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ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 22: 505–516, 2011© The Neotropical Ornithological Society

EFECTO DE LA ASOCIACIÓN Y ACTIVIDAD DE UN CLEPTOPARÁSITO SOBRE EL COMPORTAMIENTO TRÓFICO

DE SU HOSPEDADOR

Germán O. García, Marco Favero, & Aldo I. Vassallo

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (IIMyC), CONICET - Universidad Nacional de Mar del Plata, Funes 3250 (B7602AYJ) Mar del Plata, Argentina.

E-mail: garciagerman@argentina.com

Abstract. – Effect of the association and activity of a kleptoparasite on the foraging behavior ofits host. – Between April and September 2006 and 2007 we studied the effect of kleptoparasitism on theforaging behavior of its host. The study was conducted at Mar Chiquita Lagoon (Argentina, 37º46’S,57º27’W). Our study system consisted of the Brown-hooded Gull (Chroicocephalus maculipennis) andthe Grey-hooded Gull (Chroicocephalus cirrocephalus) as kleptoparasitic species, and the AmericanOystercatcher (Haematopus palliatus) as a host species. Focal observations were performed on oyster-catchers feeding under two different feeding scenarios, that is in presence or absence of kleptoparasites.No differences were found in the comparison of hosts’ foraging effort in presence or absence of klepto-parasites. However, prey capture rate and the duration of each capture event were significantly affectedby the presence of the kleptoparasites, with kleptoparasitized hosts showing higher prey capture ratesand lower duration of capture events. These changes in the foraging behavior can be regarded as twoavoidance strategies performed by hosts in presence of kleptoparasites. In addition, the larger capturerates and shorter duration of captures in kleptoparasitized hosts might also be linked to the association ofgulls to more efficient or experienced oystercatchers. The exploration of these new questions wouldrequire studies with banded individuals to allow the observation of same birds under contrasting scenar-ios (i.e., with and without kleptoparasites).

Resumen. – Entre abril y septiembre de 2006 y 2007 se analizó el efecto del cleptoparasitismo sobre elcomportamiento trófico de un hospedador en la Laguna Mar Chiquita (Argentina, 37º46’S, 57º27’O). Elsistema de estudio tuvo como cleptoparásitos a la Gaviota capucho café (Chroicocephalus maculipen-nis) y la Gaviota capucho gris (Chroicocephalus cirrocephalus), y como hospedador al Ostrero común(Haematopus palliatus). Se realizaron observaciones focales sobre ostreros en diferentes situaciones dealimentación, esto es en presencia o ausencia de cleptoparásitos. El esfuerzo de alimentación estimadopara ostreros no difirió en presencia o ausencia de cleptoparásitos. Sin embargo, la tasa de captura depresas y la duración de los eventos de captura mostró diferencias significativas: en presencia de clepto-parásitos los ostreros tuvieron una mayor tasa de captura de presas y una menor duración de cadaevento de captura. Estos cambios en el comportamiento de alimentación del hospedador en presenciade los cleptoparásitos podrían ser estrategias de evasión. Alternativamente, las mayores tasas de cap-tura de presas y la menor duración de los eventos de captura en ostreros cleptoparasitados podríandeberse a una asociación preferencial de las gaviotas a ostreros más eficientes o experimentados en lacaptura de presas. La exploración de estos nuevos interrogantes podría abordarse mediante el marcadode las aves, lo que permitiría la observación del mismo individuo en condiciones contrastantes (i.e., cony sin cleptoparásitos asociados). Aceptado el 31 de agosto de 2011.

Key words: Brown-hooded Gull, Chroicocephalus maculipennis, Grey-hooded Gull, Chroicocephaluscirrocephalus, American Oystercatcher, Haematopus palliates, foraging strategy, kleptoparasitism.

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GARCIA ET AL.

INTRODUCCIÓN

Las aves realizan diariamente una ampliavariedad de actividades dentro de las cuales labúsqueda de alimento tiene una importanciaevidente. Uno de los temas centrales de laecología trófica es analizar de qué manera losanimales desarrollan sus estrategias de alimen-tación, en función de maximizar la tasa netade energía obtenida (e.g., Schoener 1971,Charnov 1976, Krebs & Davies 1993). Estasestrategias implican la toma de decisiones, lascuales pueden ser analizadas en términos decostos y beneficios.

