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ETIENNE GUILLAUD CONTRIBUTION VESTIBULAIRE AU CONTRÔLE
DES MOUVEMENTS DU BRAS LORS D'UNE ROTATION DU CORPS
Thèse de doctorat en cotutelle présentée à la Faculté des études supérieures de l’Université Laval, Québec
dans le cadre du programme de doctorat en KINESIOLOGIE pour l’obtention du grade de Philosophiae Doctor (Ph.D.)
Médecine sociale et préventive Division de kinésiologie
FACULTÉ DE MÉDECINE UNIVERSITÉ LAVAL
QUÉBEC
et
UNIVERSITÉ DE LA MÉDITERRANÉE MARSEILLE, FRANCE
pour l’obtention du grade de Docteur en SCIENCES DU MOUVEMENT HUMAIN
2006 © GUILLAUD Etienne, 2006
Résumé
De récentes études dans le champ du contrôle des mouvements humains ont
montré que les signaux vestibulaires étaient impliqués dans les ajustements des
mouvements du bras lorsqu'un déplacement imprévisible du corps survenait au cours
d'un mouvement d'atteinte manuelle. L'objectif de nos travaux de doctorat était de
préciser le rôle et l'utilisation des signaux vestibulaires dans le contrôle de la motricité
brachiale, en tentant de mettre en évidence les bénéfices d'une intégration vestibulaire,
la faible dépendance cognitive du contrôle vestibulo-brachial et le mode de combinaison
des signaux vestibulaires avec les signaux visuo-oculomoteurs. Cela a été réalisé par des
études comportementales chez l’homme sain ou pathologique (patient désafférenté) et
par modélisation biomécanique. Nous avons ainsi montré que les signaux vestibulaires
étaient intégrés au sein de modèles internes qui permettent de générer une commande
motrice du bras qui compense les conséquences (cinétiques et cinématiques) du
déplacement de l'individu, et ce en adéquation avec la tâche. L'information vestibulaire
est traitée avec de faibles latences et sous une faible influence cognitive, ce qui lui
confère un caractère de relative automaticité. Enfin la combinaison des signaux
vestibulaires et oculomoteurs se fait selon un modèle fonctionnel dans lequel les
signaux vestibulaires influencent l'aspect temporel de la poursuite manuelle alors que
les signaux visuo-oculomoteurs permettent la production de la cinématique attendue.
Nos résultats approfondissent ainsi les connaissances de la fonction vestibulaire
puisqu’ils suggèrent l’existence d’un principe général régissant la contribution des
signaux vestibulaires au contrôle du mouvement.
Mots clés : Mouvements du bras, Rotation du corps, Intégration vestibulaire,
Intégration multisensorielle, Modélisation biomécanique, Patient désafférenté.
ii
Abstract
Recent studies in human motor control have shown that vestibular signals can be
used to control goal directed arm movements when an unexpected body displacement
occurs during the movement. In this thesis, we investigated the specific functions of the
vestibular signals to this control, and the mechanisms that are involved. This was done
through behavioural studies performed with healthy human subjects and one
deafferented patient, and biomechanical modelling. Our results highlight the remarkable
computationnal capabilities of the brain which can process vestibular information to
predict the consequences of body rotation on reaching movements. The vestibular
control of arm movement i) is characterised by short latencies, ii) operates efficiently in
darkness, iii) is largely automatic and iv) defines the temporal aspect of the movement.
The control of the arm through vestibular information has therefore common
characteristics with the vestibular control of ocular, cephalic and postural movements.
Our findings bring important new insights about the functions of the vestibular because
they suggest that there is a general principle underlying the contribution of vestibular
signal to motor control.
Keywords: Arm movements, Body rotation, Vestibular information,
Multisensorial integration, Biomechanical modelling, Deafferentation.
Avant-Propos Ce travail de doctorat n’est évidemment pas le fruit d’un effort isolé, mais est issu de la réunion de nombreuses compétences et de multiples rencontres. Bien qu’aucune liste ne puisse être exhaustive, je tiens à remercier les personnes qui ont permis la réalisation de ma thèse.
Tout d’abord, je tiens à remercier Jean et Martin qui ont tous deux su croire en moi et cautionner l’intérêt d’une cotutelle. Jamais je n’aurais imaginé avoir des directeurs qui en plus d’être disponibles, se sont montré motivés, dévoués, objectifs et compréhensifs. Je suis convaincu de ma chance et vous en suis infiniment reconnaissant. Je vous remercie sincèrement de m’avoir supporté pendant ces années. L’encadrement d’une cotutelle n’est probablement pas une chose facile, et vous avez volontairement relevé ce défi en vous impliquant et en m’assistant dans cette aventure. J’ai bel et bien eu le plaisir d’avoir deux « chefs » complémentaires plutôt qu’une paire de demi, et là ou beaucoup auraient tentés d’alléger leur conscience, vous avez préféré doublez mon encadrement.
Gabriel, la rapidité de ton aide et la qualité de tes « créations » t’ont rendu précieux, et ça n’est pas ton caractère humain qui aura terni cette image.
Jean-Louis, tu as toujours su te rendre disponible et réagir avec implication lorsque cela était nécessaire. Qu’ils soient scientifiques ou non, je te remercie pour tes conseils.
Alain, Christophe, Fred, Laurence, Lionel, je vous remercie pour l’attention que vous m’avez accordée, vos remarques m’ont toujours été une aide précieuse. Ça a toujours été un plaisir de travailler avec vous, et plus encore d’oublier le travail à vos côtés.
Franck et Marcel, vous avez certes tous les deux développés des outils formidables, mais bien mieux encore : vous avez toujours su trouver des réponses à mes questions dans le sourire et la bonne humeur, c’est une chance de vous avoir eu à proximité.
Je tiens très sincèrement à remercier l’ED SVS, et tout particulièrement le Professeur André Nieoullon ainsi que Martine Griffith, qui ont largement soutenu la mise en place de la cotutelle et sans qui la dureté administrative ne m’aurait sans doute pas épargné.
Évidemment, supporter un environnement de travail pendant de si longues heures implique que l’on s’y sente bien, et pour cela je salue très vigoureusement mes nombreux camarades d’écoles, qui sans ordre particulier sont : Fab, Jean-Mi, Julien, Fred, Med, Lolo, Robin, Gilou, Hélène, Boulette, JP, Guillaume, Violaine, Gwénola, Julien, Bruno, Rémi, JP, Nils, Ben, Olivier, Olivier, Félix, M-P, P-M, Vincent, Yann, Martin, Cyril, Anne-Lise, et ceux que j’oublie mais auxquels je pense...
Je remercie mes parents et ma famille, qui malgré leur étonnement m’ont toujours soutenu dans mes études comme ailleurs, en m’apportant de l’affection et de l’aide.
Enfin, je remercie ma petite Flo d’avoir bravé le froid, ce soir-là, pour offrir à son voisin de frigo tout ce dont il avait besoin. Je te dois beaucoup ma chérie tu sais!
Table des matières CHAPITRE I. Introduction............................................................................................... 1 CHAPITRE II. Revue de littérature.................................................................................. 4 Partie 1. Les modes suggérés de planification et de contrôle du mouvement............. 4
1.1. L'hypothèse d'un point d'équilibre correspondant à la position finale à atteindre ........................................................................................................................ 5 1.2. Un codage vectoriel du mouvement ................................................................. 7
1.2.1. Détermination de la position de la cible ................................................... 9 1.2.2. Détermination de la position initiale de la main ..................................... 11
1.3. La théorie des modèles internes...................................................................... 12 1.3.1. La génération de la commande motrice .................................................. 13 1.3.2. La définition interne de l’état du système............................................... 14 1.3.3. Paramétrisation du geste en fonction du contexte .................................. 15
1.4. La complexité de la planification motrice ...................................................... 17 1.5. Conclusion de la partie 1 ................................................................................ 18
Partie 2. Les implications d'un déplacement passif du corps lors d'un mouvement d'atteinte manuel : cas particulier d'une rotation du tronc .............................................. 20
2.1. Les forces en présence .................................................................................... 20 2.1.1. La dynamique intersegmentaire.............................................................. 20 2.1.2. La force centripète .................................................................................. 21 2.1.3. La force de Coriolis ................................................................................ 22
2.2. Conséquences de ces forces sur un mouvement d’atteinte manuelle réalisé lors d’une rotation du tronc................................................................................................ 23 2.3. Prise en compte des forces issues de la rotation du corps par le SNC............ 25
Partie 3. Contrôle en ligne d'un mouvement d'atteinte manuel : le cas particulier d'une rotation passive du corps ....................................................................................... 28
3.1. Rôle du système visuo-oculomoteur dans le contrôle des mouvements du bras en réponse à un déplacement corps/cible.................................................................... 29
3.1.1. Le système visuel.................................................................................... 29 3.1.2. Le système oculomoteur ......................................................................... 31 3.1.3. Contrôle en ligne des mouvements du bras en réponse à un déplacement corps/cible sur la base des informations oculo-visuelles ........................................ 35
3.2. Rôle de la somesthésie dans la détection des déplacements passifs du corps et le contrôle des mouvements du bras ........................................................................... 37
3.2.1. La somesthésie........................................................................................ 37 3.2.2. Gravicepteurs inertiels et détection somesthésiques de la rotation......... 41 3.2.3. Contribution de la proprioception au contrôle en ligne des mouvements de pointage.............................................................................................................. 43
3.3. Rôle du système vestibulaire dans la détection des déplacements passifs du corps et le contrôle sensori-moteur ............................................................................. 45
3.3.1. Le système vestibulaire........................................................................... 46 3.3.2. Existence d'un contrôle vestibulaire des mouvements du bras ............... 53 3.3.3. Nature du contrôle vestibulaire des mouvements du bras ?.................... 56
3.4. La fusion multisensorielle : quelles modalités d'intégration pour des informations divergentes et complémentaires ?.......................................................... 66
Partie 4. Problématique et introduction de la contribution expérimentale................ 72
v CHAPITRE III. The vestibular control of arm movement is fast and requires little preparation ...................................................................................................................... 75
Résumé........................................................................................................................ 76 Abstract....................................................................................................................... 78 Introduction................................................................................................................. 79 Methods ...................................................................................................................... 80 Results......................................................................................................................... 85 Discussion................................................................................................................... 92 Conclusion .................................................................................................................. 95 References................................................................................................................... 96
CHAPITRE IV. Controlling reaching movements during self-motion: body-fixed versus earth-fixed targets ........................................................................................................... 99
Résumé...................................................................................................................... 100 Abstract..................................................................................................................... 102 Introduction............................................................................................................... 103 Materials and methods .............................................................................................. 105 Results....................................................................................................................... 111 Discussion................................................................................................................. 117 References................................................................................................................. 121
CHAPITRE V. Internal models for vestibular control of arm movements .................. 125
Résumé...................................................................................................................... 126 Abstract ...................................................................................................................... 128
Introduction............................................................................................................... 129 Case report and methods........................................................................................... 130 Results....................................................................................................................... 135 Discussion................................................................................................................. 141 References................................................................................................................. 146
CHAPITRE VI. Fusion of visuo-ocular and vestibular signals in arm motor control.. 148
Résumé...................................................................................................................... 149 Abstract..................................................................................................................... 151 Introduction............................................................................................................... 152 Materials and methods .............................................................................................. 154 Results....................................................................................................................... 163 Discussion................................................................................................................. 174 References................................................................................................................. 183
CHAPITRE VII. Conclusion ........................................................................................ 188
1.1. Synthèse des principaux résultats ................................................................. 188 1.1.1. Un contrôle actif des mouvements du bras lors d’une rotation du corps.... .............................................................................................................. 188 1.1.2. Quelle place pour les informations proprioceptives dans nos études ... 189 1.1.3. Contribution à la caractérisation du niveau d'intégration ..................... 192 1.1.4. Une intégration supportée par l'existence de modèles internes ............ 195
1.2. Perspectives .................................................................................................. 199 Facilitation de l’atteinte d’une cible située dans le droit devant du sujet par un encodage proprioceptif particulier ........................................................................ 200
vi
Effets de la verticalité sur les ajustements des mouvements du bras en réponse à une rotation du tronc ............................................................................................. 201 Rôles de la proprioception et des signaux vestibulaires dans le contrôle des mouvements du bras lors d’une rotation du corps ................................................ 201 Rôle des signaux vestibulaires dans le contrôle des mouvements du bras lors d’une rotation du corps autogénérée ............................................................................... 202
Bibliographie ................................................................................................................ 205
Liste des figures CHAPITRE II. Revue de littérature Figure 1. Schéma du dispositif de Bizzi et al ................................................................... 6 Figure 2. Modèle de la contribution de l'interaction vestibulo-cervicale dans le codage
de la position spatiale de la cible. ........................................................................... 10 Figure 3. Principe des modèles internes. ........................................................................ 13 Figure 4. Un module au sein des multiples modèles internes......................................... 16 Figure 5. Expérience de Pigeon et al., 2003. .................................................................. 23 Figure 6. Tableau de la distribution des cônes et des batonnets ..................................... 30 Figure 7. Le traitement de l'information visuelle par les voies magnocellulaires et
parvocellulaires. ...................................................................................................... 31 Figure 8. Représentation des muscles extra-oculaires .................................................... 32 Figure 9. Les mécanorécépteurs cutanés ........................................................................ 38 Figure 10. Exemple d’une patiente désafférentée, G.L. ................................................. 44 Figure 11. Appareil vestibulaire droit de l’homme......................................................... 46 Figure 12. Cellules ciliées de l'oreille interne................................................................. 47 Figure 13. Orientation des canaux semi-circulaires........................................................ 48 Figure 14. Schéma d'un canal semi-circulaire. ............................................................... 49 Figure 15. Inhibition controlatérale des projections canalaires ...................................... 50 Figure 16. Projections vestibulaires vers les zones centrales. ........................................ 52 Figure 17. Trajectoires moyennes produites par un sujet sans rotation du tronc, avec
rotation du tronc...................................................................................................... 54 Figure 18. Résultats de l’expérience de Guerraz et Day (2005). .................................... 62 Figure 19. Diagramme montrant les procédures d'adaptation utilisées dans l'expérience
de Bresciani et al., 2005.......................................................................................... 65 CHAPITRE III. The vestibular control of arm movement is fast, and requires little preparation Figure 1. Apparatus and kinematics of the stimuli ......................................................... 81 Figure 2. Reaction times ................................................................................................. 87 Figure 3. Integral of the EMG signal .............................................................................. 89 Figure 4. Effects of catch trials ....................................................................................... 90 Figure 5. Integral of the EMG signal .............................................................................. 91 CHAPITRE IV. Controlling reaching movements during self-motion: body-fixed versus earth-fixed targets Figure 1. Schematic representation of the experimental set-up.................................... 106 Figure 2. Position, velocity and acceleration of the 15° and 30° CCW chair rotations 108 Figure 3. Reaction times ............................................................................................... 112 Figure 4. Mean terminal angular errors ........................................................................ 114 Figure 5. Mean terminal amplitude errors .................................................................... 115 Figure 6. Mean finger angular position with respect to the body ................................. 116 CHAPITRE V. Internal models for vestibular control of arm movements Figure 1. Schematic representation of the experimental set-up.................................... 132 Figure 2. Patient’s mean finger lateral positions with respect to the body................... 135 Figure 3. Patient’s maximal and final hand deviations................................................. 136 Figure 4. Joints torques................................................................................................. 139 Figure 5. Hand trajectory and torques during body rotation......................................... 140
viii CHAPITRE VI. Fusion of visuo-ocular and vestibular signals in arm motor control Figure 1. Schematic representation of the set-up.......................................................... 155 Figure 2. Initial and final hand positions required in all conditions ............................. 157 Figure 3. Position, velocity and acceleration of stimuli ............................................... 159 Figure 4. Average hand velocity ratios in the three conditions .................................... 164 Figure 5. Stimuli and mean arm movement velocity profiles....................................... 166 Figure 6. Lags between stimulus and hand displacements ........................................... 167 Figure 7. Mean hand velocity ratio and gain in the three conditions............................ 168 Figure 8. Mean hand tracking angular error evolution ................................................. 170 Figure 9. Terminal angular error and reaction time...................................................... 171 Figure 10. Velocity ratios (VR) of eye tracking ........................................................... 174
ix
Liste des tableaux CHAPITRE II. Revue de littérature Tableau 1. Caractéristiques de différents types de mécanorécepteurs........................... 39 CHAPITRE IV. Controlling reaching movements during self-motion: body-fixed versus earth-fixed targets Table 1. Trials organization used in each of the three condition with reaching (Body-
fixed, Body-fixed finger and Earth-fixed). ........................................................... 107 CHAPITRE V. Internal models for vestibular control of arm movements Table 1. Maximal hand deviation and final hand position. .......................................... 137
x
Liste des équations CHAPITRE II. Revue de littérature Équations 1. Équations des moments d'interaction articulaires...................................... 21 Équation 2. Calcul de la force centripète. ....................................................................... 21 Équation 3. Calcul de la force de Coriolis. ..................................................................... 22 Équations 4. Modèle d’intégration multisensorielle pondérée ....................................... 69 CHAPITRE V. Internal models for vestibular control of arm movements Equations 1 and 2. Torques at the shoulder, elbow and body. ..................................... 138 Equations 3 and 4. Equations used to determine the shoulder and elbow angle from the
hand trajectory ...................................................................................................... 145
CHAPITRE I. Introduction
Les mouvements d'atteinte manuelle représentent une catégorie de comportement
très étudiée dans le domaine des neurosciences. Il s'agit d'une des activités volontaires
les plus couramment usitée par l'homme, qui permet de nombreuses interactions
quotidiennes avec son environnement. Au cours du dernier siècle, de très nombreux
travaux de recherche ont tenté de comprendre quels étaient les processus qui sous-
tendaient la réalisation des mouvements brachiaux, que ce soit en termes de
planification du mouvement, de génération de la commande motrice, et de contrôle du
mouvement en cours de réalisation (voir Desmurget et al., 1998 pour une revue). Dans
la plupart des cas, le mouvement est dirigé vers un objectif présent dans l'espace
environnant l'individu. La position de cet objectif est le plus souvent encodée à partir
d'une intégration des informations visuelle et proprioceptive. Aussi, des ajustements du
mouvement peuvent être effectués en cours de réalisation lorsque la production motrice
ne correspond pas à celle attendue. De nombreux travaux se sont alors intéressés au rôle
de la vision et de la proprioception dans le contrôle en ligne des mouvements d'atteinte.
