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Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa, nº 45 (2009) : 219−225.

PRESENCIA EN ESPAÑA DE FORCIPOMYIA (TRICHOHELEA) TONNOIRI (GOETGHEBUER, 1920), CON OBSERVACIONES INÉDITAS ACERCA DE

SU PARASITISMO SOBRE LEPIDÓPTEROS LICÉNIDOS (DIPTERA: CERATOPOGONIDAE, FORCIPOMYIINAE)

Daniel Ventura Pérez 1 & Enrique Murria Beltrán 2

1 Grupo de Ecología Funcional y Cambio Global. Centro Tecnológico Forestal de Cataluña (CTFC). Carretera de Sant Llorenç de Morunys, km.2 (dirección Port del Comte). 25280 Solsona (Lleida, España) ‒ dani.ventura@ctfc.es 2 Félix Rodríguez de la Fuente, 1. 22623 Aineto (Huesca, España) ‒ entomomurria@hotmail.com Resumen: Se cita por primera vez de España el díptero ceratopogónido Forcipomyia tonnoiri (Goetghebuer, 1920), y se pre-sentan fotografías y observaciones inéditas acerca de su acción parásita sobre el lepidóptero Plebejus idas (Linnaeus, 1761) (Lycaenidae). Palabras clave: Diptera, Ceratopogonidae, Forcipomyia tonnoiri, ectoparasitismo, Lepidoptera, Lycaenidae, primera cita, Es-paña. New record of Forcipomyia (Trichohelea) tonnoiri (Goetghebuer, 1920) for Spain, with new observations about its pa-rasitism on lycenids butterflies (Diptera: Ceratopogonidae, Forcipomyiinae) Abstract: The biting midge Forcipomyia tonnoiri (Goetghebuer, 1920) is recorded for the first time from Spain, and photographs and new observations about its parasitic action on the butterfly Plebejus idas (Linnaeus, 1761) (Lycaenidae) are presented. Key words: Diptera, Ceratopogonidae, Forcipomyia tonnoiri, ectoparasitism, Lepidoptera, Lycaenidae, first record, Spain.

Introducción

Los dípteros nematóceros de la familia Ceratopogonidae presentan especies que en su estadio adulto son bien cono-cidas como hematófagas, muchas de ellas actuando como vectores de diversos virus, protozoos y nemátodos que pro-vocan diversas enfermedades con importantes incidencias sanitarias, que afectan especialmente a animales domésticos y al hombre, en ocasiones con destacables repercusiones económicas (Kettle, 1965, 1977; Linley et al., 1983; Mu-llen, 2002; Borkent, 2004). Como ocurre con otros dípteros picadores como los mosquitos (Culicidae), flebotomos (Psychodidae, Phlebotominae), o las moscas negras (Simu-liidae), son exclusivamente las hembras las que se alimentan con sangre de vertebrados o con hemolinfa de invertebrados (insectos y arácnidos), con la finalidad, a parte de su fun-ción energética, de obtener el aporte proteínico necesario para la maduración de los huevos (Lehane, 2005). De los 109 géneros vivientes descritos hasta la actualidad (Borkent, 2008), únicamente cinco poseen hábitos hematófagos (suc-cionando sangre o hemolinfa), perteneciendo a los géneros Leptoconops Skuse, 1889, Austroconops Wirth & Lee, 1958, Forcipomyia Meigen, 1818, Atrichopogon Kieffer, 1906 y Culicoides Latreille, 1809 (Mullen, 2002; Borkent, 2004; Szadziewski et al., 2007). Al género Culicoides perte-necen los conocidos transmisores, entre otras enfermedades, del virus de la Lengua Azul (un arbovirus del género Orbivi-rus de la familia Reoviridae) en rumiantes domésticos y sal-vajes (Mellor et al., 2000), recientemente extendida por toda Europa (http://www.iah.ac.uk/disease/bt_aw.shtml y http:// www.reoviridae.org/dsRNA_virus_proteins/index.html).

