Tartu Ülikool

Loodus- ja tehnoloogiateaduskond

Ökoloogia ja Maateaduste Instituut

Botaanika õppetool

Johanna Vahtra

SINIVETIKATE MÕJU SOOME LAHE SUVISELE FÜTOPLANKTONI KOOSLUSELE

Magistritöö

Juhendajad: Riina Klais

Kalle Olli

Tartu 2012

2

Sisukord

1. Sissejuhatus ............................................................................................................................. 3 2. Materjal ja meetodid................................................................................................................ 9

2.1. Andmed.......................................................................................................................................... 9 2.2. Analüüs .......................................................................................................................................... 9

3. Tulemused ............................................................................................................................. 13

4. Arutelu ................................................................................................................................... 15 Kokkuvõte..................................................................................................................................... 19

Summary ....................................................................................................................................... 21 Tänuavaldused .............................................................................................................................. 23

Kasutatud kirjandus ...................................................................................................................... 24

3

1. Sissejuhatus

Fülogeneetiliselt kuuluvad sinivetikad gram(-)eubakterite hulka (Kumar et al. 2010). Nimetus

Cyanobacteria rõhutab prokarüootset olemust ja fülogeneetilist kuulumist bakterite hulka

(puuduvad tuum, mitokonder, Golgi aparaat, endoplasmaatiline retiikulum, membraaniga

ümbritsetud vakuool; DNA on koondunud tsütoplasma keskmesse). Nimetus Cyanophyta viitab

seevastu peamisele funktsioonile ökosüsteemis, s.o. oksügeensele fotosünteesile. Sinivetikad

tekkisid ligikaudu 3,5 miljardit aastat tagasi ookeanis, olles esimesed fotosünteesi käigus

hapnikku produtseerivad autotroofid (redutseerides ja sidudes päikeseenergia toel

süsihappegaasis sisalduvat süsinikku orgaanilisse vormi) (Briand et al. 2003). Tänapäevaste

taimede ja fotosünteesivate protistide plastiidid on sinivetika päritolu. Sinivetikate rühm sisaldab

umbes 150 perekonda ja 2000 liiki (van Apeldoorn et al. 2007). Nad on ilma viburi(te)ta

üherakulised, koloonialised või niitjad bakterid. Rakuvärvus on tavaliselt sinakasroheline,

mõnikord ka punane või violetne. Osad sinivetikate liigid ja perekonnad on võimelised

fikseerima õhulämmastikku (diazotroofsed – kasutavad lämmastikuallikana N2). Diazotroofsed

sinivetikad on oluliseks biogeenselt kättesaadava lämmastiku allikaks nii maismaa- kui

veeökosüsteemides. Nad suudavad kontrollida teatud määral produktiivsust oligotroofsetes

veekogudes (Moisander et al. 2010) ning subtroopilistes ja troopilistes piirkondades Atlandi

ookeani põhjaosas (Capone et al. 1994), ehkki lämmastiku kasutatavus on lisaks seotud ka

fosfori (Moisander et al. 2003) ja raua kättesaadavusega (Lehtimaki et al. 1997).

Nii globaalselt kui ka Läänemeres on sinivetikad olulised lämmastiku koormuse kujundamisel.

Sinivetikate arvele langev globaalne lämmastiku fikseerimine on ligikaudu 100-190 Tg N aastas

(Berman-Frank et al. 2003), mis moodustab 4/5 kogu globaalsest looduslikust N fikseerimisest

(sealhulgas maismaal fikseeritav lämmastik). Sinivetikate õitsengute olemasolu Läänemeres ei

ole inimtegevuse tagajärg (Bianchi et al. 2000) – sinivetikad on olnud loomulikuks osaks

Läänemere ökosüsteemist juba ligikaudu 7000-8000 aastat (Vahtera et al. 2007). Esimesed

lämmastikku fikseerivad tsüanobakterid (Aphanizomenon sp.) ilmusid Läänemerre Antsülusjärve

4

üleminekul Litoriina mereks, mil kunagisel Läänemere eelkäijal tekkis taas ühendus

maailmamerega (Bianchi et al. 2000). Küll aga on viimastel dekaadidel täheldatud õitsengute

pindala ja kestvuse suurenemist, mida tõenäoliselt põhjustab toitainete, peamiselt fosfori,

suurenenud sissevool valgalalt, kuna sinivetikaid ei limiteeri lämmastik (Kahru et al. 2007).

Karotinoidpigmentide (echinenone, myxoxanthophyll ja zeaxanthin) jaotus anoksilistes setetes

kinnitab, et alates 1960.ndatest on sinivetikate massivohamised sagenenud (Poutanen et al.,

2001). Sama kinnitavad ka satelliitpildid (Finni et al. 2001, Kahru et al. 2007). Sinivetikate

õitsengute intensiivistumine langeb ajaliselt hästi kokku inimasustuse tihenemise ja majanduse

aktiviseerumisega Läänemere valgalal. Kuigi antropogeense fosfori sissekanne Soome lahte on

1980ndatest alates oluliselt vähenenud, on põhjasetetesse akumuleerunud fosfaatide vabanemise

tõttu fosforikoormus (sisekoormus) Läänemere mõnedes osades endiselt kõrge (Lehtimaki et al.

1997, Lehtoranta et al. 1997), võimendades jätkuvalt kestvaid ja suurepindalalisi

sinivetikaõitsenguid. Mõnikord võib sinivetikate õitsengute intensiivistumist kaudselt põhjustada

ka soolasema vee sissevool Põhjamerest (Kahru et al. 2000). Näiteks 1980-1990 puudusid

Nodularia spumigena õitsengud sisuliselt Soome lahe idaosast, püsides peamiselt Läänemere

avaosas. Alles aastast 1995, peale 1993. aastal toimunud intensiivsema soolase merevee

sissevoolu Kattegatist, hakkas N. spumigena vohama ka Soome lahe idaosas (Kahru et al. 2007).

Raskema soolase vee kulgemine mööda põhja surus Läänemere keskosa sügavamates osades

oleva hapnikuvaese veemassi Soome lahte, sealhulgas Soome lahe idaosani välja. Soome lahe

idaosa sügavamad osad muutusid selle tõttu samuti hapnikuvaeseks. Hapnikupuuduse korral

hakkavad setete pinnal orgaanikat lagundama organismid, kes hingavad (redutseerivad) alguses

nitraate ja seejärel rauda, mille tagajärjel kaotab redutseeritud raud võime siduda fosforit. Nii

muutus põhjasetetesse akumuleerunud fosfor liikuvaks ning immitses või segati turbulentselt

veesamba ülemistesse kihtidesse. Kõige enam mõjutas see Soome lahe põhjarannikut, mis on

intensiivse veekerke piirkond (Vahtera et al. 2010).