La vision et la proprioception sont les deux modalités sensorielles qui permettent de
vérifier que la production motrice correspond à celle attendue lorsque la relation spatiale
entre le corps et la cible n'est pas modifiée au cours du mouvement. Cependant, une très
grande partie de nos mouvements sont réalisés au cours d'un déplacement du corps.
C'est le cas lorsque l'on attrape un objet en passant à coté d'une table, lorsque l'on insère
un compact-disc dans le lecteur d'une automobile au cours d'une courbe, ou encore
lorsque l'on tente de s'agripper à un poteau après un déséquilibre en patins à roulettes.
Dans ces situations, le déplacement du corps peut amener une modification de la
position de la cible à atteindre par rapport au corps, ainsi qu'une perturbation du
mouvement réalisé. Des ajustements de la commande motrice doivent alors prendre
place pour préserver la finalité du geste. Contrairement aux situations dans lesquelles
l'individu est immobile, la vision et la proprioception ne sont plus les seules sources
d'informations permettant ces ajustements. En effet, il a été montré que les signaux
vestibulaires, qui informent les sujets de leur déplacement par rapport à
l'environnement, pouvaient êtres directement impliqués dans le contrôle en ligne des
mouvements du bras (Bresciani et al, 2002a,b,c, 2005; Tunik et al., 2003; Mars et al.,
2003; Feldman et al., 2003). Cependant, la mise en évidence de l'implication de ces
2 signaux vestibulaires dans le contrôle de la motricité brachiale est très récente, et les
processus nerveux sous-tendant cette intégration sont encore très peu connus. L'objectif
des travaux présentés dans cette thèse est de contribuer à la description des processus
qui lient les entrées vestibulaires au contrôle moteur du bras lors de l'atteinte manuelle
d'objets.
Les processus sensori-moteurs sous contrôle vestibulaire peuvent être relativement
automatiques, ce qui se caractérise par de faibles latences et une faible influence
cognitive. C'est ce qui a déjà été observé pour les comportements oculomoteurs (Crane
and Demer, 1998; Gauthier et Vercher, 1990) et posturaux (Guerraz et Day, 2005; Ali et
al., 2003), en réponse à une stimulation vestibulaire. Aussi, parmi les études qui ont mis
en évidence l'existence d'un lien sensori-moteur vestibulo-brachial, plusieurs ont
suggéré que ce processus se caractérisait lui aussi par de faibles latences, et qu'il ne
reposait pas sur une interprétation hautement cognitive des informations vestibulaires
telle que la mise à jour d'une représentation interne de l'espace (Bresciani et al., 2005).
Par conséquent, notre objectif a d'abord été de tester l'hypothèse d'un lien vestibulo-
brachial relativement automatique, tel que cela a déjà été observé pour les autres
réponses motrices d'origine vestibulaire. Ce lien sensori-moteur va être abordé sous
deux aspects complémentaires qui sont le niveau d'intégration des informations
vestibulaires, et l'intégration conjointe de ces informations et des informations visuo-
oculomotrices (renseignant elles aussi sur les déplacements du corps). Avant cela, il
convient de redéfinir précisément la nécessité d'un contrôle actif des mouvements du
bras lors d'un déplacement du corps, et les bénéfices possibles d'une intégration des
signaux vestibulaires pour produire les ajustements brachiaux adaptés.
La description d'un processus de contrôle de mouvement implique de définir
clairement le cadre théorique dans lequel il s'insère. Nous verrons donc en première
partie de la revue de littérature les théories actuelles du contrôle du mouvement
permettant une meilleure compréhension des étapes allant de la planification aux
ajustements en ligne de l'exécution motrice. Pour clarifier la nécessité d'une prise en
compte des déplacements du corps lors de la réalisation d'un mouvement d'atteinte, nous
verrons en deuxième partie ce qu'une rotation du tronc implique d'un point de vue
cinétique, et comment cela se traduit en terme d'ajustement de la commande motrice. En
effet, selon que la position finale à atteindre est fixe par rapport à l'individu en
déplacement ou fixe par rapport à l'espace environnant l'individu, la présence de forces
3 externes et passives est susceptible de perturber le mouvement ou au contraire d’assister
l'atteinte de l'objectif. Dans une troisième partie, nous détaillerons les entrées
sensorielles susceptibles d'être impliquées dans le contrôle des mouvements du bras lors
d'une rotation de l'individu. Pour chacune de ces entrées, nous esquisserons les
modalités d'intégration et préciserons leur contribution dans le contrôle des mouvements
du bras. Puis nous aborderons la problématique du niveau d'intégration en mettant
l'accent sur les indices déjà présents qui peuvent aider à caractériser ce lien vestibulo-
brachial. Cela se fera notamment en abordant les comportements vestibulo-moteurs déjà
connus, ainsi qu'en rapportant la récente littérature traitant d'une implication vestibulaire
dans le contrôle en ligne des mouvements du bras. Enfin, nous parlerons brièvement de
fusion multisensorielle, ce qui nous permettra de resituer le processus sensori-moteur
vestibulo-brachial étudié dans un contexte dans lequel différentes sources
d'informations sont disponibles mais ne sont pas nécessairement traitées de la même
façon par le système nerveux central (SNC).
Dans les chapitres suivants (III, IV, V et VI) la contribution expérimentale
apportera des réponses aux interrogations soulevées dans la revue de littérature. Enfin,
au chapitre VII, une discussion générale de nos interprétations et résultats sera
présentée.
CHAPITRE II. Revue de littérature
Partie 1. Les modes suggérés de planification et de
contrôle du mouvement
Avant même qu'un mouvement puisse être affecté par des « imprévus », son
initiation est d'une grande complexité quelle que soit la théorie par laquelle on l'aborde.
Dans le cas de mouvements volontaires, les effecteurs du système musculo-squelettique
sont sollicités par le système nerveux central qui génère l'état d'activation correspondant
généralement au mouvement désiré. La commande motrice envoyée aux effecteurs
permet l'activation et l'inhibition séquentielles de couples musculaires
agonistes/antagonistes situés aux articulations. Cette modification du niveau d'activation
va amener un changement d'état de l'effecteur, qui va tendre vers un autre état
d'équilibre, être en mouvement jusqu'à une éventuelle stabilisation dans une position
correspondante à un niveau d'activation agoniste/antagoniste donné.
L'élaboration de cette commande motrice a une origine très discutée car sa finalité
elle-même est très discutée. La finalité du mouvement quant à elle est bien connue :
mettre l'effecteur concerné dans la position désirée, souvent à un instant donné. Mais la
commande motrice doit-elle être générée sur la base de la position à atteindre ou bien
sur la base du mouvement à produire pour atteindre cette position ? Deux grandes
théories s'opposent :
1. La théorie du point d'équilibre
2. La théorie du codage vectoriel du mouvement à produire
Nous allons voir que selon le cadre théorique dans lequel on se situe, la
compensation active des effets d'une rotation peut être abordée différemment et n'est pas
toujours considérée comme étant nécessaire. Nous verrons ensuite comment les
différents aspects de la planification et du contrôle du mouvement sont abordés par une
théorie plus récente et plus générale, la théorie des modèles internes, qui est (en partie)
supportée par nos résultats expérimentaux.
5
1.1. L'hypothèse d'un point d'équilibre
correspondant à la position finale à atteindre
Au niveau de chaque articulation se situent des paires de muscles antagonistes.
Les moments de force issus de l'activation d'un muscle (dit agoniste) sont opposés aux
moments issus de l'activation de son antagoniste. Ainsi, lorsque l'un des deux muscles
produit un moment de force supérieur à son antagoniste, il génère un déplacement
articulaire. Au fil de ce déplacement, la longueur du muscle agoniste va diminuer et la
longueur de l'antagoniste va augmenter. Il en résultera une baisse du moment de force
issu de l'agoniste et une augmentation du moment de force issu de l'antagoniste (si les
fréquences d'activation ne varient pas), ce qui permettra d'atteindre une nouvelle
configuration stable, appelée le point d'équilibre. Pour produire un mouvement et
atteindre une position donnée avec la main, le SNC pourrait ainsi générer les
commandes motrices produisant le couple agoniste/antagoniste correspondant à la
position finale désirée pour produire un mouvement.
Pour soumettre cette théorie à l'épreuve expérimentale, Polit et Bizzi (1979) ont
examiné des mouvements de pointage réalisés par un singe désafférenté. Les racines
dorsales de la colonne vertébrale ont été coupées entre C2 et T3, ce qui élimine les
afférences issues de tous les muscles des bras et des mains. Le singe était assis sur un
siège, le bras droit dans une attelle (voir dispositif fig. 1). L'attelle était reliée à un
manipulandum qui permettait la rotation de l'avant-bras autour du coude dans le plan
horizontal. Le bras était masqué afin que le singe ne puisse ni le voir ni le ressentir.
Avant la chirurgie, le singe avait été conditionné à atteindre des cibles visuelles qui lui
étaient présentées. Deux jours après la chirurgie, lorsque le singe réalisait la tâche de
pointage, il réussissait sans problème à atteindre les cibles. Lorsqu'une perturbation était
appliquée au bras au cours du pointage (moment de force généré par le manipulandum
qui rapprochait ou éloignait la main de la cible), la trajectoire du pointage était
perturbée, mais le singe parvenait toujours à atteindre la cible. Ces résultats sont
clairement en faveur de l'hypothèse des points d'équilibre. Lors des mouvements de
pointage, le singe sélectionnait un ratio d'activation agoniste/antagoniste correspondant
à la position de la nouvelle cible (nouveau point d'équilibre). L'absence de réflexe chez
ce singe (du fait de la désafférentation) permet d'attribuer l'absorption de la perturbation
aux propriétés passives des muscles antagonistes activés. Ces muscles, qui permettent
6 l'augmentation de la raideur articulaire (similaire à un système de ressort autour de
l'articulation), jouent un rôle important dans la stabilisation d'un membre autour d'un
point d'équilibre modulable.
Figure 1. Schéma du dispositif de Bizzi et al. (1979) avec le singe.
Lorsque le moment de force additionnel appliqué sur le bras était constant, la
somme des moments externes et passifs et des moments actifs produits par le singe
résultait en un pointage imprécis. De la même façon, lorsque la configuration initiale du
bras était modifiée avant le pointage, le pointage était imprécis (une contrainte d'angle à
l'épaule n'était pas prise en compte du fait de l'absence de proprioception, ce qui ne
permettait pas d'ajuster l'angle du coude). Ceci n'était pas observé chez le singe sain.
Les auteurs ont donc conclu que le singe avait appris un patron d'activation pour chaque
localisation de la cible visuelle, et que cette commande motrice produisait un point
d'équilibre au niveau des muscles du coude.
Dans une série d'expérimentations, Giszter, Mussa-Ivaldi et Bizzi ont aussi montré
qu'une stimulation artificielle de la moelle épinière chez la grenouille permettait
l'atteinte d'un point d'équilibre par la patte de la grenouille (Giszter et al., 1993). Peu de
positions distinctes ont été observées, ce qui a conduit au concept de primitives
motrices, qui sont un petit nombre de points d'équilibres génétiquement codés par le
biais de réseaux neuronaux dans la colonne vertébrale. L'activation simultanée de
plusieurs de ces réseaux permettrait l'atteinte de positions intermédiaires.
7
Néanmoins, des expériences menées par Lackner et Dizio (1994) et par Coello
(1996) montrent que lors d'un mouvement de pointage réalisé au cours d'une
centrifugation du corps, la présence de la force de Coriolis affecte significativement la
trajectoire et la position finale du bras lors du premier essai. Cette force de Coriolis,
issue de la rotation du corps, agit comme une perturbation passagère qui s’applique sur
le bras uniquement au cours du mouvement de pointage. Ces résultats s'opposent ainsi à
l'hypothèse du point d'équilibre, puisque celle-ci prédit que le bras devrait atteindre la
même position finale qu'une force de Coriolis soit présente ou non. Des résultats
similaires ont été rapportés par des études sur des patients ayant une proprioception
alterée et dont le mouvement était mécaniquement perturbé en cours d'exécution (Day et
Marsden, 1982; Nougier et al., 1996; Rothwell et al., 1982).
De plus, du fait des comportements « élastiques » des effecteurs sur lesquels
repose la théorie du point d'équilibre, la modification de l'inertie de l'effecteur devrait
influencer les caractéristiques de son déplacement. Au contraire, Atkeson et Hollerbach
(1985) ont montré que l'adjonction d'une masse au bras ne modifie pas la trajectoire d'un
mouvement de pointage ce qui s'oppose au point d'équilibre. Il a aussi été montré que
lors de pointage avec des positions initiales et finales différentes, la forme de la
trajectoire ne variait pas (Morasso, 1981; Abend et al., 1982; Flash et Hogan, 1985;
Gordon et al., 1994), alors que cette stabilité n'est pas prédite par la théorie du point
d'équilibre.
