PHEROMONES ET REGULATIONS SOCIALES
CHEZ LES INSECTES SOCIAUX
INRA, UMR Abeilles et Environnement, Laboratoire de Biologie et Protection de
l'Abeille, Avignon, France
Yves Le Conte
AROMAGRI
“social” -> “eusocial”•Soins aux couvain (immatures)
•castes reproductives et division du travail• chevauchement des génératons
fourmis
termites
Certainesabeilles et guèpes
courtesy: M. Ono
Insectes Sociaux
Comment des milliers d’individusévoluent ensemble de façonharmonieuse?
Organisation sociale complexe?
Système de communication élaboré
Communication chimique
Abeille domestique Apis mellifera modèle le plus étudié
Communication chimique
Nombreuses phéromones incitatrices
Phéromones modificatrices
Reconnaissance des apparentés
Pheromonefécale de la reine
Breed et al.
Hydrocarbonscuticulaireset odeurs du
nidBreed en al. 90th
Phéromones incitatrices
butan-1-ol, butan-1-yl acetate, benzyl alcohol, benzyl acetate, isopentyl alcohol, hexan-1-ol, hexan-1-yl acetate, heptan-1-yl acetate, heptan-2-ol, octan-1-ol, octan-1-yl acetate,octen-1-yl acetate, nonan-2-ol, 2-nonan-2-yl acetate, nonen-1-yl acetate, 2-heptanone
Collins and Blum in the late ’70’s, early ’80’s
(Z)-11-Eicosen-1-olPickett, Williams, and Martin 1982
courtesy: Harrington, Cornell University
Phéromone(s) d’alarmeisoamyl acetate, 2-heptanone,Boch and Shearer in the ’60’s
terpène alcohols, aldehydes et acidesgéraniol et nérol,geranial et neral,geranic et nerolic acids(E,E)-farnesol
Boch and Shearer ’60’sWeaver et al. ’64Pickett et al. ‘80
Phéromone de Nasanov
Comportement de courGary, ‘62
Marquage des oeufs, policing,
attraction?
EssaimageSchmidt et al, ‘93
Ratnieks ’88,Katzav-Gozansky et al., ‘97
Phéromonesexuelle
Phéromones royales
9ODA
Nature 332 354-354 (1988)
• Comportement de cour
O
OH
O
O
OH
OH
OH
O OC H3
OH
OH
OCH 3
*
9-ODA
9-HDA
HOB HVA
Phéromone mandibulaire de la reineQueen mandibular pheromone (QMP)
synergie
Winston, Slessor et al., late 80’s-00’s
Queen mandibular Pheromone (QMP)et comportement de
cour
courtesy: Chris
Keeling
0
10
20
30
40
-6 -5 -4 -3 -2 -1
QueenExtract
QMPIl manquequelquechose!
Les fractions des extraits de reines perdent vite leuractivité avec la purification
Slessor’s en déduit - SYNERGIE
Comme les composés individuel de la QMP seulement actifs en combinaison
Les composés inconnus doivent être sécrétésavec la QMP !!
Après une longue recherche de la phéromone ducomportement de cour
4 nouveaux composants ajoutés au bouquetattractif de la QMP
Phéromone du comportement de cour est QMP +
O
OCH 3
OH
O
OH
OH
OCH 3
CA
OH
MO
PA
LEA
méthyle oléate
coniferyl alcohol
palmityl alcohol
linolenic acid
QRP
CONCLUSION : SYNERGIE
9ODAInhibition :• des ovaires• de la construction de cellules royales
Effets incitateurs
Effets modificateurs
• Inhibe le dévelopement des ovaires des ouvrières (Hoover et al, 200)
• Inhibe la bisynthèse de la JH III et l’ontogénèse du butinage(Pankiw et al., 1998)
• Inhibe l’élevage royale• Stimule la construction des rayon
Queen mandibular pheromone (QMP)
O
OH
O 9-ODA
Sécrétion de la glande de Dufour
hydrocarbones, estersKatzav-Gozansky et al., ’97
egg policing ?Katzav-Gozansky et al., ’01
Signal honnête de la reine
Katzav-Gozanskyet al., 2005
• Reconnaissance des immatures par les adultes ? : Phéromones de couvain
• Effets incitateurs et modificateurs du couvain sur les adultes• Connaissances très restreintes chez les insectes sociaux
reconnaissanceÂgeCaste, sexeBesoins : nourriture, chaleur
pollen
Effets incitateurs
Effets modificateurs
Développement des ovairesGlandes hypopharyngiennes
ESTERS D’ACIDES GRAS DES LARVES D’ABEILLES
• Palmitate de méthyle et d’éthyle C15H31COO-R• Stéarate de méthyle et d’éthyle C17H35COO-R• Oléate de méthyle et d’éthyle C17H33COO-R• Linoléate de méthyle et d’éthyle C17H31COO-R• Linolénate de méthyle et d’éthyle C17H29COO-R
R = -CH3R = -C2H5
Operculation de la cellule
Methyl Palmitate Oleate, Linoleate and Linolenate
LE CONTE et al 1990 - Naturwissenschaften, 77, 334-336
Age des larves
Mélange différent (quantités et proportions)
LE CONTE et al. Naturwissenschaften, 1994, 81, 462-465.
