Evaluación del uso de grabadoras de sonido automáticas para el estudio de primates tropicales Santiago José Monroy García Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología Departamento de Ciencias Biológicas Universidad de los Andes Director: Pablo Stevenson, PhD Departamento de Ciencias Biológicas Universidad de los Andes Codirector: Oscar Laverde, PhD Departamento de Biología Pontificia Universidad Javeriana

Abstract Information on population abundance is important for conservation purposes. There are several techniques to estimate population size. Recently, sound has become a tool for the study of organisms that are difficult to see or capture. The main aims of the study were: To describe the vocal repertoire of primate species from recordings, to assess differences in vocal activity throughout the day and to assess the potential to aproach primate population size from the frequency of vocal recordings. The study was conducted in the buffer zone of PNN Chingaza in Medina, Cundinamarca, Colombia, which is well preserved due to its rugged topography. Data was collected in an altitudinal gradient ranging from 700 to 2154 masl. A combination of linear transects and passive acoustic methods was used to approach the relationship between population density and vocal detections. Primate recording were identified manually and classified by type. A total of 23,956 minutes were recorded and 14,140 minutes of diurnal recordings were analyzed. Three primate species were represented by vocalizations, including calls of the night monkey (Aotus cf. brumbacki). Most vocalization events corresponded most abundant primate species: the woolly monkey (Lagothirx lagothricha, Atelidae) and few of brown capuchin monkeys (Sapajus apella). passive acoustic recordings, being short contact calls and long distance calls the most frequent (56% and 33%, respectively). A peak of vocalization activity was found at midday hours, contrasting with the patterns found in previous studies, where vocalizations were more frequent early in the morning and late in the afternoon. The fact that this pattern varied between altitudinal levels, suggests that vocal activity is dependent on temperature. Overall, the frequency of vocal recordings were able to predict 69% of the variation in primate density (estimated using linear transects). Automatic sound recordings can provide information on behavior and reasonable estimates on population size, therefore this method may help to study primates in their natural habitat, when direct observations are difficult to accomplish. Key words: Bioacoustics, population densities, passive acoustic methods, Neotropical primates, altitudinal gradient Resumen Para la conservación de la biodiversidad es muy importante conocer las dinámicas de las poblaciones. Existen muchas formas de aproximarse a tamaños poblacionales. Recientemente, el sonido se ha convertido en una herramienta muy versátil para obtener información de organismos difíciles de ver o capturar. Los objetivos principales de este trabajo fueron: Describir el repertorio vocal de especies de primates encontrado en las grabaciones, evaluar las diferencias de la actividad vocal a través del día, y evaluar e potencial de aproximación a estimar poblaciones de primates mediante métodos bioacústicos pasivos. El estudio se realizó en la zona de amortiguación del PNN Chingaza en Medina, Cundinamarca, que presenta un alto grado de conservación debido a su accidentada topografía. La toma de datos se realizó en un gradiente altitudinal desde los 700 hasta los 2154 msnm. Para este trabajo se realizó una aproximación a las densidades poblacionales de primates usando una combinación entre el método de transectos lineales y métodos acústicos pasivos. Un total de 23,956 minutos fueron registrados de los cuales 14,140 minutos corresponden a grabaciones diurnas. Tres especies de primates fueron representadas por vocalizaciones, incluyendo las del mono nocturno (Aotus cf. brumbacki). La mayoría de