Aussi, à défaut de considérer la théorie du point d'équilibre comme la base qui
permet au SNC de définir la commande motrice, nous pouvons estimer qu'elle décrit un
mécanisme stabilisateur qui reflète très bien les propriétés élastiques des muscles et
l'architecture antagoniste des effecteurs.
1.2. Un codage vectoriel du mouvement
Un grand nombre d'études (notamment Desmurget et al. 1995, 1997; Prablanc et
al. 1979) ont montré que la position initiale de l'effecteur et la position finale à atteindre
étaient des paramètres essentiels de la programmation d'un mouvement d'atteinte
manuelle de cible. D'un point de vue descriptif, un déplacement dans l'espace Cartésien
peut être représenté par un vecteur. Il a été suggéré que cette description analytique
peut-être un principe opérationnel pour l'organisation du mouvement (Gordon et al.,
8 1994; Vindras et Viviani, 1998). Le SNC planifierait alors le mouvement en spécifiant
indépendamment son amplitude et sa direction dans l'espace Cartésien. Selon la théorie
du codage vectoriel, la réalisation d'un mouvement reviendrait alors à tendre vers un
vecteur de mouvement1 de longueur nulle.
Par chronométrie mentale, il a été montré que la connaissance préalable au
mouvement de l'amplitude ou de la direction réduisait significativement le temps de
réaction lors d'une tâche de pointage visuo-manuelle dans le plan vertical (Bock et
Arnold, 1993; Goodman et Kelso, 1980). La connaissance préalable et indépendante de
l'une ou l'autre de ces informations permet donc au SNC de réduire la durée de
planification de mouvement. L'indépendance des bénéfices de ces informations suggère
fortement que l'amplitude et la direction sont planifiées indépendamment.
Il a aussi été montré, en faveur d'une planification vectorielle du mouvement, que
lors de pointages dans un plan la distribution de l'erreur finale était elliptique. L'axe
majeur de l'ellipse est toujours orienté dans le sens de la droite liant la position initiale
et la position finale moyenne du pointage (Gordon et al., 1994). Aussi, la variabilité de
l'erreur selon les deux axes de l'ellipse (qui représentent l'amplitude et la direction) était
indépendante, ce qui va dans le sens d'une planification indépendante de ces deux
paramètres par le SNC. Néanmoins, il est important de noter que ces observations ne
sont pas reproduites dans le cas de mouvements non contraint à un plan (Desmurget et
al., 1997). Lors de mouvement de pointage sans contrainte planaire, la distribution de la
position finale devient approximativement circulaire. Cela renforce l'hypothèse de
processus de planification différents pour des mouvements contraints et non-contraints.
Une autre découverte en faveur d'une planification selon un codage vectoriel du
mouvement est issue d'enregistrements éléctrophysiologiques, qui montrent une
modulation de la décharge neurale en fonction soit de l'amplitude soit de la direction du
mouvement à produire (Georgopoulos, 1995). Une modification de l'amplitude du
mouvement engendre une modulation de la décharge neurale dans de nombreux sites
cérébraux, dont les noyaux gris centraux (Georgopoulos et al, 1983), le cortex
prémoteur (Riehle et Requin, 1989; Kurata, 1993; Fu et al., 1993; Flament et al., 1993)
et le cortex moteur (Fu et al., 1993; Flament et al., 1993). Cependant, tel que précisé par
Georgopoulos et collaborateurs, l'amplitude du mouvement est corrélée à d'autres
1 Le vecteur de mouvement spécifie le déplacement d'un effecteur de sa position actuelle vers la position cible.
9 paramètres tels que la force développée, l'accélération initiale de la main, l'activité
musculaire,… Néanmoins, Georgopoulos et collaborateurs ont aussi observé des
« cellules directionnelles » au niveau du cortex moteur. Chacune de ces cellules
décharge au maximum pour une direction donnée du mouvement de pointage. Des
observations similaires ont été faites au niveau du cortex prémoteur (Caminiti et al.,
1991), du cortex pariétal (Kalaska et al., 1983; Lacquaniti et al., 1995) et du cervelet
(Fortier et al., 1989). Mais là encore les conclusions sont controversées. Il a notamment
été montré par Caminiti et collaborateurs (1990) que pour des mouvements de mêmes
directions (parallèles) mais aux points de départ variables, les directions préférentielles
observées au niveau des cellules du cortex moteur était différentes. Tout comme la
position de départ, la posture du bras module ces directions préférentielles pour une
même trajectoire de pointage (Scott et Kalaska, 1995; 1997).
1.2.1. Détermination de la position de la cible
Quelles que soient nos affinités théoriques, la connaissance de la position à
atteindre avec la main lors d'un mouvement d'atteinte manuelle est bien entendu
indispensable à la réalisation du mouvement. Cela requiert la transformation de
l'information visuelle relative à la position de la cible par rapport à l'axe du regard en un
cadre de référence utilisable pour planifier le mouvement du bras. Ce cadre de référence
peut être centré sur la tête, le tronc, l'épaule ou la main. On parle alors de référentiel
égocentré, son origine étant une partie du corps. La position de la cible à atteindre est
codée par rapport à soi. Le SNC doit alors combiner l'information rétinienne relative à
la position de la cible avec les informations concernant l'orientation de la tête, des yeux
et du tronc (fig. 2).
10
Figure 2. Modèle de la contribution de l'interaction vestibulo-cervicale dans le codage de la
position spatiale de la cible. Ce modèle inclus les rotations de la tête par rapport au tronc (HT),
du tronc dans l'espace (TS) et de la tête dans l'espace (HS). Les abréviations ht, ts et hs sont les
représentations internes de HT, TS et HS respectivement. Un point sur le dessus de l'abréviation
indique qu'il s'agit d'une première dérivée (i.e. la vitesse). os, eh et es sont les représentation
internes des positions de l'objet par rapport à l'espace, des yeux par rapport à la tête et des yeux
par rapport à l'espace (OS, EH, ES); nv et nn correspondent à du « bruit blanc ». (Adapté de
Mergner et al., 2001).
La position de la cible par rapport à l'œil est définie sur la base des signaux rétiniens. En
plus de la direction, l'éloignement de la cible peut-être détecté sur la base de la
convergence binoculaire. Afin d'obtenir les coordonnées de la cible dans un cadre de
référence centré sur la tête, les signaux extra-rétiniens relatifs à la position des yeux
dans les orbites (voir paragraphe 2.1) vont êtres combinés aux informations rétiniennes.
Enfin, la proprioception nucale permet de définir la position de la tête par rapport au
tronc (Karnath et al., 1994), et ainsi de recoder la position de la cible par rapport au
tronc. Ces informations sensorielles sont aussi, entre autres, celles utilisées pour
« remettre à jour » la représentation interne de la position de la cible par rapport au
11 corps lorsque celle-ci change et pour ajuster un mouvement à cette modification
spatiale. Leur description sera donc approfondie dans la suite du document.
1.2.2. Détermination de la position initiale de la main
La précision d'un mouvement d'atteinte est influencée par la connaissance
préalable que l'on a de la position initiale de la main. Les sources d'informations utiles à
la détermination, de cette position sont la vision et la proprioception.
Les études réalisées avec des patients désafférentés ont permis d'investiguer le rôle
de la connaissance de la position (initiale) de la main. Ces patients, qui ne possèdent
plus de proprioception, sont incapables de localiser leur bras dans l'obscurité. Lors de la
réalisation de pointages multi-articulaires, ces patients ont des performances fortement
altérées (en termes de précision et de variabilité) si la vision de leurs membres ne leur
est pas disponible (Blouin et al., 1993; Ghez et al., 1995; Sarlegna, 2006; voir aussi
Desmurget et al., 1998 pour une revue). Nougier et al. (1996) ont demandé à des
patients désafférentés de réaliser un mouvement de supination de 20° puis un
mouvement de pronation de 20°, sans aucune rétroaction visuelle sur la position de leur
bras pendant et entre les deux mouvements. Dans quelques essais le mouvement de
supination était bloqué (par un frein magnétique), aucun mouvement de pronation
n’était alors nécessaire pour rejoindre la seconde position atteindre. Cependant, dans
ces essais, les patients réalisaient tout de même une pronation de 20°. Cela suggère que
ces patients codent l’amplitude du mouvement à produire (et non pas la position finale à
atteindre), et génèrent les forces correspondant à cette amplitude. Par ailleurs, cela met
bien en avant le rôle des afférences proprioceptives dans la calibration du cadre spatial
de référence. Aussi, dans une tâche de pointage d'une cible mémorisée réalisée par des
sujets sains et impliquant un mouvement de flexion du coude, lorsque une vibration
tendineuse2 était appliquée au biceps juste avant le mouvement, la précision du pointage
était diminuée (Larish et al. 1984). Ces expériences mettent bien en avant l'importance
de la proprioception dans la détermination de la position initiale d'un membre avant la
réalisation d'un mouvement.
2 La vibration d’un membre, au niveau du tendon ou du chef du muscle, cause des mouvements illusoires lors de l’apparition du réflexe tonique vibratoire. Le mouvement et la position illusoires suite à la vibration signalent un allongement plus important du muscle vibré. Certaines positions ressenties sont même parfois anatomiquement impossibles à effectuer.
12
La privation de la perception visuelle de la position initiale de la main a aussi mis
en évidence l'importance de l'information visuelle dans le codage de la position initiale
de la main et du mouvement à produire. Prablanc et collaborateurs (1979) ont montrés
que, chez des sujets sains, le fait de voir sa main avant un mouvement permettait une
meilleure précision que lorsque l'on ne la voyait pas. La réplication de ces résultats par
Desmurget et al. (1997) lors du pointage (avec la main droite) d'une cible proprioceptive
(main gauche non visible) montre bien que la vision de la position de l'effecteur avant le
mouvement est utile, et que le bénéfice ne vient pas seulement de la vision simultanée
de la position de l'effecteur et de la cible à atteindre lors de l'encodage du mouvement à
produire. De la même façon, une présentation visuelle faussée de la position de départ
de la main (par l'utilisation de verres prismatiques) induit une erreur systématique de
précision dans le pointage (opposée au décalage induit par les prismes; Rossetti et al.,
1995).
Ces résultats sont tous en faveur d'un codage vectoriel du mouvement, dans lequel
la connaissance de la position initiale de l'effecteur est importante. Ils mettent en
évidence l'importance des deux sources d'informations que sont la vision et la
proprioception. La vision permettrait d'optimiser le processus de localisation de la main
lorsqu'elle est présente avec la proprioception, et permettrait ainsi une meilleure
définition du vecteur de mouvement.
1.3. La théorie des modèles internes
La notion de modèle interne permet d’établir un cadre théorique qui englobe de
nombreux aspects du contrôle du mouvement humain, de la planification au contrôle en
ligne, tout en abordant l’apprentissage des processus en jeu. Le rôle des modèles
explicités par cette théorie est de préciser les relations qui lient les entrées sensorielles à
la sortie motrice dans la production de mouvement. Le terme de « modèle interne » est
ici utilisé pour décrire la transformation sensori-motrice supportée par le SNC, mais pas
le système nerveux central lui-même.
Une boucle sensori-motrice peut-être subdivisée en trois niveaux ou étapes, qui
gouvernent la totalité du comportement du système sensori-moteur (Wolpert et
Ghahramani, 2000). La première étape spécifie la commande motrice générée par le
SNC face à une tâche particulière (voir fig. 3, en haut). La deuxième étape détermine la
13 modification d’état du système (des effecteurs, par exemple le bras) en fonction de la
commande motrice précédemment générée (fig. 3, à droite). Enfin la troisième étape
ferme la boucle en spécifiant le retour sensoriel devant correspondre à l’état du système
pré-determiné (fig. 3, à gauche). Ces trois étapes sont représentées dans le SNC comme
des modèles internes qui sont respectivement le modèle inverse, le modèle en
dynamique directe et le modèle sensoriel direct.
Figure 3. Principe des modèles internes. La boucle sensorimotrice, incluant la génération de la commande motrice (en haut), la période de transition (à droite), et la génération des conséquences sensorielles attendues (à gauche). Au centre, on retrouve les représentations internes de ces étapes au sein du SNC. (D'après Wolpert et Ghahramani, 2000).
1.3.1. La génération de la commande motrice
La théorie des modèles internes fait l’hypothèse de l’existence de modèles
inverses qui permettraient d’établir la commande motrice qui correspond à chacun des
points de la trajectoire désirée (Kawato et al., 1987). Néanmoins, le format de la
commande motrice en sortie de ce modèle n’est pas encore vraiment établi du fait du
très grand nombre de motoneurones alpha impliqués dans le patron d’activation d’un
geste. Une hypothèse séduisante est l’activation de primitives motrices situées au niveau
14 spinal (Giszter et al., 1993). La combinaison d’un petit nombre de primitives permettrait
alors de réduire la dimension effective de la sortie motrice du modèle inverse.
Dans cette phase de génération de la commande motrice par des modèles inverses,
Krakauer et al. (1999) distinguent deux étapes : une transformation cinématique et une
transformation cinétique. Le modèle cinématique permet de créer le vecteur de
mouvement à partir d'une situation donnée (positions de la cible et de la main par
exemple), et le modèle cinétique permet de passer de ce mouvement vectoriellement
codé aux forces articulaires à produire pour réaliser ce mouvement. Ces deux modèles
seraient développés simultanément mais sur la base de différents systèmes de
coordonnés utilisant possiblement différentes modalités sensorielles. Ces coordonnées
seraient extrinsèques pour le modèle cinématique (amplitude et direction du
mouvement) et intrinsèques pour le modèle cinétique (proprioception des membres
impliqués). On notera que la théorie des modèles interne englobe ainsi l'hypothèse d'un
codage vectoriel du mouvement.
1.3.2. La définition interne de l’état du système
Que ce soit pour générer la commande motrice ou pour s’assurer de la bonne
exécution du mouvement, le SNC doit pouvoir établir l’état du système (i.e. la position
de l’effecteur, les propriétés de l’environnement et de la tâche,…). L’estimation de
l’état du système sur la base des informations issues des différents systèmes sensoriels
n’est cependant pas sans faille: cela requiert un délai de traitement, et peut être
contaminé par du « bruit » neurophysiologique ainsi que par les limites
psychophysiques de chacun des systèmes sensoriels. La mise en place d’un mécanisme
prédictif permet de palier en partie à ces problèmes.
Lors d’une poursuite visuo-oculaire par exemple, le traitement de l’information
rétinienne implique un délai séparant le déplacement de la cible du déplacement de
l’oeil. Ce délai arrive à être compensé par la mise en place d’un contrôle de l’oeil basé
sur une prédiction du déplacement de la cible qui dépend des informations visuelles
précédemment traitées. Lorsque la cible s’arrête soudainement de bouger, l’oeil
continue son mouvement dans le sens du déplacement prédit de la cible pendant une
durée similaire au temps de réaction observé au début de la poursuite (Vercher et
Gauthier, 1990). Une estimation de l’état du système se ferait alors sur la base d’un
15 mécanisme de prédiction qui reposerait sur les signaux sensoriels précédents et sur un
modèle interne direct qui prendrait en compte les propriétés physiques et dynamiques
des éléments impliqués. Cette première estimation de l’état du système pourrait alors
précéder les retours sensoriels, réduire les délais au sein de la boucle sensorimotrice, et
ainsi optimiser le contrôle du mouvement. C’est ce qui est par exemple observé
lorsqu’un objet est maintenu dans la main d’un sujet, la pression exercée par la main sur
l’objet est augmentée avant un déplacement de la main, pour éviter que l’objet n’en
glisse (Flanagan et Tresilian, 1993; Flanangan et Wing, 1997 ; Danion, 2004; Descoins
et al., 2006).
