles chamek. Neste trabalho, este fato pode ser uma consequência das condições
ambientais típicas da Caatinga que obrigam os animais a passarem mais tempo se
protegendo das condições adversas impostas pelo ambiente, principalmente altas
temperaturas e alta incidência de radiação solar.
Além disso, a necessidade diária de obtenção energética através da alimentação
é um fator diretamente associado à forma como os animais apresentam seu padrão de
atividades (Dawson, 1979; Ferrari, 1988). Exsudatos vegetais são previstos de serem
encontrados ao longo da área de vida e sua disponibilidade varia pouco durante o ano,
dessa forma, saguis mais exsudatívoros tendem a passar mais tempo descansando
(Ferrai, 1998; Guimarães, 1998). As altas proporções da categoria estacionário,
encontradas por Ferrari (1988) para Callithrix flaviceps e Passamani (1996) para
Callithrix geoffroyi, foram associadas às altas taxas de gomivoria.
Os locais utilizados para o descanso diurno encontrados neste trabalho eram, em
sua maioria, forquilhas e galhos sobrepostos, que ofereciam proteção contra o sol.
68
Também foi frequente o descanso em grandes pedras, comuns na região, que fossem
parcialmente cobertas ou que estivessem recebendo a incidência solar apenas de um
lado promovendo o sombreamento do outro, e consequentemente a formação de um
ambiente mais ameno (Anexo D).
Martins (2007) observou em seu estudo em C.jacchus na Caatinga um alto valor
para a categoria forrageio (47%), sendo esta a categoria predominante em seu trabalho.
A autora obteve resultados semelhantes aos descritos na literatura por Alonso &
Langguth (1989) e Digby & Barreto (1996) para a mesma espécie em Mata Atlântica.
Dessa forma, associou a semelhança nos padrões encontrados entre os dois ambientes,
como uma facilidade de adaptação da espécie aos diferentes biomas. Vale ressaltar, que
os resultados obtidos pela autora podem ser um reflexo da composição florística da área
de vida que os animais ocupavam. Parte desta área era composta de um pomar, onde
eram encontradas árvores frutíferas exploradas diariamente pelo grupo. Assim, os
resultados descritos pela autora podem ter sido diretamente influenciados por este fato.
Ferreira (2007) também descreveu o forrageio como a atividade predominante
nos quatros grupos C. jacchus estudados por ela na Caatinga, na mesma área de estudo
de Martins (2007). No entanto, a autora apenas correlaciona o repertório
comportamental entre os animais juvenis e adultos e não discute quais os motivos
poderiam ter influenciado para maiores taxas de forrageio.
Se comparados aos estudos supracitados com C. jacchus na Caatinga, os valores
encontrados para as taxas de forrageio neste trabalho são baixos (Tabela 11). Esta
atividade é relacionada à obtenção de recursos necessários para a sobrevivência dos
animais (Bel, 1991; Giraldeau & Caraco, 2000; Schiel, 2010) e neste estudo foi a
segunda atividade mais frequente, seguida de deslocamento.
Considerando que neste trabalho (assim como em Martins, 2007 e Ribeiro,
2007) o forrageio inclui a perfuração de árvores para extração de exsudato, poderia- se
presumir que quanto maiores as taxas de forrageio maiores seriam as de alimentação.
Contudo, o tempo dedicado à alimentação não esteve necessariamente correlacionado
ao tempo de forrageio. Dessa forma, podemos supor que a oferta de alimento no MoNa
não é alta, e que o grupo estudado precisou passar mais tempo buscando alimento, do
que se alimentando de fato, e se deslocando entre as áreas de forrageio.
69
Tabela 11. Orçamento de atividades registrados para Callithrix jacchus em diversos ambientes.
Referência Alimentar Forrageio Estacionário Deslocamento Interação + Outros
Ambiente
Este estudo 15 29 36 17 3 Caatinga
Alonso & Langguth,1989 27 24 18 11 20 Mata
Atlântica
Digby & Barreto, 1996 431 - 30 14 13 Mata
Atlântica
Digby & Barreto, 1996* 121 - 60 15 13 Mata
Atlântica Martins, 2007 14 47 22 4 13 Caatinga Ribeiro, 2007 501 - 33 4 13 Caatinga
Colombo, 2009** 16 51 14 10 9 Mata
Atlântica 1 Está incluído o valor de forrageio *Valores correspondentes a quando o grupo estava com infantes **Valores representam uma média para quatro grupos adultos estudados
Apesar das taxas de estacionário serem altas, o que favorece comportamentos
como catação e brincadeiras (Alonso & Langguth, 1989), este estudo observou pouca
interação social quando comparados a outros trabalhos. Este fato pode estar associado
ao baixo número de indivíduos no grupo o que pode ser corroborado pelo aumento desta
categoria no mês de março, quando houve o nascimento dos filhotes.