El género Forcipomyia se incluye en la subfamilia Forcipomyiinae Lenz, 1934 que se compone de tres géne-ros, dos actuales (Forcipomyia y Atrichopogon) y uno fósil (Atriculicoides Remm, 1976). Este género es el segundo más diverso de la familia Ceratopogonidae con 1080 espe-cies actuales descritas, por detrás del género Culicoides (1304 especies) y por delante de Dasyhelea Kieffer, 1911 (589 especies), de un total de 5946 especies actuales cono-cidas para la familia (Borkent, 2008). En Europa se han citado 588 especies de Ceratopogonidae, de las cuales 97 son del género Forcipomyia (Szadziewski & Borkent, 2004). En España peninsular se conocen hasta la fecha 23 especies de Forcipomyia, de un total de 172 para toda la familia (Delécolle, 2002; Szadziewski & Borkent, 2004; Ventura et al., 2005). El género Forcipomyia se halla sub-dividido en 34 subgéneros (Borkent, 2008), de los cuales 13 se encuentran citados de Europa, y siete de ellos de España peninsular (Euprojoannisia Brèthes, 1914, Forcipomyia Meigen, 1818, Lasiohelea Kieffer, 1921, Lepidohelea Kief-fer, 1917, Panhelea Remm, 1980, Synthyridomyia Saunders, 1957, Thyridomyia Saunders, 1925) (Szadziewski & Bor-kent, 2004).

Del género Forcipomyia se han citado diversas espe-cies hematófagas, pertenecientes a diferentes subgéneros, atacando tanto a vertebrados como a diversos invertebrados. Actúan como ectoparásitos, succionando el fluido sanguíneo sin matar al huésped. La mayoría de sus representantes son también además florícolas alimentándose de néctar y ac-tuando como polinizadores (Borkent & Spinelli, 2007), en

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ocasiones con cierta importancia para algunas plantas, espe-cialmente para el cacao (Theobroma cacao L.) (Saunders, 1959; Bystrak & Wirth, 1978; Young, 2007).

Entre los vertebrados sobre los que se conocen ataques de Forcipomyia spp., se encuentran mamíferos (incluido el hombre), aves, reptiles y anfibios, y pertenecen todas ellas al subgénero Lasiohelea (Downes, 1958; Debenham, 1983). Entre los invertebrados únicamente han sido citados casos de parasitismo en artrópodos, concretamente en insectos y arácnidos, siempre de tamaño mucho mayor que las propias Forcipomyia spp. (éstas oscilan aproximadamente entre 1,5 y 2,5 mm de longitud). Hasta el momento, los únicos sub-géneros de Forcipomyia de los que se han citado especies ectoparásitas de artrópodos son Trichohelea Goetghebuer, 1920, Pterobosca Macfie, 1940 y Microhelea Kieffer, 1917. Entre los insectos, han sido citados los órdenes Odonata (con especies parásitas pertenecientes a los subgéneros Trichohelea, Pterobosca y Microhelea) (Tokunaga & Mu-rachi, 1959; Wirth, 1972a; Clastrier & Legrand, 1990; Clas-trier et al., 1994; Dell'Anna et al., 1995; Wildermuth & Martens, 2007; Martens et al., 2008), Hemiptera Heteropte-ra (Trichohelea) (Clastrier & Delécolle, 1997), Ephemerop-tera (Lane & Cotman, 1986), Phasmida (Microhelea) (Clas-trier & Wirth, 1995), Lepidoptera adultos y larvas (Micro-helea y Trichohelea) (Wirth, 1956; Tokunaga & Murachi, 1959; Wirth, 1972a,b; Wirth & Messersmith, 1971; Lane, 1977, 1984; Lane & Cotman, 1986; Kawahara et al., 2006), larvas de Hymenoptera Symphyta (Microhelea) (Wirth, 1972a,b), Orthoptera (Microhelea) (Wirth & Castner, 1990; Perez-Gelabert & Grogan, 1999), Neuroptera (Pterobosca y Trichohelea) (Tokunaga & Murachi, 1959; Wirth, 1966; Wirth & Messersmith, 1971), Megaloptera (Trichohelea) (Wirth, 1956), Diptera (Trichohelea) (Macfie, 1947; Wirth & Messersmith, 1971) y Coleoptera (Microhelea y Tricho-helea) (Wirth & Messersmith, 1971; Wirth, 1975); y entre los arácnidos los órdenes Opiliones (Trichohelea) (Lane, 1947) y Araneae (Trichohelea) (Clastrier & Legrand, 1991).

Son algunas de las especies del subgénero Trichohelea las que suelen encontrarse parasitando a ejemplares adultos de diferentes familias de Lepidoptera (Lane, 1984). De este subgénero se han descrito 58 especies actuales en el mundo (más tres fósiles) (Borkent, 2008), de las cuales sólo tres se conocen en Europa (Szadziewski & Borkent, 2004): Forci-pomyia (Trichohelea) chaetoptera Remm, 1962, F. (T.) eques (Johannsen, 1908) y F. (T.) tonnoiri (Goetghe-buer, 1920). De éstas, F. (T.) eques se ha citado repetidamente como ectoparásita sobre Neuroptera en diferentes géneros y especies de la familia Chrysopidae en Europa, Norteamérica y Japón (Wirth & Messersmith, 1971), mientras que única-mente F. (T.) tonnoiri ha sido citada sobre adultos de Lepi-doptera en Europa (Edwards, 1923, 1925; Wirth, 1956).