1.3.3. Paramétrisation du geste en fonction du
contexte
Le contexte dans lequel se déroule un mouvement peut modifier fortement la
production motrice nécessaire à l’atteinte de son but (on entend par contexte l'ensemble
des propriétés physiques du système acteur/environnement). Par exemple, attraper une
brique de lait pleine ou une brique de lait vide ne requiert pas la production d’une même
force. De la même façon, comme nous le verrons dans la partie 2, l’atteinte d’une cible
fixe par rapport au tronc ne demande pas la même production de forces selon que
l’individu soit en rotation ou non. Les propriétés physiques et dynamiques du système
(environnement et effecteur) doivent donc être prises en compte lors de la production du
mouvement, de sorte que la commande motrice issue du modèle interne inverse soit en
adéquation avec le contexte.
Une façon séduisante de formaliser la méthode utilisée pour prendre en compte le
contexte lors de la production de la commande motrice repose sur une approche
bayésienne. Cette approche, présentée par Wolpert et Kawato (1998) permettrait
d’estimer la probabilité qu'a l’individu de se situer dans un contexte parmi un ensemble
de possibilités (fig. 4).
16
Figure 4. Un module au sein des multiples modèles internes. Une estimation de l’implication de ce module est réalisée sur la base d’indices contextuels (entrée en bas à gauche), et des retours sensoriels (en haut à gauche) comparés aux prédictions d’un modèle interne direct. L’estimateur de responsabilité va alors pouvoir donner plus ou moins de ‘poids’ à ce module pour contrôler le mouvement. Les flèches en pointillés fins sont des signaux « d’entraînement » qui permettraient l’apprentissage. (D'après Wolpert et Kawato, 1998.)
Cette probabilité serait estimée à partir de deux facteurs: l’adéquation au contexte
(« likelihood ») et sa connaissance a priori (« prior »). L’adéquation au contexte est une
probabilité basée sur la comparaison des retours sensoriels observés et de ceux qui sont
prédits pour le contexte supposé (issu d’un modèle interne sensoriel direct). Cette
probabilité pourrait être estimée pour plusieurs contextes simultanément (voir les
différents modules superposés de la fig. 4), en traitant en parallèle plusieurs modèles de
prédiction des retours sensoriels, chaque modèle correspondant à un contexte
hypothétique. Plus la différence entre les retours sensoriels observés et ceux prédits par
un modèle prédictif est faible, plus grande est la probabilité que ce modèle soit celui qui
correspond au contexte réel. Une autre probabilité est estimée, sur la base de la
17 connaissance du contexte dans lequel on se situe avant la réalisation du mouvement,
donc a priori. Cela implique des indices contextuels qui ne sont pas directement issus du
mouvement à produire. Ces indices peuvent être, par exemple, la vue du niveau d’une
bouteille à lever, ou encore la détection d’une rotation par le système vestibulaire. Sur la
base de lois bayésiennes, ces deux probabilités (« prior » et « prediction error » sur la
fig. 4) peuvent alors être combinées de façon optimale, et permettre une normalisation
relative à l’ensemble des contextes possibles.
Ce fonctionnement est cohérent au regard de données expérimentales récentes.
Lorsqu’un individu réalise un pointage simultané à une rotation prévue et autogénérée
du corps, il anticipe et compense les effets de la force de Coriolis sur la trajectoire de la
main (Pigeon et al., 2003a). Aussi, les trajectoires de mouvements de pointage réalisés
au cours d’une illusion de rotation (induite par le déplacement d’un champ visuel large
alors que le sujet est immobile) reflètent une compensation de la force de Coriolis
(Cohn et al., 2000). Cette force est attendue du fait d’une estimation « a priori » du
contexte basée sur les informations visuelles. Après avoir constaté l’absence de force de
Coriolis, cet effet disparaît dans les essais suivants. Cette disparition reflète l'adaptation
d'un modèle lié au contexte spécifique de rotation intégrant la force de Coriolis. Cohn et
al. (2000) ont montré qu’après cette adaptation, aucun post effet n'était présent dans un
contexte sans rotation. Cela signifie que le modèle inverse lié au contexte sans rotation
n'a pas été modifié par l'adaptation, ce qui supporte l'idée de multiples modèles
contextuels.
1.4. La complexité de la planification motrice
La planification motrice est un concept qui devient très complexe lorsque l’on
cherche à l’aborder à un niveau détaillé (spécification des activations musculaires
impliquées par exemple). La quantité de possibilités permettant la production d’un
mouvement par un effecteur est impressionnante, pourtant nous constatons une
régularité (inter- et intra-individuelles) incroyable dans les patrons de mouvement
produits en réponse à une tâche donnée. Cela suggère que le SNC sélectionne, parmi
une infinité de mouvements possibles, celui qui lui paraît le plus approprié. La
recherche du ou des paramètre(s) optimisé(s) lors de la sélection du mouvement est
toujours d’actualité. Des modèles de contrôle optimal ont alors été développés, basés
18 sur l’aspect lisse (‘smoothness’) de la trajectoire (Flash et Hogan, 1985), sur les
moments de force aux articulations (‘minimum torque’, Uno et al., 1989), et sur le bruit
de la commande motrice ('signal dependant noise' (modèle TOPS), Harris et Wolpert,
1998).
1.5. Conclusion de la partie 1
La planification et la construction de la commande motrice en amont du
mouvement ne sont pas nos préoccupations premières dans le cadre de cette thèse.
Néanmoins, il est important de noter que les approches présentées ont des implications
qui dépassent l'initiation du mouvement et qui sont capitales pour aborder le contrôle du
mouvement en cours d'exécution. Notre objet d'étude est le contrôle des mouvements
d'atteinte manuelle lorsqu'un individu est soumis à un déplacement discret de faible
amplitude (inférieur à 60°) en cours de mouvement. Lorsque la position à atteindre reste
identique dans un référentiel egocenté, la trajectoire du mouvement à produire ne
nécessite pas de changement, mais le déplacement du corps peut perturber la trajectoire
du mouvement. Par exemple, si l'on aborde cette perturbation selon la théorie du point
d'équilibre, une commande motrice active en compensation du déplacement ne serait
alors pas indispensable. Au contraire, abordée par la théorie des modèles internes, une
compensation va intervenir sur la base de l'erreur détectée, de la connaissance du
contexte de rotation, et de la connaissance des propriétés physiques et dynamiques du
système.
Bien que pour beaucoup de scientifiques le débat qui oppose la théorie du point
d'équilibre au codage vectoriel du mouvement soit encore d'actualité, les résultats
précités ainsi que nos propres résultats (présentés aux chapitres III, IV, V et VI) m'incite
à me situer dans une approche théorique dont les présupposés s'appuient sur un codage
vectoriel du mouvement. Ainsi, lorsqu'il y a un déplacement corps/cible (ou plus
largement main/cible), le SNC met à jour les positions de la cible et de l'effecteur dans
le système de coordonnées utilisé, et réajuste le vecteur de mouvement. Le mouvement
d'atteinte n'est fini que lorsque le vecteur de mouvement est nul. Si au cours du
mouvement la position corps/cible est modifiée, le vecteur de mouvement est alors
changé tel une fonction continue qui reflète la nouvelle direction et amplitude des
changements de positions articulaires à produire pour ramener l'effecteur sur la cible.
19 Aussi, la construction des vecteurs, la détermination de l'état du système et la génération
de la commande motrice qui en découle semblent issus de transformations complexes
qui peuvent être décrites de façon séduisante par la théorie des modèles internes. La
présence de ce type de transformations a par ailleurs été mise en avant par certaines de
nos expériences (chapitres III, V et VI).
20
Partie 2. Les implications d'un déplacement passif du
corps lors d'un mouvement d'atteinte manuel : cas
particulier d'une rotation du tronc
Lorsque le corps d'un individu est déplacé, l'ensemble de ses membres est soumis
à des forces externes et/ou passives qui favorisent leur stabilisation dans l'espace. Ces
forces ne sont pas issues d'une activité musculaire, mais sont la résultante des forces
d'interactions inertielles entre les membres, de la force centripète, ainsi que de la force
de Coriolis lorsqu'un mouvement est produit. Nous allons voir dans cette partie ce qui
caractérise ces forces, quel est leur impact possible sur les mouvements du bras, et
comment les perturbations issues de ces forces sont prises en compte par le SNC.
2.1. Les forces en présence
2.1.1. La dynamique intersegmentaire
Lors de la réalisation d'un mouvement par un membre multiarticulaire, la
dynamique intersegmentaire induit des « moments d'interactions » qui interviennent
entre les segments. Ces moments d'interactions sont à prendre en considération pour une
meilleure compréhension du contrôle des mouvements multiarticulaires (Ketcham et al.,
2004). Il s'agit de forces en rotation qui s'appliquent au niveau d'une articulation du fait
du déplacement d'un segment autour d'une autre articulation (par exemple une rotation
de l'avant-bras autour du coude induit des moments de forces au niveau de l'épaule, voir
les équations 1). Dans le cas d'un membre multisegmentaire pour lequel toutes les
articulations sont bloquées sauf une, les moments d'interaction n'affectent pas le
déplacement bien qu'ils soient présents. Par contre, lors d'un mouvement
multiarticulaire, lorsque plus d'une articulation est libre de bouger, des moments
d'interactions prennent place et sont dépendants (de façon non linéaire) des
déplacements aux articulations adjacentes (voir Hollerbach et Flash, 1982). Un
mouvement du coude génère donc des forces au niveau de l’épaule. De la même façon,
une rotation du tronc va générer des moments d’interaction articulaire au niveau de
l’épaule comme du coude (voir Pigeon et al., 2003a).
21
Équations 1. Équations des moments d'interaction articulaires à l'épaule (Ts) et au coude (Te). θ1 et θ2 sont les positions angulaires de l'épaule et du coude, θ représente la vitesse angulaire et θ représente l’accélération angulaire. l1 et l2 sont les longueurs respectives du bras et de l'avant-bras (main incluse), m1 et m2 leurs masses, et I2 l'inertie de l'avant-bras. (D'après Pigeon et al., 2003a).
2.1.2. La force centripète
Le terme « force centripète » (« qui tend à rapprocher du centre », en latin)
désigne une force permettant de maintenir un objet dans une trajectoire elliptique. Cette
force est, au sens de Newton, une force réelle qui pourra avoir diverses origines, par
exemple :
• La force de gravitation (e.g. mouvement des planètes)
• La force de tension (e.g. mouvement sur un plan horizontal d'une
masse accrochée à un fil dont une extrémité est fixe)
Sans force centripète, l'objet quitterait sa trajectoire elliptique, du fait de la
présence de la force centrifuge. Une force centripète apparaît donc comme une force
s'opposant aux effets de la force centrifuge. Pour assurer une telle compensation, cette
force doit posséder des caractéristiques précises. Elle doit être radiale, être dirigée vers
le centre de courbure, et son intensité doit être inversement proportionnelle au rayon de
courbure de la trajectoire. Pour un objet en mouvement circulaire uniforme, cette force
vaut :
rv m F
2×= , m étant la masse, v étant la vitesse, et r le rayon du cercle.
Équation 2. Calcul de la force centripète.
22
2.1.3. La force de Coriolis
Une rotation de 1000 m de rayon réalisée avec une vitesse de 10 tr.min-1 et une
rotation de 10 m de rayon à une vitesse de 1 tr.min-1 produisent les mêmes forces
centripètes. Néanmoins, un individu soumis à la première rotation rencontrera plus de
difficulté à réaliser un mouvement du fait de la force de Coriolis.
Dans un référentiel en rotation uniforme, les corps en mouvement, tels que vus par
un observateur partageant le même référentiel, apparaissent sujets à une force d'inertie
perpendiculaire à la direction de leur mouvement. Cette force est appelée force de
Coriolis. La force de Coriolis (FC) est perpendiculaire à l'axe de rotation du référentiel
et au vecteur de la vitesse du corps en mouvement. Si le corps s'éloigne de l'axe de
rotation, FC s'exerce dans le sens contraire de la rotation. Si le corps se rapproche de
l'axe de rotation, FC s'exerce dans le même sens que la rotation. Cette force devient plus
grande lorsque la vitesse augmente (voir fig. 5). Par exemple, lorsqu’un mouvement du
bras éloigne la main de l'axe de rotation du corps et que la rotation se fait dans le sens
trigonométrique, une force de Coriolis vers la droite sera générée sur le bras,
proportionnelle à la masse du bras (m), la vitesse linéaire (v) du bras (relative au
référentiel en rotation), et la vitesse de rotation angulaire (ω).
Fcor = −2m (ω × v)
Équation 3. Calcul de la force de Coriolis.
Cela implique que pour un mouvement du bras à une vitesse donnée, une rotation
à une vitesse de 10 tr.min-1 va générer une force de Coriolis largement supérieure à celle
issue d’une rotation à 1 tr.min-1, malgré des forces centripètes qui peuvent être
équivalentes.
23
Figure 5. Expérience de Pigeon et al., 2003a. Dans cette expérience, les sujets devaient pointer vers l’une des trois cibles. Comme on peut le constater sur la figure du bas, la rotation du tronc requise pour atteindre la cible variait (maximale pour T3 et minimale pour T2). Aussi la cinématique du mouvement à produire en fonction de la cible variait. Les cinématiques des trajectoires de la main par rapport au tronc sont similaires pour T1 et T2, et la rotation requise du tronc est la même pour T1 et T3. Le graphique du haut représente la décomposition
des moments de forces qui s’appliquent à l’épaule en fonction de chacune des cibles pointées. Pour la cible T1 qui nécessite une rotation du tronc de plus grande amplitude que pour T2 et un mouvement du bras plus rapide que pour T3, la force de Coriolis est nettement supérieure à celle présente lors de l'atteinte des deux autres cibles. (D'après Pigeon et al., 2003a).
2.2. Conséquences de ces forces sur un mouvement
d’atteinte manuelle réalisé lors d’une rotation du tronc
La somme des forces externes et passives consécutives à une rotation du tronc crée
des moments de forces au niveau du coude et de l’épaule qui sont donc dans le sens
inverse de la rotation du tronc. Ces moments tendent à dévier la trajectoire de la main,
dans le sens opposé à la rotation lorsque la trajectoire est observée dans un référentiel
égocentré. Cette déviation n’est pas nécessairement perturbatrice. En effet, l’influence
de ces forces peut être positive ou négative en fonction du référentiel de la cible.
24
Deux cas de figure essentiels sont à considérer :
• Le cas d’une cible fixe dans l’espace
• Le cas d’une cible fixe par rapport au tronc
Lorsque la cible à atteindre est fixe dans l’espace, la rotation du tronc va modifier
la relation spatiale établie entre l’effecteur et la cible. Par exemple, lors d'une rotation
du corps dans le sens trigonométrique (vers la gauche), la position de la cible dans un
référentiel égocentré va être décalé vers la droite. Le mouvement du bras à produire va
donc devoir être dévié vers la droite pour atteindre la cible, en comparaison avec le
mouvement qui aurait dû être produit sans rotation. Or, les forces externes et passives
ont pour conséquences de dévier ce mouvement vers la droite. Ces forces assistent ainsi
le mouvement nécessaire à l’atteinte d’une cible fixe dans l’espace. Cela signifie que
ces forces passives réduisent la part active que le système neuromusculaire doit générer
pour atteindre correctement la cible, en comparaison à un pointage sans rotation du
tronc. Par conséquent, le SNC ne doit pas uniquement mettre à jour la représentation
interne de la position de la cible utilisée pour produire le mouvement, car le mouvement
issu de cette nouvelle configuration spatiale serait affecté négativement par les forces
passives qui deviendraient alors perturbatrices (trop grande « compensation » des effets
de la rotation). Il est donc indispenable que le SNC prenne en compte les forces externes
et passives lors de la production de la part active de la compensation du déplacement
corps/cible.