Reconnaissance des cellules royales
Methyl Oleate, Methyl Linolenate and Methyl Linoleate
Le Conte et al, Chemoecology, 1995
Nourrissement des larves
Methyl Linoleate
LE CONTE et al., 1995 - Journal of Economic Entomology, 88(4): 798-804.
Poids des larves
Effets phéromonaux incitateurs des esters
• operculation des cellules : PM, OM, LM, LNM
• reconnaissance de l’âge des larves : différences de proportions
des esters
• reconnaissance des cellules royales : OM, LNM, LM
• nutrition des larves : PM, SM, LM
couvain
Niveau comportemental
Méchanismes de reconnaissance du couvain par les nourrices
Y a t-il une larve dans la salle ?
Age?Sexe?Caste?apparentés?
Quels besoins ?
nourritue?operculation?Thermorégulation
Niveau Physiologique
Développement des ovaires
Devéloppement des glandesHypopharyngiennes
Développement des Glandes Hypopharyngiennes
Ethyl Oleate and Methyl Palmitate
MOHAMMEDI et al., 1996 - C. R. Acad. Sci. Paris, Sciences de la vie, 769-772.
Inhibition des ovaires des ouvrières
Ethyl Palmitate and Methyl Linolenate
MOHAMMEDI et al, 1998 - Naturwissenschaften, 85, 455-458.
Conclusion
Effets des esters
• Les larves manipulent les ouvrières adultes avec ces composés phéromonaux pour optimiser les soins que leur portent les adultes
• PM, OE, PE et LMN ont des effets incitateurs et modificateurs
Les esters sont sécrétés par les glandes salivaires des larves
LE CONTE et al., 2006 - Naturwissenschaften.
La colonie d’abeille
Les acteurs
Les ouvrières
Polyéthisme
AgeBases génétiquesPlasticitéModèle activateur-inhibiteur
Fin de la mue imaginale
Age de l’ouvrière
(jour)
10
15
20
25
30
0
35
5
Polyéthisme lié à l’âge
2. Soins à la reine et au couvain
3. Construction, nettoyage, transport et stockage
4. Garde et butinage
1. Nettoyage des cellules et operculation
Comportements:
1. Glandes hypopharyngiennes,
glandes mandibulaires
Glandes:
2. Glandes cirières
(adapté de Winston, 1987)
10
15
20
25
30
0
35
Plasticité du polyéthisme lié à l’âge
Ouvrièresdu nid
Accélération Retard
Age (jours)
Butineuses
Butineusesprécoces
Ouvrièresdu nid en âge de butiner
10
15
20
25
30
0
35
Ouvrièresdu nid
Accélération
Ouvrièresdu nid en âge de butiner
Retard
Butineuses redevenues ouvrières du nid
Inversion
Age de l’ouvrière
(jour)
Butineuses
Butineusesprécoces
Plasticité du polyéthisme lié à l’âge
Facteurs endogènes:
-hormonal
-génétiques
-neurobiologiques
Mécanismes de régulation du développement comportemental des ouvrières
Facteurs exogènes:
-comportement
-communication chimique
Hormone juvénile
Races géographiques
Octopamine
Danses de vibrations
Problématique
• Huang et Robinson et al. proposent une modèle pour expliquer la régulation du développement
comportemental chez l’abeille:
Activateur Inhibiteur
Hormone juvénile Signal chimique butineuses
Octopamine Phéromone mandibulaire de la reine
Phéromone de couvain
Problématique
• relation entre taux de d’hormone juvénile (HJ) et développement des glandes hypopharyngiennes des ouvrières :
• relation entre taux de d’hormone juvénile et la division des tâches (âge au butinage):
H J Glandes Hypopharygiennes
H J Développement Comportemental
Hypothèse
• relation entre phéromone de couvain, taux de d’hormone juvénile et développement comportemental des ouvrières.