Õitsengute liigiline koosseis ja intensiivsus varieeruvad nii ajas kui ruumis. Kaks peamist

õhulämmastikku fikseerivat sinivetikat Läänemeres on Nodularia spumigena Mertens ning

Aphanizomenon sp. (Kononen et al. 1996, Kanoshina et al. 2003, Suikkanen et al. 2007, Vahtera

5

et al. 2007). Läänemere avaosas domineerib hepatotoksiline N. spumigena (Vahtera et al. 2005,

Kahru et al. 2007), rannikualadel, Soome ja Riia lahes on sagedaseim teadaolevalt mitte-toksiline

Aphanizomenon sp. (Lehtimaki et al. 1997, Vahtera et al. 2005, Vahtera et al. 2007). Kuna

mõlemad liigid on enamasti niitjad või koloonialised ning zooplanktoni jaoks halvasti söödavad,

akumuleerub sinivetikate biomass suve lõpu poole ning kuhjub aegajalt randa.

Sinivetikaõitsengute maksimum saabub hilissuvel või varasügisel, soojade tuulevaiksete ilmade

korral (Finni et al. 2001, Vahtera et al. 2005, Vahtera et al. 2007). N. spumigena ja

Aphanizomenon sp. ei esine üldiselt koos, kuna eelistavad erinevaid keskkonnatingimusi

(Pattanaik et al. 2010). Hiliskevadel ja varasuvel tavaline niitjas Aphanizomenon sp. talub

madalamat temperatuuri, madalamat valgusintensiivsust ning madalamat soolsust kui N.

spumigena (Lehtimaki et al. 1997, Vahtera et al. 2005). Aphanizomenon sp. optimaalne

temperatuur on 16-22°C ning N. spumigena’l 25-28°C (Lehtimaki et al. 1997). Läänemere

sinivetikaliikidest on toksilised N. spumigena, Anabaena flos-aquae, Oscillatoria, Planktothrix,

Microcystis aeruginosa, Anabaenopsis, Nostoc, Lyngbya ja Cylindrospermopsis (Codd et al.

2005, Wiegand & Pflugmacher 2005, Paerl & Huisman 2009).

Sinivetikad võivad mõjuda ülejäänud planktonikooslusele nelja peamise mehhanismi kaudu:

allelopaatiliste (positiivselt või negatiivselt stimuleerivate) ainete eritamine keskkonda

(Suikkanen et al. 2004, 2005, Suikkanen et al. 2006, Karjalainen et al. 2007), optiline efekt

(varjutavad valgust), herbivooride häirimine (pakuvad refuugiumi) (Suikkanen et al. 2005,

Karjalainen et al. 2007, Engstrom-Ost et al. 2009) ning lämmastiku kättesaadavuse parandamine

(Lehtimaki et al. 1997, Larsson et al. 2001, Moisander et al. 2003, Karjalainen et al. 2007,

Sivonen et al. 2007, Moisander et al. 2010, Walve & Larsson 2010).

Allelopaatia on keemiline kommunikatsioon konkurentidega spetsiaalsete bioloogiliselt

aktiivsete ühendite, kaasa arvatud toksiinide, abil. Allelopaatia eesmärk on enamasti inhibeerida

konkurentide kasvu. On täheldatud muutusi fütoplanktoni biomassis ja liigilises koosseisus, mille

põhjuseks arvatakse olevat sinivetikate poolt vette eritatud allelopaatilised ühendid. Ava-

Läänemerest ja Soome lahest (nii spetsiaalselt kui monitooringu käigus) kogutud proovide

6

analüüsis tuvastati sinivetikate positiivne mõju näiteks rohevetikate (Oocystis sp.),

vaguviburvetikate (Amphidinium sp.), koldvetikate, nanoflagellaatide ning teiste sinivetikate

(Snowella spp., Pseudanabaena spp., Anabaena spp., Aphanizomenon sp., N. spumigena)

kasvule, negatiivne mõju eugleniididele ja neelvetikatele (krüptomonaadid), mõju puudus aga

ränivetikatele ja tsiliaatidele (Suikkanen et al. 2005, Karjalainen et al. 2007). Seega võib

allelopaatiline efekt olla liigispetsiifiline ja osad liigid võivad olla sinivetikate metaboliitide

suhtes resistentsed. Samas looduslikes tingimustes tehtud eksperimentide tulemuste põhjal

sinivetikad pigem soodustavad kui pärsivad biomassi kasvu, ning tõstavad produktiivsust

(Suikkanen et al. 2005).

Detailsemates laborikatsetes on allelopaatiliste mehhanismide uurimiseks kasutatud Läänemere

levinuimaid sinivetikaid, Nodularia spumigena, Aphanizomenon sp. ja Anabaena lemmermannii,

kes kõik pärssisid neelvetika Rhodomonase sp. kasvu, kuid ükski neist ei mõjutanud haptofüüdi

Prymnesium parvumi kasvu. Ränivetika Thalassiosira weissflogii puhul oli mõju varieeruvam

(Suikkanen et al. 2005). Seega kinnitavad ka laborikatsed, et tundlikkus sinivetikate

allelopaatiliste ainete osas on liigispetsiifiline.

Kuna mitte-toksiline Aphanizomenon sp. pärssis Rhodomonas sp. kasvu rohkem kui

hepatotoksiline Nodularia spumigena, ning N. spumigena mõju oli tugevam eksponentsiaalses

kasvufaasis mitte statsionaarses, mil nad toodavad hepatotoksiini rohkem, võib järeldada, et

allelopaatia on pigem ajutine, avaldudes aktiivse kasvu perioodil, ning arvatavasti ei ole

põhjustatud hepatotoksilisusest (Suikkanen et al. 2004). Hiljuti on leitud, et mitte-toksiliseks

peetud Aphanizomenon sp. võib siiski produtseerida närvitoksiine [β-N-methyl-amino-L-alanine

(BMAA)] (Jonasson et al. 2008), mistõttu ei ole päris selge, kas sinivetikate toksilisus ja

allelopaatia on omavahel seotud. On teada, et sinivetikate toksiin asub rakkude sees ning pääseb

keskkonda alles peale rakkude surma (Lehtimaki et al. 1997). Kuigi sinivetika mürkide

ökoloogiline funktsioon on suuresti veel teadmata, võib siiski kahtlustada, et toksiinide

allelopaatiline efekt parandab sinivetikate konkurentsivõimet. Täpne toimemehhanism ning aine

keemiline struktuur on hetkel veel ebaselge, kuid täheldatud on negatiivset mõju sihtliikide

7

(neelvetikate) rakkude arvukusele (võivad põhjustada rakumembraanide kahjustamist), klorofülli

sisaldusele ning süsiniku omastamisele (Suikkanen et al. 2006).