Lorsque la cible à atteindre est fixe par rapport au corps (immobile dans un
référentiel égocentré), la trajectoire du mouvement par rapport au tronc ne nécessite pas
d’être modifiée. Les forces externes et passives dues à la rotation vont donc perturber
l’exécution du mouvement, puisqu'elle vont dévier la trajectoire de la main par rapport
au tronc dans une direction opposée à la rotation du tronc. Il est donc nécessaire de
considérer ces forces et de générer activement des moments de force au coude et à
l'épaule qui sont opposés aux moments créés par ces forces.
25
2.3. Prise en compte des forces issues de la rotation
du corps par le SNC
Il a été montré dans différentes situations que le système nerveux était capable de
prendre en compte les forces externes et passives et d’intégrer leurs conséquences lors
de la réalisation d’un mouvement. Cela a été vérifié dans le cas de rotations de faible
amplitude générées volontairement (Pigeon et al., 2003a) ou passivement (Bresciani et
al., 2002c), ainsi que dans le cas d’adaptation à un champ de force (Lackner et Dizio,
1994; Bourdin et al., 2001).
Dans notre vie quotidienne, nous attrapons souvent des objets tout en réalisant une
rotation du tronc. Les rotations du corps autogénérées peuvent avoir des pics de vitesse
proches des 200°.s-1 (Lackner et Dizio, 2000) et produire des forces de Coriolis bien
supérieures à celles étudiées lors d'expérimentations où les rotations passives du tronc
dépassent rarement les 120°.s-1. Le système nerveux anticipe et compense ces forces de
Coriolis autogénérées puisque les sujets sont capables de réaliser une atteinte manuelle
tout en produisant une rotation active du tronc (Bortolami et al., 1999; Pigeon et al.,
2003a). De plus, les forces de Coriolis autogénérées sont perceptivement transparentes:
nous ne les ressentons pas. De la même façon, lorsqu'une rotation imprévisible survient
au cours d'un mouvement de pointage, notre système nerveux est capable de prendre en
compte les conséquences spatiales et cinétiques issues de la rotation. Bresciani et al.
(2002b) ont montré que dans ce type de situation, la trajectoire de la main dans l'espace
vers une cible fixe dans l'environnement du sujet n'était pas modifiée par la rotation du
tronc (voir chapitre 3.3.2 p. 53).
Une façon de tester la prise en compte des forces externes par le SNC consiste à
adapter les sujets à un nouveau champ de force. Pour cela, des protocoles s’appuyant sur
l’utilisation de la force de Coriolis sont couramment utilisés. Un individu assis et en
rotation à vitesse constante dans l'obscurité est soumis aux forces gravitaire et
centrifuge, et ne perçoit qu'une inclinaison du corps (la vitesse constante empêche une
perception vestibulaire de la rotation, et le système vestibulaire ne peut pas distinguer
les effets inertiels d'une accélération linéaire issue de la force centrifuge de ceux de la
gravitation). Lorsque l’individu réalise un mouvement de pointage, son bras est donc
soumis aux forces de Coriolis, mais la rotation étant non perçue cette force ne peut pas
être anticipée lors du premier essai. Le mouvement de pointage et la position finale sont
26 alors largement déviés dans le sens de la force de Coriolis (lorsque le mouvement de
pointage éloigne la main de l'axe de rotation). Néanmoins, après répétition de la tâche,
le pointage tend à reprendre une trajectoire droite et une position finale précise, et ce
même sans retour sensoriel visuel (Lackner et Dizio, 1998). Un retour sensoriel visuel
permettrait néanmoins une plus grande précision (Bourdin et al., 2001). Cela signifie
qu'ici encore le SNC a modélisé et compensé précisément l'influence des forces de
Coriolis sur le mouvement. De plus, lorsque cette adaptation est complète les forces de
Coriolis ne sont plus ressenties au cours du mouvement de pointage malgré leur
présence. Derrière ce constat se cache probablement l'adaptation d'un modèle interne
inverse qui produit une commande motrice adaptée au nouveau contexte, prenant ainsi
en compte la présence des forces de Coriolis. Une expérience de Papaxanthis et al.
(2003) met en avant l’existence de ce type de modèle interne qui permet d’ajuster la
commande motrice du bras au champ de force présent dans le contexte du mouvement.
Dans cette expérience, des sujets avaient pour tâche de réaliser des mouvements du bras
vers le haut et vers le bas en conditions micro-gravitaire et normo-gravitaire. Une
analyse de la cinématique des mouvements produits montre que les profils de vitesse
des mouvements dirigés vers le haut et vers le bas diffèrent, et ce même en micro
gravité où aucune force externe (gravitaire) ne modifie la charge appliquée sur le bras.
Le SNC semble donc prédire et prendre en compte les forces gravitaires lors de la
génération de la commande motrice, et ce même si ces forces sont (provisoirement)
absentes. Avec l’entraînement, cet effet s’estompe. Cela suggère que le SNC possède un
modèle interne adaptable de la gravité, qui permet d’anticiper les effets des forces
gravitaires sur le bras lors de la génération de la commande motrice. Cela s’oppose à un
ajustement de la commande motrice basée sur des sensations directes liées aux forces
gravitaires présentes.
Les forces externes présentes lors d’une rotation du tronc peuvent ainsi avoir une
grande influence sur la production d'un mouvement, et le SNC semble pouvoir les
compenser efficacement par le biais de modèles internes. Néanmoins, il importait pour
nous d'évaluer l'influence exacte qu'auraient les forces issues d’une rotation du tronc sur
les mouvements du bras si elles n'étaient pas prises en compte par le SNC (voir chapitre
V). Cela nous a permis de quantifier la part active produite par un sujet en réponse à une
rotation lorsqu'il réalise un mouvement d'atteinte manuelle. En effet il est indispensable
d'être sûr qu'une compensation active est nécessaire pour pouvoir parler du rôle des
27 informations vestibulaires dans la mise en place de cette compensation (que l'on
s'intéresse à l'atteinte d'une cible fixe par rapport au corps ou fixe par rapport à l'espace).
L'influence de ces forces sur le mouvement de pointage a été abordée de deux façons
dans nos travaux: d'une part par un modèle biomécanique dont le but était de prédire les
effets des forces externes et passives si aucune compensation active du SNC n'est
produite, et d'autre part par l'observation expérimentale des mouvements produits
lorsque ces forces n'étaient pas compensées par le sujet. Pour cela, nous avons demandé
à une patiente n'ayant plus de proprioception au-dessous du nez de pointer une cible
mémorisée droit devant elle et fixe par rapport à son corps. Lorsqu’un expérimentateur
maintenait la tête de la patiente fixe dans l'espace, celle-ci ne détectait aucune rotation
est ne pouvait alors pas produire de compensation active des forces susceptibles de
perturber le mouvement du bras (chapitre V). La déviation de la trajectoire de la main
observée en présence d’une rotation reflétait alors l’effet des forces externes et passives
qui s’appliquaient sur le bras.
28
Partie 3. Contrôle en ligne d'un mouvement d'atteinte manuel : le cas particulier d'une rotation passive du corps
Nous avons vu précédemment qu'il était nécessaire de prendre en compte des
entrées sensorielles diverses (signaux rétiniens, signaux extra-oculaires, proprioception
du cou, …) pour coder la position d'une cible visuelle. Ces mêmes entrées sensorielles
doivent donc pouvoir permettre de produire des ajustements du mouvement lorsqu'une
modification de la relation corps/cible intervient. Ces ajustements peuvent aussi se
produire sur la base d'informations renseignant sur les déplacements du corps par
rapport à l'espace, telles que l'information vestibulaire. Lors d'un déplacement
corps/cible, les différentes sources transmettent des informations qui varient au fil du
temps, ce qui leur confèrent un aspect dynamique différent lors du codage d'une
position à atteindre sans déplacement corps/cible. Un ajustement du mouvement sur la
base de ces sources d'informations peut être influencé par cet aspect dynamique. En
effet, les propriétés neurophysiologiques de chacune des entrées sensorielles peuvent
limiter leurs pertinences lors de la détection d'un déplacement, notamment en fonction
de la cinématique du déplacement corps/cible. Cela implique que pour une utilisation
optimale de ces sources d'informations, le SNC devrait changer de modalité
d'intégration de chacune des entrées sensorielles considérées en fonction de la
dynamique du déplacement détecté. De plus, pour que le système nerveux puisse
exploiter la complémentarité de ces différents signaux, l'existence de structures de
convergences au sein desquelles ces signaux disparates vont être fusionnés semble
nécessaire. Il convient néanmoins de rappeler que tous les processus d'ajustement ne
passent pas nécessairement par la mise en commun des informations issues de plusieurs
modalités sensorielles lors de la mise à jour d'une représentation sensorimotrice.
Les sources d'information qui nous intéressent ici sont celles qui permettent la
détection d'un déplacement d'une cible par rapport au corps, ainsi que du corps par
rapport à l'espace. Il s'agit donc essentiellement du système visuo-oculomoteur, du
système vestibulaire, de la somesthésie intéroceptive (proprioception) et éventuellement
extéroceptive (notamment la graviception somatique). Dans cette partie, nous
présenterons les différentes entrées sensorielles présentes et susceptibles de permettre
un contrôle des mouvements du bras. Nous verrons donc les principales caractéristiques
29 de chacune de ces sources d'information, ainsi que les principaux indices concernant
leur intégration dans un schéma sensori-moteur permettant d'ajuster les mouvements du
bras à une rotation du tronc. Bien entendu, une attention particulière est apportée au
système vestibulaire et à son rôle dans le contrôle des mouvements du bras. Le système
visuo-oculaire et le contrôle des mouvements du bras qu'il permet méritent aussi toute
notre attention, puisque dans nos expériences nous avons comparé un contrôle visuo-
brachial bien connu à un contrôle vestibulo-brachial, à des fins de caractérisation de ce
dernier. Un des objectifs de ce travail de doctorat étant de préciser les modalités
d'intégration de l'information vestibulaire pour le contrôle des mouvements du bras,
nous nous intéresserons aussi aux indices de caractérisation de « niveaux
d'intégrations ». Enfin nous aborderons la problématique des principes d'intégration
multisensorielle, qui permet la prise en compte conjointe des informations vestibulaires
et des autres sources d'informations.
3.1. Rôle du système visuo-oculomoteur dans le
contrôle des mouvements du bras en réponse à un
déplacement corps/cible
3.1.1. Le système visuel
Les signaux rétiniens permettent de définir la position et le déplacement de
l’image d’un objet sur la rétine par rapport à l’oeil. Etant donné que les mouvements des
yeux sont principalement des rotations, l’information rétinienne peut être définie en
terme d’angle. La rétine est une mince surface, couvrant la majeure partie du fond de
chaque globe oculaire. Elle constitue la partie sensitive de la vision en transformant
l'image lumineuse focalisée par l'oeil en un signal de potentiels d'action. Elle est
organisée autour de deux types de photorécepteurs (fig. 6): les cônes (à réponses rapides
et sensibles à différentes gammes de longueur d'ondes de la lumière) et les bâtonnets (à
réponses plus lentes mais sensibles en vision nocturne). Ces photorécepteurs
convertissent par un processus photochimique l'énergie lumineuse en un signal
neurochimique. La concentration en cônes est très élevée autour de l'axe de vision de
l'oeil (la fovéa), et la concentration en bâtonnets y est nulle. Au contraire, en périphérie,
la concentration en bâtonnets atteint son maximum et il n'y a presque plus de cônes.
30
Figure 6. Tableau de la distribution des cônes et des batonnets. (D'après Ostrberg, 1935).
La rétine transforme l'information visuelle en un train d'impulsions. Les signaux
visuels sont ensuite acheminés par le nerf optique. Celui-ci comporte deux branches
principales, une première qui rejoint le corps genouillé latéral du thalamus, une seconde
qui rejoint le Colliculus supérieur. L'utilisation faite par le Colliculus supérieur des
informations visuelles qui se projettent sur sa surface est peu connue. Il semble
néanmoins que les couches profondes de cette structure soient impliquées dans la
génération des saccades expresses (temps de réaction très court de l'ordre de 100 ms; Isa
et Kobayashi, 2004). Le traitement de l'information visuelle à partir du corps genouillé
latéral (CGL) est bien plus connu. Deux voies essentielles peuvent être identifiées à
partir du CGL (fig. 7), la voie parvocellulaire (vision centrale) et la voie
magnocellulaire (vision périphérique). Les neurones de la voie parvocellulaire
répondent aux changements de couleurs (rouge/vert et bleu/jaune) et peu aux
changements de luminance des couleurs. Après un premier relais dans les aires V1et
V2, les signaux de la voie parvocellulaire convergent dans l'aire V4 et sont transmis au
cortex inférotemporal. Le système parvocellulaire assure ainsi la perception des
couleurs, la discrimination et la reconnaissance des objets.
Les neurones magnocellulaires répondent faiblement aux changements de couleur,
mais sont très sensibles aux contrastes de luminance. Après relais dans les aires
corticales V1, V2, V3, médiotemporale (MT) et médiosupérieure (MST), les neurones
de la voie magnocellulaire atteignent le cortex pariétal postérieur. Ce système assure la
détection du mouvement (Andersen et al. 1997) et des propriétés spatiales des objets
ainsi que le contrôle des mouvements exécutés sous guidage visuel. En effet, lorsqu'un
31 objet est fovéalisé, l'image de la main balaie la rétine périphérique une grande partie du
mouvement.
Couches
MagnocellulairesCouches
Parvocellulaires
Orientation Fréquence spatiale
DisparitébinoculaireVitesse Longueur
d’onde
Perception spatiale (position, mouvement)
Reconnaissance des objets
Corps genouillélatéral
Analyses corticales élémentaires
Représentations visuelles corticales
Couches Magnocellulaires
Couches Parvocellulaires
Orientation Fréquence spatiale
DisparitébinoculaireVitesse Longueur
d’onde
Perception spatiale (position, mouvement)
Reconnaissance des objets
Corps genouillélatéral
Analyses corticales élémentaires
Représentations visuelles corticales
Figure 7. Le traitement de l'information visuelle par les voies magnocellulaires et parvocellulaires. (D'après Van Essen et al., 1992).
Ainsi, dans la perception visuelle, il existe une ségrégation des systèmes centrés
sur le « Où » et sur le « Quoi », dont la fonction principale est de déterminer « où » se
situe ce qui est perçu et de « quoi » il s’agit.
3.1.2. Le système oculomoteur
Chez l'homme, le déplacement des yeux a pour finalité d'amener ou de maintenir
l'image de l'objet autour de la fovéa. Le système gérant les mouvements oculaires peut
aisément être décomposé en sous systèmes fonctionnels. La motricité oculaire est le
résultat de l'activation d'un petit nombre de muscles (fig. 8), une paire pour chacun des
trois axes de rotation (le droit latéral et le droit médian dans le plan horizontal, le droit
supérieur et le droit inférieur dans le plan vertical, le grand oblique et le petit oblique
pour les torsions autour de l'axe antéropostérieur).
32
Figure 8. Représentation des muscles extra-oculaires. (Issue de Gray's Anatomy of the Human body, 1918).