Stephens & Krebs (1986) afirmam que o conteúdo nutricional de um item tem
um importante peso na tomada de decisões sobre o que forragear. Para analisar a
variação sazonal no padrão de atividades devemos levar em consideração que o grupo
de estudo consumiu mais frutos na estação seca (ver dieta). Este item apresenta alto
valor energético (Ferrari, 1991; Barker et al.,1998) e pode ser preferido a outros quando
disponível. Assim, os altos valores de estacionário na seca também podem estar
associados, além da termorregulação, à uma estratégia de maximização energética.
As atividades não foram, em sua totalidade, distribuídas ao longo do dia de
forma semelhante àquelas descritas em outros trabalhos com C. jacchus (Maier et al,
1982; Allonso & Langguth, 1989; Martins, 2007; Colombo, 2009) e para outras
espécies do gênero (Ferrari, 1988; Corrêa, 1995; Passamani, 1996; Hilário, 2010). Estes
autores relatam que o dia típico para um sagui começa com um deslocamento inicial
para áreas onde ocorrerão as primeiras atividades de forrageio. Este aos poucos se torna
a principal atividade do dia e só volta a decair no final da tarde, há ainda aumento da
alimentação neste período. Nas horas mais quentes do dia, os saguis geralmente fazem
uma ou mais pausas nas atividades para descansar e se envolvem em atividades sociais.
Logo em seguida há um novo incremento nas taxas de forrageio e alimentação e o dia
70
encerra-se com um aumento da locomoção, quando o grupo se desloca para a árvore de
dormida.
Neste estudo, as atividades começaram com um deslocamento inicial da árvore
de dormida para as áreas alimentação no primeiro intervalo de hora, no segundo, a
atividade estacionária passa a ser predominante, quando então dá lugar ao forrageio
entre 7:00 e 8:00 h, que é intercalado com a alimentação e o deslocamento. A partir de
então, o descanso é predominante em todos os intervalos de hora (exceto o último).
Entre 9:00 e 11:00 h, o forrageio é expressivo e intercalado com atividades de interação
social. Na parte intermediária do dia (11:00 às 14:00 h), o descanso atinge sua
expressão máxima e altos índices de interação social, quando então, dá lugar a um novo
incremento do forrageio, alimentação e por último deslocamento para o local de
dormida.
Excetuando-se a predominância de estacionário em maiores proporções ao longo
do dia quando comparadas a outros trabalhos, a configuração do ciclo diário de
atividades parece seguir os padrões já descritos. Na estação chuvosa, há uma redução no
descanso, que pode ser resultado das menores taxas de incidência solar (Figura 3),
reforçando a associação entre a atividade e a termorregulação dos indivíduos, como
citado anteriormente. Contudo, há uma ambiguidade nesta interpretação, pois, se
considerarmos que durante a estação chuvosa, o tempo disponível para realização das
atividades é reduzido por causa da variação no período de luz diurno, vemos que esse
fato pode ser considerado também uma imposição para que as necessidades diárias
sejam cumpridas.
A duração média do período de atividades dos saguis estudados foi de 11horas e
57 minutos e está em conformidade com os dados reportados para a espécie em vida
livre que variam entre 11 e 12 horas (Maier et al., 1982; Alonso & Langguth, 1989;
Ferrari & Digby, 1996; Suchi & Rothe, 1999). Os estudos disponíveis para C. jacchus
na Caatinga não mensuram a duração média do período de atividades nem a influência
da duração do dia no mesmo.
Terborgh (1993; apud Hilário, 2010) afirma que, em geral, os calitriquídeos
possuem períodos de atividade mais curtos que outros primatas, estando inativos no
início da manhã e final da tarde, mesmo quando existe luz suficiente para permitir a
busca por alimento. O retardamento para iniciar as atividades diárias estaria associado a
uma certa lentidão em recuperar a temperatura corporal ideal (Ferrari, 1988). Já o
encerramento precoce, possibilitaria a mudança de sítio de pernoite ainda no período da
luz, caso alguma ameaça fosse detectada (Ferrari & Lopes, 1990).
