universidade federal de goiÁs escola de agronomia …§ão... · 2017. 6. 28. · resumo geral...
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS
ESCOLA DE AGRONOMIA
DANOS DO Cowpea mild mottle virus (CpMMV) E DE MOSCA-BRANCA (Bemisia
tabaci Genn.) NO FEIJOEIRO-COMUM GENETICAMENTE MODIFICADO
RESISTENTE AO Bean golden mosaic virus
MARCUS VINÍCIUS SANTANA
Orientadora:
Drª. Eliane Dias Quintela
Fevereiro - 2015
MARCUS VINÍCIUS SANTANA
DANOS DO Cowpea mild mottle virus (CpMMV) E DE MOSCA-BRANCA (Bemisia
tabaci Genn.) NO FEIJOEIRO-COMUM GENETICAMENTE MODIFICADO
RESISTENTE AO Bean golden mosaic virus
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Agronomia, da
Universidade Federal de Goiás, como
exigência à obtenção do título de Mestre
em Agronomia. Área de Concentração:
Fitossanidade.
Orientadora:
Drª. Eliane Dias Quintela
Co-orientador:
Dr. José Alexandre Freitas Barrigossi
Goiânia, GO - Brasil
2015
MARCUS VINÍCIUS SANTANA
DANOS DO Cowpea mild mottle virus (CpMMV) E DE MOSCA-BRANCA (Bemisia
tabaci Genn.) NO FEIJOEIRO-COMUM GENETICAMENTE MODIFICADO
RESISTENTE AO Bean golden mosaic virus
Dissertação DEFENDIDA e APROVADA em 25 de fevereiro de 2015, pela
Banca Examinadora constituída pelos membros:
Drª. Eliane Dias Quintela
Embrapa Arroz e Feijão/EA-UFG
Dr. José Alexandre F. Barrigossi
Embrapa Arroz e Feijão/EA-UFG
Dr. Edson Hirose
Embrapa Soja
Prof.ª Drª. Jaqueline Pereira Magalhães
Escola de Agronomia - UFG
Goiânia, Goiás
Brasil
“Se eu vi mais longe, foi por estar
sobre ombros de gigantes.”
Isaac Newton
À minha Mãe Marinalva e aos meus irmãos
Nathália Cristina e Edson Junior, pelo amor
e compreensão.
DEDICO
À minha Tia e Madrinha Elizabeth Pereira
Santana (in memoriam), por segurar em
minha mão e mostrar o caminho, foi
essencial para tornar esse sonho realidade.
OFEREÇO
AGRADECIMENTOS
A Deus, pela vida e por permitir a busca pelo desconhecido.
Aos familiares e amigos que sempre confiaram, incentivaram e acreditaram
nesta vitória.
Em especial, aos meus orientadores Drª. Eliane Dias Quintela e Dr. José
Alexandre Freitas Barrigossi, pela orientação, por me incentivar na busca do crescimento
profissional e estímulo na vida acadêmica.
A banca examinadora da dissertação composta por Drª. Eliane Dias Quintela,
Dr. José Alexandre Freitas Barrigossi, Dr. Edson Hirose e Prof.ª Drª. Jaqueline Pereira
Magalhães, por acrescentar experiência e enriquecer o trabalho.
A Universidade Federal de Goiás e ao Centro Nacional de Pesquisa em Arroz e
Feijão (Embrapa Arroz e Feijão), pela oportunidade da realização do mestrado. Aos
Professores do Programa de Pós-graduação em Agronomia da UFG, pelos conhecimentos.
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes), pela
bolsa de estudo concedida para realização do curso.
Ao Pesquisador Dr. Thiago Lívio P. O. de Souza e ao Técnico Paulo Fernandes
Arruda da Embrapa Arroz e Feijão pelo fornecimento das sementes de feijão
geneticamente modificado e apoio nos experimentos.
Aos funcionários, estagiários e amigos do Laboratório de Entomologia da
Embrapa Arroz e Feijão: Newton Noronha Junior, Gerusa Souza, Genoquinha, Miriam
Marques, Ruberpaulo de Castro, Paulo Antônio, João Antônio, Jacqueline Nascimento,
Tássia Tuane, Rayan Vital, Heloiza Boaventura, Klênia Pacheco e Juliana Duarte Alonso.
Em especial aos assistentes e técnicos Edmar Cardoso de Souza, José Francisco Arruda e
Silva e Edson Djalma. Pela amizade e auxilio sempre que preciso na condução dos
experimentos. Ao José Francisco, pelo auxilio nas análises estatísticas. Não seria possível
sem vocês, sou imensamente grato.
Aos amigos da pós-graduação: Bruno Ferreira, Mara Núbia, Mariana Ortega,
Wilson Dourado, Daniel Brandão, Leonardo Levorato, Juliana Oliveira, Jardel Barbosa,
Maythsulene Inácio e Dieferson da Costa Mendes, pelos bons momentos de descontração,
convívio e amizade.
A todas as pessoas, que contribuíram para a execução desse trabalho.
Meu muito obrigado.
SUMÁRIO
RESUMO GERAL .............................................................................................................. 8 GENERAL ABSTRACT ................................................................................................... 10
1 INTRODUÇÃO GERAL ...................................................................................... 12
2 REVISÃO DE LITERATURA ............................................................................. 15 2.1 MOSCA-BRANCA, Bemisia tabaci BIÓTIPO B ................................................... 15 2.1.1 Origem, hospedeiros e dispersão .......................................................................... 15
2.1.2 Aspectos morfológicos e bioecológicos ................................................................. 18 2.1.3 Danos diretos .......................................................................................................... 20 2.1.4 Danos indiretos ....................................................................................................... 20 2.1.4.1 O Bean golden mosaic virus .................................................................................... 21 2.1.4.2 O Cowpea mild mottle virus .................................................................................... 22
2.2 RESISTÊNCIA DO FEIJOEIRO À MOSCA-BRANCA ....................................... 23 2.3 RESISTÊNCIA DO FEIJOEIRO AOS VÍRUS TRANSMITIDOS POR
MOSCA-BRANCA ................................................................................................. 24 2.3.1 Resistência ao Bean golden mosaic virus .............................................................. 24 2.3.1.1 Melhoramento convencional ................................................................................... 24 2.3.1.2 Melhoramento por engenharia genética ................................................................... 25
2.3.2 Resistência ao Cowpea mild mottle virus .............................................................. 28 2.4 CONTROLE QUÍMICO ......................................................................................... 29
2.5 NÍVEL DE DANO ECONÔMICO ......................................................................... 30 2.6 REFERÊNCIAS ...................................................................................................... 32
3 DANOS DE NINFAS DE Bemisia tabaci (GENNADIUS, 1889)
BIÓTIPO B NO FEIJOEIRO GENETICAMENTE MODIFICADO
RESISTENTE AO Bean golden mosaic virus ...................................................... 44 RESUMO ............................................................................................................................ 44
ABSTRACT ........................................................................................................................ 45 3.1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 45 3.2 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 47
3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................. 50 3.4 CONCLUSÕES ....................................................................................................... 60
3.5 REFERÊNCIAS ...................................................................................................... 60
4 DANOS DO Cowpea mild mottle virus E DE Bemisia tabaci
(GENNADIUS, 1889) BIÓTIPO B EM LINHAGENS DE FEIJOEIRO
GENETICAMENTE MODIFICADO RESISTENTE AO Bean golden
mosaic virus ............................................................................................................. 64 RESUMO ............................................................................................................................ 64
ABSTRACT ........................................................................................................................ 65 4.1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 66 4.2 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 68
4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................. 71 4.4 CONCLUSÕES ....................................................................................................... 93 4.5 REFERÊNCIAS ...................................................................................................... 93
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS ................................................................................ 99
RESUMO GERAL
SANTANA, M. V. Danos do Cowpea mild mottle virus (CpMMV) e de mosca-branca
(Bemisia tabaci Genn.) no feijoeiro-comum geneticamente modificado resistente ao
Bean golden mosaic virus. 2015. 99 f. Dissertação (Mestrado em Agronomia:
Fitossanidade) –Escola de Agronomia, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, 2015.1
O feijão é suscetível a várias viroses, incluindo o Bean golden mosaic virus
(BGMV) e o Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Como estes dois vírus são transmitidos
pela mosca-branca, Bemisia tabaci e a sintomatologia do BGMV é muito mais intensa em
comparação a do CpMMV, é difícil separar a ocorrência das duas doenças em plantas de
feijão. O desenvolvimento do feijoeiro evento Embrapa 5.1, resistente ao BGMV e de
linhagens isogênicas transgênicas de dois cultivares comerciais (Pérola e BRS Pontal)
permite a avaliação dos danos causados somente por CpMMV, uma vez que estas isolinhas
não são infectadas por BGMV. Este estudo foi conduzido com o feijoeiro geneticamente
modificado (FGM) para determinar: 1) os danos causados por ninfas de B. tabaci em três
fases de desenvolvimento das plantas; 2) a incidência e os danos causados pelo CpMMV e
correlacionar com o nível populacional de B. tabaci. Em casa de vegetação da Embrapa
Arroz e Feijão foram avaliados os danos causados por seis diferentes densidades
populacionais de ninfas de mosca-branca no FGM e feijoeiro convencional (FC) em três
fases de desenvolvimento. No estádio V2 foram avaliadas médias de 0, 20, 40, 60, 100 e
200 ninfas folha-1; no estádio V3-V4 médias de 0, 40, 80, 130, 250 e 480 ninfas folha-1 e
no estádio R6 médias de 0, 20, 50, 120, 280 e 760 ninfas folha-1. O delineamento
experimental utilizado foi inteiramente casualizado, em esquema fatorial 6 x 2 (níveis
populacionais x variedades de feijoeiro), com 12 repetições, exceto para o experimento
infestado em R6, com nove repetições. A unidade experimental foi representada por duas
plantas de feijoeiro. Foram avaliadas a incidência e severidade de BGMV, a presença de
fumagina e os componentes de produção (número de vagens, grãos por planta, grãos por
vagem e massa de grãos). Os experimentos de campo foram conduzidos em duas áreas
experimentais da Embrapa Arroz e Feijão em Santo Antônio de Goiás (16°30’24,57” S;
49°17’06,53” W) e Brazabrantes (16°26’09, 20” S, 49°24’05,80” W), Goiás. Três isolinhas
de FGM oriundas da cv. Pérola e seis oriundas da cv. BRS Pontal, as duas cultivares
comerciais parentais e três outras cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169, e
CNFC 15882 foram comparadas. Foi avaliada a incidência de BGMV, CpMMV, número de
ovos, ninfas e adultos de mosca-branca e os componentes de produção (massa de cem
grãos e produtividade). A infestação de até 200 ninfas de B. tabaci biótipo B por folha em
fase de folhas primárias (V2), 480 ninfas folha-1 em fase de crescimento vegetativo (V3-
V4) e 760 ninfas folha-1 em fase de florescimento (R6) não reduziu a massa de grãos por
planta, o número de vagens por planta, grãos por planta e grãos por vagem do FGM. O
BGMV afetou a produção do FC em estádio entre V2 e V3-V4, mas não para o R6. O
crescimento do fungo Capnodium sp. (fumagina), na substância açucarada excretada pelas
ninfas, foi observado somente em plantas no estádio V3-V4. A população de adultos de B.
tabaci biótipo B foi significativamente menor nas linhagens geneticamente modificadas
provenientes da cv. Pérola (CNFCT 16201 e CNFCT 16203) e da BRS Pontal (CNFCT
16205) e nas cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882. Não foi
observada diferença significativa na população de ninfas e ovos de mosca-branca entre as
1 Orientadora: Drª. Eliane Dias Quintela, Embrapa Arroz e Feijão.
Co-orientador: Dr. José Alexandre Freitas Barrigossi, Embrapa Arroz e Feijão.
9
linhagens de FGM e os outros genótipos de feijão. Apesar da baixa incidência de CpMMV
nas linhagens de FGM provenientes da cv. Pérola (CNFCT 16201, CNFCT 16203 e
CNFCT 16204), a produtividade destas linhagens foi significativamente menor em
comparação as linhagens geneticamente modificadas da BRS Pontal (CNFCT 16205,
CNFCT 16206, CNFCT 16209 e CNFCT 16210), que apresentaram alta incidência de
CpMMV. No experimento em Brazabrantes foi observada maior incidência de doenças. A
produtividade da cv. Pérola e BRS Pontal foi somente 81 e 299 kg ha-1, respectivamente, e
significativamente menor que as linhagens FGM derivadas de cv. Pérola (711 kg ha-1) e cv.
BRS Pontal (1073 kg ha-1). A baixa produtividade do FC em comparação ao FGM foi
devido à ocorrência do BMGV que não se expressa nas linhagens geneticamente
modificadas. As isolinhas do FGM derivadas da cv. Pérola e BRS Pontal produziram, em
média, 878% e 358%, respectivamente, a mais de grãos em comparação ao FC. O feijoeiro
geneticamente modificado, apesar da incidência do CpMMV, tem potencial para produzir
em épocas de alta incidência de mosca-branca e de plantas infectadas por vírus se
estabelecido programas de manejo de populações de adultos da mosca-branca com práticas
culturais e inseticidas químicos.
Palavras-chave: Vetor, Carlavirus, fumagina, Capnodium sp., Begomovirus, Phaseolus
vulgaris L.
GENERAL ABSTRACT
SANTANA, M. V. Damage of Cowpea mild mottle virus (CpMMV) and the whitefly
(Bemisia tabaci Genn.) in the common bean genetically modified resistant to the Bean
golden mosaic virus. 2015. 99 f. Dissertation (Master in Agronomy: Plant health)–
Agronomy school, University Federal of Goiás, Goiânia, 2015.2
Common bean is susceptible to several viral diseases including Bean golden
mosaic virus (BGMV) and Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Since both viruses are
whitefly transmitted, double infection can be easily overlooked due to the much intense
BGMV symptomatology. The development of Embrapa 5.1 event of common bean
resistant to BGMV (BGM), and near isogenic lines of two commercial cultivars (Pérola
and BRS Pontal) allows the evaluation of the damage caused only by CpMMV, since these
transgenic isolines do not get infected by BGMV. This study was conducted with the BGM
to determine: 1) the damage caused by nymphs of B. tabaci in three phases of plant
development; 2) the incidence and damage of CpMMV in correlation with the population
of B. tabaci. The damage caused by six different densities of whitefly nymphs on BGM
and conventional bean (CB) in the stages of primary leaves (V2), vegetative (V3-V4) and
flowering (R6) were assessed in the greenhouse of Embrapa Rice and Beans. At the V2
stage were evaluated a mean number of 0, 20, 40, 60, 100 and 200 nymphs leaf-1; V3-V4
stage a mean number of 0, 40, 80, 130, 250 and 480 nymphs leaf-1 and at stage R6 a mean
number of 0, 20, 50, 120, 280 and 760 nymphs leaf-1. The experimental design was
completely randomized factorial of 6 x 2 (population levels of nymphs whitefly x BGM
and FC), with 12 repetitions, except for the experiment in R6 with nine replicates. The
experimental unit was represented by two bean plants. The incidence and severity of
BGMV, the presence of sooty mold and yield components (number of pods, seeds per
plant, seeds per pod, weight of grains) were determined. Field experiments were
conducted in two experimental farms of Embrapa Rice and Beans in Santo Antonio de
Goiás (16°30’24,57” S; 49°17’06,53” W) and Brazabrantes (16°26’09, 20” S,
49°24’05,80” W), State of Goiás. Four isolines derived from cv. Pérola, and six from cv.
BRS Pontal, the two parental commercial cultivars, and three other entries named IPR
Eldorado, BRB 169, and CNFC 15882 were compared. The incidence of BGMV, CpMMV,
number of whitefly eggs, nymphs and adults were assessed as yield and yield components.
The infestation of ≤ 200 nymphs of B. tabaci biotype B per leaf on primary leaves (V2), ≤
480 nymphs per leaf in vegetative growth stage (V3-V4) and ≤ 760 nymphs per leaf in
flowering stage (R6) not reduced grain yield per plant, number of pods per plant, and seeds
per pod of CBGM. The BGMV affect the CB production at V2 and V3-V4 stages but not
for R6 stage. The growth of the fungus Capnodium sp. (sooty mold) on the honeydew
excreted by nymphs, was only observed on plants at V3-V4 stage. At field, the adult
population of whiteflies was significantly lower in the GM lines derived from cv. Pérola
(CNFCT 16201 and CNCF 16203) and from cv. BRS Pontal (CNFCT 16205), as well as
on the commercial cv. IPR Eldorado, access BRB 169 and line CNFP 15882. It was not
observed significant differences in whitely eggs and nymphs among the GM isolines and
other bean genotypes. Despite the low incidence of CpMMV in the GM isolines derived
from cv. Pérola, yield of these isolines was lower than that for some of the isolines derived
from cv. BRS Pontal (CNFCT 16205, CNFCT 16206, CNFCT 16209 and CNFCT 16210)
2 Adviser: Drª. Eliane Dias Quintela, Embrapa Rice and Bean.
Co-adviser: Dr. José Alexandre Freitas Barrigossi, Embrapa Rice and Bean.
11
which had a higher incidence of CpMMV. At the Brazabrantes field a higher disease
incidence was observed. The yield for cv. Pérola and BRS Pontal reached only 81 and 299
kg ha-1, respectively, and were significantly lower than the GM lines derived from cv.
Pérola (711 kg ha-1) and cv. BRS Pontal (1073 kg ha-1). The low yield of the conventional
common bean parental cultivars as compared to the GM isolines was due to the severe
occurrence of BGMV. The GM isolines derived from cv. Pérola and from cv. BRS Pontal
yielded an average of 878% and 358% higher, respectively, than the conventional accesses.
The GM isolines have yield potential even at conditions of high incidence of B. tabaci and
the CpMMV if a management program for whiteflies including cultural practices and
insecticides is established.
Key words: Vector, Carlavirus, sooty mold, Capnodium sp., Begomovirus, Phaseolus
vulgaris L.
1 INTRODUÇÃO GERAL
O mercado mundial de feijão movimenta, por ano, aproximadamente 20
milhões de toneladas da leguminosa (FAO, 2013). O feijão (Phaseolus vulgaris L.) tem
sido o segundo mais importante alimento básico, após o milho, na América Latina
(Morales, 2010). O Brasil é um país importante no cenário mundial do feijão como
produtor e importador. Com grande destaque na economia brasileira, na safra 2013/14 o
país produziu 3,4 milhões de toneladas do grão em 3,3 milhões de hectares, resultando em
uma produtividade média de 1.033 kg ha-1, com aumento de 13,2% na produtividade
média, comparada à safra anterior (Conab, 2014).
Dentre os fatores que proporcionam a queda de produtividade na cultura do
feijoeiro o ataque de insetos-praga como a mosca-branca (Bemisia tabaci Gennadius,
1889) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) se destaca. A mosca-branca é vetora de diversos
vírus de importância econômica, principalmente os Begomovirus (Geminiviridae), embora
também seja vetora de Crinivirus, Ipomovirus, Torradovirus e Carlavirus (Oliveira et al.,
2001; Navas-Castillo et al., 2011). No feijoeiro-comum, o principal vírus transmitido por
B. tabaci é o Bean golden mosaic virus (BGMV), doença conhecida como vírus do
mosaico dourado, pertencente à família Geminiviridae. No Brasil, o BGMV pode limitar a
produção do feijoeiro em algumas regiões (Melo et al., 2005; Quintela, 2013), ocasionando
perdas na produção de até 100% (Rocha & Sartorato, 1980; Faria, 1985; Quintela et al.,
2013).
Outro dano indireto que o inseto causa é a excreção de substâncias açucaradas
durante a alimentação, que favorece o desenvolvimento do fungo Capnodium spp. sobre as
folhas, com consequente formação da fumagina. O escurecimento da superfície foliar por
fumagina reduz o processo de fotossíntese, causa a murcha e queda das folhas, antecipando
o ciclo da cultura (Villas Bôas et al., 1997; Barbosa et al., 2002; Faria &Yokoyama, 2008;
Barbosa et al., 2009). Somado aos danos indiretos causados por transmissão de viroses
existe os danos diretos, que podem ser causados por retirada de seiva do floema e
inoculação de toxinas que provocam alterações no desenvolvimento vegetativo e
reprodutivo das plantas (Mitchell, 2004; Bueno et al., 2006).
13
O uso de inseticidas sintéticos continua sendo o principal método de controle
de mosca-branca, que são aplicados várias vezes praticamente durante todo o ano, nas
diversas culturas (Quintela, 2013). No Brasil para o feijoeiro, 23 princípios ativos são
registrados para o controle da mosca-branca (Agrofit, 2015), entretanto poucos deles têm
se mostrado eficientes.
A utilização de várias táticas de manejo para mitigação dos danos causados
pela mosca-branca e os vírus associados torna-se importante neste contexto de perdas
expressivas no feijoeiro-comum. Desta forma, a resistência de genótipos às doenças
transmitidas por mosca-branca compõe tática importante no manejo integrado desta praga.
