parte iiiciat-library.ciat.cgiar.org/.../pdf/arado_natural_parte3.pdf174 el arado natural:…...

Propiedades de las Estructuras...

169

PARTE III

Efectos Producidos por los Ingenierosdel Ecosistema en las PropiedadesFísicas del Suelo, a Escala de las

Estructuras Biogénicas


171

ResumenSe tomaron muestras de 14 tipos deestructuras físicas construidas porlos ingenieros del ecosistema sobrela superficie del suelo de los LlanosOrientales de Colombia. Seidentificaron, además, losinvertebrados que produjeron esasestructuras. Se realizaron análisisfísicos (de tamaño de agregados y deestabilidad, de densidad aparente) yquímicos (de contenidos totales de C,N y P y de pH). Se identificaron asítres grandes grupos de estructuras:(a) las heces de lombrices quepresentaban las siguientescaracterísticas: una densidadaparente (DA) alta (1.3 a 1.4 g/cm3),agregados de gran tamaño (7 a10 mm), altos contenidos de C (3% a4%) y nutrientes asimilables; (b) lostermiteros, cuya DA era baja (0.6 a0.9 g/cm3), estaban formados poragregados de gran tamaño (8 a9 mm), y tenían altos contenidos de

C (3.5% a 10%) y de nutrientesasimilables; (c) las galeríassuperficiales elaboradas por termitasy los hormigueros, que sonligeramente compactos (0.4 a0.7 g/cm3) y granulares (tamaño deagregados <1.5 mm), tienen uncontenido bajo de C orgánico (menosde 1.5%) y de nutrientes asimilables.Estos resultados indican que seproduce una gran diversidad deestructuras biogénicas en los suelosestudiados y sugieren una posibleclasificación funcional de losorganismos ingenieros, que sebasaría en los diferentes atributosfuncionales de dichas estructuras.

Palabras clave: Colombia, ecologíadel suelo, estructuras biogénicas,estructura del suelo, hormigas,ingenieros del ecosistema,lombrices, materia orgánica,sabana, termitas

IntroducciónLos “ingenieros del ecosistema”, o“ingenieros ecológicos” (sensu Joneset al. 1994) se definen comoorganismos que manifiestan lacapacidad de estructurar físicamenteel medio en el cual viven, mediante laproducción de artefactos oestructuras biogénicas. Con ellas,los organismos ingenieros puedenafectar la disponibilidad o la

CAPÍTULO 11

Propiedades de las EstructurasConstruidas por los Ingenieros delEcosistema en la Superficie del Suelode una Sabana Colombiana1

T. Decaëns* , J. H. Galvis** y E. Amézquita**

1. Publicado en Comptes Rendues de l’Académiedes Sciences, Série III 324(5), p 465-478, porDecaëns et al. Copyright © 2001 de Elsevier.Impreso con permiso de la casa editorial.

* Laboratoire d’Écologie des Sols Tropicaux delInstitut de Recherche pour le Développement(IRD)/Unidad de Suelos y Nutrición dePlantas (CIAT), IRD-Bondy, 32 Av. HenriVaragnat, F-93143 Bondy Cedex, Francia.

** Unidad de Suelos y Nutrición de Plantas,CIAT, AA 6713, Cali, Colombia.

172

El Arado Natural:…

accesibilidad de uno o más recursosutilizados por otros organismos. Susactividades, entre ellas la producciónde las estructuras biogénicas, puedenmodificar, por tanto, la abundancia ola estructura comunitaria de otraspoblaciones de organismos sin queello implique ninguna relación directade tipo trófico (o sea, de predación, deparasitismo, de mutualismo o decompetencia) entre los organismos(Jones et al. 1994, 1997).

Las lombrices de tierra, lastermitas y las hormigas son losgrupos que principalmente seconsideran ingenieros del suelo;además, la escala espacio-temporalde las estructuras biogénicas queellos producen (p.ej., turrículos,galerías, domos) puede ayudar aevaluar el impacto de dichasestructuras en el suelo y en losorganismos que viven en él (Andersone Ingram 1993; Lavelle 1997). Lanaturaleza físicoquímica, laabundancia, el tamaño y, en especial,la dinámica de la producción y ladegradación de estas estructuras son,por tanto, parámetros que permitenevaluar el tipo y la amplitud de losefectos indirectos que los ingenierosecológicos ejercen en el ambiente(Jones et al. 1994, 1997). Lasestructuras biogénicas son el reflejode ciertos atributos funcionales de lasespecies que las producen, atributosque están ligados directamente a ladefinición de ingenieros delecosistema; asimismo, la descripciónde dichas estructuras puede servirpara hacer una clasificaciónfuncional de los ingenieros del suelo.

El objetivo de este estudio esclasificar los ingenieros ecológicospartiendo de la naturaleza de lasestructuras físicas que ellosproducen. Con tal fin, se handescrito las estructuras biogénicasmás comunes observadas sobre lasuperficie del suelo de una sabanabien drenada de Colombia. Se ha

establecido así una tipología deestas estructuras partiendo de12 variables que describen lanaturaleza física de los agregadosproducidos [densidad aparente (DA),tamaño de los agregados], suestabilidad estructural, y sunaturaleza orgánica y química (pH,C orgánico, N, P, Ca, K, Mg, P, Al ysaturación de aluminio).

Materiales y Métodos

Area del estudioEste estudio se realizó en el CentroNacional de InvestigacionesAgropecuarias de Carimagua (delconvenio CORPOICA-CIAT), situado a4°37’ N y 71°19’ O, en la regiónfitogeográfica de las sabanasisohipertérmicas bien drenadas delos Llanos Orientales de Colombia.El clima es de tipo subhúmedotropical, el valor medio anual de latemperatura es de 26 °C, el de laprecipitación es de 2300 mm, y hayuna época seca muy fuerte denoviembre a marzo. La vegetaciónestá determinada por la topografía:hay sabanas herbáceas en las áreasmás altas (los “altos”) y tambiénbosques de galería y sabanasinundables en las partes bajas (los“bajos”). Los suelos son ferralíticos ycaoliníticos (Oxisoles) en las áreasmás altas; en las zonas inundablesaparecen ferrisoles y plintitas(Ultisoles). Los dos tipos de suelos secaracterizan por su estructuragranular y por tener una fertilidadquímica muy baja: pH (H2O) < 5,saturación de aluminio >80%, yCIC < 5 meq/100 g (datos del CIAT).

Parcelas experimentalesLas observaciones y el muestreo serealizaron en una sabana de sueloferralítico. La vegetación es propiade una sabana natural no


173

pastoreada, y está dominada porTrachypogon vestitus Anders. y porPaspalum pectinatum Nees. Laparcela se manejó siguiendo elmétodo tradicional en que la quemase realiza cada año durante laestación seca (en febrero). Lasmuestras se tomaron en 1996 alinicio de la época lluviosa (durante elmes de mayo), período de máximaactividad de la macrofauna del suelo.

Identificación y descripciónmorfológicaLas parcelas fueron minuciosamenterevisadas (se empleó 1 hora en cadaparcela) por tres personas. Todas lasestructuras biogénicas encontradassobre la superficie de la sabananatural fueron descritas y losmacroinvertebrados responsables desu formación se identificaron hastael nivel más preciso posible (familia,género o especie). Con este muestreono se pretendía elaborar una listaexhaustiva de todas las estructurasbiogénicas producidas en la sabana,sino hacer una descripción detalladade las más representativas dondehubiera ese tipo de vegetación.

Se describió el color, el tamaño,la forma y el aspecto general de lasestructuras en cada especieinventariada. Se usaron formasgeométricas simples con el fin deevaluar fácilmente el volumen desuelo trasladado, en cada tipo deestructura, hasta la superficie delterreno (ver Apéndice 1). Alrededorde 500 g de material fresco serecolectaron en cada una de lasestructuras encontradas.

Análisis químicosEl contenido de C orgánico y el deelementos minerales se determinaronen las estructuras biogénicas cuyapresencia permitía la recolección dematerial abundante. Se muestreó el

estrato superficial del suelo, de 0 a10 cm de profundidad, con la ayudade un cilindro de 5 cm de diámetro y10 cm de altura. Los análisis seefectuaron siguiendo los métodosestándar recomendados por elprograma TSBF (Programa deBiología y Fertilidad de los SuelosTropicales) (Anderson e Ingram1993).

Los carbohidratos hidrosolublesson un factor importante en laestabilización de los agregados delsuelo (Gijsman y Thomas 1995;Haynes y Swift 1990; Tisdall 1994).Se midió entonces su concentracióntanto en la capa de 0 a 10 cm dedichos agregados como en un gruposelecto y representativo deestructuras biogénicas: 2 tipos deturrículos de lombrices, 2 determiteros y 2 de hormigueros; todosellos fueron escogidos en razón de suabundancia en la superficie del sueloestudiado. Las estructuras sesecaron al aire y fueron tamizadaspara obtener tamaños de 0.250 y2 mm. Se tomaron luego 2 g de cadamuestra (suelo superficial yestructuras) que fueron agitadosdurante 8 horas en 20 ml de aguacaliente (80 °C). La soluciónobtenida se centrifugó durante6 minutos a 13,000 rpm y elsobrenadante se recogió y secentrifugó también en las mismascondiciones. Los carbohidratos sedeterminaron mediante un métodocolorimétrico estándar (Cheschire1979).

Densidad aparenteSe evaluó la DA de todas lasestructuras biogénicas a partir demuestras secadas a 75 °C durante48 horas. En las estructurasblandas (los hormigueros), estadensidad se determinó a partir delvolumen ocupado por la muestra enuna probeta graduada. En las

174


estructuras duras (los turrículos delas lombrices y los termiteros), sedeterminó mediante el método delagua desplazada por la muestra, unavez impermeabilizada ésta con papelde parafina (‘Parafilm’). La DA delsuelo de la sabana se calculó al pesarun volumen conocido del mismo, esdecir, una muestra de suelo obtenidacon un cilindro de 5 cm de diámetro y10 cm de alto, previamente secado a75 °C durante 48 horas.

Distribución de los agregadosen clases de tamaño yestabilidad estructuralLos agregados de todas lasestructuras biogénicas sedistribuyeron en clases según sutamaño. Se recolectaron en lasabana, como mínimo, cuatromuestras de cada estructura descrita.Se extrajeron, además, ocho cilindrosde suelo (8 cm de diámetro y 10 cmde altura) con el fin de comparar losagregados de las estructuras con losde la capa superficial del suelo.

La distribución de los agregadosen clases de tamaño se evaluómediante el método de tamizado enseco (Blanchart 1990; Kemper yRousenau 1986), utilizadoanteriormente en estudios sobre lossuelos de las sabanas colombianas(Gijsman 1996; Gijsman y Thomas1996). Las muestras se secaron alaire durante 4 días y luego se dejaroncaer desde una altura de 2 m sobreuna superficie dura con el fin dedisociar los agregados. Acontinuación, se tamizaron 20 vecesa través de un juego completo detamices de 0.053, 0.125, 0.250, 0.5,1, 2, 5 y 10 mm; cada una de estasfracciones se secó durante 48 horas a75 °C antes de ser pesada. Ladistribución de los agregados de unamuestra completa se expresó como eldiámetro ponderado medio (DPM)según las siguientes ecuaciones:

i

n

ii wxDPM

1y la fracción de los agregados:

totalmuestra

itamizi M

Mw )(

donde,ix es el diámetro medio de cada

fracción de agregados; es el peso seco de las

partículas retenidas en el tamiz i; es el peso seco de la

muestra total.

La estabilidad de los agregadosen agua (EAA) se determinó en lasmuestras evaluadas para calcular laconcentración de los carbohidratossolubles en agua. El métodoempleado supone la aplicación deuna fuerza destructiva de ciertamagnitud (Gijsman y Thomas 1996;Kemper y Rousenau 1986). Setoman 5 g de agregados (Ø de 2 a5 cm), se secan al aire y luego sehumedecen colocándolos sobre unacapa de arena húmeda a unasucción de 1 cm de agua durantemenos de 45 minutos. La muestrase coloca luego sobre un tamiz de1 mm de malla, se sumerge en aguay, con la ayuda de un aparatoautomático, se agita de arriba abajo(amplitud: 3 cm) durante 3 minutos,a razón de 34 oscilaciones porminuto. El suelo que permanecesobre el tamiz se seca luego a 105 °Cy se pesa.

