REPUBLICA BOLIVARIANA DE VENEZUELA

UNIVERSIDAD CENTRAL DE VENEZUELA

FACULTAD DE AGRONOMIA

COMISIÓN DE ESTUDIOS DE POSTGRADO

POSTGRADO EN ENTOMOLOGÍA

POTENCIAL BIOLÓGICO DE Cycloneda sanguinea (L.) (COLEOPTERA:

COCCINELLIDAE) ALIMENTADO CON Aphis craccivora Koch (HEMIPTERA:

APHIDIDAE) EN EL ESTADO LARA, VENEZUELA.

YOHAN ALEXANDER SOLANO ROJAS

MARACAY, MAYO 2012.

TRABAJO DE GRADO PRESENTADO COMO REQUISITO FINAL PARA

OPTAR AL TÍTULO DE MAGISTER SCIENTIARUM EN ENTOMOLOGÍA

POTENCIAL BIOLÓGICO DE Cycloneda sanguinea (L.) (COLEOPTERA:

COCCINELLIDAE) ALIMENTADO CON Aphis craccivora Koch (HEMIPTERA:

APHIDIDAE) EN EL ESTADO LARA, VENEZUELA.

Por

YOHAN ALEXANDER SOLANO ROJAS

Tutora: Dra. Nereida Delgado Puchi. Universidad Central de Venezuela.

Comité Asesor: Ing. Agr. M.Sc. José Morales Sánchez. Universidad Centroccidental

“Lisandro Alvarado”.

Ing. Agr. M.Sc. Carlos Vásquez. Universidad Centroccidental

“Lisandro Alvarado”.

DEDICATORIA

A DIOS, fuente inagotable de Amor y Sabiduría, por acompañarme en cada una de

mis metas dándome salud y guiándome según su voluntad.

A la memoria de mi Padre José S. Solano B., gracias por darnos todo tu Amor y

Dedicación. Para ti Papá va este logro profesional y personal.

A mi familia, especialmente a mi Madre María Rojas de Solano.

i

AGRADECIMIENTO A la Universidad Central de Venezuela – Postgrado en Entomología, por su formación

académica.

Al FONACIT por el apoyo financiero para la realización de mis estudios de maestría.

A la Dra. Nereida Delgado por su tutoría en la elaboración del trabajo de grado. Gracias

por brindarme sus conocimientos, amistad y confianza.

Al Prof. José Morales Sánchez por su valiosa asesoría en la redacción del manuscrito.

Gracias por sus buenos consejos y exigencias de los que he aprendido mucho.

Al Prof. Carlos Vásquez por su colaboración en la interpretación estadística de los datos.

A la Prof. Evelin Arcaya por animarme en mis estudios de Entomología y brindarme su

amistad y apoyo incondicional.

A todos los Profesores del Postgrado en Entomología por el conocimiento que seguirán

brindándonos a quienes consideramos el mundo de los insectos una pasión.

A mis amigos del Instituto de Zoología Agrícola: Sra. Marilyn Ramos, Ing. Milagros

López, Sra. Danys Aguiar, Prof. Alecio Solorzano, Prof. Barbara Nienstaedt, Prof. Oona

Delgado, Sr. Marcos Montezuma. Gracias por brindarme el apoyo sincero y honesto

desde que llegue al postgrado.

A mis amigos con los que compartí agradables momentos de estudio y distracción.

Gracias por el apoyo brindado en el Postgrado y en la ciudad de Maracay. Los espero en

Barquisimeto, Na’ guara: Mayerlin Rangel, Liseth Bastidad, Edy Melean, Simón

Comerma, Daylú Torres, Angelina Cuccaresse, Belkis Pérez, Osvaldo Villareal, Ernesto

Escalona, Keyla Rangel, Jesmil Lecuna, Karina Serrano, Daisy Hermoso.

ii

TABLA DE CONTENIDO

Página

DEDICATORIA i

AGRADECIMIENTO ii

INDICE DE TABLAS v

INDICE DE FIGURAS vii

RESUMEN x

ABSTRACT xii

1. INTRODUCCIÓN 1

1.1 Objetivo general 4

1.2 Objetivos específicos 4

2. REVISIÓN DE LITERATURA 5

2.1. Generalidades de la familia Coccinellidae 5

2.2. Aspectos generales de C. sanguinea 6

2.3. Aspectos generales de A. craccivora 7

2.4. Factores que afectan aspectos biológicos de Coccinellidae 8

2.5. Antecedentes 18

3. MATERIALES Y METODOS 22

3.1 Ubicación del ensayo 22

3.2 Obtención y mantenimiento de C. sanguinea 22

3.3 Obtención y mantenimiento de A. craccivora 23

3.4 Determinación del ciclo de vida de C. sanguinea alimentada con A.

craccivora 23

3.5 Determinación de la longevidad de C. sanguinea alimentada con A.

craccivora 24

3.6 Determinación de la proporción sexual de C. sanguínea alimentado

con A. craccivora 25

iii

3.7 Determinación de la tabla de vida de C. sanguinea alimentado con

A. craccivora 26

3.8 Determinación de la respuesta funcional de los instares larvales y

adultos de C. sanguinea alimentado con A. craccivora. 28

4. RESULTADOS Y DISCUSION 32

4.1 Ciclo de vida de C. sanguinea alimentado con A. craccivora 32

4.2 Longevidad y proporción sexual de C. sanguinea alimentado con A.

craccivora 37

4.3 Tabla de vida de C. sanguinea alimentado con A. craccivora 38

4.4 Respuesta funcional de los instares larvales y adultos, machos y

hembras, de C. sanguinea alimentado con A. craccivora 45

5. CONCLUSIONES 61

6. RECOMENDACIONES 63

7. LITERATURA CITADA 64

8. ANEXOS 82

iv

INDICE DE TABLAS

Pag.

Tabla 1 Distribución de los tratamientos (Densidades de A. craccivora)

ofrecidos a los instares larvales de C. sanguinea. 29

Tabla 2 Duración del ciclo de vida de C. sanguinea alimentado con A.

craccivora bajo condiciones de laboratorio (25 ± 2°C, 72 ± 8%

HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo). N = 30 33

Tabla 3 Longevidad de machos y hembras vírgenes de C. sanguinea

alimentado con A. craccivora bajo condiciones de laboratorio

(25 ± 2°C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo). 37

Tabla 4 Resumen de la tabla de vida de C. sanguinea en condiciones de

laboratorio (25 ± 2°C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de

fotoperiodo). 39

Tabla 5 Parámetros de la tabla de vida de C. sanguinea alimentado con

A. craccivora bajo condiciones de laboratorio (25 ± 2°C, 72 ±

8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo). 44

Tabla 6 Número promedio de A. craccivora consumidos/día por los

instares larvales de C. sanguinea a diferentes densidades de la

presa bajo condiciones de laboratorio (25 ± 2°C, 72 ± 8% HR y

12:12 (D:N) h de fotoperiodo). 45

Tabla 7 Número promedio de A. craccivora consumidos/día por adultos

de C. sanguinea a diferentes densidades de la presa bajo

condiciones de laboratorio (25 ± 2°C, 72 ± 8% HR y 12:12

(D:N) h de fotoperiodo). 46

Tabla 8 Parámetros estimados por los distintos modelos matemáticos

usados para determinar la relación funcional entre el número de

áfidos consumidos y el número de áfidos ofrecidos a larvas y 49

v

adultos de C. sanguinea bajo condiciones de laboratorio (25 ±

2°C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo).

Tabla 9 Parámetros estimados de la ecuación de Holling para la

respuesta funcional de C. sanguinea a diferentes densidades de

A. craccivora bajo condiciones de laboratorio (25 ± 2°C, 72 ±

8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo). 57

vi

INDICE DE FIGURAS

Pag.

Figura 1 Curva de sobrevivencia específica por edades (lx) de C.

sanguinea alimentado con A. craccivora en condiciones de

laboratorio (25 ± 2°C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de

fotoperiodo. 40

Figura 2 Curva de fecundidad específica por edades (mx) de C.

sanguinea alimentado con A. craccivora en condiciones de

laboratorio (25 ± 2°C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de

fotoperiodo. 42

Figura 3 Porcentaje de depredación por instar de C. sanguinea

expuestos a diferentes densidades de A. craccivora (25 ± 2°C,

72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo). 47

Figura 4 Porcentaje de depredación en adultos de C. sanguinea

expuestos a diferentes densidades de A. craccivora (25 ± 2°C,

72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo). 48

Figura 5 Respuesta funcional del 1er instar larval de C. sanguinea a

varias densidades de A. craccivora: Fig. 5.a. Modelo

Exponencial (F=14,907; P < 0,0008***; N=25); Fig. 5.b.

Modelo de Holling (F=17,59; P < 0,0003***; N=25). 50

Figura 6 Respuesta funcional del 2do instar larval de C. sanguinea a

varias densidades de A. craccivora: Fig. 6.a. Modelo

Exponencial (F=5,518; P < 0,0000***; N=25); Fig. 6.b.

Modelo de Holling (F=27,99; P < 0,0000***; N=25). 51

Figura 7 Respuesta funcional del 3er instar larval de C. sanguinea a

varias densidades de A. craccivora: Fig. 7.a. Modelo Lineal

(F=11,459; P < 0,0025**; N=25); Fig. 7.b. Modelo de Holling 52

vii

(F=10,86; P < 0,0032**; N=25).

Figura 8 Respuesta funcional del 4to instar larval de C. sanguinea a

varias densidades de A. craccivora: Fig. 8.a. Modelo Lineal

(F=82,334; P < 0,0000***; N=25); Fig. 8.b. Modelo de

Holling (F=68,20; P < 0,0000***; N=25). 53

Figura 9 Respuesta funcional de hembras de C. sanguinea a diferentes

densidades de A. craccivora: Fig. 9.a. Modelo Lineal

(F=1160,843; P < 0,0000***; N=45); Fig. 9.b. Modelo de

Holling (F=3550,56; P < 0,0000***; N=45). 54

Figura 10 Respuesta funcional de machos de C. sanguinea a diferentes

densidades de A. craccivora: Fig. 10.a. Modelo Lineal

(F=836,200; P < 0,0000***; N=45); Fig. 10.b. Modelo de

Holling (F=1186,86; P < 0,0000***; N=45). 55

viii

ANEXOS

Pag.

Anexo 1 Protorax de C. sanguinea: A) Macho; B) Hembra. 83

Anexo 2 Cría del afido A. craccivora sobre plantas de frijol bayo: A)

Mantenimiento de las plantas en campo abierto; B)

Mantenimiento de plantas en laboratorio; C y D) Plantas de frijol

infestadas con A. craccivora.

84

Anexo 3 Ensayo de ciclo de vida de C. sanguinea: A) Envase de cría de

adultos de C. sanguinea; B, C y D) Capsulas de cría de larvas de

C. sanguinea.

85

Anexo 4 Tabla de vida de C. sanguinea: A) Envases de apareamiento; B)

Adultos de C. sanguinea apareándose; C) Ensayo de tablas de

vida; D, E y F) Envases de cría de la descendencia de C.

sanguinea.

86

Anexo 5 Respuesta funcional de los instares larvales de C. sanguinea. 87

Anexo 6 Respuesta funcional de los adultos de C. sanguinea. 88

Anexo 7 Ciclo biológico de Cycloneda sanguinea alimentado con Aphis

craccivora. 89

ix

RESUMEN

Se determinó bajo condiciones de laboratorio el potencial biológico del depredador

Cycloneda sanguinea L., usando como presa el áfido de las leguminosas, Aphis

craccivora Koch. El depredador y la presa fueron colectados en plantas de frijol bayo

(Vigna unguiculata L.) en el campo experimental de la Universidad Centroccidental

“Lisandro Alvarado” (UCLA), Decanato de Agronomía. El ciclo de vida del

depredador fue determinado a partir de individuos de la F1 obtenida en laboratorio. La

longevidad y proporción sexual fueron estudiadas en 30 adultos de 0 – 24 horas de

edad obtenidos en el laboratorio. El estudio de la tabla de vida se realizó a partir de

15 parejas del depredador utilizando individuos de 48 horas de edad. Fue registrado el

total de huevos/hembra, huevos/hembra/día, individuos hembra/hembra, el tiempo en

que la hembra fue fecunda y la longevidad de la hembra. Los experimentos de

respuesta funcional de C. sanguinea fueron conducidos sobre una cohorte F1

obtenida en el laboratorio. Se utilizó un diseño completamente al azar con cinco

tratamientos y cinco repeticiones cada instar larval y nueve tratamientos y cinco

repeticiones para machos y hembras vírgenes. Los modelos matemáticos de Holling,

lineal, exponencial y polinomial fueron aplicados a los datos de respuesta de

alimentación usando análisis de regresión. El valor de F y el coeficiente de

determinación r2 se utilizaron como criterios de selección de los modelos examinados.

Los valores de tasa de búsqueda (a) y tiempo de manipulación (Th) fueron estimados

a través de un análisis de regresión no lineal. El ciclo de vida de C. sanguinea tuvo

una duración de 11.8 ± 0.5 días, y los tiempos promedios de duración del periodo

embrionario, el desarrollo larval y la pupa fueron 2 ± 0; 6.2 ± 0.5 y 3.1 ± 0.2 días,

respectivamente. La longevidad para machos y hembras vírgenes fue 83.1 ± 9.8 y

83.8 ± 11.4 días, respectivamente, mientras que la proporción sexual fue de 1:0.76.