71
Os dados encontrados neste trabalho não corroboram esta ideia, uma vez que o
grupo em geral iniciou suas atividades em média oito minutos após o nascer do sol e
encerraram estas em média 18 minutos após o ocaso. Suchi & Rothe (1999) também
observaram para um grupo semi-cativo C.jacchus um período de atividades que
extrapolou o período disponível com luz no dia. Os autores sugerem que isso pode ser
uma consequência de longas sestas no meio do dia. Citamos ainda, dois eventos no mês
de abril, nos quais os animais se mantiveram em atividade quase uma hora após o pôr
do sol. Na ocasião, o grupo estava com filhotes, e o ocorrido pareceu estar associado à
dificuldade de encontrar um local de pernoite apropriado como citado por Ferrari &
Lopes (1990).
Os tempos aqui descritos entre o nascer do sol e a saída do sítio de pernoite,
diferem daqueles apresentados por Alonso & Langguth (1989) para C. jacchus em vida
livre (28 min) e para outros calitriquídeos (30 min — Dawson, 1979; 30 min —
Stevenson & Rylands, 1988; > 20 min — Ferrari, 1991). Estes autores relatam ainda,
que os animais estudados encerraram suas atividades antes do ocaso (32 min — Alonso
& Langguth, 1989; 34 min — Dawson, 1979; 30 min — Stevenson & Rylands, 1988; >
1 h — Ferrari, 1991). O último autor relaciona este maior intervalo com as baixas
temperaturas encontradas na área de estudo. Em nosso trabalho, contudo, as
temperaturas atuam de forma inversa, já que são altas ao longo do dia, mas decaem ao
final da tarde tornando o ambiente mais ameno e facilitando o desenvolvimento das
atividades por um maior período de tempo.
Outros autores também relacionam variáveis climáticas (chuva, neblina,
umidade) como fatores de influência direta no tamanho do período de atividades dos
saguis (Dawson, 1979; Suchi & Rothe, 1999; Cammaroti & Cruz; 1997; Hilário, 2010).
Este trabalho não considerou a variável chuva como um fator que influenciasse
diretamente a saída ou entrada dos animais no local de pernoite ou o desenvolvimento
das atividades durante o dia já que os animais nunca atrasaram ou anteciparam a
entrada/saída do sítio de dormida, nem cessaram suas atividades em presença de chuva.
Os trabalhos encontrados para C. jacchus em vida livre não fazem menção à
variações no comprimento do período de atividades entre as estações. Contudo, Moreira
et al. (1995 apud Suchi & Rothe, 1999) e Suchi & Rothe (1999) encontraram
diferenças significativas associadas à sazonalidade, para a espécie em cativeiro, mesmo
em graus diferentes entre os trabalhos. Os autores citam um menor período de
atividades na estação chuvosa (dias com menor disponibilidade de luz) em oposição a
um maior na estação seca, e segundo os pesquisadores essa diferença estaria associada à
72
duração dos dias. Este trabalho também encontrou esses padrões e concorda com os
autores supracitados.
Até certo ponto, o padrão de alimentação de Callithrix jacchus neste estudo,
primariamente exsudatívoro, se mostrou semelhante àqueles descritos para a espécie em
outros ambientes (Maier et al., 1982; Alonso & Langguth, 1989; Silva & Monteiro da
Cruz, 1993; Veríssimo, 2007 ) e em ambiente de Caatinga (Martins, 2007). O exsudato
(ou goma) foi o único alimento ingerido em todos os meses, provavelmente por ser um
recurso amplamente disponível, que não sofre variação sazonal e depende apenas da
perfuração dos troncos das árvores para ser consumido. As condições semi-áridas da
Caatinga impõem adversidades que tornam a presença de alguns recursos, como frutos,
mais escassos (Barbosa et al., 2003; Amorim et al., 2009), o que pode reforçar mais
ainda o valor de exsudados como recurso alternativo.
As gomas possuem um complexo de polissacarídeos, que são altamente
energéticos e após serem digeridos provém não apenas carboidratos, mas também
minerais (especialmente o cálcio) e proteínas (Garber, 1984; Smith, 2000; Digby et al.,
2011). Além disso, Melo et al. (1997) afirmam que a maioria das gomas consumidas
pelos saguis possuem substâncias que absorvem água (higroscópicas), promovendo na
sua ingestão uma sensação de saciedade que incentiva o deslocamento do animal ao
longo de maiores distâncias em busca de outras fontes de alimento ao longo do dia.