Se calculó también la cantidadde arena de la muestra total y delsuelo retenido por el tamiz de 1 mm.Para lograrlo, los agregados sedispersaron en una solución al 5%de hexametafosfato antes de serpasados por el tamiz de 1 mm demalla. La EAA se expresa como elpeso de los agregados estables(corregido según su contenido dearena) dividido por el peso de la

[1]

[2]

Mtamiz i

Mmuestr total


175

muestra inicial (corregido según elcontenido de arena), del modosiguiente:

EAA(%) =Mm. estable Marena en m. estable ×100

Mm. total Marena en m. total

donde, es el peso seco de la

muestra inicial (m. = muestra);

es el peso seco de laspartículas retenidas en el tamizdespués de ser dispersadas enagua;

y sonlos pesos secos de la arenacontenida en la muestra inicial yde la arena dispersada en agua,respectivamente.

Análisis estadísticoLas comparaciones entre las mediasse obtuvieron mediante un ANOVA ycon las pruebas PLSD de Fisher, aun nivel de significación de 0.05.

La tipología de las estructuras seestableció mediante un análisis decomponentes principales (ACP). Seutilizaron los parámetros químicos yfísicos que se calcularon en cada unade las estructuras identificadas(propiedades químicas, DA y DPM).De las estructuras producidas por lashormigas sólo se emplearon aquellasen las que se disponía de un juegocompleto de datos. La matrizutilizada contenía 11 filas (objetos =11 estructuras muestreadas) y 12columnas (variables = característicasfísicas y químicas). El análisis serealizó con la ayuda del paqueteinformático ADE-4 (Thioulouse et al.1997).

Se emplearon regresiones linealespara evaluar las relaciones quepudieran existir entre el contenido decarbohidratos de las muestras y laEAA. La normalidad de los datos se

había verificado previamentemediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov (Lilliefors 1967), ejecutadasiguiendo el programa estadísticoVerNorm 3.0 del paquete“R package” (Legendre y Vadour1991). La normalidad de los datosse aceptó con un nivel designificación de 0.05 para todos losjuegos de datos.

Resultados

Identificaciónmicromorfológica ydescripcionesSe identificaron 14 especies demacroinvertebrados comoresponsables de la formación de lasestructuras biogénicas superficialeshalladas en la sabana nativa. Deéstas se recolectaron ocho tipos dehormigueros (Fotos 11-1 y 11-2),tres tipos de domos epígeosproducidos por las termitas —de loscuales uno parece construido conuna pasta acartonada y los otrosdos con una mezcla órgano-mineral(Fotos 11-3 y 11-4)—, un tipo deplaca superficial (o galeríasuperficial sólida) producida por unaespecie de termita (Foto 11-5), y dostipos de turrículos producidos porlombrices de tierra (Fotos 11-5 y11-6). En el Cuadro 11-1 se indicanlas 14 especies demacroinvertebrados y se describenbrevemente las estructuras que elloselaboran. En el Apéndice 2 sepresentan las demás estructurasbiogénicas encontradas sobre lasuperficie de la sabana deCarimagua (Fotos 11-8A a 11-15A).

Desde un punto de vistomicromorfológico, una bioestructurabiogénica puede considerarse segúnlas siguientes definiciones de Bal(1973):

totalmM .

Mm estable.

Marena en m total. Marena en m estable.

176


Foto 11-2. Montículo epígeo y entrada de una colonia de hormigas Camponotus sp. en la sabananativa (escala: longitud de la foto = 50 cm).

Foto 11-1. Montículo epígeo y entrada de una colonia de hormigas Trachymyrmex sp. en la sabananativa (escala: longitud de la foto = 40 cm).


177

Foto 11-4. Montículo epígeo de una coloniade termitas Spinitermes sp. en lasabana nativa (escala: longitudde la foto = 1 metro).

Foto 11-3. Montículo epígeo de una coloniade termitas Velocitermes sp. enla sabana nativa (escala:longitud de la foto = 30 cm).

178


Foto 11-6. Turrículos de M. carimaguensis en la sabana nativa (escala: longitud de la foto = 20 cm).

Foto 11-5. Placas de Ruptitermes sp. y turrículos de Andiodrilus sp. en la sabana nativa (escala:longitud de la foto = 30 cm).


179

Cuadro 11-1. Posición taxonómica de los macroinvertebrados y descripción somera de las estructuras físicas que producen.

Código Macroinvertebrados Estructuras

Orden Familia Subfamilia Especie Régimen Tipo Dimensión media Color Forma Aspecto alimenticio

En el suelo Altura(cm) (cm)

HormigasCampo Hymenoptera Formicidae Formicinae Camponotus sp. Omnívoro Domo 10-20 1-3 Naranja Paraboloide Escombros móvilesOdon Hymenoptera Formicidae Ponerinae Odontomachus sp. Depredador Domo 20-25 5-10 Gris Paraboloide Escombros móvilesCrema Hymenoptera Formicidae Myrmicinae Crematogaster sp. Nectívoro Domo 15-30 10-15 Gris Cono Escombros móviles

truncadoPheid1 Hymenoptera Formicidae Myrmicinae Pheidole sp.1 Omnívoro- Domo 3-5 2-5 Naranja Cono Escombros móviles

depredador truncadoPheid2 Hymenoptera Formicidae Myrmicinae Pheidole sp.2 Omnívoro- Domo 5-10 5-10 Naranja Cono Escombros móviles

depredador truncadoAtta Hymenoptera Formicidae Myrmicinae Atta laevigata Cultiva Domo 50-100 20-50 Naranja Cono Escombros móviles

hongos truncadoAcrom Hymenoptera Formicidae Myrmicinae Acromyrmex landolti Cultiva Domo 15-30 10-15 Naranja Cono Escombros móviles

hongosTrachy Hymenoptera Formicidae Myrmicinae Trachymyrmex sp. Cultiva Domo 10-20 10-20 Naranja Cono Escombros móviles

hongos

TermitasMicro Isoptera Termitidae Termitinae Microcerotermes sp. Geófago Domo 10-20 10-20 Negro Cilindro Material acartonadoSpini Isoptera Termitidae Termitinae Spinitermes sp. Geófago Domo 20-30 20-50 Negro Cono Material cementadoVeloci Isoptera Termitidae Nasutitermitinae Velocitermes sp. Comedor de Domo 5-20 10-25 Gris Cono Material cementado

hojarascaRupti Isoptera Termitidae Apicotermitinae Ruptitermes sp. Geófago Placa 5-20 0.5-1 mm Naranja Placa Escombros

cementados

LombricesMca Oligochaeta Glossoscolecidae Glossoscolecinae Martiodrilus Anécico Turrículo 3-8 1-10 Gris Cilindro Material compacto

carimaguensis

Andio Oligochaeta Glossoscolecidae Glossoscolecinae Andiodrilus sp. Geófago Turrículo 5-10 mm 5-10 mm Gris Esfera Material compacto

180


• El resultado de la ß-acumulaciónde agregados del sueloprovenientes de los horizontesprofundos y transportados porlos invertebrados a la superficiedel suelo (el terraplén de unhormiguero).

• Un ‘agrotúbulo’, es decir, unaestructura tubular constituidapor agregados cementados queno muestran ninguna orientacióndireccional (las placas, o canales,superficiales de las termitas).

• Un ‘modexis’, es decir, unaestructura tridimensional eindividual formada porexcrementos producidos por unanimal (las heces de laslombrices de tierra). Losturrículos de Martiodriluscarimaguensis podríanclasificarse, con mucha mayorprecisión, como ‘modexotúbulos’,porque presentan un huecotubular central que correspondea la entrada de la galería de lalombriz.

• Una red tridimensional de‘escatotúbulos’, es decir, deestructuras tubularesconstituidas por excrementos deinvertebrados y que no estánclaramente individualizadasunas con respecto a las otras (losdomos epígeos de los termiteros).

Propiedades químicasLos turrículos de las lombrices y lostermiteros presentan, en general,contenidos de C orgánico y deelementos minerales que superan losdel suelo superficial de la sabana;por ejemplo, +8.6% y +248.3% de Corgánico en los turrículos deAndiodrilus sp. y en los domos deMicrocerotermes sp., respectivamente(Figura 11-1). El pH aumentóigualmente, mientras que la

concentración de Al disminuyó enforma significativa. Los hormiguerosy las placas producidas porRuptitermes sp. presentaron, encambio, contenidos de C orgánicobastante inferiores a los del suelosuperficial, o sea, de –47.6% en lashormigas del género Pheidole y de–69.2% en las de Atta laevigataSmith y Acromyrmex landolti Forel.El pH y el contenido de los elementosminerales no cambiaron o fueroninferiores respecto a los del suelo,mientras que la saturación de Aldisminuyó ligeramente.

La concentración decarbohidratos hidrosolubles en loshormigueros y en los turrículos deAndiodrilus sp. fue equivalente oinferior a la del suelo superficial dela sabana, es decir, –29.7% enTrachymyrmex sp. y –70.3% enA. laevigata (Figura 11-2A). Encambio, los agregados queconstituyen los turrículos deM. carimaguensis y los termiterostenían concentraciones dos vecessuperiores a las del suelo, es decir,+12.8% en los de M. carimaguensis,+78.4% en los de Spinitermes sp. y+132.4% en los de Velocitermes sp.

Propiedades físicasLa DA de las estructuras biogénicasvarió mucho según la especie deinvertebrados considerada. Laslombrices de tierra, por ejemplo,producen turrículos compactos cuyaDA es superior a 1.30 g/cm3, esdecir, de 10% a 20% superior a ladel estrato 0-10 cm del suelo de lasabana (Cuadro 11-2). Las termitasy las hormigas, en cambio, producenestructuras menos compactas que elsuelo circundante, o sea, con unaDA de 0.90 g/cm3 o inferior a ésta.

La distribución en clases detamaño de los agregados‘bioformados’ fue muy diferente. Losturrículos de las lombrices y los


181

12.5

10.0

7.5

5.0

2.5

0Car

bon

o or

gán

ico

(%)

a b ab

c

d b

e e e e e e

2500

2000

1500

1000

500

0

K t

otal

(ppm

)

a

bc

d d d da a a a d

5.5

5.0

4.5

4.0

3.5

3.0

pH

a a ad

e e

a ea a

4

3

2

1

0

Al

(meq

/100

g d

e su

elo)

a

b

c

b bd

bb b

db

d

b c

20

15

10

5

0

P B

ray

II (p

pm)

a

bc

d

c

a a a a a a

5

4

3

2

1

0

Ca

(meq

/100

g d

e su

elo)

ab

c

d

ea a

dc

a a a a

5000

4000

3000

2000

1000

0

N t

otal

(ppm

)

aa a a

cc c c c c

4

3

2

1

0

Mg

(meq

/100

g d

e su

elo)b

a

ab

d

ea aa a a a

b

c

4000

3000

2000

1000

0

P to

tal (

ppm

)

0.6

0.5

0.4

0.3

0.2

0.1

0

K(m

eq/1

00 g

de

suel

o)

ab

a

de

fg

h

a

i

a

a a a a a aa a a ab

c c

1250

1000

750

500

250

0

Suel

oM

caA

ndio

Mic

roV

eloc

iSp

ini

Ru

pti

Att

aTr

achy

Cam

poA

crom

Dim

in.

Ca

tota

l (pp

m)

aND ND

b

cd

e e e e e e

100

75

50

25

0

Suel

oM

caA

ndio

Mic

roV

eloc

iSp

ini

Ru

pti

Att

aTr

achy

Cam

poA

crom

Dim

in.

Sat

ura

ción

Al (

%) a

b

cd

e

f

gf

f

g

f

g

Figura 11-1. Propiedades químicas de las estructuras biogénicas y del suelo testigo de la sabana nativa(los códigos de las estructuras se identifican en el Cuadro 11-1, excepto la palabra Dimin.(diminutas), que se refiere a una muestra combinada de las estructuras producidas por lashormigas más pequeñas). Las letras diferentes indican diferencias significativas a un nivelP < 0.05.

182


Car

boh

idra

tos

(µg/

g su

elo

seco

)250

200

150

100

50

0

A

a b c d d c ac

Suelo Mca Andio Veloci Spini Atta Trachy

100

75

50

25

0

B

a a c a b a a

EA

A (

%)

Figura 11-2. Carbohidratos hidrosolubles (A) y estabilidad en agua (B) de los agregados (2 a 5 mm) delas estructuras biogénicas. Los resultados corresponden a una selección representativa delas estructuras (los códigos de las estructuras están indicados en el Cuadro 11-1). Lasletras diferentes indican diferencias significativas a un nivel P < 0.05.

termiteros están constituidos,principalmente (más del 50%), poragregados de tamaño superior a5 mm, mientras que las placas delas termitas y los hormiguerosestán exclusivamente constituidospor agregados de tamaño inferior a5 mm (Figura 11-3). El DPM delos agregados de origen biológicoes, por tanto, diferente según laespecie que los produce(Cuadro 11-2). En comparacióncon los agregados del suelo de lasabana, el DPM aumenta en losturrículos de las lombrices y en lostermiteros (de +12.9% a +51.0% en

Andiodrilus sp. y en M.carimaguensis, respectivamente); sereduce, en cambio, en loshormigueros y en las placas de lastermitas, desde –79.5% enOdontomachus sp. a –97.0% enPheidole sp.1.