La sobrevivencia de las hembras de C. sanguinea tuvo un patrón de tipo I. La

longevidad promedio de las hembras fecundas fue 75.7 ± 16.9 días. El periodo de pre-

oviposición fue 6.0 ± 1,1 días y una fecundidad igual a 2141.933 ± 558.758 x

huevos/hembra con una tasa de oviposición diaria de 29.0 ± 4.4 huevos/día. La tasa

neta de reemplazo (Ro) fue 803.8 hembras/hembras en un tiempo generacional de (T)

de 37.1 días con una tasa finita de crecimiento (λ) de 1.197. La tasa intrínseca de

crecimiento (rm) fue de 0.180. La respuesta funcional de L1 y L2 se ajustó mejor al

modelo exponencial y de Holling, mientras que L3, L4, hembras y machos se

ajustaron mejor al modelo lineal y de Holling. Los tiempos de manipulación (Th) y

tasas de búsqueda (a) para L4 fueron iguales a Th = 0.00036; a = 0.8595; para

Hembras: Th = 0.00066; a = 0.9822 y para Machos: Th = 0.00077; a = 0.8676. En

función de los resultados obtenidos se evidenció que la presa condiciona los aspectos

biológicos y demográficos de C. sanguinea.

Palabras clave: Cycloneda sanguinea, Aphis craccivora, ciclo de vida, respuesta

funcional, tasa de búsqueda, tiempo de manipulación, tabla de vida, fecundidad.

xi

ABSTRACT

The biological potential of the predator Cycloneda sanguinea L. was determined

under laboratory conditions, using the aphid prey Aphis craccivora Koch. The

predator and prey were collected from bean plants (Vigna unguiculata L.) in the

experimental field of the University "Lisandro Alvarado" (UCLA), Faculty of

Agronomy. The life cycle of the predator was determined from the F1 individuals

obtained in the laboratory. The longevity and sex ratio were studied in 30 adults of 0

to 24 hours of age obtained in the laboratory. The study of the life table was made

from 15 pairs of individuals using predator than 48 hours old. It was recorded the

total number of eggs/female, eggs/female/day, individuals female/female, the time

when the female was fertile and the longevity of the female. The functional response

experiments C. sanguinea were conducted on a cohort F1 obtained in the laboratory.

A completely randomized design with five treatments and five repetitions each instar

larval and nine treatments and five repetitions for males and virgin females.

Mathematical models of Holling, linear, exponential and polynomial were applied to

the feeding response data using regression analysis. The value of F and the coefficient

of determination r2 were used as criteria for selection of the models examined. The

rate of search (a) and handling time (Th) were estimated using a nonlinear regression

analysis. The life cycle of C. sanguinea was 11.8 ± 0.5 days and average time

duration of the embryonic period, larval development and pupae were 2 ± 0; 6.2 ± 0.5

y 3.1 ± 0.2 days, respectively. Longevity for males and females virgin was 83.1 ± 9.8

and 83.8 ± 11.4 days, respectively, while the sex ratio was 1:0.76. Survival of female

C. sanguinea had a pattern of type I. The average longevity of fertile females was

75.7 ± 16.9 days. The pre-oviposition period was 6.0 ± 1.1 days and fecundity equal

to 2141.933 ± 558.758 eggs/female with a daily oviposition rate of 29.0 ± 4.4

eggs/day. The net rate (Ro) was 803.8 females/females in a generation time (T) of

37.1 days with a finite rate of increase (λ) of 1.197. The intrinsic rate of increase (rm)

was 0.180. The functional response of L1 and L2 are adjusted to the exponential xii

model and Holling, while L3, L4, males and females were fitted to the linear model

and Holling. Handling times (Th) and search rates (a) to L4 were equal to Th =

0.00036, a = 0.8595; for female: Th = 0.00066, a = 0.9822 and males: Th = 0.00077,

a = 0.8676. It was evidenced that the prey determines the biological and demographic

aspects of C. sanguinea.

Key words: Cycloneda sanguinea, Aphis craccivora, life cycle, functional response,

rate of search, handling time, life table, fecundity.

xiii

1. INTRODUCCIÓN

Los coccinélidos, conocidos en Venezuela con el nombre de vaquitas, son

coleópteros de tamaño pequeño, variando desde 1 hasta más de 18 mm, con el cuerpo

de forma redondeado a oval, frecuentemente con colores brillantes como el rojo,

anaranjado, amarillo y negro. La mayoría de sus larvas y adultos son voraces

depredadores de áfidos, psílidos, escamas y ácaros (Hodek 1967, Obrycki y Kring

1998). Una excepción la constituye algunas especies fitófagas como Epilachna

varivestis Mulsant y Epilachna borealis F. las cuales pueden ser muy destructivas en

cultivos particularmente de las familias Solanáceas, Cucurbitáceas y Fabáceas

(Hodek 1967, Vandenberg 2002a).

De acuerdo a Slipinski (2007) los coccinélidos están representados por

aproximadamente 6000 especies agrupadas en 370 géneros en el mundo. Gordon

(1985) y Vandenberg (2002a) indicaron que en Norte América, la familia

Coccinellidae esta representada por más de 481 especies organizadas en 60 géneros.

Debido a que las vaquitas se encuentran cerca de donde están los áfidos o las escamas

y estos se encuentran en cualquier lugar del mundo, los coccinélidos son considerados

insectos cosmopolitas.

Gordon (1985) señaló que el éxito del control biológico se inició con la

introducción de Rodolia cardinalis (Mulsant) en California, Estados Unidos, para el

1

control de la escama algodonosa de los cítricos Icerya purchasi Maskell. El autor

también indicó que posterior a esta introducción se llevaron a cabo numerosas

importaciones de coccinélidos entre los cuales destacan Cryptolaemus montrouzieri

Mulsant, Rhyzobius lophanthae (Blaisdell) y Cryptognatha nodiceps Marshall,

principalmente para el control de escamas y cochinillas.

Varios autores han registrado la importancia de los coccinélidos depredadores

de áfidos en diferentes cultivos. Vergara y Galeano (1994) destacaron la regulación

natural que ejercen las especies Colleomegilla maculata De Geer, Cycloneda

sanguinea (L) y Scymnus sp. sobre poblaciones de Aphis gossypii Glover en algodón.

De igual forma, Gaona et al. (2000) indicaron que especies de los géneros

Hippodamia sp., Cycloneda sp., Brachyacantha sp. y Stethorus sp., se encontraron

regulando poblaciones de A. gossypii, Aphis spiraecola (Patch), Aphis fabae (Scopoli)

y Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe) en plantaciones de Citrus sinensis (L.).

Entre los coccinélidos afidófagos, la especie C. sanguinea ha sido registrada

en una gran cantidad de cultivos distribuidos desde los Estados Unidos hasta

Argentina (Vandenberg 2002b, Araujo-Siqueira y Almeida 2006). En Venezuela, este

coccinélido ha sido considerado un importante depredador de áfidos y de estados

inmaduros de varios lepidópteros plagas por lo cual se han realizado algunos estudios

sobre aspectos biológicos (Szumkowskii 1955, Morales 1983, Morales y Burandt

1985). Otras investigaciones han reportado la presencia de C. sanguinea, junto a otros

2

coccinélidos, alimentándose sobre poblaciones de áfidos en plantaciones de cítricas y

de melón (Camacaro de Parcó 1985, Ojeda y Dolante 1989, Geraud-Pouey 1998,

Franco 2002).

Investigaciones adicionales han sido conducidas con el fin de determinar la

efectividad de C. sanguinea como controlador biológico de diferentes especies de

áfidos como Acyrthosiphon pisum Harris, Aphis craccivora Koch, Aphis fabae

Scopoli, A. gossypii, Cinara atlantica (Wilson), Cinara pinivora (Wilson),

Dactynotus sp., Macrosiphum euphorbiae (Thomas), Megoura viciae Buckton, Myzus

persicae (Sulzer), Schizaphis graminum (Rondani) y Toxoptera citricida (Kirkaldy)

(Gurney y Hussey 1970, Morales y Burand 1985, Veloso et al. 1995, Santa-Cecília et

al. 2001, Işikber y Copland 2002, Cardoso y Lázzari 2003, Boiça et al. 2004, Oliveira

et al. 2004, Oliveira et al. 2005, Işikber 2008).

En Venezuela, este coccinélido ha sido observado alimentándose del áfido

negro del matarratón, A. craccivora y del áfido verde del ajonjolí, M. persicae en

cultivos agrícolas como frijol y ajonjolí, respectivamente (González, 1992). A.

craccivora y M. persicae, son frecuentes en las zonas agrícolas venezolanas y se han

constituido importantes plagas de cultivos principalmente hortícolas, en donde

además del daño por alimentación ocasionado por ninfas y adultos, son responsables

de la transmisión de enfermedades virales (Cermeli 1970). A. craccivora es señalado

3

como vector de los virus CpAMV y el BICpMV en frijol y los virus FBNYV y

BLRV en Haba (Ordosgoitty 1972).

Considerando las consecuencias económicas destructivas de los virus

trasmitidos por A. craccivora y el importante papel de C. sanguinea como depredador

de áfidos, la presente investigación se desarrolló con los siguientes objetivos:

1.1 Objetivo General

- Determinar el potencial biológico de C. sanguinea como depredador de A.

craccivora.

1.2 Objetivos Específicos

- Determinar el ciclo de vida, longevidad y proporción sexual de C. sanguinea.

alimentado con A. craccivora.

- Determinar la tabla de vida de C. sanguinea alimentado con A. craccivora.

- Determinar la respuesta funcional de los instares larvales y adultos de C.

sanguinea alimentado con A. craccivora.

4

2. REVISIÓN DE LITERATURA

2.1 GENERALIDADES DE LA FAMILIA COCCINELLIDAE

Los coccinélidos presentan gran variedad de formas y tamaños, encontrándose

especies de forma circular a oval elongada que pueden medir desde 0,8 hasta más de

18 mm, con colores generalmente rojos, anaranjados, amarillos y/o marrones los

cuales contrastan con marcas negras y/o blancas. El cuerpo puede ser glabro o

finamente pubescente (Vandenberg, 2002a).

La cabeza está escondida en el protórax, el aparato bucal es del tipo

masticador, presentan ojos compuestos y las antenas son usualmente de 11

segmentos, con 2, 3 o más segmentos terminales formando un mazo. El pronoto es

más ancho que la cabeza, transversalmente oval o cuadrado, y en ocasiones

fuertemente convergente hacia adelante. Los tarsos generalmente son tetrámeros,

aunque considerados como pseudotrímeros debido a que el segundo tarsómero se

prolonga sobre la base del pretarso, de modo que el tercer tarsómero emerge de la

parte superior del segundo. Los élitros son enteros, glabros o pubescentes y pueden

presentar coloraciones vistosas u opacas; en algunos casos los élitros están provistos

de epipleuras con excavaciones que alojan la parte distal de los fémures medios y

posteriores (Costa 1953, Gordon 1985).

5

Los huevos de los coccinélidos son generalmente ovalados, de coloración

variable (colores crema, amarillo, anaranjado rojizo), colocados en posición vertical u

horizontal. Pueden ser colocados en grupos o depositados en forma individual, en

zonas cercanas a la presa (Vandenberg 2002a). Las larvas pueden ser de coloraciones

grises, azules o marrones, contrastando con blanco, amarillo, anaranjado o rojo,

particularmente en los últimos instares. Presentan patas bien desarrolladas que les

permiten desplazarse con facilidad. Las larvas de algunos grupos presentan una

superficie tergal relativamente lisa, mientras que otras presentan áreas esclerosadas

más o menos pilosas. Algunas especies como C. sanguinea presentan larvas libres de

secreciones cerosas, mientras que otras disponen de estas secreciones de forma

conspicua, como las de Azya orbigera Mulsant y C. montrouzieri (Costa 1953,

Vandenberg 2002a). Las pupas son generalmente ovaladas y pueden estar cubiertas

por la exuvia del último instar larval o estar totalmente cubiertas por la piel larval

(Stehr 1991).

2.2 ASPECTOS GENERALES DE C. sanguinea

La vaquita C. sanguinea en su estado adulto mide aproximadamente 6,50 mm

de largo y 5,10 mm de ancho (Gordon 1985). El pronoto es de color negro con

manchas pálidas en los laterales y presenta dimorfismo sexual: en machos el borde

apical es de color blanco y se interrumpe por una proyección longitudinal también de

color blanco; en hembras el borde apical es negro y no tiene proyección longitudinal.

6

Los élitros son de color anaranjado o rojo (Vandenberg 2002b, Araujo-Siqueira y

Almeida 2006).

Según describen Araujo-Siqueira y Almeida (2006), la genitalia del macho

presenta un lóbulo medio largo, ensanchado en la base, con estrías finas en el borde

apical, parámeros un poco robustos de longitud similar al lóbulo y con numerosas

setas, sifo robusto y esclerotizado, con ápice alargado y transparente, con dos

procesos afilados internos. La genitalia de la hembra presenta una espermateca

cilíndrica, con ramo más largo que ancho, infundíbulo conspicuo con base larga y

circular.