Para esta última especie y teniendo en cuenta su pecu-liar comportamiento, el número de observaciones obtenidas sobre sus huéspedes y notificadas mediante su publicación o con registros fotográficos es realmente muy bajo, a pesar del relativamente gran número de aficionados a los lepidóp-teros, tanto en España como en el resto de Europa y Norte-américa. Hay dos posibles razones que pueden explicar este fenómeno: su pequeño tamaño (sobre 1,5 mm de longitud) que los hace pasar inadvertidos sobre sus huéspedes y/o su posible rareza que haga que un encuentro sea poco probable.

En España, la presencia de especies de Forcipomyia ectoparásitas de insectos ha quedado patente recientemente mediante la publicación de fotografías en internet. Algunos ejemplos son los siguientes: en odonatos se ofrecen fotos de estos dípteros sobre Coenagrion puella (Linnaeus, 1758) (Zygoptera, Coenagrionidae) en Campredó (Tortosa, Tarra-gona) (Raül Miralta leg.) (http://www.oxygastra.org/ galle-ry2/main.php?g2_itemId=1002), sobre Orthetrum cancella-tum (Linnaeus, 1758) (Anisoptera, Libellulidae) en Banyo-les (Gerona) (David Vilasis Boix leg.) (http://www. oxygas-tra.org/gallery2/main.php?g2_itemId=2166, http://www. oxygastra.org/gallery2/main.php?g2_itemId=2163), y sobre Sympetrum fonscolombii (Selys, 1840) (Anisoptera, Libellu-lidae) en Huesca (Javier Cambra Mur leg.) (http:// www. insectariumvirtual.com/galeria/Sympetrum-fonscolombei img23379.html). En lepidópteros se conoce una fotografía sobre el ala posterior de Melitaea phoebe (Denis & Schif-fermüller, 1775) (Nymphalidae) en Granada (Javier Gállego leg.) (http://www.insectariumvirtual.com/galeria/ Ceratopo-gonidae-img39293.search.html). En el caso de las libélulas, la única especie europea que se ha citado como ectoparásita en Odonata es Forcipomyia (Pterobosca) paludis (Macfie, 1936) (Martens et al., 2008), y posiblemente las fotos refe-ridas pudieran corresponder a esta especie. En el caso de los lepidópteros, en Europa únicamente se conoce a F. (T.) tonnoiri como parásita de imagos, por lo que podría corres-ponder a esta especie el espécimen fotografiado parasitando al ninfálido M. phoebe.

En estos casos la determinación del parásito es sólo una suposición, ya que no es posible identificar especíme-nes de Forcipomyia mediante una simple fotografía. La recolección de ejemplares y su examen bajo el microscopio son necesarios para garantizar una correcta determinación.

En este trabajo se registra por primera vez de forma fehaciente la presencia en España de la especie ectoparásita Forcipomyia (Trichohelea) tonnoiri (Goetghebuer), según el registro fotográfico ofrecido en las Fig. 1-4, donde se observa su comportamiento parásito sobre el adulto de le-pidóptero Plebejus (P.) idas (Linnaeus), y la recolección y examen detallado posterior del ejemplar fotografiado.

Material y métodos

El ejemplar estudiado fue detectado y recolectado por el segundo de los autores (EMB) mientras se fotografiaba un ejemplar macho de Plebejus idas (L.). Tras constatar la actividad del díptero a través del visor de la cámara se pu-dieron tomar algunas fotografías y notas de su comporta-miento, recolectando vivo al huésped para evitar perder al diminuto parásito, que se conservó congelado y se envió posteriormente para su determinación al segundo autor (DVP). El único ejemplar de F. (T.) tonnoiri recolectado fue convenientemente preparado mediante su disección e inclu-sión en polivinil lactofenol, y estudiado bajo el microscopio. La preparación microscópica se conserva en la colección del segundo autor (DVP coll.). El ejemplar de P. (P.) idas fue preparado para corroborar su identificación, quedando de-positado en la colección del primer autor (EMB coll.).