La EAA de los hormigueros y delos termiteros fue de 75% bajo lascondiciones de la prueba efectuada.Este valor es comparable (o superior)al de los agregados del suelo detamaño equivalente: va de –4.8% a+25.0% en Trachymyrmex sp. y enSpinitermes sp., respectivamente


183

Suel

o

Mca

And

io

Mic

ro

Vel

oci

Spin

i

Att

a

Trac

hy

Phei

d1

Odo

n

Cam

po

Phei

d2

Acr

om

Cre

ma

< 0.250 mm 2-0.250 mm 5-2 mm 10-5 mm >10 mm

Figura 11-3. Distribución de los agregados de las estructuras biogénicas en clases de tamaño (loscódigos son los indicados en el Cuadro 11-1).

100

80

60

40

20

0

Agr

egad

os (%

)

Cuadro 11-2. Diámetro ponderado medio (DPM) de los agregados y densidad aparente (DA) de lasestructuras biogénicas y del suelo testigo de la sabana nativa (error estándar entreparéntesis; las letras indican diferencias significativas a P < 0.05).

Especie Código DPM DA(mm) (g/cm3)

Suelo testigo 6.69 (0.78) a 1.18 (0.07) a

LombricesAndiodrilus sp. Andio 7.55 (0.38) a 1.33 (0.16) bM. carimaguensis Mca 10.10 (1.17) b 1.39 (0.02) b

TermitasMicrocerotermes sp. Micro – 0.60 (0.03) cRuptitermes sp. Rupti 1.35 (0.32) c 0.70 (0.03) cSpinitermes sp. Spini 9.05 (0.88) e 0.91 (0.03) eVelocitermes sp. Veloci 8.50 (0.83) e 0.73 (0.05) c

HormigasAcromyrmex landolti Acrom 0.80 (0.04) cd 0.54 (0.03) cAtta laevigata Atta 1.08 (0.05) c 0.64 (0.02) cCamponopus sp. Campo 0.54 (0.03) cd 0.80 (0.05) ceCrematogaster sp. Crema 0.32 (0.03) cd 0.63 (0.09) dOdontomachus sp. Odon 1.37 (0.05) c 0.46 (0.02) cPheidole sp.1 Pheid1 0.20 (0.02) d 0.61 (0.09) cPheidole sp.2 Pheid2 0.92 (0.03) cd 0.71 (0.01) cTrachymyrmex sp. Trachy 0.82 (0.04) cd 0.71 (0.02) ce

184


Eje 2 (22.6%)

DA

Eje 1 (59.6%)

A

B

Al

% AlK

Mg% C orgP Bray IIN total

Ca

DPM

pH

Velocitermes sp.

Microcerotermes sp.

Spinitermes sp.

Martiodrilus carimaguensis

Andiodrilus sp.

2.7-2.7

-4.36.8

Eje 2

H

T

L

Eje 1

C

Figura 11-5. Resultados obtenidos en el ACPcon los datos físico-químicos de lasestructuras biogénicasrecolectadas en la sabana nativa:(A) Valores propios de los ejes.(B) Círculo de correlacionesasociado con los dos primeros ejes(% C org = C orgánico;P Bray II = fósforo (Bray II);N total = nitrógeno total;P total = fósforo total;Al = aluminio intercambiable;Ca = calcio intercambiable;Mg = magnesio intercambiable;K = potasio intercambiable;% Al = saturación de aluminio;DA = densidad aparente;DPM = diámetro ponderado medio).(C) Ordenamiento de lasestructuras biogénicas sobre elplano definido por los dos primerosejes (los círculos son losbaricentros de la nube de puntos:L = turrículos de lombrices detierra; T = domos epígeos determiteros y placas de termitas;H = hormigueros epígeos).

P total

Attalaevigata

Acromyrmex landoltiTrachymyrmex sp.

Ruptitermes sp.

Camponotus sp.

Pheidole sp.

(Figura 11-2B). Los agregados de losturrículos de Andiodrilus sp.presentan una estabilidad en aguamuy inferior a la de las otrasestructuras y a la de los agregadosdel suelo circundante (–64.2% encomparación con el suelo). No seobservó ninguna correlaciónsignificativa entre la estabilidadestructural de los agregadosproducidos por los organismosingenieros y la concentración decarbohidratos hidrosolubles(Figura 11-4).

Análisis de componentesprincipalesLos dos primeros ejes del ACPexplican el 82.2% de la inercia total(59.6% y 22.6% para el primero y elsegundo eje, respectivamente)(Figura 11-5,A). Los coeficientes decorrelación asociados a las variablesen el eje 1 indican oposición entre(a) porcentajes de saturación dealuminio altos y (b) un DPMconsiderable más un contenido de Corgánico alto en los elementosminerales incluidos en los agregados

Figura 11-4. Regresión lineal simple entre laestabilidad de los agregados enagua (EAA) y su concentración decarbohidratos hidrosolubles.(NS = no significativo)

EA

A (

%)

0 50 100 150 200 250 300

Carbohidratos (mg/g suelo seco)

100

80

60

40

20

0

R = 0.39 NS

Hormigueros TermiterosTurrículos Suelo


185

(Figura 11-5,B). La representaciónde los objetos sobre el eje 1 muestrauna notoria oposición en los casossigientes: (a) entre los hormigueros ylas placas de las termitas; (b) entrelos termiteros y los turrículos de laslombrices (Figura 11-5,C). El eje 2 sedefine por las siguientes oposiciones:(a) de un lado, la saturación de Al;(b) del otro, la DA y el pH de lasestructuras (Figura 11-5,B). Tambiénen este eje hay oposición entre lostermiteros y los hormigueros, de unlado, y los turrículos compactos delas lombrices de tierra, del otro(Figura 11-5,C).

Discusión

Contenido de materia orgánicay de elementos mineralesLa fuerte concentración de C orgánicoy de elementos minerales que seregistró en las heces de las lombricesde tierra de Carimagua es común ennumerosas especies de oligoquetosque producen turrículos sobre lasuperficie del suelo (Lee 1985). Esteresultado, corroborado porobservaciones hechas en las heces deM. carimaguensis (Rangel et al. 1999),se explica por los hábitos alimenticiosde las especies estudiadas. SegúnJiménez et al. (1998), Andiodrilus sp.y M. carimaguensis pertenecen,respectivamente, a las siguientescategorías ecológicas: endógeapolihúmica (sensu Lavelle 1979) yanécica (sensu Bouché 1977),respectivamente, en las cuales laslombrices tienen la particularidad deingerir, de modo selectivo, unsustrato más rico en materiaorgánica (MO) que el del suelocircundante (suelo orgánico omaterial vegetal fresco o ambos).

Las termitas construyen domosepígeos utilizando, generalmente,

suelo que cementan con cantidadesvariables de secreciones salivales yexcrementos ricos en MO (Kooyman yOnck 1987; Lee y Foster 1991; Lee yWood 1971; Wood y Sands 1978). Enciertos casos, una parte considerablede las paredes del termitero estáconstituida por un materialacartonado muy rico en C orgánico (elde Microcerotermes sp., por ejemplo).La abundancia de MO en las hecesexplica las diferencias en laconcentración de C y de elementosminerales observadas entre lostermiteros y el suelo (Black y Okwakol1997; Lee y Wood 1971; Lobry-de-Bruyn y Conacher 1990; Wood ySands 1978). Las paredes o tabiquesde las galerías aéreas de Ruptitermessp. recubren los accesos hacia lasfuentes de alimentación; aquéllasdesempeñan, probablemente, unpapel protector frente al calor, a losdepredadores y a los competidores(Kooyman y Onck 1987). A diferenciade lo que figura generalmente en laliteratura (Lee y Wood 1971; Lobry-de-Bruyn y Conacher 1995), lasparedes de las muestras tomadas eneste estudio no están enriquecidascon MO ni con bases intercambiables.

Los domos epígeos producidos porlas hormigas, a diferencia de lasestructuras producidas por lastermitas y por las lombrices de tierraque se consideraron en este estudio,eran todos de color amarillo claro. Eséste un suelo que proviene de loshorizontes inferiores del perfil y estransportado a la superficie, donde seacumula poco a poco; representa asíuna medida de la excavación de losespacios subterráneos del nido (Elmes1991; Petal 1978). Este suelo espobre y no experimenta ningunamodificación importante al sertrasladado; tampoco está enriquecidocon MO, dado su bajo contenido de Cy de elementos minerales.

186


Tamaño y estabilidad de losagregadosLos turrículos de M. carimaguensis yde Andiodrilus sp. son, comparadoscon el suelo circundante, estructurascompactas constituidas por agregadosde gran tamaño, que corresponden altipo globular descrito por Lee (1985).Estos agregados tienen unaestabilidad equivalente o inferior a lade los agregados del suelo, unresultado sorprendente porque losturrículos de las lombrices de tierrason, generalmente, más estables quelos agregados de suelo de tamañocomparable (Lee 1985). Un estudioreciente demostró la gran estabilidadestructural de los turrículos de M.carimaguensis (Guggenberger et al.1996). Este resultado está, quizás,relacionado con el empleo, en esteestudio, de turrículos que habían sidodepositados recientemente. Enrealidad, las deposiciones de laslombrices de tierra adquierenestabilidad estructural en el curso desu envejecimiento (Blanchart et al.1993; Hindell et al. 1997a, 1997b;Marinissen 1990), probablemente porla acción conjunta de los siguientesprocesos:

- procesos físicos, como elendurecimiento de las heces auna humedad constante o bajo elefecto de la alternancia de faseshúmedas y secas (Hindell et al.1997b; Marinissen 1990);

- procesos biológicos, como eldesarrollo de hongos sobre lasuperficie de los agregados o laproducción de polisacáridos deorigen microbiano (Marinissen1990; Shipitalo y Protz 1989;Tisdall 1994).

Las bolas fecales depositadas porlas termitas están constituidas poragregados órgano-minerales detamaño inferior a los que producenlas lombrices de tierra (Garnier-Sillam

1991). Usan estas bolas, junto consus secreciones salivales, paracementar las partículas del suelo enla edificación de las paredes deltermitero. Durante este proceso, laporosidad del suelo disminuye y elmaterial reorganizado será muchomás compacto que el suelo original(Lal 1988; Lobry-de-Bruyn yConacher 1990). Ahora bien, en elpresente trabajo se halló que lasnumerosas galerías de los termiteroslos convertían en estructuras muycavernosas, lo que explica la baja DAobservada en ellos. Es interesanteconstatar que las paredes de lostermiteros, después de recibir ungolpe, se fragmentan enmacroagregados de tamañoimportante. Se puede imaginar que elmismo fenómeno ocurrenaturalmente, es decir, que elimpacto de las gotas de lluviaconduce a una lenta redistribución delos macroagregados en la superficiedel suelo. Estos agregados son muyestables y permiten pensar que losefectos que tales procesos ejercen enla estabilidad del suelo sonsignificativos a una escala espacio-temporal importante. La estabilidadde los agregados producidos por lastermitas ha sido ya señalada en otrosestudios, aunque los procesos queella implica no han sido identificadoscon precisión (Garnier-Sillam 1991;Lal 1988; Lobry-de-Bruyn y Conacher1990).

El estudio de la estructura de losturrículos de las lombrices y de lastermitas se ha intensificado a lo largode los últimos 10 años; no obstante,la estabilidad de los agregadosproducidos por la actividad de lashormigas apenas ha atraído laatención de la mayoría de los biólogos(Folgarait 1998; Lobry-de-Bruyn yConacher 1990). Los hormigueros dela sabana de Carimagua estánconstituidos por agregados libres, queson transportados por los insectos a


187

la superficie desde los horizontesprofundos del suelo y apilados,simplemente, los unos sobre losotros. El tamaño medio de losagregados es proporcional al tamañode las mandíbulas de las hormigasque los transportan (Weber 1979) ysu estabilidad estructural escomparable a la de los agregados detamaño similar del suelo superficial.Los agregados no están cementadospor ningún pegamento orgánico, queles daría una estructura de tipogranular, ni están unidos entre sí;por ello, la presencia de losnumerosos espacios que los separanexplica la baja DA de las estructurasformadas.

