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UFRRJ INSTITUTO DE FLORESTAS
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS AMBIENTAIS E
FLORESTAIS
DISSERTAÇÃO
INTERAÇÕES ENTRE DIÁSPOROS E FORMIGAS EM FLORESTA SECUNDÁRIA
NA ILHA DE MARAMBAIA - MANGARATIBA / RJ, BRASIL
Bianca Ferreira da Silva
2014
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE FLORESTAS
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS AMBIENTAIS E
FLORESTAIS
INTERAÇÕES ENTRE DIÁSPOROS E FORMIGAS EM FLORESTA
SECUNDÁRIA NA ILHA DE MARAMBAIA - MANGARATIBA / RJ,
BRASIL
BIANCA FERREIRA DA SILVA
Sob orientação do Professor
André Felippe Nunes-Freitas
Dissertação submetida como requisito
parcial para obtenção do grau de
Mestre em Ciências, no Curso de Pós-
Graduação em Ciências Ambientais e
Florestais, Área de Conservação em
Conservação da Natureza.
Seropédica, RJ
Fevereiro de 2014
582.05226
S586i
T
Silva, Bianca Ferreira da, 1990-
Interações entre diásporos e formigas em floresta secundária na
Ilha de Marambaia – Mangaratiba/RJ, Brasil / Bianca Ferreira da
Silva – 2014.
82 f.: il.
Orientador: André Felippe Nunes-Freitas.
Dissertação (mestrado) – Universidade Federal Rural do Rio
de Janeiro, Curso de Pós-Graduação em Ciências Ambientais e
Florestais.
Bibliografia: f. 59-61.
1. Formiga – Mata Atlântica – Teses. 2. Sementes – Dispersão
– Mata Atlântica – Teses. 3. Árvores – Mudas - Mata Atlântica –
Teses. 4. Fertilização de plantas - Mata Atlântica – Teses. I.
Nunes-Freitas, André Felippe, 1972-. II. Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro. Curso de Pós-Graduação em Ciências
Ambientais e Florestais. III. Título.
ii
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE FLORESTAS
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS AMBIENTAIS E FLORESTAIS
BIANCA FERREIRA DA SILVA
Dissertação submetida como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Ciências,
no Curso de Pós-Graduação em Ciências Ambientais e Florestais, área de concentração em
Conservação da Natureza.
iii
“Há um vilarejo ali
Onde areja um vento bom
Na varanda, quem descansa
Vê o horizonte deitar no chão
Pra acalmar o coração
Lá o mundo tem razão
Terra de heróis, lares de mãe
Paraiso se mudou para lá
[...]”
Vilarejo –Marisa Monte
iv
AGRADECIMENTOS
À Deus, por ser essa força invisível a guiar meus passos e me orientar frente ao que acho correto.
À minha família pela compreensão, ajuda nos momentos que precisei e por, mesmo sem entender
direito o que eu fazia, sempre me dar força.
À Sérgio e Gabriel, obrigada pelas piadinhas que sempre me fazem rir. À Monica, obrigada por
sempre me escutar, resolver meus problemas e ainda ler meus textos para ver se entendia alguma
coisa (rs!). À Bel por cuidar dessa menina linda e fofa que é a Yasmin.
À Yasmin, coisinha linda que faz a tia rir e chorar! Agora sim, acabou e a tia pode brincar um dia
inteirinho com você! ^^
À minha mãe, por todas as preocupações sofridas. Pelo cuidado e zelo (em excesso). Mas mãe,
devo confessar, as coisas só pioram.
Ao meu querido orientador que aguenta todos os meus ataques de nervosismo e ansiedade e ainda
consegue me fazer rir e relaxar! Obrigada pelos ensinamentos, pelas conversas e por ser tão calmo
e compreensivo.
À Thereza Christina, por sempre se preocupar como estou e como estou me alimentando, para
depois tirar minhas energias com uma penca de correções (rs). Obrigada pela revisão e por todas
as sugestões que você se dispõe a fazer e que, apesar do trabalho, contribuem enormemente.
Ao Professor Antonio-Mayhé, pela enorme colaboração com as formigas. Por me mostrar como é
trabalhar com esses seres pelos quais muitos passam despercebidos, mas que ocupam todos os
cantos e realizam diversas tarefas. Obrigada pela ajuda, por todas as dicas de campo e
contribuições, Mayhé!
À Thiago Amorim, à Kelly Silva-Gonçalves e à Letícia Maria pela ajuda enorme com as
identificações das espécies dos frutos. Obrigada por estarem sempre dispostos a ajudar e a dividir
o conhecimento enorme que vocês possuem. Admiro muito vocês!
À banca por aceitar o convite para participar da defesa e pelas contribuições que serão dadas.
Obrigado por contribuírem com o conhecimento de vocês!
Ao Professor Marco Mello, por ter ensinado um pouco do que sabe sobre redes ecológicas, me
possibilitando conhecer esse lado fantástico das análises. Obrigada, Marco! Você é um excelente
professor.
À CAPES, pela bolsa concedida, que possibilitou que o trabalho fosse realizado.
À Marambaia, esse lugar indescritível, surgindo atrás de outras ilhas enquanto a barca se
aproximava. Lugar de histórias mal assombradas, fantasmas e tesouros perdidos. Mas lugar onde
descobri o quanto escolhi certo a profissão que tenho. Por suas matas, praias, pássaros, macacos e
formigas, claro!
À Marinha do Brasil e ao Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia (CADIM) pelo apoio
logístico oferecido durante o período de pesquisa.
v
Aos soldados, cabos, recrutas, marinheiros, fuzileiros, sargentos e sub-oficiais (e todos os outros
cargos que nunca sei o nome) pela companhia nos muitos momentos de campo, pelas conversas,
pelo cuidado médico e até ajuda no campo! Em especial ao SG Jaris, SG Fábio, SG Almeida, Igor
Sloboda, Fellippe Brás, Flaviano Nills, Maycon Lopes e Arthur Beija-Flor.
Ao Igor Sloboda por todos lanches gostosos que me trazia quando eu entrava na Marambaia.
Obrigada por alimentar uma pessoa esfomeada!
Ao Prof. Roberto de Xerez, por ser sempre gentil e atencioso e aceitar tantos pedidos de entrada
na Marambaia fora do prazo. rs.
Aos colegas do Laboratório de Ecologia Florestal e Biologia Vegetal (LEFBV) nesses dois anos,
Aline Dias, Arthur Couto, Danilo Braga, Isabela, Fernanda Lima, Juan Resende, Kelly Christina,
Maila Aguiar, Polyana Alves, Rafael Boechat, Thiago Amorim, pela convivência, amizade e
sempre se mostrarem dispostos a ajudar.
À todos que me ajudaram em campo ao longo desses mais de dois anos de idas e vindas à
Marambaia. Obrigada Danilo Braga, Arthur Couto, Danilo Reis, Rafael Boechat, Tiago Cupollilo,
Tiago Freitas, Lilian Brito, Viviane Lameirão, Nadjara Corrêa, Luciene Oliveira. E desculpa se
esqueci alguém, foram muitos campos e muita gente.
Não, não te esqueci. Claro, tenho que agradecer especialmente àquele que esteve nesse último ano
quase sempre presente e que acabaria minha dissertação se algo acontecesse comigo (rsrs).
Obrigada, Igor Azevedo! Por agüentar minhas reclamações, por sofrer comigo com as picadas de
mosquitos e mordidas de carrapatos, por subir em todas as árvores, por sacrificar seus finais de
semana com seu sobrinho e ainda fazer isso tudo sem reclam... Epa! Isso não.
A todos meus amigos, por me escutarem, apoiarem e oferecerem o ombro para eu chorar
quando os momentos de desespero entravam em cena. Obrigada especialmente à Lilian Brito
por estar sempre presente e se mostrar sempre disposta a ajudar mesmo com tantas coisas para
fazer. Obrigada também a Viviane Lameirão, Igor Azevedo, os “nems” Ícaro Monteiro e
Diego Penedo, Luciene Oliveira, Danilo Braga e Suelen Guedes.
Aos amigos com quem dividi casa e problemas e mais problemas (rs) nesses dois últimos
anos: Danilo Braga, André Lemos, Pedro Souza, Mayara Pessoa, Karla Baldini, Patrícia
Tavares e Lúcia Helena.
Ao Danilo Braga, que foi meu irmão mais velho durante tanto tempo. Obrigada por me
apresentar à Marambaia. Pelas comidas em casa, pelas conversas sérias e as bobas, pelas
ajudas e pela companhia full time. Apareça!!!
Foram muitos momentos difíceis, muitas dificuldades, mas também muitos momentos de
risada e descontração. Momentos de aprendizado e momentos de achar que não tinha
aprendido nada. Obrigada a todos que participaram desses momentos comigo!
vi
RESUMO
Silva, Bianca Ferreira da. Interações entre diásporos e formigas em floresta secundária na
Ilha da Marambaia - Mangaratiba / RJ, Brasil. 2014. 73p. Dissertação (Mestrado em
Ciências Ambientais e Florestais). Instituto de Florestas, Universidade Federal Rural do Rio
de Janeiro, Seropédica, RJ, 2014.
Entre os diversos táxons que interagem entre si, formigas e angiospermas possuem uma longa
história evolutiva conjunta, iniciada desde o período Cretáceo, e que atualmente incluem
desde relações antagonistas até relações mutualistas. Interações entre formigas e diásporos
resultam em diversos benefícios para as plantas, como a dispersão de suas sementes. Nosso
objetivo foi identificar quais as espécies de formigas interagem com as espécies de diásporos
existentes em um trecho de floresta secundária, na Ilha da Marambaia, RJ. Além de identificar
os participantes da rede de interações, procuramos determinar a influência de fatores, como a
quantidade de recursos disponíveis na área de estudo e as variáveis climáticas sobre o total de
interações (capítulo 1). Selecionamos quatro espécies de diásporos com o objetivo de
determinar quantos são removidos, o sítio final de deposição e a distância de remoção desses
diásporos (capítulo 2). Registramos 675 interações entre 43 espécies de formigas e 22
espécies de plantas. As espécies Pheidole sp4, Pheidole radoszkowskii e Wasmannia
auropunctata foram mais comuns nas interações. Entre as plantas, Guarea guidonia e
Miconia prasina recebem a maior quantidade de interações. As variáveis abióticas, como luz
e temperatura, não alteram o número de interações. A disponibilidade de recursos no ambiente
também não influencia, mas a riqueza de diásporos disponibilizados leva a maiores
quantidades de registros de interações. As espécies de plantas possuem, em sua maioria, taxas
consideráveis de remoção após cair no solo. Contudo, as distâncias carregadas por formigas
foram pequenas, alcançando no máximo quatro metros e o destino final de deposição dos
diásporos foram os ninhos, geralmente. As formigas exercem um papel importante na etapa de
reprodução das plantas. A rápida remoção dos diásporos ou a limpeza deles diminui as
chances de ataque por patógenos, favorecendo à germinação. Mesmo as pequenas distâncias
removidas por formigas são suficientes para retirar os diásporos de zonas de grande predação
e alta competição. A deposição dos frutos nos ninhos pode ser determinada como dispersão
direta, já que algumas espécies germinam em áreas mais próximas a ninhos do que em áreas
adjacentes, sem ninhos. As áreas de ninhos possuem características diferenciadas como a
penetrabilidade do solo e quantidade de nutrientes disponíveis no solo, favorecendo o
crescimento de plântulas nessas áreas. As formigas são, desta forma, possíveis agentes de um
processo de dispersão e a sua grande abundância nos solos das florestas pode levar a acreditar
na força que essas espécies exercem sobre as espécies de diásporos em ambientes florestais.
Palavras-chave: interação formiga-fruto, remoção de sementes, dispersão secundária e Mata
Atlântica.
vii
ABSTRACT
Silva, Bianca Ferreira da. Interactions between diaspores and ants at secondary forest in
Ilha da Marambaia - Mangaratiba / RJ, Brasil. 2014. 73p. Dissertation (Mestrado em
Ciências Ambientais e Florestais). Instituto de Florestas, Universidade Federal Rural do Rio
de Janeiro, Seropédica, RJ, 2014.
Among the various taxa interacting, ants and angiosperms have a long evolutionary history
together, starting from the Cretaceous period, which currently range from antagonistic to
mutualistic relationships. Interactions between ants and diaspores (plant disperser unit) result
in many benefits for the plants, and the dispersal of its seeds. Our goal was to identify which
species of ants interact with the species of diaspores in secondary forest on Ilha da
Marambaia, RJ . In addition to identifying the participants of the network of interactions, we
sought to determine the influence of factors such as the amount of available resources in the
study area and climatic variables on total interactions (Chapter 1). We selected four species of
diaspores in order to determine how many are removed, the final site of deposition and
removal distance of these diaspores (Chapter 2). We recorded 675 interactions between 43 ant
species and 22 plant species. Pheidole sp4, Pheidole radoszkowskii and Wasmannia
auropunctata were more common species in interactions. Among the plants, Guarea guidonia
and Miconia prasina receive the greatest amount of interaction. The abiotic variables, such as
light and temperature, do not change the number of interactions. The availability of resources
in the environment does not influence, but the wealth of available propagules leads to larger
amounts of records of interactions. The species show, mostly, considerable removal rates after
falling on the ground. However, the distances carried by ants were short, reaching a maximum
of four meters and the final destination of deposition of diaspores were the nests, usually.
Ants play an important role in plant breeding stage. Rapid removal of the seeds or cleaning
them reduces the chances of attack by pathogens, favoring germination. Even shortremoved
distances by ants are sufficient to deprive the diaspores of large areas of high predation and
competition. The deposition of the fruits in the nests can be determined as a direct scattering,
since some species germinate more near nests than in adjacent areas without them. The
nesting areas have different characteristics, such as soil penetrability and amount of available
nutrients in soil, favoring the growth of seedlings in these areas. Ants are thus possible agents
of a dispersion process and its abundance in forest soils may lead to believe in the strength
that these species have on the species of diaspores in forest environments.
Keywords: ant-fruit interaction, seeds remotion, secondary dispersion and rainforest.
viii
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Espécies de formigas registradas em interações com diásporos na Ilha da Marambaia, RJ. A
coluna “Subfamília / Espécie” apresenta as espécies e sua classificação quanto as subfamílias; a coluna
“Guilda” classifica as espécies em onívoras, carnívoras ou cultivadoras de fungos; e a coluna “Nº de
diásporos utilizados” disponibiliza o número total de espécies de diásporos utilizados pela espécie de
formiga. ................................................................................................................................................. 19
Tabela 2 - Espécies de diásporos explorados por formigas na Ilha da Marambaia, RJ. A coluna
“Família / Espécie” apresenta as espécies de plantas e sua classificação quanto as famílias; a coluna
“Tipo” classifica os frutos em secos e carnosos; a coluna “Nº de interações” fornece o número total de
interações observadas durante o estudo; e a coluna “Espécies de formigas” apresenta o código das
formigas encontradas interagindo com as espécies de plantas (ver código na Tabela 1) ...................... 20
Tabela 3 - Assimetria de dependência entre espécies de formigas (linhas) e espécies de diásporos
(colunas). Os dados são resultado das diferenças entre as dependências da espécies de formigas e
plantas em relação ao outro sobre o maior valor de dependência observado. Os valores se enquadram
entre 0 e 1 (continua..). .......................................................................................................................... 31
Tabela 4 - Valores da força de interação e do índice Interaction push-pull para as espécies de formigas
e de plantas interagindo em trecho de floresta secundária, na Ilha da Marambaia, RJ. A força de
interação é o resultado da soma das dependências e o índice interaction push-pull resulta valores entre
-1 e 1, com os vértices sendo mais “empurrados” ou “puxando” outros dentro da rede (continua). .... 33
ix
LISTA DE FIGURAS
Figura 1- Localização da Ilha da Marambaia no Estado do Rio de Janeiro (retirado de Kneip &
Oliveira 2005). ........................................................................................................................................ 7
Figura 2- Vista geral da Ilha da Marambaia, com visão do Pico da Marambaia, ao centro. ................... 7
Figura 3- Vistas parciais das duas trilhas onde foi desenvolvido o trabalho, em Ilha da Marambaia, RJ.