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Comportamiento observado

En el momento de descubrir al díptero éste se encontraba en la costa alar anterior del licénido, cabeza abajo y hundiendo parte de la cabeza entre las escamas alares (Fig. 1). Tras permanecer durante unos 8 a 10 segundos succionando en las venas costales a la altura de la celda, la hembra de For-cipomyia continuó descendiendo por la costa, retrocediendo al llegar al tórax. Ascendió de nuevo por la costa del ala posterior izquierda, sin detenerse, y volvió a descender internándose en el área de la celda, buscando y localizando de nuevo una vena alar, en la que se detuvo a succionar durante varios segundos (Fig. 2, 3). Después descendió por la costa del ala posterior buscando otras venas alares, siem-pre a contra escama (Fig. 4). Estas observaciones sobre el método de alimentación coinciden con las aportadas por Ehrlich (1962) y Kawahara et al. (2006), según las cuales las Forcipomyia se direccionan sobre las venas para succio-nar siempre con la cabeza hacia la base del ala, a contra escama para facilitar la penetración hasta la cutícula.

La observación detallada se extendió durante aproxi-madamente dos minutos, interrumpiéndose por falta de luz tras la toma de fotos. El lepidóptero permaneció inmutable en posición de reposo durante toda la observación, sin pare-cer percatarse o sentirse molesto con la presencia del ecto-parásito. El lugar de reposo elegido por el licénido se situa-ba en un pequeño claro de un pinar subhúmedo de Pinus sylvestris con P. nigra, ubicado en una vaguada fresca próxima a un arroyo. La observación se realizó a partir de las 20:55 h. (hora oficial) y durante la toma de las fotogra-fías no se empleó el flash a fin de no alterar la actividad del díptero. A pesar de las pésimas condiciones lumínicas del enclave a la hora de la observación, creemos que las imáge-nes obtenidas (Fig. 1-4) resumen bien el comportamiento descrito, testificando el parasitismo de las hembras de F. (T.) tonnoiri (Fig. 5) sobre lepidópteros licénidos en España.

Datos faunísticos

Forcipomyia (Trichohelea) tonnoiri (Goetghebuer, 1920) MATERIAL ESTUDIADO: HUESCA, Valle del Guarga Aineto, a 960 m. [30TYM39], 1 ♀, 24-VI-2003, sobre P. (P.) idas (L) (Lycaenidae) (E. Murria Beltrán leg./D. Ventura Pérez det. et coll.). DIAGNOSIS DE LA HEMBRA: La especie se caracteriza por sus uñas simples moderada y estrechamente alargadas con fuerte curvatura (Fig. 10), mandíbulas con el margen distal ancho y redondo (Fig. 8), maxilas con numerosas crenulaciones transversas (Fig. 8), el tercer segmento del palpo maxilar con el poro sensorial profundo de abertura estrecha (por tanto, de diámetro menor que su profundidad) (Fig. 7) y dos espermatecas esféricas o ligeramente ovaladas, de tamaño similar y con cuello corto (Fig. 11). Según Wirth & Messersmith (1971) presenta las siguientes medidas y proporciones: longitud del ala = 1,04 mm (0,97-1,14 mm, n = 8), anchura del ala = 0,46 mm (0,44-0,49 mm, n = 8), proporción costal = 0,51 (0,49-0,53, n = 8), proporción antenal = 1,72 (1,58-2,00, n = 8), propor-ción metatarsal = 2,42 (2,22-2,82, n = 15). En nuestro ejem-plar (Fig. 6 y 9) las mediciones y proporciones son: longitud del ala = 1,06 mm, anchura del ala = 0,48 mm, proporción costal = 0,50, proporción antenal = 1,59 y proporción meta-tarsal = 2,10.

Esta especie tiene una amplia distribución holártica: Andorra, Bélgica, Reino Unido (Gales), República Checa, Estonia, Alemania, Hungría, Lituania, Polonia, Eslovaquia, Suiza, Ucrania, Rusia (sur de los territorios europeos, lejano oriente), Georgia, Kazajistán, Estados Unidos (New York, New Hampshire, Alaska) y Canadá (Ontario) (Wirth & Messersmith, 1971; Remm, 1988; Szadziewski & Borkent, 2004).

Sólo existe un registro de este díptero para el área ibé-rica, concretamente del principado pirenaico de Andorra (Delécolle, 2002).

De la localización geográfica del registro aportado, en pleno Prepirineo central, cabe deducir que este ceratopogó-nido se encuentra ampliamente distribuido por la cordillera pirenaica.