La eficiencia de un individuo al alimen-tarse puede verse afectada por factores tantointrínsecos (e.g., edad, experiencia) comoextrínsecos (e.g., clima, disponibilidad de pre-sas, interacciones intra e interespecíficas).Dentro de estos últimos se destaca el clepto-parasitismo (i.e., robo deliberado por un ani-mal de la comida capturada previamente porotro individuo, Rothschild & Clay 1952), elcual puede afectar la tasa de ingesta de loshospedadores, tanto de forma directa por lapérdida de las presas, como indirecta porcambios inducidos en sus comportamientos(Barnard 1984). A su vez, los hospedadorespueden evadir los intentos de robo de presaso compensarlos, por ejemplo a través delincremento en el esfuerzo de alimentación(Amat 1990, Barnard 1984). La estrategia deevasión utilizada por algunos hospedadorespuede incluir la disminución en los tiemposde manipuleo de presas, variaciones en el tipoy tamaño de presas capturadas, el oculta-miento de las mismas durante su manipuleo yel aumento de la distancia al cleptoparásito(Amat 1990, García et al. 2008). Con respectoa los cleptoparásitos, en ciertos casos la aso-ciación a hospedadores les permite obtenerpresas que generalmente no son accesiblespor impedimentos de tipo morfológicos ocomportamentales (Furness 1987). Este es elcaso de algunas especies de gaviotas las cuales

al carecer de adaptaciones morfológicas parala captura de presas infaunales, obtienen lasmismas mediante la asociación a diferentesespecies de ostreros (Martínez & Bachmann1997, Khatchikian et al. 2002, Taylor & Taylor2005).

Los ostreros (Familia Haematopodidae)son aves vadeadoras que habitan costas mari-nas y estuarios de todo el mundo (Hayman etal. 1986). La especie más común en Argen-tina, el Ostrero común (Haematopus palliatus)es primariamente costera, alimentándose deinvertebrados marinos que captura en playasde arena, limo o roca (Bachmann & Martínez1999, García et al. 2010). En la Laguna MarChiquita (Buenos Aires, Argentina), habita unnúmero aproximadamente estable de indivi-duos de esta especie los cuales se alimentan alo largo de la línea de costa de la laguna, prin-cipalmente del bivalvo conocido vulgarmentecomo navaja Tagelus plebeius y, entre los mesesde septiembre y abril de vísceras y huevos decangrejos varúnidos (i.e., Neohelice granulata,Cyrtograpsus angulatus) (Bachmann & Martínez1999). El principal cleptoparásito del Ostrerocomún en la Laguna Mar Chiquita es laGaviota capucho café (Chroicocephalus macu-lipennis), siendo esporádicos los eventos decleptoparasitismo por parte de otros láridoscomo la Gaviota capucho gris (Chroicocephaluscirrocephalus, Khatchikian et al. 2002) o el chi-mango (Milvago chimango, García 2010, García& Biondi 2011). Estudios previos sobre laasociación entre este ostrero y diferentescleptoparásitos en la Laguna Mar Chiquitahan investigado diferentes aspectos delcleptoparasitismo, focalizándose en el com-portamiento del cleptoparásito. Sin embargo,persisten interrogantes sin explorar acerca delefecto que éstos podrían causar sobre el com-portamiento trófico de los hospedadores.

Sobre la base de lo expuesto, en este estu-dio se analiza de qué manera la presencia y elcomportamiento de un cleptoparásito afectael comportamiento trófico de su hospedador.