2.3 ASPECTOS GENERALES DE A. craccivora

El áfido del matarratón, A. craccivora se caracteriza porque sus ninfas son de

color grisáceo y están recubiertas por un polvillo ceroso mientras que los adultos son

de color negro brillante y las patas para ambos estados de desarrollo son de color

blanquecino (Cermeli 1970). Este áfido ha sido registrado como plaga en cultivos de

importancia económica como la papa, pimentón, caraota, frijol, haba, entre otros, en

los cuales además del daño por alimentación es responsable de la transmisión de virus

en frijol y Haba (Ofuya 1997, Carrera y Cermeli 2001, Leite y Beicher 2007).

7

2.4 FACTORES QUE AFECTAN ASPECTOS BIOLOGICOS DE

COCCINELLIDAE

Literatura relacionada con estudios sobre aspectos biológicos de los

coccinélidos depredadores es abundante. Sin embargo, la respuesta de alimentación,

la tasa de búsqueda y el tiempo de manipulación ha sido estudiada por pocos

investigadores.

Guerreiro et al. (2003) evaluaron el efecto de tres temperaturas (19, 24 y 29

ºC) sobre la oviposición y depredación de Pentilia egena Mulsant alimentado con la

cochinilla Aspidiotus nerii Bouché. De acuerdo a los autores, el número de presas

consumidas y la tasa de oviposición se incrementaron con el aumento de la

temperatura mientras que la viabilidad de los huevos disminuyó, lo cual fue atribuido

a la deshidratación de los mismos.

Xia et al. (1999) condujeron estudios para evaluar el efecto de cinco

temperaturas (15, 20, 25, 30 y 35 ºC) sobre aspectos biológicos de Coccinella

septempunctata L. Los autores señalaron que el tiempo de desarrollo de huevo a pupa

y la longevidad disminuyeron con el aumento de la temperatura, registrando una

variación de 69 días (15 ºC) a 11 días (35 ºC) para el ciclo de vida, y de 38 días (20

ºC) a 14 días (35 ºC) para la longevidad, los adultos no sobrevivieron a 15 ºC. En

relación a la oviposición, los investigadores registraron que este parámetro se

8

incrementó con la temperatura, sin embargo señalaron que los valores extremos se

presentaron a 15 ºC con 0 huevos/hembra, y a 35 ºC con 54,1 huevos/hembra.

El efecto de seis temperaturas (15, 20, 25, 30, 35 y 40 ºC) sobre el desarrollo y

fecundidad del depredador Pullus mediterraneus Fabre alimentado con huevos de la

escama Saissetia oleae Olivier fue estudiado por M’Hamed y Chemseddine (2001).

Los autores indicaron que éstos parámetros biológicos fueron afectados por las

temperaturas evaluadas, siendo probablemente 35 ºC el límite fisiológico para este

coccinélido y 40 ºC la temperatura a la cual no ocurrió desarrollo. En relación a la

fecundidad, señalaron que fue mayor a 30 ºC y menor a 15 ºC, y el periodo de

preoviposición fue más corto para hembras criadas a 35 ºC en comparación con

aquellas criadas a 25 y 30 ºC. Adicionalmente, los autores indicaron que la tasa de

mortalidad fue baja a 25 y 30 ºC, y alta a 35 y 40 ºC para todos los estados de

desarrollo.

Huang et al. (2008) estudiaron el efecto de la temperatura sobre el desarrollo,

sobrevivencia, longevidad y fecundidad de Axinoscymnus cardilobus Ren y Pang

alimentado con Bemisia tabaci (Gennadius). Los autores señalaron que la tasa de

desarrollo se incrementó gradualmente con el aumento de la temperatura de 14 a 26

ºC, pero declinó cuando el coccinélido se crió en un rango de 26 a 32 ºC. Respecto a

la tasa de sobrevivencia de los diferentes estados de desarrollo, los autores indicaron

que éstas fueron estables a temperaturas entre 20 y 26 ºC, pero decrecieron a 32 y 14

9

ºC. El periodo de oviposición de la hembra decreció cuando la temperatura

incrementó de 17 a 32 ºC.

Michels y Behle (1991) señalaron que la variación de la temperatura puede

afectar el metabolismo del coccinélido, lo cual puede ocasionar cambios en el

desarrollo y consumo de un depredador. En este sentido, Gyenge et al. (1998)

condujeron estudios para evaluar el efecto de cuatro temperaturas (9, 15, 19 y 27 ºC)

y diferentes densidades de A. pisum y S. graminum sobre el desarrollo de Eriopis

connexa (German). De acuerdo a los autores, las cantidades de huevos/postura y su

viabilidad no fueron afectadas por las temperaturas comprendidas entre 15 - 27 ºC,

mientras que los tiempos de incubación decrecieron con el aumento de la

temperatura. A 9 ºC no se registraron oviposturas. Adicionalmente, se indicó que la

combinación de oferta de alimento y temperatura afectó tanto la ingesta de áfidos

como los tiempos de desarrollo, pero no el tamaño de los adultos.

En relación a la calidad de la presa, Hodek (1967) indicó que éste es un factor

de gran influencia en el vigor de los coccinélidos depredadores y que no todas las

especies presas son nutricionalmente adecuadas como alimento. En sus estudios sobre

biología de coccinélidos, el autor señaló que estos insectos frecuentemente aceptan

alimento alternativo el cual puede servir como una fuente de energía pero no

permitirá el desarrollo, y en ocasiones la presa alternativa puede ser tóxica. De

acuerdo a Michaud (2005), la larva y el adulto de un coccinélido pueden diferir en

10

requerimientos nutricionales, por lo cual una presa particular puede ser una dieta

apropiada para la larva pero no para la reproducción del adulto, o viceversa. Al

respecto, Michaud (2000) indicó que adultos de Hippodamia convergens Guérin-

Méneville mostraron buena fecundidad y fertilidad cuando se alimentaron de T.

citricida, mientras que sus larva no pueden completar su desarrollo sobre esta dieta.

De igual forma, Morales y Burandt (1985) señalaron que los adultos de C. sanguinea

fueron fértiles cuando se alimentaron de T. citricida, pero las larvas no completaron

su desarrollo sobre el áfido. En este sentido, Hodek y Honek (1996) indicaron que

debe existir una presa esencial sobre la cual se complete el desarrollo larval, la

mortalidad sea baja, se logre un gran tamaño corporal y una alta fecundidad.

La calidad de la presa sobre la biología de los coccinélidos, la capacidad de

consumo frente a diferentes densidades de presa, la sincronización del ciclo de vida

con el de la presa y la capacidad de búsqueda deben considerarse en la evaluación del

impacto de los coccinélidos sobre poblaciones de insectos plagas (Hagen 1962,

Hodek 1967, Obricky y Kring 1998).

De acuerdo a Omkar y James (2004) el potencial de un controlador biológico

es evaluado no sólo en términos de su eficiencia como depredador sino también en su

adaptabilidad a nuevos ambientes y su habilidad para dispersarse. Con base en estos

argumentos, los mismos investigadores condujeron estudios para evaluar la influencia

de seis especies de áfidos (A. craccivora, A. gossypii, Aphis nerii Boyer de

11

Fonscolombe, M. persicae, Lipaphis erysimi (Kaltenbach) y Uroleucon compositae

(Theobald) en el desarrollo, depredación y reproducción de Coccinella transversalis

Fabricius. Los resultados indicaron que el ciclo de vida del coccinélido fue más corto

cuando se alimento sobre A. gossypii y más largo sobre A. nerii. En relación a la

depredación de las larvas y adultos, la fecundidad de las hembras y viabilidad de los

huevos del coccinélido, los autores reportaron que los valores máximos se obtuvieron

sobre A. gossypii seguida en orden decreciente por A. craccivora, L. erysimi, M.

persicae, U. compositae y A. nerii.

Phoofolo et al. (2007) estudiaron el efecto de los afidos S. graminum y

Rhopalosiphum padi (L.) sobre el desarrollo de H. convergens. Los autores ofrecieron

diferentes cantidades de cada áfido y también diferentes cantidades de mezcla de

ambas presas, encontrando que ninguno de los tratamientos tuvo influencia sobre la

mortalidad de las larvas, así como tampoco observaron efecto sobre la proporción

sexual y desarrollo de los adultos. Solo el tiempo de desarrollo del cuarto instar

presentó diferencias significativas, ya que fue mas corto cuando las larvas se

alimentaron ad libitum sobre ambas presas. De acuerdo a los autores, tanto S.

graminum como R. padi son presas esenciales para el desarrollo de H. convergens.

Investigaciones sobre la capacidad de crecimiento poblacional de un

depredador han indicado que tal crecimiento también es fuertemente afectado por el

tipo de presa. En este sentido, la construcción y análisis de tablas de vida ha

12

permitido un mayor entendimiento de la dinámica poblacional de enemigos naturales

respecto a sus presas, ya que estas herramientas permiten tabular tasas de mortalidad

y probabilidad de muerte de los individuos de una población a diferentes edades.

Adicionalmente, las tablas de vida también permiten obtener parámetros como la tasa

neta de reproducción (Ro), tiempo generacional (T), tasa intrínseca de crecimiento

natural (rm), tasa instantánea de crecimiento (λ) y valor reproductivo (Vx) entre otros,

que permiten caracterizar una población desde el punto de vista reproductivo (Birch

1948, Harcourt 1969, Ravinobich 1980, Bellows 1992).

Numerosas investigaciones han sido conducidas para determinar tablas de

vida de diferentes especies de coccinélidos. Chazeau et al. (1991) compararon los

parámetros de Ro, T, y rm de dos cohortes de Olla v-nigrum (Mulsant) alimentadas

con el psílido Heteropsylla cubana Crawford. Las cohortes usadas por los autores

estuvieron conformadas, una por huevos del coccinélido obtenidos de hembras

silvestres y la otra por huevos de hembras criadas en laboratorio. Los autores

indicaron que los parámetros evaluados fueron mayores para la cohorte de hembras

criadas en laboratorio (Ro = 201,4 hembras; T = 32,2 días y rm = 0,165) que para

aquellas que se obtuvieron de hembras silvestres (Ro= 153,9 hembras; T = 31,4 días y

rm = 0,160). Otros estudios conducidos por González et al. (2005) sobre tablas de vida

de la primera y la sexta generación de Delphastus pusillus (Le Conte) alimentado con

estados inmaduros de la mosca blanca Trialeurodes vaporariorum (Westwood) en

condiciones de laboratorio, reportaron que hembras de una primera generación hacen

13

un mayor aporte de hembras hijas (Ro= 5,51 hembras), comparado con el aporte de

hembras de una sexta generación (Ro= 3,17 hembras). Adicionalmente, los autores

reportaron que no hubo diferencias significativas en el tiempo generacional, tasa

intrínseca de crecimiento natural y la tasa finita de crecimiento entre las dos

generaciones.

La influencia de los diferentes estados de desarrollo de una presa y/o las

condiciones de ésta sobre la tabla de vida de coccinélidos también ha sido estudiada.

Huang et al. (2006) al determinar la historia de vida de A. cardilobus sobre huevos y

ninfas de B. tabaci, no registraron diferencias significativas en la tasa de

sobrevivencia de los inmaduros del coccinélido cuando se alimentaron de huevos o

ninfas de B. tabaci, lo mismo ocurrió con la longevidad de los adultos. Sin embargo,

indicaron que la fecundidad del coccinélido alimentado con huevos de B. tabaci fue

significativamente más alta (132,33 huevos) que cuando se alimentaron sobre ninfas

(58,50 huevos). De acuerdo a los autores, la tasa intrínseca de crecimiento natural y la

tasa finita de crecimiento de A. cardilobus fueron similares sobre ambos estados de la

presa, no obstante la tasa neta de reemplazo fue dos veces más alta sobre huevos que

sobre ninfas de mosca blanca.

Abdel-Salam y Abdel-Baky (2001) evaluaron el efecto de huevos frescos y

congelados de Sitotroga cerealella (Olivier) sobre la tabla de vida de Harmonia

axyridis (Pallas) bajo condiciones de laboratorio. De acuerdo a los autores, el

14

porcentaje de sobrevivencia de los estados inmaduros de H. axyridis fue

significativamente diferente cuando el depredador se alimentó sobre ambas dietas. En

cuanto a la tasa de reemplazo, tasa intrínseca de crecimiento y tasa finita de

crecimiento, los autores indicaron que tales valores fueron más altos para hembras

alimentadas con huevos frescos que para aquellas que se alimentaron con huevos

congelados de S. cerealella, mientras que el tiempo generacional fue menor, siendo

de 37,87 días y 45,4 días, respectivamente.

Lanzoni et al. (2004) compararon las tablas de vida de H. axyridis,

Hippodamia variegata (Goeze) y Adalia bipunctata (L.) alimentadas con M. persicae

bajo condiciones de laboratorio. De acuerdo a los autores, la tasa intrínseca de

crecimiento y la tasa neta de reproducción fueron más altas para H. variegata (rm =

0,114; Ro= 52,75 hembras) que para H. axyridis (rm = 0,089; Ro = 26,27 hembras) y

A. bipunctata (rm = 0,081; Ro = 18,49 hembras), mientras que el tiempo generacional

fue menor para H. axyridis (T = 38,81 días) seguida por A. bipunctata (T = 40,06

días) y H. variegata (T = 41,88 días).