Kui lämmastikku fikseerivate sinivetikate biomass suve jooksul akumuleerub ning veepinnale

koguneb, võib see hakata varjutama valgust teiste fütoplanktoni liikide eest. Optilist efekti

võimendab sinivetikate aeglane lagunemine (Larsson et al. 2001). Samas pakuvad sinivetikad

refuugiumi teistele fütoplanktoni liikidele zooplanktoni eest ning läbi toiduahela protsesside

võivad mõjuda negatiivselt ka mõningate zooplanktoni liikide kasvule, nende toiduobjektide

arvukust piirates (Karjalainen et al. 2007, Engstrom-Ost et al. 2009)

Fütoplankton omastab toitaineid ligilähedaselt Redfieldi suhtes [N:P/16:1] (Moisander et al.

2003, Smith 2006, Degerholm et al. 2008), seni kuni nitraat on ülemistest veekihtidest otsas

(Lips et al. 2011). N:P suhte langus (s.t. kui fosforit suhtes lämmastikuga tuleb juurde) suurendab

diazotroofsete sinivetikate konkurentsieeliseid võrreldes teiste liikidega (Kahru et al. 2007,

Sivonen et al. 2007, Suikkanen et al. 2007, Degerholm et al. 2008, Lips & Lips 2008, Vahtera et

al. 2010). Kuigi üldiselt peetakse sinivetikaid fosfori poolt limiteerituks, siis mõned katsed

näitavad, et sinivetikaid limiteeriv faktor on liigispetsiifilisem. Nodularia spumigena on

limiteeritud fosfori poolt, kuid Aphanoizomenon sp. omab rakusiseseid fosforivarusid, mistõttu

määratletakse teda kui toitainete suhtes mittetundlikku liiki. Lämmastiku fikseerimise võimeta

liigid nagu Microcystis sp. ja Snowella sp. on aga limiteeritud lämmastiku poolt (Kangro et al.

2007). Diazotroofsete sinivetikate õitsengu vältel, kasvades lämmastiku fikseerimise najal ja

samal ajal ka vette lämmastikku eritades, kuid tarbides vees leiduvat fosfaati (Lehtimaki et al.

1997, Larsson et al. 2001, Moisander et al. 2003, Sivonen et al. 2007, Suikkanen et al. 2007,

Moisander et al. 2010, Walve & Larsson 2010), tõstavad sinivetikad õitsengu jooksul N:P suhet,

mistõttu ülejäänud koosluse kasvu hakkab varem või hiljem limiteerima lämmastiku kõrval ka

fosfor (Karjalainen et al. 2007, Suikkanen et al. 2007, Walve & Larsson 2010). Seega,

teoreetiliselt, ilma sinivetikateta piirab suvist fütoplanktonit lämmastiku kättesaadavus, sinivetika

õitsengute ajal võib valdavaks saada lämmastiku ja fosfori ko-limitatsioon ja ka sellest tulenevalt

võiks fütoplanktoni kooslus neis kahes olukorras erineda. Kuna katsed on näidanud, et

8

Aphanizomenon sp. fikseerib lämmastikku efektiivsemalt kui N. spumigena (Lehtimaki et al.

1997), siis võiks eeldada, et antud mõjust põhjustatud koosluste erinevust võiksid tuua esile just

Soome lahe planktonikoosluse proovid, sest Aphanizomenon sp. on domineerib eelkõige Soome

lahes.

Minu magistritöö eesmärk on tuvastada sinivetikate mõju olulisus nendega kooseksisteerivale

fütoplanktoni kooslusele, võrreldes suvise fütoplanktoni liigilist koosseisu kahes olukorras: i)

lämmastikku fikseerivate sinivetikate kõrge arvukuse vs ii) madala arvukuse või puudumise

korral. Lisaks analüüsin ma fütoplanktoni liigirikkuse, biomassi ning biomasside ühtluse

sõltuvust lämmastikufikseerijate proportsioonist ning liigispetsiifilist mõju suvistele

fütoplanktoni liikidele.

9

2. Materjal ja meetodid 2.1. Andmed

Oma töös kasutan andmeridu HELCOMI fütoplanktoni monitooringu andmestikust, mis on pärit

ajavahemikust 1966-2008, kogutud ja analüüsitud Helsingi linna, Soome Keskkonnainstituudi

ning Tartu Ülikooli Eesti Mereinstituudi poolt. Enamus töös kasutatud proovidest on kogutud

Soome lahe põhjaranniku lähedalt, laiuskraadide vahemikust 59.537 – 60.440, pikkuskraadide

vahemikust 23 – 27.66 (vt joonis 1, kaart).

Joonis 1. Proovivõtupunktide asukohad Soome lahes.

2.2. Analüüs

Analüüsiks kasutasin proove, mis vastasid järgmistele eeltingimustele:

22°E 23°E 24°E 25°E 26°E 27°E 28°E 29°E

58°N

58.5°N

59°N

59.5°N

60°N

60.5°N

61°N

Tallinn

10

a) kogutud juulis ja augustis, s.o. tüüpiline suviste sinivetikaõitsengute aeg;

b) proovipunkti kaugus rannast vähemalt 5 km, et vältida piirkondi, mille liigilist koosseisu

mõjutavad oluliselt jõed;

c) veetemperatuur > 16 °C; kuna sinivetikad on soojalembesed, ega alusta massilisi

õitsenguid enne, kui suvine pinnavee temperatuur on tõusnud üle 16 °C. Kui ma oleks

kaasanud analüüsitavate proovide hulka ka külmemast veest võetud proovid, oleks neis

enamikul juhtudel sinivetikad puudu ja need proovid moodustaks põhiosa sellest

proovivalimist, mida ma käsitlen kui sinivetikavaba olukorda. Samas mõjutab madalam

temperatuur ka ülejäänud fütoplanktoni kooslust, ning oluline (kuid mulle teadmata) osa

liigilisest erinevusest kahe proovihulga vahel võiks olla tingitud temperatuuride

erinevusest, mitte sinivetikate kohalolekust või puudumisest. Minu eesmärgiks oli testida

aga just spetsiifiliselt sinivetikate mõju olukorras, kus nad võinuks kohal olla.