A. Trilha sem denominação, com cerca de 250 m de extensão. B. Trilha da Gruta, com cerca de 700
m de extensão. ......................................................................................................................................... 8
Figura 4 - Frequência de registros das subfamílias de Formicidae nas interações com plantas, na Ilha
da Marambaia, RJ. ................................................................................................................................. 22
Figura 5 - Frequência de registros das espécies de formigas nas interações com plantas, na Ilha da
Marambaia, RJ. ..................................................................................................................................... 23
Figura 6 - Frequência de registros das famílias botânicas nas interações com espécies de formigas, na
Ilha da Marambaia, RJ. ......................................................................................................................... 23
Figura 7 - Frequência de registros de espécies de plantas nas interações com espécies de formigas, na
Ilha da Marambaia, RJ. ......................................................................................................................... 24
Figura 8: Número de registros de interações entre formigas e plantas ao longo do período
compreendido entre janeiro de 2012 a junho de 2013 (em barras) e o índice de frutos disponíveis em
solo (em porcentagem) durante o mesmo período (linha e pontos),em trecho de floresta secundária na
Ilha da Marambaia, RJ. ......................................................................................................................... 25
Figura 9: Número de registros de interações entre formigas e plantas ao longo do período
compreendido entre janeiro de 2012 a junho de 2013 (em barras) e o número de espécies de diásporos
frutificando durante o mesmo período (linha e pontos), em trecho de floresta secundária na Ilha da
Marambaia, RJ. ..................................................................................................................................... 26
Figura 10 - Relação entre o total de espécies de diásporos disponibilizadas mensalmente e o total de
interações entre formigas e diásporos registradas no mês, durante o período de janeiro de 2012 a junho
de 2013, em Ilha da Marambaia, RJ (p = 0.00). .................................................................................... 26
Figura 11 - Ordenação dos meses chuvosos (verde) e secos (azul) segundo as espécies de formigas
registradas em interações com diásporos no solo em trecho de floresta secundária, em Ilha da
Marambaia. RJ. ..................................................................................................................................... 27
Figura 12 - Grafo de interações entre espécies de formigas (círculos amarelos) e espécies de plantas
(triângulos verdes). O grafo não apresenta compartimentos e há caminhos possíveis entre todos os
vértices da rede. Espécies mais centrais apresentam maior número de interações e mantém a estrutura
da rede. .................................................................................................................................................. 30
Figura 13 - Grafo do uso de diásporos pelas espécies de formigas em trecho de floresta secundária, em
Ilha da Marambaia, RJ. As espécies de formigas se conectam caso compartilhem um, ou mais,
x
diásporo. As espécies de formigas onívoras estão representadas por círculos, as espécies carnívoras
por losangos e as cultivadoras de fungos por triângulos. Os módulos encontrados (M = 0,10; p = 0,00)
apresentam colorações distintas. O maior módulo, em verde, inclui as cultivadoras de fungos e o
menor, em amarelo, as espécies carnívoras. .......................................................................................... 35
Figura 14 - Espécies de diásporos utilizados nos experimentos de remoção por formigas. A. Frutos de
Miconia calvescens; B. Frutos de Miconia prasina; C. Frutos de Psychotria leiocarpa; D. Sementes de
Inga edulis, com formigas interagindo em sua superfície. .................................................................... 51
Figura 15- Frequencia de diásporos das quatro espécies vegetais estudadas (Miconia prasina, Miconia
calvescens, Psychotria leiocarpa e Inga edulis) removidos em trecho de floresta secundária, na Ilha da
Marambaia, RJ. Em preto hachurado estão as frequencias de remoções nas primeiras 12 h e, em cinza,
as freqüências das demais 12 h, até completar 24 h. ............................................................................. 53
Figura 16- Relação entre comprimento do diásporo (cm) e frequência de diásporos removidos. O
aumento do tamanho do diásporo não leva a redução do número de remoções pelas formigas (p =
0,17). ..................................................................................................................................................... 54
Figura 17- Distância média de remoção (em cm) pelas formigas dos diásporos de três espécies
vegetais (Miconia prasina, Miconia calvescens e Inga edulis), na Ilha da Marambaia, RJ. Não foram
observadas remoções dos diásporos da espécie Psychotria leiocarpa. ................................................. 54
Figura 18 - Relação entre comprimento do diásporo (cm) e distância média de remoção (cm) pelas
formigas. Não há relação entre o tamanho do diásporo e a distância a qual as formigas podem levá-lo
(p = 0,63). .............................................................................................................................................. 55
Figura 19- Número de remoções de diásporos observadas em três espécies vegetais (Miconia prasina,
Miconia calvescens e Inga edulis) e o destino para o qual os diásporos foram levados (ninho = barra
preta hachurada; serapilheira = barra cinza)......................................................................................... 55
xi
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS ............................................................................................................................ iv
RESUMO ................................................................................................................................................ vi
ABSTRACT ........................................................................................................................................... vii
LISTA DE TABELAS .......................................................................................................................... viii
LISTA DE FIGURAS ............................................................................................................................. ix
SUMÁRIO .............................................................................................................................................. xi
1. INTRODUÇÃO GERAL ................................................................................................................ 1
2. REVISÃO DE LITERATURA ....................................................................................................... 2
3. ÁREA DE ESTUDO ....................................................................................................................... 5
4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................................ 9
5. CAPÍTULO 1 ................................................................................................................................ 12
5.1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................... 13
5.2. MATERIAL E MÉTODOS: ................................................................................................. 15
5.2.1. Área de estudo ............................................................................................................... 15
5.2.2. Registro das interações entre formigas e diásporos ....................................................... 15
5.2.3. Disponibilidade de diásporos e fatores abióticos: ......................................................... 16
5.2.4. Análises estatísticas ....................................................................................................... 16
5.2.5. Análise das redes ecológicas ......................................................................................... 17
5.3. RESULTADOS ..................................................................................................................... 19
5.4. DISCUSSÃO ......................................................................................................................... 36
5.5. CONCLUSÕES ..................................................................................................................... 40
5.6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................. 41
6. CAPÍTULO 2 ................................................................................................................................ 47
6.1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................... 48
xii
6.2. MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................................. 50
6.2.1. Área de estudo ............................................................................................................... 50
6.2.2. Espécies vegetais estudadas .......................................................................................... 50
6.2.3. Taxa de remoção dos diásporos..................................................................................... 51
6.2.4. Destino e distância de remoção dos diásporos .............................................................. 51
6.3. RESULTADOS ..................................................................................................................... 53
6.4. DISCUSSÃO ......................................................................................................................... 56
6.5. CONCLUSÕES ..................................................................................................................... 58
6.6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................. 59
7. CONCLUSÕES GERAIS ............................................................................................................. 62
8. ANEXO ......................................................................................................................................... 63
1
1. INTRODUÇÃO GERAL
Interações entre Angiospermas e formigas existem, provavelmente, desde o início da
evolução das Angiospermas, no período Cretáceo (BEATTIE, 1985; HÖLLDOBLER E
WILSON, 1990; RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007). O surgimento das Angiospermas, com o
tecido de suas folhas e flores, expandiu os recursos disponíveis, levando, por conseguinte, a
evolução de diversas guildas de insetos herbívoros e polinizadores (GRIMALDI, 1999;
RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007). Durante a diversificação das formigas, estas
desenvolveram adaptações tróficas que deram origem a guildas alimentares baseadas nos
novos recursos providos pelas Angiospermas (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007).
Formigas e Angiospermas interagem de diversos modos, desde parasitismos e
herbivoria a comensalismos e mutualismos (BEATTIE, 1985). Mutualismos entre esses
grupos apresentam as mais elaboradas adaptações conhecidas (HÖLLDOBLER E WILSON,
1990), que vão do uso da planta como refúgio até a proteção desta pelas formigas. O néctar
presente em flores serve como atrativo para vários animais, incluindo formigas, fazendo com
que atuem no processo de polinização. Isso também ocorre com diferentes estruturas de frutos
e/ou sementes, tais como a polpa e o arilo (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007), que
funcionam como atrativos que facilitam a dispersão.
Formigas são agentes dispersores fortuitos (HÖLLDOBLER E WILSON, 1990), que
buscam nas sementes tecidos nutritivos, como os elaiossomos. As sementes com essa
estrutura são chamadas mirmecocóricas, pois são reconhecidamente adaptadas a dispersão por
formigas (BEATTIE, 1985). O elaiossomo é retirado e a semente é descartada, ainda viável,
nas galerias dos formigueiros ou na entrada destes (BEATTIE, 1985). Em florestas tropicais,
plantas com essas estruturas não são comuns, mas sementes com arilo ou polpa carnosa, que
são consideradas não-mirmecocóricas, também atraem formigas que acabam realizando a sua
dispersão (PIZO E OLIVEIRA, 2000; RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007).
A dispersão permite a chegada de diásporos, unidade dispersora da planta, em locais
distantes da planta-mãe, aumentando assim as chances de sobrevivência das plântulas,
diminuindo a competição intra-específica e permitindo a ampliação da distribuição da espécie
(HOWE E SMALLWOOD, 1982). Além de conferir essas vantagens, na dispersão por
formigas, os diásporos são depositados em locais que se mostram favoráveis ao
estabelecimento de algumas espécies de plântulas, como a lixeira dos ninhos (LEAL, 2003).
A atuação das formigas, além de ampliar o sucesso reprodutivo, modifica a estrutura espacial
criada na dispersão primária, alterando a distribuição das sementes (LEAL, 2003).
Partindo da premissa de que formigas são capazes de interagir com diásporos de
diferentes espécies, podendo realizar a dispersão, que levará a alterações na dinâmica da
comunidade vegetal, os objetivos deste trabalho são:
(1) Registrar as interações entre formigas e diásporos em um trecho de floresta
secundária na Ilha da Marambaia (RJ), avaliando se a disponibilidade e as características
morfológicas dos frutos, além de variáveis abióticas (temperatura, umidade e precipitação)
afetam o número e a composição das interações ao longo do tempo (capítulo I).
(2) Determinar as taxas de remoção por formigas, distância de dispersão e destino dos
diásporos das espécies arbóreas Psychotria leiocarpa, Miconia calvescens, Miconia prasina e
Inga edulis em trecho de floresta secundária, avaliando se as características morfológicas dos
frutos afetam as taxas de remoção (capítulo II).
2
2. REVISÃO DE LITERATURA
A dispersão permite que diásporos escapem da morte pela alta competição existente
devido a grande densidade de propágulos próximos à planta-mãe, o chamado modelo de
Janzen-Connell (JANZEN, 1970; CONNELL, 1971), aumentando o sucesso reprodutivo.
Além disso, a dispersão favorece a colonização de novas áreas, permitindo assim a ampliação
da distribuição geográfica da planta e suas mudanças espaciais e temporais. Possui ainda a
vantagem de encontro de sítios favoráveis ao estabelecimento e desenvolvimento de plântulas,
chamada de hipótese da dispersão direta. As vantagens não são excludentes e, podem-se
apresentar ao mesmo tempo nas plantas (HOWE E SMALLWOOD, 1982; WENNY, 2001).
Entre as diferentes síndromes de dispersão, a zoocoria é a mais frequente em florestas
tropicais (HOWE E SMALLWOOD, 1982; MORELLATO E LEITÃO-FILHO, 1992), o que
indica a importância dos animais na dispersão. Os frutos zoocóricos apresentam estruturas
atrativas aos animais, permitindo que estes se alimentem (VAN DER PIJL, 1982). Dentre os
tipos de dispersão zoocórica está a mirmecocoria, na qual os diásporos possuem elaiossomo,
um apêndice rico em lipídios e reconhecidamente adaptado para a dispersão por formigas. A
maior parte dos casos registrados de mirmecocoria ocorre em florestas temperadas decíduas
na América do Norte, no bioma Fynbos na África do Sul e na zona árida da Austrália
(HÖLLDOBLER E WILSON, 1990). A mirmecocoria é pouco estudada na América do Sul e
os poucos trabalhos relatam a ocorrência, em geral, em alguns gêneros da família
Euphorbiaceae, como Croton (LÔBO et al, 2011; PASSOS E FERREIRA, 1996), Jatropha
(LEAL et al, 2007) e Mabea (PETERNELLI et al, 2009).
Formigas também interagem com espécies não-mirmecocóricas, apesar de não serem
adaptadas primariamente para a dispersão por formigas, inúmeras plantas são removidas pelo
grupo (CHRISTIANINI et al, 2007; ESCOBAR-RAMÍREZ et al, 2012; GUIMARÃES-JR E
COGNI, 2002; LEAL E OLIVEIRA, 1998; PASSOS E OLIVEIRA, 2004; PIZO, 2008; PIZO
E OLIVEIRA, 1998). Passos e Oliveira (2003) encontraram mais de 500 interações ao longo
de dois anos de estudo em uma floresta de restinga no Parque Estadual da Ilha do Cardoso,
em São Paulo. As interações envolveram 44 espécies botânicas, distribuídas em 26 famílias.
Em outro trabalho, em Floresta Atlântica, Pizo (2008) encontrou 901 sementes de 20
morfoespécies de plantas em 50 ninhos de Pheidole praeses.
Entre as espécies botânicas envolvidas nas interações, Passos e Oliveira (2003)
encontraram 23 famílias interagindo com formigas em floresta de restinga, sendo Myrtaceae e
Rubiaceae as famílias com mais espécies envolvidas. Contudo, Myrtaceae, Clusiaceae,
Bromeliaceae e Lauraceae possuíam maior número de interações. Já Pizo e Oliveira (2000)
encontraram 30 famílias em floresta atlântica. Sendo Myrtaceae, Araceae, Euphorbiaceae e
Moraceae as que possuíam a maior quantidade de espécies envolvidas e Myrtaceae,
Euphorbiaceae, Myristicaceae, Olacaceae e Meliaceae, as que possuíam o maior número de
interações. Em trabalho mais recente, Christianini et al (2012) encontrou 26 famílias de
plantas, em três fisionomias do Bioma Cerrado – Mata de galeria, campo e cerrado sensu
stricto. A fisionomia de Cerrado sensu stricto foi a que mais apresentou espécies de plantas
interagindo e com um maior número de espécies de formigas. A planta com maior número de
espécies de formigas diferentes interagindo foi Xylopia aromática, uma espécie arbórea, com
diásporos carnosos, da família Annonaceae.
Com o grande número de interações existentes entre plantas e formigas, há uma
provável influência destas na distribuição das espécies vegetais. Nos últimos anos, alguns
trabalhos buscam compreender que padrões e processos podem explicar o papel das formigas
3
na estruturação e na dinâmica florestal. Hoje, já se conhece alguns fatores que são capazes de
influenciar a composição das interações. Entre esses, encontram-se o tamanho do diásporo e o
tamanho da formiga (PIZO E OLIVEIRA, 2001), a composição química do diásporo e a
guilda de forrageio das formigas (CHRISTIANINI et al, 2012; PIZO E OLIVEIRA, 2001), a
abundância do recurso (FARNESE et al, 2011; VÁZQUEZ et al, 2007) e o hábito da planta
(GILADI, 2006).
O tamanho do diásporo é um fator chave para a interação formiga-planta, já que
influencia a remoção destes pelas formigas. Estas carregam facilmente diásporos pequenos e
médios, mas não são capazes de carregar diásporos muito grandes ou pesados a longas
distâncias (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Espécies maiores de formigas são capazes de remover
diásporos mais pesados do que pequenas espécies. Espécies grandes de Ponerinae, como
Pachycondyla striata e Odontomachus chelifer, foram capazes de remover diásporos de
tamanho pequeno e médio, enquanto que diminutas Myrmicinae só foram capazes de remover
os de pequeno tamanho (PIZO E OLIVEIRA, 2001).
Apesar das formigas não conseguirem carregar diásporos grandes, elas podem
interagir com eles apenas limpando-os no local onde o encontram, removendo pedaços de
polpa ou arilo (CHRISTIANINI et al, 2012; PIZO E OLIVEIRA, 2001). Essa limpeza do
diásporo realizada pelas formigas impede o ataque de fungos e facilita a germinação da
semente (LEAL E OLIVEIRA, 1998; PIZO E OLIVEIRA, 1998). Em um teste de germinação
com diásporos de Cupania vernalis com arilo (não limpos por formigas) e sem arilo (limpos
por formigas), somente as sementes limpas germinaram (GUIMARÃES-JR E COGNI, 2002).
Desta forma, mesmo sem deslocamento do diásporo, a interação com formigas apresenta-se
vantajosa.