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GAVIOTAS CLEPTOPARASITANDO OSTREROS

El sistema de estudio tiene como cleptopará-sitos a la Gaviota capucho café, y la Gaviotacapucho gris, y como hospedador al Ostrerocomún. Se plantea la hipótesis que el compor-tamiento trófico del hospedador es afectadopor la presencia y actividad de los cleptopará-sitos. Las predicciones planteadas son: (1) an-te la presencia de cleptoparásitos, los hospe-dadores incrementan el consumo de presas demenor tamaño; (2) los tiempos de manipuleode presas de los hospedadores disminuyen enpresencia de cleptoparásitos; y (3) el esfuerzode alimentación y la tasa de captura de presasdel hospedador se incrementa en presencia decleptoparásitos. Esta ultima predicción se fun-damentó en el concepto de tolerancia/com-pensación que plantea que los hospedadorescompensan las pérdidas causadas por loscleptoparásitos incrementando su esfuerzo dealimentación y consecuentemente la tasa decaptura de presas (ver Barnard 1984).

MÉTODOS

Área de estudio. Este trabajo fue llevado a caboen la Laguna Mar Chiquita (Argentina,37º46’S, 57º27’O). La zona intermareal secaracteriza por planicies de marea de compo-sición sedimentaria variable, las cuales seencuentran rodeadas por marismas domina-das por la gramínea halófita Spartina densiflora(Spivak et al. 1994, Iribarne et al. 1997). Tantolas marismas como las planicies de marea sonel hábitat del cangrejo cavador Neohelice granu-lata. Otros organismos epibentónicos deimportancia en las planicies de marea sonlos cangrejos Cyrtograpsus angulatus y Uca uru-guayensis (Spivak et al. 1994). Las planicies demarea además se caracterizan por una bajadiversidad de especies macroinfaunales, de lascuales la almeja navaja Tagelus plebeius, y lospoliquetos Laeonereis acuta, Heteromastus similis,Neanthes succinea y Nephtys fluviatillis son lasespecies dominantes (Botto et al. 1998, Gutié-rrez & Palomo 2000).

Observaciones de comportamiento. El comporta-miento de alimentación fue estudiado pormedio de observaciones focales (“focal sam-pling”, ver Martín & Bateson 1993) sobre indi-viduos de Ostrero común. Con el objeto deanalizar el efecto del cleptoparasitismo sobreel comportamiento trófico del ostrero, lasobservaciones incluyeron situaciones de ali-mentación del hospedador tanto en presenciacomo en ausencia de cleptoparásitos. Losmuestreos, con una frecuencia semanal, serealizaron entre los meses de abril y septiem-bre de los años 2006 y 2007. Se registró untotal de 98 observaciones focales equivalentesa 17 horas de observación con una duraciónpromedio de 10,3 ± 4,4 min por observación.Del total de observaciones, 48 fueron realiza-das sobre ostreros en ausencia de cleptopará-sitos (8 h), y 50 sobre ostreros concleptoparásitos asociados (9 h). Se utilizaronbinoculares (8X) y un telescopio monocular(20–60X). Las observaciones fueron graba-das en cinta y posteriormente transcriptasen el laboratorio. La elección de los ejempla-res durante el muestreo se realizó al azar;las observaciones finalizaron al perder devista al ejemplar o cuando éste finalizó laactividad de alimentación. Se procuró mante-ner individualizados visualmente a los ejem-plares observados en un mismo parche dealimentación durante el mismo día demuestreo para evitar al máximo la pseudo-replicación.

Parámetros comportamentales. Las observacionesfocales sobre ostreros consistieron en el regis-tro de todos los eventos y estados ocurridosdurante la alimentación (Martín & Bateson1993). En cada observación se registró (1) elnúmero de intentos de captura (pruebas) depresa, (2) la duración de cada intento, (3) lacantidad, tipo y tamaño relativo de las presascapturadas, (4) el tiempo de manipuleo (i.e.,duración del tiempo transcurrido entre la cap-tura de la presa y la ingesta total de la misma),

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GARCIA ET AL.

(5) la presencia de cleptoparásitos asociados,(6) la ocurrencia y resultado de eventos decleptoparasitismo (un evento de cleptoparasi-tismo se consideró exitoso cuando el hospe-dador perdió la presa por acción delcleptoparásito), (7) la táctica de ataque delcleptoparásito, y (8) la táctica de defensa delhospedador.