Toodud tingimustele vastas ca 450 proovi.

Arvutasin valitud proovidest kogubiomassid ja eraldi lämmastikufikseerijate (Aphanizomenon

gracile, Aphanizomenon sp., Nodularia spumigena, Anabaena lemmermannii, Anabaena sp.,

Anabaenopsis elenkinii) biomassid. Jagasin lämmastikufikseerijate biomassi proovi

kogubiomassiga, saadud proportsiooni kasutasin analüüsi hilisemas järgus oma analüüsitavate

proovide klassifitseerimiseks. Seejärel transformeerisin liikide tabeli koosluse maatriksiks, kus

liigid on tulpadeks ja proovid veerud, ning eemaldasin tulbad, mis vastasid lämmastiku

fikseerijatele.

Mitte-meetrilise mitmemõõtmelise skaleerimise (NMDS, ingl.k. ‘non-metric multi-dimensional

scaling’) abil jaotasin proovid nende liigilise koosseisu alusel kahemõõtmelises ruumis kasutades

funktsiooni metaMDS R kasutajapaketist “vegan”. Funktsioon metaMDS hindab enne

ordinatsiooni teostamist liikide arvukuste (antud juhul biomasside) varieeruvust ning vajadusel

(s.h. käesoleval juhul) stabiliseerib varieeruvust ruutjuure ning Wisconsini

11

topeltstandardiseerimise abil (standardiseerides iga liigi (tulba) biomassid tema maksimaalse

väärtuse järgi ning seejärel iga proovi (veeru) sees väärtused proovi kogubiomassi järgi). NMDS

seisneb põhilise varieeruvuse kirjeldamises proovide liigilises koosseisus proove

kahemõõtmelises ruumis võimalikult ühtlaselt jaotades, säilitades sealjuures vaid suhtelise, mitte

absoluutse erinevuse iga kahe proovipunkti vahel. Valisin tulemuste esitamiseks selle meetodi,

kuna eesmärk oli kirjeldada koosluste endi erinevust kaasamata ning analüüsimata ühtegi

keskkonnaparameetrit. Kuna proovid olid kogutud ca 40 aastase perioodi jooksul, siis teatavad

pikaajalised nihked liigilises koosseisus põhjustasid tavalises peakomponentanalüüsis

“hobuseraua” efekti. Veendumaks, et mu tulemus ei sõltu valitud ordinatsiooni meetodist,

teostasin sama analüüsi (s.h. järgnevalt kirjeldatud simulatsiooni) ka peakomponentanalüüsi ning

trendivaba vastavusanalüüsiga.

Järgnevalt jaotasin proovid kahte rühma, vastavalt sellele kas lämmastikku fikseerivate

sinivetikate biomass moodustas alla 10 % (129 proovi) või üle 30 % (157 proovi) kogu

biomassist, ning arvutasin kumbagi prooviderühma keskpunktid NMDS telgedel, ning nende

kahe rühma vahelise eukleidilise distantsi Pythagorase teoreemi järgi.

Saadud distants ei ole eraldiseisvana informatiivne. Seetõttu teostasin järgmise sammuna

simulatsioonanalüüsi hindamaks kui oluliselt ja kas see erineb juhuslikust tulemusest. Jagasin

proove 10 000 korda juhuslikult kahte sama suurde (129 ja 157 proovi) rühma, ning arvutasin iga

kord distantsi saadud kahe proovipilve keskpunktide vahel. Eesmärgiks oli näha, kui sageli on

võimalik juhuslikult leida sama suur või suurem erinevus proovide liigilise koosseisu vahel kui

ma leidsin proove sinivetikate osakaalu alusel jaotades.

Lisaks koosluse liigilise koosseisu analüüsimisele võrdlesin ilma lämmastiku fikseerijateta

järgmisi koosluse parameetreid (keskmisi ning varieeruvust): i) liikide arv, ii) koosluse

biomasside ühtlus (ingl.k. evenness), iii) üldbiomass. Viimaseks uurisin lämmastikufikseerijate

positiivset või negatiivset mõju konkreetsetele liikidele. Teostasin liigiti logistilise

regressioonanalüüsi, kus sõltuvaks muutujaks oli vastava liigi proportsioon lämmastiku

12

fikseerijatest ülejääva koosluse biomassist ja ennustavaks muutujaks lämmastikufikseerijate

proportsioon proovis.

13

3. Tulemused

Koosluse liigilise koosseisu analüüs näitas, et lämmastikufikseerijate osakaal proovis mõjutab

oluliselt ülejäänud planktonikoosluse liigilist koosseisu (joonis 2A). Leitud erinevus kahe

punktipilve vahel NMDS telgedel (0.45 NMDS ühikut) jäi tugevalt väljapoole kõiki väärtusi mis

tulid välja proove juhuslikult kahte rühma jagades (joonis 2B), 10 000-l juhuslikul proovide

jaotamisel paigutusid kahe punktipilve keskmed üksteisest maksimaalselt 0.25 NMDS ühiku

kaugusele. Samalaadse tulemuse sain ka peakomponentanalüüsi ja trendivaba vastavusanalüüsi

abil proovide koordinaate arvutades, aga kuna need analüüsid uut informatsiooni ei sisalda, ei ole

ma tulemusi siin näidanud.

Joonis 2. Koosluse liigilise koosseisu analüüs. Paneel A näitab proovide jaotust NMDS telgede vahel,

ning kahe koosluse tüübi üldist erinevust. Hallid seest täis ringid kujutavad proove, kus

lämmastikufikseerijate protsent biomassist oli > 30, tühjad ringid tähistavad proove, kus

lämmastikufikseerijate protsent oli < 10. Kaks suuremat ringi tähistavad kumbagi rühma keset, nende

eukleidiline kaugus on 0.45 NMDS ühikut. Paneel B näitab sama punktipilve juhuslikul jaotamisel saadud

keskmete vahemaade sagedusjaotust. Vertikaalse punktiirjoonega on tähistatud väärtus 0.45 (paneelilt A).