Porter et al. (2009) argumentam que as adaptações morfológicas dos saguis para
a exploração da goma permitem que esses animais possam explorar amplamente este
alimento, que para Callithrix jacchus é considerado um item ―chave‖ da alimentação
(Alonso & Langguth, 1989). Desta forma, não precisam necessariamente investir na
exploração de um ―alimento reserva‖ como definido por Marshall & Wrangham (2007).
Partindo dessa perspectiva, as especializações para gomivoria podem ser consideradas
pré-requisito para a ocupação de um ambiente como a Caatinga, dada a
imprevisibilidade de outros recursos, até mesmo das folhas, visto que ela é uma floresta
decídua.
Os exsudatos consumidos neste estudo foram em sua maioria pertencentes às
famílias Anacardiaceae e Fabaceae, que são amplamente citadas na literatura como
fontes de goma para calitriquídeos (Garber, 1984; Rylands, 1984; Silva & Monteiro da
Cruz, 1993; Veríssimo, 2007; Hilário & Ferrari, 2010; Vilela & Del- Claro, 2011).
Contudo a fonte exsudativa mais importante para o grupo monitorado neste trabalho foi
Cissus simsiana, uma liana da família Vitaceae, que não foi registrada anteriormente
como fonte deste tipo de alimento para os saguis. A utilização da goma de lianas por
73
calitriquídeos foi anteriormente registrada por alguns autores (Rylands, 1982; Stevenson
& Rylands, 1988; Ferrari, 1988; Passamani & Rylands, 2000). Passamani & Rylands
(2000) destacam que a goma do cipó que analisaram é rica em proteína bruta e foi
explorado de forma mais intensa, em seu estudo com C. geoffroyi, do que as outras
fontes exsudativas do local.
Scanlon et al. (1991) relatam que a seleção de árvores exsudativas ocorre de
acordo com sua distribuição, taxa de exsudação e valor nutritivo de sua goma. Contudo,
neste estudo, observou-se que mesmo quando havia, em determinada área, vários
exemplares de uma mesma espécie vegetal utilizada para obtenção de goma pelos
saguis, os indivíduos selecionavam sempre as mesmas árvores para gomivoria.
Resultado semelhante foi encontrado na Caatinga por Martins (2007), que relacionou a
procura dos animais por cada espécime vegetal à facilidade de acesso aos mesmos. Este
estudo não encontrou tal relação, e sugere que talvez haja uma utilização extensiva de
determinada árvore por algum tempo, mas que em seguida esta exploração se destine a
outra árvore a fim de que haja um revezamento entre as árvores exploradas para que a
primeira tenha tempo de se recuperar e não haja aniquilação dos recursos em
consequência da gomivoria, como relatado por alguns autores (Rizzini & Coimbra-
Filho, 1981; Lacher et al., 1984; Passamani, 1996; Rangel, 2010).
Como outros platirrínios, os saguis são basicamente frugívoros, mas possuem a
habilidade de explorar gomas à medida que os frutos se tornam escassos (ou são
escassos no habitat). Assim, há sempre uma preferência pela exploração de frutos, já
que a gomivoria envolve custos, como tempo e energia perfurando árvores e o desgaste
dos dentes.
Alguns estudos na Floresta Atlântica e Amazônica demonstram que o padrão de
ingestão de itens alimentares nos calitriquídeos, varia de acordo com a sazonalidade, e
em geral há maior consumo de frutos na estação chuvosa, em detrimento do consumo de
exsudatos (Rylands, 1981; Ferrari, 1991; Castro, 2003). Estes por sua vez tendem a
aumentar sua participação na dieta dos animais na estação seca, quando os frutos estão
menos disponíveis.
Os padrões encontrados para estes ambientes diferem dos encontrados no
presente estudo, onde houve maiores taxas de ingestão de frutos no período seco em
detrimento ao período chuvoso. Este estudo corrobora os dados encontrados por
Martins (2007) em ambiente de Caatinga. Contudo, a autora ressalta que é provável que
os dados encontrados por ela, sejam uma consequência do seu grupo de estudo
frequentar ativamente uma área de bosque, onde eram encontradas várias árvores
74
exóticas frutíferas, as quais eram irrigadas diariamente e apresentaram maior
disponibilidade de frutos na estação seca.