Para cada observación focal se calcularonlos siguientes parámetros comportamentales:(1) esfuerzo de alimentación (medido como elnúmero de pruebas por minuto), (2) tasa decaptura de presas (número de presas capturadaspor minuto), (3) tasa de ingesta de presas(número de presas ingeridas por minuto), y(4) eficiencia de alimentación (energía ingerida porminuto, KJ min-1).

Caracterización de las presas. La totalidad de laspresas registradas durante las observacionesfocales fueron identificadas al menor niveltaxonómico posible. Para minimizar erroresen la determinación y caracterización de laspresas, todas las observaciones fueron realiza-das por el mismo observador. Dos tipos depresas capturadas por los ostreros fueronidentificadas: Tagelus plebeius y un grupo deinvertebrados vermiformes agrupados como“gusanos” (constituida por poliquetos abun-dantes en el área de estudio, Laeonereis acuta,Heteromastus similis, Neanthes succinea y Nephtysfluviatillis), los cuales no pudieron ser iden-tificados a nivel específico por limitaciones dela metodología utilizada vinculadas al tamañode las presas y la distancia al observador.Cuando los ostreros capturaron navajas, lastallas de las mismas (largo total, LT) se esti-maron respecto al largo del pico del ostrero(promedio de 75 mm; base de datos del Labo-ratorio de Vertebrados, UNMDP). El tamañode las navajas se categorizó en: clase 1: LT ≤15 mm, clase 2: 15 mm < LT ≤ 30 mm, clase3: 30 mm < LT ≤ 45 mm, clase 4: 45 mm< LT ≤ 60 mm, y clase 5: 60 mm < LT ≤ 75mm.

La biomasa para las navajas fue estimadautilizando regresiones lineales ya existentes(M.S. Addino, datos no publicados). Estasregresiones fueron construidas a partir denavajas colectadas, durante el periodo deobservaciones focales, en los mismos parchesde alimentación utilizados por los ostreros.Esta regresión relaciona el largo de la valva(LT) con el peso seco digerible (gDW):

Tagelus plebeius: gDW = 0,0224 * e0,0636*LT (R2 = 0,84; N = 65)

El contenido energético promedio de lasnavajas fue obtenido de nuestra base de datos(24,0 KJ gDW-1, Laboratorio de Vertebrados,UNMDP). Se calculó el contenido energéticode las presas (KJ presa-1) para cada clase detalla en particular multiplicando el peso secopromedio (gDW) de los individuos de unatalla determinada por el contenido energéticopara cada tipo de presa (Tabla 1).

Análisis estadístico. La distribución de las dife-rentes respuestas (i.e., tácticas de defensa)desarrolladas por los ostreros ante la presen-cia de cleptoparásitos, y las diferencias en efi-ciencia con que estos últimos llevaron aadelante sus eventos de robo, fueron analiza-das mediante test de χ2 (Siegel 1985).

Para analizar el comportamiento tróficodel hospedador en presencia y ausencia decleptoparásitos las muestras fueron separadasen dos grupos. El primero agrupó aquellasobservaciones donde los ostreros se alimenta-ron en ausencia de cleptoparásitos; el segundoestuvo constituido por observaciones dondese registró la presencia de cleptoparásitos aso-ciados y existió al menos un intento de robopor parte de los mismos.

Para comparar las proporciones de lasdiferentes tallas de presas representadas en ladieta de los hospedadores en presencia yausencia de cleptoparásitos se utilizaron testZ para diferencias de proporciones (Siegel

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GAVIOTAS CLEPTOPARASITANDO OSTREROS

1985). Las variaciones en el manipuleo de pre-sas según la talla de la misma fueron analiza-das utilizando un test H de Kruskal-Walis(Zar 1999). La comparación de los tiempos demanipuleo para cada clase de navaja en parti-cular en función de la presencia de cleptopa-rásitos fue analizada utilizando ModelosLineales Generalizados (MLG) con estructurade error Gamma y función de enlace “power -1” (Crawley 2007). Para analizar los paráme-tros comportamentales (i.e., esfuerzo de ali-mentación, tasa de captura de presas, tasa deingesta de presas, eficiencia de alimentación)en función de la presencia de cleptoparásitosse utilizaron test U de Mann-Whitney (Zar1999).