Los carbohidratos hidrosolublesse consideran componentesimportantes en los mecanismos deestabilización de los agregados delsuelo en las sabanas colombianas(Gijsman y Thomas 1996). Entre loscarbohidratos implicados en laagregación del suelo están los querepresentan una fracción específica eimportante que se deriva,principalmente, del metabolismomicrobiano y, quizás, de algunostejidos vegetales (Haynes y Swift1990; Tisdall 1991, 1994). Sinembargo, los resultados de esteestudio no muestran ningunacorrelación entre la estabilidadestructural de los agregadosbiogénicos y la presencia de talescompuestos. Este resultado indicaque no son los carbohidratos los queintervienen en la estabilidad de losagregados (Gijsman y Thomas 1996)sino que hay otros mecanismosimplicados, algunos de carácterfísico. Por ejemplo, elendurecimiento de las estructuras acausa de la variación en la humedadpodría desempeñar un papelimportante en la superficie del suelo(Hindell et al. 1997b; Marinissen1990).

Significación funcional de lasestructurasLa comparación de las característicasfísicoquímicas de las estructurasbiogénicas enumeradas en esteestudio con las características delsuelo circundante permiteclasificarlas en tres gruposprincipales:

1. Estructuras más compactas queel suelo, enriquecidas con Corgánico y elementos minerales, yconstituidas por agregados degran tamaño. Corresponden, eneste estudio, a los turrículos detipo globular construidos por lasdos especies de lombrices detierra estudiadas.

2. Estructuras menos compactasque el suelo, enriquecidas con Corgánico y elementos minerales, yconstituidas por agregados degran tamaño. Corresponden, eneste estudio, a los domos epígeosde los termiteros.

3. Estructuras de mínimacompactación (construidas consuelo de las capas másprofundas), de tipo granular, cuyocontenido de C orgánico esinferior al del suelo superficial; suconcentración de elementosminerales es, en general, inferioro equivalente a la de dicho suelo,y están constituidas poragregados muy estables detamaño pequeño. Estánrepresentadas aquí por loshormigueros y las placas epígeasde Ruptitermes sp.

A partir de esta tipología deestructuras biogénicas, es posiblededucir el impacto que causan en elsuelo las especies que las producen.En efecto, la naturaleza de dichasestructuras puede considerarse comoel reflejo de ciertos atributosfuncionales de las especies que lasconstruyen (Lavelle 1996). Así, las

188


especies que producen lasestructuras de tipos 1 y 2 (termitas ylombrices de tierra) acumulan Corgánico en la superficie del suelo einfluyen, probablemente, en ladinámica de la MO y en la tasa deliberación de los elementos mineralesasimilables por las plantas (Black yOkwakol 1997; Lavelle et al. 1998;Lobry-de-Bruyn y Conacher 1990).

Las estructuras pertenecientes aestos dos primeros grupos secaracterizan, además, por su grantamaño y por la clase de agregadosque las constituyen, rasgos quecontrastan con el tamaño muyreducido de las estructuras de tipo 3(placas de termitas y hormigueros).La producción de agregados decaracterísticas físicoquímicasdiversas podría contribuir a unaregulación eficiente de la estructuradel suelo. Este mecanismo ha sidoya descrito, por ejemplo, en lassabanas de Costa de Marfil, dondelas especies más pequeñas delombrices fragmentan los turrículosproducidos por las especies de mayortamaño, evitando así su acumulaciónexcesiva sobre la superficie del suelo(Blanchart et al. 1997; Rossi 1998).En Carimagua existe una regulacióndel mismo tipo: las termitas(Nasutermitinae) aceleranvisiblemente la cinética dedegradación de los grandes turrículosproducidos por M. carimaguensis(Decaëns 2000). Estudios recientesllevados a cabo en los pastizales de lacuenca amazónica han mostrado queuna población abundante delombrices de tierra puede conducir auna compactación considerable delsuelo, ya que éstas no están allíasociadas con alguna especie capazde fragmentar los turrículos hastareducirlos a agregados de menortamaño (Chauvel et al. 1999).

Las estructuras biogénicassuperficiales influyen,probablemente, en la estructura del

suelo desde el momento en que sedisgregan para que estos fragmentosse dispersen sobre el suelo, al cual seincorporarán progresivamente. Esprobable que los agregados sueltosque se observaron, en este estudio,sobre la superficie del suelocorrespondan, esencialmente, afragmentos de estructuras biogénicasque estarían en el proceso deincorporación al suelo. La hipótesisse apoya en una observación sencilla:la forma de estos agregados es, en sumayoría, la de turrículos pequeños deAndiodrilus sp. o de fragmentosreconocibles de turrículos de M.carimaguensis (Foto 11-7). Es fácilverificar en el terreno que la mayorparte de las estructuras biogénicas sedisocian, efectivamente, en agregadoslibres, y que éstos quedan dispersossobre el suelo.

ConclusionesLos resultados de este estudio sonuna prueba clara de la diversidad deestructuras producidas por losingenieros ecológicos sobre lasuperficie del suelo de una sabananatural. Se identificaron tres tipos deestructuras partiendo de suspropiedades físicoquímicas:

- las estructuras compactas, ricasen MO (turrículos de lombrices);

- las estructuras poco compactas,ricas en MO (termiteros); y

- las estructuras sin compactación,granulares y pobres en MO (placasde termitas y hormigueros).

El análisis multivariado reflejó lagran diversidad de estructurasproducidas sobre la superficie delsuelo y dejó entrever tanto laposibilidad como la complejidad deuna clasificación funcional de losorganismos ingenieros, la cual tendríaen cuenta, a un mismo tiempo, las


189

diferentes funciones manifestadas porestas estructuras.

Este estudio se ha limitado adescribir las estructuras superficialesproducidas por los ingenierosecológicos. La tipología en élpresentada no ha considerado, enrealidad, un gran número deestructuras producidas en el interiordel suelo. Son numerosos losinvertebrados del suelo capaces deproducir estructuras endógeas (nidos,galerías, agregados) que puedeninfluir de manera específica sobre losprocesos del suelo. Por ejemplo, enCarimagua existe una especie delombriz endógea polihúmica(Ocnerodrilidae sp.) que prefiereingerir los turrículos compactos de M.carimaguensis y produce turrículosgranulares de tamaño pequeño(Jiménez et al. 1998). Otra especie detamaño mediano, Glossodrilus sp.,presenta a veces un comportamientomuy similar. Estas especiespertenecen al grupo de ingeniero que

produce estructuras granulares muypoco compactas. Ahora bien, dadoque los turrículos de estas lombricesde tierra pueden ser más ricos en MOque el material empleado en loshormigueros y en las placas de lastermitas, hay que establecer unanueva categoría constituida poringenieros que producen estructuraspoco compactas, granulares y ricasen MO.

La definición de los gruposfuncionales de los ingenierosecológicos del suelo se apoya en latipología de las estructuras que ellosproducen. Es necesario describircompletamente la totalidad de lasestructuras biogénicas producidaspor estos organismos —por ejemplo,agregados constituidos tanto en lasuperficie del suelo como a través desu perfil, galerías, nidos endógeos—descripción que permitirá definir conprecisión las funciones de losingenieros. Contribuirá también esadescripción a establecer con exactitud

Foto 11-7. Superficie del suelo de la sabana nativa cubierta por agregados libres provenientes de lasestructuras biogénicas (escala: longitud de la foto = 40 cm).

190


aquellas características de lasestructuras que podrían emplearsepara definir los atributos funcionalesde una especie determinada deingenieros. Por ejemplo: ¿lasespecies que producen estructurascompactas ejercen, sistemáticamente,un efecto ‘compactador’ en el suelo(sensu Blanchart et al. 1997)? Por suparte, ¿aquellas especies queproducen estructuras pococompactas, causan un efecto‘descompactador’ en el suelo? Lasespecies que concentran MO en susestructuras ¿ejercen un efecto en ladinámica de la MO? Si lo hacen,¿cuál sería este efecto? Finalmente,¿qué impactos causan estasestructuras en las condiciones de vidade otros organismos del suelo?

AgradecimientosLos autores agradecen a R.J. Thomas,D.K. Friesen y C.G. Meléndez (CIAT)por el apoyo logístico recibido.A M.P. Hernández (CIAT), P. Eggletony J.J. Jiménez (CIAT) por laidentificación de las hormigas, lastermitas y las lombrices de tierra.A N. Asakawa (CIAT) por los análisisquímicos. A A.V. Spain (CSIRO),E. Blanchart (IRD) y P. Folgarait(Universidad Nacional de Quilmes)por los comentarios emitidos acercade una primera versión delmanuscrito de este trabajo.A I. Poudevigne y H. Decaëns(Université de Rouen) por la críticaconstructiva del texto final.

ReferenciasAnderson JM; Ingram J, eds. 1993.

Tropical soil biology and fertility. Ahandbook of methods. CABInternational, Oxford.

Bal L. 1973. Micromorphological analysisof soils. Lower organization oforganic soil materials. NetherlandsSoil Survey Institute, Wageningen,Holanda.

Black HIJ; Okwakol MJN. 1997.Agricultural intensification, soilbiodiversity and agroecosystemfunction in the tropics: the role oftermites. Appl Soil Ecol 6:37-53.

Blanchart E. 1990. Rôle fonctionnel desvers de terre dans la formation de lastructure des sols de la savane deLamto (Côte d’Ivoire). Tesis (Ph.D.).Université de Rennes I, Francia.

Blanchart E; Bruand A; Lavelle P. 1993.The physical structure of casts ofMillsonia anomala (Oligochaeta:Megascolecidae) in shrub savannasoils (Côte d’Ivoire). Geoderma56:119-132.

Blanchart E; Lavelle P; Braudeau E;Bissonnais YL; Valentin C. 1997.Regulation of soil structure bygeophagous earthworm activities inhumid savannas of Côte d’Ivoire.Soil Biol Biochem 29:431-439.

Bouché MB. 1977. Stratégieslombriciennes. En: Lohm U; PerssonT, eds. Soil organisms ascomponent of ecosystems. Ecol Bull25:122-132.

Chauvel A; Grimaldi M; Barros E;Blanchart E; Desjardins T; SarrazinM; Lavelle P. 1999. Pasture damageby an Amazonian earthworm.Nature 398:32-33.

Cheschire MV. 1979. Nature and originsof carbohydrates in soils. AcademicPress, Londres.

Decaëns T. 2000. Degradation dynamicsof surface earthworm casts ingrasslands of the eastern plains ofColombia. Biol Fertil Soils32:149-156.

Elmes GW. 1991. Ant colonies andenvironmental disturbance. SympZool Soc Lond 63:15-32.


191

Folgarait P. 1998. Ant biodiversity and itsrelationships to ecosystemfunctioning: a review. BiodivConserv 7:1121-1244.

Garnier-Sillam E. 1991. The pedologicalrole of fungus-growing termites(Termitidae: Macrotermitidae) intropical environments, with specialreference to Macrotermes muelleri.Sociobiology 15:181-196.

Gijsman AJ. 1996. Soil aggregatestability and soil organic matterfractions under agropastoralsystems established in nativesavanna. Aust J Soil Res34:891-907.

Gijsman AJ; Thomas RJ. 1996. Aggregatesize distribution and stability of anOxisol under legume-based andpure grass pasture in the easternColombian savannas. Aust J SoilRes 33:153-165.

Guggenberger G; Thomas RJ; Zech W.Soil organic matter withinearthworm casts of an anecic-endogeic tropical pasturecommunity, Colombia. Appl SoilEcol 3:263-274.

Haynes RJ; Swift RS. 1990. Stability ofsoil aggregates in relation toorganic constituents and soil watercontent. J Soil Sci 41:73-83.

Hindell RP; McKenzie BM; Tisdall JM.1997a. Destabilization of soilduring the production of earthworm(Lumbricidae) and artificial casts.Biol Fertil Soil 24:153-163.

Hindell RP; McKenzie BM; Tisdall JM.1997b. Influence of drying andageing on the stabilization ofearthworm (Lumbricidae) casts.Biol Fertil Soil 25:27-35.

Jiménez JJ; Moreno AG; Decaëns T;Lavelle P; Fisher MJ; Thomas RJ.1998. Earthworm communities innative savannas and man-madepastures of the Eastern Plains ofColombia. Biol Fertil Soils28:101-110.

Jones CG; Lawton JH; Shachak M. 1994.Organisms as ecosystem engineers.Oikos 69:373-386.

Jones CG; Lawton JH; Shachak M. 1997.Positive and negative effects oforganisms as physical ecosystemengineers. Ecology 78:1946-1957.

Kemper WD; Rousenau RC. 1986.Aggregate stability and sizedistribution. En: Klute A, ed.Methods of soil analysis. AmericanSociety of Agronomy (ASA) and SoilScience Society of America (SSSA),Madison, WI, Estados Unidos.p 425-442.

Kooyman C; Onck RFM. 1987. Theinteractions between termiteactivity, agricultural practices andsoil characteristics in Kisii District,Kenya. Wageningen AgriculturalUniversity, Holanda.