Segundo pesquisa realizada por Silva (2010) na Caatinga, o bonome (Maytenus
rigida) e o joazeiro (Zizipus joazeiro) frutificam nos meses de seca novembro-abril e
fevereiro-julho, respectivamente. De acordo com Barbosa et al. (2003), essa frutificação
―atípica‖, seria uma consequência de adaptações morfo-anatômicas e fisiológicas das
espécies vegetais. Dessa forma o maior consumo dos frutos de bonome e joazeiro por C.
jacchus no período mais seco, pode estar diretamente relacionado à disponibilidade
desse item no ambiente. Além disso, como já dito anteriormente, há preferência de
frutos em detrimento aos exsudatos já que são mais nutritivos e demandam menor
exigência energética de exploração (Ferrari, 1991).
A ingestão de frutos de chumbinho (Lantana camara) também pode indicar
algum tipo de adaptação da espécie no ambiente de Caatinga. Esta é uma planta
considerada altamente tóxica, e letal se consumida por animais domésticos (Matienzo et
al., 2003). Há ainda registro de intoxicação em 17 crianças que ingeriram frutos de
chumbinho na Flórida, uma delas foi à óbito (Morton, 1994). Esta toxicidade está
presente em todas as partes da planta e é devido à presença de uma substância
triterpenóide (lantadeno A) com atividade hepatotóxica (Ohtani et al., 1993, Mendes et
al., 1994, Censa, 2000, Matienzo et al., 2007).
A ingestão de plantas tóxicas por lêmures (Presbytis entellus) foi diretamente
associada à morfologia do sistema digestivo e à capacidade do mesmo, através de
bactérias da flora estomacal, em eliminar toxinas em potencial à este primata ( C.M
Hladik , 1977). Além disso, a presença de alguns nutrientes na dieta de primatas podem
amenizar os efeitos dos compostos tóxicos, por exemplo, a ingestão de folhas ou
sementes que contenham substâncias químicas muito tóxicas, podem ocorrer quando
estas apresentam grandes quantidades de proteína (Mckey, 1978). Isso ocorre, quando
os ganhos da ingestão de tal item superam os efeitos negativos do mesmo (Glander,
1982). Neste estudo, a ingestão de chumbinho pode estar associada aos ganhos
energéticos que os frutos de Lantana camara proporcionam, uma vez que, como citado
acima, frutos são sempre preferidos quando disponíveis no ambiente.
O registro de consumo de partes reprodutivas de plantas típicas da Caatinga,
cactos e de bromélias terrestres, parece ser uma característica de C. jacchus neste
ambiente. A exploração de frutos de cactos foi registrada em C. aurita (Ferrari et al.,
1996; Martins & Setz., 2000) e em C. jacchus (Silva et al., 2010) em ambientes de Mata
Atlântica, embora em ambos os casos as formas epífitas das plantas foram consumidas e
75
representaram pequenas proporções da dieta. Neste estudo a utilização de cactáceas
representou 13,42% do total de espécies consumidas e esteve presente na dieta em mais
da metade do período de estudo.
Bromélias terrestres não foram registradas anteriormente na dieta de saguis, mas
Ferrari et al. (1996) registrou o consumo do fruto de uma bromélia epífita por C. aurita,
embora, novamente, em quantidades relativamente pequenas. Bromélias epífitas foram
comumente utilizadas também por C. flaviceps, mas como reservatório de água (Ferrari
& Hilário, 2012) e por um grupo misto de C. jacchus e C. penicillata tanto para
consumo de água quanto para ingestão de inflorescências (Rangel, 2010). O néctar é
um item incomum na dieta dos saguis apesar de já ter sido registrado como fonte de
recurso para C. jacchus (Melo et al., 1997; Mendes Pontes & Soares, 2005), C.
penicillata (David, 2005) e C. flaviceps (Ferrari & Strier, 1992) mas sempre em baixas
proporções. Neste estudo, porém, foi um item de destaque temporário, já que foi
componente majoritário da dieta em um mês.
De acordo com Digby et al. (2011) os calitriquídeos exploram ampla variedade
de partes das plantas evitando apenas as partes não reprodutivas como folhas e cascas.
Contudo, este trabalho observou que ao invés de aumentar a exploração de exsudato
progressivamente nos períodos mais secos os saguis se voltaram para fontes alternativas
de recursos, como as folhas. Enquanto a folivoria não é esperada para primatas de
pequeno porte, as adaptações morfológicas do intestino grosso (Coimbra- Filho et al.,
1980) para fermentação poderiam permitir a esses saguis a digestão de folhas mais
eficientemente que a maior parte dos outros macacos de mesmo tamanho.