A composição química é outro fator de relevante importância nas interações entre
formigas e diásporos. Pizo e Oliveira (2001) avaliaram a composição química dos diásporos e
encontraram composição similar de lipídios entre os arilos de Virola, Cabralea e Alchornea
com o elaiossomo de Ricinus communis. Os lipídios são importantes recursos alimentares
para as formigas, sendo constituintes fisiológicos destas (BEATTIE, 1985). Assim, em geral,
diásporos com elevada quantidade de lipídios tendem a ter taxas de recrutamento e número de
formigas recrutadas maiores do que diásporos pobres em lipídios (PIZO E OLIVEIRA 2001),
o que mostra a importância do conteúdo lipídico de diásporos não-mirmecocóricos sobre o
comportamento de forrageio das formigas (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Ao contrário dos
diásporos ricos em lipídios, que são preferidos e mais utilizados por formigas carnívoras
(CHRISTIANINI et al, 2012; PIZO E OLIVEIRA, 2001), aqueles ricos em carboidratos e
água são utilizados pela guilda de formigas cultivadoras de fungos (CHRISTIANINI et al,
2012). A água contida no arilo e na polpa destes diásporos é um substrato importante para o
desenvolvimento do fungo nas colônias das formigas (CHRISTIANINI et al, 2012).
Outro fator que pode apresentar influência sobre as interações é a abundância dos
diásporos (FARNESE et al, 2011). A abundância das espécies seria a explicação para o
grande número de interações em que estão envolvidas, dado que estas espécies possuem mais
chances de participar de interações (VÁZQUEZ et al, 2007). Testando essa hipótese na
dispersão de sementes por formigas, verificou-se uma menor influência da abundância sobre
as remoções em comparação ao tipo de diásporo (com ou sem polpa), em uma área de
Cerrado (FARNESE et al, 2011).
Além desses fatores, o hábito da planta também é capaz de influenciar os parceiros
envolvidos nas interações. O fato está relacionado com a zona de alta competição existente
próximo aos parentais das plântulas. A dispersão favorece o escape dessa área de conflito,
sendo mais vantajosa quanto maior for a distância entre o diásporo e a planta mãe (HOWE E
4
SMALLWOOD, 1982; WENNY, 2001). Plantas de maior porte, como árvores e arbustos
possuem uma zona de conflito maior do que plantas menores, como as herbáceas (GILADI,
2006). Desta forma, como formigas removem diásporos a curtas distâncias quando
comparadas com vertebrados, acredita-se que as herbáceas, por seu menor tamanho, sejam
evolutivamente favorecidas para a dispersão por formigas (GILADI, 2006). Essa hipótese de
distância da dispersão e sua relação com forma de vida da planta foi suportada em 13 dos 17
trabalhos avaliados na revisão feita por Giladi (2006).
As distâncias de remoção promovidas por formigas são, em geral, pequenas (PASSOS
E OLIVEIRA, 2003). A espécie Clusia criuva, uma árvore comum de floresta de planície
arenosa, na costa sudeste do Brasil, foi removida por duas espécies de Ponerinae, com
distâncias médias de remoção de 1,50 ± 2,15m e 2,33 ± 1,33 m para cada uma das formigas
(PASSOS E OLIVEIRA, 2004). São registradas algumas distâncias de dispersão bem
elevadas, como 13 m para espécies de grandes Ponerinae (PASSOS E OLIVEIRA, 2003).
Diásporos de Stryphnodendron adstringens foram carregados por uma distância máxima de
25,4 m (CHRISTIANINI et al, 2007) e diásporos de Miconia ferruginata a 45,2 m por Atta
sexdens rubropilosa (LIMA et al, 2012). Existe uma grande variação nas distâncias de
dispersão realizadas por formigas. Por exemplo, um estudo realizado com sete espécies de
plantas, as distâncias variaram de 0,1 a 25,4 m, havendo relação negativa entre a distância de
remoção e a massa dos diásporos (CHRISTIANINI et al, 2007).
O destino dos diásporos, em geral, é o ninho das formigas (PASSOS E OLIVEIRA
2003, 2004). Contudo, as sementes podem ser abandonadas, ou perdidas, antes de alcançarem
os formigueiros (BEATTIE, 1985). Nos ninhos, os diásporos podem ser danificados,
configurando predação, ou apenas limpos e depositados nas lixeiras, que podem ser internas
ou externas (CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2010; FARJI-BRENER E MEDINA, 2000). O
solo dos formigueiros possui maiores quantidades de nutrientes, favorecendo a germinação
dos diásporos que são descartados intactos (PASSOS E OLIVEIRA, 2002).
Interações com formigas podem afetar evolutivamente as características dos diásporos,
ao permitir que estes sejam dispersos, modificando também a distribuição espacial das
espécies de plantas. Assim, conhecer a identidade dos atores envolvidos nessas interações e os
fatores que favorecem essa relação tem importância ecológica direta e pode gerar informações
para o manejo de áreas, considerando-se que formigas são um importante grupo taxonômico
presente em diferentes biomas e áreas antropizadas.
5
3. ÁREA DE ESTUDO
O estudo foi realizado em um trecho de floresta secundária localizado na Ilha da
Marambaia (23º 02’ S; 43º 35’ O) (Figura 1), localizada na Costa Verde do Rio de Janeiro, na
Baía de Sepetiba. A área corresponde a uma porção de terra alargada, de cerca de 6 km, que
se liga ao continente por uma faixa estreita de areia. A face norte da ilha está voltada para a
Baía de Sepetiba, enquanto a porção sul é banhada pelo Oceano Atlântico (CONDE et al,
2005).
A Ilha da Marambaia possui diferentes formações vegetais, entre formações herbáceas,
arbustivas e arbóreas. A diversidade de formações tem relação com os processos geológicos
de formação da ilha, que originaram solos com diferentes níveis de saturação hídrica
(MENEZES E ARAUJO, 2005). Entre as formações mais comuns encontram-se o manguezal,
a restinga e a floresta atlântica de encosta (CONDE et al, 2005).
A região possui relevo montanhoso, sendo seu ponto mais elevado o Pico da
Marambaia com 641 m (Figura 2). A ilha está inserida no Domínio Morfoclimático Tropical
Atlântico, apresentando um clima superúmido-mesotérmico, com pouco ou nenhum déficit
hídrico (MATTOS, 2005). Segundo classificação de Köppen, o clima é Aw - Clima Tropical
Chuvoso, com temperaturas médias mensais superiores a 20 ºC (MATTOS, 2005). Os meses
mais frios, entre junho e agosto, possuem média de temperatura mínima por volta de 18 ºC
(MATTOS, 2005). Os meses de dezembro a março são os mais quentes, apresentando médias
de temperatura máxima por volta de 30 ºC (MATTOS, 2005). A precipitação é elevada, com
média anual superior a 1000 mm. As chuvas são abundantes principalmente ao longo dos
meses de novembro a março, quando os índices pluviométricos médios são superiores a 100
mm (MATTOS, 2005). Os meses de julho e agosto considerados os mais secos, com a
precipitação média mensal variando entre 40 e 55 mm (MATTOS, 2005).
A Marambaia sofreu interferências de diversos tipos e intensidades desde a época de
sua ocupação, em 1614 (CONDE et al, 2005). A área, por sua localização, foi utilizada como
entreposto negreiro da Fazenda São Joaquim, pertencente ao comendador Joaquim José de
Souza Breves, o “Barão do Café”, até 1888, época da abolição da escravatura. Com a morte
do comendador em 1889, a fazenda entrou em decadência e foi vendida, em 1891, à
Companhia Promotora de Indústria e Melhoramentos, que passou a propriedade ao Banco da
República do Brasil, em 1896 (PEREIRA et al, 1990). Em 1908, a Marinha do Brasil instalou
a Escola de Aprendizes de Marinheiros no local, mas se retirou dois anos depois (PEREIRA
et al, 1990). Em 1939, durante a ausência da Marinha, foi criada a Escola de Pesca Darcy
Vargas. Durante as duas décadas seguintes, a Marambaia teve um período de prosperidade
social e econômica. Nessa época houve uma grande expansão urbana e intensa exploração dos
recursos naturais. Atualmente, a Ilha da Marambaia pertence a Marinha do Brasil e sedia o
Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia (CADIM).
Historicamente, a área ocupada na Ilha da Marambaia é a face norte, voltada para Baía
de Sepetiba. Essa face sofreu um longo histórico de ocupação e utilização da área como
cultivo e pastoreio, sendo intensamente desmatada (CONDE et al, 2005). Durante as épocas
de cultivo de cana de açúcar e café, a vegetação da floresta de encosta foi removida, estando
hoje em estádio secundário de sucessão (GOÉS et al, 2005).
Nesse estudo foram utilizados dois trechos de Floresta Atlântica secundária (Figura 3),
próximos a área chamada “Gruta da Santa”. Estes se encontram em duas trilhas que seguem
paralelas a uma distância de 15 a 30m que, para fins de análise, foram consideradas como
uma única área. As trilhas localizam-se a 0,6 km do alojamento de apoio do CADIM,
possuindo altitude entre 50 e 80 m (GARSKE, 2001) e dão acesso à área turística da Ilha,
6
sendo, portanto, bastante freqüentadas por visitantes. A primeira é denominada “Trilha da
Gruta” e possui cerca de 700 m de extensão; a segunda não possui denominação específica e
possui cerca de 250 m de extensão. A vegetação da área varia entre 10 a 20 m de altura e o
sub-bosque é composto por espécies de Melastomataceae e Rubiaceae (obs. pessoal), com
alguns trechos de alta densidade de bambus (obs. pessoal).
7
Figura 1- Localização da Ilha da Marambaia no Estado do Rio de Janeiro (retirado de Kneip &
Oliveira 2005).
Figura 2- Vista geral da Ilha da Marambaia, com visão do Pico da Marambaia, ao centro.
8
Figura 3- Vistas parciais das duas trilhas onde foi desenvolvido o
trabalho, em Ilha da Marambaia, RJ. A. Trilha sem denominação,
com cerca de 250 m de extensão. B. Trilha da Gruta, com cerca de
700 m de extensão.
A
B
9
4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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12
5. CAPÍTULO 1
Variações temporais em interações entre formigas e diásporos em floresta ombrófila
secundária, na Ilha da Marambaia, RJ
Foto: B.F. Silva
13
5.1. INTRODUÇÃO
A dispersão de sementes por formigas, a mirmecocoria, é comum em ambientes
áridos, ocorrendo principalmente na Austrália (BERG, 1975) e na África do Sul (BOND E
SLINGSBY, 1983). Na América do Sul, diásporos (i.e.: unidade dispersora da planta)
adaptados à dispersão por formigas são incomuns (COSTA et al, 2007). Entretanto, a elevada
diversidade de frutos nas florestas tropicais (MORELLATO E LEITÃO-FILHO, 1992) pode
constituir uma fonte de recursos importante para as formigas. Por exemplo, na Floresta
Atlântica já foram registradas mais de 800 interações entre espécies de formigas e diásporos
não-mirmecocóricos (PIZO E OLIVEIRA, 2000), que podem conter porções carnosas, ricas
em lipídios e que servem como recurso para as formigas (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Esses
diásporos são primariamente adaptados à dispersão por vertebrados, mas podem ser
removidos, ou apenas limpos, por formigas ao alcançarem o solo (PASSOS E OLIVEIRA,
2003).
A atuação das formigas na remoção e limpeza dos diásporos é uma força seletiva
importante na manutenção e evolução das suas características (CHRISTIANINI et al, 2007).
A remoção dos diásporos de próximo da planta-mãe diminui as chances de predação dos
frutos e aumenta as oportunidades de estabelecimento das plântulas, já que evita a alta
competição próxima aos parentais (JANZEN, 1970; CONNELL, 1971). A limpeza dos frutos
também garante melhores taxas de germinação, pois impede o ataque por patógenos
(GUIMARÃES-JR E COGNI, 2002; LEAL E OLIVEIRA, 1998; PIZO E OLIVEIRA, 1998).
Assim, a ação das formigas rearranja o banco de sementes e favorece a germinação dos
diásporos limpos (LEVEY E BYRNE, 1993; OLIVEIRA ET AL., 1995; PASSOS E
OLIVEIRA, 2004; PIZO E OLIVEIRA, 1998).
Apesar de realizar importante papel na evolução das características dos frutos,
formigas são dispersores fortuitos e sua interação com diásporos irá depender da
disponibilidade de frutos no ambiente (HÖLLDOBLER E WILSON, 1990). A quantidade de
recursos disponíveis varia sazonalmente, de acordo com a fenologia das plantas (HUGHES E
WESTOBY, 1990, RICO-GRAY et al, 1998). Assim, é esperado que em períodos com maior
abundância de frutos ocorram maiores abundâncias e riquezas de espécies de formigas e,
consequentemente, haja um maior número de interações entre estas e os frutos, já que as
formigas respondem à distribuição espacial de recursos alimentares (WELBY E SHACHAK,
2000).
Além do fator biótico (disponibilidade de recursos), variáveis ambientais, como
pluviosidade e temperatura, também podem afetar indiretamente o número de interações, visto
que afetam a sazonalidade da abundância de formigas (PIZO E OLIVEIRA, 2000), levando a
flutuações nas populações e a variação na atividade das colônias (LEVINGS, 1983). Maior
riqueza e maior abundância de formigas ocorrem em estações úmidas (LEVINGS, 1983).
Estações secas reduzem a atividade de forrageio das formigas (JANZEN, 1966). A umidade é
um importante fator nas variações ocorridas entre temporadas. Pluviosidade e temperatura
também são importantes em áreas tropicais (LEVINGS, 1983). Chuvas pesadas inibem o
forrageio e temperaturas muito baixas ou altas podem declinar as populações ou limitar a
atividade de forrageio (BROWN, 1973; LEVIEUX, 1975). Algumas espécies de formigas
adaptam seu período de atividade, dependendo dos padrões de temperatura e pluviosidade
(BERNSTEIN, 1979; DAVIDSON, 1977).
Considerando os fatores que podem afetar o forrageamento e a preferência das
formigas, o objetivo deste capítulo foi registrar as interações entre formigas e diásporos em
um trecho de Floresta Atlântica secundária, avaliando se a disponibilidade de frutos e as
14
variáveis abióticas (temperatura, umidade e precipitação) afetam o número e composição das
interações ao longo do tempo. Para tal, procurou-se responder as seguintes questões:
(1) Qual composição de plantas e formigas presentes nas interações e quais as espécies
mais importantes na manutenção da estrutura da rede de interações?
(2) Como é o comportamento da formiga junto ao diásporo?
(3) As variações na composição e no número de interações existentes ao longo do ano
dependem da disponibilidade de diásporos ou das variáveis abióticas?
15
5.2. MATERIAL E MÉTODOS:
5.2.1. Área de estudo
Realizamos o estudo em um trecho de floresta secundária localizado na Ilha da
Marambaia (23º 02’ S; 43º 35’ O) (Figura 1), pertencente à Restinga da Marambaia,
localizada na zona oeste do Rio de Janeiro e em parte dos municípios de Itaguaí e
Mangaratiba, na Baía de Sepetiba. A face norte da ilha está voltada para a Baía de Sepetiba,
enquanto a porção sul é banhada pelo Oceano Atlântico (CONDE et al, 2005).
A Ilha da Marambaia possui diferentes formações vegetais, entre formações herbáceas,
arbustivas e arbóreas. A diversidade de formações tem relação com os processos geológicos
de formação da ilha, que originaram solos com diferentes níveis de saturação hídrica
(MENEZES E ARAUJO, 2005). Entre as formações mais comuns encontram-se o manguezal,
a restinga e a floresta atlântica de encosta (CONDE et al, 2005). Utilizada como fazenda
durante os séculos XVII a XIX, a área teve a vegetação da floresta de encosta removida e
encontra-se hoje em estádio secundário de sucessão (GOÉS et al, 2005). Atualmente, o local
pertence à Marinha do Brasil e sedia o Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia (CADIM).
O clima, segundo classificação de Köppen, é Aw - Clima Tropical Chuvoso, com
temperaturas médias mensais superiores a 20 ºC, com os meses mais frios entre junho e
agosto (temperatura mínima média por volta de 18 ºC) e os meses mais quentes entre
dezembro a março (temperatura máxima média por volta de 30 ºC) (MATTOS, 2005). A
precipitação é elevada, com média anual superior a 1000 mm, sendo que as chuvas são
abundantes, principalmente ao longo dos meses de novembro a março, quando os índices
pluviométricos médios são superiores a 100 mm (MATTOS, 2005).