Relación parasitaria

La especie F. (T.) tonnoiri se ha citado únicamente en Eu-ropa sobre lepidópteros adultos de las familias Pieridae (Pieris napi (Linnaeus, 1758)) en Ty Gwyn Farm, Aber-hosan, Machynlleth, North Wales (Reino Unido) (Edwards, 1923), Notodontidae (Phalera bucephala (Linnaeus, 1758)) en Europa sin citar localidad (Wirth, 1956), Geometridae (Ectropis crepuscularia (Denis & Schiffermüller, 1775) y Alcis repandata (Linnaeus, 1758)) y Lymantriidae (Lyman-tria monacha (Linnaeus, 1758)), las tres citas de Zürich (Suiza) (Edwards, 1925).

La observación descrita en este trabajo sobre la activi-dad parasitaria de F. (T.) tonnoiri sobre P. (P.) idas repre-senta, por tanto, la primera cita de esta especie sobre un lepidóptero ropalócero de la familia Lycaenidae.

Sobre la familia Lycaenidae han sido citadas otras es-pecies de Forcipomyia del subgénero Trichohelea en Norte-américa, concretamente F. (T.) baueri Wirth, 1956 sobre Callophrys gryneus siva (Edwards, 1874) (citada como Mitoura siva Edwards en Wirth (1956), Bauer (1961) y Lane (1984)), Celastrina ladon (Cramer, 1780) (citada como Celastrina argiolus en Ehrlich (1962), Wirth & Mes-sersmith (1971) y Lane (1984)) y Euphilotes enoptes dam-mersi (Comstock & Henne, 1933) (citada como Philotes enoptes dammersi Comstock & Henne en Bauer (1961) y como Philotes enoptera (sic) dammersi Comstock & Henne en Wirth (1956) y Lane (1984)), todas de Arizona (Estados Unidos).

No parece darse en F. (T.) tonnoiri una elevada espe-cificidad parasitaria dada la amplitud filogenética de sus huéspedes, pertenecientes a cinco familias diferentes de lepidópteros, tanto de Papilionoidea (Pieridae y Lycaenidae) como de macrolepidópteros nocturnos (Notodontidae, Geo-metridae y Lymantriidae). Sí que se dan, por otro lado, en las especies parásitas de lepidópteros adultos (10 especies conocidas en total, todas pertenecientes al subgénero Tri-chohelea (Lane, 1984; Lane & Cotman, 1986)) unas coinci-dencias morfológicas aparentemente adaptativas a las carac-terísticas de sus huéspedes, como son unas mandíbulas más fuertemente esclerotizadas con el ápice ampliamente redon-deado, unas maxilas largas, expandidas y romas apicalmen-te, y unas uñas normalmente esbeltas, fuertemente recurva-das o de curva más abierta pero con pectinaciones basales (Lane, 1984). Estas modificaciones especiales de las uñas probablemente representan adaptaciones para facilitar la

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sujeción del díptero a las escamas de los lepidópteros (Lane, 1977). La forma en que se direcciona el díptero para succio-nar la hemolinfa del huésped resulta congruente con la hipó-tesis de Lane (1977), tal como se observa en la serie de fotografias (Fig. 1-4) y como también se muestra en Ehrlich (1962) y Kawahara et al. (2006).

La actividad parasitaria de los individuos de F. (T.) tonnoiri parece concentrarse al atardecer, aprovechando el reposo del huésped. Tanto nuestras observaciones, realiza-das a las 20:55 h (hora oficial), como las aportadas por Edwards (22:15 h) en verano de 1914 en Gales (Reino Uni-do) (Edwards, 1923) y “late afternoon” (24-VII-1925) en Zürich (Suiza) (Edwards, 1925), parecen atestiguar este comportamiento. Otras observaciones, como la de Bauer (1961) de F. (T.) baueri sobre el licénido Callophrys gry-neus siva (“late one hot August afternoon” el 25-VIII-1952 en Arizona (Estados Unidos)) lo corroboran. No obstante, en las observaciones realizadas por Lane (1984) en marzo

de 1980 durante el periodo del día de las 8:30-12:00 h en Belém (Pará, Brasil) de F. (T.) aeronautica Macfie, 1935 sobre diferentes especies de ropalóceros, encontró una ma-yor prevalencia sobre los lepidópteros que se encontraban en las áreas más oscuras de la selva. Este hecho sugiere la posibilidad de que la actividad parasitaria de Forcipomyia spp., y por tanto también la de F. (T.) tonnoiri, sobre le-pidópteros, especialmente ropalóceros, pueda extenderse a todo lo largo del día si las condiciones ambientales son las adecuadas, es decir, zonas sombrías con una importante humedad ambiental, simulando así las condiciones que se producen durante el ocaso.

Agradecimiento

Agradecemos la colaboración de Miguel Carles-Tolrá (Barcelona) y su interés en ver publicada esta nota.

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