RESULTADOS

Características generales del sistema en estudio. Seregistró un total de 101 eventos de cleptopa-rasitismo sobre el Ostrero Común. El 82% delos mismos (N = 83) fueron realizados porgaviotas capucho café, y el 18% restante (N =18) por gaviotas capucho gris. La eficiencia decleptoparasitismo difirió según la especieparásita (χ21 = 41,83; P < 0,001); aproximada-mente el 47% de los eventos realizados por lasgaviotas capucho café (N = 39) resultaron exi-tosos, mientras que el 72% de los eventos (N= 13) fueron exitosos cuando el parásito fuela Gaviota capucho gris (Tabla 1).

En términos generales, los cleptoparásitosutilizaron dos tácticas de robo categorizadasen (1) táctica aérea y (2) táctica terrestre. Laprimera táctica consistió en un rápido des-censo del cleptoparásito desde el aire, bus-cando perturbar al hospedador a través devocalizaciones y desplazamientos, para final-mente obtener la presa. La segunda tácticaimplicó carreras cortas desde un punto cer-cano (generalmente entre uno y dos metros dedistancia al hospedador), con vocalizaciones eincluso ataques directos (picotazos) al ostrero,desplazándolo para luego tomar la presa y ale-

jarse del hospedador. Ambas especies clepto-parásitas utilizaron las dos tácticas previa-mente descriptas con una amplia dominanciade la táctica aérea (Tabla 2).

Ante el ataque del cleptoparásito, losostreros respondieron abandonando la presao bien adoptando un comportamiento de eva-sión como defensa, ya sea volando con lapresa en el pico o enfrentando a los clepto-parásitos con vocalizaciones y picotazos(Tabla 2). La frecuencia con que los ostreroshuyeron con la presa o atacaron al clepto-parásito, no se vio afectada por la especiecleptoparásita (χ21 = 1,80; P > 0,05).

Tipo, tamaño y tiempos de manipuleo de presas. Delas 377 presas capturadas se pudo identificarla especie o grupo en el 95% de los casos. Ladieta de los ostreros, durante el periodo deestudio, estuvo constituida por el bivalvonavaja Tagelus plebeius (97%) y diferentes espe-cies de poliquetos agrupados como “gusanos”(3%). La mayor proporción de navajas captu-radas por los ostreros, tanto en presenciacomo en ausencia de los cleptoparásitos,correspondió a las clases de tamaño 3 (aprox.40%) y 4 (aprox. 50%) (Zclase 3 = 1,19, P = 0,27;Zclase 4 = 0,73, P = 0,39). El 10% restanteestuvo representado por las navajas pertene-cientes a las clases 2 y 5 (Zclase 2 = 1,45, P =0,15; Zclase 5 = 1,61, P = 0,11) (ver Tabla 1).

La comparación de los tiempos de mani-puleo para navajas de diferente talla (muestraagrupada, es decir incluyendo a los ostreroscon y sin cleptoparásitos asociados) evidencióun incremento de los mismos con el aumentodel tamaño de las presas (Kruskal-WallisANOVA, H = 27,02; P < 0,001; N = 265)(Test de Dunn, Qclase2-clase3 = 2,17, P > 0,05;Qclase2-clase4 = 3,09, P < 0,05; Qclase2-clase5 = 4,41 P <0,01; Qclase3-clase4 = 2,52, P > 0,05; Qclase3-clase5 =4,03, P < 0,01; Qclase4-clase5 = 2,96 P < 0,05). Esteincremento fue similar en aquellos ostrerosque se alimentaron en presencia de cleptopa-rásitos; sin embargo, en este caso, se observó

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un descenso significativo en los tiempos demanipuleo para la talla de navaja 5 (Tabla 3,Fig. 1).