Utilizamos dois trechos de Floresta Atlântica secundária, próximas a área chamada
“Gruta da Santa”. As duas trilhas possuem altitude entre 50 e 80 m (GARSKE, 2001) e
seguem paralelas a uma distância de 15-30m e, para fins de análise, consideramo-las como
única. As trilhas possuem cerca de 700 e 250 m de extensão. A vegetação da área varia entre
10 a 20 m de altura e o sub-bosque é composto por espécies de Melastomataceae e Rubiaceae
(obs. pessoal), com alguns trechos de alta densidade de bambus (obs. pessoal).
5.2.2. Registro das interações entre formigas e diásporos
Utilizamos as trilhas como transectos lineares, em um total de 0,5 km. Estabelecemos
estações de observação a cada 10 m, de forma a garantir a independência entre as colônias de
formigas. Montamos as estações a uma distância de cerca de 1-2 m dos transectos. Cada
estação consistiu em diásporos postos em papel filtro (10 x 10 cm), de modo a facilitar a
visualização das formigas. Coletamos os diásporos no chão, recém caídos, ou os retiramos
maduros da planta-mãe. A quantidade de diásporos disponibilizada variou de um a cinco, de
acordo com a quantidade de frutos disponível no período de frutificação.
Realizamos, sempre que possível, duas observações mensais, nas quais montamos as
estações às 08:00 h e realizamos a observação de interações entre os diásporos e formigas das
09:00 h às 17:00 h, a cada duas horas. Disponibilizamos as espécies de diásporos frutificando
em maior abundância, com um máximo de três espécies por dia. Em casos de disponibilização
de mais de uma espécie, os diásporos foram intercaladas entre as estações. Registramos data,
hora, comportamento da formiga junto ao diásporo, espécie de planta e coletamos indivíduos
de formigas. Consideramos interação a visualização de qualquer espécie de formiga em
contato com a superfície do diásporo e não foram considerados contatos em que o indivíduo
16
apenas caminhava sobre este. Formigas encontradas em uma mesma estação em horários
diferentes foram consideradas como a mesma interação.
A identificação foi realizada pelo Professor Dr. Antonio Mayhé-Nunes. Os exemplares
de formigas estão depositados na Coleção Entomológica Costa Lima, da Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro. Classificamos as espécies de formigas em guildas alimentares como
carnívoras, cultivadoras de fungos ou onívoras, seguindo a classificação adotada por
Christianini et al (2011). As exsicatas das plantas estão inclusas no acervo do herbário do
Departamento de Botânica da UFRRJ (herbário RBR).
5.2.3. Disponibilidade de diásporos e fatores abióticos:
Obtemos a disponibilidade de recursos existente mensalmente através de três medidas:
o índice de frutificação, a riqueza de espécies frutificando e a riqueza de espécies ofertadas.
Para obter o índice de frutificação, estabelecemos 50 parcelas de 10 x 1 m ao longo
dos transectos, distantes perpendicularmente cerca de dois metros. O lado do transecto em que
as parcelas eram estabelecidas foi determinado aleatoriamente por meio de sorteio.
Em cada parcela, observamos os diásporos disponíveis no solo e as classificamos, de
acordo com a abundância dos mesmos, em uma escala de cinco categorias (0 a 4). A escala
possui intervalos de 25% entre as categorias, conforme índice de Fournier (FOURNIER,
1974), com 0 correspondendo a ausência de diásporos no solo e 4 a uma frutificação de 75 a
100%. A fórmula para cálculo do índice foi:
∑ 𝑋𝑖𝑛
𝑖=1
4𝑛∗ 100
onde Xi é o índice calculado para a parcela i e n o número total de parcelas.
A riqueza de espécies em frutificação foi estabelecida através do número total de
espécies de plantas encontradas frutificando nas parcelas a cada mês. A riqueza de espécies
ofertadas foi determinada pelo número máximo de espécies de diásporos disponibilizados por
mês durantes as observações de interações. Esperamos que a maior oferta de recurso aumente
o número de interações com formigas.
Os dados abióticos foram obtidos no site <http://obras.rio.rj.gov.br/alertario.htm>, da
Prefeitura do Rio de Janeiro, para a estação de Guaratiba, localizada na Restinga da
Marambaia, a cerca de 40 quilômetros da área de estudo. As variáveis abióticas analisadas
foram pluviosidade, umidade e temperatura médias das datas de observação.
5.2.4. Análises estatísticas
Realizamos uma análise exploratória dos dados com o objetivo de visualizar a
variação dos dados ao longo dos meses de coleta, as espécies vegetais com maior número de
interações e as espécies de formigas mais interativas. Para avaliar se o índice de frutificação, a
riqueza de espécies frutificando e a riqueza de espécies ofertadas relacionam-se ao número de
registros de interações realizamos análises de correlação. Para analisar se as variáveis
abióticas (umidade, temperatura, pluviosidade e pluviosidade do dia anterior) são capazes de
afetar o número de registros de interações também utilizamos análises de correlação (ZAR,
1999). Todos os conjuntos de dados (índice de frutificação, riqueza de espécies frutificando,
riqueza de espécies ofertadas, número de interações e as variáveis ambientais) tiveram sua
17
normalidade e homocedasticidade testadas através do teste de Shapiro-Wilk e teste de Bartlett
(ZAR, 1999).
Realizamos um escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) para avaliar se
a composição das espécies de formigas explorando os diásporos se modificou ao longo do
ano. Agrupamos os meses em secos e chuvosos, sendo os meses secos de abril a outubro e os
meses chuvosos de novembro a março (MATTOS, 2005).
5.2.5. Análise das redes ecológicas
Utilizamos análises de redes para visualizar o padrão geral das interações entre
formigas e diásporos. As redes ecológicas são uma ferramenta que tem ajudado, nas últimas
duas décadas, o entendimento de como as interações entre plantas e animais se estabelecem
no contexto da comunidade e como a coevolução afeta a rede de espécies (BASCOMPTE,
2007).
As análises de redes representam os sistemas ecológicos na forma de grafos, em que
os atores participantes das interações são representados por pontos (ou vértices) e as
interações entre eles são representadas pelas linhas (ou arestas) que os conectam
(BASCOMPTE E JORDANO, 2007). Para desenhar o grafo, montamos uma matriz
ponderada, na qual as espécies de formigas localizavam-se nas linhas e as espécies de plantas
nas colunas e as células continham a frequência de registros de interação entre dadas duas
espécies. Os grafos foram gerados pelo programa Pajek 3.09 (BATAGELJ E MRVAR,1998).
Com o objetivo de determinar a conectividade da rede, ou seja, o quanto os vértices
estão conectados entre si, calculamos a conectância. A conectância foi obtida através do
número de conexões observadas sobre o número de conexões possíveis, calculada pela
fórmula:
𝐶 = 2 𝐼
𝑆 (𝑆 − 1)
onde C é a conectância, I é o número de interações observadas e S é o tamanho da rede
(número de vértices).
Para saber se existe assimetria das dependências (maior dependência de um grupo em
relação a outro) entre formigas e plantas, e quais espécies apresentam maior força de
interação, calculamos a dependência entre os pares de espécies, a força de interação das
espécies e a assimetria de dependência de cada par, com o cálculo do índice interaction push-
pull. A dependência das espécies de formigas em relação às espécies de plantas foi calculada
como:
d𝑓𝑝 = I𝑓𝑝
I𝑓
onde d𝑓𝑝 é a dependência da espécie de formiga f em relação a espécie de planta p, I𝑓𝑝 é o
total de registros de interações entre a formiga f e a planta p e I𝑓 é o total de registros de
interações da formiga f.
A dependência das espécies de plantas em relação as espécies de formigas foi
calculada como:
d𝑝𝑓 = I𝑝𝑓
I𝑝
18
onde d𝑝𝑓 é a dependência da espécie de planta p em relação a espécie de formiga f, I𝑝𝑓 é o
total de registros de interações entrea planta p e a formiga f e I𝑝 é o total de registros de
interações da planta p.
A força de interação é calculada por ∑ d𝑓𝑝 (para as espécies de formigas) ou
∑ d𝑝𝑓 (para as espécies de plantas). A assimetria de dependência é obtida pela fórmula:
AS (f, p) = | d𝑓𝑝 − d𝑝𝑓 |
max(d𝑓𝑝, d𝑝𝑓)
onde AS (f,p) é a assimetria de interação da formiga f e a planta p, | dfp - dpf| é o módulo da
diferença entre as dependências da espécie de formiga f e a espécie de planta p e max (dfp -
dpf) é o maior valor de dependência entre os valores calculados para toda a matriz.
O índice interaction push-pull é relacionado à assimetria de dependência e obtido pela
função specieslevel do pacote bipartite do programa R.
As redes ecológicas apresentam assimetrias, com as espécies apresentando diferentes
padrões de conexões. Em redes mutualistas é comum o padrão de interação aninhado. No
aninhamento, poucas espécies contem a maior parte das interações e a maior parte interage
com um número reduzido de espécies (BASCOMPTE et al, 2003). Esse padrão torna as redes
mais coesas, com as espécies generalistas formando um núcleo denso de interações
(BASCOMPTE et al, 2003). Calculamos o aninhamento usando a métrica NODF
(ALMEIDA-NETO et al, 2008) no programa Aninhado (GUIMARÃES E GUIMARÃES,
2006).
Redes ecológicas podem apresentar módulos, isto é, subgrupos com mais interações
entre eles do que com outros subgrupos. Os módulos, em comunidades biológicas, podem
ajudar a descrever o funcionamento e a estrutura dos sistemas (HINTGE E ADAMI, 2008) e
sua formação pode estar relacionada a espécies estreitamente relacionadas (OLIVER et al,
2008). Verificamos a presença de módulos entre as espécies de formigas, para saber se estas
formam grupos de acordo com os recursos (diásporos) que compartilham. Para avaliar a
modularidade, geramos uma projeção unipartida para as espécies de formigas da rede, em que
duas espécies de formigas estão conectadas caso ambas interajam com uma mesma espécie de
planta. Com a projeção unipartida, analisamos a rede através do índice M no programa
Netcarto (GUIMERÁ E AMARAL, 2005). A significância foi estimada pelo procedimento de
Monte Carlo, com 1000 aleatorizações.
19
5.3. RESULTADOS
Registramos um total de 675 interações entre 43 espécies de formigas (19 gêneros
pertencentes a seis subfamílias) (Tabela 1; Anexo A) e 22 espécies de plantas (18 gêneros de
16 famílias) (Tabela 2; Anexo B). Myrmicinae foi a subfamília de formigas com maior
número de espécies (S = 33 espécies) e a mais frequente nos registros de interações com
diásporos (N = 478; 93,5% dos registros). As demais subfamílias registradas foram
Dolichoderinae (1 espécie), Ectatomminae (2 espécies), Formicinae (2 espécies), Ponerinae (4
espécies) e Pseudomyrmecinae (1 espécie) (Figura 4). As espécies com maiores frequências
de registros foram, respectivamente, Pheidole sp4, Pheidole radoszkowskii, Pheidole sigillata,
Wasmannia auropunctata e Pheidole sp3 (Figura 5). As formigas onívoras foram as mais
frequentes nas interações (N = 32). Registramos apenas cinco espécies de formigas
cultivadoras de fungos e seis espécies de formigas carnívoras (Tabela 1).
As famílias de plantas mais comuns foram Rubiaceae (4 espécies), Piperaceae (3
espécies) e Melastomataceae (2 espécies), sendo que as famílias Meliaceae, Melastomataceae
e Rubiaceae representam quase 50% das interações (Figura 6). Piperaceae representou apenas
1,5% das interações registradas. As espécies mais frequentes nas interações foram Guarea
guidonia (N = 132; 19,9%), Miconia prasina (N = 88; 13,3%), Protium brasiliense (N = 61;
9,2%) e Ficus insípida (N = 55; 8,3%) (Figura 7).
Tabela 1 - Espécies de formigas registradas em interações com diásporos na Ilha da Marambaia, RJ. A
coluna “Subfamília / Espécie” apresenta as espécies e sua classificação quanto as subfamílias; a coluna
“Guilda” classifica as espécies em onívoras, carnívoras ou cultivadoras de fungos; e a coluna “Nº de
diásporos utilizados” disponibiliza o número total de espécies de diásporos utilizados pela espécie de
formiga.
Subfamília / Espécie Guilda Nº de diásporos
utilizados
Dolichoderinae
1. Linepithema sp1 Onívora 4
Ectatomminae
2. Ectatomma edentatum Roger, 1863 Carnívora 1
3. Ectatomma permagnum Forel, 1908 Carnívora 3
Formicinae
4. Brachymyrmex sp1 Onívora 1
5. Camponotus sp1 Onívora 1
Myrmicinae
6. Atta sexdens rubropilosa Forel, 1908 Cultivadora de fungos 2
7. Carebara urichi (Wheeler, 1922) Onívora 3
8. Carebarella bicolor Emery, 1906 Onívora 2
9. Crematogaster sp1 Onívora 4
10. Cyphomyrmex sp1 Cultivadora de fungos 1
11. Mycocepurus sp1 Cultivadora de fungos 1
12. Octostruma rugifera (Mayr, 1887) Onívora 1
13. Pheidole radoszkowskii Mayr, 1884 Onívora 18
14. Pheidole sigillata Wilson, 2003 Onívora 15
20
15. Pheidole sp3 Onívora 16
16. Pheidole sp4 Onívora 20
17. Pheidole sospes Forel, 1908 Onívora 14
18. Pheidole sp6 Onívora 12
19. Pheidole sp7 Onívora 6
20. Pheidole sp8 Onívora 1
21. Pheidole sp9 Onívora 1
22. Pheidole sp10 Onívora 9
23. Pheidole sp11 Onívora 2
24. Pheidole sp12 Onívora 2
25. Pheidole sp13 Onívora 1
26. Pheidole sp14 Onívora 1
27. Pheidole sensitiva Borgmeier, 1959 Onívora 1
28. Pheidole sp16 Onívora 1
29. Sericomyrmex sp1 Cultivadora de fungos 4
30. Solenopsis sp1 Onívora 7
31. Solenopsis sp2 Onívora 3
32. Solenopsis sp3 Onívora 12
33. Solenopsis sp4 Onívora 3
34. Solenopsis sp5 Onívora 5
35. Solenopsis sp6 Onívora 2
36. Trachymyrmex sp1 Cultivadora de fungos 11
37. Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) Onívora 16
38. Wasmannia sp2 Onívora 7
Ponerinae
39. Odontomachus chelifer (Latreille, 1802) Carnívora 1
40. Odontomachus meinerti Forel, 1905 Carnívora 1
41. Pachycondyla apicalis (Latreille, 1802) Carnívora 2
42. Pachycondyla striata Fr.Smith, 1858 Carnívora 9
Pseudomyrmecinae
43. Pseudomyrmex sp1 Onívora 1
Tabela 2 - Espécies de diásporos explorados por formigas na Ilha da Marambaia, RJ. A coluna “Família /
Espécie” apresenta as espécies de plantas e sua classificação quanto as famílias; a coluna “Tipo” classifica
os frutos em secos e carnosos; a coluna “Nº de interações” fornece o número total de interações
observadas durante o estudo; e a coluna “Espécies de formigas” apresenta o código das formigas
encontradas interagindo com as espécies de plantas (ver código na Tabela 1)
Família / Espécie Tipo de
diásporo
Nº de
interações
Meses em
frutificação Espécies de formigas
Araceae
1.
Monstera adansonii
var klotzschiana (Schott) Madison Carnoso 4 set 15-16; 30; 34
21
Asteraceae
2.
Niedenzuella acutifolia (Cav.) W.R.