-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

1.5

Punktide jaotus NMDS telgedel

NMDS 1. telg

NM

DS

2. t

elg

AN-fikseerijaid > 30%N-fikseerijaid < 10%

Simulatsioon

Distants

Sagedus

0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5

0500

1000

1500

2000

B

Mõõ

detu

d di

stan

ts

Juhuslikud distantsid

14

Lämmastikufikseerijate mõõdukas domineerimine mõjus esialgu koosluse liigirikkusele

positiivselt, tõstes seda natuke (joonis 3A). Kuigi, kui koosluse biomassist moodustab

sinivetikate biomass 60 %, hakkab liigirikkus ülejäänud koosluses langema. Koosluse

biomasside ühtlus tõusis monotoonselt sinivetikate osakaalu suurenemisel (joonis 3B).

Biomassile mõju praktiliselt puudus, alles lämmastikufikseerijate domineerimise (osakaal üle

50%) puhul hakkas ülejäänud koosluse biomass langema (joonis 3C).

Joonis 3. Sinivetikate mõju ülejäänud koosluse liigirikkusele, koosluse ühtlusele ning ülejäänud

koosluse log-transformeeritud biomassile (mg L-1).

Liigispetsiifiline (logistiline regressioon) analüüs tuvastas lämmastikufikseerijate olulise

negatiivse mõju ainult neelvetikatele Cryptophyceae (eriti perekondi Rhodomonas sp. ja

Cryptomonas sp.). Seevastu lämmastikku fikseerivate sinivetikate proportsiooni tõusu positiivne

mõju ilmnes rohkematele vetikarühmadele: rohevetikad Chlorophyceae (Oocystis sp.,

Planctonema sp., Monoraphidium sp., Clorococcales sp.); koldvetikad Chrysophyceae;

vaguviburvetikad Dinophyceae (Peridinum sp., Dinophysis sp.) ning teised (lämmastikku mitte

fikseerivad) sinivetikad Cyanophyceae (Merismopedia sp., Aphanocapsa sp., Cyanodictyon sp.,

Snowella sp., Woronichnia sp., Lemmermanniella sp.), ning pisut ka kolme neelvetika

perekonda: Hemiselmis sp, Teleaulax sp. ja Plagioselmis sp.

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

1020

3040

5060

Mõju liigirikkusele

N-fikseerijate proportsioon

Liik

ide

arv

A

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

0.7

0.8

0.9

Mõju ühtlusele

N-fikseerijate proportsioon

Bio

mas

side

üht

lus

B0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

24

68

Mõju biomassile

N-fikseerijate proportsioon

Bio

mas

s ln(!

g L!1 )

C

15

4. Arutelu

Töö peamine hüpotees, et suvise fütoplanktoni liigilist koosseisu mõjutab lämmastikku

fikseerivate sinivetikate olemasolu, ning et see mõju on tuvastatav ka loodusliku koosluse

monitooringu andmeist, leidis analüüsi käigus kinnitust. Koosluse ordinatsioonanalüüsis, mis

põhines sinivetikatest ülejäävatel liikidel ja nende biomassidel, lahknesid sinivetikate

domineeritud ning sinivetikavabad proovid üksteisest oluliselt. Sinivetikate osakaalu kasvades

tõusis ülejäänud koosluse biomasside ühtlus, ning mõõduka (10-30 %) sinivetikate proportsiooni

juures oli kaaslevate liikide liigirikkus pisut kõrgem. Ülejääva koosluse biomass ei sõltunud

oluliselt sinivetikate osakaalust, langedes veidi alles siis, kui sinivetikate osakaal oli juba üle

70%.

Oma analüüsis olin teinud kõik võimaliku selleks, et välistada fütoplanktonile oluliste

keskkonnaparameetrite mõju tulemustele. Selleks valisin proovid ainult juulist ja augustist –

ajalt, mil sinivetikate õitsengud on ootuspärased. Lisaks piirasin analüüsi valitud proove

temperatuuri järgi (alampiiriks 16°C). Ainus mõju, mida ma analüüsist eemaldada ei saanud, oli

pikaajaline koosluse muutus, kuna andmed, mida ma kasutan, on kogutud ca 40 aasta jooksul, ja

teada on et koosluse liigiline koosseis on selle aja jooksul oluliselt muutunud (Olli et al. 2011).

Ilma pikaajaliste muutuste mõjuta oleks ordinatsioonis sinivetikatega ja ilma nendeta proovid

ilmselt oluliselt selgemalt klasterdunud, kui nad seda praegu tegid.

Ehkki ordinatsiooni abil oli võimalik tuvastada erinevuse olemasolu, annab seda tüüpi analüüs

väga vähe aimu selle kohta, millest erinevus tingitud on. Seetõttu analüüsisin eraldi koosluse

liigirikkust, biomassi ja biomasside ühtlust sõltuvalt lämmastikku fikseerivate sinivetikate

osakaalust, samuti seda, milliste liikide esinemissagedus tõuseb või väheneb koos

lämmastikufikseerijate proportsiooni tõusuga.

16

Üllatav tulemus oli nii ülejäänud liikide biomasside ühtluse, kui esialgu ka liigirikkuse tõus koos

lämmastikufikseerijate proportsiooni tõusuga, kuigi liigirikkus langes pisut pärast seda, kui

lämmastikufikseerijad moodustasid juba üle poole kogu biomassist. Üllatav oli see tulemus

peamiselt seetõttu, et sinivetikaid, nii Läänemeres kui üldiselt, on uuritud ja kajastatud valdavalt

kui ökosüsteemi seisundit kahjustavat, toitainete koormust suurendavat ning teistele

organismidele kahjulikku komponenti (Briand et al. 2003, Wiegand & Pflugmacher 2005,

Ibelings & Chorus 2007, Karjalainen et al. 2007, Vahtera et al. 2007). Kõrgemate toiduahela

tasemete seisukohast on sinivetikate produktsiooni käsitletud kui umbteed, kuivõrd suurte

kolooniate ja pikkade niitidena on nad söödamatud enamusele herbivooridest. Samas biomasside

ühtluse suurenemist, ilma liikide arvu või kogubiomassi samaaegse vähenemiseta, tõlgendatakse

reeglina kui positiivset signaali koosluste seisundi hindamisel.