Lal R. 1988. Effects of macrofauna on soilproperties in tropical systems. AgricEcosyst Environ 24:101-116.

Lavelle P. 1979. Relations entre typesécologiques et profilsdémographiques chez les vers deterre de la savane de Lamto (Côted’Ivoire). Rev Ecol Biol Sol16:85-101.

Lavelle P. 1996. Diversity of soil faunaand ecosystem function. Biol Intern33:3-16.

Lavelle P. 1997. Faunal activities and soilprocesses: adaptive strategies thatdetermine ecosystem function. AdvEcol Res 27:93-132.

Lavelle P; Pashanasi B; Charpentier F;Gilot C; Rossi J-P; Derouard L;Andre J; Ponge JP; Bernier N. 1998.Large-scale effects of earthworms onsoil organic matter and nutrientdynamics. En: Edwards CA, ed.Earthworm ecology. St. LuciesPress, Boca Ratón, FL, EstadosUnidos. p 103-122.

Lee KE. 1985. Earthworms: their ecologyand relationships with soils andland use. Academic Press, Orlando,FL, Estados Unidos.

192


Lee KE; Foster RC. 1991. Soil fauna andsoil structure. Aust J Soil Res29:745-775.

Lee KE; Wood TG. Physical and chemicaleffects on soils of some Australiantermites, and their pedologicalsignificance. Pedobiologia11:376-409.

Legendre P; Vaudor A. 1991. The Rpackage: multidimentionalanalysis, spatial analysis.Université de Montréal, Canadá.

Lilliefors HW. 1967. The Kolmogorov-Smirnov test for normality withmean and variance unknown. J AmStat Assoc 62:399-402.

Lobry-de-Bruyn LA; Conacher AJ. 1990.The role of termites and ants in soilmodification: a review. Aust J SoilRes 28:55-93.

Lobry-de-Bruyn LA; Conacher AJ. 1995.Soil modification by termites in theCentral Wheatbelt of WesternAustralia. Aust J Soil Res33:179-193.

Marinissen JCY. 1990. Mechanisms ofstabilization of casts and artificialcasts. Biol Fertil Soils 9:163-167.

Petal J. 1978. The role of ants inecosystems. En: Brian MV, ed.Production ecology of ants andtermites. Cambridge UniversityPress, Reino Unido. p 293-325.

Rangel AF; Thomas RJ; Jiménez JJ;Decaëns T. 1999. Nitrogendynamics associated withearthworm casts of Martiodriluscarimaguensis Jiménez and Morenoin a Colombian savanna Oxisol.Pedobiologia 43:557-560.

Rossi J-P. 1998. Rôle fonctionnel de ladistribution spatiale des vers deterre dans une savane humide deCôte d’Ivoire. Tesis (Ph.D.).Université Pierre et Marie Curie-Paris VI, Francia.

Shipitalo MJ; Protz R. 1989. Chemistryand micromorphology ofaggregation in earthworm casts.Geoderma 45:357-374.

Thioulouse J; Chessel D; Dolédec S;Olivier JM. ADE-4: a multivariateanalysis and graphical displaysoftware. Stat Comput 7:5-83.

Tisdall JM. 1991. Fungal hyphae andstructural stability of soil. Aust JSoil Res 29:729-743.

Tisdall JM. 1994. Possible role of soilmicroorganisms in aggregation insoils. Plant Soil 159:115-121.

Weber NA. 1972. Gardening ants, theAttines. Mem Am Phil Soc 92:1-146.

Wood TG; Sands WA. 1978. The role oftermites in ecosystems. En: BrianMV, ed. Production ecology of antsand termites. Cambridge UniversityPress, Reino Unido. p 245-292.


193

V = π R2l

Cono: Cono truncado: Esfera:

Placa: Paraboloide: Cilindro:

h

rr

lh

r

h

r

h

r

R

R

Apéndice 1. Formas geométricas empleadas en laevaluación del volumen de las estructurasbiogénicas halladas en la superficie delsuelo.

H

V = π r2hV = π r2h2

V = π r2h3 V = 4 πR3 3V = π H (R2 + r2 + Rr)3

194


Apéndice 2. Otras estructuras biogénicas encontradasen la superficie de los suelos de la sabanade Carimagua.

Foto 11-8A. Montículo epígeo de una colonia de hormigas Atta laevigata en la sabana nativa (escala:longitud de la foto = 3 m).

Foto 11-9A. Montículo epígeo y entrada de una colonia de hormigas Pheidole sp.1 en la sabana nativa(escala: longitud de la foto = 10 cm).


195

Foto 11-10A. Montículo epígeo y entrada de una colonia de hormigas Pheidole sp.2 en la sabana nativa(escala: longitud de la foto = 20 cm).

Foto 11-11A. Montículo epígeo y entrada auna colonia de hormigasAcromyrmex landolti en lasabana nativa (escala: longitudde la foto = 30 cm).

Apéndice 2. (Continuación).

196


Foto 11-12A. Montículo epígeo y entrada de una colonia de Crematogaster sp. en la sabana nativa(escala: longitud de la foto = 30 cm).

Foto 11-13A. Montículo epígeo de una colonia de termitas Microcerotermes sp. en la sabana nativa(escala: longitud de la foto = 30 cm).



197

Foto 11-14A. Desagregación y fragmentación total de un montículo epígeo de una colonia de termitasSpinitermes sp. y dispersión de los agregados libres sobre la superficie del suelo de lasabana nativa (escala: longitud de la foto = 50 cm).

Foto 11-15A. Turrículos de M. carimaguensis parcialmente fragmentados en agregados libres que seesparcen sobre la superficie del suelo de la sabana nativa (escala: longitud de lafoto = 30 cm).


198


ResumenLa definición de ingenieros delecosistema se aplica plenamente alas lombrices de tierra. Las hecesque éstas producen, por ejemplo,son estructuras de gran importanciaen la regulación de algunos procesosdel suelo. No obstante, la vidamedia y la tasa de degradación deestas estructuras se han estudiadomuy poco. En este trabajo sedeterminó, en una parcela de sabananativa y en un pastizal intensivo, ladinámica de la desaparición de lasheces depositadas en la superficiedel suelo por la especie de lombrizanécica Martiodrilus carimaguensis ylos cambios producidos en laspropiedades físicas de dichas heces.En ambos sistemas de uso de latierra, las heces estaban formadaspor una superposición de capas quelas lombrices depositaban durantevarios días. La vida media de lasheces varió de 2 a 11 meses en unpastizal bajo pastoreo y en un

pastizal protegido, respectivamente,y fue de 5 meses en la sabana sinpastoreo. Las heces secaspermanecieron durante más de unaño sobre la superficie del suelo.

La desaparición de las heces sedebió, principalmente, a los impactosproducidos por las gotas de lluvia yal efecto del pisoteo del ganado. Ladensidad aparente (DA) de las hecesfrescas fue mayor (+17%, P < 0.05)que la del suelo circundante en lasabana o equivalente a la del suelo(-1%, P > 0.05) en el pastizal. Losagregados de las heces frescas erande tamaño mayor que los del sueloen ambos sistemas de uso de latierra (+70%, P < 0.05). La DA y eltamaño de los agregadosdisminuyeron con el envejecimientode las heces, y son –29% y –24%para la primera y –68% y –80% parael segundo, en el pastizal y en lasabana, respectivamente. Se observótambién que algunosmacroinvertebrados horadaban lasheces y eran parcialmenteresponsables de la degradación físicade éstas a lo largo del tiempo.

Palabras clave: heces superficialesde lombrices, ingenieros delecosistema, Martiodriluscarimaguensis, propiedadesfísicas, sabana

CAPÍTULO 12

Dinámica de la Degradación de lasHeces Superficiales de la Lombriz deTierra en Areas de Sabana y dePastizal en los Llanos Orientales deColombia1

T. Decaëns*

1. Publicado en Biology and Fertility of Soils32(2), p 149-156, por Decaëns. Copyright ©2000 de Springer. Impreso con permiso de lacasa editorial.

* Laboratoire d’Écologie des Sols Tropicaux(IRD)/Unidad Suelos y Nutrición de Plantas(CIAT), IRD-Bondy, 32 Av. Henri Varagnat,F-93143 Bondy Cedex, Francia.

Dinámica de la Degradación...

199

IntroducciónEn numerosos estudios se handescrito las propiedades físicas delas heces de las lombrices de tierra.El tamaño y la forma de talesestructuras están determinadas, engran parte, por el tamaño y loshábitos alimenticios de las especiesque las producen, pero también loestán por la textura del sueloingerido (ver la revisión de Barois etal. 1999 y de Lee 1985). Se handescrito dos grandes grupos deheces: las globulares, es decir, lasque están formadas por agregadoscompactos y estables de grantamaño (van de unos milímetroshasta unos poco centímetros), y lasgranulares, o sea, las que estánformadas por agregados de tamañopequeño (menores que 1 mm) yligeramente estables (Lee 1985). Laproducción combinada de estos dostipos de heces por una comunidadcompuesta por diversas lombrices detierra regula la estructura del suelode manera favorable, ya que lasespecies de menor tamaño soncapaces de romper los agregadosmás compactos producidos por lasespecies más grandes (Blanchart etal. 1997; Rossi 1998).

Las lombrices de tierra seconsideran uno de los grupos másimportantes entre los ingenierosecológicos del suelo (sensu Jones etal. 1994), es decir, de losinvertebrados del suelo que regulanvarios procesos del suelo mediante laproducción de estructuras físicas(canales, agregados, montículos, etc.)(Anderson 1995; Lavelle 1996, 1997).Aunque se conoce bien laimportancia, en términosfuncionales, de las heces de laslombrices en la regulación de dichosprocesos, la vida media y la dinámicade la degradación de estasestructuras son aún bastantedesconocidas. Por consiguiente,

tiene mucha importancia lainvestigación de estos dos aspectospara comprender el impacto de losingenieros del ecosistema en elambiente (Jones et al. 1997).

El objetivo de este estudio fuedescribir la dinámica de ladegradación de las hecessuperficiales producidas porindividuos de la especie anécicaMartiodrilus carimaguensis Jiménez yMoreno en la sabana nativa y en unpastizal intensivo de los LlanosOrientales de Colombia. Se midió laDA y el tamaño de los agregadosbiogénicos con el fin de evaluar elimpacto de dicha dinámica en laestructura del suelo. Losmacroorganismos, o sea, losmacroinvertebrados y las raicillas, semuestrearon dentro de las hecespara establecer el impacto deaquéllos en la degradación de éstas.

Materiales y Métodos

Sitio del estudioEl estudio se realizó en la estaciónexperimental Carimagua (4°37’ N,71°19’ O) de CIAT-CORPOICA, quepertenece a la unidad fitogeográficade las sabanas isohipertérmicas biendrenadas de los Llanos Orientales deColombia. El clima es de tiposubhúmedo tropical; en él, latemperatura registra un valor medioanual de 26 °C y la precipitación de2300 mm. Hay además una épocaseca muy definida que dura desdenoviembre-diciembre hasta marzo decada año (datos del CIAT). En laFigura 12-1 se presenta laacumulación de la precipitación porperíodos de 15 días. La vegetacióndel sitio de estudio varía con latopografía: hay sabanas abiertas enlas áreas altas (o ‘altos’) y bosques degalería o sabanas inundables en lasáreas bajas (o ‘bajos’). Los suelos

200


son Oxisoles (Tropeptic Haplustoxisohipertérmicos) en los altos yUltisoles (Ultic Aeric Plintaquox) enlos bajos. Ambos tipos de suelospresentan propiedades físicasfavorables (como agregación,porosidad, retención de humedad),acidez alta [pH (H2O) < 5], y unafertilidad química muy baja(saturación de Al > 80%, CIC< 5 meq/100 g).

Parcelas experimentalesEl experimento se realizó en dossistemas diferentes de uso de latierra ubicados en un Oxisol biendrenado. Las parcelasexperimentales de ambos sistemas,que distaban entre sí 60 m, son lassiguientes:

- Una parcela de sabana nativacubierta de Trachypogon vestitusAnders, protegida de la quema ydel pastoreo durante 4 años, yexplotada a la manera tradicionalque incluye una quema anualdurante la época seca. Estaparcela fue quemada en febrerode 1996 y después quedó

protegida de la quema durante elexperimento.

- Un pastizal de 3 años en que sesembraron Brachiaria humidicola(Rendle), Arachis pintoi Krap. yGreg., Stylosanthes capitata Vog. yCentrosema acutifolium Benth., yque fue pastoreado por ganado deraza cebú, con una carga animalde 2.0 animales/ha.