A busca por cultivares resistentes ao mosaico dourado foi iniciada na década de 70, tendo
sido encontrados apenas baixos níveis de tolerância à doença (Aragão et al., 2001).
Devido à dificuldade em se obter plantas imunes ao BGMV através dos
métodos de melhoramento convencional, trabalhos de pesquisa concentraram-se na
engenharia genética, resultando no desenvolvimento do feijoeiro geneticamente
modificado (FGM) resistente ao BGMV, nomeado Evento Embrapa 5.1 (Aragão & Faria,
2009; Brod et al., 2013). Com isso, os possíveis danos causados ao FGM por B. tabaci
biótipo B seria apenas o direto, causado pela sucção da seiva, uma vez que as linhagens de
FGM são resistentes ao BGMV. Entretanto, nos ensaios de valor de cultivo e uso de feijão
geneticamente modificado da Embrapa foi observada a ocorrência de outra doença virótica
transmitida também pela mosca-branca, um carlavírus da espécie Cowpea mild mottle virus
(CpMMV).
O CpMMV pertence ao gênero Carlavirus e a família Betaflexiviridae
(Martelli et al., 2007). Acredita-se que essa doença já estivesse presente no feijoeiro, mas
os seus sintomas eram camuflados pela presença do BGMV, que é uma doença muito mais
agressiva. O CpMMV já tinha sido descrita no Brasil no ano de 1979 como um carlavírus
infectante de plantas de feijão cultivar Jalo, com sintomas de mosaico angular amarelo
(Muniyappa & Reddy, 1983; Costa et al., 1983). Em outras cultivares o sintoma era de um
leve mosqueado ou mosaico fraco e até mesmo infecção latente (Costa et al., 1983;
Marubayashi et al., 2010).
Até o momento, por tratar-se de um vetor de vírus, o controle da mosca-branca
no feijoeiro-comum não transgênico é realizado com base apenas na presença/ausência.
Não há determinado o nível de dano econômico para mosca-branca na cultura do feijoeiro-
comum (Quintela, 2001; 2004), e ainda não há estudos consolidados sobre o nível de
14
controle para essa praga, para diversas culturas (Suekane et al., 2013). No manejo
integrado de pragas a decisão para adoção do controle é obtida após o monitoramento do
inseto-praga. Para tal manejo é necessário determinar inicialmente o nível de dano
econômico, uma vez que, segundo Pedigo et al. (1986), esse nível se aplica como
coadjuvante de táticas preventivas, isto porque a maioria das estratégias do manejo
integrado baseia-se na redução da população de pragas abaixo do dano econômico.
Tendo em consideração os danos ao meio ambiente e o custo de controle, com
inseticidas químicos, é importante determinar os limites de ação para o manejo de B. tabaci
biótipo B no FGM, uma vez que diferentes níveis de infestação do inseto podem resultar
em resposta diferenciada em relação às perdas. Portanto, estes resultados podem ser
importantes em épocas de baixa incidência de plantas infectadas com vírus no campo, nos
plantios de maio-junho (plantio de inverno) e outubro/novembro (plantio das águas), sendo
possível tolerar uma população maior de adultos e ninfas de mosca-branca (Quintela,
2013).
Diante do exposto, este trabalho teve como objetivo avaliar: 1) os danos
causados por ninfas de mosca-branca ao feijoeiro geneticamente modificado em casa de
vegetação; 2) o efeito da população de ninfas e adultos de mosca-branca em linhagens de
FGM em campo; 3) os danos causados pelo CpMMV em linhagens de FGM em campo.
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 MOSCA-BRANCA, Bemisia tabaci BIÓTIPO B
2.1.1 Origem, hospedeiros e dispersão
Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) vulgarmente conhecida como mosca-branca
pertence à ordem Hemiptera, subordem Sternorrhyncha, família Aleyrodidae e subfamília
Aleyrodinae. Esse é um inseto fitófago sugador de seiva, de ampla distribuição geográfica
no mundo (Byrne & Bellows, 1991; Oliveira et al., 2001; De Barro et al., 2011; Lee et al.,
2013).
Bemisia tabaci foi descrita pela primeira vez, em 1889, como uma praga de
tabaco na Grécia e nomeada Aleyrodes tabaci Gennadius. Os primeiros relatos de B. tabaci
no Novo Mundo foram, em 1897, nos Estados Unidos em batata-doce, no qual foi
originalmente descrita como Aleyrodes inconspícua Quaintance. Em 1928, verificou-se sua
presença no Brasil em Euphorbia hirtella e descrita como B. costalimai Bondar (Oliveira
et al., 2001; Perring, 2001). Em 1933, essa espécie foi coletada em Taiwan e descrita como
Bemisia hibisci Visnya (Oliveira et al., 2001).
Em relação à origem de Bemisia tabaci existem duas hipóteses. A primeira
mostra que a mosca-branca pode ter se originado na África tropical e foi introduzido na
região neotropical e sul da América do Norte (Oliveira et al., 2001). Algumas evidências
também sugerem que B. tabaci pode ser nativa da Índia ou do Paquistão, onde a maior
diversidade dos parasitoides das espécies foram encontradas (Brown et al., 1995).
Burban et al. (1992) e Cohen et al. (1992) coletaram várias populações de B.
tabaci e distinguiram os biótipos pela adequação hospedeira. Diferentes linhagens foram
comparadas em relação a características biológicas, como capacidade de indução de dano,
adequação hospedeira, razão de desenvolvimento e capacidade de transmissão de vírus.
A partir de 1987, cientistas norte-americanos passaram a conduzir pesquisas
para investigar a presença de novo biótipo de B. tabaci, associado às desordens ou
anomalias fisiológicas em aboboreira e tomateiro (Lourenção & Nagai, 1994). Pesquisas
16
realizadas na Flórida, Califórnia e Arizona indicaram a existência de pelo menos dois
biótipos, identificados como biótipo “A”, que se desenvolvem bem em algodoeiro, mas
não em bico-de-papagaio, não induz o aparecimento do prateamento da folha em abobrinha
e apresentam o padrão enzimático da esterase A, e biótipo “B” que se desenvolve bem em
bico-de-papagaio e brócolis, induz o prateamento da folha em abobrinha e apresenta o
padrão enzimático da esterase B (Cohen et al., 1992; Perring et al., 1993). Uma das
características que distingue o biótipo B dos outros biótipos é a formação de desordens
fisiológicas nas plantas infestadas. A presença dessas desordens frequentemente é uma
indicação de que o biótipo B foi introduzido em uma área geográfica (Perring, 2001).
O biótipo B foi caracterizado como nova espécie, Bemisia argentifolli Bellows
& Perring, de acordo com Bellows et al. (1994), com base nos danos característicos nas
plantas hospedeiras, nas aberturas traqueais torácicas menores, no filamento de cera menor
e mais frágil e na ocorrência da seta submarginal ASMS4, somente neste biótipo.
Entretanto, Brown et al. (1995) revisaram o assunto e sugeriram que B. tabaci seja um
complexo sofrendo mudanças evolutivas. Portanto, considera-se que B. argentifolli é de
fato o biótipo B de B. tabaci.
De Barro et al. (2005), utilizando ferramentas moleculares, mencionaram que
B. tabaci representa um complexo de 41 biótipos, dentre os quais o biótipo B tornou-se
uma das mais importantes pragas para a agricultura mundial (Oliveira, 2005). Dinsdale et
al. (2010) analisando dados de 454 indivíduos por sequenciamento do gen I do citocromo
oxidase mitocondrial (mtCOI) propôs que B. tabaci é um complexo de espécies crípticas
compreendendo onze grupos bem definidos contendo pelo menos 24 espécies
morfologicamente indistinguíveis. De Barro et al. (2011) demonstrou incompatibilidade
reprodutiva entre alguns dos biótipos. Estudo conduzido com moscas-brancas de diferentes
regiões do Brasil mostrou que B. tabaci da região central tem maior divergência genética
quando comparada com as de outras regiões (Fontes et al., 2012). No Brasil há, pelo
menos, três biótipos de B. tabaci que também estão sendo chamadas de espécies crípticas
segundo classificação proposta recentemente por De Barro et al., 2011. São elas: Middle
East Ásia Menor 1 - MEAM1 (biótipo B), Novo Mundo e Novo Mundo 2 (biótipo A) e
mais recentemente a mosca-branca Mediterrâneo - MED (biótipo Q) (Barbosa et al., 2015;
Marubayashi et al., 2014). A espécie MEAM1 e MED são consideradas altamente
invasivas. O biótipo Q é resistente aos inseticidas neonicotinoides e juvenoides e também
transmite espécies de vírus que não ainda estão presentes no Brasil, tais como o ToTV
17
(Torrado tomato virus) e o TYLCV (Tomato yellow leaf curl virus), importantes doenças
virais no tomate em países que ocorrem o biótipo Q.
O sucesso da dispersão de B. tabaci biótipo B deve-se à sua habilidade em se
adaptar a novas plantas hospedeiras, às condições climáticas diversas (Villas Bôas et al.,
1997), à sua capacidade de desenvolver resistência a inseticidas e de ter alta taxa de
oviposição (Lourenção & Nagai, 1994; Lourenção et al., 2001). Esta espécie pode ser
encontrada em áreas tropicais, subtropicais e temperadas (Oliveira et al., 2001).
Bemisia tabaci foi relatada em mais de 600 espécies diferentes de plantas e sua
natureza polífaga tem sido documentada em todo mundo. Inúmeras espécies de plantas
anuais ou perenes, cultivadas ou não, têm sido reconhecidas como hospedeiros aceitáveis
para alimentação ou reprodução desta praga (Brown et al., 1995).
Dentre os cultivos mais afetados pela mosca-branca estão as olerícolas (melão,
melancia, abobora, tomate, pimentão, brócolis, couve-flor, repolho, pepino, berinjela), as
leguminosas (feijão e soja), a fibrosa (algodão), as frutíferas (uva, mamão, manga) e as
ornamentais (crisântemo e bico-de-papagaio) (Haji et al., 2000; Villas Bôas et al., 2002).
O complexo B. tabaci também se desenvolve em diversas plantas daninhas, o
que dificulta ainda mais o seu manejo por constituírem refúgio para a praga. Dentre elas
destacam-se Amaranthus viridis L., Ipomoea sp. L., Desmodium molle (Vahl), Borreria
verticillata (L.), Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.), Herissantia hermorales,
Cleome espinosa L., Waltheria indica L., Portulaca oleracea L., Urana cf. lobata e
Heliotropium sp. L. (Oliveira et al., 1999). Também se destacam Euphorbia heterophylla,
Bidens pilosa, Emilia sonchifolia, Galinsoga parviflora, Amaranthus viridis, Solanum
americanum, Ipomoea sp. (Sottoriva et al., 2014).
No Brasil, severos surtos populacionais do biótipo B de mosca-branca
ocorreram a partir dos anos 90 em cultivos de tomate, abóbora e plantas ornamentais
(Lourenção & Nagai, 1994). Essa espécie ocorre em todo o território brasileiro (Villas
Bôas et al., 1997). Atualmente, altas populações de mosca-branca vêm ocorrendo na região
Centro-Oeste facilitado pelo sistema de cultivo com culturas no campo quase o ano todo,
permitido pelo uso da irrigação. Grandes áreas de plantio de algodão, soja, feijão, tomate e
outras culturas têm favorecido a disseminação e o aumento populacional do biótipo B da
mosca-branca (Quintela et al., 2013).
As plantas daninhas e cultivadas vegetam de modo exuberante durante todo o
ano, desde que haja suprimento de água, permitindo que a mosca-branca reproduza e
18
desloque de forma rápida tanto nos vários hospedeiros silvestres como nos cultivados.
Nuvens do inseto têm sido observadas no Ceará, Bahia, Rio Grande do Norte, Mato Grosso
e Goiás. Em soja, seus primeiros surtos foram detectados em 1996, no Norte do Paraná e
sul de São Paulo, provocando perdas entre 30 e 80% (Lourenção et al., 1994; 1999), e altas
infestações foram observadas na região de Balsas (MA) no ano de 1999 (Lourenção et al.,
2001), na Bahia nos anos de 2003 a 2005 e Piauí, safra 2005/2006 (Tamai et al., 2006) e
mais recentemente no Mato Grosso e Goiás. A constatação destas perdas tem gerado nos
agricultores um grande temor dos prejuízos causados pela praga e tem sido verificado um
aumento considerável nas aplicações de inseticidas para seu controle, muitas vezes, de
maneira inadequada e abusiva.
Na safra 2012/13, em decorrência da alta incidência de mosca-branca e do
vírus do mosaico dourado na cultura do feijoeiro-comum, bem como sua alta população
nas lavouras de soja, algodão, tomate e hortaliças no Distrito Federal, Goiás e Noroeste de
Minas Gerais, os danos atingiram proporções alarmantes comprometendo e inviabilizando
a consolidação da agricultura regional. Nestas regiões as perdas pela mosca-
branca/geminivírus foram estimadas em 69% da produção (R$ 1,7 bilhões somente no
feijoeiro e soja) (Quintela, 2013). Desta forma, a partir de iniciativas do setor produtivo e
com o apoio de várias instituições governamentais foram estabelecidas várias ações
emergenciais para o manejo integrado da mosca-branca com ênfase no vazio sanitário para
o feijoeiro-comum (Quintela, 2013, Quintela et al., 2013).
O período de vazio sanitário obrigatório foi estabelecido em dois períodos para
o estado de Goiás. Para as regiões sudoeste, sul e sudeste do Estado de Goiás, o período de
vazio sanitário é de 05 de setembro a 05 de outubro de cada ano. Para as regiões norte e
nordeste, além dos municípios da Estrada de Ferro, entorno do Distrito Federal e Vale do
Araguaia do estado de Goiás, Distrito Federal e nos municípios do Estado de Minas Gerais
(Arinos, Bonfinópolis de Minas, Brasilândia de Minas, Buritis, Cabeceira Grande,
Chapada Gaúcha, Dom Bosco, Formoso, Guarda-Mor, João Pinheiro, Lagoa Grande,
Natalândia, Paracatu, Riachinho, Unaí, Uruana de Minas, Urucuia e Varzante) o período de
vazio sanitário obrigatório é de 20 de setembro a 20 de outubro de cada ano segundo a
Instrução Normativa nº 15, de 16 de junho de 2014 do Ministério da Agricultura Pecuária e
Abastecimento (Brasil, 2014).
2.1.2 Aspectos morfológicos e bioecológicos
19
Bemisia tabaci é um inseto sugador que apresenta metamorfose incompleta,
passando pelas fases de ovo, ninfa e adulto (Villas Bôas et al., 1997). Na fase imatura,
possui quatro ínstares, sendo o primeiro móvel e os demais imóveis nas folhas da planta. A
capacidade de se movimentar no primeiro estádio ninfal é essencial para o ciclo de vida do
inseto, pois, se a folha não oferecer condições para o desenvolvimento completo da ninfa,
esta pode se locomover para uma folha mais adequada (Valle, 2001). Após a eclosão, se a
ninfa estiver na face adaxial, existe tendência de se locomover para a superfície abaxial,
orientada mais provavelmente por um estímulo tátil ou alimentar do que por estímulo
geotrópico ou fototrópico (Simmons, 1999).
A ninfa de primeiro ínstar é de formato elíptico, coloração branco-esverdeada,
plana ventralmente e convexa dorsalmente. Já a ninfa de segundo ínstar é oval, e apresenta
coloração branco-esverdeada e olhos brilhantes (Eichelkraut & Cardona, 1990). O terceiro
ínstar tem formato elíptico, cor verde-pálida à escura e olhos vermelhos brilhantes na parte
dorsal da cabeça. É possível observar a secreção de uma substância colágena transparente
saindo pelo orifício vasiforme triangular aderindo à parte posterior do abdome (Patel et al.,
1992). As ninfas do quarto ínstar têm formato oval, com a parte cefálica arredondada e a
parte caudal terminada em uma ponta. É nítida a divisão do corpo em cabeça, tórax e
abdome. No início deste estádio, a ninfa é plana e transparente, mas no final é convexa e
opaca, com olhos vermelhos bem visíveis (Villas Bôas et al., 1997).
Os adultos apresentam o dorso amarelo-pálido e as asas brancas, medindo de 1
a 2 mm de comprimento e 0,36 mm a 0,51 mm de largura, sendo a fêmea maior que o
macho. Quando em repouso, as asas são levemente separadas, com os lados paralelos,
deixando o abdome amarelado visível. Os olhos são vermelhos, compostos e divididos em
duas partes por uma projeção cuticular. As asas têm venação reduzida e as pernas são
delgadas, sendo as posteriores mais largas que as anteriores. A fêmea se diferencia do
macho pelo tamanho e pela configuração da genitália (Souza & Vendramim, 2000).
Segundo Villas Bôas et al. (1997) a reprodução pode ser sexuada, a qual
originará descendentes machos e fêmeas, ou partenogenética (sem fecundação), da qual
resultarão apenas descendentes machos. Como na maioria das espécies de mosca-branca,
B. tabaci pode regular o sexo de seus descendentes, desde que tenham espermatozoides
armazenados suficientes para selecionar a fertilização (Gallo et al., 2002).
O acasalamento começa logo após a emergência do adulto, com várias cópulas
durante o ciclo de vida. O período de pré-oviposição varia com as diferentes épocas do
20
ano, podendo durar de oito horas a cinco dias. A fêmea pode colocar de 30 a 400 ovos
durante toda a sua vida, com uma média de 150 a 160 ovos. A taxa de oviposição depende
da temperatura e da planta hospedeira, e quando existe escassez de alimento, as fêmeas
interrompem a postura (Villas Bôas et al., 1997).
Segundo Valle (2001), a duração do ciclo de vida de B. tabaci varia de acordo
com a planta hospedeira e a temperatura, sendo a temperatura um dos principais fatores
que influem na biologia do inseto. Em condições favoráveis, pode apresentar de 11 a 15
gerações por ano (Brown et al., 1995).
2.1.3 Danos diretos
A mosca-branca causa expressivos danos econômicos a diversas culturas no
Brasil (Oliveira et al., 2013). Os danos causados por Bemisia tabaci biótipo B, em geral,
decorrem da destruição de células, redução do processo de fotossíntese e respiração da
planta, inoculação de toxinas e transmissão de vírus (Barbosa et al., 2002).
Os danos diretos são devidos a sucção de seiva, com consequente esgotamento
nutricional da planta, redução da produção, queda de folhas e de frutos, redução do porte,
alongamento do ciclo, menor tamanho dos frutos, redução no brix, menor conservação,
mela e fumagina (Haji et al., 2004, Lopez et al., 2008).
2.1.4 Danos indiretos
Bemisia tabaci biótipo B é transmissora de Begomovirus, Crinivirus,
Ipomovirus, Torradovirus e Carlavirus (Oliveira et al., 2001; Navas-Castillo et al., 2011).
Porém, na cultura do feijoeiro-comum os danos indiretos são causados, principalmente,
pela transmissão do vírus do mosaico dourado, do gênero Begomovirus, principal doença
na cultura. Mas o aparecimento de sintomas do carlavírus (Cowpea mild mottle virus -
CpMMV), recentemente, em linhagens de feijoeiro geneticamente modificado também tem
preocupado.
A mosca-branca ainda pode causar como dano indireto pela excreção de
substâncias açucaradas, o honeydew, que favorece o estabelecimento de um fungo
(Capnodium spp.) sobre o substrato, com consequente formação da fumagina. O
escurecimento da superfície foliar reduz o processo de fotossíntese, causa a murcha e
21
queda das folhas, antecipando o ciclo da cultura (Villas Bôas et al., 1997; Barbosa et al.,
2002; Faria & Yokoyama, 2008).
2.1.4.1 O Bean golden mosaic virus
O vírus do mosaico dourado do feijoeiro foi inicialmente descrito como uma
doença que não teria importância econômica, ocorrendo no Estado de São Paulo (Costa,
1965). Posteriormente, este vírus foi identificado como pertencente ao gênero
Begomovirus, caracterizado por apresentar partículas geminadas, e apresentando o sintoma
de mosaico nas plantas hospedeiras. Esse vírus foi, então, denominado Bean golden mosaic
virus – BGMV, vírus do mosaico dourado do feijoeiro – VMDF.
Os sintomas dessa doença podem ser descritos como encarquilhamento ou
curvatura para baixo nos primeiros trifólios, seguido de clareamento ou leve clorose das
nervuras. À medida que as folhas se desenvolvem, as cloroses nas nervuras transformam-se
em pequenas manchas amareladas, conferindo um aspecto salpicado ao limbo foliar
(Bianchini et al., 1997). Ainda reduz o crescimento da planta, os entrenós ficam curtos, as
vagens ficam deformadas, com redução no tamanho e no número de sementes (Boiça
Junior, 2006). Além disso, as sementes provenientes de plantas infectadas têm a
germinação afetada.