Anderson Seco 1 fev, abr, jun 37
Burseraceae
3. Protium brasiliense Engl. Carnoso 61 fev
3; 13-18; 22-23; 29-34;
37; 39; 42
Erythroxylaceae
4. Erythoxylum pulchrum A. St.-Hil. Carnoso 35 jun-jul, dez-jan
9; 13-18; 22; 24; 27; 30;
32; 35-37; 42
Lauraceae
5. Ocotea schottii (Meisn.) Mez Carnoso 30 mai-nov
1; 4; 13-19; 22; 35-37;
43
Melastomataceae
6. Clidemia hirta (L.) D. Don Carnoso 12
fev-mar, ago-
out 13; 16; 18; 36-38; 42
7. Miconia prasina (Sw.) DC. Carnoso 88 abr-out 1; 9; 13-18; 22; 25; 29;
34; 36-37; 41-42
Meliaceae
8. Guarea guidonia (L.) Sleumer Carnoso 132 nov-abr
2-3; 7; 9; 13-24; 30;
32-34; 37-38; 40-42
Moraceae
9. Ficus insipida Willd. Carnoso 55
mar-jun, set,
nov-jan
3; 7; 9; 13-18; 22;
29-30; 32-34; 36-38; 42
Nyctaginaceae
10. Guapira opposita (Vell.) Reitz Carnoso 7
dez-jan, mar-
mai 13; 15-16; 22; 32; 42
Passifloraceae
11. Passiflora edulis Sims Carnoso 18 jan-fev 11; 13-17; 31; 32; 37
Piperaceae
12. Piper amplum Kunth Carnoso 2 fev-abr, jun 5; 16
13. Piper anisum (Spreng.) Angely Carnoso 3 set, nov-jun 13; 36-37
14. Piper caldense C. DC. Carnoso 5 dez-jun 6; 10; 16; 38
Rubiaceae
15.
Coccocypselum cordifolium Nees &
Mart. Carnoso 17 abr-set
13-19; 32; 37
16. Psychotria cf. hoffmannseggiana
(Schult.) Müll. Arg. Carnoso 14 jun 1; 13-19; 28
17. Psychotria deflexa DC. Carnoso 26 abr-out 8; 13-14; 16-17; 32; 36-
38
18. Psychotria leiocarpa Cham. &
Schltdl. Carnoso 36 abr-out
13-19; 30; 32; 36-38
Sapindaceae
19. Paulinia micrantha Cambess. Carnoso 33 mar-jul
6; 8; 13-18; 22; 29; 32;
36-37
Siparunaceae
20. Siparuna guianensis Aubl. Carnoso 17
abr-mar, set-
out 13-16; 26; 37
Solanaceae
21. Solanum pseudochina Spreng. Carnoso 21 jan-jun 7; 13-17; 19; 32; 36; 42
Verbenaceae
22. Citharexylum myrianthum Cham. Carnoso 46 jan-fev
1; 12-18; 22; 30-32; 36-
38; 42
22
Figura 4 - Frequência de registros das subfamílias de
Formicidae nas interações com plantas, na Ilha da
Marambaia, RJ.
23
Figura 5 - Frequência de registros das espécies de formigas nas interações
com plantas, na Ilha da Marambaia, RJ.
Figura 6 - Frequência de registros das famílias botânicas nas
interações com espécies de formigas, na Ilha da Marambaia, RJ.
24
Figura 7 - Frequência de registros de espécies de plantas nas interações
com espécies de formigas, na Ilha da Marambaia, RJ.
Registramos apenas 12 interações em que as formigas carregavam os diásporos ou
tentavam carregar, arrastando-os. As formigas que exibiram tal comportamento foram Atta
sexdens rubropilosa, Cyphomyrmex sp1, Ectatomma edentatum, E. permagnum,
Pachycondyla apicalis, P. striata, Pheidole sigillata e Sericomyrmex sp1. A espécie P. striata
foi mais frequente, removendo os diásporos de quatro espécies vegetais diferentes: Guarea
guidonia, Guapira opposita, Erythroxylum pulchrum e Solanum pseudochina. Além desses
diásporos, Protium brasiliense, Piper caldense e Paulinia micrantha também foram
carregadas pelas outras espécies de formigas. Em todas as demais interações as formigas
apenas consumiam o recurso oferecido pelo diásporo no local.
Ao longo dos meses de observação, o número de registros de interações variou de oito
registros, em outubro de 2012, até 98 registros, em março de 2012 (Figura 8). Houve uma
queda durante os meses de maio e junho de 2012, que somaram apenas 33 registros nesses
dois meses (Figura 8). O índice de frutos disponíveis no solo durante o período de observação
variou entre 2% (fevereiro de 2013) e 11,5% (outubro de 2012) (Figura 8) e o número de
espécies de plantas em frutificação na área por mês variou de uma espécie (março de 2012) a
20 espécies (outubro de 2012) (Figura 9). O número de espécies de diásporos disponibilizados
para observação das interações variou entre uma a cinco espécies em cada mês.
O índice de frutos disponíveis em solo não apresentou correlação com o número de
registros de interações (p = 0,72), assim como o número de espécies de plantas em
frutificação no local (p = 0,27). Contudo, o número total de espécies de diásporos
disponibilizados para as formigas durante o mês influenciou positivamente o total de registros
de interações (r = 0,71; p < 0,001; Figura 10).As variáveis abióticas - temperatura (p = 0,43),
25
umidade (p = 0,26), pluviosidade (p = 0,67) e pluviosidade do dia anterior (p = 0,84) - não
afetaram o número de registros de interações observados.
O ordenamento resultante da análise de escalonamento multidimensional (NMDS) não
apresentou agrupamentos que separassem os meses secos dos meses chuvosos segundo a
composição de espécies de formigas (Figura 11), confirmado pela análise de similaridade
(ANOSIM), que não indicou diferenças significativas na composição das espécies de
formigas entre as diferentes estações (p=0,58).
Figura 8: Número de registros de interações entre formigas e plantas ao longo do
período compreendido entre janeiro de 2012 a junho de 2013 (em barras) e o índice de
frutos disponíveis em solo (em porcentagem) durante o mesmo período (linha e
pontos),em trecho de floresta secundária na Ilha da Marambaia, RJ.
26
Figura 9: Número de registros de interações entre formigas e plantas ao longo do
período compreendido entre janeiro de 2012 a junho de 2013 (em barras) e o número de
espécies de diásporos frutificando durante o mesmo período (linha e pontos), em trecho
de floresta secundária na Ilha da Marambaia, RJ.
Figura 10 - Relação entre o total de espécies de diásporos disponibilizadas mensalmente
e o total de interações entre formigas e diásporos registradas no mês, durante o período
de janeiro de 2012 a junho de 2013, em Ilha da Marambaia, RJ (p = 0.00).
1 2 3 4 5
20
40
60
80
10
0
Número de espécies de diásporos disponibilizados
Nú
me
ro d
e r
eg
istr
os d
e in
tera
çõ
es
27
Figura 11 - Ordenação dos meses chuvosos (verde) e secos (azul) segundo as espécies de
formigas registradas em interações com diásporos no solo em trecho de floresta
secundária, em Ilha da Marambaia. RJ.
O grafo gerado na análise da rede de interações entre formigas e frutos no solo no
trecho de floresta secundária estudado na Ilha da Marambaia (Figura 12) apresentou
conectância de 0,2410. A dependência e a assimetria de dependência das espécies da rede
(Tabela 3) foram altas em vértices ocupando a periferia da rede, que representam espécies
com baixa frequência de interação, como Niedenzuella acutifólia, Piper anisum, Piper
amplum, Piper caldense e Monstera adansonii, entre as plantas, e algumas espécies de
Pheidole, entre as formigas. A assimetria de dependência apresentou altos valores entre as
espécies periféricas que interagiram com espécies centrais, como Guarea guidonia.
As espécies de formigas com maiores forças de interação foram Pheidole sp4,
Pheidole radoszkowskii e Wasmannia auropunctata (Tabela 4). A maior parte das espécies de
formigas apresentou valores negativos para o índice interaction push-pull, com 14 espécies
apresentando valores próximos a um (superiores a 0,8), sendo, portanto, altamente
influenciados pelos outros vértices da rede (Tabela 4). A espécie Guarea guidonia foi,
destacadamente, o diásporo com maior força de interação, seguido por Miconia prasina. As
espécies de plantas apresentaram valores mais próximos de zero no índice interaction push-
pull, com exceção de Niedenzuella acutifolia, que é “puxada” pelos outros vértices, com um
valor do índice igual a -0,98 (Tabela 4).
A rede entre formigas e diásporos é considerada aninhada (NODF = 34,14; p = 0,00) e
houve a formação de dois módulos entre as espécies de formigas (M = 0,10; p <0,001; Figura
13), sendo um módulo com 17 e outro com 26 espécies.As espécies de formigas cultivadoras
de fungos ficaram todas no maior módulo, enquanto a maioria das espécies carnívoras, com
exceção somente de Odontomachus chelifer, ficaram no menor módulo. As espécies onívoras
se dividiram entre os dois módulos (Figura 13), assim como as espécies de mesmo gênero. A
projeção unipartida da rede com as espécies de formigas mostrou-se bastante coesa, com
grande número de ligações entre as espécies e conectância de 0,59.
30
Figura 12 - Grafo de interações entre espécies de formigas (círculos amarelos) e espécies de plantas (triângulos verdes). O grafo não apresenta compartimentos e há
caminhos possíveis entre todos os vértices da rede. Espécies mais centrais apresentam maior número de interações e mantém a estrutura da rede.
31
Tabela 3 - Assimetria de dependência entre espécies de formigas (linhas) e espécies de diásporos (colunas). Os dados são resultado das diferenças entre as
dependências da espécies de formigas e plantas em relação ao outro sobre o maior valor de dependência observado. Os valores se enquadram entre 0 e 1 (continua..).
Espécies
G
ua
rea
gu
ido
nia
F
icu
s in
sip
ida
P
roti
um
bra
sili
ense
M
ico
nia
pra
sin
a
C
ith
are
xylu
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nth
um
E
ryth
roxy
lum
pu
lch
rum
O
cote
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P
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nth
a
P
sych
otr
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carp
a
S
ola
nu
m p
seu
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chin
a
P
sych
otr
ia d
efle
xa
P
ass
iflo
ra e
du
lis
C
occ
ocy
pse
lum
co
rdif
oli
um
P
sych
otr
ia h
off
ma
nn
seg
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C
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ta
S
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runa
gu
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s
G
ua
pir
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pp
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P
iper
ca
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M
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nso
nii
P
iper
an
isu
m
P
iper
am
plu
m
N
ied
enzu
ella
acu
tifo
lia
Pheidole sp4 0,05 0,50 0,57 0,36 0,68 0,75 0,78 0,77 0,75 0,85 0,82 0,35 0,89 0,90 0,91 0,59 0,48 0,97 0,97 0,00 0,99 0,00
Pheidole radoszkowskii 0,18 0,34 0,18 0,19 0,34 0,07 0,46 0,32 0,43 0,23 0,23 0,17 0,14 0,22 0,18 0,85 0,94 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00
Wasmmania auropunctata 0,55 0,07 0,07 0,17 0,03 0,03 0,07 0,33 0,03 0,00 0,16 0,13 0,11 0,00 0,30 0,11 0,00 0,00 0,00 0,95 0,00 0,98
Pheidole sp3 0,63 0,06 0,06 0,22 0,01 0,03 0,24 0,14 0,11 0,08 0,00 0,25 0,22 0,18 0,00 0,11 0,43 0,00 0,92 0,00 0,00 0,00
Pheidole sigillata 0,26 0,23 0,15 0,05 0,08 0,31 0,47 0,17 0,25 0,32 0,57 0,78 0,27 0,41 0,00 0,53 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sospes 0,62 0,05 0,14 0,23 0,08 0,01 0,04 0,02 0,02 0,13 0,26 0,11 0,19 0,32 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Solenopsis sp3 0,78 0,33 0,06 0,00 0,10 0,07 0,00 0,01 0,07 0,04 0,07 0,08 0,07 0,00 0,00 0,00 0,38 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sp6 0,73 0,23 0,15 0,37 0,31 0,12 0,14 0,14 0,25 0,00 0,00 0,00 0,00 0,04 0,06 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Trachymyrmex sp1 0,00 0,33 0,00 0,25 0,46 0,19 0,24 0,22 0,20 0,18 0,17 0,00 0,00 0,00 0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 0,78 0,00 0,00
Pheidole sp10 0,78 0,47 0,16 0,59 0,17 0,26 0,15 0,31 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,28 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pachycondyla striata 0,79 0,40 0,27 0,31 0,29 0,48 0,00 0,00 0,00 0,13 0,00 0,00 0,00 0,00 0,02 0,00 0,18 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Solenopsis sp1 0,61 0,26 0,24 0,00 0,74 0,63 0,00 0,00 0,22 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,67 0,00 0,00 0,00
Wasmmania sp2 0,94 0,28 0,00 0,00 0,27 0,00 0,00 0,00 0,25 0,00 0,22 0,00 0,00 0,00 0,07 0,00 0,00 0,22 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sp7 0,92 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,33 0,00 0,18 0,13 0,00 0,00 0,10 0,07 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Solenopsis sp5 0,92 0,91 0,66 0,73 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,20 0,00 0,00 0,00
Crematogaster sp1 0,96 0,45 0,00 0,47 0,00 0,43 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Sericomyrmex sp1 0,00 0,45 0,46 0,47 0,00 0,00 0,00 0,85 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
32
Tabela 3. Continuação...
Linepithema sp1 0,00 0,00 0,00 0,92 0,91 0,00 0,87 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,63 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Ectatomma permagnum 0,92 0,14 0,42 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Solenopsis sp2 0,00 0,00 0,22 0,00 0,22 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,66 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Carebara urichi 0,96 0,30 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,25 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Solenopsis sp4 0,96 0,30 0,31 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sp11 0,97 0,00 0,47 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Solenopsis sp6 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,45 0,90 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Atta sexdens rubropilosa 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,60 0,00 0,00 0,00 0,00
Carebarella bicolor 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,92 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pachycondyla apicalis 0,98 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sp12 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sp13 0,00 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sp8 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Brachymyrmex sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,97 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Camponotus sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,50 0,00
Cyphomyrmex sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,80 0,00 0,00 0,00 0,00
Ectatomma edentatum 0,99 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Mycocepurus sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Octostruma rugifera 0,00 0,00 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Odontomachus chelifer 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Odontomachus meinerti 0,99 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sp14 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sensitiva 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,97 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sp16 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,93 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pheidole sp9 0,99 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pseudomymex sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,97 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
33
Tabela 4 - Valores da força de interação e do índice Interaction push-pull para as espécies de formigas e
de plantas interagindo em trecho de floresta secundária, na Ilha da Marambaia, RJ. A força de interação
é o resultado da soma das dependências e o índice interaction push-pull resulta valores entre -1 e 1, com os
vértices sendo mais “empurrados” ou “puxando” outros dentro da rede (continua).
Espécies
Força de interação
Interaction
Push-pull
Formigas
Pheidole sp4 5,18
0,209
Pheidole radoszkowskii 2,82
0,101
Wasmmania auropunctata 2,48
0,092
Pheidole sp3 1,51
0,032
Pheidole sigillata 2,15
0,077
Pheidole sospes 1,05
0,003
Solenopsis sp3 0,85
-0,012
Pheidole sp6 0,48
-0,043
Trachymyrmex sp1 0,74
-0,023
Pheidole sp10 0,43
-0,064
Pachycondyla striata 0,41
-0,065
Solenopsis sp1 0,48
-0,075
Wasmmania sp2 0,41
-0,084
Pheidole sp7 0,30
-0,116
Solenopsis sp5 0,30
-0,139
Crematogaster sp1 0,07
-0,232
Sericomyrmex sp1 0,11
-0,223
Linepithema sp1 0,14
-0,216
Ectatomma permagnum 0,11
-0,296
Solenopsis sp2 0,26
-0,247
Carebara urichi 0,09
-0,304
Solenopsis sp4 0,06
-0,314
Pheidole sp11 0,03
-0,484
Solenopsis sp6 0,10
-0,452
Atta sexdens rubropilosa 0,23
-0,385
Carebarella bicolor 0,07
-0,466
Pachycondyla apicalis 0,02
-0,491
Pheidole sp12 0,04
-0,482
Pheidole sp13 0,02
-0,977
Pheidole sp8 0,02
-0,985
Brachymyrmex sp1 0,03
-0,967
34
Tabela 4. Continuação...