registros corresponden a la especie más abundante en la zona de estudio: el mono lanudo (Lagothrix lagothricha, Atelidae) y unas cuantas correspondientes al mono maicero (Sapajus apella). Cinco tipos de vocalizaciones fueron registradas para el mono lanudo mediante métodos acústicos pasivos. Siendo las vocalizaciones de contacto y las de larga distancia las más frecuentes. (56% y 33% respectivamente). Encontramos picos de actividad vocal hacia el mediodía, contrastando patrones reportados anteriormente en otros estudios, donde las vocalizaciones eran más frecuentes temprano en la mañana y al final de la tarde. El hecho de que este patrón cambie entre niveles altitudinales, sugiere que la actividad vocal depende de la temperatura. Ante todo, las frecuencias de registros vocales fueron capaces de predecir el 69% de la variación en densidades de primates (estimado haciendo transectos lineales). El uso de grabadoras automáticas de sonido puede brindar información sobre el comportamiento y aproximaciones racionales a estimar tamaños poblacionales, por ello, este método puede ayudar a estudiar primates en su habitad natural cuando es difícil realizar observaciones directas. Palabras clave: Bioacústica, densidades poblacionales, gradiente altitudinal, métodos acústicos pasivos, primates Neotropicales. Introducción El estudio de densidades poblacionales es indispensable para la conservación, ya que usualmente una extinción local está asociada a una población pequeña (Rabinowitz, 1995). Existen diferentes métodos para estimar tamaños poblacionales, principalmente mediante censos visuales en transectos lineales (Varman & Sukumar, 1995), captura-recaptura (Chao, 1987); incluyendo anillamiento de aves (Bibby, Burgess, Hill, & Mustoe, 2000), y foto trampeo (O’Connell, Nichols, & Karanth, 2010), e incluso métodos acústicos(Marques, 2013) Una aproximación al tamaño y la dinámica de las poblaciones es lo ideal para valorar las posibilidades de extinción de una especie (Fahrig, 1997) ; sin embargo, datos de dinámica poblacional son más difícil de obtener que estimaciones de tamaño poblacional. Por ejemplo, la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza utiliza los tamaños poblacionales como un factor determinante y frecuentemente utilizado en la categorización de riesgo (IUCN, 2003). Al momento de determinar métodos adecuados para estimar tamaños y densidad poblacional, es relevante tener en cuenta que los métodos tienen supuestos, que no siempre se cumplen (Buckland et al., 2010). Por ejemplo, existen muchos organismos que, o bien, se ven afectados por la presencia humana durante los muestreos, o son muy difíciles de ver o marcar. Por este motivo, se está explorando en el uso del sonido como recurso para el estudio de poblaciones (Marques, 2013). Tradicionalmente, se han realizado estudios acústicos en aves, mamíferos acuáticos y murciélagos (Barlow & Taylor, 2005) (Morton, 1975) (Whitby et al., 2014). Así, el uso de métodos acústicos pasivos presenta una enorme oportunidad de investigación. La ausencia de un investigador alterando los datos, el poder acceder a aspectos sonoros y comportamentales inherentes a los organismos, la viabilidad para obtener información en lugares de difícil acceso o peligrosos, el poder obtener grandes bases de datos y el no depender de factores medioambientales para el muestreo son ventajas que motivan al estudio de poblacionales mediante métodos acústicos pasivos (Marques, 2013). Adicionalmente, el estudio pasivo brinda gran información comportamental que permite