Neste estudo as presas animais representam o terceiro item mais consumido
durante o período de estudo e estiveram presente em praticamente todos os meses em
análise. Callithrix jacchus possui grande habilidade como predador apresentando um
vasto repertório comportamental na captura de presas (Schiel, 2010). Os animais
usualmente caçavam suas presas sobre os galhos, troncos ocos, entre folhas verdes ou
secas, e em grande parte do tempo no solo. A estratégia de forrageamento mais comum
era observar furtivamente uma presa, até o momento de atacar. Este comportamento
também foi observado para a espécie por Alonso & Langguth (1989) Schiel et al. (2010)
em Mata Atlântica e Martins (2007) na Caatinga.
Barker et al. (1998) comenta que os insetos e outros invertebrados contêm altos
níveis de proteínas, lipídios e fósforo e que invertebrados no estágio larval contém
significativamente mais gordura do que na fase adulta. Assim como em outros estudos,
C. jacchus consumiu majoritariamente artrópodes (Alonso & Langguth 1989; Martins
76
2007; Veríssimo 2007; Rangel, 2010), e dos que puderam ser identificados, a ordem
Lepidoptera compôs a maior parte. Isso pode ser decorrente do alto consumo de formas
imaturas deste grupo (lagartas) e pode estar associado à maior oferta energética deste
tipo de alimento.
Em geral, então, os dados aqui apresentados indicam diferenças claras na base
de recursos explorados por C. jacchus na Caatinga em comparação com a Mata
Atlântica, bem como a ecologia alimentar das espécies neste ambiente.
Área de vida Os tamanhos das áreas de vida encontrados neste estudo para Callithrix jacchus
apesar de estarem condizentes com aquelas descritas para o gênero, de até 138,3 ha
(Hilário, 2010), chegam a ser quatro vezes superiores às descritas para a espécie em
outros ambientes (Maier et al., 1982; Alonso & Langguth, 1989; Digby & Barreto,
1996; Castro, 2003; Mendes Pontes & Monteiro da Cruz, 1995; Verissímo, 2007;
Colombo, 2009).
Outro fator relevante é a quantidade de indivíduos nos grupos estudados, serem
relativamente menores que aqueles descritos para a espécie em outros biomas. Este fato
foi relatado por Moura (2007), em seu estudo na Caatinga sobre o tamanho de grupos de
três espécies de primatas. O autor verificou que o tamanho médio dos grupos Callithrix
jacchus observados foi de 2,9±1,7 indivíduos, mas não soube explicar o que levaria a
formações tão pequenas, visto que a espécie possui grande habilidade de adaptação aos
ambientes rigorosos, incluindo a gomivoria. No local estudado a árvore Anadenanthera
colubrina, uma importante fonte de exsudatos para os saguis, foi a segunda espécie mais
abundante, mas mesmo assim, o autor relata que a exploração desse recurso não foi
suficiente para justificar uma maior presença dos animais na área de estudo.
Se levarmos em consideração que este estudo estimou uma área relativamente
grande por indivíduo (4,7 ha/ind.) quando comparados a outros estudos, podemos supor
que a necessidade de maiores áreas pode estar associada não apenas a distribuição de
fontes alimentares vegetais e áreas de forrageio, mas também a locais adequados para o
pernoite e termorregulação.
Em relação ao espaço utilizado em cada estação, Castro (2003) observando dois
grupos de C. jacchus, em plantação e em Mata Atlântica, não encontrou diferenças no
tamanho das áreas de vida dos indivíduos, entre os períodos seco e chuvoso. A autora
associou tal fato aos recursos alimentares estarem distribuídos em pequenos
agrupamentos. Diferentes resultados para este aspecto foram encontrados para cada um
dos três grupos de C. jacchus estudado em Mata Atlântica por Digby & Barreto (1996).
77
Enquanto o grupo A não apresentou diferenças significativas na área de vida
comparando as estações, o grupo B diminuiu sua área utilizada no período chuvoso, e o
grupo C aumentou esta no mesmo período. Os autores associaram as diferenças
encontradas à presença ou ausência de infantes no grupo, mas não oferecem uma
discussão mais ampla para este resultado.