Diseño experimentalDe las ocho especies de lombrices detierra presentes en la sabana nativadel área de estudio (Jiménez et al.1998a) se escogió M. carimaguensis,porque es la única que deposita unacantidad grande de heces en lasuperficie del suelo. Las hecesproducidas por esta especie sonestructuras grandes (hasta de 15 cmde altura), con forma de torre, cuyaproducción dura, generalmente,varios días (los turrículos). Estaespecie, además, se adapta muy biena algunos agroecosistemas (pastizalesintensivos, en especial) y puedeconsiderarse como un agenteimportante en el manejo biológico dela fertilidad y de la estructura delsuelo (Jiménez et al. 1998b).

El experimento comenzó en mayode 1996, al inicio de la época delluvias, durante el pico de máximaactividad de las lombrices (Jiménez etal. 1998a). Se consideraron dossituaciones diferentes en el pastizal:(a) heces expuestas al pisoteo delganado y (b) heces protegidas delpisoteo de los animales mediantejaulas metálicas. En ambos sistemas(sabana y pastizal) y en cada una delas situaciones (a y b) se identificaronindividualmente con pequeñas placasmetálicas 300 heces deM. carimaguensis, las cuales sedistribuyeron en cuatro grupos de75 heces cada uno, relativamentecercanos uno de otro (a unos 30 cmen el pastizal y a 2 m en la sabana).

Figura 12-1. Precipitación acumulada enperíodos de 15 días (en cadaintervalo de 30) durante el tiempodel estudio.

0 30 60 90 120 150180210 240 270 300 330

250

200

150

100

50

0Prec

ipit

ació

n a

cum

ula

da (m

m)

Tiempo desde el comienzode la deposición (días)

Primeraquincena

Segundaquincena


201

Sólo se escogieron heces frescaspequeñas, es decir, las que sehallaban al inicio del proceso dedeposición. Este procedimientopermitió asegurar la presencia de laslombrices en las galerías junto a lasheces marcadas y evitar, además,cualquier efecto acumulativo en lasheces como resultado de la presenciaprolongada de las lombrices antesdel inicio del experimento.

Clasificación de las hecesLas heces se observaron a los 0, 1, 2,3, 4, 7, 14, 21, 30, 45, 60, 105, 150,195, 240 y 330 días después delinicio de la deposición. En cadafecha y en cada situación (sabana opastizal, protegido o expuesto alpisoteo del ganado), seinspeccionaron todas las heces y seasignaron a uno de los cuatro grupossiguientes, según su aspecto físico:(a) heces frescas (en estado dedeposición), (b) heces secas eintactas, (c) heces secas yfracturadas, (d) heces destruidas odesaparecidas (o de ambos aspectos).

Propiedades físicas de lashecesSe establecieron las propiedadesfísicas de las heces halladas en lasabana nativa y en el pastizal,ambos protegidos del pisoteo delganado. Se tomaron muestras de lasheces a los 0, 1, 2, 7 y 14 días yluego a los 1, 2, 3.5, 5, 6.5, 8 y11 meses después de la deposición.En cada fecha se recolectaron dosheces al azar de cada grupo de 75, esdecir, 8 heces por fecha.

La DA de las heces se determinóen fragmentos de unos 10 g, de loscuales se tomaron, en cada fecha,una media de 12 fragmentos porcada grupo de heces; la densidad secalculó por el método deldesplazamiento de agua (las

muestras fueron selladaspreviamente con Parafilm).

La distribución de los agregadosen clases según su tamaño se evaluópor el método estándar del tamizadoen húmedo (Blanchart 1990; Kempery Rousenau 1986). Las heces sesecaron al aire durante 4 días y sedejaron caer sobre una superficiedura para disociar los agregados.Estos fueron luego tamizados en unacolumna de tamices de 0.053, 0.125,0.250, 0.5, 1, 2, 5 y 10 mm de luz enel entramado. Cada fracción se secóen el horno a 75 °C durante 48 horasy después se pesó. La distribuciónde los agregados en clases según sutamaño se relacionó con su diámetroponderal medio (DPM), comosugieren Kemper y Rousenau (1986):

y la fracción de agregados:

donde es el diámetro medio de losagregados de cada fracción; Mtamiz esel peso seco de las partículasretenidas en el tamiz i; esel peso seco de la muestra total.

Se hicieron cortes finos en hecesfrescas y en heces de 5 meses deedad, que habían sido impregnadasen resina de poliéster Se hicierontres cortes en cada una de las dosfechas de muestreo. Los cortes seobservaron en una lupa binocular debaja magnificación (X3) paradescribir la estructura interna de lasheces y calcular, “a groso modo”, larelación proporcional de losdiferentes materiales que lasconstituían. Este proceso secomplementó con observaciones bajola lupa binocular (X4) de lamorfología externa de muestras noimpregnadas secadas al aire.

i

n

iiwxDPM

1

totalmuestra

tamizi M

Mw )(

ix

Mmuestra total

202


Muestras de raíces y demacroinvertebradosSe tomaron muestras de otras dosheces de cada grupo a los 0, 7, 14,30, 60, 105, 150, 195, 240 y330 días después de haber sidodepositadas, con el fin de determinarla biomasa de las raicillas y de losmacroinvertebrados (o sea, aquéllamayor que 2 mm) que estuvieranpresente en las heces. Losmacroinvertebrados se extrajeronmanualmente y las heces se lavaronen un tamiz de 0.053 mm de luz en latrama para extraer las raíces. Lasraíces vivas se separaronmanualmente, según su color, de lasmuertas y de los fragmentos dehojarasca. Los macroinvertebradosse guardaron en alcohol al 70%.Tanto las raíces como losmacroinvertebrados se secaron alhorno a 75 ºC durante 48 horas yluego se pesaron.

Propiedades físicas del sueloSe tomaron muestras del suelo en dosfechas (julio de 1996 y julio de 1997)para evaluar el DPM de los agregadosdel suelo y su DA. Para el DPM setomaron tres muestras al azar encada parcela experimental con uncilindro de aluminio de 10 cm dediámetro y 10 cm de altura. El suelose secó durante 48 horas y, medianteel tamizado en húmedo (antesdescrito), se distribuyeron losagregados en clases según sutamaño. Se tomaron seis muestrascon un cilindro de aluminio de 5 cmde diámetro y 10 cm de altura paraevaluar la DA del suelo. Lasmuestras se secaron a 70 °C en elhorno durante 48 horas y después sepesaron.

Análisis estadísticoSe empleó el test de Kolmogorov-Smirnov (Lilliefors 1967) para

comprobar si la frecuencia de losdatos sigue una distribución normal.Estos se transformaron antes delanálisis, siempre que era necesario,para reducir la asimetría de ladistribución mencionada. Lanormalización de los datos seconsiguió con la transformación Box-Cox (Sokal y Rohlf 1995) que es lasiguiente:

y = (xδ 1)/δLa prueba de normalidad y la

transformación se obtuvieronempleando el programa VerNorm 3.0del “R package” (Legendre y Vaudor1991).

Para probar que la edad dedeposición de las heces y el sistemade uso de la tierra ejercían un efectoen la biomasa de las raíces, de losmacroinvertebrados y de losmacroorganismos (raíces +macroinvertebrados) presentes en lasheces, así como en el DPM y en la DAde las mismas heces, se llevó a caboun ANOVA de dos vías. Los nivelesde probabilidad se ajustaronempleando la corrección deBonferroni para pruebas múltiplesencajadas (Cooper 1968); así, losniveles de 0.05, 0.01 y 0.001quedaron, respectivamente, como0.005 [= 0.05/(2 × 5)], 0.001 [= 0.01/(2 × 5)] y 0.0001 [= 0.001/(2 × 5)]. Lacomparación de las medias se hizocon la prueba de Fisher a un nivel designificación de 0.05.

El efecto que la colonización delas heces por los macroorganismoscausaba en el DPM de las mismasheces y en su DA se probó medianteregresiones lineales simples. Lasignificación de los coeficientes r seprobó en los niveles de significación0.05, 0.01 y 0.001.

ResultadosLas heces superficiales de losindividuos de M. carimaguensis son


203

globulares (sensu Lee 1985) y estánformadas por agregados de grantamaño que semejan una torre (elturrículo) (Jiménez et al. 1998b).Tienen un diámetro que oscila entre3 y 6 cm, su altura fluctúa entre 2 y10 cm y, en promedio, su peso secoes de 25 g. Las heces más grandesllegan a 15 cm de altura y pesanhasta 400 g (peso seco).Generalmente, las lombricesdepositan las heces sobre la entradade la propia galería durante variosdías y, a veces, durante algunassemanas. Depositan capassucesivas de deyecciones que tienenunos pocos centímetros de diámetroy de altura (Foto 12-1). Las hecesestán constituidas, por tanto, poruna superposición de capas dediferentes edades, donde las másviejas (las secas y duras) se localizanen la base y las más recientes(frescas y blandas) en la partesuperior. Las heces no se secantotalmente hasta que las lombriceshayan abandonado definitivamente

sus galerías (Decaëns et al. 1999a).Las heces secas son unaacumulación de capas circulares queconforman una estructurasubcilíndrica compuesta pordiferentes agregados. Pasados unosmeses, las heces se rompen en formaprogresiva, probablemente por elimpacto de la lluvia y por el pisoteodel ganado, y los agregados sedispersan sobre la superficie delsuelo.

En las tres situacionesestudiadas, una fracción importantede las heces permaneció húmedadurante los 4 días que siguieron alcomienzo de la deposición(Figura 12-2). Durante este tiempo,las heces están expuestas a unarápida degradación por la acción delas gotas de lluvia, aunque lacontinua producción de heces por lalombriz lleva a la formación de unturrículo estable. La cantidad deheces secas aumentó más adelante yalcanzó el 100% de su poblacióntotal después de 7 días, en la

Foto 12-1. Turrículo fresco de Martiodrilus carimaguensis sobre la superficie del suelo de la sabananativa.

1 cm

204


Figura 12-2. Modificaciones de la estructura física de una población de 300 heces de M. carimaguensisa lo largo del tiempo.

100

75

50

25

0

0 1 2 3 4 7 14 21 30 45 60 105 150 195 200 330

Hec

es (%

)

100

75

50

25

0

Hec

es (%

)

100

75

50

25

0

Hec

es (%

)

Tiempo desde comienzo de deposición (días)

Frescas Secas Rotas Desaparecidas

Pastizal pastoreado

Pastizal protegido

Sabana


205

sabana, y de 21 días, en el pastizal.A partir de ese momento, se inició ladestrucción progresiva de las heceshasta que desaparecieron porcompleto de la superficie del suelo.Este comportamiento, que se observóen las tres situaciones ensayadas,ocurrió más rápidamente en elpastizal sometido al pisoteo delganado. La vida media de las hecesfue de 5 meses en la sabana nativa,de 2 meses en el pastizal bajopastoreo, y de 11 meses en el pastizalprotegido del pisoteo del ganado.

Las propiedades físicas de lasheces se modificaron durante suenvejecimiento. En ambos sistemas,el DPM disminuyó lentamentedurante los primeros 5 meses y con

más rapidez entre el quinto y elsexto mes (–68% y –80% entre elprimer día y el sexto mes en elpastizal y en la sabana,respectivamente). Pasado esteperíodo, la DPM aumentó hasta eldecimoprimer mes (+81% y +65% enel pastizal y en la sabana,respectivamente) (Figura 12-3,Cuadro 12-1). La DA de las heces semantuvo constante durante laprimera semana después de ladeposición y luego descendió,progresivamente, hasta el final delperíodo de observación (–29% y–24% en el pastizal y en la sabana,respectivamente) (Figura 12-3,Cuadro 12-1). La DA de las hecesproducidas en la sabana fue

Figura 12-3. Dinámica del diámetro ponderal medio, DPM, de los agregados que forman las heces (A) ydensidad aparente, DA, de éstas (B) en individuos de M. carimaguensis, en la sabana y enel pastizal introducido (las líneas representan el error estándar).


0 1 2 3 4 5 6 7 30 60 90 120 150 180 210 240 270 300 330

16

14

12

10

8

6

4

2

0

DPM

(mm

)

1.6

1.4

1.2

1.0

0.8

DA

(g/c

m3)

A

Pastizal intensivo Sabana nativa

B

206


Cuadro 12-1. ANOVA de dos vías para las siguientes variables: el diámetro ponderal medio de losagregados (DPM), la densidad aparente (DA), la biomasa radicular (B Raíz), la biomasade macroinvertebrados (B Macroinv.) y la biomasa de macroorganismos (B Macroorg.).Se indican el valor de la F y el error medio cuadrado. Cada prueba es significativa a laprobabilidad corregida de Bonferroni [probabilidad total/(n de variables x n de pruebas)]para los niveles de significación P = 0.05 (*), P = 0.01 (**) y P = 0.001.