tener una aproximación a los lugares, horas y patrones de actividad de diferentes organismos (Blumstein et al., 2011). Trabajamos en Medina Cundinamarca, debido a que es la zona de amortiguación del PNN Chingaza, se sabía de la presencia de micos churucos (Lagothrix lagothricha) y tiene una topografía accidentada. Sin embargo, no existían estudios asociados a primates para este lugar. Por estos motivos y considerando que los grupos no se encontraban habituados, consideramos que era una buena oportunidad para probar los métodos bioacústicos pasivos en primates. El mono lanudo o churuco es uno de los primates más grandes que se pueden encontrar en Colombia (Defler, 2003) . En Colombia existen dos sub especies: Lagothrix lagothricha lagothricha y Lagothrix lagothricha lugens (Fooden, 1963). Para este trabajo se estudió Lagothrix lagothricha lugens que es la que se encuentra en zonas de piedemonte y montañosas, prefiere ambientes de bosque bien conservado y suele habitar en el dosel alto y medio en busca alimento Generalmente, los individuos de esta especie viven bajo organizaciones sociales de grupos que pueden presentar comportamientos de fusión-fisión (Tuttle, 1975) . Sin embargo, también pueden encontrarse individuos solos temporalmente (Stevenson, 1997) o por periodos largos de tiempo (Fiore & Rodman, 2001) . Por su organización social en grupos es importante considerar el papel de la comunicación vocal dentro de la especie. Para la familia Atelidae se conocen registros en cautiverio y en vida silvestre que describen el repertorio acústico e incluso asociado a comportamiento (Casamithana, 2002; Stevenson, 1997a; Di Fiore, 2007). Estudios realizados en el PNN cueva de los Guacharos en los que se analizaron las vocalizaciones y comportamientos de los Churucos, arrojan una serie de categorías para tipos de vocalización dentro de tres grupos principales: contacto, alarma, e interacciones sociales (Ortega, 2011; Stevenson, 1997b). Sin embargo, estos estudios han sido realizado mediante métodos acústicos activos. Es decir, aunque brindan gran información comportamental por observaciones, es posible que exista un sesgo debido a la presencia de investigadores. En este estudio, se buscó describir los tipos de vocalizaciones de primates registradas. Determinar la temporalidad en los patrones diarios de vocalización. Finalmente, evaluar la eficiencia de las trampas de sonido como una aproximación para determinar tamaños poblacionales de primates. Materiales y métodos: Para este trabajo decidimos monitorear los primates de la zona de amortiguación del PNN Chingaza en Colombia. Se escogió la vereda Periquito, en el municipio de Medina, Cundinamarca; debido a que presenta un gradiente altitudinal desde los 700 hasta los 2300 msnm. Adicionalmente, es un lugar que debido a su topografía y difícil acceso presenta un alto grado de conservación. Para comparar los registros focales, o avistamientos, contra los registros acústicos pasivos, se muestrearon 3 transectos de 4 km de bosque continuo en un gradiente desde los 700 msnm hasta los 2154 msnm. Se estandarizaron tres niveles: el nivel bajo, por debajo de los 1000 msnm, nivel medio entre 1400-1900 msnm y nivel alto sobre los 2000 msnm.

Mapa 1. Ubicación geográfica, altitud, topografía y transectos realizados para este estudio en

Medina, Cundinamarca.

Se realizaron 5 recorridos mensuales en cada una de las trochas (Pinel 2018). Dichos recorridos tenían como propósito cumplir el método de transecto lineales mediante avistamientos. Para los encuentros se consideraron observaciones como el número de individuos observados, distancia de la trocha a la que se encontraba el primer individuo, aspectos comportamentales, sexos, etapa del desarrollo de los individuos (infante, juvenil, sub adulto, o adulto), hora y lugar del encuentro. Por otro lado, se realizaron muestreos acústicos pasivos en los tres transectos con la ayuda de cinco Grabadoras Songmeter SM2, Wildlife acoustics. Cada grabadora trabajó con un micrófono omnidireccional, 3 memorias micro SD de 16 GB, 4 baterías Duracell D2 y una betería AA. Para realizar el montaje, se consideró que las grabadoras estuvieran en filos o puntos elevados del bosque para evitar perder información debido a la topografía. Fueron amarradas a aproximadamente la altura del pecho, ubicadas con el micrófono hacia arriba y, aunque las grabadoras son impermeables, fueron selladas con cinta aislante y protegidas con una teja de metal. Para evitar ruido producido por la teja debido a lluvia u otros factores, se ubicó algo de vegetación sobre las grabadoras. Se utilizó una tasa de muestreo de 1min cada 9 min, funcionando durante 5 días. Mediante este muestreo, se buscaba detectar pasivamente a las poblaciones de primates y ya que se contaban con tan solo 5 grabadoras, se reubicaban cada quinto día hasta completar el transecto. La distancia entre grabadoras varió entre 100 y 300 metros dependiendo de la topografía del lugar.