No Brasil, o BGMV pode limitar a produção do feijoeiro em algumas regiões
(Quintela, 2013; Melo et al., 2005). Acredita-se que pelo menos 200 mil hectares estão
inviabilizados para o cultivo do feijoeiro na segunda safra (época da seca, com plantio de
fevereiro a março), nas Regiões Sudeste, Centro-Oeste e Sul (Norte do Paraná) (Melo et
al., 2005). Essa doença também é encontrada em outros países das Américas, tais como
Cuba, República Dominicana, Porto Rico, Jamaica, Estados Unidos, México, Belize,
Guatemala, El Salvador, Honduras, Nicarágua, Costa Rica, Panamá, Venezuela e Colômbia
(Morales & Anderson, 2001; Morales, 2010).
No Brasil, em condições de campo, as perdas ficam em torno de 40% a 85%,
podendo chegar a 100% quando ocorrem altas populações da mosca-branca no início de
desenvolvimento da planta do feijão, dependendo da cultivar, do estágio das plantas
quando infectadas e do isolado do vírus (Menten et al., 1980; Rocha & Sartorato, 1980;
Faria, 1985; Gálvez & Morales 1989; Quintela, 2004). Para reduzir as plantas infectadas
pelo vírus, o manejo do vetor, através do uso de inseticidas químicos tem sido o mais
22
utilizado, porém, em altas infestações, as aplicações de agrotóxicos não têm sido eficientes.
2.1.4.2 O Cowpea mild mottle virus
Foi observado recentemente, o Cowpea mild mottle virus (CpMMV) do gênero
Carlavirus, em altos níveis de infestação em linhagens de feijoeiro geneticamente
modificado nos ensaios de valor de cultivo e uso realizados pela Embrapa. Acredita-se que
esta doença já estivesse presente no feijoeiro, mas os seus sintomas eram camuflados pela
presença do BGMV que é uma doença muito mais agressiva. O CpMMV já tinha sido
descrita no Brasil no ano de 1979 como um carlavírus infectante de plantas de feijão
cultivar Jalo (Costa et al., 1981).
O gênero Carlavirus é um dos seis gêneros da família Betaflexiviridae,
incluindo os gêneros Capillovirus, Citrivirus, Foveavirus, Trichovirus e Vitivirus
(Carstens, 2010). Carlaviroses são principalmente transmitidos por afídeos, e duas das 43
espécies deste gênero, o CpMMV (Iwaki et al., 1982) e o Melon yellowing-associated virus
(MYaV) (Nagata et al., 2005), são transmitidos de maneira semi-persistente por B. tabaci.
Em 1979, CpMMV foi descrito como sendo transmitido pela mosca-branca, com sintomas
de um mosaico amarelo bastante conspícuo em plantas de feijoeiro cv. Jalo e de
mosqueado ou infecção latente em outras variedades, ao qual deram o nome de vírus do
mosaico angular do feijoeiro jalo (Bean angular mosaic virus – BAMV) (Costa et al.,
1981). Esse vírus foi constatado como sendo semelhante ao CpMMV e, posteriormente,
determinado sendo o mesmo (Costa et al., 1983).
Costa et al. (1983) e Marubayashi et al. (2010) descreveram a relação vírus–
vetor como do tipo não persistente, não circulativa. Isto é, o vírus é perdido rapidamente
quando moscas-brancas adultas infectadas pelo vírus se alimentam por quatro horas ou
mais em plantas sadias de feijoeiro, sendo a capacidade infectiva perdida.
Marubayashi et al. (2010) realizaram testes para determinação do número de
moscas-brancas necessárias para transmissão do vírus em feijoeiro e soja, avaliaram
também períodos de acesso à aquisição (PAA) de cv. Jalo para cv. Jalo, e o efeito de
períodos de acesso à inoculação (PAI). Estes autores constataram sintomas típicos do
carlavírus como mosaico, clareamento de nervuras, necrose sistêmica e redução de
crescimento. Também houve transmissão do vírus para BT-2 de feijão e BRS-132 de soja
com apenas um inseto por planta, sendo mais eficaz nesta última espécie. A taxa de
23
transmissão do vírus foi maior com o aumento do número de insetos por planta. O PAA foi
determinado após 15 minutos de tempo para aquisição, e o PAI com 5 minutos e
aumentando os períodos de acesso a aquisição e inoculação aumentou-se a taxa de
transmissão.
Esse vírus pode ser transmitido facilmente por inoculação mecânica e, também,
pela mosca-branca vetora. Costa et al. (1983), em seus estudos de transmissão com B.
tabaci em feijoeiro cv. Jalo, verificaram que com apenas um inseto pode-se transmitir o
vírus, mas em porcentagem relativamente baixa, com 6,7%. Nesse ensaio, ao se utilizarem
nove insetos por planta a taxa de transmissão foi, em média, de 44,7%.
Na soja os sintomas são necrose na haste, queima do broto, escurecimento do
pecíolo e das nervuras foliares, nanismo e deformação no limbo e mosaico de aspecto
bolhoso. Os sintomas manifestam-se 15 dias após a inoculação. Em secções ultrafinas
observadas em microscópio eletrônico é possível notar presença de partículas falcadas,
agrupadas na forma de feixes em plantas de soja, característicos de infecção por carlavírus
(Marubayashi, 2006).
Em plantas de soja da cultivar Mirador, inoculada com CpMMV, foram
produzidas sementes, que foram colhidas e semeadas em bandejas com solo esterilizado.
As avaliações foram feitas aos 14 e 28 dias após a semeadura, mas não foram constatados
sintomas em qualquer planta, demonstrando-se que o vírus não é transmissível pela
semente (Almeida et al., 2002). Reduções na produtividade nunca foram inferiores aos
85%, quando variedades suscetíveis de soja eram infectadas pelo vírus (Almeida et al.,
2003a), podendo ser até mesmo de 100% (Hoffmann et al., 2003).
2.2 RESISTÊNCIA DO FEIJOEIRO À MOSCA-BRANCA
Estudos visando encontrar genótipos que expressem características de
resistência têm sido desenvolvidos para as principais pragas que acometem a cultura do
feijão, com destaque para a Bemisia tabaci biótipo B. A resistência de planta deve ser
utilizada como mais uma tática de controle dentro do manejo integrado de pragas, visando
redução dos danos causados por mosca-branca (Norman Junior et al., 1996; McAuslane,
1996; Oriani et al., 2008). Para empregá-la, faz se necessário conhecer as características
morfológicas e fisiológicas da planta, o comportamento e biologia do inseto e a sua relação
com o hospedeiro. Esses fatores são imprescindíveis à resposta do hospedeiro à atuação da
24
praga, determinando sua resistência ou suscetibilidade as injúrias por ela provocadas
(Campos, 2003).
Em avaliações de resistência dos genótipos de feijoeiro (A-429, DOR-303, 27-
R e PC-50) com diferentes densidades de tricomas aciculares e unciformes não foram
observadas diferenças sobre o desenvolvimento de B. tabaci biótipo B, porém, diferenças
foram observadas quanto à preferência para oviposição nos respectivos materiais (Peña et
al., 1993). Por outro lado, Oriani et al. (2005b) mostraram que genótipos de feijoeiro com
tricomas mais curtos podem atuar na não preferência para oviposição por B. tabaci biótipo
B. Torres et al. (2012) quando correlacionou o número de tricomas do tipo tector
unciforme com o número de ovos em genótipos de feijoeiros obteve uma alta correlação
positiva (r=0,90).
Em estudos em campo, os genótipos IAC Una, Pérola, Gen 96A45-3-51-52-1,
Gen 96A98-15-32-1, FT Nobre, IAC Tybatã, IAC Alvorada, LP 02-130, LP 01-38, LP 98-
122, IAC Diplomata e Gen 96A3P1-1-1 foram menos ovipositados por B. tabaci biótipo B
no cultivo das águas e a maior incidência de ninfas de mosca-branca foi observada no
cultivo da seca (Jesus et al., 2010). Oriani et al. (2005a), sugere que os genótipos selvagens
G13028, G11056, Arc 3s e Arc 5s sejam utilizados em programas de melhoramento de
feijoeiro visando a resistência à B. tabaci biótipo B.
Jesus et al. (2011), avaliando fatores que afetam a oviposição de mosca-branca
em feijoeiro, observaram que a região de maior preferência para oviposição da mosca-
branca é a apical, sendo este o local ideal para avaliar o número de ovos de B. tabaci
biótipo B em feijoeiro-comum. Concluíram também que plantas com 30 e 40 dias após a
emergência (DAE) são preferidas para oviposição e a densidade de 100 adultos da praga
por planta propicia uma oviposição adequada para o estudo de resistência de genótipos de
feijão em relação ao inseto.
2.3 RESISTÊNCIA DO FEIJOEIRO AOS VÍRUS TRANSMITIDOS POR MOSCA-
BRANCA
2.3.1 Resistência ao Bean golden mosaic virus
2.3.1.1 Melhoramento convencional
25
Faria et al. (1998) ressaltou que trabalhos desenvolvidos em Goiás levaram à
recomendação da cultivar Ônix para cultivo na época da seca. Faria & Zimmermann
(1988) em trabalhos visando identificar cultivares de feijão resistente ao BGMV
transmitido pelos adultos de B. tabaci, obtiveram como resultados que as cultivares
IAPAR-57 e IAPAR-MD-820 apresentaram características de resistência a essa doença.
IAC-Carioca-Tybatã, IAC-Carioca-Eté e IPR-Eldorado são descritas pelos
órgãos de pesquisa, como resistentes ao BGMV (Pompeu, 2001; IAC, 2015; Iapar, 2015),
inclusive a cultivar IPR-Eldorado sendo recomendada para áreas com altas incidências da
doença. IPR-Eldorado, cultivar do grupo carioca foi desenvolvido pelo Iapar com
característica de resistência ao BGMV. Essa resistência é do tipo horizontal ou parcial,
podendo ocorrer sintomas leves ou fracos da doença, sem redução significativa na
produtividade. Em condições de incidência elevada do mosaico dourado, a IPR Eldorado
tem apresentado rendimento em torno de 80% superior ao rendimento das cultivares
suscetíveis à virose, 1.800 a 2.100 kg ha-1, com potencial de 2.948 kg ha-1, na safra da seca,
e 3.790 kg ha-1 na safra das águas, em condição livre da incidência do mosaico dourado
(Iapar, 2015).
Lemos et al. (2003) mencionaram que os genótipos IAPAR 57, IAPAR 65,
IAPAR 72, Ônix, Aporé e 606 (5 214-17) são mais tolerantes ao ataque do mosaico
dourado, porém não imunes à doença. Ainda estes autores concluíram que os genótipos
avaliados possuem graus diferenciados de suscetibilidades ao vírus.
Tentativas de selecionar genótipos de feijoeiro resistentes ao BGMV foram
realizadas, porém, não foi observada imunidade natural capaz de conferir tolerância à
doença, o que dificulta o desenvolvimento de cultivares resistente a esta doença pelas
técnicas do melhoramento genético tradicional (Faria et al., 1996; Morales & Nissen, 1988;
Aragão et al., 2001; Faria & Yokoyama, 2008). Portanto, diante dos problemas que a
cultura do feijoeiro possui e da sua grande importância para as regiões onde está
estabelecida, deu-se início aos trabalhos de pesquisa para o desenvolvimento do feijoeiro
geneticamente modificado resistente ao mosaico dourado.
2.3.1.2 Melhoramento por engenharia genética
Com o advento da tecnologia do DNA recombinante (transgenia), foi aberta a
possibilidade de se isolar e clonar genes de bactérias, vírus, plantas e animais, introduzi-los
26
e expressá-los em plantas. Desta forma, a barreira do cruzamento entre espécies e até entre
diferentes reinos foi rompida. A transformação genética de vegetais permite a introdução
de genes específicos no genoma de cultivares comerciais. Esta tecnologia vem auxiliar os
programas de melhoramento para o desenvolvimento de novas cultivares (Aragão et al.,
2001).
Plantas transgênicas ou geneticamente modificadas (GM) são plantas que
carregam em seu genoma a adição de DNA oriundo de uma fonte diferente do
germoplasma paternal (Valois, 2001). A transgenia é uma técnica que pode contribuir de
forma significativa para o melhoramento genético de plantas, visando à produção de
alimentos, fibras e óleos, como também a fabricação de fármacos e outros produtos
industriais (Nodari & Guerra, 2000).
A área cultivada com culturas geneticamente modificadas aumentou 8% em
2011, e representou 36% do mercado global de sementes (Marshall, 2012). Com uma área
cultivada acumulada de mais de um bilhão de hectares, durante o período de 1996-2010, o
cultivo de plantas GMs foi considerada uma das tecnologias agrícolas adotadas mais
rapidamente na história da agricultura moderna (James, 2010). Um recorde de 181,5
milhões de hectares de lavouras GM foram cultivadas em todo o mundo em 2014, a uma
taxa de crescimento anual de entre 3 e 4%, um aumento de 6,3 milhões de hectares
comparado a 2013 (James, 2014).
Em 2007, o Brasil era o terceiro maior produtor de cultivos de plantas
geneticamente modificadas. A área estimada por James (2007) era de 15 milhões de
hectares, dos quais cerca de 14,5 milhões de hectares foram ocupados pela soja resistente a
herbicidas e o restante por variedades de algodão resistente a insetos. O principal foco da
biotecnologia comercial está na transferência de genes para resistência a herbicidas e
proteção de plantas contra algumas espécies de insetos. Entre as culturas geneticamente
modificadas resistentes a doenças, apenas cultivares resistentes a vírus estão disponíveis
atualmente no mercado (Collinge et al., 2010).
Devido aos problemas causados pelo BGMV no feijoeiro e sua importância
econômica e social, iniciou-se, desde 1990, pesquisas com cultura de tecidos e
transformação genética do feijoeiro. Ao mesmo tempo, foram propostos estudos sobre o
vírus e estratégias biotecnológicas para obtenção de plantas resistentes ao vírus. Com isso
foi possível à obtenção de plantas geneticamente modificadas resistentes à doença,
expressando a proteína viral modificada Rep (Aragão & Faria, 2009).
27
O feijão foi considerado por muitos anos como uma planta recalcitrante à
manipulação pela tecnologia do DNA recombinante devido ao fato de não ter sido possível
regenerar plantas de feijão a partir de células e tecidos em cultivo. Através de um sistema
de multi-organogênesis induzido em regiões meristemáticas apicais de embriões de feijão
em cultivo em meios com alto teor de reguladores de crescimento vegetais (citocininas) foi
possível a regeneração das plantas de feijão. Ao mesmo tempo, desenvolveu-se também
um sistema de introdução direta de genes nas células apicais, utilizando um equipamento
desenvolvido em laboratórios da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, chamado
de acelerador de partículas ou arma de genes (“gene gun”). Com esse equipamento, foi
possível utilizar um processo chamado de biobalística (balística biológica) para obter
plantas de feijoeiro contendo os genes de resistência ao vírus (Aragão et al., 2001).
Sequências que englobam os genes rep, trap, ren, e mp do BGMV-BR foram
posicionadas em antisenso, sob controle do promotor 35S do cauliflower mosaic virus (35S
CaMV). Essa construção foi então utilizada para obtenção de plantas geneticamente
modificadas de feijoeiro (Aragão et al., 1996). Isolados do BGMV de alguns estados do
Brasil (Goiás, São Paulo e Pernambuco) foram caracterizados a nível molecular e estes
tinham uma grande homologia entre suas sequências (75-100%) (Faria & Maxwell, 1999).
Portanto, consideraram que o isolado utilizado para a transformação genética do feijoeiro
representaria os demais isolados existentes no país.
Por conseguinte, as plantas geneticamente modificadas com as sequências do
BGMV foram autofecundadas durante 4-5 gerações e, então, inoculadas com o vírus. A
inoculação foi feita com a utilização de moscas-brancas virulíferas. Algumas linhagens
geneticamente modificadas não apresentaram diferença nos sintomas em relação às plantas
não geneticamente modificadas. Entretanto, duas linhagens mostraram um retardamento no
aparecimento dos sintomas, além desses serem mais fracos que aqueles normalmente
apresentados pelas plantas controle. Além disso, uma titulação do vírus através de análises
por Southern blot nas plantas inoculadas mostrou uma quantidade inferior de DNA viral
nas plantas geneticamente modificadas (Aragão et al., 1998). Com o objetivo de plantas
imunes ao vírus, isto é, linhagens nas quais não ocorresse replicação viral, outra estratégia
foi proposta, denominada transdominância letal. Essa estratégia envolveu a criação de uma
Rep não funcional que interferiria com a ligação do tipo normal de Rep produzido pelo
vírus (Hanson et al., 1995). Obteve-se então plantas geneticamente modificadas contendo o
gene rep com a mutação D262R (ácido aspártico da posição 262 para arginina), que inibiu
28
eficientemente a replicação do DNA A, em trans, em experimentos com células de fumo.
Entre as plantas geneticamente modificadas de feijão obtidas, foi possível conseguir a
completa resistência ao vírus (Aragão et al., 2001).
Em 2010, a Embrapa Arroz e Feijão e a Embrapa Recursos Genéticos e
Biotecnologia encaminharam à CTNBio uma “Proposta de Liberação Comercial de
Feijoeiro Geneticamente Modificado Resistente ao Mosaico Dourado – Evento Embrapa
5.1” com extensos estudos realizados para detalhar o comportamento das plantas
geneticamente modificadas de feijoeiro em condições de campo. Nesses estudos, foram
avaliadas as interações das plantas geneticamente modificadas com outras plantas do
ambiente agrícola, e também a estabilidade da expressão dos genes introduzidos. Dessa
forma, foram avaliadas as questões relativas à biossegurança, sendo o processo aprovado
em 2011 (CTNBio, 2015).
2.3.2 Resistência ao Cowpea mild mottle virus
Na tentativa de diminuir os danos à cultura torna-se importante a seleção de
genótipos de feijoeiro resistentes, naturalmente, à doença. Em estudos de Costa et al.
(1983) mais de 80 variedades de feijoeiro foram infectadas pelo vírus, com ou sem
apresentação de sintomas, em que o cv. Jalo foi a mais suscetível, com sintomas bem
evidentes da doença. No feijoeiro carioca, apesar deste poder ser infectada sistemicamente,
não foi verificada qualquer redução na produtividade, entretanto, nas variedades Manteiga
e Jalo as reduções foram de 25% a 31%, respectivamente. Marubayashi (2006)
recomendou o cultivo das cultivares de feijoeiro IAC-Carioca Tybatã e IAC-Carioca Eté
para semeadura em épocas do ano ou em regiões onde possam ocorrer altas incidências de
CpMMV ou, ainda, que haja elevada densidade populacional da mosca-branca vetora.
Para a cultura da soja foram observados danos maiores ou menores no mesmo
genótipo inoculado por isolados de diferentes regiões (Almeida et al., 2003b). Em
observações realizadas em diversas regiões produtoras em Goiás, Mato Grosso, Bahia e
Paraná constataram-se diferenciação dos genótipos quanto à suscetibilidade e, por isso,
avaliaram-se as cultivares existentes no Brasil, por meio de inoculação mecânica com
tampão apropriado em 30 plantas de cada cultivar. Nessa seleção foram constatadas plantas
resistentes, tolerantes e suscetíveis, em um total de 174 cultivares. Desse total 26,44%
foram consideradas resistentes, 41,37% tiveram um comportamento desuniforme e 32,18%
29
foram suscetíveis (Almeida et al., 2002, Almeida et al., 2003b).
Em teste de inoculação mecânica com 25 cultivares de soja, houve infecção em
todas por CpMMV, mas em algumas cultivares como a IAC-2, IAC-3, IAC-5 e Kitajiro, os
sintomas foram bem mais acentuados e na forma de mosaicos. Já nas introduções PI 200
490 e PI 200 492 os sintomas foram mosaicos forte ou amarelecimento de folhas novas,
seguidos dos de acronecrose (Costa et al., 1981).
Existe a necessidade de outras pesquisas em melhoramento de plantas que
permitam identificar materiais genéticos resistentes de feijoeiro-comum ao carlavírus para
a geração de cultivares de feijão resistente a essa doença. Assim como, pesquisas para
desenvolvimento do feijão geneticamente modificado Embrapa 5.1 visando à eliminação
ou redução dos danos por carlavírus.
2.4 CONTROLE QUÍMICO
Para o manejo da mosca-branca e, consequentemente, das doenças, o ideal é a
combinação de diversos métodos de controle, de forma que a população da mosca-branca
seja mantida abaixo do seu nível de dano econômico. Uma vez fora de controle,
dificilmente, qualquer que seja a medida utilizada, terá um resultado satisfatório (Quintela,
2013).