Biomasside ühtluse tõus võib suvises fütoplanktoni koosluses olla tingitud nii ressursside

suhtelise kättesaadavuse paranemisest kui herbivooriast. Sinivetikad, õitsengu arenedes,

lekitavad vette ka uut lämmastikku. Kuna suvine fütoplanktoni kooslus on peamiselt lämmastiku

limiteeritud, siis domineerima pääsevad lõpuks liigid, kes suudavad omastada lämmastikku kõige

madalamate kontsentratsioonide juures. Kui lämmastiku kättesaadavus paraneb, hakkavad

limiteerima kasvu üheaegselt nii lämmastik kui fosfor; see tähendab aga juba mitmekesisemat

nishi jaotust, ehk võrdsemat olukorda liikidele, kes on paremad kas fosfori või lämmastiku

omandamisel. Limiteerivate ressursside hulk, eeldusel, et iga liik on parim korraga vaid ühe

ressursi omastamisel, määrab koosluses edukalt ja võrdselt koos eksisteerida saavate liikide

hulka, ning seletab, miks lämmastikku fikseerivate ja vette eraldavate sinivetikate elutegevuse

käigus ülejäänud koosluses ühe liigi domineerimine väheneb.

Samas võib biomasside ühtluse tõusu seletada ka herbivooriaga. Suvisel perioodil, mil suhtelised

kaod herbivooriasse on suurimad, osutuvad üldiselt võitjaks need, kes on kõige halvemini

söödavad. Sinivetikate tihe biomass, nagu ka katseliselt näidatud (Karjalainen et al. 2007),

raskendab herbivooridel toidu leidmist, ehk teisisõnu, pakub refuugiumi ennekõike neile

17

liikidele, kes muidu oleks zooplanktoni eelistatud saakobjektiks, ning seetõttu jaotub biomass eri

liikide vahel ühtlasemalt.

Viimasena, ehkki mitte teistest ebaolulisemana, tahaksin käsitleda võimalikku allelopaatia mõju.

Liigispetsiifiline logistiline regressioonanalüüs viitas kümnekonnale liigile, kelle proportsioon

biomassis tõusis lämmastikufikseerijate osakaalu kasvades, ning ainult neelvetikate

perekondadele Rhodomonas sp. ja Crytomonas sp., kellele sinivetikate osakaalu tõus avaldas

ilmselget negatiivset mõju. Positiivset mõju rohevetikate, koldvetikate, vaguviburvetikate,

sinivetikate ning mõningate neelvetikate liikidele on põhimõtteliselt võimatu käesoleva analüüsi

põhjal üheselt seletada. Samas, eelnevas lõigus käsitletud ressursside ühtlasem limitatsioon (s.t.

et limiteerib mitu resurssi korraga) võiks olla üks potentsiaalsetest seletustest – oletades, et tõusis

nende liikide osakaal, kes on teistest halvemad lämmastiku omastamisel. Negatiivne mõju

neelvetikatele (eriti Rhodomonas sp.) ei ole väga ootamatu tulemus. Just neid liike on mitmes

töös, eriti laboris läbi viidud eksperimentides (Suikkanen et al. 2005, Suikkanen et al. 2006,

Karjalainen et al. 2007), näidatud kui enim sinivetikate poolt pärsituid. Üllatav oli ehk vaid see,

et negatiivne mõju ilmnes ainult neile liikidele, sest enamus tõendeid neelvetikate tundlikkuse

kohta põhineb laborikatsetel, kuhu liike valitakse nende kultiveeritavuse, mitte

‘sinivetikatundlikkuse’ alusel. Varasemate monitooringuandmete põhjal tehtud analüüsid

näitavad samuti sinivetikate stimuleerivat mõju rohevetikate (Oocystis sp.), sinivetikate

(Snowella sp.), koldvetikate ja vagurviburvetikate biomassile (Suikkanen et al. 2005, Karjalainen

et al. 2007, Suikkanen et al. 2007), kuid senini ei oldud täheldatud positiivset mõju teatavatele

neelvetika perekondadele (Teleaulax sp., Plagioselmis sp.). Et saada kinnitust, millest

sinivetikate positiivne mõju (otsesed või kaudsed mehhanismid) põhjustatud oli, tuleks

edaspidistes Soome lahe fütoplanktoni uuringutes läbi viia täpsustavad katsed.

Kokkuvõtvalt, hüpotees leidis kinnitust, Soome lahe fütoplanktoni liigiline koosseis on

märgatavalt mõjutatud lämmastikufikseerijate poolt. Sinivetikate mõju võis näha üldjoontes

positiivsena, sest nende proportsiooni suurenemine tõstis ülejäänud koosluse liigirikkust ja

biomasside ühtlust. Mõju võib seisneda sinivetikate võimes kontrollida toitainete suhtelist

18

kättesaadavust, mis pakub rohkem võimalusi liikide stabiilseks kooseksisteerimiseks. Samas

võib osaliselt olla positiivne mõju tingitud herbivooriast. Oma roll saadud tulemustes oli

tõenäoliselt ka negatiivsel allelopaatial.

19

Kokkuvõte

Sinivetikad (Cyanophyceae, Cyanobacteria) moodustavad olulise fraktsiooni Läänemere suvises

planktonikoosluses. Sinivetikate konkurentsieelisteks on õhulämmastiku (N2) sidumisvõime ja

sobimatus toiduks enamusele herbivooridele (zooplankton). Ehkki aeglase kasvuga,

domineerivad sinivetikad sageli suvistes lämmastikuvaestes tingimustes. Sinivetikate võimalik

mõju ülejäänud fütoplanktoni kooslusele võib avalduda läbi negatiivse või positiivse allelopaatia,

toitainete suhtelise kättesaadavuse muutmise (N-limitatsiooni asemel kujuneb N- ja P-ko-

limitatsioon), optilise efekti (varjutavad teisi liike), või herbivooria pärssimise. See motiveeris

mind otsima kinnitust hüpoteesile, et sinivetikatega kooseksisteeriv looduslik planktonikooslus

erineb sellisest suvisest planktonikooslusest, kust sinivetikad puuduvad. Kasutasin Soome lahest

ajavahemikul 1966-2008 kogutud suviseid fütoplanktoni monitooringuandmeid, et tuvastada

andmeanalüüsi abil oletatava erinevuse olemasolu looduslikus fütoplanktoni koosluses.