Análisis de datos Una vez completada la base de datos se analizaron manualmente las grabaciones con la ayuda del programa Adobe Audition. Mediante este se realizaba una transformación de Fourier que permite ver el comportamiento del sonido en el tiempo mediante un espectrograma de frecuencias. Es decir, el programa transforma la grabación acústica en una imagen. El eje X muestra el tiempo, el eje Y muestra la frecuencia en Hz y el eje Z, representado en colores, representa la amplitud. En otras palabras, permite visualizar qué frecuencias suenan más que otras en cada momento de la grabación. Una vez identificadas las grabaciones que contenían registros de primates se identificó la especie, tipo de vocalización, número de individuos vocalizando por registro, hora, y temperatura. Dado que las propiedades de las ondas se ven afectadas por la distancia y los obstáculos al viajar por el ecosistema (Morton, 1975), fue posible identificar el número de individuos por grabación, considerando la amplitud y frecuencia de cada vocalización. Los individuos que se encontraban más lejos de la grabadora reflejaban vocalizaciones con menor amplitud y frecuencias más bajas que los que se encontraban cerca de ésta. Para evitar pseudoreplicación, los registros exitosos fueron representados en eventos. Es decir, si aparecía una serie de grabaciones seguidas, no tenemos forma de saber que los mismos individuos hayan quedado grabados en varios registros. Por este motivo se estandarizaron eventos dependiendo de la cercanía temporal de los registros. Una vez determinados los eventos, se escogieron las grabaciones que fueran más representativas en cuanto al número de individuos, para así, determinar el número de individuos registrados por evento. Se desarrolló una prueba de regresión, para evaluar la relación entre registros auditivos y las densidades poblacionales. Los análisis estadísticos se realizaron con el programa R v 3.2.1. Resultados y Discusión En total se registraron 23956 grabaciones, de las cuales se analizaron manualmente 14130 grabaciones diurnas. De estas, 117 contenían vocalizaciones de primates. De las 117 grabaciones exitosas, 16 corresponden al nivel bajo, representadas en 16 eventos, 79 al nivel medio, representadas en 29 eventos y 2 al nivel alto, representadas en 1 evento. (Tabla 1). Tabla 1. Total grabaciones contemplando grabaciones diurnas, número de registros por especie por nivel y eventos .

Nivel Bajo Medio Alto

Total grabaciones 8536 8407 7013

Grabaciones diurnas 6139 4197 3794

Registros Lagothrix lagotricha 16 79 2

Eventos Lagothrix lagotricha 16 29 1

Registros Sapajus apella 0 4 0

Eventos Sapajus apella 0 4 0

Los resultados sugieren que las diferencias entre niveles concuerdan con los resultados de densidad poblacional, donde se reporta una mayor abundancia en el nivel medio (Pinel, 2018). En cuanto a información comportamental, las grabaciones permitieron identificar cuatro tipos de vocalizaciones para L. lagotricha: Larga Distancia, Contacto, Encuentros agonísticos y Juego. De éstos los más usados fueron contacto y larga distancia. Sin embargo, el encontrar registros de vocalizaciones de juego, refleja cohesión de grupo y estado saludable de las poblaciones en la zona de amortiguación. En cuanto a S. apella se registraron dos tipos de sonido, vocalizaciones de contacto y registros de frutos. Es decir, fue posible obtener grabaciones donde se escuchan los monos maiceros rompiendo frutos duros contra alguna superficie y vocalizando esporádicamente. Las vocalizaciones de contacto usualmente las realizaban por por debajo de los 10 kHz. En la revisión de grabaciones nocturnas no se reportaron estas especies. Sin embargo, fue posible obtener 4 registros auditivos para lo que creemos es Aoutus cf. brumbacki. Las vocalizaciones más comunes fueron las de contacto con un total de 67 grabaciones. Seguidas por las de larga distancia con un total de 36 registros. Adicionalmente, los datos arrojan 5 grabaciones con vocalizaciones de juego, 3 con registros de alarma, y cuatro registros que reflejan ruptura de frutos (Tabla 2). Tabla 2.Tipos de vocalizaciones registradas por especie Especie L. lagothrichia lugens Sapajus apella Aotus cf. brumbacki