Parámetros comportamentales. El esfuerzo de ali-mentación de los ostreros no difirió significa-tivamente en presencia y ausencia decleptoparásitos asociados (1,92 ± 1,40 prue-bas min–1, N = 50; 1,93 ± 1,28 pruebas min–1,N = 48, respectivamente) (Mann-WhitneyU-test, U =1173; P > 0,05) (Fig. 2A). Sinembargo, la duración de los intentos decaptura de presas fue significativamentemenor en presencia (2,68 ± 2,12 s; N = 928)que en ausencia (3,27 ± 3,91 s; N = 847) decleptoparásitos (U =370,386; P < 0,05). Latasa de captura de presas fue mayor en aque-llos ostreros que presentaron cleptoparásitosasociados (0,40 ± 0,21 presas min-1) en com-paración con los que se alimentaron en ausen-cia de los mismos (0,28 ± 0,22 presas min–1)(U = 838; P < 0,01) (Fig. 2B). Ni la tasa deingesta de presas en hospedadores (0,30 ±

0,19 y 0,28 ± 0,22 presas min–1, respectiva-mente; U = 1116; P > 0,05; Fig. 2C), ni laeficiencia de alimentación (3,66 ± 2,66 KJmin–1 y 3,38 ± 3,11 KJ min–1, respectivamente;U = 1075; P > 0,05; Fig. 2D) difirieron signi-ficativamente en presencia y ausencia decleptoparásitos.

DISCUSIÓN

La presencia de la Gaviota capucho cafécomo principal cleptoparásito del Ostrerocomún durante el presente estudio (82% deltotal de eventos registrados) estuvo en líneacon trabajos previos para la misma área deestudio (Bachmann 1995, Martínez & Bach-mann 1997, Khatchikian et al. 2002). A dife-rencia de lo observado por Khatchikian ycolaboradores (2002) la eficiencia de clepto-parasitismo ejercido por la Gaviota capuchogris fue más elevada que la eficiencia de laGaviota capucho café. Sin embargo, estasdiferencias deberían ser consideradas con

TABLA 1. Valores centrales de tamaño (i.e., mediana), biomasa (gDW, considerándose sólo tejidosdigeribles, i.e., músculos y viseras) y contenido energético (KJ presa–1) estimados para navajas (Tagelusplebeius) de distinta talla, junto la frecuencia de presas capturadas por los ostreros (en presencia o ausenciade cleptoparásitos) e intentadas cleptoparasitar por diferentes parásitos (con sus respectivos éxitos). Lascategorías de tamaño de presa para navajas son: “clase 1” (LT ≤ 15 mm), “2” (15 mm < LT ≤ 30 mm),“3” (30 mm < LT ≤ 45 mm), “4” (45 mm < LT ≤ 60 mm), y “5” (60 mm < LT ≤ 75 mm).

Talla de navaja

1 2 3 4 5LT mediana (mm)Biomasa (gDW)Contenido energético (KJ navaja–1)Frecuencia de presas capturadas (%) Sin cleptoparásitos Con cleptoparásitos Frecuencia de ataques (%) Gaviota capucho café Gaviota capucho grisÉxito de cleptoparasitismo (%) Gaviota capucho café Gaviota capucho gris

7,500,040,90

0,000,00

0,000,00

--

22,500,092,35

4,901,40

0,000,00

--

35,500,246,07

36,9041,30

44,8021,40

46,2066,70

52,500,6315,77

50,8054,60

50,0078,60

55,2072,70

67,501,6440,96

7,402,80

5,200,00

33,30-

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GAVIOTAS CLEPTOPARASITANDO OSTREROS

cautela debido al bajo número de eventos derobo registrados para la primera especiedurante el presente estudio.

Existe un importante número de antece-dentes que han descripto y analizado el com-portamiento de los hospedadores para evitaro reducir el robo del alimento por parte de loscleptoparásitos. Este tipo de comporta-miento puede incluir el ocultamiento de lapresa, la huida con la presa, la agresión alcleptoparásito (Amat & Aguilera 1989), elincremento de la actividad de vigilancia(Goss-Custard et al. 1999) e incluso la reduc-ción del tiempo de manipuleo de las presas(Hopkins & Wiley 1972, Hockey & Steele1990, Lekuona 1999, García et al. 2008). En

este trabajo, se observó que el cleptoparasi-tismo afectó el comportamiento trófico de losostreros; en aproximadamente un tercio deltotal de eventos de robo registrados, los ostre-ros huyeron volando con la presa en el pico,evitando de esta manera la pérdida de la presa.Otro comportamiento de evitación registradofue la agresión con vocalizaciones y picotazos,observado en aproximadamente la cuarta par-te de los eventos registrados.