Verissímo (2007) observou para a mesma espécie em Restinga, um aumento no
tamanho da área de vida do grupo na estação seca, resultado que também foi encontrado
para outras espécies de calitriquídeos (Passamani & Rylands, 2000; Hilário, 2010).O
presente estudo encontrou uma maior área de vida no período chuvoso, o que poderia
representar uma diferença sistemática entre biomas e/ou um reflexo das condições
excepcionais encontradas na área de estudo durante 2012. Um aspecto que reforça esta
conclusão é o maior consumo de fruto observado na estação seca no MoNa, o que
contraria o padrão esperado, e que seria mais acentuado em ambientes semi-áridos
como a Caatinga.
A distância média percorrida por dia apresentada neste estudo é semelhante
àquelas descritas para C. jacchus por Digby & Barreto (1996) e para outros
calitriquídeos (Ferrari, 1991; Passamani & Rylands, 2000). Contudo, enquanto nos
outros trabalhos os animais utilizavam uma pequena proporção da área de vida durante
o dia, o presente estudo aponta que os saguis na Caatinga tendem a percorrer grande
parte de sua área de vida total num mesmo dia. Este fato pode estar associado à
distribuição de recursos no ambiente, mas também com a defesa do território, que
poderia ser mais intensa, considerando a aparente escassez de recursos. As diferenças
sazonais no percurso médio parecem refletir mais uma vez a influência da temperatura
no comportamento dos animais, bem como a associação com a concentração da oferta
de recursos nesse período.
Os fatores que influenciaram na escolha das árvores de dormida neste estudo,
pareceram ser semelhantes àqueles já descritos na literatura para a espécie. Os locais
selecionados estavam sempre associados a áreas de alimentação no final do dia, cerca de
duas horas antes do recolhimento, e ao local onde os animais forrageariam nas primeiras
horas do dia seguinte. Assim, a localização de fontes de alimentos parece ser o fator
chave na escolha dos locais de pernoite, considerando que a redução do gasto energético
com deslocamento para obtenção de recursos potencializa os ganhos (Stephens &
Krebs, 1986; Stephens et al., 2007). Estes fatores também foram relatados para C.
jacchus por Alonso & Langguth (1989) e Mendes Pontes & Monteiro da Cruz (2005).
78
O fato das árvores escolhidas serem frequentemente desconectadas das árvores
circundantes e cercadas de macambiras parece estar relacionado ao comportamento anti-
predação. Tal fato também foi observado por Mendes Pontes & Monteiro da Cruz
(2005). A escolha de locais com falta de cobertura vegetal contradiz, de certa forma,
essa prevenção, mas pode ser pode ser interpretada como uma imposição do ambiente já
que a deciduidade das folhas na Caatinga diminui, em alguns meses, a oferta de
potenciais locais de pernoite. O arranjo postural dos animais no momento do
recolhimento, semelhante a uma bola, poderia minimizar os efeitos negativos dessa falta
de folhas, já que esta bola imita um cupinzeiro, comumente observados nas árvores
escolhidas. Essa postura também foi descrita por outros autores (Alonso & Langguth,
1989; Camarotti & Monteiro da Cruz, 1997; Mendes Pontes & Monteiro da Cruz ,
2005). A escolha dos locais de pernoite pelos saguis estudados no MoNa Grota do
Angico, parece ser uma resposta adaptativa às condições impostas por um ambiente
altamente variável.
79
6. CONCLUSÃO
Os resultados apresentados reforçam a importância de se obter dados
representativos dos aspectos ecológicos de Callithrix jacchus em Caatinga, uma vez que
os grupos estudados demonstraram padrões comportamentais bastante distintos
daqueles reportados para a espécie em outros ambientes e em outras áreas de Caatinga.
Os padrões de atividades comumente relatados mostram a espécie dedicando a maior
parte de seu tempo ao forrageio, descanso e às interações sociais, respectivamente.
Neste estudo, contudo, observou-se que o descanso foi a atividade predominante,
seguido de forrageio e deslocamento. Estes resultados se referem principalmente às
condições extremas do habitat, que força os animais a permanecerem muito tempo
parados, e a estarem constantemente buscando locais de abrigo e fontes de
alimentação. Destacam-se ainda baixas proporções de interações sociais o que pode ser
estar associado ao baixo número de indivíduos nos grupos (2 a 8).