Fuente de gl DPM DA gl B Raíz B Macroinv. B Macroorg.variación

Sistema (A) 1 0.37 NSa 47.5 *** 1 42.47 *** 3.07 NS 25.80 ***Edad turrículo (B) 11 32.92 *** 14.26 *** 9 4.07 *** 2.74 * 5.39 **A x B 11 1.16 NS 0.74 NS 9 3.77 ** 0.88 NS 1.55 NSError medio 0.30 0.02 6.23x10-9 1.88x10-14 2.83x10-5

cuadradoError gl 69 234 140 140 140

a. NS = no significativo.

10 veces superior a la de las hecesproducidas en el pastizal (P < 0.001).

Las raíces colonizaron las hecesdesde la primera semana de laformación de éstas. La biomasaradicular aumentó rápida ysignificativamente en las hecesdepositadas en el pastizal, perodecreció en las heces producidas enla sabana (Figura 12-4,A,Cuadro 12-1). En las heces de másde un mes de edad se encontraronlos primeros macroinvertebrados(Figura 12-4,B) y la biomasa de éstosaumentó significativamente, y en lamisma relación proporcional, enambos sistemas de uso de la tierra(Cuadro 12-1). Finalmente, labiomasa de los macroorganismosaumentó de manera significativadesde la primera semana en queocurrió la deposición de heces(Figura 12-4,C, Cuadro 12-1).

En ambos sistemas de uso de latierra, las regresiones linealesmostraron una correlación negativasignificativa entre la DA de lasheces y la biomasa de losmacroinvertebrados que lascolonizaban (Figura 12-5,A). En elpastizal, la biomasa radicular y la delos macroinvertebrados manifestóuna correlación significativa ynegativa respecto al tamaño de los

agregados que formaban las heces(Figura 12-5,B).

Los agregados que producían losindividuos de M. carimaguensiscomo heces frescas eran de mayortamaño que los agregados del suelo(Figura 12-6,A). Esta diferencia fueespecialmente significativa (alrededorde +70%) tratándose de hecesfrescas, pero no lo fue en el caso delas heces secas. En ambos sistemas,la DA de las heces secas fue siempresignificativamente menor que la delas heces frescas (Figura 12-6,B). Enel pastizal, la DA de las heces secasfue también inferior a la del sueloque las circundaba.

La observación de las seccionesdelgadas de las heces permitiócaracterizar del modo siguiente suestructura interna:

- Las heces frescas producidas enel pastizal tenían una grancantidad de fragmentos vegetalesidentificables (aproximadamente,el 50% del volumen total de ladeposición). Esa cantidad deresiduos vegetales variabaampliamente de una a otra partedel turrículo. Se observarontambién cristales de cuarzo enuna proporción relativamentealta (≅ 5%). El espacio restante


207

0.20

0.15

0.10

0.05

0

Peso

sec

o de

raí

ces

(g/1

00 g

hec

es s

ecas

)

0.20

0.15

0.10

0.05

0Peso

sec

o de

mac

roin

vert

ebra

dos

(g/1

00 g

hec

es s

ecas

)

A

B

0 10 30 45 60 90 120 150 180 210 240 270 300 330

Peso

sec

o de

mac

roor

gan

ism

os(g

/100

g h

eces

sec

as)

0.20

0.15

0.10

0.05

0

C

Pastizal intensivo Sabana nativa


Figura 12-4. Dinámica de la biomasa de (A) las raíces, (B) los macroinvertebrado y (C) losmacroorganismos (raíces + macroinvertebrados) presentes en heces de diferente edadde individuos de M. carimaguensis, en la sabana y en el pastizal mejorado (las líneasrepresentan el error estándar).

208


Figura 12-5. Resultados de las regresiones lineales simples entre la biomasa de los macroorganismosencontrados en las heces de individuos de M. carimaguensis y las siguientes propiedadesfísicas: (A) densidad aparente, DA, y (B) diámetro ponderal medio, DPM, de los agregados.* P<0.05, ** P<0.01, *** P<0.001, NS = no significativo.

Biomasa macroorganismos(g/100 g heces secas)

DA

de

las

hec

es (g

/cm

3 )1.5

1.4

1.3

1.2

1.1

1.0

0.9

0.80 0.05 0.10 0.15

r = 0.67*

A

r = 0.80**

Biomasa macroorganismos(g/100 g heces secas)

DPM

de

los

agre

gado

s (m

m) 15.0

12.5

10.0

7.5

5.0

2.5 0 0.05 0.10 0.15

r = 0.53NS

B

r = 0.94**

Figura 12-6. (A) Diámetro ponderal medio, DPM, de los agregados y (B) densidad aparente, DA, de lasheces frescas y secas de las parcelas de sabana y de pastizal mejorado. Las letrasdiferentes indican diferencias significativas a P < 0.05 (las líneas representan el errorestándar).

DPM

(mm

)

12

10

8

6

4

0

a b a a b a

A

DA

(g/c

m3 )

1.50

1.25

1.00

0.75

0.50

0.25

0

B

Sabana nativa Pastizal mejorado

Sabana nativa Pastizal mejorado

Suelo Heces frescas Heces secas

a b a ab ab c


209

Foto 12-2. Sección delgada (corte horizontal subaxial) de un turrículo fresco de M. carimaguensisrecolectado en el pastizal intensivo.

Foto 12-3. Sección delgada (corte horizontal subaxial) de un turrículo de 5 meses deM. carimaguensis recolectado en el pastizal intensivo (1 = galería excavada por unatermita; 2 = fractura de contracción).

2

1

1 cm

1 cm

estaba ocupado por un materialfino y amorfo de color negro(Foto 12-2).

- Las heces frescas de la sabanaestaban constituidas,principalmente, por plasmaamorfo en el que se incrustabanalgunos cristales de cuarzo (≅ 5%)y fragmentos vegetales (≅ 5%). Enambos sistemas, los bordes de las

heces eran regulares y presentabanun córtex muy delgado en superiferia.

- En las heces viejas se observarondos tipos de fracturas (Foto 12-3):(a) fracturas o espacios abiertosdonde antes se encontrabanresiduos vegetales y cuyas paredesconcuerdan (¿fracturas decontracción?) y (b) fracturas o

210


cavidades de paredesredondeadas abiertas al plasma,sin concordancia entre lasparedes (¿galerías horadadas enlas heces por otrosinvertebrados?). Los bordes delas heces viejas eran irregularesy el córtex había desaparecidocasi por completo.

La observación, en la lupabinocular, de la morfología externade las heces confirmó la evolución delos bordes observada en lassecciones finas. Las heces dereciente producción presentaban unaspecto regular y liso (Fotos 12-1 y12-4). Los bordes de las heces viejas(5 meses de edad) mostrabanindicios de actividad de losinvertebrados más pequeños. Estaactividad consistía, principalmente,en galerías de 1 mm de diámetro enlas que se encontraban,habitualmente, termitaspertenecientes a la subfamiliaNasutitermitinae (géneros Amitermessp. y Velocitermes sp.) (Foto 12-5).Se observaron, además, numerosasbolitas fecales que depositaban,

probablemente, las mismas especiesde Nasutitermitinae sobre lasuperficie contigua al turrículo.

DiscusiónLa dinámica de la formación de lasheces confirma el hábitosemisedentario de los individuos deM. carimaguensis, que fue descritopreviamente por Jiménez et al.(1998b). La mayoría de las lombricesde tierra permanecieron activas ensus galerías durante varios díasconsecutivos a partir del inicio de ladeposición, lo que se demostró por lapresencia de deposiciones frescas enel extremo superior del turrículo. Elhecho de que algunos individuosabandonen sus galerías mientrasque otros permanecen en ellasdurante varias semanas más es aúnun misterio. Cuando una lluviafuerte satura las galerías, laslombrices de tierra se sientenobligadas a desplazarse en masa a lasuperficie del suelo; sin embargo,otros factores importantes puedeninducir tal comportamiento, por

Foto 12-4. Vista externa de un turrículo fresco de M. carimaguensis recolectado en el pastizalintensivo.

1 cm


211

ejemplo, la búsqueda de comida, laevasión de un depredador o lainvasión de las galerías por otrosorganismos no deseados (Mather yChristensen 1988). Parece tambiénque las lombrices de tierraabandonan las galerías másrápidamente en una parcela desabana que en una de pastizal, yesto sugiere que la escasez dehojarasca, mayor en la sabanarecientemente quemada que en unpastizal, sería otro factor queestimularía la movilidad de laslombrices.

En algunos estudios se hamencionado la longevidad (de uno avarios años) de las estructurasproducidas por las lombrices,aunque tales estudios siempre serefieren a las estructuras del interiordel suelo (Blanchart et al. 1989,

1997). En este estudio se observóque algunas de las hecespermanecieron más de un año sobrela superficie del suelo, lo que pruebaque estas estructuras sonpersistentes cuando están rodeadasde óptimas condiciones. Lalongevidad de las heces superficialesparece depender de la densidad de lacubierta vegetal y de la intensidaddel pisoteo del ganado. En la sabananativa, la quema anual reduce lacubierta herbácea (en una parcelaprotegida) en unos 500 g/m2 demateria fresca y en 10 a 300 g/m2 demateria fresca, 2 semanas y6 meses después del fuego,respectivamente (Decaëns, datos nopresentados); este efecto acelera lafragmentación y la desaparición delas heces porque quedan expuestas alos impactos de las gotas de lluvia.

Foto 12-5. Vista externa de un turrículo de 5 meses de M. carimaguensis recolectado en el pastizalintensivo. (1 = turrículo cubierto por heces, 2 = turrículo perforado por galeríasconstruidas por termitas de la subfamilia Nasutermitinae.)

2 1

1 cm

212


En parcelas recién quemadas, laslluvias fuertes pueden generar talescorrentía que arrastran las heceshacia los bajos. Este fenómeno seobservó justo al inicio delexperimento, cuando se produjo unafuerte tormenta (75 mm en 2 horas)que ocasionó la desaparición de lamitad de los turrículos marcados enla sabana nativa; no se observó elmismo efecto en el pastizal. En esteúltimo, la cubierta vegetal es gruesa(de 400 a 500 g/m2 de materiafresca) y permanente (Decaëns, datosno presentados) y, aunque evita laescorrentía, no puede impedir que elpisoteo del ganado acelere ladestrucción de los turrículos. Esnecesario investigar más el efecto detales procesos en la erosión y en laspérdidas de suelo derivadas de laescorrentía.

La presencia de una cantidadconsiderable de residuos orgánicosen los turrículos del pastizal explicala baja DA de éstos en comparacióncon los depositados en la sabana.En ausencia de tales fragmentos, lacompactación del suelo durante laformación de las heces puedeexplicarse por las siguientes razones:

- formación de uniones órgano-minerales durante el recorridodel suelo por el tracto digestivode las lombrices;

- reabsorción de agua en la parteposterior del intestino de laslombrices;

- compactación mecánica en elpigidio durante la excreción de ladeposición (Blanchart et al.1993).

La abundancia relativa defragmentos vegetales en las heceshalladas en el pastizal demuestratambién que los individuos deM. carimaguensis ingieren, al menosocasionalmente, hojarasca fresca

además de suelo. La ausencia dehojarasca en la superficie de lasabana quemada es, ciertamente, larazón de que se hayan observado tanescasos fragmentos vegetales en lasheces depositadas en la parcela desabana. Guggenberger et al. (1996)sostienen que la materia orgánica(MO) confiere mayor estabilidadestructural a las heces de losindividuos de M. carimaguensis que alas muestras del suelo circundante aellas. Esa MO, por su parte, esprotegida en las heces de lamineralización rápida, de modo quela producción de turrículos puedecontribuir a la formación de unareserva de C en el suelo (Lavelle yMartin 1992, Lavelle et al. 1998;Martin 1991).

El córtex presente en la periferiade las heces ha sido descrito en laespecie Millsonia anomala Omodeo(Megascolecidae) y su formación sedebe a la readsorción de agua en laparte final de los tractos (procesodigestivo), acción que atrae laspartículas finas hacia la periferia delas heces antes de su excreción(Blanchart et al. 1993). El córtexpodría reforzar la estabilidadestructural de las heces y crear lascondiciones anaeróbicas queconducen a una menormineralización de la MO contenidaen las heces (Blanchart et al. 1993;Elliott et al. 1990).