En el 97% de los casos, el ítem consumidopor los ostreros consistió en navajas pertene-cientes a las clases 3 y 4, reportadas como lastallas de mayor abundancia en el área de estu-dio (Gutiérrez 2003). En presencia de clepto-parásitos, y en contraposición a lo planteado

TABLA 2. Frecuencia de ocurrencia de las diferentes tácticas de evasión utilizadas por los ostreros almomento de recibir un ataque de cleptoparasitismo (huida = vuelo alejándose del parásito con la presa enel pico, VP = vocalizaciones con picotazos), y utilizadas por los cleptoparásitos para realizar cada evento derobo (aéreo = táctica aérea, terrestre = táctica terrestre). GCC = Gaviota capucho café; GCG = Gaviotacapucho gris. Entre paréntesis se indica el tamaño de muestra.

Cleptoparásito Táctica de ataque Táctica de defensa

áereo terrestre huida VPGCCGCG

92,80 (77)94,40 (17)

7,20 (6)5,60 (1)

63,00 (29)40,00 (4)

37,00 (17)60,00 (6)

TABLA 3. Coeficientes (± ES, error est·ndar) del Modelo Lineal Generalizado (MLG) describiendo elefecto de la presencia del cleptoparásito sobre el tiempo de manipuleo para cada clase de talla de Tagelusplebeius. Este efecto fue modelado con cleptoparásito (presente = si, ausente = no)/talla de presa comovariables explicativas. La presencia del cleptoparásito fue usada como categoría de referencia en todos loscasos.

Variable explicativa Categorías Coeficientes ± ES Pinterceptocleptoparásito/talla de presa Si/talla 2

No/talla 2Si/talla 3

No/talla 3Si/talla 4

No/talla 4Si/talla 5

No/talla 5

2,19 ± 0,52

0,69 ± 0,59

-0,02 ± 0,14

0,02 ± 0,12

0,86 ± 0,44

< 0,01

0,25

0,89

0,85

< 0,05

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en la primera predicción, los ostreros noaumentaron la proporción de presas demenor tamaño en sus capturas. Sin embargo,se observó una disminución de la captura denavajas de las clases de tamaño 2 y 5 (verTabla 1), acompañado de una disminución enla duración del tiempo de manipuleo para laúltima de las clases de navaja. Lo observadopara las navajas pertenecientes a la clase 5 está

en línea con la segunda predicción y podríaser considerada una táctica de evasión delcleptoparasitismo, consistente en evitar lacaptura de aquellas presas que insumen unmayor tiempo de manipuleo y, consecuente-mente, una mayor exposición a los cleptopa-rásitos. Con respecto a lo encontrado para laclase 2 podría deberse a que los cleptoparási-tos se están asociando a individuos con una

FIG. 1. Comparación de los tiempos de manipuleo de H. palliatus en ausencia (cajas grises) o presencia(cajas blancas) de cleptoparásitos, con navajas de diferentes talla. Las categorías de presas para navajas son:“clase 2” (15 mm < LT ≤ 30 mm), “3” (30 mm < LT ≤ 45 mm), “4” (45 mm < LT ≤ 60 mm), y “5” (60mm < LT ≤ 75 mm). Los puntos indican la mediana, las cajas el percentil 0,25 y 0,75; y las líneas exterioresel percentil 0,01 y 0,99. Los asteriscos asociados a las líneas horizontales sobre las columnas indican difer-encias significativas (P < 0,05). Recuadro: comparación de los tiempos de manipuleo agrupando muestrascon y sin cleptoparásitos asociados.

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GAVIOTAS CLEPTOPARASITANDO OSTREROS

mayor experiencia y eficiencia de alimenta-ción, los cuales evitarían presas poco reditua-bles como podrían ser las presas pertenecien-tes a esta categoría.