Valisin proovid, kus teoreetiliselt sinivetikad pidanuks kohal olema – juuli, august,

veetemperatuur üle 16°C. Arvutasin neile eeltingimustele vastanud proovides sinivetikate

proportsiooni, seejärel eemaldasin andmetest sinivetikad endid ning edasine analüüs käsitles

ainult ülejäänud kooslust. Koosluse ordinatsioon kinnitas erinevuse olemasolu, kuid ütles vähe

erinevuse olemuse kohta. Täpsemad analüüsid näitasid, et sinivetikate proportsiooni tõus mõjus

postiivselt, kuid unimodaalselt liigirikkusele (liigirikkus tõusus ca 5 liigi võrra sinivetikate

mõõduka proportsiooni (0.2-0.4) juures). Seevastu koosluse ühtlus tõusis koos

lämmastikufikseerijate proportsiooniga monotoonselt. Liigiti teostatud logistilisest regressioonist

selgus, et ainult neelvetikate (Rhodomonas sp., Cryptomonas sp.) biomassi kasv oli tugevalt

häiritud lämmastikufikseerijate proportsiooni tõusust, kuigi oli ka neelvetikaid (Teleaulax sp.,

Plagioselmis sp.), kellele mõjusid sinivetikad positiivselt. Üldiselt mõjus

primaarprodutseerijatele lämmastikku fikseerivate sinivetikate juuresolek pigem positiivselt

(rohevetikad, koldvetikad, vaguviburvetikad, sinivetikad).

20

Leitud erinevus koosluses, ennekõike biomasside ühtluse tõus ja osade liikide positiivne

reaktsioon lämmastikufikseerijate lisandumisele, on tõenäoliselt tingitud lämmastiku ja fosfori

ko-limitatsioonist lämmastiku limitatsiooni asemel, ning osaliselt ka herbivooria nõrgenemisest.

Negatiivset mõju neelvetikatele Rhodomonas sp. ja Cryptomonas sp. võib seostada negatiivse

allelopaatiaga, kuna sinivetikate negatiivse mõju kohta just nendele liikidele leidsin rohkelt

toetust ka kirjandusest.

21

Summary

The influence of blue-green algae on phytoplankton in Gulf of Finland at summer-time

N2-fixing (diazotrophic) blue-green algae (Cyanophyceae, also cyanobacteria) constitute an

important group of summer phytoplankton in the Baltic Sea. Diazotrophic cyanobacteria have

competitive advantage in their ability to fix atmospheric nitrogen (N2) and they are inappropriate

as food for most herbivores (zooplankton). Although slowly growing, diazotrophs often

dominate in nitrogen-limited summer conditions. Potential effect of the diazotrophic blue-green

species on the rest of phytoplankton stands in the negative or positive allelophaty, regulating the

nutrient limitation (N-limitation instead co-limitation by N and P), the optical effect (shading the

other species), or inhibition of herbivory. The potential effects listed above motivated me to test

the hypothesis that species of phytoplankton which co-exist with diazotrophic blue-green algae

are different from such a phytoplankton community, where there are no or is little proportion of

blue-green algae. To test my hypothesis, I used phytoplankton monitoring data from the Gulf of

Finland during the period 1966-2008.

I chose samples where the diazotrophic blue-green algae theoretically should have been present

(July and August, water temperatures above 16°C), calculated their proportion, after which I

removed the N2-fixing cyanobacteria from the records, and analyzed further only the remaining

phytoplankton community. Community ordination confirmed the difference but said very little

about the reasons of difference. More detailed analyzes showed that the increase in the

proportion of N2-fixing cyanobacteria was positively but unimodally affecting the species

richness (species richness increased by about 5 species when the proportion of blue-green algae

was between 0.2-0.4). Evenness increased monotonically with the proportion of N2 fixing

cyanobacteria. Species-specific logistic regression showed that only Cryptophyceae

(Rhodomonas sp., Cryptomonads sp.) biomass growth was severely impaired by cyanobacteria,

although there were some families of Cryptophyceae (Teleaulax sp., Plagioselmis sp.), for which

impact was positive. Generally the effect of diazotrophic cyanobacteria was rather positive for

22

other primary producers (green algae, golden algae, dinoflagellates, other non-N2-fixing blue-

green algae).

Differences that I found in composition, first of all in the evenness, and specific positive effect

on some species, is likely due to phosphorus and nitrogen co-limitation instead of nitrogen

limitation and weakening of herbivory. Negative impact to cryptophyte Rhodomonas sp. and

Cryptomonas sp. might be explained with negative allelophaty, as the negative allelopathy of

cyanobacteria on the cryptophytes is supported by literature.

23

Tänuavaldused Sooviksin siiralt tänada oma suurepäraseid juhendajaid Riina Klaisi ja Kalle Ollit kasulike

nõuannete, pühendumuse, korrektuuride, kriitika ja mitmekülgse abi eest. Samuti olen väga

tänulik kõikidele osapooltele, kes aitasid kaasa kasutatud andmebaasi koostamisele. Erilised

tänud Riinale, kes õpetas mind kasutama programmi R. Tänan oma perekonda.

24

Kasutatud kirjandus

Berman-Frank I, Lundgren P, Falkowski P (2003) Nitrogen fixation and photosynthetic oxygen evolution in cyanobacteria. Research in Microbiology 154:157-164

Bianchi TS, Engelhaupt E, Westman P, Andren T, Rolff C, Elmgren R (2000) Cyanobacterial blooms in the Baltic Sea: Natural or human-induced? Limnology and Oceanography 45:716-726

Briand JF, Jacquet S, Bernard C, Humbert JF (2003) Health hazards for terrestrial vertebrates from toxic cyanobacteria in surface water ecosystems. Veterinary Research 34:361-377

Capone DG, Ferrier MD, Carpenter EJ (1994) Amino-acid cycling in colonies of the planktonic marine cyanobacterium Trichodesmium thiebautii. Applied and Environmental Microbiology 60:3989-3995

Codd GA, Morrison LF, Metcalf JS (2005) Cyanobacterial toxins: risk management for health protection. Toxicology and Applied Pharmacology 203:264-272

Degerholm J, Gundersen K, Bergman B, Soderback E (2008) Seasonal significance of N-2 fixation in coastal and offshore waters of the northwestern Baltic Sea. Marine Ecology-Progress Series 360:73-84

Engstrom-Ost J, Ost M, Yli-Renko M (2009) Balancing algal toxicity and turbidity with predation risk in the three-spined stickleback. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 377:54-59

Finni T, Kononen K, Olsonen R, Wallstrom K (2001) The history of cyanobacterial blooms in the Baltic Sea. Ambio 30:172-178

Ibelings BW, Chorus I (2007) Accumulation of cyanobacterial toxins in freshwater "seafood" and its consequences for public health: A review. Environmental Pollution 150:177-192

Jonasson S, Eriksson J, Berntzon L, Rasmussen U, Bergman B (2008) A novel cyanobacterial toxin (BMAA) with potential neurodegenerative effects. Plant Biotechnology 25:227-232