O controle químico é uma importante ferramenta no manejo da mosca-branca,
principalmente em cultivos que ela transmite vírus. O uso de inseticidas sintéticos continua
sendo o principal método de controle de mosca-branca, que são aplicados várias vezes
praticamente durante todo o ano, nas diversas culturas (Quintela, 2013). No feijoeiro, 23
princípios ativos estão registrados para o controle da mosca-branca (Agrofit, 2015),
entretanto poucos deles têm se mostrado eficientes. Estudos demonstraram a seleção de
indivíduos da B. tabaci resistentes à inseticidas de diversos grupos químicos, tais como os
organofosforados (Ahmad et al., 2002; Omer et al., 1993a; 1993b), carbamatos (Omer et al
1993a), piretroides (Omer et al 1993a, Cahill et al., 1995; Ahmad et al., 2002), ciclodienos
(Perry, 1985; Ahmad et al., 1987), reguladores de crescimento (Cahill et al., 1994; 1996b;
Dennehy & Williams, 1997) e neonicotinoides (Cahill et al., 1996a; Elbert & Nauem,
2000; Dennehy et al., 2005; Silva et al., 2009; Lima, 2014; Cardoso, 2014).
Os inseticidas mais utilizados no controle da mosca-branca são as misturas de
neonicotinoides + piretroides, neonicotinoides isolados, juvenoides e inibidores de síntese
30
de quitina. Devido à falta de outros princípios ativos, o uso de neonicotinoides,
isoladamente ou em mistura com piretroides, constitui-se na principal ferramenta utilizada
no controle de adultos da mosca-branca. Esta exposição frequente da mosca-branca a este
grupo químico trouxe como consequência, uma redução na eficiência e no poder residual
(Quintela, 2013).
Desta forma, a rotação de inseticidas com grupos químicos de diferentes modos
de ação, acompanhada de outras táticas de controle, são importantes para redução de
populações de mosca-branca e para evitar a seleção de indivíduos resistentes. A recente
liberação para comercialização do inseticida Voliam Flexi® (clorantraniliprole +
thiametoxam) é uma opção importante para rotação de inseticidas, pois este produto tem
demonstrado alta eficiência no controle de adultos da mosca-branca. Além disso, o Voliam
Flexi® quando misturado ao óleo mineral Nimbus® (0,25%) tem causado mortalidades
significativas de ninfas, principalmente do primeiro e segundo ínstares (Quintela et al.,
2013).
2.5 NÍVEL DE DANO ECONÔMICO
Com o surgimento do FGM resistente ao mosaico dourado, o conhecimento do
nível de dano econômico (NDE) torna-se uma importante ferramenta no manejo integrado
dessa praga em épocas de baixa incidência de carlavírus no campo. Sendo possível tolerar
uma população maior de adultos e ninfas de mosca-branca nos plantios de maio-junho
(plantio de inverno) e outubro/novembro (plantio das águas) (Quintela, 2013).
O NDE é uma ferramenta criada com o intuito de fornecer ao manejo integrado
de pragas suporte nas tomadas de decisões no controle de pragas. Teve início a partir das
preocupações sobre a utilização excessiva ou inadequada de produtos fitossanitários.
Assim, a ideia foi desenvolvida, em grande parte como um meio de aplicação de pesticidas
de uma forma racional e criteriosa, que ajudaria a aliviar os problemas ecológicos dentro
de agroecossistemas (Higley & Pedigo, 1993).
Pedigo et al. (1986) definiram o NDE como a menor densidade populacional
que causará danos econômicos. Os autores mencionaram que essa é uma ferramenta
utilizada com mais frequência para apoiar decisões de gestão com os objetivos de curto
alcance, ou seja, uma única estação. Além disso, o conceito tem sido aplicado
principalmente onde as gestões táticas são sensíveis ao invés de preventiva. Já o nível de
31
controle é a quantidade de dano que justifica o custo de medidas de controle, está abaixo
do NDE (Stern et al., 1959).
O NDE para a mosca-branca na cultura do feijoeiro não geneticamente
modificado torna-se difícil de estabelecer, uma vez que, segundo Rodrigues et al. (1997),
pequenas populações desse inseto-praga podem causar epidemias da doença, desde que o
número de mosca-branca virulíferas seja alto, garantido pelo plantio escalonado e pela
presença de hospedeiras do vírus e/ou do próprio vetor. Porém, torna-se possível a
determinação do NDE para a mosca-branca no FGM em épocas de baixa incidência de
carlavírus (CpMMV), pois a praga passa a exercer danos por sucção de seiva e excreção de
honeydew, deixando de existir o dano pela transmissão do BGMV, principal doença na
cultura.
Para outras culturas os danos causados por ninfas de mosca-branca tem sido
maiores. Por exemplo, em campo de soja, o controle tem sido realizado de forma empírica
quando a população de mosca-branca alcança 30 ninfas folha-1 (Palumbo et al., 2011;
Bortolotto et al., 2015). Porém em avaliações realizadas por Vieira et al. (2013), apenas
quando a população de ninfas foi de 408 ninfas folha-1 causaram perdas significativas na
produtividade. Não se sabe se a perda foi devida à injúria imposta pela alimentação da
mosca-branca ou à fumagina que cobriu as folhas. Os autores concluíram que o controle da
mosca-branca deve ser feito somente quando a infestação for suficiente para propiciar a
formação de fumagina, sendo o limite para o controle de 120 ninfas folha-1 (40 ninfas
folíolo-1).
Hirose et al. (2010), estudando o efeito do dano direto de diferentes populações
de mosca-branca na cultura da soja, observaram que a correlação dos dados obtidos em
duas safras com níveis de infestação em diferentes épocas de avaliação com a
produtividade foi baixa, mas com o aumento do número de ninfas nas folhas observou
tendência de redução na produtividade. Ainda, os autores observaram que os resultados
obtidos permitiram sugerir que infestações médias de até 15 ninfas folíolo-1, durante o
período reprodutivo da cultura não causam perdas significativas na produtividade. Suekane
et al. (2013) em estudo de danos de ninfas B. tabaci em soja mostraram que o ataque dessa
praga não afeta os índices de produtividade da cultura, com números máximos de 1.800,
1.063 e 2.128 ninfas planta-1 nas cultivares CD 214RR, Embrapa 48 e CD 219RR,
respectivamente.
Na cultura do algodoeiro, os níveis de dano para B. tabaci biótipo B foram de
32
1,7-4,7 ninfas cm-2 de folha (Naranjo et al., 1996), e na cultura do tomate, de 4 ninfas
folha-1 (Gusmão et al., 2006). Azevedo & Bleicher (2002) detectaram em nível de campo
que abaixo de 4 adultos folha-1 de B. tabaci biótipo B não houve danos ao meloeiro.
Observaram também que o nível de controle situa-se entre 4 e 8 adultos folha-1 ou 0,9 e 4
ninfas 2,8 cm-2 de área foliar. Riley & Palumbo (1995a; 1995b) estimando o nível de ação
para o controle de Bemisia tabaci em melão, baseado na densidade populacional,
mostraram que médias de 0,5, 1 e 2 ninfas 7,6 cm-2 de área foliar resultaram em danos de
5, 10 e 20%, respectivamente.
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3 DANOS DE NINFAS DE Bemisia tabaci (GENNADIUS, 1889) BIÓTIPO B
NO FEIJOEIRO GENETICAMENTE MODIFICADO RESISTENTE AO Bean
golden mosaic virus
RESUMO
A mosca-branca, Bemisia tabaci, causa danos significativos ao feijoeiro
principalmente pela transmissão de vírus. Como o feijoeiro-comum geneticamente
modificado (FGM) é resistente a um dos vírus transmitidos pela mosca-branca, o Bean
golden mosaic virus (BGMV), pode desta forma tolerar maior população de adultos e
consequentemente de ninfas. O objetivo deste trabalho foi avaliar os danos causados por
ninfas de B. tabaci biótipo B em três fases de desenvolvimento do FGM. Em casa de
vegetação da Embrapa Arroz e Feijão foram avaliados os danos causados por seis
diferentes densidades populacionais de ninfas de mosca-branca no FGM e feijoeiro
convencional (FC) nas fases de folhas primárias (V2: 0, 20, 40, 60, 100 e 200 ninfas folha-
1), no desenvolvimento vegetativo (V3-V4: 0, 40, 80, 130, 250 e 480 ninfas folha-1) e no
florescimento (R6: 0, 20, 50, 120, 280 e 760 ninfas folha-1). O delineamento experimental
foi o inteiramente casualizado, em esquema fatorial 6 x 2 (níveis populacionais de ninfas
de mosca-branca x FGM e FC), com doze repetições, exceto para o experimento infestado
em R6, com nove repetições. A unidade experimental foi representada por duas plantas de
feijoeiro. Foi avaliada a incidência e a severidade de BGMV, a presença de fumagina e os
componentes de produção (número de vagens, grãos por planta, grãos por vagem e massa
de grãos). Para o FGM, infestações de até 200 ninfas de B. tabaci biótipo B por folha em
fase de folhas primárias (V2), 480 ninfas por folha em fase de crescimento vegetativo (V3-
V4) e 760 ninfas por folha em fase de florescimento (R6) não reduziram a massa de grãos,
o número de vagens e de grãos por planta. No FC, o BGMV reduziu a produção no estádio
V3-V4. No estádio R6, não foram observadas plantas infectadas pelo BGMV. O
crescimento do fungo Capnodium sp. (fumagina) na substância açucarada excretada pelas
ninfas, foi observado somente em plantas de FC no estádio V3-V4. Os resultados deste
indicam que o FGM pode tolerar altos níveis populacionais de ninfas de B. tabaci, sem que
ocorram danos diretos pela sucção da seiva e danos indiretos por fumagina.
Palavras-chave: Fumagina, danos diretos, mosca-branca, Phaseolus vulgaris L.
45
NYMPHAL DAMAGE OF Bemisia tabaci (GENNADIUS, 1889) BIOTYPE B IN THE
COMMON BEAN GENETICALLY MODIFIED RESISTANT TO THE Bean golden
mosaic virus
ABSTRACT
The whitefly, Bemisia tabaci biotype B causes significant damage to the
common bean mainly by virus transmission. Since the common bean genetically modified
(CBGM) is resistant to a virus transmitted by the whitefly, the Bean golden mosaic virus
(BGMV), can thus tolerate larger population of whitefly adults and nymphs. The objective
of this study was to evaluate the damage caused by nymphs of B. tabaci biotype B in three
stages of development of CBGM. In the greenhouse of Embrapa Rice and Beans, the
damage caused by six different densities of whitefly nymphs on CBGM and conventional
bean (CB) in the stages of primary leaves (V2: 0, 20, 40, 60, 100 and 200 nymphs leaf-1),
vegetative (V3-V4: 0, 40, 80, 130, 250 and 480 nymphs leaf-1) and flowering (R6: 0, 20,
50, 120, 280 and 760 nymphs leaf-1) was assessed. The experimental design was
completely randomized in a factorial 6 x 2 (population levels of whitefly nymphs x CBGM
and CB), with twelve repetitions, except for the experiment in R6, with nine replicates. The
experimental unit was represented by two bean plants. It was determined the incidence and
severity of BGMV, the presence of sooty mold on the leaves, and yield components
(number of pods, seeds per plant, seeds per pod and grain yield). For CBGM, infestations
of up to 200 nymphs of B. tabaci per leaf during primary leaves stage (V2), 480 nymphs
per leaf in vegetative growth stage (V3-V4) and 760 nymphs per leaf during flowering
stage (R6) did not reduce the mass of grains per plant, number of pods per plant and grains
per plant. In FC, the BGMV reduced production in V3-V4 stage. In R6 stadium, there was
no plants infected by BGMV. The growth of the fungus Capnodium sp. (sooty mold) on the
sugary substance excreted by nymphs, was observed only in CB plants in V3-V4 stage.
Results indicate that CBGM can tolerate high population levels of B. tabaci nymphs,
without occurring direct damage by sucking the sap and indirect damage by sooty mold
development on the leaves.
Key words: Sooty mold, damage direct, whitefly, Phaseolus vulgaris L.
3.1 INTRODUÇÃO
A mosca-branca, Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) biótipo B (Hemiptera:
Aleyrodidae), é apontada entre as principais pragas de várias culturas, incluindo o
feijoeiro-comum (Phaseolus vulgaris L). No feijoeiro, o principal dano causado pela
mosca-branca é a transmissão do vírus do mosaico dourado (Bean golden mosaic virus –
BGMV) (Oliveira et al., 2001; Jones, 2003), que adicionado aos danos diretos podem
reduzir a produção da cultura em até 100% (Faria et al., 1996).
46
O controle da mosca-branca no feijoeiro é realizado, principalmente, com uso
de inseticidas químicos, com destaque para os neonicotinoides (Quintela et al., 2013).
Muitas vezes esse controle é realizado de forma preventiva (aplicação por calendário), sem
verificar a presença da praga. Aplicações desnecessárias de inseticidas podem contribuir
para a redução populacional de inimigos naturais, aumentar o risco de contaminação do
solo e da água, elevar o custo de produção e selecionar mosca-branca resistentes (Cahill et
al., 1996, Elbert & Nauem, 2000; Dennehy et al., 2005; Silva et al., 2009; Lima, 2014;
Cardoso, 2014).
No manejo integrado de pragas, a decisão do controle é feita com base nas
amostragens e no nível de dano econômico. Porém, existem poucos estudos para estimar o
dano direto de B. tabaci biótipo B (Suekane et al., 2013). Por tratar-se de um vetor de
vírus, o controle de mosca-branca no feijoeiro convencional é realizado com base apenas
na presença da mosca-branca. Já para o feijoeiro transgênico será possível determinar os
limites de ação para o manejo da mosca-branca, uma vez que este feijão é resistente a
principal virose transmitida pela mosca-branca, o BGMV (Aragão & Faria, 2009), podendo
desta forma tolerar maiores níveis populacionais de adultos e ninfas. Desta forma,
diferentes níveis populacionais do inseto podem resultar em resposta diferenciada aos
danos de acordo com as fases de seu desenvolvimento do feijoeiro. Estes resultados podem
ser importantes também para o manejo da mosca-branca em feijoeiro não transgênico
quando a incidência de plantas infectadas com vírus é baixa, especialmente nos plantios de
maio-junho (plantio de inverno) e outubro/novembro (plantio das águas), quando maiores
populações de adultos e ninfas de mosca-branca podem ser toleradas (Quintela, 2013).
Em campo de soja, o controle tem sido realizado de forma empírica quando a
população de mosca-branca alcança 30 ninfas folha-1 (Palumbo et al., 2011; Bortolotto et
al., 2015). Porém em avaliações realizadas por Vieira et al. (2013), apenas quando a
população de ninfas foi de 408 ninfas folha-1 causaram perdas significativas na
produtividade. Os autores concluíram que o controle da mosca-branca deve ser feito
somente quando a infestação for suficiente para propiciar a formação de fumagina, sendo o
limite para o controle de 120 ninfas folha-1 (40 ninfas folíolo-1).
Este trabalho teve como objetivo avaliar os danos causados por diferentes
densidades populacionais de ninfas de B. tabaci biótipo B no feijoeiro geneticamente
modificado resistente ao BGMV em três fases de desenvolvimento das plantas, folhas
primárias (V2), desenvolvimento vegetativo (V3-V4) e florescimento (R6).
47
3.2 MATERIAL E MÉTODOS
Os experimentos foram conduzidos em casa de vegetação (8 m de largura x 24
m de comprimento) da Embrapa Arroz e Feijão (Latitude 16°30'24" S e Longitude
49°17'00” W), em Santo Antônio de Goiás, Goiás. O período de execução dos
experimentos foi de janeiro a novembro de 2014.
Os tratamentos avaliados foram seis níveis de infestação de ninfas de mosca-
branca (Tabela 3.1) em FGM linhagem CNFCT 16204, oriunda da cv. Pérola, e para cada
nível de infestação utilizou-se o feijoeiro-comum convencional (FC) cv. Pérola, como
testemunha.
Tabela 3.1. Níveis de infestação média e valores mínimos e máximos observados
para as diferentes fases de infestação do feijoeiro pela mosca-branca1
Média pretendida Feijoeiro transgênico Feijoeiro convencional
Média obtida* Min-Max
Média obtida Min-Max
Folhas primárias (V2)
0 0 a 0-0
0 a 0-0
20 20 a 9-28
23 a 15-29
40 35 a 30-44
38 a 29-45
60 62 a 44-78
58 a 46-72
100 112 a 82-146
87 b 72-105
200 240 a 152-501
160 b 106-245
Desenvolvimento vegetativo (V3-V4)
0 0 a 0-3
0 a 0-0
40 24 a 06-38
50 b 23-79
80 56 a 39-65
101 b 83-125
130 82 a 66-96
181 b 126-265
250 133 a 101-162
369 b 268-448
480 318 a 193-641
648 b 466-1130
Florescimento (R6)
0 1 a 0-2
0 a 0-0
20 32 a 3-58
5 b 2-8
50 80 a 59-109
21 b 9-31
120 175 a 124-240
73 b 46-115
280 391 a 271-599
179 b 119-246
760 915 a 648-1156 718 a 258-1256
* Médias de ninfas folha-1. 1Médias seguidas por letras iguais nas linhas não diferem
significativamente pelo teste T de Student (p<0,05).
Para semeadura do feijoeiro foram utilizados vasos de polietileno de 5 L,
48
preenchidos com solo (Horizonte B de Latossolo Vermelho). Em cada vaso foram
semeadas cinco sementes e realizado desbaste após a emergência, deixando apenas duas
plantas por vaso. Na adubação de plantio utilizou-se 0,9 g vaso-1 da fórmula 4-30-16
(equivalente a 350 kg ha-1) e em cobertura 0,4 g vaso-1 de ureia (equivalente a 150 kg ha-1)
trinta dias após o plantio. O delineamento experimental utilizado foi inteiramente
casualizado, em esquema fatorial 6 x 2 (níveis populacionais de ninfas de mosca-branca x
tipos de feijoeiro), com doze repetições, exceto para o experimento infestado em R6, com
nove repetições. A unidade experimental foi representada por duas plantas de feijoeiro.
As plantas de feijão foram infestadas nas fases de folhas primárias (V2),
desenvolvimento vegetativo (V3-V4) e florescimento (R6). A temperatura dentro da casa
de vegetação variou de 13,6 a 43,9°C (média de 25,1°C) e a umidade relativa do ar de 18,6
a 96,0% (média de 60,5%) para o período do estudo 26/03 a 25/09/2014.
Para a obtenção dos diferentes níveis populacionais de ninfas de mosca-branca,
nas fases desejadas as plantas foram infestadas com adultos de mosca-branca (Figura 3.1-
A, B e C). Os adultos de B. tabaci biótipo B utilizados nos experimentos foram obtidos da
colônia de mosca-branca estabelecida em plantas de feijoeiro em casa telada da Embrapa
Arroz e Feijão. Plantas infectadas com BGMV provenientes do campo foram inseridas na
criação para aquisição do vírus pela mosca-branca.
As infestações foram realizadas expondo as plantas de feijoeiro em contato
com os adultos de mosca-branca por 0,5; 1; 2; 4 e 6 h para as fases de V2 e V3-V4 e 2; 4;
8; 16 e 24 h para a fase R6. Os tempos de permanência das moscas-brancas nas plantas de
feijoeiro foram usados para garantir os níveis de infestação de ninfas desejados.
Para a retirada dos adultos de mosca-branca foi utilizado um sugador acoplado
a uma bomba de vácuo (Figura 3.1-D). Removidos os adultos, as plantas foram transferidas
para uma casa de vegetação livre de mosca-branca, onde foram mantidas até o final do
experimento. Para garantir que não houvesse infestações posteriores, realizava-se
diariamente a limpeza das plantas, removendo os adultos de mosca-branca eventualmente
presentes no ambiente, com auxílio de um sugador manual.
Para verificação do número de ninfas de mosca-branca nas folhas, para o
experimento em estádio V2, as folhas primárias foram destacadas das plantas quando
começaram a senescer e o número de ninfas foi determinado pela contagem das exúvias e
ninfas de último instar presentes nas folhas. Para o experimento infestado em estádio V3-
V4 e R6 o número de ninfas foi determinado no segundo e no penúltimo trifólio,
49
respectivamente, das duas plantas da unidade experimental, aos 20 dias após a infestação.
As folhas foram destacadas das plantas e levadas ao laboratório para contagem das ninfas,
com o auxílio de um microscópio estereoscópio. Os tratamentos foram estabelecidos com
as médias de ninfas de mosca-branca por folha nas unidades experimentais.
Figura 3.1. Infestação de plantas geneticamente modificadas e convencionais de feijoeiro
em fase de folhas primárias (V2) com Bemisia tabaci biótipo B (A, B e C).
Após oviposição os adultos de mosca-branca foram retirados com auxílio de
sugador acoplado a uma bomba de vácuo (D)
Nos três experimentos realizou-se o controle químico quando as moscas-
brancas chegaram à fase adulta. O inseticida utilizado foi o clorantraniliprole + tiametoxam
(200 ml ha-1) com adição de óleo Nimbus® (0,25%).