Camponotus sp1 0,50
-0,500
Cyphomyrmex sp1 0,20
-0,800
Ectatomma edentatum 0,01
-0,992
Mycocepurus sp1 0,06
-0,944
Octostruma rugifera 0,02
-0,978
Odontomachus chelifer 0,02
-0,984
Odontomachus meinerti 0,01
-0,992
Pheidole sp14 0,06
-0,941
Pheidole sensitiva 0,03
-0,971
Pheidole sp16 0,07
-0,929
Pheidole sp9 0,01
-0,992
Pseudomymex sp1 0,03
-0,967
Plantas
Guarea guidonia 10,85
0,394
Ficus insipida 2,30
0,068
Protium brasiliense 3,32
0,129
Miconia prasina 3,70
0,169
Citharexylum myrianthum 2,68
0,105
Erythroxylum pulchrum 3,06
0,129
Ocotea schottii 3,57
0,184
Paulinia micrantha 2,04
0,080
Psychotria leiocarpa 0,94
-0,005
Solanum pseudochina 0,76
-0,024
Psychotria deflexa 1,08
0,009
Passiflora edulis 1,87
0,097
Coccocypselum cordifolium 0,38
-0,069
Psychotria hoffmannseggiana 1,54
0,060
Clidemia hirta 0,42
-0,082
Siparuna guianensis 1,17
0,029
Guapira opposita 0,23
-0,128
Piper caldense 1,63
0,156
Monstera adansonii 0,31
-0,172
Piper anisum 0,11
-0,298
Piper amplum 1,01
0,003
Niedenzuella acutifolia 0,02
-0,980
35
Figura 13 - Grafo do uso de diásporos pelas espécies de formigas em trecho de floresta secundária, em Ilha da Marambaia, RJ. As espécies de formigas se conectam
caso compartilhem um, ou mais, diásporo. As espécies de formigas onívoras estão representadas por círculos, as espécies carnívoras por losangos e as cultivadoras
de fungos por triângulos. Os módulos encontrados (M = 0,10; p = 0,00) apresentam colorações distintas. O maior módulo, em verde, inclui as cultivadoras de fungos
e o menor, em amarelo, as espécies carnívoras.
36
5.4. DISCUSSÃO
São conhecidas diversas espécies de formigas que interagem com diásporos no solo
(RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007). Trabalhos anteriores já registraram um grande número
destas interações em biomas e formações vegetais brasileiras. Foram encontradas, por
exemplo, 886 interações entre 41 espécies de formigas e 56 espécies de diásporos em Floresta
Atlântica (PIZO E OLIVEIRA, 2000), 562 interações entre 48 espécies de formigas e 44
espécies de plantas em floresta de restinga (PASSOS E OLIVEIRA, 2003) e 521 interações
entre 71 espécies de formigas e 38 espécies de plantas no bioma Cerrado (CHRISTIANINI et
al, 2011). Apesar de existir pouca semelhança entre a comunidade de plantas desses
ambientes, os gêneros de formigas que interagem com diásporos parecem ser os mesmos.
Esses três estudos apresentaram, no total, 18 gêneros em comum com este trabalho, dentre os
quais, as espécies Odontomachus chelifer e Pachycondyla striata estiveram presentes em
todas as áreas, assim como os gêneros Pheidole, Solenopsis, Crematogaster, Cyphomyrmex,
Trachymyrmex, Linepithema e Brachymyrmex. As subfamílias Ponerinae, Formicinae e
Myrmicinae, as quais pertencem as espécies citadas, são conhecidas por interagir com
diásporos em florestas neotropicais (PASSOS E OLIVEIRA, 2003; RICO-GRAY E
OLIVEIRA, 2007), sendo que Myrmicinae inclui a maioria das espécies que frequentemente
exploram diásporos (LIMA et al, 2012; PIZO E OLIVEIRA, 2000; SANTANA et al, 2013).
As espécies de diásporos encontradas interagindo com formigas na Ilha da Marambaia
eram, majoritariamente, carnosas. A presença de recursos, como a polpa, são um atrativo
importante para as formigas (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007). Enquanto algumas espécies
de diásporos apresentam poucas espécies de formigas interagindo, outras espécies interagem
com muitas formigas, já tendo sido registrado até 30 espécies de formigas explorando uma
única espécie de diásporo (CHRISTIANINI et al, 2011).A espécie Guarea guidonia foi a
mais frequente nos registros de interações, seguida por Miconia prasina. Guarea guidonia é
uma espécie ornitocórica cuja semente é recoberta por uma sarcotesta vermelha, composto
semelhante ao arilo, que costuma ser rico em lipídios (VAN DER PIJL, 1972). Já as espécies
de Miconia são classificadas como ornitocórica e possuem usualmente alto teor de água e
açúcares (SILVEIRA et al, 2012). Os compostos presentes nesses frutos servem como fonte
de recurso para as formigas e devem promover o alto número de interações encontrado para
essas espécies.
A limpeza do diásporo, através da remoção da polpa ou arilo, foi o comportamento
mais comum das formigas nas interações registradas em floresta secundária na Ilha da
Marambaia. Esse tipo de interação formiga-diásporo tem um papel importante no
recrutamento das plantas, pois ele aumenta a taxa de germinação na maioria das espécies
vegetais cujos diásporos são limpos por formigas (CHRISTIANINI et al, 2007), além de
também poder diminuir o tempo de germinação (LIMA et al, 2012). Além disso, a limpeza
dos diásporos diminui as chances de ataques por patógenos, como fungos, oferecendo
condições para que ocorra a germinação e o desenvolvimento da plântula (PASSOS E
OLIVEIRA, 2002; PIZO E OLIVEIRA, 1998). Assim, é possível que algumas espécies
vegetais da área estudada cujos diásporos são limpos por formigas sejam beneficiadas por
essa interação.
Em geral, as maiores formigas, como as poneromorfas, foram mais frequentes na
remoção dos diásporos. O tamanho das formigas, além do tamanho dos diásporos, é um fator
limitante para que ocorra a remoção (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Além disso, as espécies de
diásporos removidos eram carnosas, apresentando polpa ou arilo, que representam recursos
atrativos para as formigas. A presença de recursos nutritivos no fruto, como a polpa, aumenta
37
significativamente as taxas de remoção dos diásporos (FARNESE et al, 2011). A remoção do
fruto permite o escape à predação e oferece oportunidades para o estabelecimento da plântula
e, desta forma, afetando o padrão de recrutamento das plântulas e alterando a distribuição
espacial da espécie (LEVINE E MURREL, 2003; PASSOS E OLIVEIRA, 2002).
O número de registros de interações não aumentou conforme ocorriam maiores índices
de frutificação e maior número de espécies frutificando. Esse resultado pode ser devido a três
fatores: (1) o método utilizado; (2) a sazonalidade da atividade de forrageio e; (3) a
sazonalidade de outros recursos do ambiente.
O método utilizado pode não ter sido eficiente em avaliar a quantidade de diásporos
disponíveis no ambiente. Para avaliar a disponibilidade de frutos, observamos os diásporos
depositados na serapilheira. A serapilheira, mesmo em florestas tropicais secundárias, pode
alcançar altos valores de produção, alcançando profundidades elevadas (PEREIRA et al,
2008; PORTELA E SANTOS, 2007). Assim, é possível que parte dos frutos, em especial os
de menor tamanho, ao serem depositados na serapilheira, tenderia a ocupar suas camadas mais
profundas, reduzindo a chance de serem visualizados e, consequentemente, reduzindo a
acuracidade da amostragem e relação com o número de registros de interações.
Além desse fator, a atividade de forrageio das formigas é sazonal e pode depender dos
recursos disponíveis (LIMA et al., 2012). As formigas exploram recursos em diferentes
épocas do ano (DÍAZ-CASTELAZO et al, 2004; LEVINGS, 1983; RICO-GRAY et al, 1998),
assim como as plantas frutificam em períodos variados (GENINI et al, 2009; REYS et al,
2005; RUBIM et al, 2010). Em um estudo com seis espécies de Miconia, a espécie com
menor conteúdo de água teve as maiores taxas de remoção por formigas, porque frutificava
em período seco (LIMA et al, 2012). Assim, uma espécie de diásporo disponível em época de
escassez de recursos pode ter um número de interações similar a de períodos do ano em que o
número de plantas frutificando for alto.
O último fator a ser considerado é a disponibilidade de outros recursos, como folhas,
néctar ou exsudados de insetos ou larvas de outros organismos, que pode afetar a preferência
das espécies de formigas e reduzir o número de interações com os diásporos (RICO-GRAY E
OLIVEIRA, 2007). Em florestas tropicais, durante as estações chuvosas há o
desenvolvimento de folhas novas, oferecendo recursos, como folhas e nectários extraflorais,
abundantemente para as formigas (RICO-GRAY, 1993). Dessa forma, formigas podem
direcionar sua atividade de forrageio para recursos mais abundantes (RICO-GRAY, 1989).
Como a maior parte das espécies de formigas registradas neste estudo tem hábitos alimentares
generalistas, estas espécies tenderão a buscar outros recursos e, encontrando-os em grande
quantidade, reduzirão o número de interações com os diásporos.
Apesar do índice de frutificação não influenciar o número de interações formigas-
diásporos, a riqueza de recursos diretamente disponível no solo levou a um aumento do
número de registros. O aumento da diversidade de recursos pode levar a um aumento na
diversidade de formigas, provavelmente como uma consequência da diversificação do nicho
alimentar, permitindo que mais espécies o explorem (ARMBRECHT et al, 2004).Assim, com
o aumento do número de espécies de formigas no ambiente, há também um aumento no
número de interações, o que explicaria a relação positiva entre riqueza de diásporos
disponíveis e registros de interações.
As variáveis climáticas afetam a atividade de forrageio das formigas e a fenologia das
plantas (PIZO E OLIVEIRA, 2000; WARREN II et al, 2011). Em geral, em florestas
tropicais, a quantidade de chuvas afeta positivamente a abundância de insetos (LEVINGS,
1983; WOLDA, 1978) e o número de interações entre formigas e diásporos (PIZO E
OLIVEIRA, 2000). Apesar disso, as variações na temperatura, umidade e pluviosidade não
38
ofereceram limitações para o número de registros de interações e as diferenças entre estações
seca e chuvosa não levaram a mudanças na composição da comunidade de formigas. É
possível que esse resultado esteja relacionado a variação insuficiente desses fatores abióticos
nos dias de observação das interações. A ausência de diferenças na composição das formigas
entre estações seca e chuvosa pode ser resultado de diferenças não pronunciadas entre as
estações, sem uma estação seca definida ocorrendo na área (SILVA, 2013). Isso favorece a
frutificação das espécies vegetais ao longo de todo ano na área de estudo (SILVA, 2013).
Dessa forma, as variáveis bióticas, como presença de diásporos e tipo de fruto, parecem se
sobrepor às variáveis abióticas dentro da área de estudo. Esse fato parece ser confirmado pelo
elevado número de interações com alguns diásporos, como Guarea guidonia e Miconia
prasina. As formigas exploraram esses diásporos maciçamente no período de frutificação,
independente da época do ano.
Os baixos valores de dependência, força de interação e do índice interaction push-pull,
juntos com o padrão aninhado, a assimetria elevada nas espécies periféricas da rede indicam
que a rede de interações formigas-diásporos na área estudada é composta por espécies
generalistas. Na rede, as espécies de diásporos foram visitadas por muitas espécies de
formigas e a maioria das espécies de formigas explorou diferentes espécies de diásporos. Em
geral, as relações planta-frugívoro tendem a apresentar pouca especialização (MELLO, 2011;
PASSOS E OLIVEIRA, 2003), com a maioria das espécies de frugívoros tendo
comportamento generalista e oportunista, em que o espectro de frutos visitados por diferentes
espécies comumente se sobrepõe (BLÜTHGEN, 2011).
Algumas espécies de formigas apresentaram altos valores de dependência e assimetria,
resultantes de poucos registros de interações (um ou dois) com apenas uma espécie de
diásporo (p.ex. Odontomachus chelifer com Protium brasiliense e Camponotus sp1 com
Piper amplum). Isso indica que essas espécies vegetais não são especialistas na comunidade
de formigas, mas, provavelmente, parceiros ocasionais e que não possuem frutos como um
recurso frequente na dieta desses insetos. Outra explicação para baixa amostragem, e
consequentemente alto valor de dependência, de algumas espécies pode ser o período de
observação de interações exclusivamente diurno. Espécies preferencialmente noturnas como
Odontomachus chelifer (RAIMUNDO et al, 2009) foram pouco amostradas. Entre as plantas,
Niedenzuella acutifólia interage apenas com a espécie generalista de formiga Wasmannia
auropunctata, resultando em um vértice bastante influenciado na rede e com uma alta
assimetria de dependência. A provável razão para as poucas interações com N. acutifolia é
porque esta espécie possui frutos secos que parecem não ser atrativos para as formigas, já que
estas buscam nos diásporos recursos energéticos, como polpa, arilo ou elaiossomo
(FARNESE et al, 2011; LEAL et al, 2007; PIZO E OLIVEIRA, 2001).
As espécies Pheidole sp4, P. radoszkowskii, Wasmannia auropunctata e P. sigillata
possuem as maiores forças de interação encontradas na rede para as formigas, o que torna
essas espécies importantes na estrutura geral da rede e importantes dentro da comunidade
como um todo, para manter os padrões encontrados. Dentre as plantas, Guarea guidonia
apresentou a maior força de interação da rede (10,85), enquanto Miconia prasina, Ocotea
schottii, Protium brasiliense, Erythroxylum pulchrum, Cytharexylum myrianthum, Ficus
insipida e Paulinia micrantha apresentaram valores que variaram entre dois e quatro para
força de interação. Essas espécies se conectam a muitas outras dentro da rede, gerando o
padrão aninhado. O aninhamento parece ser um padrão em redes mutualistas, tornando as
redes coesas, com espécies generalistas interagindo entre si e formando um núcleo central de
interações (BASCOMPTE et al, 2003). A literatura relata que o padrão assimétrico das redes
pode ser gerado pela alta abundância de algumas espécies, que apresentariam maiores
39
frequências de interações (VÁSQUEZ et al, 2007). Contudo, espécies muito abundantes na
área de estudo, como Pachycondyla striata (obs. pessoal) não apresentaram elevados registros
de interações. Apesar de Guarea guidonia e Miconia prasina serem espécies pioneiras e
bastante frequentes na área, outras espécies abundantes, como Niedenzuella acutifolia e
Psychotria leiocarpa, apresentaram poucos registros de interações. Portanto, na Ilha da
Marambaia os padrões de conexões da rede podem ser estruturados por mais de um fator,
como a abundância e o tipo de fruto (ex.: seco x carnoso) e não só pela abundância de
indivíduos.
A análise de módulos na projeção unipartida das espécies de formigas da rede resultou
em dois módulos distintos de formigas (Figura 13). Contudo, a modularidade foi baixa (M =
0,10), provavelmente devido ao alto generalismo da rede, como indicado pelo alto valor de
conectância (C = 0,59), que mostra que as espécies compartilham intensamente os recursos.
Elevados valores de modularidade geralmente são encontrados em redes de mutualismo
simbióticos, que apresentam alto grau de especialização e compartimentalização (DÁTTILO
et al, 2013; GUIMARÃES et al, 2007; THOMPSON 2005). A ausência de uma alta
modularidade é comum em redes de dispersão de sementes (DONATTI et al, 2011), que
costumam analisar apenas um grupo taxonômico. A análise de redes de dispersão com vários
grupos taxonômicos distintos leva a redes modulares (DONATTI et al, 2011; MELLO et al,
2011), levando a conclusão que a dispersão de sementes é um mosaico desub-serviços
prestados por grupos distintos de frugívoros (MELLO et al, 2011).A baixa modularidade na
rede deste estudo, em que há apenas uma família monofilética (Formicidae), pode indicar que
as formigas prestam um sub-serviço dentro da rede global do processo de dispersão. Além
disso, a alta conectância da rede mostra que as diferentes espécies realizam um papel
redundante na comunidade, interagindo com os mesmos diásporos e garantindo que o serviço
continue sendo prestado mesmo que algumas espécies de formigas estejam ausentes.