Kahru M, Leppanen JM, Rud O, Savchuk OP (2000) Cyanobacteria blooms in the Gulf of Finland triggered by saltwater inflow into the Baltic Sea. Marine Ecology-Progress Series 207:13-18

Kahru M, Savchuk OP, Elmgren R (2007) Satellite measurements of cyanobacterial bloom frequency in the Baltic Sea: interannual and spatial variability. Marine Ecology-Progress Series 343:15-23

Kangro K, Olli K, Tamminen T, Lignell R (2007) Species-specific responses of a cyanobacteria-dominated phytoplankton community to artificial nutrient limitation in the Baltic Sea. Marine Ecology-Progress Series 336:15-27

Kanoshina I, Lips U, Leppanen JM (2003) The influence of weather conditions (temperature and wind) on cyanobacterial bloom development in the Gulf of Finland (Baltic Sea). Harmful Algae 2:29-41

25

Karjalainen M, Engstrom-Ost J, Korpinen S, Peltonen H, Paakkonen J-P, Ronkkonen S, Suikkanen S, Viitasalo M (2007) Ecosystem consequences of cyanobacteria in the northern Baltic Sea. Ambio 36:195-202

Kononen K, Kuparinen J, Makela K, Laanemets J, Pavelson J, Nommann S (1996) Initiation of cyanobacterial blooms in a frontal region at the entrance to the Gulf of Finland, Baltic Sea. Limnology and Oceanography 41:98-112

Kumar K, Mella-Herrera RA, Golden JW (2010) Cyanobacterial heterocysts. Cold Spring Harbor perspectives in biology 2:a000315

Larsson U, Hajdu S, Walve J, Elmgren R (2001) Baltic Sea nitrogen fixation estimated from the summer increase in upper mixed layer total nitrogen. Limnology and Oceanography 46:811-820

Lehtimaki J, Moisander P, Sivonen K, Kononen K (1997) Growth, nitrogen fixation, and nodularin production by two Baltic sea cyanobacteria. Applied and Environmental Microbiology 63:1647-1656

Lehtoranta J, Pitkanen H, Sandman O (1997) Sediment accumulation of nutrients (N, P) in the eastern Gulf of Finland (Baltic Sea). Water Air and Soil Pollution 99:477-486

Lips I, Lips U (2008) Abiotic factors influencing cyanobacterial bloom development in the Gulf of Finland (Baltic Sea). Hydrobiologia 614:133-140

Lips U, Lips I, Liblik T, Kikas V, Altoja K, Buhhalko N, Runk N (2011) Vertical dynamics of summer phytoplankton in a stratified estuary (Gulf of Finland, Baltic Sea). Ocean Dynamics 61:903-915

Moisander PH, Beinart RA, Hewson I, White AE, Johnson KS, Carlson CA, Montoya JP, Zehr JP (2010) Unicellular Cyanobacterial Distributions Broaden the Oceanic N2 Fixation Domain. Science 327:1512-1514

Moisander PH, Steppe TF, Hall NS, Kuparinen J, Paerl HW (2003) Variability in nitrogen and phosphorus limitation for Baltic Sea phytoplankton during nitrogen-fixing cyanobacterial blooms. Marine Ecology-Progress Series 262:81-95

Olli K, Klais R, Tamminen T, Ptacnik R, Andersen T (2011) Long term changes in the Baltic Sea phytoplankton community. Boreal Environment Research 16:3-14

Paerl HW, Huisman J (2009) Climate change: a catalyst for global expansion of harmful cyanobacterial blooms. Environmental Microbiology Reports 1:27-37

Pattanaik B, Wulff A, Roleda MY, Garde K, Mohlin M (2010) Production of the cyanotoxin nodularin-A multifactorial approach. Harmful Algae 10:30-38

Sivonen K, Halinen K, Sihvonen LM, Koskenniemi K, Sinkko H, Rantasarkka K, Moisander PH, Lyra C (2007) Bacterial diversity and function in the Baltic Sea with an emphasis on cyanobacteria. Ambio 36:180-185

Smith VH (2006) Responses of estuarine and coastal marine phytoplankton to nitrogen and phosphorus enrichment. Limnology and Oceanography 51:377-384

Suikkanen S, Engstrom-Ost J, Jokela J, Sivonen K, Viitasalo M (2006) Allelopathy of Baltic Sea cyanobacteria: no evidence for the role of nodularin. Journal of Plankton Research 28:543-550

Suikkanen S, Fistarol GO, Graneli E (2004) Allelopathic effects of the Baltic cyanobacteria Nodularia spumigena, Aphanizomenon flos-aquae and Anabaena lemmermannii on algal monocultures. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 308:85-101

26

Suikkanen S, Fistarol GO, Graneli E (2005) Effects of cyanobacterial allelochemicals on a natural plankton community. Marine Ecology-Progress Series 287:1-9

Suikkanen S, Laamanen M, Huttunen M (2007) Long-term changes in summer phytoplankton communities of the open northern Baltic Sea. Estuarine Coastal and Shelf Science 71:580-592

Vahtera E, Autio R, Kaartokallio H, Laamanen M (2010) Phosphate addition to phosphorus-deficient Baltic Sea plankton communities benefits nitrogen-fixing Cyanobacteria. Aquatic Microbial Ecology 60:43-57

Vahtera E, Conley DJ, Gustafsson BG, Kuosa H, Pitkanen H, Savchuk OP, Tamminen T, Viitasalo M, Voss M, Wasmund N, Wulff F (2007) Internal ecosystem feedbacks enhance nitrogen-fixing cyanobacteria blooms and complicate management in the Baltic Sea. Ambio 36:186-194

Vahtera E, Laanemets J, Pavelson J, Huttunen M, Kononen K (2005) Effect of upwelling on the pelagic environment and bloom-forming cyanobacteria in the western Gulf of Finland, Baltic Sea. Journal of Marine Systems 58:67-82

van Apeldoorn ME, van Egmond HP, Speijers GJA, Bakker GJI (2007) Toxins of cyanobacteria. Molecular Nutrition & Food Research 51:7-60

Walve J, Larsson U (2010) Seasonal changes in Baltic Sea seston stoichiometry: the influence of diazotrophic cyanobacteria. Marine Ecology-Progress Series 407:13-25

Wiegand C, Pflugmacher S (2005) Ecotoxicological effects of selected cyanobacterial secondary metabolites a short review. Toxicology and Applied Pharmacology 203:201-218