Tipo de registro

Número de registros

Porcentaje Número de registros

Porcentaje Número de registros

Porcentaje

Contacto 60 55,58% 5 55,5 % 0 0 Larga Distancia 36 33,3 % 0 0 0 0 Juego 5 4,6% 0 0 0 0 Agonístico 2 1,8% 0 0 0 0 Alarma 3 2,7% 0 0 0 0 Fruta 0 0 4 44,5 % 0 0 Indeterminado 2 1,8% 0 0 4 100%

Adicionalmente, a manera de observación, comparamos la actividad vocal con temperatura. Parece que existe una tendencia a vocalizar cerca de los 18ºC. Sin embargo, no es posible concluir máximas o mínimas temperaturas. No se registró ninguna vocalización por debajo de los 15ºC. (Gráfica 1). Esto puede deberse a que o bien cesan su actividad o a que sencillamente no se encontraban en los sitios a esas temperaturas. No podemos afirmar cuál de las dos posibilidades puede ser más importante.

Gráfica 1. Frecuencia de vocalizaciones registradas por temperaturas

para el nivel bajo y medio

Adicionalmente, los datos asociados a las horas reportadas en las grabaciones y los recorridos reflejan patrones de actividad claros. En el estudio realizado por Stevenson (1997) en el PNN Tinigua se menciona que existe un cese de actividades al final del mañana justificado con descanso y altas temperaturas. Para el PNN Cueva de los Guacharos reportan patrones muy similares s los de Tinigua, con una disminución en las vocalizaciones hacia le medio día. Lo anterior es diferente con nuestros resultados dado que en nuestros registros sugieren que, para la zona de amortiguación del PNN Chingaza, tanto la actividad vocal diaria hay un pico de actividad hacia el mediodía. (Gráfica 2) Al analizar la actividad vocal por niveles altitudinales, nuestros datos reflejan patrones similares a los de la literatura, para el nivel bajo, donde hay una disminución de actividades (incluidas las vocales) al medio día. Para el nivel medio, se puede ver que presentan actividad vocal continua a lo largo del día, con un pico al final de la mañana, y para el nivel bajo, un gran pico en la mañana, y un cese de actividades hacia el mediodía y final de la tarde (Gráfica 3).

Gráfica 2. Actividad vocal diaria de primates para Medina Cundinamarca

Gráfica 3. Actividad vocal diaria de primates en Medina, Cundinamarca.

Comparando entre niveles altitudinales. Los registros visuales reportaron hasta doce individuos, mientras que, las grabaciones reportaron hasta máximo cuatro individuos por registro. En su mayoría los registros aditivos registraron dos individuos por grabación (Gráfica 4), lo que sugiere que el área de muestreo es más limitada con métodos acústicos. Lo anterior puede ser debido a que no todos los individuos del grupo están vocalizando al tiempo. Adicionalmente debido a que no fue posible monitorear los transectos simultáneamente, tanto en su totalidad como entre transectos se está presentando un submuestreo. Es decir, muy probablemente no se obtuvieron muchos registros debido a que los grupos de primates se encontraban en un lugar del transecto donde no había grabadoras, lo que no necesariamente refleja la ausencia de los primates. Por otro lado, el depender de tan sólo cinco grabadoras genera una posible deficiencia en esfuerzo de muestreo (sin embargo, las grabadoras pueden estar presentes en el campo por más tiempo que los observadores).