Phéromone de couvain H Jâge au butinage
en accord avec la régulation du ratio nourrices / butineuses
Glandes Hypopharygiennes
Validation 2
• Effets des esters sur le taux d’HJ et le développement
comportemental d’abeilles en conditions naturelles.
Deux phéromones modificatrices connues
Un troisième mécanisme inconnu
Développement comportemental
de l’ouvrière du nidinhibition
1. Reine(Pankiw et al., 1998)
http://zebulon1er.free.fr/abeill.htm
2. Couvain(Le Conte et al., 2001)
inhibition
3.Inhibiteur issu des butineuses
inhibition
les ouvrières âgées inhibent le développement comportemental des plus jeunes par interactions directes (Huang et Robinson, 1992; 1996; Schulz et al., 1998, Leoncini et al. 2004)
Inhibition exercée par les butineuses
inhibition de contact (Huang et Robinson, 1998)
=> hypothèses de transmission:-par les antennes-par léchage-par trophallaxie-par la cuticule
trophallaxie
Objectif : identifier l’inhibiteur issu des butineuses
Hypothèses:
-l’inhibition pourrait être provoquée par un comportement particulier.
-l’inhibition pourrait impliquer un message phéromonal.
2 approches:
recherche d’un extrait de butineuse actif dans l’inhibition sociale
Inhibition chimique?
comparaison des profils chimiques entre nourrices et butineuses
Objectif: molécules spécifiques de butineuses?
Oléate d’éthyle
Standard interne: cis-10-pentadécanoate
Nourrices
Oléate d’éthyle
Standard interne: cis-10-pentadécanoate
Butineuses
0
10
20
30
40
50
60
70
PM OM LM NM PE SE OEester d'acide gras
quan
tité
(ng/
abei
lle)
nourricesbutineuses
***
***
Nombre de répétitions: 5
*=p<0.05, **= p<0.01 et ***= p<0.001 test de Mann-Whitney
Etude du développement comportemental des ouvrières: Age au butinage
Age connu: J1 au début de l’expériencePhoto: A. et J. Six
Observation du premier butinage des 50 premières ouvrières marquées
Forte dose Faible dose Témoin
10 m 10 m
Nombre de répétitions: 8,
*** = p<0.001 (Analyse de variance)
ns = différence non significative
16
16,5
17
17,5
18
18,5
forte dose témoinDose d'OE
Age
moy
en d
u dé
but d
u bu
tinag
e(jo
ur+/
-ES
)
***
16
16,5
17
17,5
18
18,5
forte dose faible dose témoinDose d'OE
Age
moy
en d
u dé
but d
u bu
tinag
e(jo
ur+/
-ES
)
***
***ns
Nombre de répétitions: 8,
*** = p<0.001 (Analyse de variance)
ns = différence non significative
Résultats:
Conclusion:
-l’ajout d’oléate d’éthyle retarde le butinage des ouvrières par rapport aux témoins.