La densidad poblacional es otro aspecto relacionado con la presa que tiene

gran influencia en el consumo y reproducción de un coccinélido depredador. Para

Holling (1959) la respuesta funcional de un depredador puede definirse como el

incremento que ocurre en el número de presas consumidas por el depredador en

función de la variación de la densidad de su presa. El mismo autor propuso tres tipos

15

básicos de respuesta funcional de los depredadores en los cuales la curva tipo I

representa una relación de incremento lineal hasta un punto máximo a partir del cual

no ocurren incrementos en la tasa de alimentación. La curva tipo II muestra

incrementos en el consumo del depredador en la medida que aumenta el número de

presas, pero éstos incrementos ocurren a una tasa decreciente en la medida que se

alcanza el valor máximo, mientras que la curva tipo III es sigmoidal y generalmente

representa a organismos como pájaros y mamíferos que son capaces de adquirir algún

tipo de aprendizaje.

Hodek y Honek (1996) reportaron que los tres tipos de curva han sido

señalados para coccinélidos depredadores, los cuales pueden presentar respuestas

diferentes a varios tipos de presas. Investigaciones adicionales conducidas por Pervez

y Omkar (2005) indicaron que una misma presa puede producir diferencias en la

respuesta funcional entre especies de coccinélidos. Estos autores determinaron una

curva tipo II para Cheilomenes sexmaculata (F.), Propylea dissecta (Mulsant) y C.

transversalis cuando fueron alimentados con diferentes densidades de A. craccivora y

M. persicae. No obstante, encontraron diferencias significativas en el tiempo de

manipulación dentro y entre las especies de coccinélidos sobre ambas especies presas

indicando que los depredadores responden diferencialmente a las especies de áfidos.

Sarmento et al. (2007) al evaluar la respuesta funcional de hembras del

coccinélido E. connexa a diferentes densidades del áfido M. euphorbiae y del ácaro

16

Tetranychus evansi (Baker y Pritchard) encontraron que el coccinélido presentó una

curva sigmoidal (tipo III) cuando se alimento con el áfido y una curva tipo II cuando

depredó el acaro, argumentando que las diferencias en la respuesta funcional se deben

a que el coccinélido necesita adoptar distintas estrategias de acuerdo al tipo de presa

disponible. Basándose en el tipo de respuesta funcional, los autores señalaron que E.

connexa es un buen candidato para el control biológico de M. euphorbiae pero no

para regular poblaciones del T. evansi. La curva tipo III también ha sido registrada

para coccinélidos depredadores de ácaros como lo señalan Sohrabi y Shishehbor

(2007) quienes determinaron la respuesta funcional de Stethorus gilvifrons Mulsant

alimentado con Tetranychus turkestani Ugarov y Nikolski y Torres (2008) quien

indicó que las larvas del 2do, 3er y 4to instar de C. montrouzieri mostraron una

respuesta funcional tipo III a diferentes densidades de Maconellicoccus. hirsutus

(Green).

Vieira et al. (1997) al estudiar la respuesta funcional, tiempo de búsqueda y

tiempo de manipulación de Scymnus argentinicus (Weise) alimentadas con ninfas del

3er y 4to instar de S. graminum, encontraron que el consumo del coccinélido a las

diferentes densidades del áfido se ajusto a una curva tipo II. En relación al tiempo de

búsqueda y tiempo de manipulación, los autores indicaron que el primero incrementó

gradualmente con la edad del depredador mientras que el segundo decreció.

Adicionalmente, señalaron que las hembras presentaron una tasa de depredación más

alta y un tiempo de búsqueda más corto que los machos, ya que requieren mas

17

alimento para la producción de huevos. De igual forma, Wang y Tsai (2001)

determinaron una curva tipo II para larvas del 4to instar y hembras de Coelophora

inaequalis (F.) alimentadas con T. citricida. Este tipo de respuesta también fue

indicado por Omkar y Pervez (2004) para larvas del 4to instar y adultos de P. dissecta

alimentados con A. gossypii. Adicionalmente, los autores señalaron que el tiempo de

manipulación de los diferentes estados de P. dissecta decreció con el aumento de la

densidad de la presa. Cabral et al. (2009) también registraron una respuesta funcional

tipo II para larvas del 4to instar y adultos de Coccinella undecimpunctata L.

alimentado con ninfas de M. persicae, bajo condiciones de laboratorio.

2.5 ANTECEDENTES

Los aspectos biológicos de C. sanguinea han sido estudiados bajo diversas

condiciones de cría y sobre diversas presas. Morales (1983) condujo estudios para

evaluar el tiempo de desarrollo de C. sanguinea, utilizando como dieta el áfido negro

de las cítricas T. citricida y el áfido rojo gigante Dactynotus ambrosiae (Thomas). El

autor indicó que las larvas de C. sanguinea fracasaron en su desarrollo para llegar al

estado adulto cuando se alimentaron sobre T. citricida mientras que sobre comida

seca de D. ambrosiae, el depredador completó su ciclo biológico. Estos resultados

sugirieron que T. citricida fue una presa inadecuada para C. sanguinea debido a

factores nutricionales y/o tóxicos. Otras investigaciones conducidas por Veloso et al.

(1995) estudiaron el ciclo de vida y el consumo de la larva de C. sanguinea

18

alimentado con áfidos del género Dactynotus sp. Los autores registraron un periodo

promedio de desarrollo, de huevo a adulto, de 17,43 días indicando además que la

larva de C. sanguinea consumió un promedio de 137,76 áfidos.

Oliveira et al. (2005) condujeron estudios para determinar la influencia de las

presas M. euphorbiae y T. evansi sobre el desarrollo de la primera y segunda

generación del depredador C. sanguinea. De acuerdo a los autores, el coccinélido

completó su ciclo biológico durante las dos generaciones cuando se alimentó con M.

euphorbiae. Sin embargo, no fue capaz de completar su desarrollo sobre T. evansi, lo

cual sugirió que este ácaro no es nutricionalmente adecuado para el depredador.

Gurney y Hussey (1970) condujeron estudios para determinar la efectividad

de A. bipunctata, C. septempunctata, C. maculata y C. sanguinea como depredadores

de M. persicae y A. gossypii en crisantemos y pepino, respectivamente. Los autores

indicaron que a los 7 días de colocar larvas de los depredadores A. bipunctata, C.

maculata y C. sanguinea en plantas de crisantemos, las cuales contenían 996, 1034 y

952 presas de A. gossypii, el número de presas consumidas fue tal, que solamente

quedaron 45, 68 y 13 áfidos, respectivamente. Similarmente, en otro experimento

conducido en plantas de pepino, las cuales contenían 949, 956 y 953 presas de M.

persicae, transcurridos 11 días el número de áfidos fue reducido a 27,550, 17,625 y

13,650 respectivamente. La especie C. septempunctata no fue evaluada debido a

dificultades en la cría.

19

Estudios de laboratorio fueron conducidos para estudiar el ciclo biológico y la

tasa de mortalidad de las larvas de C. sanguinea e H. convergens usando como presa

el áfido Cinara sp. (Cardoso y Lazzari 2003). Los resultados indicaron que el tiempo

promedio de desarrollo larval para C. sanguinea fue 33,3, 15,8 y 8,6 días, mientras

que la tasa de mortalidad fue 20, 0 y 15% a 15, 20 y 25 ºC, respectivamente. Para H.

convergens el tiempo promedio de desarrollo larval fue 41,9, 19,3 y 10,9 días,

mientras que la tasa de mortalidad fue 35, 15 y 0% a las tres temperaturas,

respectivamente. De acuerdo a los autores, ambos depredadores desarrollaron

adecuadamente sobre la presa, sin embargo, C. sanguinea mostró mejor perfil a las

temperaturas evaluadas.

Boiça et al. (2004) estudiaron aspectos biológicos y la capacidad de

depredación de C. sanguinea e H. convergens alimentados con A. gossypii. Los

resultados indicaron que el tiempo de desarrollo de larva a adulto de C. sanguinea fue

de 12,7 días mientras que para H. convergens fue de 19,4 días. Con relación al

consumo de áfidos, los autores señalaron valores de 93,5 y 86,9% para ambos

depredadores, respectivamente.

Oliveira et al. (2004) estudiaron la biología y la capacidad depredadora de C.

sanguinea, H. convergens y E. connexa sobre el áfido C. atlantica a 23 ± 1 ºC, 70 ±

10% HR. Los autores señalaron que el tiempo de desarrollo del estado larval fue de

10,78, 9,04 y 10,82 días para H. convergens, C. sanguinea y E. connexa,

20

respectivamente, mientras que para el estado de pupa fueron 6,58, 6,08 y 5,74,

respectivamente. Los valores de longevidad fueron 115,20, 125,70 y 108,08 días,

mientras que el número de áfidos consumidos fue de 3832, 3633 y 2735 áfidos,

respectivamente.

La respuesta funcional es un parámetro que permite medir la eficiencia de un

depredador en la regulación de la población de sus presas. Con ese propósito, Morales

y Burandt (1985) condujeron estudios para determinar la respuesta de alimentación de

C. sanguinea sobre T. citricida. Los autores indicaron que la respuesta funcional para

larvas, machos y hembras correspondió con la curva tipo II de Holling. Santa-Cecilia

et al. (2001) también encontraron este tipo de respuesta para los instares larvales del

coccinélido a diferentes densidades de ninfas del áfido S. graminum, excepto para el

segundo instar.

Işikber (2005) comparó la respuesta funcional de hembras de C. sanguinea y

de Scymnus levaillanti Mulsant sobre el áfido del algodón A. gossypii a temperaturas

de 20, 25 y 30 ºC. De acuerdo al autor, el consumo de áfidos por ambos coccinélidos

mostró una respuesta funcional tipo II, sin embargo indicó que C. sanguinea puede

ser mas efectiva que S. levaillanti en suprimir poblaciones grandes de A. gossypii,

debido a que el tiempo de manipulación es más corto, es más eficiente en la búsqueda

y requiere mas áfidos para alcanzar la saciedad que S. levaillanti.

21

3. MATERIALES Y METODOS

3.1 Ubicación del ensayo

El estudio se realizó en la Unidad de Investigación en Entomología y Zoología

Agrícola (UIEZA), Departamento de Ciencias Biológicas – Decanato de Agronomía,

Universidad Centroccidental “Lisandro Alvarado” (UCLA), ubicada en el municipio

Palavecino, estado Lara - Venezuela.

3.2 Obtención y mantenimiento de C. sanguinea

Se colectaron adultos de la vaquita C. sanguinea en plantas de frijol bayo

(Vigna unguiculata L.) en el campo experimental de Tarabana, UCLA. Las vaquitas

fueron trasladadas al laboratorio en bolsas plásticas y sexadas de acuerdo a Gordon

(1985). Seguidamente, se conformaron 10 parejas cada una de las cuales fue

transferida a frascos de vidrio de 3,785 L de capacidad tapados con tela organdí para

permitir la ventilación. La alimentación del depredador se realizó diariamente,

utilizando plántulas de frijol infestadas con A. craccivora. Los frascos que contenían

la pareja del depredador fueron mantenidos en el laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 10%

HR y 12:12 (D:N) de fotoperiodo) hasta obtener suficientes masas de huevos que

permitieran iniciar los estudios biológicos.

22

3.3 Obtención y mantenimiento de A. craccivora

El áfido A. craccivora fue colectado en frijol bayo en el campo experimental

de Tarabana, UCLA. En el laboratorio, la presa fue mantenida en otras plantas de la

misma variedad para asegurar su disponibilidad permanente. Para esto, con la ayuda

de un pincel N° 00, se seleccionaron ninfas del 4to instar y adultos del áfido, y se

procedió a infestar las hojas de las plántulas del frijol. Estas fueron previamente

sembradas en envases de 350 cm3 de capacidad, los cuales contenían un sustrato

conformado por una mezcla de tierra negra, concha de arroz y abono sólido de

lombriz en proporción 1:1:0,5 y mantenidas en laboratorio en estantes acondicionados

bajo un ambiente similar al previamente descrito.

3.4 Determinación del ciclo de vida de C. sanguinea alimentado con A.

craccivora

El ciclo de vida de C. sanguinea fue determinado a partir de los individuos de

la F1 obtenida en laboratorio. Las hojas que contenían los huevos del depredador

fueron aisladas en cápsulas de Petri de 9 cm de diámetro hasta que eclosionaron.

Previamente, las cápsulas fueron preparadas con una ventana en su tapa cubierta con

tela organdí, lo cual permitió un mantenimiento apropiado de ventilación. Cada

envase se rotuló con una etiqueta indicando la especie del depredador y de la presa, y

23

la fecha de oviposición. Los huevos se observaron dos veces al día para registrar el

tiempo de incubación.

Una vez emergidas las larvas, se procedió a seleccionar aleatoriamente 30

neonatas las cuales se individualizaron en cápsulas similares a las previamente

descritas. El experimento fue conducido bajo un diseño completamente aleatorio en el

que cada una de las larvas constituyó una repetición. Se realizaron observaciones dos

veces al día para registrar el desarrollo de los instares larvales, evidenciados por la

presencia de la exuvia, y de la prepupa hasta obtener el estado de pupa. Los instares

larvales fueron alimentadas diariamente ad libitum, utilizando hojas de frijol

infestadas con A. craccivora. El número de días que cada individuo duró en el estado

de huevo, instares larvales, prepupa y pupa fue anotado y usado para calcular el

tiempo promedio de desarrollo. Los datos obtenidos para el ciclo de vida fueron

analizados utilizando el paquete estadístico STATISTIX para Windows® Versión

7.0.