Le système oculomoteur produit des mouvements aux dynamiques et modes
d'activation très variables : les mouvements lents (poursuite) et rapides (saccades). La
saccade permet un déplacement très rapide de l'œil pour fovéaliser une cible qui ne
l'était pas. La « poursuite lente » consiste à suivre un objet des yeux de manière à garder
son image projetée sur la fovéa. On considère que la poursuite lente est accomplie sur la
base de signaux codant le déplacement d'une image sur la rétine (Rashbass, 1961), et
plus particulièrement sa vitesse (Robinson, 1965), considérés comme un signal d'erreur
dans une boucle de rétroaction dont le but et de limiter le défilement rétinien dans la
région fovéale. En fait, les mouvements oculaires sont issus de la synergie des systèmes
de vergence (pour fusionner les deux images visuelles), de poursuite (pour maintenir
l'image d'un objet dans la fovéa), de stabilisation opto-cinétique (pour stabiliser l'image
sur la rétine) et de stabilisation vestibulaire (pour stabiliser l'orientation du regard dans
l'espace). Ces cinq types de mouvements oculaires peuvent être utilisés simultanément
lors de la poursuite d'une cible visuelle.
Lors d'un déplacement oculaire permettant de fovéaliser une cible, le codage du
déplacement des yeux et de la position oculaire atteinte contribue à la détermination de
la position de la cible (Abrams, 1992; Blouin et al., 1996; Prablanc et al., 1979). Les
signaux extra-rétiniens sont indispensables pour permettre le passage d'un référentiel
rétinocentré à un référentiel centré sur la tête des individus lors du codage de la position
de la cible. La nature de ces signaux est à l'origine d'un long débat scientifique, qui
oppose essentiellement les signaux sensoriels (proprioception des muscles extra-
33 oculaires) aux signaux moteurs (copies d'efférences des commandes oculomotrices).
Initialement, l'emphase a été portée sur l'utilisation de la copie d'efférences (le SNC qui
génère les efférences motrices destinées aux muscles oculaires pourrait utiliser une
copie de ces efférences pour estimer les mouvements à venir). Il a d'abord été montré
qu'un déplacement passif de l'œil n'amenait pas de perception consciente de ces
déplacements (Brindley et Merton, 1960), et n'amenait pas de réflexe d'étirement chez le
singe (Keller et Robinson, 1971). Par la suite, le rôle de la copie d'efférences dans la
localisation de cible a été mis en évidence dans des tâches perceptives et motrices.
Pérenin et collaborateurs (1977) ont demandé à des patients qui avaient une paralysie
unilatérale au niveau des nerfs oculaires de faire une saccade pour fovéaliser une cible
avec leur œil handicapé, puis de pointer manuellement cette cible (la génération de la
saccade par l’œil handicapé recquièrait une commande motrice plus importante que
pour un œil sain, mais générait les mêmes afférences proprioceptives oculaires). La
saccade réalisée par l'œil sain (masqué) ainsi que le pointage produit étaient d'une
amplitude supérieure à celle requise, ce qui suggère un rôle de la copie efférente dans le
codage de la position de la cible. Aussi, il a été montré que l'application d'une pression
sur un œil lorsque le sujet doit maintenir son regard sur une cible (le second œil était
masqué) amenait un décalage perceptif de la cible de fixation du côté opposé à la
pression. Ce décalage, qui se retrouve aussi lorsque le sujet pointe à la cible, est
interprété comme la conséquence d'une commande motrice plus importante générée par
le SNC pour compenser la pression et maintenir l'œil sur la cible de fixation. De fait, les
auteurs ont proposé qu’une copie d'efférences est utilisée pour coder la position des
yeux (Stark et Bridgeman, 1983).
Enfin, une étude de Duhamel et collaborateurs (1992) montre que la mise à jour de
l'espace visuel qui intervient lors d'une saccade peut précéder cette saccade. Le champ
récepteur d'un neurone visuel individuel, au niveau du cortex pariétal postérieur, est
déplacé avec les yeux (champ récepteur rétinotopique), de sorte qu'après un mouvement
oculaire il couvre une nouvelle partie de l'espace visuel. Cette équipe a montré que les
neurones qui devaient être activés lorsqu’une cible périphérique était fovéalisée
déchargeaient 80ms avant l'initiation de la saccade. Cela montre qu'il y a une
anticipation des conséquences rétiniennes des mouvements des yeux, probablement
attribuable aux copies d'efférences des commandes oculomotrices.
34
Néanmoins, de nombreuses expérimentations montrent que la copie d'efférence
n'est pas la seule source d'information utilisée pour le codage de la position des yeux.
Gauthier et collaborateurs (1990, 1995) ont réalisé une évaluation quantitative de la
contribution des signaux proprioceptifs oculaires. Un strabisme était expérimentalement
créé chez les sujets (en déviant un œil masqué à l'aide d'une ventouse). La tâche du sujet
était de pointer en direction de la cible vue par l'œil voyant non manipulé (Gauthier et
al., 1995). Une déviation du pointage était observée dans la direction de la déviation de
l'œil aveugle. Une tâche de poursuite oculo-manuelle a aussi été réalisée dans des
conditions similaires. Les sujets devaient poursuivre la cible de l'oeil voyant et de la
main. L'œil masqué pouvait être dévié en phase ou en antiphase par rapport au
déplacement de la cible oculaire. La poursuite manuelle produite lors d'un déplacement
en phase de l'œil couvert était de plus grande amplitude que celle produite lors d'un
déplacement en antiphase. Puisque dans ce type de protocole la proprioception des
muscles oculaires est affectée sans modifier la commande musculaire ni la copie
d'efférence (l’œil manipulé étant masqué), cela montre que la proprioception des
muscles extra-oculaires est impliquée dans le codage de la position et du déplacement
des yeux et ainsi dans la détection de la vitesse de déplacement de la cible. Aussi, la
déviation du pointage correspondait au sixième de la déviation oculaire passive. Puisque
la proprioception des deux yeux est impliquée et qu’un seul était dévié, la déviation
observée est issue de la moyenne des signaux proprioceptifs et correspond ainsi à la
moitiée de ce qui devrait être observée si les deux yeux étaient déviés. La contribution
de la proprioception oculaire dans l'estimation de la position des yeux est donc estimée
à 30% environ. En conclusion, il apparaît que les deux types de signaux, afférents et
efférents, peuvent être utilisés pour coder la position des yeux dans l'orbite. Enfin, il
convient de préciser qu'une série d’études de Blouin et collaborateurs supportent
l’hypothèse d’un rôle des signaux rétiniens dans la localisation de l’oeil dans l’orbite
(Blouin et al. 1995e, 2002, 2004), ces signaux permettraient de renforcer ou d'affiner la
prise en compte des signaux extra-oculaires. Ainsi, lorsque la rétine est stimulée, le
codage de la position des yeux dans l’orbite est plus précis que lorsque les sujets se
trouvent dans l’obscurité complète.
35
3.1.3. Contrôle en ligne des mouvements du bras en
réponse à un déplacement corps/cible sur la base des
informations oculo-visuelles
Le rôle de la vision dans le contrôle des mouvements du bras est un vaste sujet
qu'il est nécessaire de limiter autour de la problématique de ce travail de thèse. Tout
d'abord, il convient de rappeler que nous nous intéressons au cas particulier du contrôle
des mouvements du bras au cours d'une rotation du corps. La vision est ici abordée
comme une entrée sensorielle qui permet de détecter un déplacement entre la cible et le
corps et qui, conjointement aux autres entrées sensorielles disponibles, permet d'adapter
son action à ce déplacement. Nous laisserons donc volontairement de côté l'importance
de la vision de l'effecteur dans le contrôle du mouvement du bras. Il s'agit pour nous de
rappeler brièvement que les mouvements du bras sont sensibles à la détection visuelle
d'un déplacement de la cible. Je me permettrais de considérer les mouvements du bras
en deux catégories dans lesquelles la vision a un rôle important mais distinct : le
pointage visuo-guidé et la poursuite manuelle de cibles visuelles. Le pointage est un
mouvement plus aisé à quantifier en termes de précision que la poursuite visuo-guidée.
La majeure partie du temps la finalité d'un mouvement de pointage se résume à la
position finale (donc à un instant discret), alors que la poursuite peut-être caractérisée
par des paramètres dynamiques (comparaison des cinématiques du déplacement de la
cible et du mouvement). Cette distinction mérite d'être considérée quant à l'efficacité du
contrôle permis par les signaux oculo-visuels, puisque la notion de contrôle dynamique
dans la poursuite accentue la nécessitée d'une détection temporelle précise du
déplacement du stimulus visuel, et ce en plus de la détection spatiale déjà nécessaire
lors de mouvements de pointage.
Tout d'abord, même lors de mouvements d'atteintes dirigés vers une cible
immobile par rapport au corps, il a été montré que la suppression des informations
visuelles concernant la cible amenait une baisse de la précision de pointage (Prablanc et
al., 1986; Elliott, 1988). Cela suggère que la vision de la cible au cours du pointage
permet une meilleure représentation interne spatiale de la position de la cible. Lorsque
la position de la cible est modifiée au cours du mouvement de pointage, une
modification « lisse » de la trajectoire de la main est observable. Cela a été montré à
36 l'aide de paradigme de double saut3, et ce même lorsque le déplacement de la cible
n'était pas perçu consciemment (Goodale et al., 1986; Pélisson et al., 1986; Prablanc et
Martin, 1992; Blouin et al., 1995d; Sarlegna et al., 2003). En analysant les tracés
d’accélération de la main, Prablanc et Martin (1992) ont rapporté que la direction des
trajectoires commençait à différer de la direction des trajectoires « contrôles » (sans saut
de cible) 150 ms après la perturbation qui survenait au début du mouvement, soit des
latences inférieures à des temps de réaction classiques. Cela suggère que ces
modifications de trajectoires ne sont pas issues d'une reprogrammation du mouvement
mais bien d'une correction du mouvement initial lors d'une modification de la position
de la cible en cours de pointage.
Lorsqu'un déplacement corps/cible est présent, les aspects dynamiques de la
détection visuo-oculaire du déplacement sont à prendre en compte, puisqu'ils
conditionnent le contrôle possible des mouvements du bras sur la base de ces
informations. Lors d'une rotation du corps par rapport à une cible fixe dans l'espace et
lors d'une rotation de la cible autour du corps immobile, la relation spatiale corps/cible
est modifiée de façon identique. Les informations visuo-oculomotrices disponibles pour
le contrôle des mouvements du bras dans une tâche de poursuite visuo-oculomanuelle
sont donc identiques à celles disponibles dans une tâche de stabilisation de la main en
un point visible de l'espace lors d'une rotation du corps. Aussi, lors de la poursuite
oculaire d'une cible en déplacement, le comportement oculaire reflète les capacités de
poursuite visuo-oculomotrice qui est à l'origine d'une information utilisable pour
contrôler les mouvements du bras.
La fonction de la poursuite lente oculaire est de maintenir l'image d'une cible en
déplacement le plus proche possible de la fovéa. Ce système visuo-oculaire de poursuite
lente est limité dynamiquement par une saturation en vitesse et une latence interne
(Rashbass, 1961). Le seuil de saturation de la vitesse oculaire est d'environ 40°.s-1
(Gauthier et al., 1988), et la latence interne est d'environ 100-120 ms (Steinbach, 1969;
Gauthier et Hofferer, 1976). Lorsque l'on demande à un sujet de suivre une cible du
doigt, et que la cible jusque-là immobile commence à bouger, le mouvement de la main
ne commence que 200 à 250 ms après le départ de la cible. Cette latence manuelle 3 Augmentation artificielle de l'erreur d'exécution du geste : lors du pointage vers une cible visuelle, une autre cible est allumée en même temps que la première s'éteint. Le sujet a pour consigne d’atteindre la seconde cible le plus rapidement et le plus directement possible. Si le saut de cible intervient pendant une saccade oculaire, grâce au phénomène de suppression saccadique, il est possible que le saut ne soit pas perçu cognitivement.
37 diminue lorsque la vitesse de la cible augmente (Van Donkelaar et al., 1992). Un
décalage de phase de la main par rapport à la cible se maintien si la main et la cible ne
sont pas visibles simultanément (Gauthier et al., 1995; Honda 1990; van Donkelaar et
al., 1997a,b). De plus, une augmentation de la fréquence et de l'amplitude de
déplacement de la cible amène une dégradation de la performance de la poursuite
manuelle comme pour la poursuite oculaire (Lisberger et al, 1981; Bock, 1987; voir Xia
et Barnes, 1999 pour une revue). D'autre part, lorsque la cible suit une trajectoire avec
une cinématique prédictible (par exemple sinusoïdale à une fréquence fixe) on observe
une augmentation de la précision spatiale et une diminution du retard de poursuite, le
déplacement de la main est alors en phase avec celui de la cible. Après un arrêt soudain
de la cible, la main continue à se déplacer pendant un temps proche du temps de
réaction (tout comme le système de poursuite oculaire). Cela met en avant l'existence
d'un mécanisme de prédiction qui peut prendre place sur la base des signaux visuo-
oculomoteurs (Stark et al., 1962; Barnes et al., 1987). Malgré ses limites, la poursuite
visuo-oculo-manuel est donc un système qui permet une détection spatiale précise, et
qui peut compenser ses limites temporelles par un mécanisme prédictif lorsque cela est
possible (signal de poursuite prédictible).
3.2. Rôle de la somesthésie dans la détection des
déplacements passifs du corps et le contrôle des
mouvements du bras
3.2.1. La somesthésie
La somesthésie permet l'élaboration, par les systèmes sensoriels somatiques, de
sensations tactiles, thermiques, proprioceptives, kinesthésiques et nociceptives, à partir
d'états spécifiques des tissus de l'organisme (récepteurs du derme, des viscères, des
muscles, des tendons et des articulations). La somesthésie est un ensemble de systèmes
sensoriels fondamentaux et prépondérants dans la dynamique fonctionnelle de
l'organisme. Habituellement, on parle de somesthésie extéroceptive lorsqu’il s’agit de
sensibilité tactile, thermique et nociceptive (douleur), et de somesthésie intéroceptive
lorsqu’il s’agit de la proprioception. La proprioception regroupe la kinesthésie (aptitude
à sentir les mouvements des différentes parties du corps) et la statesthésie (aptitude à
38 sentir la position). Pour la détection de la rotation, les fonctions somesthésiques qui
semblent pertinentes sont la sensibilité tactile et la proprioception. A cela s’ajoute
l’existence de gravicepteurs inertiels (Mittelstadt, 1992). Aussi, la proprioception est
très impliquée dans le contrôle des mouvements du bras puisqu’elle permet d’en estimer
la position par rapport au corps avec de brefs délais.
3.2.1.1. Les mécanorécepteurs cutanés
On distingue, au sein de la sensibilité mécanique cutanée, trois qualités
principales: la sensibilité à la pression (appui important sur le revêtement cutané), la
sensibilité à la vibration et le toucher ou tact (léger contact avec la peau). On distingue
au moins 5 types de récepteurs cutanés mécaniques: les terminaisons libres, les
corpuscules de Ruffini, de Meissner, et de Pacini, et les disques de Merkel (voir fig. 9 et
tableau 1).
Figure 9. Les mécanorécépteurs cutanés. La peau comporte un assortiment de mécanorécepteurs morphologiquement distincts. (D’après Valat. J).
39
Tableau 1. Caractéristiques de différents types de mécanorécepteurs
Les sensations cutanées peuvent permettre la détection d'un déplacement du corps.