Diferente do encontrado por Christianini et al. (2011) no Cerrado, as formigas
cultivadoras de fungos (Myrmicinae: Attini) não interagiram com um subgrupo distinto de
espécies vegetais, agrupando-se no mesmo módulo de várias espécies onívoras. Contudo, com
exceção de Odontomachus chelifer, as espécies carnívoras apresentaram-se em um módulo
distinto. Apesar da modularidade não ser acentuada, a localização dessas guildas em
diferentes módulos pode indicar que essas espécies utilizam recursos (diásporos) distintos. As
formigas, principalmente as carnívoras e onívoras, preferem diásporos ricos em lipídios,
recurso energético para as formigas (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Entretanto, as formigas
cultivadoras de fungos precisam de recursos com alta quantidade de água para
desenvolvimento dos fungos (CHRISTIANINI et al, 2011). Frutos com mais carboidratos
possuem maior quantidade de água e menos lipídios (JORDANO, 1995) e, portanto, devem
ser atrativos para as Attini. Uma análise da composição química dos diásporos poderia revelar
se esse é o fator separando os módulos encontrados.
40
5.5. CONCLUSÕES
As formigas interagiram frequentemente com diásporos em floresta secundária na Ilha
da Marambaia, sem necessariamente remover os frutos. Mesmo assim, a atuação das formigas
pode beneficiar as plantas por aumentar a taxa de germinação de algumas espécies.
Os fatores bióticos, como a presença de recursos como polpa e arilo, mostraram-se
mais influentes sobre o número de interações do que os fatores abióticos. Dessa forma, estes
últimos podem ser influentes somente em condições bastante restritivas, que não ocorreram na
área de estudo.
A riqueza de recursos disponíveis para interação conduziu a um aumento do número
de registros de interações. Assim, a diversidade de diásporos sustenta os altos valores de
registros de interações que ocorrem na área. Essa diversidade é importante, portanto, para
manter a diversidade de interações. A perda de espécies vegetais pode ter um efeito ainda
maior sobre as interações, além do efeito direto sobre as espécies que interagem com a planta.
Áreas pouco diversas em recursos podem não apresentar uma riqueza elevada de interações.
As interações entre formigas e diásporos foram generalizadas e espécies de formigas
interagiram com várias espécies de diásporos e estas, por sua vez, eram limpas ou removidas
por várias espécies de formigas.As diversas espécies de formigas envolvidas nas interações
realizam um papel redundante uma em relação à outra, dado que interagem com as mesmas
espécies de diásporos. As espécies que removem os diásporos executam um serviço
diferenciado e, portanto, possuem um papel complementar àquelas que apenas limpam os
diásporos. Contudo, a redundância de papéis permite que o serviço de limpeza seja sempre
executado, mesmo que algumas espécies de formigas estejam ausentes. Dessa forma, a rede
de interações formiga-diásporo parece robusta a perda de espécies, o que pode ser confirmado
por análises futuras.
A baixa modularidade encontrada na rede é comum em redes de dispersão restritas a
um único grupo taxonômico de frugívoros. Todavia, a modularidade é maior em redes que
incluam mais de um grupo taxonômico. O papel das formigas dentro do serviço de dispersão
ainda não é compreendido. Estudos futuros podem indicar se formigas também formam
módulos distintos dentro da rede, ou se executam um papel redundante comparado a grupos
como aves e mamíferos.
41
5.6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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47
6. CAPÍTULO 2
Remoção de diásporos não-mirmecocóricos por formigas em floresta secundária, na Ilha
da Marambaia, RJ
Foto: B.F. Silva
48
6.1. INTRODUÇÃO
Dispersão é a partida do diásporo, unidade dispersora, da planta-mãe (HOWE E
SMALLWOOD, 1982). Entre as vantagens evolutivas promovidas pelo processo de dispersão
está a chegada de diásporos em locais distantes da planta-mãe, aumentando as chances de
sobrevivência das plântulas, de germinação das sementes e do recrutamento de novos
indivíduos, já que as taxas de mortalidade devido à competição são maiores próximos aos
parentais (JANZEN, 1970; CONNELL, 1971). Além disso, a dispersão permite a colonização
de novas áreas, ampliando a distribuição original da espécie. Outra vantagem é a dispersão
direta, em que diásporos são dispersos e depositados em sítios favoráveis à germinação e,
consequentemente ao desenvolvimento da plântula (WENNY, 2001).
A remoção dos diásporos para locais distantes da planta-mãe constitui uma etapa
importante do processo de dispersão. A retirada de diásporos pode ser realizada por diversos
agentes de dispersão, dentre os quais estão as formigas (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007).
que removem rapidamente os diásporos disponíveis no solo, diminuindo as chances de
ataques por predadores e patógenos (SANTANA et al, 2013). Em geral, os diásporos com
altas concentrações de lipídios e carboidratos são rapidamente removidos pelas formigas, pois
oferecem recursos que são componentes importantes da sua dieta (BERNSTEIN, 1975;
CAZETTA et al, 2008; FARJI-BRENER E MEDINA, 2000; PIZO E OLIVEIRA, 2001;
SANTANA et al, 2013). O mesmo acontece com diásporos pequenos, que são frequentemente
removidos e levados a maiores distâncias em comparação com diásporos maiores
(CHRISTIANINI et al, 2007; PIZO E OLIVEIRA, 2001). Sendo assim, as características
morfo-químicas e o tamanho dos diásporos são determinantes para ocorrência da remoção,
especialmente por formigas (SANTANA et al, 2013).
Geralmente, as formigas removem diásporos a curtas distâncias, mas há registros de
remoções de até 25 m de distância (CHRISTIANINI et al, 2007). Devido às curtas distâncias
de remoção, as formigas parecem ter um papel importante na dinâmica local das populações
das diferentes espécies vegetais, redistribuindo as sementes nas imediações das plantas-mãe
(CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2010).
O destino dos diásporos é frequentemente o ninho, onde são limpos e depositados nas
lixeiras, que podem se localizar em câmaras subterrâneas ou na superfície do solo (FARJI-
BRENER E MEDINA, 2000). A lixeira externa é potencialmente importante para as plantas
(FARJI-BRENER E MEDINA, 2000), já que o solo dos ninhos possui condições edáficas e
microclimáticas diferenciadas, com maiores quantidades de nutrientes, o que favorece a
germinação das sementes (FARJI-BRENER E MEDINA, 2000; PASSOS E OLIVEIRA,
2002). Entretanto, a remoção pode ser feita por formigas granívoras, o que é geralmente
considerado como predação (CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2010; SANTANA et al, 2013).
No entanto, a remoção por esta guilda de formigas também pode beneficiar a planta e seu
recrutamento, desde que algumas das sementes carregadas não sejam predadas (WILBY E
SHACHAK, 2000; CHRISTIANINI et al, 2010).
Considerando as vantagens obtidas pelas plantas ao serem removidas por formigas e a
influência dos fatores morfo-químicos sobre as remoções, o objetivo do capítulo é determinar
as taxas de remoção, distância e destino de algumas espécies de diásporos ocorrentes em
trecho de floresta secundária da Ilha da Marambaia, avaliando se as características
morfológicas dos frutos afetam essas variáveis. Para isso, procurou-se responder as seguintes
questões:
49
(1) Quanto as formigas removem dos diásporos caídos no solo? E quanto tempo as
formigas demoram em realizar essa remoção?
(2) As características morfológicas e morfométricas influenciam a quantidade de
frutos removidos?
(3) Quais as distâncias que as formigas conseguem remover esses diásporos?
(4) Qual o destino dos diásporos carregados pelas formigas?
50
6.2. MATERIAL E MÉTODOS
6.2.1. Área de estudo
Realizamos o estudo em um trecho de floresta secundária localizado na Ilha da
Marambaia (23º 02’ S; 43º 35’ O) (Figura 1), pertencente à Restinga da Marambaia,
localizada na zona oeste do Rio de Janeiro e em parte dos municípios de Itaguaí e
Mangaratiba, na Baía de Sepetiba. A face norte da ilha está voltada para a Baía de Sepetiba,
enquanto a porção sul é banhada pelo Oceano Atlântico (CONDE et al, 2005).
A Ilha da Marambaia possui diferentes formações vegetais, entre formações herbáceas,
arbustivas e arbóreas. A diversidade de formações tem relação com os processos geológicos
de formação da ilha, que originaram solos com diferentes níveis de saturação hídrica
(MENEZES E ARAUJO, 2005). Entre as formações mais comuns encontram-se o manguezal,
a restinga e a floresta atlântica de encosta (CONDE et al, 2005). Utilizada como fazenda
durante os séculos XVII a XIX, a área teve a vegetação da floresta de encosta removida e
encontra-se hoje em estádio secundário de sucessão (GOÉS et al, 2005). Atualmente, o local
pertence à Marinha do Brasil e sedia o Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia (CADIM).
O clima, segundo classificação de Köppen, é Aw - Clima Tropical Chuvoso, com
temperaturas médias mensais superiores a 20 ºC, com os meses mais frios entre junho e
agosto (temperatura mínima média por volta de 18 ºC) e os meses mais quentes entre
dezembro a março (temperatura máxima média por volta de 30 ºC) (MATTOS, 2005). A
precipitação é elevada, com média anual superior a 1000 mm, sendo que as chuvas são
abundantes, principalmente ao longo dos meses de novembro a março, quando os índices
pluviométricos médios são superiores a 100 mm (MATTOS, 2005).
Utilizamos dois trechos de Floresta Atlântica secundária, próximas a área chamada
“Gruta da Santa”. As duas trilhas possuem altitude entre 50 e 80 m (GARSKE, 2001) e
seguem paralelas a uma distância de 15-30m e, para fins de análise, consideramo-las como
única. As trilhas possuem cerca de 700 e 250 m de extensão. A vegetação da área varia entre
10 a 20 m de altura e o sub-bosque é composto, principalmente, por espécies de
Melastomataceae e Rubiaceae (obs. pessoal) e com alguns trechos de alta densidade de
bambus (obs. pessoal).
6.2.2. Espécies vegetais estudadas
Avaliamos a taxa de remoção, o destino e a distância dos diásporos para as seguintes
espécies vegetais: Miconia calvescens DC. (Figura 14A), Miconia prasina (Sw.) DC. (Figura
14B), Psychotria leiocarpa Cham. & Schltdl. (Figura 14C) e Inga edulis Mart. (Figura 14D).
As espécies de Miconia apresentam frutos carnosos, bacóides, com sementes envolvidas em
polpa, rica em água e carboidratos (BARROSO et al, 1999; CORTEZ E CARMELLO-
GUERREIRO, 2008). Estes frutos são dispersos primariamente por pássaros (ANTONINI,
2006). Miconia calvescens possui frutos menores (0,42 ± 0,05cm x 0,37 ± 0,04cm), e M.
prasina possui frutos um pouco maiores (0,51 ± 0,04cm x 0,42 ± 0,04cm). O gênero
Psychotria possui frutos carnosos, drupóides, do tipo nuculânio, ricos em carboidratos e
compostos secundários (BARROSO et al, 1999; SANTANA et al, 2013). Psychotria
leiocarpa possui frutos de tamanho médio 0,57 ± 0,09cm x 0,49 ± 0,06cm. Já as espécies do
genêro Inga possuem frutos secos, deiscentes, do tipo legume, com sementes recobertas por
sarcotesta branca (BARROSO et al, 1999). As sementes de Inga edulis são a sua unidade
dispersora e possuem 1,20 ± 0,17cm x 0,77 ± 0,13cm.
51
Figura 14 - Espécies de diásporos utilizados nos experimentos de remoção por formigas. A. Frutos
de Miconia calvescens; B. Frutos de Miconia prasina; C. Frutos de Psychotria leiocarpa; D.
Sementes de Inga edulis, com formigas interagindo em sua superfície.
6.2.3. Taxa de remoção dos diásporos
Para mensurar a taxa de remoção dos diásporos, estabelecemos dois transectos em um
total de 0,5 km, ao longo do qual foram estabelecidas estações de amostragem a cada 10 m.
Sorteamos 15 estações nas quais disponibilizamos diásporos protegidos por cercas de tela (20
x 20 x 12 cm), fixadas no solo por arames de 2 cm (gaiola), de forma a permitir o acesso das
formigas e impedir perturbações por vertebrados. Em cada estação colocamos quatro
diásporos de uma única espécie, totalizando 60 diásporos de cada espécie. Marcamos os
diásporos com um pequeno ponto de caneta marcadora, para identificar os frutos
disponibilizados no experimento.
Montamos o experimento às 07:00 h e, após 12 h e 24 h da montagem realizamos a
contagem dos diásporos removidos. Consideramos o diásporo removido se não o encontramos
em um raio de 30 cm da gaiola. Realizamos o experimento para cada uma das quatro espécies
avaliadas, dentro do tempo de frutificação de cada uma e repetindo de acordo com as
limitações da quantidade de frutos disponíveis. Utilizamos testes de qui-quadrado (ZAR,
1999) para verificar as diferenças das taxas de remoção entre as quatro espécies estudadas e
testes de proporção para uma amostra, para avaliar diferenças entre o número de diásporos
removidos às 12 h e às 24h, para cada espécie observada e no total geral. Testamos também se
diásporos de maior tamanho (comprimento do diásporo) influenciam negativamente na taxa
de remoção através da análise de correlação de Spearman (ZAR, 1999).
6.2.4. Destino e distância de remoção dos diásporos
Para avaliar o destino dos diásporos, selecionamos um indivíduo frutificando de cada
espécie, embaixo do qual estabelecemos radialmente três estações, distantes cerca de um
A B
C D
52
metro entre si. As estações eram compostas por um papel filtro (10 x 12 cm) como substrato,
onde depositamos dois diásporos, totalizando seis diásporos por espécie. Observamos as
estações à espera da remoção pelas formigas, que foram acompanhadas até alcançarem o
ninho ou desaparecerem na serapilheira e, então, medimos a distância de remoção. Cada
diásporo era reposto quando ocorria remoção e as observações foram feitas ao longo de vários
dias durante o período de frutificação da espécie.
Testamos se havia diferenças entre os destinos dos frutos (ninho x serapilheira), para
cada espécie, utilizando testes de proporção para uma amostra (Zar, 1999). Utilizamos análise
de correlação de Spearman para testar se o tamanho dos diásporos influencia a distância de
remoção (Zar, 1999). Nossa previsão é que maiores diásporos são removidos a distâncias mais
curtas. O comprimento do diásporo foi utilizado como medida do tamanho.
53
6.3. RESULTADOS
As espécies apresentaram taxas distintas de remoção (χ² = 85,87; p < 0,001), com as
espécies de Miconia possuindo as maiores taxas (M. calvescens = 65,8%; M. prasina =
58,3%; Figura 14), enquanto Psychotria leiocarpa apresentou uma remoção de apenas 2,1%
dos frutos. A remoção foi maior nas primeiras 12 h (χ² = 79,56; p < 0,001), aumentando, no
máximo, 10,8% nas 24 h (Figura 14). Somente Psychotria leiocarpa não apresentou
diferenças entre a remoção às 12 h e às 24 h. Maiores tamanhos dos diásporos não promovem
menores taxas de remoção (S = 18; p = 0,17; Figura 15).
A distância média que os diásporos foram carregados por formigas variou de zero a
300,7 cm (Figura 16). A maior distância de remoção observada foi de 471 cm, na remoção de
um diásporo de Miconia prasina até o ninho. As espécies que removeram os diásporos foram
Atta sexdens rubropilosa e espécies de Pachycondyla. O tamanho dos diásporos não
influenciou a distância de remoção pelas formigas (S = 8; p = 0,63; Figura 17).
Os diásporos das espécies Miconia calvescens e Inga edulis foram removidos
majoritariamente para o ninho de formigas (χ² = 61,78; p < 0,001 e χ² = 11,52; p < 0,001,
respectivamente; Figura 18). Na maioria das remoções de Miconia prasina, as formigas não
alcançaram os ninhos e os diásporos foram abandonados na serapilheira (χ² = 9,60; p = 0,001;
Figura 18). Não foram observadas remoções em Psychotria leiocarpa durante os
experimentos de observação do destino da remoção.
Figura 15- Frequencia de diásporos das quatro espécies vegetais estudadas
(Miconia prasina, Miconia calvescens, Psychotria leiocarpa e Inga edulis) removidos
em trecho de floresta secundária, na Ilha da Marambaia, RJ. Em preto hachurado
estão as frequencias de remoções nas primeiras 12 h e, em cinza, as freqüências das
demais 12 h, até completar 24 h.
54
Figura 16- Relação entre comprimento do diásporo (cm) e frequência de diásporos
removidos. O aumento do tamanho do diásporo não leva a redução do número de
remoções pelas formigas (p = 0,17).