3.5 Determinación de la longevidad de C. sanguinea alimentado con A.

craccivora

La longevidad fue estudiada en treinta adultos de 0 – 24 horas de edad,

emergidos durante el estudio del ciclo de vida del depredador. Para esto, cada

individuo fue sexado, tal como se describió previamente, e individualizados en

24

envases de vidrio de 500 cm3 de capacidad, los cuales habían sido tapados con tela

organdí para evitar su escape y permitir la ventilación. Diariamente, los depredadores

fueron alimentados ad libitum hasta que ocurrió la muerte natural. Los envases fueron

rotulados con una etiqueta indicando la especie del depredador y su fecha de

emergencia, la especie de la presa, el sexo y el número de la replicación. El número

de días que cada individuo permaneció vivo fue anotado y usado para calcular la

longevidad promedio de los machos y hembras de C. sanguinea. Los datos obtenidos

fueron analizados utilizando el paquete estadístico STATISTIX para Windows®

Versión 7.0, y se aplicaron pruebas de T-Student para varianzas homogéneas.

3.6 Determinación de la proporción sexual de C. sanguinea alimentado con A.

craccivora

La proporción sexual de la progenie del depredador fue medida a partir de las

pruebas conducidas para determinar el ciclo de vida de C. sanguinea. Treinta larvas

recién emergidas fueron individualizadas en cápsulas de petri y alimentadas

diariamente y ad libitum. Los envases fueron rotulados indicando la especie del

depredador, la fecha de emergencia de las larvas, la especie de la presa y el número

de la repetición. Los adultos emergidos fueron sexados tal como se describió

previamente. La proporción sexual fue expresada en relación macho: hembra.

25

3.7 Determinación de la tabla de vida de C. sanguinea alimentado con A.

craccivora

La tabla de vida se estudio siguiendo la metodología descrita por Ravinobich

(1980) y Birch (1948). Se formaron 15 parejas de 48 horas de edad y se criaron bajo

condiciones de 25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo. Cada pareja

se mantuvo en frascos de vidrio de 3,785 L de capacidad tapados con tela organdí por

un periodo de 72 horas. Transcurrido este periodo, los machos fueron retirados de los

envases de cría y se enumeró cada frasco. La alimentación de las hembras se realizó

diariamente a través de la introducción de hojas de frijol infestadas con A. craccivora.

Los huevos del depredador fueron retirados diariamente y colocados en cápsulas de

petri debidamente identificadas con la fecha de oviposición y la hembra de la cual

provenían. Se registró el total de huevos/hembra, huevos/hembra/día, individuos

hembra/hembra, fecundidad y su longevidad. Las observaciones finalizaron cuando

ocurrió muerte natural de las hembras. Esto permitió determinar los siguientes

parámetros biológicos:

- Curva de sobrevivencia: Se obtuvo a partir de la proporción de individuos

adultos vivos a una cierta edad. La sobrevivencia para cada edad específica se

calculó por medio de la siguiente ecuación:

No

NxnciaSobrevivie =

26

Donde x es la edad en días de las hembras de C. sanguinea, Nx es el número de

hembras vivas a la edad x, No es el número inicial de hembras.

- Curva de fecundidad específica (mx): Se obtuvo a partir del promedio de

hembras hijas, producidas por cada hembra madre a una edad específica.

- Tasa neta reproductiva (Ro): refleja el número promedio de progenie

hembra que es capaz de producir cada hembra de la población durante toda su

vida. Se expresa como el número promedio de hembras/madre.

Ro = ∑(lx)(mx)

Donde x es la edad en días de las hembras de C. sanguinea, lx es la sobrevivencia a la

edad x, mx es el número de hembras hijas producidos por hembra madre a la edad x.

- Tiempo generacional (T): En poblaciones con reproducción sincrónica, sin

superposición de generaciones, representa el tiempo promedio entre dos

generaciones sucesivas, es decir, es el tiempo promedio que transcurre desde

que un huevo que es depositado hoy puede convertirse en una hembra capaz

de oviponer los huevos de su propia progenie. Se expresa en días.

T = (∑xlxmx)/Ro

27

- Tasa intrínseca de crecimiento natural (rm): definido como la capacidad de

multiplicación de una población en el lapso de una generación, y se relaciona

con la tasa neta de reproducción a través del tiempo generacional. Se expresa

en hembras/hembra/día.

rm = (ln Ro)/T

- Tasa finita de crecimiento (λ): se interpreta como el número de individuos

que se agrega a la población por individuo y por unidad de tiempo.

λ = erm

3.8 Determinación de la respuesta funcional de los instares larvales y adultos

de C. sanguinea alimentado con A. craccivora.

Las pruebas de alimentación fueron conducidas utilizando individuos

provenientes de la F1 obtenida en laboratorio bajo condiciones similares a las

previamente descritas. Se evaluó, en cada uno de los instares larvales (L1, L2, L3 y

L4), el efecto de cinco densidades de presa ó tratamientos (T1, T2, T3, T4 y T5), las

cuales fueron incrementadas en función del instar larval, tal y como se muestra en la

Tabla 1. Cada tratamiento fue replicado cinco veces. Los ensayos fueron realizados

utilizando una cápsula de petri donde fueron expuestos individualmente larvas recién

28

emergidas de L1 a las densidades establecidas, seguidamente las L2, L3 y L4

obtenidas durante el desarrollo del experimento, fueron evaluadas siguiendo el orden

creciente del tratamiento correspondiente. Por ejemplo, las larvas L1 que fueron

sometidas al T1, al pasar a L2, fueron expuestas al T1 definido para ese instar

(Tabla 1).

Tabla 1. Distribución de los tratamientos (Densidades de A. craccivora) ofrecidos a los instares

larvales de C. sanguinea.

Tratamientos (Densidad de áfidos ofrecidos) Instares

Larvales T1 T2 T3 T4 T5

L1 10 15 20 25 30

L2 30 40 50 60 70

L3 70 80 90 100 110

L4 110 120 130 140 150

En los adultos (machos y hembras vírgenes), se evaluaron nueve tratamientos

con cinco repeticiones cada uno. Para machos y hembras, se usaron las densidades

50, 75, 100, 125, 150, 175, 200, 250 y 300, áfidos por cápsula, respectivamente.

Previamente, los adultos fueron aislados en cápsulas de petri y mantenidos sin

alimentación por un periodo de 24 horas. Los áfidos ofrecidos fueron ninfas entre el

segundo y el cuarto instar de desarrollo. Se utilizaron cápsulas de petri de 9 cm de

diámetro con el fondo cubierto de papel de filtro humedecido y una o dos hojas de

frijol con las diferentes densidades de A. craccivora. Tanto para la fase larval como

para la adulta, se aplicó un diseño completamente al azar.

29

Cada 24 horas las cápsulas fueron revisadas y el número de áfidos comidos

fue anotado para cada instar larval y para los machos y hembras del depredador. Una

excepción fue L2, la cual fue evaluada a las 12h, debido a que la ecdisis fue

alcanzada antes de las 24 h. Las observaciones de las pruebas de alimentación para

cada instar larval concluyeron cuando se observó la exuvia, mientras que para el

estado adulto concluyó al quinto día de inicio del experimento.

La respuesta de alimentación de los instares larvales y de los adultos de C.

sanguinea fueron analizados utilizando el paquete estadístico COSTAT versión 4.21

para Windows®. Los modelos matemáticos Holling, lineal, exponencial y polinomial

fueron aplicados a los datos de respuesta de alimentación usando análisis de

regresión. El valor de F y el coeficiente de determinación r2 se utilizaron como

criterios de selección de los modelos examinados.

El modelo de Holling se define como sigue a continuación:

Donde Ne es el número de presas consumidas, No es el número inicial de la presa, T es

el tiempo total, el cual fue de un día (24 horas), a es la tasa de ataque y Th es el

tiempo de manipulación por presa. Es importante destacar que los parámetros de tasa

( )( )( )( )( )( )[ ]oh

e NTa

NTaN

+=

10

30

de búsqueda y tiempo de manipulación en cada instar larval y adultos machos y

hembras, fueron estimados a través de un análisis de regresión no lineal usando el

paquete estadístico COSTAT. La ecuación de Holling se introdujo en el programa de

la siguiente manera:

Donde Y es el número de presas consumidas, Col(1) es la columna que contiene el

número inicial de la presa (Densidades de áfidos), T es el tiempo total de exposición

de las presas al depredador, el cual fue de un día, u1 representa el desconocido 1

(valor estimado de la tasa de ataque) y u2 representa el desconocido 2 (valor estimado

del tiempo de manipulación por presa). Una vez que se introduce la ecuación de

regresión no lineal, el programa calcula los valores de tiempo de manipulación y tasa

de búsqueda.

El porcentaje de consumo en cada densidad ofrecida a los instares larvales y

adultos, fue calculado a través de la siguiente ecuación:

100*%

=No

NcnDepredació

Donde Nc es el número de presas consumidas y No es el número de presas ofrecidas.

col(1)))*(u2)*(u1)1(col(1))/(*(u1)( +=Y

31

4. RESULTADOS Y DISCUSIÓN

4.1 Ciclo de vida de C. sanguinea alimentado con A. craccivora

El desarrollo embrionario de C. sanguinea fue de 2 ± 0 días (Tabla 2). Estos

resultados son similares a los obtenidos por Gurney y Hussey (1970) quienes

registraron una duración de 2 días para la fase de huevo a una temperatura de 24 °C,

cuando los adultos de C. sanguinea se alimentaron de M. persicae. Sin embargo,

Veloso et al. (1995) señalaron una duración de 3 días para huevos provenientes de

hembras de C. sanguinea alimentadas con Dactynotus sp., mientras que Cardoso y

Lázzari (2003) indicaron un periodo embrionario de 4 días en huevos de hembras de

la misma especie criadas a 25 ºC, con ninfas de Cinara spp. Diversos autores han

registrado diferencias en el periodo de incubación de huevo para coccinélidos

alimentados con diferentes especies de áfidos (Omkar y Bind 2004, Omkar y James

2004, Omkar y Pervez 2004), señalando que tal diferencia se debe al valor nutritivo

de los áfidos y/o a la temperatura de cría.

Los huevos son de forma oval, superficie lisa, con extremos puntiagudos y de

coloración amarilla o anaranjada, tornándose de color negro cuando están cercanos a

la eclosión. Fueron colocados en grupo y en sentido vertical en diferentes partes de la

hoja y del envase de cría.

32

Tabla 2. Duración del ciclo de vida de C. sanguinea alimentado con A. craccivora bajo condiciones de

laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo). N = 30

Tiempo de desarrollo (Días) Estados

Promedio ± ES Rango Huevo 2 ± 0 0 1er Instar 1,9 ± 0,2 1,5 – 2,0 2do Instar 0,6 ± 0,2 0,5 – 1,0 3er Instar 1,6 ± 0,2 1,5 – 2,0 4to Instar 2,1 ± 0,3 2,0 – 3,0 Periodo larval 6,2 ± 0,5 5,5 – 7,0 Prepupa 0,6 ± 0,2 0,5 – 1,0 Pupa 3,1 ± 0,2 3,0 – 3,5 Total 11,8 ± 0,5 11,0 – 13,0

Las larvas recién emergidas son de color negro con dos manchas amarillas en

el dorso, cerca del tercer par de patas. A medida que la larva se desarrolla, se

acentúan los puntos amarillos y comienza a aparecer una banda amarilla central que

se hace más intensa en el 4to instar, hasta tornarse de color anaranjado.

La larva de C. sanguinea presentó cuatro instares lo cual concuerda con las

observaciones de Hodek (1967) para la mayoría de las especies de Coccinellidae,

siendo los del 2do y 4to instar los de menor (0,6 ± 0,2 días) y mayor (2,1 ± 0,3 días)

duración, respectivamente. Estos resultados son similares a los obtenidos por Santa-

Cecília (2001), Cardozo y Lázzari (2003) y Oliveira (2004) para el mismo

coccinélido, y por Correia y Berti (1988) para Cycloneda zischkai Mader cuando se

alimentó con huevos de Anagasta kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) más

dieta artificial. Machado (1982) señala que el 4to instar es el de mayor duración

33

debido a que el coccinélido debe suplir las necesidades nutritivas exigidas para la

transformación en pupa y emergencia de los adultos.

El tiempo de desarrollo de la fase larval fue de 6,2 ± 0,5 días (Tabla 2). Este

resultado es inferior a aquellos registrados por otros autores para este mismo

depredador. Veloso et al. (1995) indicaron un periodo de 9,43 días para la larva de C.

sanguinea sobre Dactynotus sp., Santa-Cecília et al. (2001) y Figueira et al. (2003)

registraron una duración de 8,4 y 7,5 días, respectivamente, cuando las larvas se

alimentaron con S. graminum, mientras que Cardozo y Lázzari (2003), Oliveira et al.

(2004) y Boiça et al. (2004) observaron tiempos de desarrollo de 8,6; 9,04 y 7,9 días

para larvas criadas con ninfas de Cinara spp., C. atlantica y A. gossypii,

respectivamente. Por su parte, Gurney y Hussey (1970) informaron un desarrollo

larval de 15 días sobre A. gossypii y Oliveira et al. (2005) registraron un periodo de

12,7 días para larvas alimentadas con M. euphorbiae.