La reducción del tamaño de losagregados y de su DA se debe enparte, probablemente, a los cambiosde temperatura y de humedad queestimulan la formación de fisuras decontracción y debilitan la estructurade las deposiciones. Asimismo, lacolonización de las heces por algunosmacroorganismos(macroinvertebrados y raicillas)propicia la formación de galerías ycámaras en su interior. Estefenómeno se debe, principalmente, a


213

la acción de especies del géneroNasutitermes (Isoptera:Nasutitermitinae), que horadan elinterior de las heces y lasfragmentan en agregados máspequeños. Otros estudios handemostrado también que las especiespequeñas son capaces de romper lasheces de las especies más grandes yreducirlas a agregados máspequeños y débiles (Blanchart et al.1997; Derouard et al. 1997; Rossi1998). Esta situación de equilibrioentre la producción y la destrucciónde las heces grandes por especies dediferentes tamaños tiene comoresultado una regulación activa de laestructura del suelo. El procesoimpide la acumulación de hecesgrandes y compactas sobre lasuperficie del suelo la cual, enalgunos casos, conduce a laformación de una capa impermeablecuyos efectos en el crecimiento de lasplantas son negativos (Blanchart etal. 1999; Chauvel et al. 1999; Rose yWood 1980).

El aumento del DPM observadoal final del experimento es un efectoartificial del diseño experimental.Con el tiempo, las heces menosestables desaparecían y las quequedaban disponibles para elmuestreo eran las más resistentes ala fragmentación. En consecuencia,la estabilidad y el tamaño de losagregados habrían sidosobreestimados en las últimas fechasdel experimento. La mismadificultad tendría la medición de laDA, lo que lleva a concluir que ladisminución real de la DA puede sermayor que la indicada en losresultados.

Los agregados que producen losindividuos de M. carimaguensis sonmás estables en agua que losagregados del suelo de tamañoequivalente (Guggenberger et al.1996). Esa producción puedeconsiderarse, por tanto, como un

factor determinante en la formaciónde una estructura estable de suelo(Blanchart et al. 1997; Marinissen1994). En los sistemas estudiados,las poblaciones de M. carimaguensispueden depositar al año, en lasabana y en el pastizal,respectivamente, 10 y 50 t/ha deheces secas superficiales, así como5 y 60 t/ha de heces subterráneas(Decaëns et al. 1999a). Porconsiguiente, esta especie puedeconvertir anualmente enmacroagregados del 2% al 11% delos primeros 10 cm del suelo. Estasapreciaciones apoyan algunasconclusiones obtenidas en estudiosprevios, en las que se refleja el papelque podían desempeñar laslombrices de tierra en la formaciónde una macroestructura estable enlos suelos de los pastizales deCarimagua (Gijsman 1996; Gijsmany Thomas 1995).

En conclusión, la persistencia delos turrículos producidos por laespecie anécica M. carimaguensisparece estar determinada por dosfactores antagónicos: (a) la densidadde la vegetación y de la capa dehojarasca, que protegen las heces delos impactos de la lluvia, y (b) elpisoteo del ganado, que acelera ladestrucción de las heces. Laformación de fisuras defragmentación en las heces y laactividad de los invertebrados máspequeños, que forman galerías en elinterior de ellas, pueden afectartambién, con el paso del tiempo, laestructura de estas deposiciones.

La participación de losmacroinvertebrados de menortamaño en la fragmentación de lasestructuras producidas por lasespecies de lombrices de tierragrandes apoya la hipótesis de queuna diversidad funcional altaconduce a una estabilidad mayor delos ecosistemas (Lawton y Brown1994, revisión de Blondel 1995). En

214


efecto, la conservación de unafauna funcionalmente diversa en elsuelo permite a las especiespequeñas de macroinvertebradosregular eficientemente lasestructuras producidas por lasespecies más grandes. Por último,esta combinación de efectos quecontrastan entre sí conduce a laregulación biogénica de laestructura del suelo y de laspropiedades físicas asociadas conella.

Martiodrilus carimaguensispuede considerarse un ingeniero delecosistema que regula importantesprocesos del suelo mediante lasheces que produce. Empleando laescala de las estructurasproducidas, el suelo estáconformado por macroagregadoscuyo tamaño y DA estándeterminados. La producción deuna cantidad importante de hecespuede causar, por tanto, efectossignificativos en la estructura, enlas propiedades físicas y en ladinámica de la MO del suelo, pero ala escala propia del perfil de éste.Estos efectos pueden modificar,indirectamente, los recursosespaciales (el espacio entre losporos) y tróficos (o sea, la MO) deotros invertebrados del suelo einfluir, de este modo, en el tamañoy en la organización de suscomunidades. Se han observado yadichos efectos en ciertos grupos demacroinvertebrados (Decaëns et al.1999b), pero es necesarioemprender otros estudios paracomprender, de manera másprecisa, la forma en que laslombrices de tierra pueden afectarla estructura de la comunidad delsuelo tomado como un todo.

AgradecimientosLos autores expresan suagradecimiento a R.J. Thomas,D.K. Friesen, E. Amézquita yC.G. Meléndez (CIAT) por el apoyotécnico recibido; a J.J. Jiménez(Universidad Complutense deMadrid) y a P. Lavelle, L. Mariani yJ.P. Rossi (IRD) por sus comentariosútiles a una primera versión de estecapítulo. Este trabajo fue financiadoparcialmente por el Consorcio parael Manejo de Suelos Acidos(Managing Acid Soils Consortium),perteneciente al Programa deManejo de Suelos, Agua yNutrientes (SWNM, en inglés).

ReferenciasAnderson JM. 1995. Soil organisms as

engineers: microsite modulation ofmacroscale processes. En: JonesCG; Lawton JH, eds. Linkingspecies and ecosystems. Chapmany Hall, Londres. p 94-106.

Barois I; Lavelle P; Brossard M; TondohJ; Martinez MA; Rossi J-P;Senapati B; Angeles A; Fragoso C;Jiménez JJ; Decaëns T; Lattaud C;Kanyonyo J; Blanchart E; ChapuisL; Brown GG; Moreno AG. 1999.Ecology of earthworm species withlarge environmental tolerance and/or extended distributions. En:Lavelle P; Brussaard L; Hendrix P,eds. Earthworm management intropical agroecosystems. CABInternational, Wallingford, ReinoUnido. p 57-85.

Blanchart E. 1990. Rôle fonctionneldes vers de terre dans la formationde la structure des sols de lasavane de Lamto (Côte d’Ivoire).Tesis (Doctorado). Université deRennes I.

Blanchart E; Bruand A; Lavelle P. 1993.The physical structure of casts ofMillsonia anomala (Oligochaeta:Megascolecidae) in shrub savannasoils (Côte d’Ivoire). Geoderma56:119-132.


215

Blanchart E; Lavelle P; Spain AV. 1989.Effects of two species of tropicalearthworms (Oligochaeta:Eudrilidae) on the size distributionof aggregates in an African soil. RevEcol Biol Sols 26:417-425.

Blanchart E; Lavelle P; Braudeau E;Bissonnais YL; Valentin C. 1997.Regulation of soil structure bygeophagous earthworm activities inhumid savannas of Côte d’Ivoire.Soil Biol Biochem 29:431-439.

Blanchart E; Albrecht A; Alegre J;Duboisset A; Villenave C; PashanasiB; Lavelle P; Brussaard L. 1999.Effects of earthworms on soilstructure and physical properties.En: Lavelle P; Brussaard L; HendrixP, eds. Earthworm management intropical agroecosystems. CABInternational, Wallingford, ReinoUnido. p 149-172.

Blondel J. 1995. Biogéographie: approcheecologique et evolutive. Masson,París, Francia.

Chauvel A; Grimaldi M; Barros E;Blanchart E; Desjardins T; SarrazinM; Lavelle P. 1999. Pasture damageby an Amazonian earthworm.Nature 398:32-33.

Cooper DW. 1968. The significancelevel in multiple tests madesimultaneously. Heredity23:614-617.

Decaëns T; Rangel AF; Asakawa N;Thomas RJ. 1999a. Carbon andnitrogen dynamics in ageingearthworm casts in grasslands ofthe Eastern Plains of Colombia. BiolFertil Soils 30:20-28.

Decaëns T; Mariani L; Lavelle P. 1999b.Soil surface macrofaunalcommunities associated withearthworm casts in grasslands ofthe Eastern Plains of Colombia.Appl Soil Ecol 13:87-100.

Derouard L; Tondoh J; Vilcosqui L;Lavelle P. 1997. Effects ofearthworm introduction on soilprocesses and plant growth. SoilBiol Biochem 29:541-545.

Elliott PW; Knight D; Anderson JM. 1990.Denitrification in earthworm castsand soil from pastures underdifferent fertilizer and drainageregimes. Soil Biol Biochem22:601-605.

Gijsman AJ. 1996. Soil aggregate stabilityand soil organic matter fractionsunder agropastoral systemsestablished in native savanna. AustJ Soil Res 34:891-907.

Gijsman AJ; Thomas RJ. 1995. Aggregatesize distribution and stability of anOxisol under legume-based andpure grass pasture in the EasternColombian savannas. Aust J SoilRes 33:153-165.

Guggenberger G; Thomas RJ; Zech W.1996. Soil organic matter withinearthworm casts of an anecic-endogeic tropical pasturecommunity, Colombia. Appl SoilEcol 3:263-274.

Jiménez JJ; Moreno AG; Decaëns T;Lavelle P; Fisher MJ; Thomas RJ.1998a. Earthworm communities innative savannas and man-madepastures of the Eastern Plains ofColombia. Biol Fertil Soils28:101-110.

Jiménez JJ; Moreno AG; Lavelle P;Decaëns T. 1998b. Populationdynamics and adaptive strategies ofMartiodrilus carimaguensis(Oligochaeta, Glossoscolecidae), anative species from the well-drainedsavannas of Colombia. Appl SoilEcol 9:153-160.

Jones CG; Lawton JH; Shachak M. 1994.Organisms as ecosystem engineers.Oikos 69:373-386.

Jones CG; Lawton JH; Shachak M. 1997.Positive and negative effects oforganisms as physical ecosystemengineers. Ecology 78:1946-1957.

216


Kemper WD; Rousenau RC. 1986.Aggregate stability and sizedistribution. En: Klute A, ed.Methods of soil analysis. AmericanSociety of Agronomy/Soil ScienceSociety of America, Madison,Estados Unidos. p 425-442.

Lavelle P. 1996. Diversity of soil faunaand ecosystem function. Biol Int33:3-16.

Lavelle P. 1997. Faunal activities and soilprocesses: adaptive strategies thatdetermine ecosystem function. AdvEcol Res 27:93-132.

Lavelle P; Martin A. 1992. Small-scaleand large-scale effects of endogeicearthworms on soil organic matterdynamics in soils of the humidtropics. Soil Biol Biochem24:1491-1498.

Lavelle P; Pashanasi B; Charpentier F;Gilot C; Rossi J-P; Derouard L;Andre J; Ponge JP; Bernier N. 1998.Large-scale effects of earthwormson soil organic matter and nutrientdynamics. En: Edwards CA, ed.Earthworm ecology. St. LuciesPress, Boca Ratón, Estados Unidos.p 103-122.

Lawton JH; Brown VK. 1994.Redundancy in ecosystems. En:Schulze ED; Mooney HA, eds.Biodiversity and ecosystemfunction. Springer-Verlag, Berlín.p 255-270.

Lee KE. 1985. Earthworms. Their ecologyand relationships with soils andland use. Academic Press, Orlando,FL, Estados Unidos.

Legendre P; Vaudor A. 1991. The RPackage: multidimentional analysis,spatial analysis. Université deMontréal, Département desSciences Biologiques, Montreal,Quebec.

Lilliefors HW. 1967. The Kolmogorov-Smirnov test for normality withmean and variance unknown. J AmStat Assoc 62:399-402.

Marinissen JCY. 1994. Earthwormpopulations and stability of soilstructure in a silt loam soil ofrecently reclaimed polder in theNetherlands. Agric Ecosyst Environ51:75-87.

Martin A. 1991. Short- and long-termeffects of the endogeic earthwormMillsonia anomala (Omodeo)(Megascolecidae: Oligochaeta) oftropical savannas, on soil organicmatter. Biol Fertil Soils 11:134-138.

Mather JG; Christensen O. 1988. Surfacemigration of earthworms ingrassland. Pedobiologia 36:51-57.

Rose CJ; Wood AW. 1980. Someenvironmental factors affectingearthworm populations and sweetpotato production in the Tari Basin,Papua New Guinea Highlands.Papua New Guinea Agric J 31:1-10.

Rossi J-P. 1998. Rôle fonctionnel de ladistribution spatiale des vers deterre dans une savane humide deCôte d’Ivoire. Tesis (Doctorado).Université Paris VI-Pierre et MarieCurie.

Sokal RR; Rohlf FJ. 1995. Biometry: theprinciples and practice of statisticsin biological research. 3a. ed. WHFreeman, Nueva York, EstadosUnidos.

parte iiiciat-library.ciat.cgiar.org/.../pdf/arado_natural_parte3.pdf174 el arado natural:…...

Documents