Gráfica 4. Frecuencia de tamaño de grupos registrados mediante

métodos acústicos contra encuentros visuales

La regresión lineal en la que se intenta predecir la densidad poblacional estimada mediante transectos lineales a partir de la frecuencia de vocalizaciones, combinando las especies, indicó una relación positiva significativa, con un elevado poder de explicación (R2= 0.69, P = 0.006) (Gráfica 5). Con base en esto, sugerimos que el método puede dar una aproximación a la abundancia de primates. Vale aclarar que una cantidad mayor de grabadoras para muestrear todos los transectos simultáneamente deben arrojar información mucho más precisa.

Gráfica 5. Prueba de Kolmogorov-Smirnov para dos muestras Determinando relación entre registros auditivos y densidades

poblacionales de primates

Parte de la variación puede deberse a que los primates sí estuvieran en el transecto sin ser detectados vocalmente. Adicionalmente, el haber podido grabar los tres transectos simultáneamente, permitiría tener una idea más acertada sobre las zonas usadas por los grupos de primates. Conclusiones: En primer lugar, notamos que los registros auditivos pueden dar una idea de las densidades poblacionales, pero que la variación puede ser alta (especialmente para densidades bajas). Sin embargo, se recomienda el uso de muchas grabadoras en muestreos simultáneos para mejorar la precisión. Notamos que existe un submuestreo en los métodos acústicos pasivos para el estudio de primates debido a que no necesariamente todos los individuos del grupo se encuentran vocalizando al tiempo, sin mencionar que los infantes y juveniles rara vez realizan vocalizaciones. En este sentido, aproximaciones que no se basen en el número de individuos sino en la frecuencia de grabaciones con alguna vocalización, pueden ser más útiles. Por otra parte, las trampas de sonido brindan mucha información comportamental, permiten registrar las comunidades en su estado natural sin perturbación humana, además de comprender y evidenciar actividad diaria. Además, permite tener un acercamiento a las diversas formas de comunicación de los primates, reflejando incluso el uso de herramientas. Mediante estos

métodos es viable realizar un acercamiento a aspectos comportamentales e incluso culturales y así se abre una nueva puerta el estudio pasivo de primates mediante bioacústica. Finalmente, el método refleja resultados positivos para obtener información en lugares de difícil acceso o en lugares con problemas de orden público. Agradecimientos: Laura Giraldo Serna por el apoyo incondicional, mis Padres, Hernán Darío Monroy y Patricia García, a mi hermana Laura Monroy, Luis Fernando Rojas por la ayuda estadística, Juan David Solano por la colaboración en los mapas, Andrés Montes por su colaboración con el documento, al LEBTYP, a Don Augusto Roldán por prestarnos su finca, Don Gustavo Roldán y Mayín por su apoyo, cariño y colaboración con las mulas, Doña Anita de Roldán por todo el cariño y apoyo en campo, Smith por su curiosidad, en general a la comunidad de la vereda Periquito. Eduardo Pinel, Alejandro Nassar, Jorge Andrés Bello por todo lo que fue, es, y será Medina para nosotros. A mis maestros, amigos, y compañeros de carrera. Bibliografía: Barlow, J., & Taylor, B. L. (2005). Estimates of Sperm Whale Abundance in the Northeastern Temperate Pacific from a Combined Acoustic and Visual Survey. Marine Mammal Science, 21(3), 429-445. https://doi.org/10.1111/j.1748-7692.2005.tb01242.x Bibby, C. J., Burgess, N. D., Hill, D. A., & Mustoe, S. (2000). Bird Census Techniques. Elsevier. Blumstein, D. T., Mennill, D. J., Clemins, P., Girod, L., Yao, K., Patricelli, G., ... & Hanser, S. F. (2011). Acoustic monitoring in terrestrial environments using microphone arrays: applications, technological considerations and prospectus. Journal of Applied Ecology, 48(3), 758-767. Buckland, S. T., Plumptre, A. J., Thomas, L., & Rexstad, E. A. (2010). Design and analysis of line transect surveys for primates. International Journal of Primatology, 31(5), 833-847. CASAMITJANA, J. (2002). The vocal repertoire of the woolly monkey Lagothrix lagothricha. Bioacoustics, 13(1), 1-19. Chao, A. (1987). Estimating the population size for capture-recapture data with unequal catchability. Biometrics, 783-791. Defler, T. R. (2003). Primates de Colombia (Vol. 4). Conservación Internacional Colombia. Di Fiore, A. (2007). The atelines : variation in ecology, behavior, and social organization. Primates in perspective, 155-185. Di Fiore, A. D., & Rodman, P. S. (2001). Time Allocation Patterns of Lowland Woolly