La reducción del tiempo de desarrollo de la larva de C. sanguinea registrado

en este estudio puede atribuirse a un alto valor nutritivo de A. craccivora, al

incremento del consumo (posiblemente por su alta palatabilidad) y/o a la asimilación

del áfido. Omkar y Bind (2004) informaron que C. sexmaculata obtuvo el menor

tiempo de desarrollo larval cuando se alimentó sobre A. craccivora (13,28 días) que

cuando lo hizo sobre A. gossypii (15,95 días), R. maidis (17,17 días), M. persicae

(19,09 días), U. compositae (19,64 días), L. erysimi (21,62 días) y A. nerii (22,06

34

días). Omkar y James (2004) también registraron una reducción en el periodo larval

de C. transversalis alimentada con seis especies de áfidos, los investigadores

indicaron que las larvas lograron desarrollarse en el tiempo mas corto sobre A.

gossypii (13,01 días), seguido en orden creciente por A. craccivora (14,55 días), L.

erysimi (16,28 días), M. persicae (17,40 días), U. compositae (19,01) y A. nerii (20,51

días).

En prepupa, C. sanguinea tuvo una duración de 0,6 ± 0,2 días (Tabla 2). Este

periodo es cercano al registrado por Veloso et al. (1995) quien indicó 0,86 días para

el mismo coccinélido, e inferior a los obtenidos por Correia y Berti (1988) para C.

zischkai (1,6 días) y por Santa-Cecília et al. (2001) para C. sanguinea (1 día). La

prepupa, morfológicamente, es igual al 4to instar y permanece encorvada y fija a las

hojas de frijol o a las paredes del envase de cría.

El periodo pupal fue de 3,1 ± 0,2 días (Tabla 2), lo cual es cercano a lo

indicado por Santa-Cecilia et al. (2001) quienes registraron una duración promedio de

la fase de pupa de 3 días y a lo señalado por Boiça et al. (2004) quienes obtuvieron

una duración de 3,8 días. Otros autores han encontrado un tiempo de desarrollo de la

pupa mayor al registrado en esta investigación; Gurney y Hussey (1970) verificaron

un desarrollo pupal de 5 días, Veloso et al. (1995) de 4,14 días, Cardoso y Lazzari

(2003) de 4,7 días y Oliveira et al. (2004) de 6,08 días. Las pupas son de color

35

anaranjado con puntos negros en el dorso y permanecen unidas por el abdomen a las

hojas de frijol o a las paredes del recipiente de cría.

La duración de la fase inmadura de C. sanguinea fue de 11,8 ± 0,5 días (Tabla

2, Anexo 7), lo cual es cercano al periodo registrado por Figueira et al. (2003) para el

mismo coccinélido criado a 25°C y alimentado con S. graminum; estos investigadores

obtuvieron un ciclo de vida de 12,4 días. No obstante, estos valores reflejan un

desarrollo rápido en comparación con los ciclos de vida señalados por otros autores

para este depredador. Gurney y Hussey (1970) encontraron que el tiempo de

desarrollo del C. sanguinea sobre M. persicae a 24 °C fue de 22 días, mientras que

Veloso et al. (1995) registraron un periodo de 17,43 días alimentado con Dactynotus

sp.. Por su parte, Santa-Cecília et al. (2001) y Cardoso y Lazzari (2003) verificaron

un desarrollo de larva – adulto a 25 °C, de 15,5 y 17, 5 días sobre S. graminum y

Cinara spp., respectivamente. Oliveira et al. (2004) señalaron 15,12 días para la

duración de larva – adulto de C. sanguinea a 23 °C alimentada con C. atlantica, y

Boiça et al. (2004) obtuvieron un desarrollo de larva – adulto de 12,7 días sobre A.

gossypii, a una temperatura de 25 °C.

36

4.2 Longevidad y proporción sexual de C. sanguinea alimentado con A.

craccivora

La longevidad de C. sanguinea para machos y hembras vírgenes fue de 83,10

± 9,8 y 83,8 ± 11,4 días, respectivamente, y de acuerdo a la prueba de medias no

hubo diferencias significativas entre estos valores (Tabla 3). La longevidad de los

adultos registrada en esta investigación es mas larga que la encontrada por Santos y

Pinto (1981) (Citado por Cardoso y Lazzari, 2003), quienes indicaron una longevidad

cercana a 63 días a 21,9 °C, cuando los adultos se alimentaron con T. citricida. Sin

embargo, otros autores han registrado longevidades mayores como Cardoso y Lazzari

(2003) quienes registraron un longevidad de 167,1 días a 20 °C sobre Cinara spp.,

mientras que Oliveira et al. (2004) obtuvieron una duración de 125,70 días a 25 °C

para adultos criados sobre C. atlantica. Torres (2008) registro para C. montrouzieri

longevidades de 258,33 y 364,50 días, a 25°C, para hembras y machos vírgenes,

respectivamente, alimentados con M. hirsutus. Por todo lo expuesto, puede decirse

que la longevidad de C. sanguinea está afectada por la interacción entre la

temperatura de cría y la especie de presa consumida.

Tabla 3. Longevidad de machos y hembras vírgenes de C. sanguinea alimentado con A. craccivora

bajo condiciones de laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo).

Longevidad (Días) C. sanguinea

Promedio ± ES CV (%)

♀ n = 13 83,8 ± 11,4 a 13,6 ♂ n = 17 83,1 ± 9,8 a 11,8

Los promedios no difieren significativamente. Prueba de T-student para varianzas homogéneas P = 0,89.

37

Varios autores también han registrado longevidades para diferentes especies

de coccinélidos criados sobre A. craccivora. Omkar y Pervez (2004) obtuvieron

longevidades para machos y hembras de P. dissecta alimentados con A. craccivora de

55,50 y 58,40 días, respectivamente. Omkar y Bind (2004) criaron a C. sexmaculata

con la misma presa, y registraron longevidades de 68 días para machos y 77,70 días

para hembras, Omkar y James (2004) señalaron una duración de 74,30 y 79,50 días,

para machos y hembras de C. transversalis, respectivamente; mientras que Kalushkov

y Hodek (2005) obtuvieron periodos de 54 días para machos y 59 días para hembras

de P. quatuordecimpunctata.

En relación a la proporción sexual, se encontró una relación macho: hembra

de 1:0,76. Este valor difiere de los registrados por Oliveira et al. (2004) para H.

convergens (1:1), C. sanguinea (1:1,17) y E. connexa (1:1,17). Torres (2008) indicó

que la proporción sexual de C. montrouzieri varió con la temperatura siendo de

1,19:1; 1:1 y de 1,23:1 a 25, 30 y 35 °C, respectivamente.

4.3 Tabla de vida de C. sanguinea alimentado con A. craccivora

El resumen de la tabla de vida de C. sanguinea se presentan en la Tabla 4. La

curva de sobrevivencia de hembras de C. sanguinea (Figura 1) mostró un leve

descenso el día 40, el cual se mantuvo constante hasta el día 60, periodo después del

cual comenzó a declinar progresivamente. Este comportamiento de sobrevivencia de

38

hembras adultas de C. sanguinea, reveló una curva tipo I (Deevey 1947), en la cual la

mortalidad de los individuos ocurre a edades avanzadas. Estos resultados coinciden

con los registrados para otras especies de coccinélidos como O. v-nigrum, Scymnus

apetzi (Mulsant), Scymnus subvillosus (Goeze), Exochomus nigromaculatus (Goeze),

H. axyridis, H. variegata, A. bipunctata, A. cardilobus, Stethorus pauperculus

(Weise), Stethorus siphonulus Kapur (Chazeau et al. 1991, Atlihan y Kaydan 2002,

Lanzoni et al. 2004, Kontodimas y Stathas 2005, Huang et al. 2006, Rattanatip et al.

2008).

Tabla 4. Resumen de la tabla de vida de C. sanguinea en condiciones de laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ±

8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo).

Edad en días (x)

Tasa de sobrevivencia

(lx)

Fecundidad específica (mx)

Tasa neta reproductiva (lxmx)

xlxmx

4 Periodo de preoviposición 5 1,0 2,0 2,0 10,0 10 1,0 11,0 11,0 110,0 15 1,0 12,0 12,0 180,0 20 1,0 14,0 14,0 280,0 25 1,0 12,0 12,0 300,0 30 1,0 17,0 17,0 510,0 35 1,0 18,0 18,0 630,0 40 1,0 17,0 17,0 680,0 45 0,9 12,0 10,4 469,8 50 0,9 10,0 8,7 435,0 55 0,9 9,0 7,8 430,7 60 0,9 9,0 7,8 469,8 65 0,7 6,0 4,4 284,7 70 0,7 6,0 3,9 277,2 75 0,7 7,0 4,6 346,5 80 0,6 6,0 3,6 288,0 85 0,4 2,0 0,8 68,0 90 0,0 2,0 0,0 0,0

39

Figura 1. Curva de sobrevivencia especifica por edades (lx) de C. sanguinea alimentado con A.

craccivora en condiciones de laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo).

La longevidad promedio de las hembras fecundas de C. sanguinea fue de 75,7

± 16,9 días, con un periodo de pre-oviposición de 6,0 ± 1,1 días. Omkar y Bind

(2004) determinaron valores similares de longevidad (77,7 días) y pre-oviposición

(5,5 días) para C. sexmaculata cuando se alimentó sobre A. craccivora. Sin embargo,

el valor de longevidad obtenido en este estudio es mayor al registrado por Chazeau et

al. (1991) quienes indicaron una longevidad de 65 días para O. v-nigrum alimentada

con H. cubana, mientras que Abdel-Salam y Abdel-Baky (2001) obtuvieron para H.

axyridis longevidades y periodos de pre-oviposición de 62,2 y 8,1 días y 61,6 y 9,5

días sobre huevos frescos y congelados de S. cerealella, respectivamente. Torres

(2008) registró longevidades de 155,35 y 103,51 días y periodos de preoviposición de

6,36 y 5,47 días para hembras de C. montrouzieri alimentado con M. hirsutus a

temperaturas de 25 y 30 °C, respectivamente.

0

0.1

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

0.7

0.8

0.9

1

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100

Edad (Días)

Sob

revi

venc

ia e

spec

ífica

por

ed

ades

(lx

)

40

De acuerdo con Lewontin (1965) (Citado por Lanzoni et al. 2004), las

especies con un tiempo de pre-oviposición corto se caracterizan por ser exitosas en el

periodo de colonización. En este sentido, C. sanguinea ofrece una característica

importante como controlador biológico al presentar un periodo de pre-oviposición de

6 días alimentado con A. craccivora, lo cual puede reflejar una alta capacidad

invasiva en cultivos infestados con áfidos.

La curva de fecundidad de C. sanguinea (Figura 2) mostró dos picos de

oviposición los días 30 y 35 después de la emergencia de los adultos. La tasa de

oviposición diaria, las hembras de C. sanguinea colocaron un promedio de 29,0 ± 4,4

huevos/día. Gurney y Hussey (1970) registraron valores de 28, 25 y 4 huevos/día para

C. sanguinea alimentadas con M. persicae, A. gossypii y A. pisum, respectivamente;

mientras que Omkar y James (2004) señalaron variación en la oviposición diaria para

C. transversalis cuando se alimentó con A. gossypii (20,64 huevos/días), A.

craccivora (19,79 huevos/días), L. erysimi (19,00 huevos/días), M. persicae (17,38

huevos/días), U. compositae (16,16 huevos/días) y A. nerii (13,74 huevos/días),

respectivamente. Omkar et al. (2005) determinaron valores de 20,85; 29,42; 15,78 y

20,99 huevos/día para P. dissecta, C. sexmaculata, C. transversalis y C.

septempunctata alimentados con A. craccivora.

41

Figura 2. Curva de fecundidad especifica por edades (mx) de C. sanguinea alimentado con A.

craccivora en condiciones de laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo).

El número promedio de huevos que colocó cada hembra fue de 2141,9 ±

558,8. Omkar y James (2004) señalaron que la fecundidad de C. transversalis sobre

A. gossypii, A. craccivora y L. erysimi fue de 1399,6; 1155,9 y 874 huevos/hembra.

Por su parte, Yu et al. (2005) indicaron que las hembras de Lemnia biplagiata

(Swartz) tuvieron una fecundidad de 939,1 huevos/hembra, mientras que Omkar et al.

(2005) indicaron que P. dissecta, C. sexmaculata, C. transversalis y C.

septempunctata presentaron fecundidades de 941,8; 1998,2; 914,8 y 1060,7

huevos/hembra sobre A. craccivora. Omkar y Bind (2004) indicaron que C.

sexmaculata obtuvo una fecundidad promedio de 1096,9; 932,9 y 904 huevos/hembra

cuando se alimento de A. craccivora, A.gossypii y R. maidis, respectivamente.

0

5

10

15

20

25

30

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100

Edad (Días)

Fec

undi

dad

espe

cífic

a po

r ed

ades

(m

x)

42

Las diferencias observadas entre los resultados obtenidos y los de

investigaciones mencionadas, confirman que factores como la calidad nutricional de

la presa y las condiciones de cría pueden afectar la fecundidad. Evans (2003) señaló

que las hembras de coccinélidos suelen oviponer grandes cantidades de huevos frente

a altas densidades de la presa con el fin de garantizar que sus larvas alcancen el

desarrollo antes de que la colonia de áfidos colapse o emigren. Particularmente en

este estudio, las condiciones de cría favorecieron una alta oviposición de C.

sanguinea debido a las altas densidades de áfidos que fueron ofrecidos y al espacio

confinado en el cual fueron criadas, con lo cual las hembras orientarían su energía a

la producción de huevos y no a la búsqueda de sitios de oviposición. Los valores de

fecundidad y longevidad registrados para C. sanguinea reflejan un alto perfil

reproductivo en términos de producción de huevos y periodo reproductivo. Al

respecto, Dixon (2000) señaló que los coccinélidos que viven más tiempo pueden

estar asociados con una alta fecundidad.