Estudios previos han mostrado cómo elcleptoparasitismo es capaz de afectar la efi-ciencia trófica de los hospedadores (Thomp-son 1986, Kirby 1997, Blackburn et al. 2009).

Por ejemplo, algunos hospedadores, en pre-sencia de cleptoparásitos, aumentan elesfuerzo de alimentación manteniendo asíconstante la tasa de ingesta de presas (Amat &Aguilera 1989). Durante el presente estudio,los valores de esfuerzo estimados para losostreros no difirieron en presencia o ausenciade cleptoparásitos. Sin embargo, se encontra-

FIG. 2. Comparación del esfuerzo (A), tasa de captura (B), tasa de ingesta (C), y eficiencia de alimentación(D) de H. palliatus con y sin cleptoparásitos asociados. Los puntos indican la mediana, las cajas el percentil0,25 y 0,75; y las líneas exteriores el percentil 0,01 y 0,99. Los asteriscos asociados a las líneas horizontalessobre las columnas indican diferencias significativas (P < 0,05).

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ron diferencias significativas en la compara-ción de las tasas de captura de presas y laduración de los eventos de captura. En pre-sencia de cleptoparásitos los hospedadoresmanifestaron una mayor tasa de captura depresas (lo cual estuvo en línea con la tercerapredicción planteada) mientras que la dura-ción de cada evento de captura fue menor. Elhecho de no haber encontrado diferencias enel esfuerzo de alimentación entre grupos perosi diferencias en la tasa de captura de presaspodría deberse a que: (1) la medida utilizadaen este estudio para cuantificar el esfuerzo dealimentación (i.e., intentos de captura porminuto) no haya sido la más adecuada, y noesté reflejando entonces el esfuerzo en sutotalidad, (2) los cleptoparásitos podrían noestar causando un efecto en el éxito de cap-tura de las presas, sino simplemente asocián-dose con mayor frecuencia a individuos quepor diferentes causas (i.e., experiencia, condi-ción individual, dominancia) tienen unamayor eficiencia de alimentación, o (3) unacombinación de las anteriores. Un hospeda-dor con mayor éxito de captura presentaríauna mayor disponibilidad de presas para uncleptoparásito, esperándose una mayor tasa deasociación a estos individuos, ocasionando asíun desvío en las observaciones realizadas.Este hecho también podría ocasionar un des-vío en la duración de los eventos de capturade presas observada en hospedadores concleptoparásitos asociados. Resulta interesanteresaltar que las diferencias en la tasa de cap-tura observadas entre ambos grupos de ostre-ros (con y sin parásitos asociados) no sevieron reflejadas ni en la tasa de ingesta ni enla eficiencia de alimentación. Estos resultadospueden atribuirse al parasitismo cuando ésteresulta en un robo exitoso de las presas,debido a que una proporción de las mismasson robadas antes de ser ingeridas. De estamanera, las gaviotas al cleptoparasitar a losostreros estarían impactando en la economíatrófica de éstos, ocasionando la pérdida de

aproximadamente la cuarta parte de las presascapturadas.

Los resultados obtenidos en el presenteestudio han originado nuevos interrogantesque podrán ser abordados en estudios afuturo en presencia de ejemplares anillados.La posibilidad de identificar individuos per-mitiría contrastar en el mismo animal tanto elesfuerzo y eficiencia de alimentación como latasa de captura e ingesta de presas en presen-cia y ausencia de cleptoparásitos.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Pablo Yorio, JuanCarlos Reboreda, Roxana Zenutto, Luis OscarBala y Agustina Gómez Laich por sus comen-tarios durante los diferentes estados delmanuscrito. A “Birders’ Exchange” (AmericanBirding Association), “Optics for the Tropics” e“Idea Wild” por el material de campo y labora-torio suministrado para la toma y procesadode datos. A la Universidad Nacional de Mardel Plata (UNMdP) y al Consejo Nacionalde Investigaciones Científicas y Técnicas(CONICET) por el apoyo institucional yfinanciero.

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