Gandevia et al. (1992) ont montré que la micro stimulation des fibres en provenance des
récepteurs cutanés de la sole plantaire (et articulaires) induisait des sensations illusoires
de mouvement. La force de cisaillement entre la voute plantaire et la surface de support
(le sol) stimule les récepteurs cutanés. L’information provenant de ces récepteurs
plantaires converge vers les centres spinaux et participe au contrôle postural (Do et al.,
1990; Magnusson et al., 1990; Thoumie et Do, 1996; Kavounoudias et al., 1998). Même
si ces observations sont faites au niveau des récepteurs plantaires dans des études
s'intéressant au contrôle de l'équilibre postural, cela montre que ces informations
cutanées sont une source possible de détection d'un déplacement. Dans nos travaux, les
récepteurs cutanés des zones en contact avec le siège (sujets assis) peuvent les informer
de la présence d'une rotation lorsque cette dernière est d'accélération suffisante.
Néanmoins il est peu probable que l'information venant de ces capteurs permette un
codage spatial précis des rotations du corps.
Type de Récepteur Fonction Vitesse
d’adaptation
Seuil
d’activation
Terminaisons libres Douleur, température, tact grossier
Lente Elevé
Corpuscules de
Meissner Tact, pression (dynamique) Rapide Bas
Corpuscules de
Pacini Pression profonde, vibration
(dynamique) Rapide Bas
Disques de Merkel Tact, pression (statique) Lente Bas
Corpuscules de
Ruffini Etirement de la peau Lente Bas
40
3.2.1.2. Les récepteurs proprioceptifs
La proprioception nous permet de connaître la position de notre corps dans
l'espace et de nos membres par rapport à notre corps (Gandevia, 1992; voir Pearson,
2001 pour revue). Elle permet également d'apprécier les forces musculaires produites au
niveau des articulations, et ainsi la résistance contre laquelle nous effectuons un
mouvement. De fait, la proprioception correspond à trois qualités : la sensibilité à la
position, au mouvement et à la force. Selon cette définition, le système vestibulaire
devrait être considéré comme un récepteur proprioceptif. Compte tenu de la place
particulière que nous accordons au système vestibulaire dans ce document et par soucis
de clarté, nous limiterons ici le concept de proprioception aux sensibilités musculaires et
articulaires.
• La sensibilité à la position nous informe des angles formés par chacune
de nos articulations, et donc de la position relative de nos membres entre eux et
par rapport au corps.
• La sensibilité au mouvement correspond à une sensation de vitesse et de
direction. Les seuils de sensibilité pour ces deux paramètres sont plus faibles
dans les articulations proximales (épaule) que dans les articulations distales
(main).
• La sensibilité à la force informe du niveau de tension musculaire qui
accompagne une position ou un déplacement articulaire.
Les récepteurs mis en jeu dans la proprioception sont des mécanorécepteurs
localisés dans les muscles, les tendons et les articulations. Le fuseau neuromusculaire
est le mécanorécepteur musculaire. Il s’agit d’un organe sensoriel réparti à l’intérieur de
la partie charnue du muscle, parallèlement aux fibres musculaires. Il est sensible à
l’étirement du muscle. Quand ce dernier s’allonge, on enregistre des trains de potentiels
d'action qui remontent vers la moelle épinière par les fibres Ia et II.
Les organes tendineux de Golgi, situés à la jonction du tendon et du muscle, sont
spécifiquement sensibles à la tension du tendon. Récepteurs d’étirement, ils sont placés
en série par rapport aux fibres musculaires extrafusales et sont innervés par les fibres
afférentes Ib. Ils sont donc excités lorsque la tension augmente, et ce d’une manière plus
importante lors d’une contraction active que pour un étirement passif. On retrouve aussi
des organes de Golgi au niveau des ligaments.
41
Les récepteurs de Ruffini des capsules articulaires constituent la majorité des
récepteurs articulaires. Ils sont à la fois dynamiques et statiques. Ils sont actifs pour un
angle précis d'activation, proche des positions extrêmes du membre (flexion ou
extension). On retrouve aussi, au niveau de la capsule, les corpuscules de Pacini qui
répondent uniquement au mouvement.
Les informations proprioceptives convergent vers les principaux centres moteurs
responsables de la motricité volontaire. Elles empruntent les colonnes dorsales et le
thalamus pour remonter au cortex somato-sensoriel et aux aires motrices. Elles se
connectent également au cervelet, mais il ne semble pas y avoir de voies directes vers
les ganglions de la base (Pearson, 2001).
3.2.1.3. Les barorécepteurs vasculaires
Des barorécepteurs, sensibles à la distension, sont situés dans la paroi des artères
au niveau de la crosse de l’aorte et du sinus carotidien (élargissement de la lumière de
l’artère carotide, situé à la hauteur de la bifurcation entre carotides externe et interne), et
aussi sur le circuit veineux de retour, au niveau de l’oreillette droite (Voir Clairambault
et al., 1997 pour revue). Les barorécepteurs artériels sont sensibles à des variations de
pression minimes. Ces barorécepteurs transmettent des messages nerveux, sous la forme
de trains d’impulsions électriques, codés en fréquence, par des fibres afférentes qui
rejoignent les paires crâniennes IX et X pour se terminer dans le noyau du tractus
solitaire (tronc cérébral). Ces barorécepteurs ont évidemment pour fonction première la
régulation à court terme de la pression artérielle, mais les informations qu’ils nous
fournissent sont potentiellement intéressantes pour détecter un déplacement du corps
comme nous allons le voir dans la partie qui suit.
3.2.2. Gravicepteurs inertiels et détection
somesthésiques de la rotation
Les effets d’un champ de force sur nos récepteurs sensoriels sont comparables à
ceux d’une accélération du corps dans l’espace. Par conséquent, les détecteurs sensibles
à la gravité sont aussi sensibles à une accélération du corps dans l’espace, et la
dissociation de ces deux forces s’appliquant sur le corps ne peut se faire sans
42 informations visuelles, comme le montre les illusions somatograviques4. Il paraît donc
pertinent de s’intéresser aux gravicepteurs, qui comme leur nom l’indique sont sensibles
aux informations gravitaires, lorsque l’on s’intéresse à la détection d’une rotation du
corps sur la base d’informations somesthésiques.
Dès 1966, Clark et Graybiel ont montré que des sujets ayant un déficit vestibulaire
bilatéral percevaient aussi une illusion oculogravique5 au cours de centrifugations. De
plus, même en l’absence du système labyrinthique, il a été montré qu’une inclinaison du
corps (dans l’obscurité) engendrait une activation au niveau des noyaux vestibulaires
(Yates et al., 2000). Cela implique l'existence de récepteurs somatiques susceptibles de
détecter un déplacement et une inclinaison du corps dans l'espace. Les travaux de
Mittelstaedt (1995a,b, 1998) suggèrent que des gravicepteurs somatiques jouent un rôle
dans la détection d’accélérations et de rotations à vitesses constantes et dans
l’estimation de l’orientation du corps lors d’inclinaison du sujet.
Le système somatosensoriel inclus les capteurs musculaires et articulaires, les
extérocepteurs cutanés, et l’intéroception. L’intéroception est basée sur les signaux
afférents issus des organes viscéraux. Mittelstaedt (1992) a cherché à localiser les
structures au sein desquelles siègent les gravicepteurs somatiques du tronc. En réalisant
des expérimentations sur des sujets paraplégiques ou néphrectomisés6, il a montré que
ces sujets étaient moins précis dans la détection l'inclinaisons du corps et étaient moins
sensibles aux effets de la centrifugation sur cette détection. Les sujets paraplégiques
ayant une détection amoindrie étaient ceux dont la perte sensorielle des segments était
située au dessous de la 11éme vertèbre thoracique. Mittelstaedt a ainsi attribué les
afférences intéroceptives aux reins et au système vasculaire (pour une revue voir
Mittelstaedt, 1997).
Dietz et collaborateurs (1989) ont également proposé l’existence de gravicepteurs
situés au niveau des articulations impliquées dans la posture, dont le rôle serait de
mesurer les effets de la gravité sur les différents segments corporels. Ces gravicepteurs
pourraient être les organes tendineux de Golgi (Dietz et al, 1992). 4 L’illusion somatogravique : lors d’une accélération dirigée dans le sens du vecteur vitesse d’un déplacement, la force d’inertie qui l’accompagne s’ajoute à la force de pesanteur pour donner une résultante gravito-inertielle inclinée par rapport au champ de pesanteur. En l’absence de repères visuels extérieurs, l'individu a l’impression que son corps bascule vers l'arrière. 5 L’illusion oculogravique est une perception erronée de l’inclinaison de son corps issue d’une stimulation otholitique par une accélération linéaire (elle se traduit aussi par un basculement des yeux opposé à l’inclinaison perçue du corps). 6 La néphrectomie consiste à enlever une partie ou la totalité d’un rein malade.
43
Des études plus récentes suggèrent aussi une contribution des mécanorécepteurs
stomacaux. Au fil des études s'intéressant à la perception de la verticale, il a été observé
une variabilité importante de l’effet Aubert7 qui paraissait attribuable à une variation de
la charge stomacale. En effet, Trousselard et collaborateurs (2004) ont montré une
amélioration du jugement de la verticale subjective chez des sujets qui ont mangé 450g
de pâtes cuisinées. Les afférences somesthésiques alors impliquées peuvent provenir de
mécanorécepteurs stomacaux, ainsi que de la sensibilité tactile des individus qui serait
accrue par la charge stomacale.
Ainsi, les mécanocepteurs articulaires, tactiles, vasculaires et rénaux, qui
composent une grande partie du système somesthésique, semblent permettre la détection
de nos déplacements dans l’espace. Notre cadre théorique se limitant aux situations de
déplacements passifs d’individus assis, nous laissons volontairement de côté les
informations proprioceptives issues des membres inférieurs lors de déplacements du
corps en posture érigée.
3.2.3. Contribution de la proprioception au contrôle
en ligne des mouvements de pointage
Nous définissons ici la proprioception comme la sensibilité à la position et aux
déplacements de nos membres par rapport au reste du corps. Lors de la réalisation d’un
mouvement d’atteinte manuelle, une perturbation telle qu’une rotation du tronc est
susceptible de modifier la trajectoire de la main (voir partie 2). Par comparaison à des
conséquences sensorielles attendues, le système nerveux peut détecter la déviation de la
trajectoire en traitant les informations proprioceptives, et corriger cette déviation si elle
n'est pas désirée (e.g. cible fixe par rapport au corps).
Chez des sujets immobiles, il a été montré que la proprioception était impliquée
dans le contrôle en ligne des mouvements d’atteinte. La méthode de vibration
tendineuse a permis à Capaday et Cooke (1981) de tester son rôle dans le contrôle d’un
pointage monoarticulaire. Les sujets devaient pointer une cible les yeux fermés. La
vibration des muscles antagonistes créait une sensation d’étirement, une information
proprioceptive correspondant à la position finale expectée était alors renvoyée avant que
7 L’effet Aubert: Lors d’une grande inclinaison du corps (supérieur à 45°), la verticale visuelle subjective des sujets est déviée dans le sens de l’inclinaison posturale.
44 cette position ne soit atteinte; le pointage était alors hypométrique. Il est à noter que la
vibration du muscle agoniste au mouvement n’amène pas d’effet comparable (Inglis et
al., 1990; 1991; Capaday et cooke, 1983). Ces résultats ont par la suite été étendus à des
mouvements pluriarticulaires par Redon et collaborateurs (1991), qui ont précisé
l’intérêt d’une boucle rétroactive basée sur la proprioception du bras lors de la phase de
décélération du mouvement. Ces résultats ont également été reproduits lors de
mouvements cycliques (Steyvers et al., 2001). Néanmoins, même si ces résultats
montrent bien que la proprioception peut-être impliquée dans le contrôle en ligne de
mouvements du bras, ils sont peu informatifs sur la précision permise par l’utilisation de
ces signaux.
Une autre façon d’aborder le rôle de la proprioception dans le contrôle du
mouvement consiste à observer les comportements moteurs lorsque la proprioception
est absente. C’est le cas de quelques patients désafférentés (une douzaine répertoriée
dans le monde) qui ne possèdent plus de retour sensoriel proprioceptif (fig. 10) du fait
d’une altération nerveuse ne touchant que les fibres afférentes (le système moteur reste
donc fonctionnel).
Figure 10. Exemple d’une patiente désafférentée, G.L. La perte de fibres afférentes myélinisées de gros diamètre (panneau de droite) engendre une perte des informations somesthésiques (pression et toucher, panneau de gauche), de la kinesthésie et des réflexes d’étirement au niveau des quatre membres. Cette patiente a pris part à une expérimentation de ce travail de doctorat (voir chapitre V). (D'après Forget, 1986 et Forget et Lamarre, 1995).
Lorsqu’ils réalisent un mouvement sans rétroaction visuelle, ces patients sont
beaucoup moins précis que des sujets sains en termes de variabilité et en termes
45 d’exactitude (selon la tâche) (Blouin et al. 1993, 1996; Bonnard et Pailhous 1999; Ghez
et al. 1995; Nougier et al. 1996; Rothwell et al. 1982; Sainburg et al. 1993, 1995;
Sarlegna et al., 2006). Cela suggère que la proprioception est utile pour réaliser un
mouvement précis. Néanmoins, l'absence de la proprioception a des conséquences qui
ne se limite pas à la phase de réalisation du mouvement chez ces patients désafférentés.
Les travaux de Ghez et al. (1995, voir aussi Messier et al., 2003) suggèrent que la
proprioception permet d’établir et d’ajuster un modèle interne de la dynamique du bras
(voir partie 1.4) qui permet la prise en compte des moments d’interactions
intersegmentaires. En l’absence de proprioception, la vision ne permettrait que
partiellement de mettre à jour ce modèle interne du bras utile à la planification du
mouvement.
3.3. Rôle du système vestibulaire dans la détection
des déplacements passifs du corps et le contrôle sensori-
moteur
En 1824, Flourens qui s’intéressait à l'organe vestibulaire jusqu’alors considéré
comme un organe voué à l'audition, reporte les effets de sections canalaires chez le
pigeon :
« Il est surprenant sans doute de voir des parties d'une structure aussi délicate et
d'un aussi petit volume que les canaux semi-circulaires, exercer une action aussi
puissante sur l'économie; il ne l'est pas moins de voir des parties qui, par leur position
dans l'oreille, semblait ne devoir jouer une rôle spécial et borné à l'audition, avoir une
influence si marquée sur les mouvements; il ne l'est pas moins enfin de voir la section
de chacune de ces parties déterminer un ordre ou une direction de mouvements toujours
si parfaitement conformes à la direction de la partie coupée » (tiré de Jeannerod, 1981).
Ce n'est qu'une cinquantaine d'années plus tard que le physiologiste Göltz réalise
une synthèse de travaux qui conclue en une « fonction d'équilibration » des canaux
semi-circulaires, notamment en s'appuyant sur les observations du clinicien Menière.
Situés à l’intérieur du labyrinthe, les récepteurs vestibulaires se retrouvent au sein de
deux types de structures (fig. 11): les organes otolithiques et les canaux semi-
circulaires. Les organes otolithiques détectent les accélérations linéaires et gravitaires,
46 alors que les organes canalaires détectent les accélérations angulaires de la tête dans le
référentiel gravito-inertiel terrestre.
Figure 11. Appareil vestibulaire droit de l’homme. A, P, H, canaux semi-circulaires, vertical antérieur, vertical postérieur et horizontal ; aA, aP, AH, leurs ampoules ; U, utricule ; S, saccule, GS, ganglion de Scarpa, CO, cochlée ; SE, sac endolymphatique. VIII, branches vestibulaire (v), vestibulaire supérieure (vs), vestibulaire inférieur (vi) et cochléaire (co) du nerf VIII. Le canal horizontal est incliné de 35° par rapport au plan horizontal (h). Le labyrinthe est vu d’un point situé un peu en avant de l’axe transversal horizontal bitemporal du crâne. (D'après Buser and Imbert, 1982).