Los parámetros reproductivos de C. sanguinea se presentan en la Tabla 5. La

Ro registrada en este estudio (803,8 hembra/hembra) es baja comparada con la

señalada para C. septempunctata de 1004,1 hembras/hembra en un tiempo

generacional de 58,6 días y con una λ = 1,13 (Kontodimas et al. 2008). Sin embargo,

diferentes investigaciones han indicado tasas de reemplazo por debajo de la registrada

para C. sanguinea, pero con tiempos generacionales y tasas finitas de crecimiento

similares, tal es el caso de especies afidófagas como H. variegata (Ro = 425,9, T = 34;

43

λ = 1,195), C. undecimnotata (Ro = 544,3; T = 44,3; λ = 1,15), P.

quatuordecimpunctata (Ro = 375,1; T = 35,7; λ = 1,18) (Kontodimas y Stathas 2005,

Kontodimas et al. 2008). Las diferencias que se observan entre los parámetros

biológicos encontrados para C. sanguinea y los valores registrados en investigaciones

precedentes pueden atribuirse a factores bióticos como la especie del depredador, el

tipo de presa y la planta hospedera, o a factores abióticos como las condiciones de

cría de las presas y sus depredadores.

Tabla 5. Parámetros de la tabla de vida de C. sanguinea alimentado con A. craccivora bajo condiciones

de laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo).

Parámetros Valores

Tasa de crecimiento reproductivo (Ro) (hembra/hembra) 803,8

Tasa intrínseca de crecimiento (rm) 0,180

Tiempo generacional (T) (días) 37,1

Tasa finita de crecimiento (λ) 1,197

La tasa intrínseca de crecimiento (rm) fue de 0,180, el cual es un valor cercano

a los obtenidos por Chazeau et al. (1991) para O. v-nigrum (0,165), por Kontodimas y

Stathas (2005) para H. variegata (0,178) y por Kontodimas et al. (2008) para P.

quatuordecimpunctata (0,166). Otros autores han registrado tasas intrínsecas de

crecimiento inferiores (Abdel-Salam y Abdel-Baky 2001, Atlihan y Kaydan 2002,

Lanzoni et al. 2004). Los valores de Ro y rm encontrados para C. sanguinea en un

tiempo generacional de 37 días, reflejan la capacidad de crecimiento poblacional que

puede tener este coccinélido alimentado con A. craccivora bajo condiciones de

44

laboratorio, lo cual demuestra características importantes a considerar para su cría

masiva e integración dentro de programas de manejo integrado de plagas.

4.4 Respuesta funcional de los instares larvales y adultos, machos y hembras,

de C. sanguinea alimentado con A. craccivora

Las larvas y los adultos de C. sanguinea incrementaron el consumo a medida

que se les ofrecieron mayor numero de presas (Tablas 6 y 7).

Tabla 6. Número promedio de A. craccivora consumidos/día por los instares larvales de C. sanguinea

a diferentes densidades de la presa bajo condiciones de laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12

(D:N) h de fotoperiodo).

Instar Larval Densidad de la

presa Consumo promedio/día*

± ES Porcentaje de Consumo

(%)

10 6,6 ± 0,9 b 66,0 15 8,4 ± 2,4 ab 56,0 20 9,8 ± 2,6 a 49,0 25 9,2 ± 0,8 a 36,8

L1

30 10,6 ± 1,1 a 35,3 30 18,8 ± 3,3 b 62,7 40 21,4 ± 5,4 b 53,5 50 23,0 ± 3,5 b 46,0 60 35,2 ± 10,7 a 58,7

L2

70 35,2 ± 7,3 a 50,3 70 54,0 ± 8,9 b 77,1 80 58,8 ± 10,2 ab 73,5 90 65,2 ± 4,9 ab 72,4 100 70,2 ± 19,0 a 70,2

L3

110 72,8 ± 5,1 a 66,2 110 98,4 ± 7,4 c 89,5 120 103,6 ± 9,2 c 86,3 130 117,3 ± 6,7 b 90,2 140 130,2 ± 6,4 a 93,0

L4

150 132,2 ± 5,6 a 88,1 *Basado en 100 observaciones. Medias dentro de un mismo instar, seguidas por diferentes letras son significativamente diferentes a P < 0,05 (Prueba LSD).

45

Tabla 7. Número promedio de A. craccivora consumidos/día por adultos de C. sanguinea a diferentes

densidades de la presa bajo condiciones de laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de

fotoperiodo).

Hembra Macho Densidad

de la presa Consumo Promedio/día* ± ES

Porcentaje Depredación (%)

Consumo Promedio/día* ± ES

Porcentaje Depredación (%)

50 48,4 ± 0,7 i 96,8 47,3 ± 1,6 h 94,6 75 69,8 ±2,4 h 93,0 67,5 ± 2,9 g 89,9 100 90,2 ± 7,0 g 90,2 88,1 ± 4,3 f 88,1 125 107,3 ± 6,0 f 85,8 92,3 ± 9,2 f* 73,8 150 125,6 ± 9,5 e 83,7 106,9 11,4 e* 71,2 175 148,2 ± 7,9 d 84,7 120,3 ± 7,1 d* 68,8 200 192,7 ± 1,9 c 96,3 168,8 ± 5,8 c* 84,4 250 225,1 ± 8,2 b 90,0 198,1 ± 7,8 b* 79,2

300 233,8 ± 5,1 a 77,9 209,0 ± 6,6 a* 69,7 *Basado en 45 observaciones. Medias dentro de una misma columna seguidas por diferentes letras y medias dentro de una misma fila seguidas por un asterisco (*) son significativamente diferentes P < 0,05 (Prueba LSD).

El efecto de la edad (instar) sobre la capacidad depredadora de C. sanguinea

quedó demostrado cuando en instares diferentes se ofreció la misma densidad de

presa (30 áfidos para el 1er y 2do instar, 70 áfidos para el 2do y 3er instar y 110 áfidos

para el 3er y 4to instar). En todos los casos el porcentaje de depredación siempre fue

mayor en el instar siguiente (Figura 3), lo cual puede explicarse por los cambios

morfológicos y fisiológicos que experimenta la larva durante su desarrollo ya que al

incrementar su tamaño corporal aumentan también los requerimientos energéticos, la

velocidad de desplazamiento, la habilidad digestiva y por ende la tasa de consumo

(Omkar y Pervez 2004). Es importante destacar, que para todos los instares larvales

se observó un mayor porcentaje de consumo a las densidades de áfidos mas bajas, el

46

cual disminuyó progresivamente con el incremento en las densidades hasta mostrar

una tendencia al equilibrio. El cuarto instar mostró porcentajes de consumos similares

a medida que se incrementó la densidad del áfido, lo cual indica que este instar puede

consumir un porcentaje constante de áfidos al variar las densidades ofrecidas.

Figura 3. Porcentaje de depredación por instar de C. sanguinea expuestos a diferentes densidades de A.

craccivora (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo).

Con respecto a los adultos, el porcentaje de depredación fue elevado, tanto en

machos como en hembras, y mostraron tendencias similares en función del

incremento en la densidad de presa. Se observaron dos máximos en los porcentajes de

depredación, uno a la densidad de presa más baja (50 áfidos), 96,8% en hembras y

94,6% en machos; el otro a la densidad de 200 áfidos con 96,3% de depredación en

hembras y un 84,4% de depredación en machos (Tabla 7, Figura 4). A partir de la

densidad igual a 125 áfidos, el promedio de presas consumidas fue significativamente

superior en las hembras.

47

Figura 4. Porcentaje de depredación en adultos de C. sanguinea expuestos a diferentes densidades de

A. craccivora (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de fotoperiodo).

Las respuestas de alimentación de L1 y L2 se ajustaron mejor al modelo

exponencial (r2 0,39 y 0,57) y de Holling (r2 0,38 y 0,54), respectivamente (Tabla 8,

Figuras 5 y 6), mientras que en L3 y L4 se ajustaron mejor al modelo lineal (r2 0,33 y

0,78) y de Holling (r2 0,33 y 0,77), respectivamente (Tabla 8, Figuras 7 y 8). En los

machos y hembras, las respuestas obtenidas fueron similares con valores para el

modelo lineal (r2 0,95 y 0,96) y de Holling (r2 0,98 y 0,95), respectivamente (Tabla 8,

Figuras 9 y 10). El aumento en la capacidad depredadora de los instares larvales y

adultos de C. sanguinea evidenció en general una respuesta funcional tanto lineal

como de Holling (curva tipo II), lo cual es respaldado por los valores de porcentaje de

consumo, en donde se observó que la proporción de presas consumidas decreció

monotonicamente a medida que aumentó la cantidad de presas ofrecidas en cada fase

48

de desarrollo. Este comportamiento es característico de una respuesta funcional tipo

II (Fernández y Corley, 2004) y ha sido señalado por diversos autores para

coccinélidos y crisópidos (Fonseca et al. 2000, Jafari y Goldasteh 2009, Bastidas et

al. 2010, Saleh et al. 2010).

Tabla 8. Parámetros estimados por los distintos modelos matemáticos usados para determinar la

relación funcional entre el número de áfidos consumidos y el número de áfidos ofrecidos a larvas y

adultos de C. sanguinea bajo condiciones de laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y 12:12 (D:N) h de

fotoperiodo).

Estado Modelo F P r2 Lineal 12,88 0,0015** 0,36 Polinomial 6,89 0,0048** 0,39 Exponencial 14,90 0,0008*** 0,39

1er Instar

Holling 17,59 0,0003*** 0,38 Lineal 24,48 0,0001*** 0,52 Polinomial 11,88 0,0003*** 0,52 Exponencial 5,52 0,0000*** 0,57

2do Instar

Holling 27,99 0,0000*** 0,54 Lineal 11,46 0,0025** 0,33 Polinomial 5,56 0,0111*** 0,34 Exponencial 11,37 0,0026** 0,33

3er Instar

Holling 10,86 0,0032** 0,33 Lineal 82,33 0,0000*** 0,78 Polinomial 40,58 0,0000*** 0,79 Exponencial 74,39 0,0000*** 0,76

4to Instar

Holling 68,20 0,0000*** 0,77 Lineal 1160,84 0,0000*** 0,96 Polinomial 685,01 0,0000*** 0,97 Exponencial 462,69 0,0000*** 0,92

Adulto ♀

Holling 3550,56 0,0000*** 0,95 Lineal 836,20 0,0000*** 0,95 Polinomial 410,36 0,0000*** 0,95 Exponencial 505,66 0,0000*** 0,92

Adulto ♂

Holling 1186,86 0,0000*** 0,98

49

Figura 5. Respuesta funcional del 1er instar larval de C. sanguinea a varias densidades de A. craccivora: Fig. 5.a. Modelo Exponencial (F=14,907; P < 0,0008***; N=25); Fig. 5.b. Modelo de Holling (F=17,59; P < 0,0003***; N=25).

4

6

8

10

12

14

16

8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os

cons

umid

os

3933,0

6347,52

0215,0

=

=

re

xY

Fig. 5.a

4

6

8

10

12

14

16

8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os

cons

umid

os

38,0

))0707,0)(3206,1(1(

3206,1

2 =

+=

r

X

XY

Fig. 5.b

50

Figura 6. Respuesta funcional del 2do instar larval de C. sanguinea a varias densidades de A. craccivora: Fig. 6.a. Modelo Exponencial (F=5,518; P < 0,0000***; N=25); Fig. 6.b. Modelo de Holling (F=27,99; P < 0,0000***; N=25).

10

15

20

25

30

35

40

45

50

55

25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47 49 51 53 55 57 59 61 63 65 67 69 71 73

Densidad de áfidos

Núm

ero

de á

fido

s co

nsum

ido

s

Fig. 6.a

5696,0

724,102

0172,0

=

=

re

xY

10

15

20

25

30

35

40

45

50

55

25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47 49 51 53 55 57 59 61 63 65 67 69 71 73

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os c

onsu

mid

os Fig. 6.b

54,0

))0043,0)(6106,0(1(

6106,0

2 =

+=

r

X

XY

51

Figura 7. Respuesta funcional del 3er instar larval de C. sanguinea a varias densidades de A. craccivora: Fig. 7.a. Modelo Lineal (F=11,459; P < 0,0025**; N=25); Fig. 7.b. Modelo de Holling (F=10,86; P < 0,0032**; N=25).

3035404550556065707580859095

100

65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os

cons

umid

os Fig. 7.a

3325,0

1,2049,02 =

+=

r

xY

3035404550556065707580859095

100

65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os

cons

umid

os

Fig. 7.b

33,0

))00497,0)(0570,1(1(

0570,1

2 =

+=

r

X

XY

52

Figura 8. Respuesta funcional del 4to instar larval de C. sanguinea a varias densidades de A. craccivora: Fig. 8.a. Modelo Lineal (F=82,334; P < 0,0000***; N=25); Fig. 8.b. Modelo de Holling (F=68,20; P < 0,0000***; N=25).