A avaliação da severidade do vírus do mosaico dourado foi realizada utilizando
uma escala de avaliação de 1 a 9 em que: 1= assintomática; 2 e 3= sintoma de baixa
expressão; 4, 5 e 6= expressão sintoma intermediário; e 7, 8 e 9= sintoma de elevada
expressão) (Schoonhoven & Pastor-Corrales, 1987). Esta escala foi adaptada e utilizada
para severidade de fumagina. Avaliou-se também a incidência de BGMV e de fumagina,
A B
C D
50
contabilizando o número de plantas com sintomas. No experimento infestado em fase de
folhas primárias (V2) a severidade e a incidência de BGMV foram avaliadas aos 14, 21, 28
e 35 dias após a infestação (DAI). Enquanto que para o experimento infestado em fase de
desenvolvimento vegetativo (V3-V4) as avaliações foram aos 20, 27, 34, 41 e 48 DAI. A
severidade e a incidência de fumagina foram avaliadas aos 41 DAI. Foram avaliados os
seguintes componentes de produção: número de grãos e de vagens por planta, número de
grãos por vagem e massa de grãos por planta.
Para verificar o pressuposto de distribuição normal dos resíduos os dados
foram submetidos ao teste de Komogorov-Smirnov. Os dados de massa de grãos por
planta, vagens por planta, grãos por planta e grãos por vagem no experimento infestado na
fase de florescimento, foram transformados em (x+0,5)1/2. Todos os dados foram
submetidos à análise de variância (Anova) e para os tratamentos quantitativos foi realizado
análise de regressão. Para todas as análises foi utilizado o software estatístico R versão
2.15.2 (R Core Team, 2012).
3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Para o experimento infestado em fase de folhas primárias não foi verificada
redução nos componentes de produção com o aumento de ninfas de mosca-branca por
folha, para o feijoeiro geneticamente modificado (FGM) e convencional (FC). Não houve
interação significativa entre FGM e FC e níveis de infestação de ninfas (Tabela 3.2).
Também não houve efeito do nível de infestação de ninfas sobre os componentes de
produção. Porém o número médio de vagens por planta foi significativamente menor no
FGM em comparação ao FC, mas o número de grãos por vagem foi maior no FGM.
Apesar do número de vagens por planta ter sido maior no FC, isso não foi determinante
para que a massa de grãos fosse maior nesta variedade de feijoeiro.
O aumento no número de ninfas de B. tabaci biótipo B por folha na fase de
folhas primárias (V2) não causou redução significativa na massa de grãos, no número de
grãos por vagem, no número de vagens e grãos por planta no FGM e no FC (Figura 3.2).
Portanto, a produção do FGM não foi afetada negativamente quando o nível populacional
de ninfas foi de até 200 ninfas por folha, isto é, não ocorreu dano direto das ninfas pela
sucção de seiva.
51
Tabela 3.2. Valores médios (±EP) para componentes de produção em feijoeiro
geneticamente modificado e convencional, submetidos a diferentes níveis
populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B, em fase de folhas
primárias (V2). Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014(1)
Massa de grãos (g planta-1) Vagens planta-1 Grãos planta-1 Grãos vagem-1
Feijão (F)
Transgênico 5,81 ± 0,31 6,95 ± 0,31 b 24,19 ± 1,21 3,45 ± 0,08 a
Convencional 5,36 ± 0,30 8,92 ± 0,37 a 24,38 ± 1,21 2,69 ± 0,07 b
F (F) 1,11ns 16,55** 0,01ns 51,52**
Nível (N)
0 6,23 ± 0,48 8,69 ± 0,67 26,54 ± 1,98 3,10 ± 0,12
20 6,26 ± 0,52 8,35 ± 0,53 26,88 ± 2,10 3,22 ± 0,15
40 5,86 ± 0,53 8,23 ± 0,71 25,13 ± 2,17 3,12 ± 0,16
60 5,65 ± 0,45 8,23 ± 0,56 24,81 ± 1,63 3,07 ± 0,11
100 4,42 ± 0,51 6,83 ± 0,55 19,21 ± 1,83 2,79 ± 0,15
200 5,11 ± 0,61 7,29 ± 0,67 23,13 ± 2,54 3,13 ± 0,20
F (N) 1,84ns 1,44ns 1,85ns 1,26ns
F (F x N) 0,63ns 0,46ns 0,88ns 0,92ns
CV (%) 45,88 36,65 41,85 20,85
(1) Médias seguidas de letras diferentes, na coluna, diferem estatisticamente entre si pelo teste F (P≤0,05).
** Significativo (P≤0,01). ns Não significativo.
A produtividade da soja das cultivares CD 214RR, Embrapa 48 e CD 219RR
entre os estádios V7 e V9, também não foi afetada por danos diretos de ninfas de mosca-
branca, quando as cultivares foram infestadas com populações de até 1.800, 1.063 e 2.128
ninfas de mosca-branca por planta, equivalentes a 225, 133 e 266 ninfas trifólio-1,
respectivamente (Suekane et al., 2013).
Não foi verificada a formação de fumagina sobre as folhas de FC e FGM,
quando as plantas foram infestadas com ninfas na fase de folhas primárias. Também não
foi constatada planta do FGM com sintomas do vírus do mosaico dourado. Já em plantas
de FC, a severidade do BGMV aumentou com o aumento no tempo de exposição das
plantas aos adultos (para se obter os níveis de infestação de ninfas desejados) e ajustou-se
melhor ao modelo linear aos 35 dias após infestação das plantas (DAI) (Figura 3.3-A). Para
as outras datas (14, 21 e 28 DAI), as regressões entre severidade da doença e tempo de
exposição das plantas aos adultos não foram significativas.
52
Figura 3.2. Produção (g planta-1) (A), número médio de vagens planta-1 (B), número
médio de grãos planta-1 (C) e número médio de grãos vagem-1 (D) (±EP) em
feijoeiro geneticamente modificado (GM) e convencional (C), infestados em
fase de folhas primárias (V2) com diferentes níveis populacionais de ninfas
de Bemisia tabaci biótipo B. Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014.
A incidência do BGMV nas plantas de FC também aumentou com o tempo de
contato das plantas com a mosca-branca em todas as datas avaliadas (Figura 3.3-B). As
maiores incidências de sintomas do BGMV foram observadas aos 28 e 35 DAI (Figura 3.3-
B). Apesar da alta incidência de plantas com o (BGMV) no FC (até 91,7% de plantas
infectadas), 35 dias após infestação das plantas com adultos, o sintoma da severidade da
doença foi baixo, próxima a 3 (sintoma de baixa expressão).
Figura 3.3. Severidade (A) e incidência (B) de Bean golden mosaic virus (BGMV) em
feijoeiro convencional infestado em fase de folhas primárias (V2) em função
de diferentes tempos de infestação de Bemisia tabaci biótipo B. Santo
Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAI: dias após a infestação)
53
Com a ocorrência do BGMV somente nas plantas de FC, era esperado que
alguns fatores de produção fossem afetados, mas devido a baixa severidade da doença não
foi observada redução significativa na produtividade. Estes resultados indicam que quanto
mais tempo a mosca-branca permanecer alimentando nas plantas de feijão maior dano por
transmissão do vírus é esperado. Vários estudos têm demonstrado que quanto maior o
tempo de exposição de plantas de feijão a adultos de mosca-branca virulíferas, maior a
severidade e o número de plantas com expressão da doença (Lacerda & Carvalho, 2008).
Em geral, o vírus pode ser adquirido e transmitida em menos de 5 min (Rosell et al., 1999;
Czosnek et al., 2001; Ghanim et al., 2001) embora mais tempo de alimentação resultará em
maior eficiência de transmissão (Gilbertson et al., 2011). Há também um período latente de
8 h antes dos adultos tornarem-se virulíferos, mas, em seguida, o vírus pode ser
transportado por toda a vida do inseto (Czosnek et al., 2001; Gilbertson et al., 2011).
Para o experimento realizado em fase de desenvolvimento vegetativo (V3-V4)
verificou-se interação significativa entre feijoeiros (FGM e FC) e nível de infestação para
massa de grãos, vagens e grãos por planta (Tabela 3.3).
Tabela 3.3. Valores médios (±EP) para componentes de produção em feijoeiro
geneticamente modificado e convencional, submetidos a diferentes níveis
populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B, em fase
desenvolvimento vegetativo (V3-V4). Santo Antônio de Goiás, Goiás,
2014(1)
Massa de grãos (g planta-1) Vagens planta-1 Grãos planta-1 Grãos vagem-1
Feijão (F)
Transgênico 4,19 ± 0,19 a 4,72 ± 0,18 a 13,54 ± 0,53 a 2,91 ± 0,06 a
Convencional 2,89 ± 0,26 b 3,50 ± 0,30 b 9,61 ± 0,85 b 2,27 ± 0,15 b
F (F) 23,77** 18,06** 23,14** 16,82**
Nível (N)
0 4,63 ± 0,22 5,81 ± 0,31 15,69 ± 0,68 2,78 ± 0,11
40 4,47 ± 0,32 4,73 ± 0,31 14,98 ± 1,11 3,12 ± 0,16
80 4,05 ± 0,45 4,33 ± 0,39 12,02 ± 1,06 2,69 ± 0,16
130 3,08 ± 0,39 3,77 ± 0,39 10,29 ± 1,29 2,62 ± 0,20
250 2,67 ± 0,44 2,94 ± 0,49 8,42 ± 1,33 2,26 ± 0,27
480 2,36 ± 0,39 3,08 ± 0,51 8,06 ± 1,30 2,10 ± 0,27
F (N) 8,74** 9,47** 10,52** 3,68**
F (F x N) 5,85** 6,63** 5,62** 1,45ns
CV (%) 45,19 41,98 42,35 36,04 (1) Médias seguidas de letras diferentes, na coluna, diferem estatisticamente entre si pelo teste F (P≤0,05).
** Significativo (P≤0,01). ns Não significativo.
54
Para grãos por vagem não houve interação significativa entre feijoeiros e nível
de infestação, porém houve diferença quando os fatores feijoeiro e nível de infestação
foram analisados de forma independente e maior valor de grãos por vagem foi observado
para o FGM. O FGM produziu significativamente mais massa de grãos e grãos por planta
em comparação ao FC, somente a partir de 80 ninfas por folha (Figura 3.4-A e C). O FGM
também produziu significativamente mais número de vagens por planta em relação ao FC,
mas apenas a partir de 130 ninfas por folha (Figura 3.4-B). Não houve redução na
produção do FGM com o aumento de ninfas de mosca-branca por folha, pois as regressões
não foram significativas para todos os componentes de produção avaliados (Figura 3.4-A,
B, C e D). Porém, para o FC, a massa de grãos, vagens por planta, grãos por planta e grãos
por vagem reduziram significativamente com o aumento no número de ninfas nas folhas, e
as curvas de regressão se ajustaram melhor ao modelo linear (Figura 3.4-A, B, C e D). A
menor produção do FC foi devido a incidência de BGMV no FC, doença que não se
expressa no FGM.
Figura 3.4. Produção (g planta-1) (A), número médio de vagens planta-1 (B), número
médio de grãos planta-1 (C) e número médio de grãos vagem-1 (D) (±EP) em
feijoeiro geneticamente modificado (GM) e convencional (C), infestados em
fase de desenvolvimento vegetativo (V3-V4) com diferentes níveis
populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B. Santo Antônio de Goiás,
Goiás, 2014.
55
No FGM não foi observado nenhum sintoma da doença, independentemente do
nível de infestação de adultos da mosca-branca a que as plantas foram submetidas (Figura
3.5). Entretanto, os sintomas de BGMV foram severos para o FC quando infestado no
estádio entre V3-V4.
Figura 3.5. Planta de feijoeiro geneticamente modificada (esquerda) e convencional
(direita) submetidas à infestação de Bemisia tabaci biótipo B em fase de
desenvolvimento vegetativo (V3-V4)
Para o FC, todas as plantas infectadas já expressavam sintomas da virose 20
DAI por adultos. A porcentagem de plantas infectadas, considerando todas as avaliações,
variou de 34,6 a 100% (Figura 3.6 - B). O número de plantas com sintomas da VMDF
aumentou com o aumento no número de ninfas e as curvas ajustaram-se melhor ao modelo
quadrático para todas as datas avaliadas (Figura 3.6 B). Lemos et al. (2003) e Silva et al
(2013), em experimentos de avaliação da suscetibilidade genótipos de feijão ao BGMV
observaram que os sintomas visíveis da virose surgiram a partir dos 28 dias após a
emergência das plantas, resultado bem próximo aos deste estudo.
Para o FC, foi observado também um incremento significativo na severidade
do BGMV com o aumento no tempo de exposição das plantas aos adultos, para todos os
períodos de avaliação (20, 27, 34, 41 e 48 DAI) (Figura 3.6 - A).
56
Figura 3.6. Severidade (A) e Incidência (B) de Bean golden mosaic virus (BGMV) em
feijoeiro convencional infestado em fase de desenvolvimento vegetativo (V3-
V4) em função de diferentes tempos de infestação de Bemisia tabaci biótipo
B. Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAI: dias após a infestação)
Quando as plantas foram infestadas em estádio entre V3-V4 foi observado
sintomas de fumagina apenas para o FC (Figura 3.7). A severidade da fumagina em plantas
de FC aumentou com o aumento no número de ninfas por folha, ajustando-se melhor ao
modelo quadrático (Figura 3.7 - A). A severidade de fumagina máxima foi, em média de
1,5, quando as plantas foram infestadas com 250 ninfas/folha valor consideravelmente
baixo, em uma escala de 1 a 9. A incidência de fumagina em função do número de ninfas
folha-1 também foi significativa e o modelo linear foi o que se ajustou melhor (Figura 3.7
B). Uma infestação de 480 ninfas folha-1, resultou em 57,7% das plantas com sinais da
fumagina.
Ninfas folha-1
0 100 200 300 400 500
Inci
dên
cia
de
fum
agin
a (%
)
0
20
40
60
80
100
y= 0,1111x - 0,2199 R2= 0,89**
Ninfas folha-1
0 100 200 300 400 500
Sev
erid
ade
de
fum
agin
a
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
y= -6E-06x2 + 0,0036x + 0,9686 R2= 0,98**
A) B)
Figura 3.7. Severidade (A) e incidência (B) de fumagina (±EP) em feijoeiro convencional,
infestados em fase de desenvolvimento vegetativo (V3-V4) com diferentes
níveis populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B. Santo Antônio de
Goiás, Goiás, 2014. (DAI: dias após a infestação)
Para o experimento infestado em fase de florescimento (R6), não foram
57
observados sintomas da virose e nem sinais de fumagina nas folhas das plantas de FGM e
FC. Não foi observada também interação significativa entre níveis de infestação de ninfas e
os feijoeiros para os componentes de produção (Tabela 3.4). Com estes resultados, pode-se
inferir que o dano direto causado por ninfas de mosca-branca ao feijoeiro é pequeno, uma
vez que a planta neste estágio de desenvolvimento (R6) é pouco afetada pela incidência do
VMDF (Quintela, 2013; Faria et al., 2000). Entretanto, maiores valores de produção de
grãos, vagens por planta e grãos por planta foram observados para o FC em relação ao
FGM.
Tabela 3.4. Valores médios (±EP) para componentes de produção em feijoeiro
geneticamente modificado e convencional, submetidos a diferentes níveis
populacionais de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B, em fase de
florescimento (R6). Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014(1)
Massa de grãos
(g planta-1) (2) Vagens planta-1(2) Grãos planta-1(2) Grãos vagem-1(2)
Feijão (F)
Transgênico 1,41 ± 0,19 b 2,45 ± 0,25 b 6,18 ± 0,78 b 2,14 ± 0,15
Convencional 2,28 ± 0,22 a 5,16 ± 0,33 a 10,01 ± 0,78 a 1,92 ± 0,09
F (F) 11,12** 44,43** 16,57** 0,43ns
Nível (N)
0 1,43 ± 0,31 3,11 ± 0,53 6,14 ± 1,29 1,77 ± 0,18
20 2,01 ± 0,42 4,00 ± 0,60 7,78 ± 1,45 1,82 ± 0,13
50 2,06 ± 0,38 3,69 ± 0,48 8,36 ± 1,41 2,11 ± 0,22
120 2,12 ± 0,39 4,36 ± 0,66 10,03 ± 1,50 2,20 ± 0,22
280 1,67 ± 0,36 3,39 ± 0,60 8,19 ± 1,69 2,35 ± 0,33
760 1,80 ± 0,36 4,28 ± 0,71 8,06 ± 1,18 1,95 ± 0,17
F (N) 0,57ns 0,88ns 0,91ns 0,63ns
F (F x N) 1,16ns 1,18ns 1,81ns 1,29ns
CV (%) 32,66 26,81 35,80 19,70
(1) Médias seguidas de letras diferentes, na coluna, diferem estatisticamente entre si pelo teste F (P≤0,05). (2) Para a análise estatística os dados foram transformados em (x + 0,5)1/2.
A defesa da planta contra patógenos tem um custo em termos de energia e
carboidratos (Berger et al., 2007; Essmann et al., 2008a; 2008b). Para neutralizar
mudanças estressantes e crescer com sucesso, a maioria das plantas iniciam mecanismos de
resistência contra estresses ambientais por reprogramação de metabolismo e expressão de
gene, adquirindo um novo equilíbrio entre o desenvolvimento e defesa (Yu et al., 2010,
Morkunas & Ratajczak, 2014). Então, a menor produtividade do FGM em relação ao FC
58
observado no experimento infestado na fase de florescimento pode ter sido em função do
maior gasto energético das plantas de FGM para a resistência ao vírus do mosaico dourado.
Os menores valores nas variáveis de produção e maiores variabilidades
observados no experimento infestado na fase de florescimento do FGM, em comparação as
fases de folhas primárias (V2) e desenvolvimento vegetativo (V3-V4), pode estar
relacionado a manipulação das plantas podendo ter ocorrido o abortamento de flores.
Porém, o nível médio de infestação de até 760 ninfas de mosca-branca em fase de
florescimento no feijoeiro não causou danos, isto é, não houve redução na produção tanto
do FGM como do FC (Figura 3.8).
Figura 3.8. Produção (g planta-1) (A), número médio de vagens planta-1 (B), número
médio de grãos planta-1 (C) e número médio de grãos vagem-1 (D) (±EP) em
feijoeiro geneticamente modificado (GM) e convencional (C), infestados em
fase de florescimento (R6) com diferentes níveis populacionais de ninfas de
Bemisia tabaci biótipo B. Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014.
Não existem resultados relacionando a população de mosca-branca (adultos ou
ninfas) à incidência e severidade de fumagina nas folhas de feijoeiro. Para o meloeiro,
Azevedo & Bleicher (2002) determinaram que entre quatro e oito adultos de mosca-branca
por folha ou 0,9 e 4 ninfas 2,8 cm-2 de área foliar causaram intensa ocorrência de fumagina
nas folhas e frutos, comprometendo a produção comercial de frutos.
Neste trabalho, verificou-se que as ninfas de mosca-branca não causaram danos
59
diretos por sucção de seiva no FGM com médias de até 200 ninfas folha-1 em infestações
em folhas primárias (V2), com até 480 ninfas folha-1 no crescimento vegetativo (V3-V4) e
com até 760 ninfas folha-1 no florescimento (R6). No entanto, no feijoeiro convencional,
houve queda nos componentes de produção somente no estádio V3-V4, devido a alta
incidência e severidade do BGMV.
Para outras culturas os danos causados por ninfas de mosca-branca têm sido
relatados. Por exemplo, em campo de soja, o controle tem sido realizado de forma empírica
quando a população de mosca-branca alcança 30 ninfas folha-1 (Palumbo et al., 2011;
Bortolotto et al., 2015). Porém em avaliações realizadas por Vieira et al. (2013), apenas
quando a população de ninfas atingiu 408 indivíduos folha-1 causaram perdas significativas
na produtividade. Não se sabe se a perda foi devida à injúria imposta pela alimentação da
mosca-branca ou à fumagina que cobriu as folhas. Os autores concluíram que o controle da
mosca-branca deve ser feito somente quando a infestação for suficiente para propiciar a
formação de fumagina, sendo o limite para o controle de 120 ninfas folha-1 (40 ninfas
folíolo-1).
Hirose et al. (2010), estudando o efeito do dano direto de diferentes populações
de mosca-branca na cultura da soja, observaram que a correlação de níveis de infestação
com a produtividade foi baixa, mas com o aumento do número de ninfas nas folhas
observou tendência de redução na produtividade, dados obtidos em duas safras em
diferentes épocas de avaliação. Ainda, os autores observaram que os resultados obtidos
permitiram sugerir que infestações médias de até 15 ninfas folíolo-1, durante o período
reprodutivo da cultura não causam perdas significativas na produtividade.
Na cultura do algodoeiro, os níveis de dano para B. tabaci biótipo B foram de
1,7-4,7 ninfas cm-2 de folha (Naranjo et al., 1996), e na cultura do tomate, de 4 ninfas
folha-1 (Gusmão et al., 2006). Riley & Palumbo (1995a; 1995b) estimando o nível de ação
para o controle de Bemisia tabaci em melão, baseado na densidade populacional,
mostraram que médias de 0,5, 1 e 2 ninfas 7,6 cm-2 de área foliar resultaram em danos de
5, 10 e 20%, respectivamente.