Monkeys (Lagothrix lagotricha poeppigii) in a Neotropical Terra Firma Forest. International Journal of Primatology, 22(3), 449-480. Di Fiore, A. D., & Suarez, S. A. (2007). Route-based travel and shared routes in sympatric spider and woolly monkeys: cognitive and evolutionary implications. Animal Cognition, 10(3), 317-329 Fahrig, L. (1997). Relative Effects of Habitat Loss and Fragmentation on Population Extinction. The Journal of Wildlife Management, 61(3), 603-610. Fooden, J. (1963). A Revision of the Woolly Monkeys (Genus Lagothrix). Journal of Mammalogy, 44(2), 213-247. IUCN Species Survival Commission. (2003). Guidelines for application of IUCN Red List criteria at regional levels. IUCN. Marques, T. A., Thomas, L., Martin, S. W., Mellinger, D. K., Ward, J. A., Moretti, D. J., ... & Tyack, P. L. (2013). Estimating animal population density using passive acoustics. Biological Reviews, 88(2), 287-309. Morton, E. S. (1975). Ecological Sources of Selection on Avian Sounds. The American Naturalist, 109(965), 17-34. O’Connell, A. F., Nichols, J. D., & Karanth, K. U. (2010). Camera Traps in Animal Ecology: Methods and Analyses. Springer Science & Business Media. Ortega, J. J. L. (2011). Caracterización de la vocalizaciones de monos churucos de tierras altas (Lagothrix lagotricha lugens) en el PNN Cueva de los Guacharos. Uniandes. Pinel E., Stevenson P.R. (2018) "Densidad de primates diurnos en un gradiente altitudinal del piedemonte de la cordillera oriental: efectos de la productividad de frutos, la temperatura y la fertilidad del suelo", MSc. Tesis. Universidad de os andes, Facultad de ciencias. Departamentoo Ciencias biológicas. 41 Rabinowitz, A. (1995). Helping a Species Go Extinct: The Sumatran Rhino in Borneo. Conservation Biology, 9(3), 482-488. Stevenson, P. R. (1997). Vocal behavior of woolly monkeys (Lagothrix lagotricha) at Tinigua National Park, Colombia. Field Studies of Fauna and Flora at La Macarena, 10, 17-28. Tuttle, R. H. (1975). Socioecology and Psychology of Primates. Walter de Gruyter. Varman, K. S., & Sukumar, R. (1995). The line transect method for estimating densities of large mammals in a tropical deciduous forest: An evaluation of models and field experiments. Journal of Biosciences, 20(2), 273-287

Whitby, M. D., Carter, T. C., Britzke, E. R., & Bergeson, S. M. (2014). Evaluation of mobile acoustic techniques for bat population monitoring. Acta Chiropterologica, 16(1), 223-230. Anexos: Espectrogramas tipo de vocalizaciones por especie: Vocalización larga distancia (L. lagotricha) :

Vocalización de contacto (L. lagotricha):

Vocalización de contacto (L. lagotricha)

Vocalización de juego (L. lagotricha)

Encuentro agonístico (L. lagothricha)

Vocalización contacto (Sapajus apella)

Registro fruto (Sapajus apella)