80

90

100

110

120

130

140

150

105 110 115 120 125 130 135 140 145 150 155

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os

cons

umid

os

Fig. 8.a

7816,0

94,5942,02 =

−=

r

xY

80

90

100

110

120

130

140

150

105 110 115 120 125 130 135 140 145 150 155

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os c

onsu

mid

os Fig. 8.b

77,0

))00036,0)(8595,0(1(

8595,0

2 =

+=

r

X

XY

53

Figura 9. Respuesta funcional de hembras de C. sanguinea a varias densidades de A. craccivora: Fig. 9.a. Modelo Lineal (F=1160,843; P < 0,0000***; N=45); Fig. 9.b. Modelo de Holling (F=3550,56; P < 0,0000***; N=45).

25

5075

100

125150

175

200

225250

275

25 50 75 100 125 150 175 200 225 250 275 300 325

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os c

ons

umid

os Fig. 9.a

9643,0

306,108057,02 =

+=

r

xY

25

50

75

100

125

150

175

200

225

250

25 50 75 100 125 150 175 200 225 250 275 300 325

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os

cons

umid

os

Fig. 9.b

95,0

))00066,0)(9822,0(1(

9822,0

2 =

+=

r

X

XY

54

Figura 10. Respuesta funcional de machos de C. sanguinea a varias densidades de A. craccivora: Fig. 10.a. Modelo Lineal (F=836,200; P < 0,0000***; N=45); Fig. 10.b. Modelo de Holling (F=1186,86; P < 0,0000***; N=45).

25

50

75

100

125

150

175

200

225

250

25 50 75 100 125 150 175 200 225 250 275 300 325

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os

cons

umid

os

Fig. 10.a

9511,0

144,136877,02 =

+=

r

xY

25

50

75

100

125

150

175

200

225

250

25 50 75 100 125 150 175 200 225 250 275 300 325

Densidad de áfidos

Núm

ero

de

áfid

os

cons

umid

os Fig. 10.b

98,0

))00077,0)(8676,0(1(

8676,0

2 =

+=

r

X

XY

55

Estos resultados son consistentes con los obtenidos por Morales y Burand

(1985) para el 1er instar larval de C. sanguinea sobre T. citricida, por Santa-Cecilia

(2001) para los instares larvales de C. sanguinea depredando S. graminum, por Yasar

y Ozger (2005) para los instares larvales de Oenopia conglobata (L.) sobre

Hyalopterus pruni (Geoffroy), Seko y Miura (2008) para el 2do, 3er y 4to instar larval

de H. axyridis alimentado con M. persicae y por Torres (2008) para el 1er instar de C.

montrouzieri sobre M. hirsutus. Otras investigaciones también han registrado una

respuesta funcional tipo II para larvas del 4to instar de diferentes especies de

coccinélidos, como por ejemplo C. inaequalis sobre T. citricida (Wang y Tsai 2001),

Diomus sp. sobre A. craccivora (Aguilar et al 2005), Aphidecta obliterata (L.) y A.

bipunctata sobre Elatobium abietinum (Walker) (Timms et al. 2008) y C.

undecimpunctata depredando M. persicae (Cabral et al 2009).

El comportamiento de depredación de los adultos fue similar al encontrado

para otros coccinélidos alimentándose de distintas especies de áfidos, tales como H.

axyridis (Lee y Kang 2004), S. levaillanti y C. sanguinea (Isikber 2005), C.

sexmaculata, C. transversalis y P. dissecta (Pervez y Omkar 2005), O. conglobata

(Yasar y Ozger 2005), Hippodamia dimidiata (Fabricius) (Agarwala et al. 2009), C.

undecimpunctata (Cabral et al 2009), H. variegata (Saleh et al. 2010).

56

Los valores de la tasa de búsqueda (a) fueron más altos en L1 y L3, con

respecto a los otros instares larvales. Sin embargo, los tiempos de manipulación (Th),

presentaron valores más altos. Esto significó una mayor eficiencia en a, pero un

mayor Th en el consumo de la presa (Tabla 9). En el estado adulto, las hembras

presentaron una mayor a y un menor Th que los machos.

Tabla 9. Parámetros estimados de la ecuación de Holling para la respuesta funcional de C. sanguinea a

diferentes densidades de A. craccivora bajo condiciones de laboratorio (25 ± 2 °C, 72 ± 8% HR y

12:12 (D:N) h de fotoperiodo).

Estado Tasa de búsqueda

(a)

Tiempo de manipulación

(Th en días) r2

1er Instar 1,3206 0,07071 0,38

2do Instar 0,6106 0,00432 0,54

3er Instar 1,0570 0,00498 0,33

4to Instar 0,8595 0,00036 0,77

Hembra 0,9822 0,00066 0,95

Macho 0,8676 0,00077 0,98

El consumo promedio de áfidos (Tabla 6), en las densidades ofrecidas, para

L1 y L3 fue más bajo que el registrado para L4, esto se debe posiblemente a que L1 y

L3 tienen tiempos de manipulación mas largos lo cual explica el hecho de que estos

instares sean más eficientes en la búsqueda que en el consumo. Estos resultados están

de acuerdo con Holling (1959), quien señaló que el número de presas consumidas

puede incrementar con el tiempo, la densidad de la presa y/o la tasa de ataque, pero

decrece con el incremento en el tiempo de manipulación.

57

El cuarto instar registró el Th mas bajo de la fase larval, lo cual fue explicado

por el volumen corporal de la larva que le permite succionar más rápido la hemolinfa

de la presa y de esta forma reducir el tiempo de manipulación, de igual forma la

necesidad de cubrir el alto requerimiento energético para alcanzar y mantenerse

durante la fase de pupa pudo contribuir a un tiempo de manipulación corto (Hodek y

Honek 1996). En hembras y machos el valor bajo del Th puede ser debido al aparato

bucal del adulto el cual posee mandíbulas mas fuertes y en consecuencia puede

manipular más rápido una presa.

Investigaciones precedentes han registrado diferencias entre la tasa de ataque

y el tiempo de manipulación del cuarto instar larval y adultos de diferentes especies

de coccinélidos. Wang y Tsai (2001) indicaron valores de a y Th más altos para

larvas del cuarto instar (a = 0,1305; Th = 30,4 min) que para las hembras (a = 0,0989;

Th = 5,8 min) de C. inaequalis. Seko y Miura (2008) señalaron una tasa de ataque

más alta para el cuarto instar y un tiempo de manipulación más corto (a = 3,0894; Th

= 0,0053 días) que los obtenidos para machos (a = 1,9485; Th = 0,0061) y hembras (a

= 2,5498; Th = 0,0065) de H. axyridis, mientras que Cabral et al (2009) registró para

C. undecimpunctata una tasa de ataque más baja (a = 0,793) y un tiempo de

manipulación más corto (Th = 0,013) para larvas del cuarto instar que para los adultos

(a = 0,923; Th = 0,018 para machos y a = 0,873; Th = 0,015 para hembras).

58

Aunque los adultos mostraron valores de a y Th altos con respecto al último

instar larval su consumo de áfidos fue mayor, lo cual puede explicarse por la

habilidad de los adultos para desplazarse y en consecuencia aumentar la probabilidad

de encuentro con sus presas, particularmente en un espacio confinado como las

cápsulas de petri utilizadas en el experimento en las cuales se evaluaron altas

densidades de áfidos. Al respecto, Yasar y Ozger (2005) indicaron que la tasa de

búsqueda de los diferentes estados de O. conglobata fue afectada significativamente

por el diámetro de las cápsulas de petri usadas en su investigación.

Estos resultados permiten inferir que el cuarto instar y los adultos de C.

sanguinea son los estados más voraces ya que pueden consumir gran cantidad de

áfidos con un tiempo de manipulación corto. La similitud en las tasas de búsqueda y

las diferencias en los tiempos de manipulación de larvas del cuarto instar, de hembras

y de machos, puede tener un efecto sinergético en la regulación de poblaciones de A.

craccivora en el campo, más aun cuando estas características se combinan con la

capacidad de dispersión de larvas y adultos. En tal sentido, Hodek y Honek (1996)

indicaron que las larvas del cuarto instar tienen una actividad de búsqueda muy

intensa en sitios en los cuales las presas están agrupadas formando colonias, mientras

que los adultos, por su habilidad para el vuelo, son capaces de realizar una búsqueda

más extensiva y por tanto localizar nuevas colonias de presas donde pueden

alimentarse y oviponer.

59

La agrupación de tales atributos puede describir la relación funcional entre la

densidad de la presa y la tasa de depredación de C. sanguinea sobre altas densidades

de A. craccivora, ya que como sostiene Dixon (2000) los coccinélidos se agregan

donde las presas son abundantes y por ende pueden ser eficientes en la captura de

éstas. Sin embargo, es necesario complementar estos estudios de laboratorio con

investigaciones en campo ya que otras variables pueden intervenir en el

comportamiento del depredador introduciendo modificaciones en los componentes de

la respuesta funcional. Tales variables pueden ser: las características de las plantas

que afectan la dispersión del depredador dentro y entre plantas, el área de búsqueda la

cual se incrementa en condiciones de campo, la disponibilidad de otras presas, las

características ambientales, entre otras.

60

CONCLUSIONES

� El ciclo de vida corto (11,783 ± 0,486 días) y la alta longevidad de machos

(83,1 ± 9,8 días) y hembras (83,8 ± 11,4 días) de C. sanguinea alimentado

sobre A. craccivora son atributos de importancia para su selección y

utilización en programas de cría masiva con fines de control biológico.

� Los valores de fecundidad (2141,933 ± 558,758 huevos/hembra) y longevidad

(75,733 ± 16,935 días) de hembras de C. sanguinea reflejan un alto perfil

reproductivo en términos de producción de huevos y periodo reproductivo. El

corto periodo de pre-oviposición (6 ± 1,134 días) sugiere que este coccinélido

puede tener una alta capacidad invasiva en cultivos infestados con A.

craccivora.

� Los valores de Ro (803,81 hembras/hembra) y rm (0,180) encontrados para C.

sanguinea en un tiempo generacional de 37,072 días, reflejan la capacidad de

crecimiento poblacional que puede tener este coccinélido sobre A. craccivora

bajo condiciones de laboratorio, lo cual constituye características importantes

a considerar para su masificación e integración dentro de programas de

manejo integrado de plagas.

61

� El aumento en la capacidad depredadora de los instares larvales y adultos de

C. sanguinea a las diferentes densidades de A. craccivora, evidencio una

respuesta funcional tipo II. Así mismo, quedó demostrado que la capacidad

depredadora aumenta con la edad o instar, ya que al ofrecer la misma

densidad de presa a instares diferentes el porcentaje de depredación fue mayor

en el instar siguiente.

� El cuarto instar y los adultos de C. sanguinea son los estados más voraces ya

que pueden consumir gran cantidad de áfidos con un tiempo de manipulación

corto. La similitud en las tasas de búsqueda y las diferencias en los tiempos de

manipulación de larvas del cuarto instar, de hembras y de machos, puede tener

un efecto sinergético en la regulación de poblaciones de A. craccivora en el

campo, cuando estas características se combinan con la capacidad de

dispersión de larvas y adultos.

62

RECOMENDACIONES

� Se recomienda determinar el potencial biológico de C. sanguinea sobre otras

especies de áfidos.

� Es recomendable considerar el tiempo de desarrollo de cada instar larval del

depredador a fin de ajustar los tiempos de medición de la respuesta funcional.

� Es necesario complementar estos estudios de laboratorio con investigaciones

en campo ya que otras variables como las características de las plantas, el área

de búsqueda de las presas, disponibilidad de otras presas y características

ambientales, pueden intervenir en los parámetros biológicos y

comportamiento alimenticio del depredador.

63

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81

ANEXOS

82

Anexo 1. Protorax de C. sanguinea: A) Macho; B) Hembra.

A

B

83

Anexo 2. Cría del afido A. craccivora sobre plantas de frijol bayo: A) Mantenimiento de las plantas en campo abierto; B) Mantenimiento de plantas en laboratorio; C y D) Plantas de frijol infestadas con A. craccivora.

A B

C D

84

Anexo 3. Ensayo de ciclo de vida de C. sanguinea: A) Envase de cría de adultos de C. sanguinea; B, C y D) Capsulas de cría de larvas de C. sanguinea.

A

B C D

85

Anexo 4. Tabla de vida de C. sanguinea: A) Envases de apareamiento; B) Adultos de C. sanguinea apareándose; C) Ensayo de tablas de vida; D, E y F) Envases de cría de la descendencia de C. sanguinea.

A B

C D

E F

86

Anexo 5. Respuesta funcional de los instares larvales de C. sanguinea.

Anexo 6. Respuesta funcional de los adultos de C. sanguinea.

87

Adultos ♀ 83,9 ± 11,2 días ♂ 80,2 ± 7,1 días

Huevos 2±0 días

Pupa 3,1 ± 0,2 días

1er Instar 1,9 ± 0,2 días

2do Instar 0,6 ± 0,2 días

3er Instar 1,6 ± 0,2 días

4to Instar 2,1 ± 0,3 días

Duración del estado larval 6,2 ± 0,5 días

Anexo 7. Ciclo biológico de Cycloneda sanguinea alimentado con Aphis craccivora.

88