É necessário maiores estudos para verificar se os níveis populacionais de ninfas
de mosca-branca do presente estudo não causam danos ao FGM em nível de campo, onde
outros fatores podem favorecer a severidade do dano da mosca-branca, como a ocorrência
do Cowpea mild mottle virus, maior dispersão do fungo Capnodium sp. (fumagina) e em
épocas com condições favoráveis a multiplicação e dispersão do inseto no plantio da seca
60
(entre janeiro a março). Assim como, estudos com maiores níveis populacionais a fim de
detectar o nível de dano econômico e com isso determinar o nível de controle para mosca-
branca na cultura do feijoeiro geneticamente modificado.
3.4 CONCLUSÕES
As ninfas de B. tabaci biótipo B não causam danos diretos, pela sucção da
seiva, e indiretos, pela formação de fumagina ao feijoeiro geneticamente modificado
quando a infestação ocorre em fase de folhas primárias (V2) com até 200 ninfas folha-1,
crescimento vegetativo (V3-V4) com até 480 ninfas folha-1 e florescimento (R6) com até
760 ninfas folha-1.
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4 DANOS DO Cowpea mild mottle virus E DE Bemisia tabaci (GENNADIUS,
1889) BIÓTIPO B EM LINHAGENS DE FEIJOEIRO GENETICAMENTE
MODIFICADO RESISTENTE AO Bean golden mosaic virus
RESUMO
O feijão é suscetível a várias viroses, incluindo o Bean golden mosaic virus
(BGMV) e o Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Como estes dois vírus são
transmitidos pela mosca-branca, Bemisia tabaci, e a sintomatologia do BGMV é muito
mais intensa em comparação a do CpMMV, é difícil separar a ocorrência das duas
doenças em plantas de feijão. O desenvolvimento do feijoeiro evento Embrapa 5.1,
resistente ao BGMV e de linhagens isogênicas transgênicas de dois cultivares
comerciais (Pérola e BRS Pontal) permite a avaliação dos danos causados somente por
CpMMV, uma vez que estas isolinhas não são infectadas por BGMV. O objetivo deste
trabalho foi determinar a incidência e os danos causados pelo CpMMV em linhagens de
FGM e correlacionar com o nível populacional de mosca-branca nestas linhagens. Os
experimentos de campo foram conduzidos em duas áreas experimentais da Embrapa
Arroz e Feijão em Santo Antônio de Goiás (16°30’24,57” S; 49°17’06,53” W) e
Brazabrantes, GO (16°26’09, 20” S, 49°24’05,80” W). Três isolinhas de FGM oriundas
da cv. Pérola e seis oriundas da cv. BRS Pontal, duas cultivares comerciais parentais e
três outras cinco cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169, e CNFC 15882
foram comparadas. Foi avaliada a incidência de BGMV, CpMMV, número de ovos,
ninfas e adultos de mosca-branca e os componentes de produção (massa de cem grãos e
produtividade). A população de adultos de B. tabaci biótipo B foi significativamente
menor nas linhagens geneticamente modificadas provenientes da cv. Pérola (CNFCT
16201 e CNFCT 16203) e da BRS Pontal (CNFCT 16205) e nas cultivares
convencionais IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882. Não foi observada diferença
significativa na população de ninfas e ovos de mosca-branca entre as linhagens de FGM
e os outros genótipos de feijão. Apesar da baixa incidência de CpMMV nas linhagens de
FGM provenientes da cv. Pérola (CNFCT 16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204), a
produtividade destas linhagens foi significativamente menor em comparação as
linhagens geneticamente modificadas da BRS Pontal (CNFCT 16205, CNFCT 16206,
CNFCT 16209 e CNFCT 16210), que apresentaram alta incidência de CpMMV. No
experimento em Brazabrantes foi observada maior incidência de doenças. A
produtividade da cv. Pérola e BRS Pontal foi somente 81 e 299 kg ha-1,
respectivamente, e significativamente menor que as linhagens FGM derivadas de cv.
Pérola (711 kg ha-1) e cv. BRS Pontal (1.073 kg ha-1). A baixa produtividade do FC em
comparação ao FGM foi devido à ocorrência do BMGV que não se expressa nas
linhagens geneticamente modificadas. As isolinhas do FGM derivadas da cv. Pérola e
BRS Pontal FGM produziram, em média, 878% e 358%, respectivamente, a mais de
grãos em comparação ao FC. O feijoeiro geneticamente modificado, apesar da
incidência do CpMMV, tem potencial para produzir em épocas de alta incidência de
65
mosca-branca e de plantas infectadas por vírus se estabelecido programas de manejo de
populações da mosca-branca com práticas culturais e inseticidas químicos.
Palavras-chave: População, mosca-branca, vetor, Carlavirus, Phaseolus vulgaris L.
DAMAGE OF Cowpea mild mottle virus AND Bemisia tabaci (GENNADIUS, 1889)
BIOTYPE B IN LINES COMMON BEAN GENETICALLY MODIFIED RESISTANT
TO THE Bean golden mosaic virus
ABSTRACT
Common bean is susceptible to several viral diseases including Bean golden
mosaic virus (BGMV) and Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Since both viruses are
whitefly transmitted, double infection can be easily overlooked due to the much intense
BGMV symptomatology. The development of Embrapa 5.1 event of common bean
resistant to BGMV (GM), and near isogenic lines to two commercial cultivars (Pérola
and BRS Pontal) allows the evaluation of the damage caused by CpMMV by itself,
since these transgenic isolines not get infected by BGMV. The objective of this study
was to determine the incidence and damage by CpMMV on the GM isolines and its
correlation to the population level of Bemisia tabaci, in the absence of whitefly control.
Field experiments were conducted in two experimental farms of Embrapa Rice and
Beans in Santo Antonio de Goiás (16°30’24,57” S; 49°17’06,53” W) and Brazabrantes
(16°26’09, 20” S, 49°24’05,80” W), State of Goiás. Four isolines derived from cv.
Pérola, and six from cv. BRS Pontal, the two parental commercial cultivars, and three
other entries named IPR Eldorado, BRB 169, and CNFC 15882 were compared. The
incidence of BGMV, CpMMV, number of whitefly eggs nymphs and adults were
assessed as yield and yield components. The adult population of whiteflies was
significantly lower in the GM lines derived from cv. Pérola (CNFCT 16201 and CNCF
16203) and from cv. BRS Pontal (CNFCT 16205), as well as on the commercial cv. IPR
Eldorado, access BRB 169 and line CNFP 15882. It was not observed significant
differences in whitely eggs and nymphs among the GM isolines and other bean
genotypes. Despite the low incidence of CpMMV in the GM isolines derived from cv.
Pérola, yield of these isolines was lower than that for some of the isolines derived from
cv. BRS Pontal (CNFCT 16205, CNFCT 16206, CNFCT 16209 and CNFCT 16210)
which had a higher incidence of CpMMV. At the Brazabrantes field a higher disease
incidence was observed. The yield for cv. Pérola and BRS Pontal reached only 81 and
299 kg ha-1, respectively, and were significantly lower than the GM lines derived from
cv. Pérola (711 kg ha-1) and cv. BRS Pontal (1.073 kg ha-1). The low yield of the
conventional common bean parental cultivars as compared to the GM isolines was due
to the severe occurrence of BGMV. The GM isolines derived from cv. Pérola and from
cv. BRS Pontal yielded an average of 878% and 358% higher, respectively, than the
conventional accesses. The GM isolines have yield potential even at conditions of high
incidence of B. tabaci and the CpMMV if a management program for whiteflies
including cultural practices and insecticides is established.
66
Key words: Population, whitefly, vector, Carlavirus, Phaseolus vulgaris L.
4.1 INTRODUÇÃO
A mosca-branca, Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) (Hemiptera:
Aleyrodidae), é uma das pragas mais importante do mundo, principalmente como vetor
de vírus de planta (Lapidot & Polston, 2010; Brown, 2010; Navas-Castillo et al., 2011).
B. tabaci se alimenta de mais de 600 espécies de plantas e causa danos em diversas
culturas de importância econômica (Hilje, 1996, Oliveira et al., 2001). No Brasil, um
grande número de culturas são atacadas por esse inseto, com os danos econômicos
estimados em US$ 714 milhões por ano (Oliveira et al., 2013).
Os danos diretos são causados pela sucção da seiva das plantas e injeção de
toxinas, causando debilidades às plantas. Ao sugar a seiva, causam danos indiretos pela
excreção de substância açucarada, que favorece o desenvolvimento do fungo fumagina
(Capnodium spp.) sobre as folhas, responsável por redução da área fotossintética e do
valor comercial da produção (Lopez et al., 2008; Quintela, 2013). Além disso, B. tabaci
é vetor de mais de 150 espécies de vírus, principalmente do gênero Begomovirus
(Lapidot & Polston, 2010). Os vírus deste gênero têm limitado significativamente o
cultivo de tomate e feijão, especialmente em clima quente e seco (Faria et al., 1994).
Na cultura do feijoeiro-comum (Phaseolus vulgaris L.), o principal dano
causado pela mosca-branca, B. tabaci Biótipo B, é a transmissão do vírus do mosaico
dourado do feijoeiro, incitado pelo Bean golden mosaic virus (BGMV) (Oliveira et al.,
2001; Jones, 2003; Quintela, 2013). Fator que limita a produção desta cultura em várias
regiões do Brasil. O BGMV pode causar danos econômicos que variam de 30 a 100%,
dependendo da cultivar, estádio da planta, população do vetor, presença de hospedeiros
alternativos e condições ambientais (Faria et al., 1996). As perdas anuais no Brasil
foram estimadas entre 90 e 280 mil toneladas de grãos, quantidade que seria suficiente
para alimentar entre 6 e 20 milhões de brasileiros adultos. Acredita-se que pelo menos
200.000 hectares estão atualmente inviabilizados para o cultivo do feijoeiro na safra da
seca, nas regiões Sudeste, Centro-Oeste e Sul (Norte do Paraná) (Melo et al., 2005).
O uso de inseticidas sintéticos continua sendo o principal método de
controle de mosca-branca, que são aplicados várias vezes praticamente durante todo o
ano, nas diversas culturas (Quintela, 2013). Aproximadamente 23 princípios ativos estão
67
registrados para o controle da mosca-branca (Agrofit, 2015), entretanto poucos deles
têm se mostrado eficientes. Estudos demonstraram a seleção de indivíduos da B. tabaci
resistentes a inseticidas de diversos grupos químicos, tais como organofosforados
(Ahmad et al., 2002; Omer et al., 1993a; 1993b), carbamatos (Omer et al., 1993a),
piretroides (Omer et al., 1993a, Cahill et al., 1995, Ahmad et al., 2002), ciclodienos
(Perry, 1985; Ahmad et al., 1987), reguladores de crescimento (Cahill et al., 1994;
1996b; Dennehy & Williams, 1997) e neonicotinoides (Cahill et al., 1996a, Elbert &
Nauem, 2000; Dennehy et al., 2005; Silva et al., 2009; Lima, 2014; Cardoso, 2014).
A utilização de várias táticas de manejo para mitigação dos danos causados
pela mosca-branca e os vírus transmitidos torna-se importante neste contexto de perdas
expressivas no feijoeiro-comum. Desta forma, a resistência de genótipos às doenças
transmitidas por mosca-branca compõe tática importante no manejo integrado desta
praga.
A busca por cultivares resistentes ao mosaico dourado foi iniciada na década
de 70, tendo sido encontrados apenas baixos níveis de tolerância à doença (Aragão et
al., 2001; Lemos et al., 2003). Devido à dificuldade em se obter plantas imunes a essa
doença através dos métodos de melhoramento convencionais, os trabalhos de pesquisa
concentraram-se na engenharia genética, resultando no desenvolvimento do feijoeiro
geneticamente modificado (FGM) resistente ao BGMV, nomeado evento Embrapa 5.1.
Este foi desenvolvido por meio de um mecanismo conhecido como resistência derivada
do patógeno (Aragão & Faria, 2009). Aprovado em setembro de 2011 pela CTNBio, o
evento Embrapa 5.1 foi o primeiro FGM e a primeira planta comercial geneticamente
modificada desenvolvida na América Latina (Aragão & Faria, 2009; Brod et al., 2013).
Entretanto, em ensaios de valor de cultivo e uso, etapa final de liberação
comercial de cultivares com o evento Embrapa 5.1, observou-se a ocorrência de outra
doença virótica transmitida também pela mosca-branca, um carlavírus da espécie
Cowpea mild mottle virus (CpMMV). Acredita-se que esta doença já estivesse presente
no feijoeiro, mas os seus sintomas eram obscurecidos pela presença do BGMV, que é
uma doença muito mais agressiva. O CpMMV já tinha sido descrito no Brasil no ano de
1979, como um carlavírus infectante de plantas de feijão cultivar Jalo, com sintomas de
mosaico em ângulos e mosaico amarelo internerval (Costa et al., 1983).
Segundo Brito et al. (2012), as carlaviroses podem reduzir os rendimentos
de algumas espécies de cultura entre 10 a 15% e, em infecções mistas, pode acentuar os
68
efeitos deletérios de outros vírus. No trabalho de Costa et al (1983), utilizando plantas
de feijão do grupo carioca inoculadas mecanicamente com o vírus, não foi constatada
redução na produtividade. Porém nas cultivares Manteiga e Jalo esta foi da ordem de 25
e 31%, respectivamente. Em outro estudo, dentre 11 cultivares de feijão comum do IAC
avaliadas, nenhum foi imune ao vírus, sendo que IAC-Carioca Tybatã e IAC–Carioca
Eté foram menos afetados quanto à sintomatologia (Marubayashi, 2006). Já Almeida et
al. (2003) relataram reduções na produtividade de soja (Glycine max Merr.) superiores a
85%, podendo ser até mesmo de 100% (Hoffmann et al., 2003).
Os estudos sobre a interação FGM/mosca-branca/CpMMV, avaliando-se o
nível de infestação e dos danos do CpMMV em relação à incidência da mosca-branca,
B. tabaci biótipo B serão fundamentais para o planejamento de estratégias de manejo
para a liberação responsável das sementes do FGM para produção comercial. Como o
FGM é resistente ao BGMV, será possível determinar em campo, os danos causados
somente pelo CpMMV ao feijoeiro. Desta forma, este trabalho teve como objetivo
determinar a incidência e os danos causados pelo CpMMV em linhagens de FGM
oriundas da cv. Pérola e linhagens da cv. BRS Pontal e correlacionar com o nível
populacional de mosca-branca nestas linhagens a campo.
4.2 MATERIAL E MÉTODOS
Dois experimentos foram conduzidos em campos experimentais da Embrapa
Arroz e Feijão no período de fevereiro a junho de 2014, plantio da seca. Os plantios
foram efetuados em 27/02/2014 na Fazenda Palmital em Brazabrantes, Goiás (latitude
16°26’09,20” S e longitude 49°24’05,80” W) e em 24/03/2014 na Fazenda Capivara em
Santo Antônio de Goiás, Goiás (latitude 16°30’24,57” S e longitude 49°17’06,53” W).
O clima, conforme classificação de Köppen, é Aw, tropical de savana,
megatérmico. A temperatura média anual do ar é de 22,6ºC, em que o mês de junho tem
a menor média de temperatura mínima do ar (14,2ºC), enquanto o mês de setembro a
maior média de temperatura máxima do ar (31,4ºC). A vegetação natural é do tipo
Cerradão subperenifólio. O solo predominante é o Latossolo Vermelho distroférrico,
textura argilosa com relevo plano. Os dados de precipitação, umidade relativa e
temperatura média foram registrados durante o período de estudo (Figura 4.1).
Em ambos os experimentos foram avaliadas nove linhagens geneticamente
69
modificadas elite de feijoeiro-comum, sendo três derivadas do cultivar Pérola (CNFCT
16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204) e seis do cultivar BRS Pontal (CNFCT 16205,
CNFCT 16206, CNFCT 16207, CNFCT 16208, CNFCT 16209 e CNFCT 16210).
Cinco cultivares convencionais foram utilizadas para comparação (Pérola, BRS Pontal,
IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882). O delineamento utilizado foi em blocos
casualizados, com quatorze tratamentos e três repetições. A parcela experimental foi
constituída de quatro linhas de 4,0 m de comprimento e espaçamento entre linhas de 0,5
m, totalizando 8,0 m2 de área e 4,0 m2 de área útil.
Figura 4.1. Dados de precipitação (mm), umidade relativa (%) e temperatura média
(ºC) durante o período de cultivo dos ensaios em Santo Antônio de Goiás
(A) e Brazabrantes (B), Goiás. Dados da estação meteorológica da
Embrapa Arroz e Feijão, 2014
O solo foi preparado convencionalmente, por meio de aração e gradagem
leve. A correção da fertilidade do solo foi feita de acordo com as exigências da cultura,
utilizando-se 350 kg ha-1 da fórmula 5-30-15 na adubação de plantio e 60 kg ha-1 de
ureia em cobertura, trinta dias após a emergência das plantas. O plantio foi realizado
com stand final de 15 sementes m-1.
No experimento em Brazabrantes, o controle de plantas daninhas foi
realizado com uso dos herbicidas de ingrediente ativo fomesafen (225 g i.a. ha-1) e
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
100
Precipitação (mm) Umidade Relativa Média (%)
Temperatura Média (°C)
A
B
70
haloxifope-R éster metílico (30 g i.a. ha-1) aos 11 dias após emergência (DAE) e capina
manual aos 23 DAE. Para o controle de insetos-praga desfolhadores (crisomelídeos)
utilizou-se o inseticida carbaril (72 g i.a. 100 L-1 de água) aos 11 e 20 DAE. Foi
utilizado abamectin (7,2 g i.a. ha-1) aos 44 DAE para o controle de ácaros. Apenas no
experimento em Brazabrantes houve a necessidade da aplicação de fungicida, utilizando
azoxystrobin (50 g i.a. ha-1), aos 33 DAE.
No experimento em Santo Antônio de Goiás, foi realizado dessecação das
plantas daninhas cinco dias antes do plantio com os herbicidas glifosato (1440 g i.a. ha-
1) e carfentrazona etílica (28 g i.a. ha-1). Em pós-emergência, aos 4 DAE, foram
utilizados os herbicidas fomesafen (225 g i.a. ha-1), fluazifop-P-Butil (188 g i.a. ha-1) e
bentazona (144 g i.a. ha-1); aos 13 DAE utilizou-se fomesafen (225 g i.a. ha-1) e
fluazifop-P-Butil (188 g i.a. ha-1). No controle de insetos-praga (crisomelídeos), aos 13
e 20 DAE, utilizou acefato (375 g i.a. ha-1). Aos 39 DAE foi aplicado o acaricida
abamectin (7,2 g i.a. ha-1) para o controle de ácaros.
Os adultos foram contados, em dez folhas das linhas centrais, na última
folha completamente expandida. A avaliação de adultos foi realizada no período da
manhã, virando-se as folhas lentamente para não afugentar os insetos e facilitar a
visualização (Tonhasca Junior et al., 1994). Para avaliar a incidência de ovos e ninfas de
mosca-branca foram coletados dez folhas/parcela. Em seguida, as folhas foram
armazenadas em caixas tipo gerbox (11 x 11 x 3,5 cm) levadas ao laboratório, onde
ovos e ninfas foram contados na face abaxial com auxílio de microscópio estereoscópio.
Foram realizadas quatro amostragens em ambos os ensaios, aos 16, 23, 30 e
37 DAE em Brazabrantes e aos 12, 18, 25 e 32 DAE em Santo Antônio de Goiás. Para
contagem de ovos e ninfas, a primeira avaliação foi realizada em folhas primárias, a
segunda no primeiro trifólio, a terceira no segundo trifólio e a quarta e última avaliação
no terceiro trifólio do feijoeiro.
A avaliação da incidência de vírus do mosaico dourado do feijoeiro (Bean
golden mosaic virus – BGMV) e da carlavirose (Cowpea mild mottle virus – CpMMV)
foram realizadas contando-se as plantas com sintomas da doença em 2,0 m de cada
linha das duas linhas centrais. As avaliações foram realizadas aos 37 e 44 DAE, no
ensaio em Brazabrantes e aos 18, 26, 34 e 40 DAE em Santo Antônio de Goiás. Para as
cultivares convencionais, a incidência do BGMV e CpMMV nas plantas de feijão foram
agrupadas, pois foi difícil determinar a ocorrência isolada destas doenças. A
71
confirmação do CpMMV nas plantas de feijão geneticamente modificado e
convencional foi realizada por microscopia eletrônica pelo Prof. Dr. Elliot Watanabe
Kitajima (ESALQ-USP), posteriormente por sorologia (ELISA indireto) realizada
usando antissoros produzidos com CpMMV de soja pelo Dr. Álvaro Manuel Rodrigues
Almeida (CNPSoja) e pela Profª. Drª. Claudine Márcia Carvalho (DFP-UFV).