-pas d’effet de la dose sur l’âge au butinage
http://www.apiculture.com
OE da ns le s d iffé re nte s ré g ions du corps de s nourrice s e t de s butine use s
05
1015202530354045
tête thorax Jabot res te TD res te abdom en
Olé
ate
d'ét
hyle
(ng/
abei
lle) nourrices
butineus es**
Nombre de répétitions: 5
**=p<0.01 (test de Mann-Whitney)
Résultats
Localisation de l’oléate d’éthyle dans le corps des abeilles
Biosynthèses of OE par l’abeille ?Incorporation du C13Glucose
Honeycrop labelling 13C Glc de novo
data07 #2185-2191 RT : 23.53-23.58 AV: 7 SB: 6 23.41-23.45, 23.67 NL: 9.83E3T : + c Ful l ms [ 50.00-380.00]
60 80 100 120 140 160 180 200 220 240 260 280 300 320 340 360 380m/z
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
80
85
90
95
100
Rel
ativ
e A
bund
ance
55
67
83
9681
97
265
79 9895 26668
267
84264
56 69
2691119373 99
135109
12185137124 149 15257
125139 284108 247 270166 236 311223 250167
185 221 224180 310312251225194 271199 285220 315298273 335 366344294 357 373323
x3
R T : 2 1 . 3 1 - 2 3 . 8 5
2 1 . 4 2 1 . 6 2 1 . 8 2 2 . 0 2 2 . 2 2 2 . 4 2 2 . 6 2 2 . 8 2 3 . 0 2 3 . 2 2 3 . 4 2 3 . 6 2 3 . 8T i m e ( m i n )
0
5
1 0
1 5
2 0
2 5
3 0
3 5
4 0
4 5
5 0
5 5
6 0
6 5
7 0
7 5
8 0
8 5
9 0
9 5
1 0 0
Rel
ativ
e A
bund
ance
2 1 . 7 3
2 2 . 9 5
2 3 . 5 6
2 1 . 8 62 1 . 3 5 2 3 . 1 3 2 3 . 2 02 1 . 4 3 2 3 . 4 1 2 3 . 7 12 1 . 5 0 2 2 . 0 4 2 2 . 4 62 2 . 3 82 2 . 1 2 2 2 . 2 2
N L :2 . 8 1 E 6T I C M S d a t a 0 7
Leoncini et al. 2004, PNAS
Développementcomportemental
etphysiologique
Activateurs:
Hormone juvénileAmines biogènes?
Inhibiteurs
Variabilité génétique
Découverte d’une grande complexité des messages chimiques
EOEO EO
•Régulation de la division de tâches:
Plus compliqués que nous le pensions!
Phéromone et régulation socialePlusieurs fonctionsPlusieurs sites de production
Effets incitateurs
Effets modificateurs
Reconnaissance des larves
Comportement de cour
MO
Operculation des cellules EO
Keeling et al., 2003, PNASLeoncini et al. 2004, PNAS
reine
ouvrières
couvainReconnaissance des
larves, Dévelopment de ovaires
et des glandeshypopharyngiennes
Comportement de courInhibition des ovaires
Slessor et al ’90’s
LeConte et al, ’90’s
?
Sémantique !Multi-fonctionsMulti-sites de production
Effets incitateurs
Reconnaissance des larves
EO
Effets modificateurs
Phéromone Coloniale
Produite par plusieurs castes ou à différentes étapes du développement et ayant des effets incitateurs et modificateurs.
EO
Comportement de cour
X
Phéromone passengère
Slessor, Winston et Le Conte, 2005, J. Ch. Ecol.
Effets modificateurs
Sémantique !
EO
Comportement de cour
Slessor, Winston et Le Conte, 2005, J. Ch. Ecol.
Substances transmises dans un complexe phéromonal, inactives dans le processus de transmission, et qui induit une réponse modificatrice aux individus qui la reçoivent
Effets modificateurs
Phéromone passengère
Abeille et Science
Un des modèles les plus intéressants pour l’étude de l’écologie chimique et de la socialité!
Apis mellifera nous montre richesse et complexité de son languagephéromonal
Phéromones modificatrices
Photo: Zachary Huang
Exemple :
• Phéromones modificatrices =>
– Expression génique et division du travail
Whitfield et al, Science 2003 Grosinger et al, PNAS, 2005
Effets de la QMP
Example :• Effets de la phéromone de couvain sur l’expression
génique des adultes.O
OMe
O
OMe
O
OMe
O
OMe
O
OMe
O
OEt
O
OEt
O
OEt
O
OEt
O
OEt
Palmitate de méthyle
Stéarate de méthyle
Oléate de méthyle
Linoléate de méthyle
Linolénate de méthyle
Palmitate d'éthyle
Stéarate d'éthyle
Oléate d'éthyle
Linoléate d'éthyle
Linolénate d'éthyle
Abeille et Science
Un des modèles les plus intéressants pour l’étude de l’écologie chimique et de la socialité!
Génomique et génome séquencé