Até certo ponto, o padrão de alimentação de Callithrix jacchus neste estudo,
primariamente exsudatívoro, se mostrou semelhante àqueles descritos para a espécie em
outros ambientes e em ambientes de Caatinga, mas demostra uma maior ingestão de
frutos na estação seca, fato que pode estar relacionado ao período de frutificação de
algumas espécies vegetais no MoNa neste período. Contudo, este estudo apresentou os
primeiros dados de recursos alternativos utilizados por Callithrix jacchus em Caatinga,
e relata altas proporções, em alguns meses, do consumo de itens pouco usuais como
folhas e néctar e ainda a ingestão de uma espécie de fruto considerado altamente tóxico
(Lantana camara). Apesar C.jacchus explorar os mesmo tipos de alimentos que em
outros ambientes, a base de recursos explorados em Caatinga apresenta diferenças claras
e parecem estar associadas às variações sazonais e padrões fenológicos que este bioma
oferece.
As áreas de vida encontrados neste estudo para Callithrix jacchus chegam a ser
quatro vezes superiores às descritas para a espécie em outros ambientes, chegando
atingir 41,16 hectares. O requerimento de áreas tão grandes parece estar associado à
maior escassez de recursos, como fontes alimentares, áreas de forrageio e locais
adequados para o pernoite e a termorregulação.
No geral, os resultados obtidos no presente estudo reenfatizam o potencial
adaptativo de C. jacchus para sobrevivência em condições extremas de clima e
80
disponibilidade de recursos, com claras evidências da adoção de estratégias ecológicas
alternativas na Caatinga em comparação à Floresta Atlântica.
81
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101
ANEXO A
Anexo A 1. Exemplo de paredão rochoso encontrado em toda a extensão da área de vida do grupo G2 de Callithrix jacchus, no MoNa Grota do Angico, SE.
Anexo A2. Imagem demonstrativa do relevo da área de vida dos três grupos de Callithrix jacchus estudados no MoNa Grota do Angico, SE. Grupo G1-Linha vermelha; grupo G2- linha amarela e grupo G3- linha azul. A parte escura no centro da imagem representa o Rio São Francisco.
102
ANEXO B
Anexo B. 3Instalação de cordas de apoio para o deslocamento da pesquisadora na área de vida do grupo G2 de Callithrix jacchus estudados no MoNa Grota do Angico, SE, devido à dificuldade impostas pelo relevo do local.
103
ANEXO C
Anexo C. 4Categorias usadas no estudo de Callithrix jacchus no MoNa Grota do Angico, SE, e suas respectivas subcategorias.
Categoria Subcategoria Código Definições Alimentar
Comer C Levar à boca e mastigar algo de origem vegetal ou animal. Lamber L Lamber ou ingerir líquidos.
Forrageio Forragear FOR ―Procurar‖ atentamente por algum item de origem animal. Roer tronco RT Prender arcada inferior no substrato e esculpi-lo com a arcada superior.
Deslocamento Deslocar DSL Transferir-se de um local a outro. Saltar ST Elevar-se do substrato e atirar-se de um lugar para outro.
Estacionário Auto Catação AT Manipulação atenta dos pêlos do próprio corpo. Bocejar BO Abrir a boca reflexivamente no ato típico de bocejo. Coçar CÇ Esfregar agitada e desatentamente a mão no corpo. Descansar DSC Deitar em postura relaxada, fechando os olhos ou não. Ficar Parado FP Permanecer sem movimento. Observar OB Olhar atento ao ambiente não estando em deslocamento. Vocalizar V Emitir algum som.
Interação Amamentar AM Ato de amamentar os filhotes. Atacar ATC Correr ou jogar-se na direção de outro sagüi, atacando -o. Catar CATP Manipulação atenta dos pelos de outro sagui. Ser catado CATN Manipulação atenta dos pelos por outro sagui. Dividir comida DV Compartilhar alimento voluntariamente. Exibir Genitália EG Virar-se de costas e exibir a genitália. Fugir F Se afastar correndo sem sendo perseguido ou deslocado por outro sagui. Lamber indivíduo LB Lamber outro sagui, com finalidade de limpeza do pelo. Marcar M Esfregar parte do corpo no substrato. Cópula/Monta MC Cópula com movimentos copulatórios e ejaculação. Tentativa de cópula TC Postura de monta, não acompanhada de movimentos copulatórios. Transferir filhote TOF Transferir filhotes de/ para.
Outros Defecar DF Ato de excreção das fezes. Fora de visão FV Animais estão fora do campo de visão do observador Urinar U Ato de excreção da urina.
Outro OT Comportamentos não especificados acima
104
ANEXO D
Anexo D.5Indivíduos do grupo G1 de Callithrix jacchus estudados no MoNa Grota do Angico, SE descansando em (A) forquilhas de joazeiro (Zizipus joazeiro) e (B) pedra que possui sombreamento em um de seus lados, nas sestas diárias.