As colheitas dos experimentos foram realizadas aos 79 DAE para
Brazabrantes e aos 81 DAE para Santo Antônio de Goiás, no ponto de maturação
fisiológica da cultura. A produtividade e a massa de cem grãos foram determinadas a
partir de plantas da área útil de cada parcela, após trilhagem os grãos foram pesados e os
dados corrigidos para 13% base úmida.
Todos os dados foram submetidos ao teste de Komogorov-Smirnov, a fim de
verificar a normalidade dos resíduos. Para análise estatística, dados de adultos, ovos e
ninfas de mosca-branca, CpMMV e virose nas cultivares convencionais (BGMV e
CpMMV) foram transformados em (x + 0,5)1/2, para que os resíduos atendessem os
pressupostos da distribuição normal. Todos os dados foram submetidos à análise de
variância (ANOVA) e, quando significativo, as médias foram separadas pelo teste de
Scott-Knott (P≤0,05). Foi realizado o teste de correlação de Pearson para verificar a
correlação entre as variáveis.
Utilizou-se a análise de componentes principais (multivariada) a fim de
discriminar as linhagens de feijoeiro quanto à incidência de viroses e B. tabaci biótipo
B, no qual foram utilizadas as variáveis adultos, ovos e ninfas de mosca-branca, viroses
(BGMV e CpMMV), massa de cem grãos e produtividade. Para todas as análises foi
utilizado o software estatístico R versão 2.15.2 (R Core Team, 2012).
4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
No experimento conduzido em Brazabrantes, GO, foi observado maior
número médio de adultos de mosca-branca, B. tabaci biótipo B, na primeira avaliação
(16 DAE), com uma média de 9,9 adultos por folha (Figura 4.2). Na amostragem
seguinte (23 DAE), o número médio de indivíduos foi de 3,5 por folha. Nas avaliações
aos 30 e 37 DAE a população diminuiu consideravelmente, com médias de 0,8 adultos
por folha, respectivamente.
Diferenças entre as linhagens, para o número de adultos, foram observadas
72
somente aos 16 e 23 DAE. Aos 16 DAE, o número médio de adultos por folha foi
significativamente menor nas linhagens geneticamente modificadas proveniente de
Pérola (CNFCT 16201 e CNFCT 16203) e de BRS Pontal (CNFCT 16205) e nas
cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882.
Aos 23 DAE, foi observado significativamente menor número médio de
adultos nas mesmas linhagens amostradas aos 16 DAE, com a adição das linhagens
CNFCT16206 e CNFCT16207, oriundas da cv. BRS Pontal. As demais linhagens
permaneceram com maior população de adultos por folha.
Maior número médio de ovos foi observado aos 23 DAE com média de 64,4
ovos por folha, indicando que aos 16 DAE os adultos estavam iniciando a colonização
das plantas de feijão, pois a média de ovos foi muito menor nesta data, com 2,1 ovos
por folha (Figura 4.3). Em nenhuma das quatro datas de amostragem foi verificada
diferença entre as linhagens de FGM e FC para o número de ovos depositados por
fêmeas de mosca-branca.
Semelhante ao observado para o número de ovos, não foi detectada
diferença no número médio de ninfas entre as linhagens geneticamente modificadas e
convencionais (Figura 4.4). Maiores níveis populacionais de ninfas foram observadas
aos 23 e 30 DAE. O número médio de ninfas foi de 436,5 indivíduos por folha aos 23
DAE e 567,3 aos 30 DAE. Estes resultados sugerem que uma amostragem de 9,5
adultos por folha pode resultar em uma população de 436,5 a 567,3 ninfas em média por
folha. Estas ninfas foram, provavelmente, provenientes dos ovos depositados entre os
dias 16 e 23 DAE, pois a duração da fase de ovo é, em média, de 7-8 dias no feijoeiro
(Quintela, 2004).
A incidência de adultos de mosca-branca foi menor em alguns genótipos,
tanto de feijão geneticamente modificado como convencional (Figura 4.2). O mesmo foi
observado por Pinheiro et al. (2014). Estes autores verificaram que, em algumas datas
de amostragem, a população de artrópodes em feijoeiro geneticamente modificado
Olathe evento M1/4, com resistência moderada ao vírus do mosaico dourado, o número
de algumas espécies de pragas, como adultos de B. tabaci, foi significativamente menor
em plantas de feijoeiro geneticamente modificado em relação ao não geneticamente
modificado, embora o gene introduzido não tenha o objetivo de reduzir níveis
populacionais da praga.
73
0
4
8
12
16
0
4
8
12
16
Adult
os
folh
a-1
0
4
8
12
16
CN
FCT 1
6201
CN
FCT 1
6203
CN
FCT 1
6204
CN
FCT 1
6205
CN
FCT 1
6206
CN
FCT 1
6207
CN
FCT 1
6208
CN
FCT 1
6209
CN
FCT 1
6210
Pérol
a
BRS P
onta
l
IPR E
ldor
ado
BRB 1
69
CN
FP 158
820
4
8
12
16
16 DAE - F= 3,2011**; P= 0,0056; CV= 10,14%
23 DAE - F= 2,1781*; P= 0,0442; CV= 14,46%
30 DAE - F= 1,1485ns; P= 0,3668; CV= 11,76%
37 DAE - F= 1,1951ns; P= 0,3360; CV= 13,78%
a
bb
aa
bb
a a aaa
b
b
bb
b ba
a
a a ab b
bb
a
Figura 4.2. Número médio (±EP) de adultos de Bemisia tabaci biótipo B por folha em
feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Barras com letras
diferentes para cada data de amostragem representam médias diferentes pelo
teste de Scott-Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014. (DAE: dias após a
emergência)
74
0
50
100
150
200O
vo
s fo
lha-1
0
50
100
150
200
0
50
100
150
200
CN
FCT 1
6201
CN
FCT 1
6203
CN
FCT 1
6204
CN
FCT 1
6205
CN
FCT 1
6206
CN
FCT 1
6207
CN
FCT 1
6208
CN
FCT 1
6209
CN
FCT 1
6210
Pérol
a
BRS P
onta
l
IPR E
ldor
ado
BRB 1
69
CN
FP 158
820
50
100
150
200
16 DAE - F= 0,9455ns
; P= 0,5243; CV= 46,74%
23 DAE - F= 0,4942ns
; P= 0,9080; CV= 38,75%
37 DAE - F= 1,0164ns
; P= 0,4652; CV= 46,62%
30 DAE - F= 2,5602*; P= 0,0200; CV= 26,46%
a a a aa a a a a
aa
aa
a
Figura 4.3. Número médio (±EP) de ovos de Bemisia tabaci biótipo B por folha em
feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Barras com letras
diferentes para cada data de amostragem representam médias diferentes
pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014. (DAE: dias
após a emergência)
75
0
200
400
600
800
1000
0
200
400
600
800
1000
Nin
fas
folh
a-1
0
200
400
600
800
1000
CN
FCT 1
6201
CN
FCT 1
6203
CN
FCT 1
6204
CN
FCT 1
6205
CN
FCT 1
6206
CN
FCT 1
6207
CN
FCT 1
6208
CN
FCT 1
6209
CN
FCT 1
6210
Pérol
a
BRS P
onta
l
IPR E
ldor
ado
BRB 1
69
CN
FP 158
820
200
400
600
800
1000
16 DAE - F= 1,2249ns
; P= 0,3175; CV= 20,26%
23 DAE - F= 2,8017*; P= 0,0123; CV= 12,67%
30 DAE - F= 2,0195ns
; P= 0,0617; CV= 19,11%
37 DAE - F= 1,0143ns
; P= 0,4669; CV= 36,72%
a
a
a a
a a a a a
a
aa a
a
Figura 4.4. Número médio (±EP) de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B por folha em
feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Barras com letras
diferentes para cada data de amostragem representam médias diferentes
pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014. (DAE: dias
após a emergência)
76
Reduções nas populações de mosca-branca, B. tabaci, em genótipos de
feijoeiro foram observados: A-429, DOR-303, 27- R e PC-50 (Peña et al., 1993); IAC
Una, Pérola, Gen 96A45-3-51-52-1, Gen 96A98-15-32-1, FT Nobre, IAC Tybatã, IAC
Alvorada, LP 02-130, LP 01-38, LP 98-122, IAC Diplomata e Gen 96A3P1-1-1 (Jesus
et al., 2010); IAC-Centauro, MD Aurora e G2333, BRS-Horizonte, IAC-Centauro, MD
Aurora, IAC-Alvorada e IAPAR-57 (Torres et al., 2012); e os genótipos selvagens
G13028, G11056, Arc 3s e Arc 5s (Oriani et al. 2005). Estes autores relataram que
diferentes densidades de tricomas aciculares e unciformes nas folhas e tricomas mais
curtos são fatores que estão relacionados à resistência de genótipos de feijão a mosca-
branca. Pesquisas adicionais devem ser conduzidas para elucidar a não preferência dos
adultos de mosca-branca por linhagens geneticamente modificadas de Pérola (CNFCT
16201 e CNFCT 16203) e de BRS Pontal (CNFCT 16205CNFCT16206 e
CNFCT16207) e nas cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882
observados neste trabalho.
Apesar da alta população de ninfas por folha, não foi verificado o
desenvolvimento do fungo fumagina (Capnodium spp.), que utiliza a substância
açucarada excretada pelas ninfas das moscas-brancas para o seu crescimento. Estes
resultados corroboram os observados no capítulo anterior, em que até 200, 480 e 760
ninfas folha-1 nas diferentes fases de desenvolvimento do feijoeiro V2, V3-V4 e R6,
respectivamente, não favoreceram o desenvolvimento da fumagina.
Não foram observados sintomas de mosaico dourado BGMV em nenhuma
das nove linhagens geneticamente modificadas. Mesmo no ensaio em Brazabrantes em
que os níveis populacionais chegaram, em média, a 9,9 adultos por folha na primeira
avaliação (16 DAE) (Figura 4.2), não foram verificados sintomas do BGMV nas
linhagens geneticamente modificadas. Entretanto, em todas as linhagens de FGM foi
observada a presença do vírus Cowpea mild mottle virus (Figura 4.5). Em Brazabrantes,
nas linhagens geneticamente modificadas oriundas da cv. BRS Pontal (CNFCT 16205,
CNFCT 16206, CNFCT 16207, CNFCT 16209 e CNFCT 16210) foram observados
significativamente maiores números de plantas infectadas com o CpMMV, em
comparação as linhagens geneticamente modificadas oriundas da cv. Pérola (CNFCT
16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204) e a oriunda da cv. BRS Pontal CNFCT 16208.
Estes resultados diferem do trabalho conduzido por Almeida et al. (2005)
que não observaram reação sintomática de plantas de feijão do grupo carioca à infecção
77
por isolados de CpMMV. No presente estudo, todas as linhagens de feijão
geneticamente modificado são do grupo carioca e foram infectadas pelo CpMMV,
principalmente as linhagens oriundas de BRS Pontal.
37 DAE - F= 10,1784**; P< 0,0001; CV= 27,30%
Inci
dên
cia
de
Cow
pea
mil
d m
ott
le v
irus
(%)
0
20
40
60
80
100
44 DAE - F= 16,7724**; P<0,0001; CV= 19,73%
CN
FCT 1
6201
CN
FCT 1
6203
CN
FCT 1
6204
CN
FCT 1
6205
CN
FCT 1
6206
CN
FCT 1
6207
CN
FCT 1
6208
CN
FCT 1
6209
CN
FCT 1
6210
0
20
40
60
80
100
a
bb
b
b
cccc
aa a
a
a
bb
bb
Figura 4.5. Incidência média (±EP) de Cowpea mild mottle virus em linhagens de
feijoeiro geneticamente modificado. Barras com letras diferentes para cada
data de amostragem representam médias diferentes pelo teste de Scott-
Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014. (DAE: dias após a emergência)
Os sintomas do CpMMV nas linhagens de FGM oriundas da cv. Pérola são
observados inicialmente pelo clareamento das nervuras e mosaico, com posterior
evolução para mosaico angular ou para manchas angulares, que são áreas verdes em um
fundo amarelo em folhas mais velhas, limitadas pelas nervuras seguidas de redução de
crescimento, sintomas que foram também observados por Costa et al. (1983) e
Marubayashi et al. (2010). Entretanto, nas linhagens de feijão geneticamente
modificado provenientes do BRS Pontal os sintomas foram marcados, principalmente,
pelas folhas com fraco mosaico e forte enrugamento (Figura 4.6), como também
observado por Brunt & Kenten (1973) em caupi (Vigna unguiculata L.) e soja (G. max).
78
Figura 4.6. Sintomas de Cowpea mild mottle virus em linhagem de feijoeiro-comum
geneticamente modificado CNFCT 16207. Plantas em estádio vegetativo
(V3-V4) (A). Plantas em florescimento (R6) (B). Brazabrantes, Goiás,
2014
Nas cultivares convencionais não foi possível separar as plantas com os
sintomas causados pelo BGMV ou CpMMV. Desta forma, a análise da porcentagem de
plantas infectadas por vírus foi realizada em conjunto para as duas doenças (Figura 4.7).
37 DAE - F= 37,6880**; P<0,0001; CV=15,91%
Inci
dên
cia
de
Vir
ose
s (%
)
0
20
40
60
80
100
44 DAE - F=11,8345**; P= 0,0019; CV= 17,68%
Pérol
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BRS P
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BRB 1
69
CN
FP 158
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20
40
60
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100
a a
b
c c
a aa
bb
Figura 4.7. Incidência média (±EP) de viroses (Cowpea mild mottle virus e Bean
Golden mosaic virus) em genótipos de feijoeiro convencional. Barras com
letras diferentes para cada data de amostragem representam médias
diferentes pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014.
(DAE: dias após a emergência)
A B
79
Aos 37 DAE, a porcentagem de plantas infectadas por vírus (BGMV e
CpMMV) foi significativamente maior nas cultivares Pérola e BRS Pontal em
comparação ao IPR Eldorado, BRB 169 e o CNFP 15882 no ensaio em Brazabrantes.
Sete dias após (44 DAE), somente nas cultivares BRB 169 e o CNFP 15882, com grãos
tipo preto, a incidência de plantas com os vírus ficou abaixo de 30%, diferindo
significativamente das demais cultivares com 6,7 a 100% de incidência.
A maior incidência de mosca-branca nas cultivares convencionais de Pérola
e BRS Pontal pode ter influenciado na maior incidência de virose nestas cultivares.
Pois, maiores densidades populacionais de adultos de mosca-branca resultaram em
maiores incidências de virose, uma vez que a correlação foi significativa e positiva entre
adultos de mosca-branca e virose (BGMV e CpMMV) (r= 0,79; P= 0,0005) (Tabela
4.1).
As maiores médias de massa de 100 grãos no ensaio em Brazabrantes foram
observadas para as linhagens de FGM, exceto para CNFCT 16208 e CNFCT 16209,
oriundas da cv. BRS Pontal (Figura 4.8). A alta densidade populacional de mosca-
branca e as incidências de CpMMV encontradas no ensaio em Brazabrantes não
afetaram a massa de 100 grãos no FGM, pois não houve correlação significativa entre o
número de adultos, ovos e ninfas de mosca-branca e CpMMV com massa de 100 grãos
(Tabela 4.1).
A massa de 100 grãos foi significativamente menor em todas as cultivares
convencionais. Essa redução na massa de cem grãos no feijoeiro convencional, ocorreu
devido a incidência das viroses (BGMV e CpMMV), principalmente por BGMV. Faria
et al. (1994) e Lemos et al. (2003) também verificaram redução nesse parâmetro em
experimentos com incidência de mosaico dourado em feijoeiro.
As linhagens geneticamente modificadas CNFCT 16205, CNFCT 16206,
CNFCT 16209 e CNFCT 16210, oriundas da cv. BRS Pontal foram as mais produtivas,
apesar de apresentarem as maiores incidências de CpMMV em Brazabrantes (Figura
4.8). Significativamente diferentes dessas, com valores médios de produtividade, foram
as linhagens CNFCT 16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204, oriundas de Pérola,
CNFCT 16207 e CNFCT 16208, oriundas de BRS Pontal, e as cultivares convencionais
IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882.
80
CN
FCT 1
6201
CN
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6205
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(Kg h
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200
400
600
800
1000
1200
1400 F= 23,6783**; P< 0,0001; CV= 16,12%
b
b
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a
a bb
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(g)
0
5
10
15
20
25
30 F= 11,1103**; P< 0,0001; CV= 7,80%
a
b bbb
bbb
a
aa a a
a
Figura 4.8. Médias (±EP) de massa de 100 grãos (g) e produtividade (kg ha-1) em
feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Letras diferentes sobre
as barras representam médias diferentes pelo teste de Scott-Knott
(P≤0,05). Brazabrantes, Goiás, 2014
As cultivares convencionais Pérola e BRS Pontal apresentaram
significativamente menores valores de produtividade, devido as infecções por BGMV e
CpMMV. As cultivares convencionais, com as maiores incidências dos vírus (CpMMV
e BGMV), foram menos produtivas e as cultivares convencionais, com as menores
incidências das viroses, foram as que tiveram maiores rendimentos, pois a correlação foi
inversamente proporcional (r= -0,92; P<0,0001), no experimento em Brazabrantes
(Tabela 4.1). Brito et al. (2012) relataram que as carlaviroses podem reduzir os
rendimentos de algumas espécies de culturas entre 10 a 15% e, em infecções mistas,
pode acentuar os efeitos deletérios de outros vírus.
81
Tabela 4.1. Coeficientes de correlação de Pearson (r) entre incidência de adultos, ovos
e ninfas de Bemisia tabaci biótipo B, Bean golden mosaic virus (BGMV),
Cowpea mild mottle virus (CpMMV), massa de cem grãos (g) e
produtividade (kg ha-1), em feijoeiro geneticamente modificado e
convencional em dois experimentos de campo. Brazabrantes e Santo
Antônio de Goiás, Goiás, 2014
Feijoeiro Geneticamente modificado Brazabrantes-GO
Santo Antônio de Goiás-GO
Valor de r Valor de p
Valor de r Valor de p
Adultos x CpMMV 0,12 ns 0,5452
0,25 ns 0,2090
Adultos x Massa de 100 grãos -0,28 ns 0,1613
0,11 ns 0,5810
Adultos x Produtividade -0,06 ns 0,7571
0,24 ns 0,2292
Ovos x CpMMV -0,06 ns 0,7501
-0,10 ns 0,6368
Ovos x Massa de 100 grãos 0,08 ns 0,7060
0,11 ns 0,5980
Ovos x Produtividade -0,09 ns 0,6461
-0,07 ns 0,7120
Ninfas x CpMMV 0,21 ns 0,3044
0,21 ns 0,2864
Ninfas x Massa de 100 grãos -0,14 ns 0,4808
0,20 ns 0,3087
Ninfas x Produtividade 0,02 ns 0,9054
-0,18 ns 0,3622
CpMMV x Massa de 100 grãos 0,35 ns 0,0754
-0,21 ns 0,2980
CpMMV x Produtividade 0,46* 0,0167
0,31 ns 0,1186
Feijoeiro Convencional
Adultos x (BGMV e CpMMV) 0,79** 0,0005
-0,12 ns 0,6731
Adultos x Massa de 100 grãos 0,38 ns 0,1640
0,11 ns 0,7095
Adultos x Produtividade -0,68** 0,0054
0,38 ns 0,1652
Ovos x (BGMV e CpMMV) 0,04 ns 0,8942
0,00 ns 0,9860
Ovos x Massa de 100 grãos 0,49 ns 0,0626
-0,14 ns 0,6116
Ovos x Produtividade 0,07 ns 0,8095
0,20 ns 0,4772
Ninfas x (BGMV e CpMMV) 0,83** 0,0002
0,17 ns 0,5458
Ninfas x Massa de 100 grãos 0,44 ns 0,0998
-0,14 ns 0,6067
Ninfas x Produtividade -0,72** 0,0023
-0,05 ns 0,8725
(BGMV e CpMMV) x Massa de cem grãos 0,35 ns 0,2014
-0,18 ns 0,5202
(BGMV e CpMMV) x Produtividade -0,92** 0,0000
-0,80** 0,0004
ns Não significativo. ** e * Significativo a 0,01 e a 0,05 de probabilidade, respectivamente.
No experimento conduzido em Santo Antônio de Goiás, embora o número
de adultos da mosca-branca tivesse sido bem menor, máximo de 2,2 adultos por folha,
as datas de maiores infestações foram observadas no início de desenvolvimento da
cultura, aos 12 e 18 DAE, semelhante ao verificado em Brazabrantes (Figura 4.9). Estes
resultados confirmam a maior preferência de adultos de mosca-branca por plantas novas
de feijão como observado também por Pinheiro et al. (2014).