Figura 17- Distância média de remoção (em cm) pelas formigas dos diásporos de
três espécies vegetais (Miconia prasina, Miconia calvescens e Inga edulis), na Ilha da
Marambaia, RJ. Não foram observadas remoções dos diásporos da espécie
Psychotria leiocarpa.
55
Figura 18 - Relação entre comprimento do diásporo (cm) e distância média de
remoção (cm) pelas formigas. Não há relação entre o tamanho do diásporo e a
distância a qual as formigas podem levá-lo (p = 0,63).
Figura 19- Número de remoções de diásporos observadas em três espécies vegetais
(Miconia prasina, Miconia calvescens e Inga edulis) e o destino para o qual os
diásporos foram levados (ninho = barra preta hachurada; serapilheira = barra
cinza).
56
6.4. DISCUSSÃO
A remoção dos diásporos ocorreu logo nas primeiras doze horas de disponibilidade. A
rápida remoção dos diásporos favorece a planta, visto que diminui o tempo de exposição a
predadores e patógenos (SANTANA et al. 2013). Diásporos que permanecem no solo podem
sofrer predação durante a noite, quando roedores estão ativos (PASSOS E OLIVEIRA, 2002;
MENDONZA E DIRZO, 2007). Além disso, o maior tempo de permanência no solo pode
levar ao ataque de fungos aos diásporos, levando à perda de sementes (AUGSPURGER E
KELLY, 1984; GUIMARÃES E COGNI, 2002; PASSOS E OLIVEIRA, 2002) e a
consequente diminuição do recrutamento. Assim, a atuação das formigas permite que a
concentração de diásporos sob as plantas-mãe diminua, dificultando assim a competição intra-
específica de plântulas (HOWE E SMALLWOOD, 1982) e fazendo com que a planta-mãe
perca menos diásporos, seja por predadores ou por patógenos.
As taxas de remoção foram diferenciadas entre as espécies. As espécies de Miconia
apresentaram taxas de remoção superiores a 50% nas 24 h. Miconia possui frutos com alto
teor de carboidratos, recurso necessário e bastante procurado pelas formigas (BERNSTEIN,
1975; FARJI-BRENER E MEDINA, 2000), o que explica as altas taxas de remoção
apresentadas pelas espécies do gênero. Já Inga edulis teve remoção de 40% dos diásporos, As
sementes desta espécie são recobertas por sarcotesta, um apêndice semelhante ao arilo (VAN
DER PIJL, 1982). Assim como o arilo, a sarcotesta parece ser um recurso nutritivo para as
formigas, atraindo-as e promovendo a remoção dos diásporos.
Quanto à Psychotria leiocarpa, apenas 2% dos diásporos foram removidos. A baixa
remoção desses diásporos pode se dever à presença de compostos secundários nos frutos de
Psychotria (CAZETTA et al, 2008), que são importantes como defesa química, evitando a
predação e impedindo o ataque por patógenos (CAZETTA et al, 2008). Entretanto, estes
compostos secundários podem levar também a reduções na dispersão, já que os dispersores
também tenderiam a evitar frutos com esses tipos de compostos (SANTANA et al, 2013).
Assim, os frutos com compostos secundários possuem chances de sobreviver mais tempo
abaixo das plantas-mãe, mas tem menor chance de serem dispersos, mantendo-se apenas
localmente (SANTANA et al, 2013), sem uma ampliação de sua distribuição geográfica
promovida por dispersores.
O tamanho do diásporo não influenciou a taxa de remoção. Contudo, percebe-se que,
com exceção de P. leiocarpa, os frutos menores parecem ser mais removidos que os maiores,
como M. calvescens, que apresenta os menores frutos usados no experimento e que
apresentou a maior taxa de remoção. Além de não possuírem compostos secundários, os
frutos dessa espécie são ricos em compostos primários nutritivos para as formigas, que evitam
frutos com compostos secundários (SANTANA et al, 2013). Ao mesmo tempo, para que
ocorra a remoção dos frutos com compostos primários, é preciso que a formiga seja capaz de
carregar o diásporo. Portanto, o tamanho dos diásporos é um fator limitante, sendo que frutos
maiores são menos removidos (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Assim, parece haver um balanço
entre a quantidade e a qualidade de recursos oferecidos versus energia desprendida para
remoção do diásporo.
Formigas removeram diásporos, no geral, a distâncias pequenas. Os diásporos de I.
edulis foram removidos a maiores distâncias, com média de 300 cm ± 109 cm. Já os diásporos
de M. calvescens e M. prasina foram removidos a uma distância média de pouco mais de 100
cm (107,5 ± 100,2 e 104,6 ± 151,2, respectivamente). Apesar de não alcançarem grandes
distâncias quando removidas por formigas e, consequentemente, parecendo não ter um papel
importante na ampliação da área geográfica da espécie, parece que a principal vantagem
57
estaria ligada ao escape da área de maior concentração de diásporos e zona de alta
competição, onde a mortalidade é maior (JANZEN, 1970; CONNELL, 1971). Assim, mesmo
com distâncias curtas, a remoção diminui a agregação dos diásporos e pode servir para manter
a população local (GORB E GORB, 1999), já que facilitaria o recrutamento pela redução da
competição entre as sementes.
As espécies visualizadas removendo frutos foram espécies poneriformes e Atta
sexdens rubropilosa. Essas formigas possuem tamanhos grandes e comumente removem
diásporos (PASSOS E OLIVEIRA, 2002; CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2009;
CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2010, LIMA et al, 2013). Formigas maiores conseguem
carregar maior massa que formigas pequenas, favorecendo a remoção dos diásporos por
espécies com tamanho corpóreo maior (PIZO E OLIVEIRA, 2001). O tamanho do diásporo,
no entanto, não influenciou a distância máxima que as formigas o carregavam. Maiores
tamanhos dos diásporos podem restringir a quantidade destes que as formigas conseguem
carregar (PIZO E OLIVEIRA, 2001), entretanto, quando as formigas mostram-se capazes de
carregá-los, elas percorrem a distância até o destino, que em geral é o ninho.
O destino dos diásporos foi, em geral, o ninho. Ao levar para o ninho as formigas
podem atuar como dispersoras se eliminam as sementes intactas na lixeira dos ninhos, ou
como predadoras ao danificar e consumir a semente (PIZO, 2000; RICO-GRAY E
OLIVEIRA, 2007). Espécies de Miconia são ricas em carboidratos e são removidas por
formigas cultivadoras de fungos (CHRISTIANINI et al. 2010), podendo servir como
substrato. Contudo, mesmo que os diásporos estejam sofrendo predação por Atta sexdens
rubropilosa, pedaços do fruto contendo sementes podem cair no solo ao longo do trajeto das
formigas (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007), já que as espécies desse gênero possuem
inúmeras pequenas sementes.
Ao chegarem aos ninhos, os diásporos encontram solos diferenciados, com maior
disponibilidade de nutrientes e penetrabilidade (FARJI-BRENER E MEDINA, 2000;
PASSOS E OLIVEIRA, 2002; 2004). Essas características favorecem a germinação e
desenvolvimento de espécies de diásporos (FARJI-BRENER E MEDINA, 2000). Áreas
próximas aos ninhos possuem maiores freqüências de plântulas do que áreas adjacentes e as
plântulas sobrevivem mais tempo nos ninhos (PASSOS E OLIVEIRA, 2002; 2004). Formigas
poneriformes, que dispersaram espécies de Miconia neste estudo, têm importante papel na
biologia de sementes e plântulas nas florestas tropicais (ALMEIDA et al, 2013; PASSOS E
OLIVEIRA, 2004).
Frutos de M. prasina foram mais frequentemente largados pela serapilheira e foram
usualmente removidos por formigas poneriformes. No entanto, enquanto os frutos de M.
calvescens são um pouco menores (ANTONINI, 2006) e as formigas conseguiam agarrar o
fruto com as mandíbulas facilmente, os frutos de M. prasina são um pouco maiores e as
formigas poneriformes deixavam cair muitas vezes antes de prendê-lo as mandíbulas. É
possível que, apesar da pequena diferença de tamanho entre os frutos das duas espécies de
Miconia, as formigas tenderam a deixar os frutos de M. prasina caídos ao longo do trajeto
para os ninhos, confirmando que o tamanho é uma barreira para a remoção (PIZO E
OLIVEIRA, 2001). Como os diásporos não alcançam os ninhos, estes não obtêm as vantagens
que os solos dos ninhos oferecem. Contudo, o benefício obtido é que esses diásporos não
sofrem riscos de predação pelas formigas nos ninhos, já que a relação formiga x diásporo
representa um contínuo entre predação e dispersão nas florestas (BYRNE E LEVEY, 1993).
58
6.5. CONCLUSÕES
As altas taxas de remoção encontradas para as espécies de Miconia e para Inga edulis
apontam que diásporos não removidos por dispersores primários possuem uma alta
probabilidade de serem removidos após chegarem ao solo, por formigas, ampliando as
chances de alcançar futuras etapas na reprodução da espécie. Os frutos são removidos
rapidamente pelas formigas quando chegam ao solo, impedindo que haja ataque de predadores
e patógenos.
Formigas removem diásporos que oferecem recursos nutritivos, como frutos com
polpa ou sementes recobertas por arilo. Além disso, a presença de compostos secundários é
importante para estabelecer se ocorrerão remoções. Frutos com compostos secundários são
evitados pelas formigas. O tamanho também é um fator que pode influenciar secundariamente
a remoção. Portanto, algumas características morfológicas, quando presentes nos diásporos,
favorecem a remoção destes por formigas. Mostrando uma preferência destas que pode ter
influência na evolução das espécies vegetais, favorecendo a permanência de tais
características nas populações.
As principais espécies de formigas responsáveis pela remoção de diásporos são Atta
sexdens rubropilosa e espécies poneriformes. Essas espécies possuem uma ampla distribuição
e são bastante comuns dentro da floresta, indicando que esse serviço de remoção esteja
presente em diversos biomas e seja executado com certa regularidade. Mesmo removendo a
curtas distâncias, a atuação destas espécies é importante para manutenção local da população
da planta, retirando os diásporos de zonas de alta competição e predação.
O principal destino dos diásporos removidos por formigas é o ninho. As formigas
atuam em um contínuo entre predação e dispersão. No ninho, esses diásporos podem ser
predados e danificados ou simplesmente limpos e depositados na lixeira, onde a quantidade de
nutrientes diferenciada pode favorecer a germinação e crescimento das plântulas. É provável
que cada espécie de diásporo responda de maneira diferenciada, de acordo também com a
espécie de formiga. Estudos nesse sentido podem elucidar as reais vantagens obtidas pela
deposição de sementes nos ninhos.
59
6.6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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ZAR, J. H. Biostatistical Analysis. Prentice Hall, Englewood Cliffs, New Jersey. 1999.
62
7. CONCLUSÕES GERAIS
As interações entre formigas e diásporos são freqüentes e generalizadas, com as
espécies de formigas realizando papéis redundantes, o que provavelmente permite que o
serviço de limpeza e remoção seja executado por diferentes espécies e em diferentes locais.
Os fatores bióticos se sobrepõem aos fatores abióticos quanto à importância para
interação entre as formigas e os diásporos na área de estudo. A presença de recursos nutritivos
e ausência de compostos secundários nos diásporos mostram-se importantes para a atuação
das formigas na limpeza ou remoção destes. Contudo, a variação sazonal de frutificação tem
uma influência direta na quantidade e qualidade dos recursos oferecidos para as formigas.
Estudos que analisem os efeitos conjuntos da fenologia das plantas, quantidade de compostos
primários e secundários existentes nos diásporos e as variáveis ambientais podem esclarecer
as razões das enormes variações existentes nas interações entre formigas e diásporos.
Espécies de diásporos com características físicas e químicas que favorecem a
dispersão por formigas são altamente removidos ao alcançarem o solo. A remoção ocorre
rapidamente e promove uma segunda oportunidade à dispersão das espécies, ampliando as
chances de alcançar futuras etapas do processo de reprodução, como a germinação e o
desenvolvimento das plântulas.
O ninho é o principal destino dos diásporos removidos por formigas. Esses locais
possuem uma quantidade de nutrientes diferenciada, podendo favorecer a germinação e
crescimento das plântulas. As vantagens obtidas pelo alcance dessas áreas devem ser
diferenciadas para as espécies de diásporos. Estudos que acompanhem as demais etapas da
dispersão podem ajudar a esclarecer quão importante é o papel das formigas para as espécies
vegetais.
63
8. ANEXO
A. Guia de fotos das espécies de formigas encontradas interagindo com diásporos na Ilha da
Marambaia, RJ.
Figura 20 – Dolichoderinae: A. Linepithema sp1; Ectatomminae: B. Ectatomma edentatum; C. Ectatomma
permagnum; Formicinae: D. Brachymyrmex sp1; E. Camponotus sp1; Myrmicinae: F. Atta sexdens
rubropilosa.
A B
C D
E F
64
Figura 21 – Myrmicinae: A. Carebara urichi; B. Carebarella sp1; C. Crematogaster sp1; D. Cyphomyrmex sp1;
E. Octostruma rugifera; F. Pheidole sospes; G. Operária menor de Pheidole radoszkowskii; H. Operária maior
de Pheidole radoszkowskii.
A B
C D
E F
G H
65
Figura 22 - Myrmicinae: A. Operária menor de Pheidole sigillata; B. Operária maior de Pheidole sigillata; C.
Operária menor de Pheidole sp3; D. Operária maior de Pheidole sp3; E. Operária menor de Pheidole sp4; F.
Operária maior de Pheidole sp4; G. Operária menor de Pheidole sp6; H. Operária maior de Pheidole sp6.
A B
C D
E F
G H
66
Figura 23 - Myrmicinae: A. Operária menor de Pheidole sp7; B. Operária maior de Pheidole sp7; C. Operária
menor de Pheidole sp9; D. Operária maior de Pheidole sp9; E. Pheidole sp8; F. Pheidole sp10; G. Pheidole
sp11; H. Pheidole sp12.
A B
C D
E F
G H
67
Figura 24 - Myrmicinae: A. Pheidole sp13; B. Pheidole sp14; C. Pheidole sensitiva; D. Pheidole sp16; E.
Sericomyrmex sp1; F. Solenopsis sp1; G. Solenopsis sp2; H. Solenopsis sp3.
A B
C D
E F
G H
68
Figura 25 - Myrmicinae: A. Solenopsis sp4; B. Solenopsis sp5; C. Solenopsis sp6; D. Trachymyrmex sp1; E.
Wasmannia auropunctata; F. Wasmannia sp2; Ponerinae: G. Odontomachus chelifer; H. Odontomachus
meinerti.
A B
C D
E F
G H
69
Figura 26 – Ponerinae: A. Pachycondyla apicalis; B. Pachycondyla striata; Pseudomyrmecinae: C.
Pseudomyrmex sp1.
A B
C
70
B. Guia de fotos das espécies de plantas com diásporos explorados por formigas na Ilha
da Marambaia, RJ.
Figura 27 - Araceae: A. Monstera adansonii var klotzschiana (Schott) Madison; Asteraceae: B. Niedenzuella acutifolia (Cav.) W.R. Anderson; Burseraceae: C. Protium brasiliense Engl.; Erythroxylaceae: D. Erythoxylum pulchrum A. St.-Hil.; Lauraceae: E. Ocotea schottii (Meisn.) Mez ; Melastomataceae: F. Clidemia hirta (L.) D. Don;
A B
C D
E F
71
Figura 28 - Melastomataceae: A. Miconia prasina (Sw.) DC.; Meliaceae: B. Guarea guidonia (L.) Sleumer; Moraceae: C. Ficus insipida Willd.; Nyctaginaceae: D. Guapira opposita (Vell.) Reitz ; Passifloraceae: E. Passiflora edulis Sims ; Piperaceae: F. Piper amplum Kunth ; G. Piper anisum (Spreng.) Angely ; H. Piper caldense C. DC.
A B
C D
E F
G H
72
Figura 29 - Rubiaceae: A. Coccocypselum cordifolium Nees & Mart.; B. Psychotria cf. hoffmannseggiana (Schult.) Müll. Arg.; C. Psychotria deflexa DC.; D. Psychotria leiocarpa Cham. & Schltdl.; Sapindaceae: E. Paulinia micrantha Cambess.; Siparunaceae: F. Siparuna guianensis Aubl.; Solanaceae: G. Solanum pseudochina Spreng.; Verbenaceae: H. Citharexylum myrianthum Cham.
A B
C D
E F
G H