82
0
1
2
3
0
1
2
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0
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2
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1
2
3
12 DAE - F= 1,4306ns
; P= 0,2112; CV= 12,13%
18 DAE - F= 0,7825ns
; P= 0,6710; CV= 13,66%
32 DAE - F= 0,4848ns
; P= 0,9137; CV= 14,55%
25 DAE - F= 1,0652ns
; P= 0,4270; CV= 14,29%
Figura 4.9. Número médio (±EP) de adultos de Bemisia tabaci biótipo B por folha em
feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Barras com letras
diferentes para cada data de amostragem representam médias
significativamente diferentes pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Santo
Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAE: dias após a emergência)
83
0
20
40
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0
20
40
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Ovos
folh
a-1
0
20
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6205
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CN
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CN
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20
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12 DAE - F= 1,6198ns
; P= 0,1430; CV= 29,80%
18 DAE - F= 1,0288ns
; P= 0,4553; CV= 25,87%
25 DAE - F= 1,3506ns
; P= 0,2482; CV= 26,12%
32 DAE - F= 1,8624ns
; P= 0,0860; CV= 27,23%
Figura 4.10. Número médio (±EP) de ovos de Bemisia tabaci biótipo B por folha em
feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Barras com letras
diferentes para cada data de amostragem representam médias
significativamente diferentes pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Santo
Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAE: dias após a emergência)
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0
40
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120
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0
40
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Nin
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0
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CN
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6201
CN
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CN
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CN
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6206
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CN
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6208
CN
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CN
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BRB 1
69
CN
FP 158
820
40
80
120
160
12 DAE - F= 1,5547ns
; P= 0,1637; CV= 18,36%
18 DAE - F= 1,7371ns
; P= 0,1119; CV= 19,02%
32 DAE - F= 1,4375ns
; P= 0,2083; CV= 19,12%
25 DAE - F= 0,9170ns
; P= 0,5491; CV= 13,87%
Figura 4.11. Número médio (±EP) de ninfas de Bemisia tabaci biótipo B por folha em
feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Barras com letras
diferentes para cada data de amostragem representam médias
significativamente diferentes pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Santo
Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAE: dias após a emergência)
85
Todos os genótipos de feijão foram significativamente semelhantes para o
número de adultos de mosca-branca em todas as avaliações. Estes resultados foram
diferentes dos observados em Brazabrantes, em que algumas linhagens geneticamente
modificadas foram colonizadas com menor número de adultos (Figura 4.2). Este
resultado, provavelmente, é devido a menor população de adultos amostrada em Santo
Antônio de Goiás, não sendo possível detectar diferenças entre as linhagens.
O número médio de ninfas e ovos não foi significativamente diferente para
as linhagens geneticamente modificadas e convencionais (Figuras 4.10 e 4.11). Os
períodos de maior oviposição coincidiram com os verificados em Brazabrantes, aos 18
DAE (Figuras 4.10). Para as ninfas, foi observada colonização semelhante entre as datas
de 18 e 32 DAE (Figura 3.11).
Em Santo Antônio de Goiás, à incidência de CpMMV nas linhagens
geneticamente modificadas foi menor que a observada em Brazabrantes (Figura 4.12).
Aos 18 DAE, a incidência do vírus nas plantas de FGM foi baixa, com no máximo 0,6%
de plantas infectadas, e os sintomas foram mais visíveis a partir da avaliação aos 26
DAE. Estes resultados são semelhantes aos observados por Marubayashi et al. (2010)
que verificaram o aparecimento do CpMMV em plantas de feijão somente a partir de 8
a 15 dias após infecção das plantas pelo vírus. Muniyappa & Reddy (1983) e Almeida et
al. (2005), verificaram o aparecimento dos sintomas de CpMMV em soja 10 dias após a
infecção.
Somente na linhagem CNFCT 16207 (oriunda do BRS Pontal) a incidência
do CpMMV foi alta (68,5%) aos 40 DAE, diferindo significativamente das demais
linhagens. Neste local, as linhagens da cultivar Pérola (CNFCT 16203, CNFCT 16204)
também apresentaram significativamente menor número de plantas infectadas pelo
CpMMV em comparação as linhagens provenientes do BRS Pontal, exceto para a
CNFCT 16208 e CNFCT 16210.
86
18 DAE - F= 2,0088ns
; P= 0,1119; CV= 109,66%
0
20
40
60
80
100
26 DAE - F= 5,8899**; P= 0,0013; CV= 40,15%
Inci
dên
cia
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Cow
pea
mil
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(%)
0
20
40
60
80
100
34 DAE - F= 8,6734**; P= 0,0002; CV= 42,14%
0
20
40
60
80
100
40 DAE - F= 9,0023**; F= 0,0001; CV= 24,94%
CN
FCT 1
6201
CN
FCT 1
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6204
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CN
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6206
CN
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6207
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6208
CN
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CN
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6210
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60
80
100
aa
a
bb
a
b
b b
d
cc
c c
b b bb
bbb
cccccc
Figura 4.12. Incidência média (±EP) de Cowpea mild mottle virus em linhagens de
feijoeiro geneticamente modificado. Barras com letras diferentes para
cada data de amostragem representam médias diferentes pelo teste de
Scott-Knott (P≤0,05). Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014. (DAE: dias
após a emergência)
Foi verificada um aumento na incidência de CpMMV e BGMV nas
cultivares convencionais com as avaliações em Santo Antônio de Goiás (Figura 4.13).
87
As menores incidências de virose foram observadas nas cultivares convencionais do
grupo preto BRB 169 e CNFP 15882 aos 26, 34 e 40 DAE, significativamente
diferentes do Pérola, BRS Pontal e IPR Eldorado.
18 DAE - F= 6,8934*; P= 0,0105; CV= 36,70%
0
20
40
60
80
100
26 DAE - F= 73,8370**; P< 0,0001; CV= 12,32%
Inci
dên
cia
de
Vir
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s (%
)
0
20
40
60
80
100
34 DAE - F= 23,7726**; P= 0,0001; CV= 19,21%
0
20
40
60
80
100
40 DAE - F= 49,653**; F< 0,0001; CV= 10,09%
Pérol
a
BRS P
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IPR E
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ado
BRB 1
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820
20
40
60
80
100
b
d
b
a
b
a a
b
c
a
b
cc
aa
aab b b
Figura 4.13. Incidência média (±EP) de viroses (Cowpea mild mottle virus e Bean
Golden mosaic virus) em genótipos de feijoeiro convencional. Barras
com letras diferentes para cada data de amostragem representam médias
diferentes pelo teste de Scott-Knott (P≤0,05). Santo Antônio de Goiás,
Goiás, 2014. (DAE: dias após a emergência)
88
O feijão do grupo preto BRB 169 é utilizado como fonte de resistência em
estudos de controle genético de reação do feijoeiro-comum ao BGMV (Melo et al.,
2005). A cultivar IPR Eldorado é descrito como resistente ao BGMV, sendo
recomendada para áreas com altas incidências da doença (Iapar, 2015). Porém, no
presente estudo IPR Eldorado alcançou 59,6% de plantas infectadas com vírus, sob
incidência média de 1,6 adultos de mosca-branca aos 12 DAE (Figura 4.9).
A incidência de viroses (CpMMV e BGMV) nas cultivares convencionais
foram elevadas em Santo Antônio de Goiás, com 59,6% para a cv. IPR Eldorado, 75,7%
para o Pérola e 78,3% para o BRS Pontal, aos 40 DAE (Figura 4.13). No entanto as
incidências de adultos de mosca-branca foram de 1,6; 1,6 e 1,4 para as cultivares IPR
Eldorado, Pérola e BRS Pontal, respectivamente, aos 12 DAE (Figura 4.9).
Em Santo Antônio de Goiás, as menores médias de massa de cem grãos
foram observadas para as linhagens geneticamente modificadas CNFCT 16201 (cv.
Pérola), CNFCT 16207 (cv. BRS Pontal) e todas as cultivares convencionais avaliadas
(Pérola, BRS Pontal, IPR Eldorado, BRB 169 e CNFP 15882) (Figura 4.14).
Em geral, as linhagens geneticamente modificadas apresentaram as maiores
médias de massa de cem grãos comparadas às cultivares convencionais nos dois
experimentos avaliados (Brazabrantes e Santo Antônio de Goiás) (Figura 4.8 e 4.14).
Baixas produtividades para o feijoeiro convencional podem ser relacionadas ao fato que
a incidência do BGMV dificulta a capacidade de translocação de solutos na planta,
afetando a produtividade do feijoeiro (Faria et al., 1996).
No experimento em Santo Antônio de Goiás, as linhagens mais produtivas
foram as geneticamente modificadas CNFCT 16205 e CNFCT 16210, provenientes da
cv. BRS Pontal (Figura 4.14). Produtividades com valores médios foram observados
para as linhagens CNFCT 16201, CNFCT 16203, CNFCT 16204, CNFCT 16206,
CNFCT 16207, CNFCT 16208 e CNFCT 16209 e para as cultivares convencionais IPR
Eldorado, CNFP 15882 e BRB 169.
O número médio de 10,1 adultos de mosca-branca por folha na linhagem
transgênica CNFCT 16207, oriunda da cv. BRS Pontal, aos 16 DAE, em Brazabrantes
(Figura 4.2) resultaram na incidência média de 99,3% de CpMMV, aos 44 DAE (Figura
4.5). Enquanto que, dois adultos de mosca-branca por folha aos 21 DAE (Figura 4.9),
em Santo Antônio de Goiás, resultaram na incidência de 68,5% de plantas infectadas,
aos 40 DAE (Figura 4.12). Houve redução de 31% de plantas infectadas quando o
89
número médio de insetos adultos reduziu de 10,1 para apenas dois por folha. A maior
incidência de plantas infectadas por CpMMV pode ser diretamente relacionado com a
maior população de adultos da mosca-branca amostrada em Brazabrantes em
comparação a Santo Antônio de Goiás. Marubayashi et al. (2010), observaram que
quando o número de mosca-branca foi de 1 para 20 indivíduos a transmissão de
CpMMV aumentou de 0% para 83% em feijão Jalo, sendo nítida a relação positiva entre
mosca-branca e a transmissão do vírus.
0
5
10
15
20
25
30 F= 7,5357**; P< 0,0001; CV= 8,07%
a a acc
c c c c c
bb bb
CNFCT 1
6201
CNFCT 1
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CNFCT 1
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CNFCT 1
6205
CNFCT 1
6206
CNFCT 1
6207
CNFCT 1
6208
CNFCT 1
6209
CNFCT 1
6210
Pérol
a
BRS Pon
tal
IPR E
ldor
ado
BRB 169
CNFP 1
5882
0
500
1000
1500
2000
2500
3000 F= 16,0000**; P< 0,0001; CV= 12,18%
a a
d
d
ccc
b bb
b bbb
Pro
duti
vid
ade
(Kg
ha-1
)M
assa
de
100 g
rãos
(g)
Figura 4.14. Média (±EP) de massa de 100 grãos (g) e produtividade (kg ha-1) em
feijoeiro geneticamente modificado e convencional. Letras diferentes
sobre as barras representam médias diferentes pelo teste de Scott-Knott
(P≤0,05). Santo Antônio de Goiás, Goiás, 2014
Em Brazabrantes, ao lado do experimento haviam plantas de soja na fase de
senescência. A proximidade do ensaio com a cultura da soja pode ter favorecido a alta
incidência de viroses e de mosca-branca nas cultivares convencionais e transgênicas de
feijão no ensaio em Brazabrantes, pois a cultura da soja é hospedeira do CpMMV
90
(Almeida et al., 2005; Marubayashi et al., 2010), do VMDF e da mosca-branca
(Quintela, 2013) (Tabela 4.2). A vasta gama de hospedeiros (mais de 600 espécies de
plantas) da mosca-branca permite que ela reproduza e migre de forma rápida tanto nos
vários hospedeiros silvestres como nos cultivados como o algodoeiro, soja, tomate,
feijoeiro, batata, etc. (Quintela et al., 2001). Vieira et al. (1998) também mencionaram
que entre as causas da alta incidência da mosca-branca, estão à expansão da área de
plantio da soja, uma das hospedeiras do inseto, a ampliação da época de semeadura e os
cultivos sucessivos e escalonados do feijoeiro com o uso de pivô-central.
Diferente disso, não havia cultivo de plantas hospedeiras da mosca-branca
próximo ao ensaio de Santo Antônio de Goiás e baixas incidências de mosca-branca
foram verificadas. Porém, segundo Rodrigues et al. (1997) pequenas populações de
mosca-branca podem causar epidemias do BGMV, desde que o número de insetos
virulíferos seja alto.
A produtividade no experimento em Brazabrantes, com variação entre 81 a
1.195 kg ha-1, foi menor do que a obtida no ensaio de Santo Antônio de Goiás, com
variação de 699 a 2.389 kg ha-1. A menor produtividade nas linhagens geneticamente
modificadas no ensaio em Brazabrantes pode ser atribuída à alta população de B. tabaci
biótipo B que está diretamente associada às altas incidências de CpMMV. No entanto, é
possível verificar que as linhagens de FGM oriundas da cv. BRS Pontal (CNFCT 16205,
CNFCT 16206, CNFCT 16209 e CNFCT 16210), mesmo com altas incidências de
carlavirose são mais produtivas que as demais linhagens.
No trabalho de Costa et al (1983), utilizando plantas de feijão do grupo
Carioca inoculadas mecanicamente com o CpMMV, não foi constatada redução na
produtividade. Porém nas cultivares Manteiga e Jalo esta foi da ordem de 25 e 31%,
respectivamente. Já Almeida et al. (2003) relataram reduções na produtividade de soja
superiores a 85%, podendo ser até mesmo de 100% quando atacadas por CpMMV
(Hoffmann et al., 2003).
As médias de produtividade também foram menores para as cultivares
convencionais de feijão no experimento em Brazabrantes em comparação ao ensaio em
Santo Antônio de Goiás, sendo possível relacionar esse fato a alta incidência de virose
(CpMMV e BGMV) e de mosca-branca. Rocha & Sartorato (1980) e Quintela (2001;
2004) relataram que o BGMV pode ocasionar perdas na produção de até 100%. Porém
as cultivares convencionais do grupo preto BRB 169 e CNFP 15882 mantiveram-se
91
mais produtivos nos dois ensaios em comparação às cultivares Pérola, BRS Pontal e
IPR Eldorado. Não houve correlação significativa entre o número de mosca-branca e
virose no ensaio em Santo Antônio de Goiás, talvez, por apresentar um número de
indivíduos bem inferior comparado ao ensaio em Brazabrantes (Tabela 4.1).
Houve um aumento significativo na produtividade média nas linhagens de
FGM em comparação às suas respectivas testemunhas (Tabela 4.2). No experimento em
Brazabrantes, nas linhagens provenientes da cultivar BRS Pontal o aumento na
produtividade média foi de 358%, enquanto que para as linhagens provenientes da
cultivar Pérola o aumento médio foi de 878,3 %.
Em Santo Antônio de Goiás, onde a incidência de CpMMV foi menor em
relação a Brazabrantes, o incremento na produtividade médias das linhagens do FGM
foi menor em comparação as testemunhas convencionais (Tabela 4.2). O aumento na
produtividade média para as linhagens transgênicas provenientes da cultivar BRS Pontal
foi de 244%, enquanto que para as linhagens provenientes do Pérola foi de 211%.
Mesmo em condições de alta incidência de CpMMV, próximo a 100%, o FGM teve a
produtividade média superior ao FC, por sofrer danos pelos dois vírus, o CpMMV e o
BGMV.
92
Tabela 4.2. Incidência média de Cowpea mild mottle virus (CpMMV), produtividade média (kg ha-1) e porcentagem do aumento da
produtividade média em linhagens de feijoeiro geneticamente modificado em comparação às respectivas cultivares
convencionais de feijoeiro. Goiás, 20151
Linhagem GM
Cultivar
convencional
de origem
Brazabrantes-GO
Santo Antônio de Goiás-GO
CpMMV (%) Produtividade
(kg ha-1)
Aumento na
produtividade média2 CpMMV (%)
Produtividade
(kg ha-1)
Aumento na
produtividade média3
CNFCT16201 Pérola 7,0 a 958,3 b 1183,1% 1,9 a 1792,0 b 256,4%
CNFCT16203 Pérola 14,2 a 728,0 c 898,8%
12,8 a 1866,7 b 267,1%
CNFCT16204 Pérola 11,6 a 448,0 d 553,1%
8,7 a 1474,7 b 211,0%
CNFCT16205 BRS Pontal 73,4 b 1194,7 a 399,6%
41,7 b 2333,3 a 223,3%
CNFCT16206 BRS Pontal 51,6 b 1092,0 a 365,2%
28,8 b 2072,0 a 198,3%
CNFCT16207 BRS Pontal 99,3 c 933,3 b 312,1%
68,5 c 1997,3 a 191,1%
CNFCT16208 BRS Pontal 18,6 a 868,0 b 290,3%
19,0 a 1736,0 b 166,1%
CNFCT16209 BRS Pontal 81,9 b 1176,0 a 393,3%
27,5 a 2034,7 a 194,7%
CNFCT16210 BRS Pontal 76,0 b 1176,0 a 393,3%
21,0 a 2389,3 a 228,6%
F - 13,1430** 9,1671** - 9,1109** 4,9482** -
C.V. (%) - 36,72 14,87 -
50,17 11,42 - 1 Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott (p≤0,05). 2 Brazabrantes-GO (Pérola= 81 kg ha-1, BRS Pontal 299 kg
ha-1). 3 Santo Antônio de Goiás-GO (Pérola= 699 kg ha-1, BRS Pontal 1045 kg ha-1). ** Significativo (p≤0,01).
92
93
4.4 CONCLUSÕES
Nas condições que foram conduzidos os experimentos pode se concluir que:
- A população de adultos de B. tabaci biótipo B é menor nas linhagens
geneticamente modificadas provenientes da cv. Pérola CNFCT 16201 e CNFCT 16203
e do BRS Pontal CNFCT 16205, e nas cultivares convencionais IPR Eldorado, BRB
169 e CNFP 15882.
- A população de ninfas e ovos de mosca-branca é semelhante para as
linhagens transgênicas e as cultivares convencionais.
- Apesar da baixa incidência de CpMMV nas linhagens geneticamente
modificadas provenientes da cv. Pérola CNFCT 16201, CNFCT 16203 e CNFCT 16204,
a produtividade destas linhagens é menor em comparação as linhagens geneticamente
modificadas do BRS Pontal CNFCT 16205, CNFCT 16206, CNFCT 16209 e CNFCT
16210, que apresentam alta incidência de CpMMV.
- A baixa produtividade do FC em comparação ao FGM é devido à
ocorrência do BMGV, que não se expressa nas linhagens geneticamente modificadas.
- Em situação de alta incidência de CpMMV, as linhagens de FGM
produzem, em média, cinco vezes mais de grãos em comparação ao FC.
- O feijoeiro geneticamente modificado, apesar da incidência do CpMMV,
tem potencial para produzir em épocas de alta incidência de mosca-branca e de plantas
infectadas por vírus se estabelecido programas de manejo de populações da mosca-
branca com práticas culturais e inseticidas químicos.
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5 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Os resultados do presente trabalho indicam que linhagens de feijoeiro
geneticamente modificado, resistente ao vírus do mosaico dourado, mesmo com altas
populações de mosca-branca e altas incidências de carlavírus, produzem mais que as
cultivares convencionais. Ainda, linhagens de feijoeiro tolerantes ao carlavírus (Cowpea
mild mottle virus) podem ser utilizadas em programas de melhoramento genético para a
obtenção de linhagens que sejam mais produtivas, uma vez que foram verificados
diferentes graus de suscetibilidade do feijoeiro a esta doença. Novos estudos devem ser
realizados a fim de caracterizar os tipos e os graus de resistência dos genótipos de feijoeiro
geneticamente modificado à mosca-branca e ao carlavírus.
O feijoeiro geneticamente modificado (FGM) não é afetado por mosca-branca
com valores médios de 200, 480 e 760 ninfas folha-1 em estágio de desenvolvimento V2,
V3-V4 e R6, respectivamente. Outros estudos devem ser realizados para verificar se estes
níveis populacionais de ninfas não causam danos ao FGM em nível de campo, onde outros
fatores podem favorecer a severidade do dano da mosca-branca ao feijoeiro, como a
ocorrência do carlavírus, maior dispersão do fungo Capnodium sp. (fumagina) e em épocas
com condições favoráveis a multiplicação e dispersão do inseto no plantio da seca (entre
janeiro a março). Estes resultados são importantes também para o manejo da mosca-
branca mesmo em feijoeiro não transgênico, quando a incidência de plantas infectadas com
vírus é baixa, especialmente nos plantios de maio-junho (plantio de inverno) e
outubro/novembro (plantio das águas), quando maiores populações de adultos e ninfas de
mosca-branca podem ser toleradas.
Os resultados do presente estudo podem contribuir para a liberação comercial
responsável do feijoeiro geneticamente modificado, pois apesar da alta incidência do
carlavírus, o feijoeiro geneticamente modificado produz cinco vezes mais em comparação
ao feijoeiro convencional. Portanto, o feijoeiro geneticamente modificado tem potencial
para produzir em épocas de alta incidência de mosca-branca e de plantas infectadas pelo
vírus se estabelecido programas de manejo de populações do vetor com práticas culturais e
inseticidas químicos.