3.3.1. Le système vestibulaire
3.3.1.1. Les organes otolithiques
L'utricule et le saccule composent l'organe otolithique. À l'intérieur de chacune de
ces vésicules, on retrouve une membrane gélatineuse comportant des otolithes
(particules cristallines) et baignant dans l'endolymphe (liquide visqueux). Cette
membrane repose sur la macule. La macule est une structure sensorielle composée de
cellules ciliées. Lors d'une accélération dans le plan de la membrane otolithique, les
forces de cisaillement présentes entre cette membrane et la macule vont entraîner une
modification de la réponse des cellules ciliées. La macule saculaire est verticale et la
macule utriculaire est horizontale. L'utricule permet ainsi la détection d'accélération
horizontale et le sacule permet la détection d'accélérations verticales.
47
La partie méchanosensitive d'une cellule ciliée est composée de 40 à 70 stéréocils
arrangés hexagonalement et d'un kinocil (le plus long des cils). La longueur des
stéréocils est variable et leur distribution est dissymétrique relativement à leurs
longueurs. Ce gradient de longueur donne un axe de polarité à chaque cellule (Fig. 12)
qui va permettre de détecter le sens du déplacement. Lors de leurs déplacements, les cils
de chaque cellule vont mécaniquement ouvrir des canaux ioniques qui vont permettre
une dépolarisation du corps de la cellule ciliée par un transfert potassique de
l'endolymphe vers le corps de la cellule.
Figure 12. Cellules ciliées de l'oreille interne. (a) Au repos, les fibres du nerf afférent déchargent à 90Hz. (b) Lors d'une rotation de la tête vers la droite, l'inertie de l'endolymphe crée un déplacements des cils vers la gauche. En fonction de l'orientation de la distribution dissymétrique de la longueur des cils, la décharge de la cellule va augmenter (en fréquence et en amplitude) ou diminuer. La différence de décharge entre les deux cellules orientées représente la grandeur de l'accélération de la tête. (D'après de Dieringer, 2001).
Le patron d'activation de ces cellules est ensuite convoyé par le nerf vestibulaire
vers le SNC, et renseigne sur les accélérations linéaires de la tête. Les otolithes sont
capables de détecter une inclinaison de la tête de l’ordre de 1.5° et des accélérations
linéaires de 0.006 g minimum (Clarke et al. 1996). Du fait de la position excentrée du
système labyrinthique par rapport à l'axe sagittal du corps (3.5 cm), les organes
otolithiques peuvent être stimulés par la force centrifuge qui s'exerce sur eux lors de
vitesses angulaires élevées (supérieure à 75°.s-1)8. Néanmoins, l'utilisation de cette
8 Pour un seuil de perception de 0.006 g, ce qui équivaut à une accélération centrifuge de 6 cm.s-2, et avec une distance de 3.5 cm entre le labyrinthe et l'axe de rotation.
48 information est incertaine, d'autant plus que les stimulations otolithiques issues des
côtés opposés s'annulent pendant une rotation (Siegler, 2000).
3.3.1.2. Les canaux semi-circulaires
Les canaux semi-circulaires sont au nombre de trois dans chaque système
labyrinthique : le canal horizontal, le canal vertical antérieur et le canal vertical
postérieur. Ces canaux sont orientés dans les trois plans de l'espace et sont quasi
orthogonaux entre eux. Le plan du canal horizontal fait un angle d'environ 35° avec le
plan horizontal (fig. 13), les canaux verticaux antérieurs et postérieurs ont des angles
d'environ 40° et 50° (dans des sens opposés) avec le plan sagittal.
Figure 13. Orientation des canaux semi-circulaires horizontaux (h), verticaux antérieurs (av), et verticaux postérieurs (pv), par rapport à la tête. (D'après Benson et al. 1973).
Chaque canal prend naissance et se termine au niveau de l'utricule (fig. 14). Près
de l'utricule, chaque canal possède une ampoule au sein de laquelle se situe l'épithélium
sensoriel des canaux (crête ampulaire). La crête ampullaire composée de cellules
sensorielles et de cellules de soutien est surmontée d'une membrane élastique
gélatineuse, dite cupule. Quand une accélération angulaire de la tête se produit dans le
plan du canal, le déplacement de l'endolymphe dû à son inertie provoque une
déformation de la cupule, qui entraînera un déplacement des kinocils et des stéréocils
des cellules ciliées de la crête ampullaire.
49
Figure 14. Schéma d'un canal semi-circulaire. (D'après Benson, 1973).
Au niveau des canaux semi-circulaires horizontaux, les kinocils sont situés du côté
de l'utricule. Un flux d’endolymphe ampullopète aura pour effet d’incliner les stéréocils
en direction des kinocils : il y aura donc dépolarisation des cellules sensorielles. Un flux
ampullofuge déplace les cils en sens inverse, il y a donc hyperpolarisation des cellules
sensorielles, soit une diminution des potentiels d'action dans les fibres vestibulaires
afférentes. Les fibres nerveuses afférentes vestibulaires quittent le labyrinthe par le nerf
VIII, avec les fibres afférentes cochléaires. Les principales projections des fibres
afférentes vestibulaires se terminent dans les noyaux vestibulaires ipsilatéraux médial,
supérieur, descendant et latéral. Les zones centrales stimulées par les organes
labyrinthiques sont activées par des fibres issues soit de l'un des deux organes
labyrinthiques ou des deux organes simultanément. Il est intéressant de noter que les
informations visuelles optocinétiques (de direction et vitesse du défilement rétinien)
convergent avec les informations canalaires. Un déplacement perçu visuellement va
ainsi activer les neurones vestibulaires correspondant à ce déplacement. De la même
façon, les fibres afférentes proprioceptives du cou interagissent avec les informations
vestibulaires et visuelles, pour coder le déplacement de la tête dans chaque plan au
niveau des zones de projections centrales des fibres vestibulaires (selon Dieringer,
2001).
Les fibres issues de paires des canaux semi-circulaires (par exemple les canaux
horizontaux) signalent les mouvements de la tête dans le plan qui les concerne. La
différence de décharge canalaire bilatérale (diminution du tonus vestibulaire d'un côté et
50 augmentation de la décharge de l'autre) est amplifiée centralement par des connexions
commissurales liant les zones d'activations vestibulaires de chacun des côtés (fig. 15).
Cette configuration permet d'augmenter la sensibilité vestibulaire, notamment aux
faibles accélérations angulaires.
Figure 15. Inhibition controlatérale des projections canalaires du côté opposé lors de l'activation d'un noyau vestibulaire par les canaux semi-circulaires. (VN = noyau vestibulaire; N. VIII= nerf huit; L= gauche et R= droite). (D'après Dieringer, 2001).
Les canaux semi-circulaires réagissent aux accélérations angulaires de la tête, mais
encodent la vitesse de déplacement par intégration. Cet encodage fonctionne bien pour
des fréquences moyennes et élevées des déplacements de la tête. Pour les basses
fréquences au contraire, la détection des déplacements est incomplète, nulle en dessous
d'un seuil d'accélération. Ce seuil est très bas, de 0,02 à 0,2 deg.s-2 (Clark et Stewart
1972).
Néanmoins il est difficile de savoir dans quelle mesure les signaux vestibulaires
permettent une détection précise du déplacement. Les résultats sont contradictoires en
fonction des études, avec une sous-estimation des rotations dans certaines études
(Guedry et al., 1971; Blouin et al., 1995a,b,c; Mergner et al., 1998) et une surestimation
des rotations dans d'autres études (Bles et al., 1984; Ivanenko et Grasso, 1997; Israël et
al., 1995). Selon Siegler (2000), la non-homogénéité de ces résultats semble pouvoir
s'expliquer par plusieurs facteurs. Premièrement, le mode de réponse et le mouvement
étudié peuvent jouer un rôle important dans l'estimation de la rotation par les sujets, en
fonction que sa réponse soit relative à une vitesse ou à un signal de position. Un signal
de position requiert un traitement cognitif, une intégration supplémentaire des signaux
vestibulaires comparativement à un signal de vitesse. Deuxièmement, les résultats
51 dépendent des caractéristiques dynamiques des stimulations vestibulaires. Malgré une
détection quasi toujours très altérée en basses fréquences, vitesse, amplitude et durée de
la stimulation sont des paramètres essentiels qui affectent la modulation de la perception
vestibulaire en fonction du temps. Néanmoins, Becker et al. (2000) ont observé une
perception angulaire qui restait véridique aux basses fréquences (0.028 Hz).
Troisièmement, lorsque le sujet se déplace activement (il contrôle son déplacement), on
observe une tendance à surestimer la rotation, alors que l'on observe davantage de sous-
estimations lors de déplacements passifs (Marlinsky, 1999). Lors d'un déplacement
autogénéré par le sujet (locomotion), la copie d'efférence des commandes locomotrices
semble impliquée dans la perception du déplacement puisque les estimations sont plus
précises lors d'un déplacement actif (Jürgens et al., 1999). Quatrièmement, la position
des sujets (assis ou debout) est déterminante pour la perception de vitesses angulaires
(Becker et al., 2000). La vitesse perçue est plus grande lorsque les sujets sont assis que
lorsque les sujets sont debout. Enfin, notons qu’une étude d'Ivanenko et col. (1998) fait
ressortir la faible précision permise par les signaux vestibulaires lors de l’actualisation
d’une représentation centrale de l'environnement visuel. Dans cette étude, une
inadéquation marquée entre les déplacements du corps et les conséquences visuelles de
ces déplacements était artificiellement créée à l’aide d’un casque de réalité virtuelle. Les
sujets percevaient un déplacement de leur corps au sein d’un monde visuel stable durant
leurs rotations, plutôt qu’une inadéquation des entrées visuelle et vestibulaire. Cela
indique que la représentation centrale de l'espace était mise à jour par les signaux
vestibulaires, et cette mise à jour était imprécise.
3.3.1.3. Représentation de l'information vestibulaire au
niveau du système nerveux central
Il n'existerait pas de zone corticale spécialement dédiée au traitement de
l'information vestibulaire, contrairement à ce qui est observé pour la vision ou
l'audition. Toutes les zones qui reçoivent les afférences vestibulaires sont impliquées
dans le traitement d'autres signaux sensoriels, notamment visuels et proprioceptifs (fig.
16). Tous les neurones corticaux « vestibulaires » répondent à des stimulations
optocinétiques de grands champs, et la plupart répondent aussi à des stimulations
proprioceptives du cou (Guldin et Grüsser, 1998). En fait le « cortex vestibulaire » fait
sans doute partie d’un ensemble plus vaste dédié au traitement de toutes les
52 informations sensorielles nécessaires à la construction de représentations de l’espace et
du mouvement.
Figure 16. Projections vestibulaires vers les zones centrales. A gauche, schéma de la surface latérale d’un cerveau de singe, où le sillon latéral a été déplié. Les zones grises indiquent l’ensemble des zones dites « vestibulaires » chez l’homme et le singe. Les zones en noir représentent les aires au sein desquelles une activité vestibulaire au niveau cellulaire a été démontrée. A droite, un schéma du système cortico-vestibulaire et de ses interactions. Les flèches noires symbolisent les connexions fortes, tandis que les grises des connexions plus modérées. Abréviations : CS, sillon central; IP, sillon intrapariétal; Ins., insula; PIVC, cortex vestibulaire pariéto-insulaire; VPS, aire sylvienne postérieure visuelle; 3aNv, partie de la région 3a dédiée aux muscles du cou; 3aHv idem mais pour la main; 2v, région vestibulaire de l’aire 2; 6v, région vestibulaire de l’aire 6; lg, cortex insulaire granulaire; SII, aire somato-sensorielle II; MST, aire temporale supérieure médiane; VC, cortex cingulaire vestibulaire. (D’après Guldin and Grüsser, 1998).
Notons que l’information vestibulaire est utilisée au niveau du cortex pariétal
postérieur pour permettre la perception du déplacement propre et la localisation spatiale
d’objets dans un référentiel égocentrique (Snyder et al., 1997; Andersen et al., 1999).
De plus, l'implication du cortex pariétal postérieur dans le contrôle en ligne de
mouvements de pointage a été suggérée (Desmurget et al. 1999). Des projections
vestibulaires ont aussi été observées, chez différentes espèces de singes, dans les régions
prémotrices du cortex frontal, au niveau des aires temporales (aire visuelle sylvienne
postérieur et l'aire temporale médio-supérieure), et au niveau du cortex vestibulaire
pariéto-insulaire (voir Guldin et Grüsser, 1998 pour une revue). Selon Guldin et
Grüsser, ces aires corticales seraient impliquées dans le codage des déplacements de la
tête dans l'espace et des mouvements de la tête en relation avec les autres parties du
corps. Un lien monosynaptique lie ces régions aux noyaux vestibulaires, ce qui pourrait
leur permettre d'avoir une influence directe sur les réflexes vestibulaires.
53
3.3.2. Existence d'un contrôle vestibulaire des
mouvements du bras
Contrairement à l'intérêt porté au rôle des informations vestibulaires dans le
contrôle de la posture ou la motricité oculaire, l'influence de ces mêmes informations
sur le contrôle des mouvements du bras a été beaucoup moins étudiée et constitue une
découverte récente.
Tout d'abord, il a été montré qu'une stimulation vestibulaire amenait une réaction
brachiale lorsque les bras étaient impliqués dans le maintien de l'équilibre postural.
Suite à une stimulation galvanique vestibulaire9 (GVS), les triceps brachiaux sont
activés fonctionnellement dans les 40 ms suivant la stimulation (Baldissera et al., 1990;
Britton et al., 1993), pour le maintien de l'équilibre postural. Par la suite, l'implication
des signaux vestibulaires dans le contrôle de mouvements d'atteinte manuelle a été mise
en évidence. Précisons d'abord que la trajectoire dans l'espace et les profils cinématiques
d'un mouvement d'atteinte manuelle sont invariables, que le tronc soit impliqué dans la
tâche ou non (Kaminski et al., 1995; Ma et Feldman, 1995; Pigeon et Feldman, 1998;
Pigeon et al., 2000). Les mouvements du bras seraient issus de deux synergies : une
synergie de transport du bras, amenant la main sur la cible, et une synergie bras-tronc,
permettant d'intégrer le déplacement du tronc dans le transport de la main vers la cible
(Ma et Feldman, 1995; Pigeon et Feldman, 1998). Cette invariance dans la trajectoire de
la main dans l'espace est aussi observée lorsque les déplacements du tronc sont bloqués
de façon imprévue par une perturbation mécanique (Adamovich et al., 2001; Ghafouri et
al., 2002). Ainsi, les signaux sensoriels informant d'un déplacement du tronc semblent
utilisés pour modifier les mouvements du bras par rapport au tronc, et ce pour maintenir
une trajectoire de la main dans l'espace identique à celle prévue. De la même façon, lors
d'une rotation passive et imprévisible du tronc autour de l'axe vertical du corps, la
trajectoire de mouvement de pointage dirigés vers une cible mémorisée fixe dans
l'espace est identique à celle observée en l'absence de rotation du corps (Bresciani et al., 9 Stimulation électrique du système vestibulaire via des électrodes placées au niveau des mastoïdes, qui permet la modification de la fréquence de décharge des afférences vestibulaires (au niveau du nerf VIII). La dépolarisation (cathode) entraîne une augmentation de la fréquence des décharges afférentes vestibulaires et l'hyperpolarisation (anode) une diminution de cette fréquence. Une stimulation bilatérale bipolaire crée ainsi un patron de décharges vestibulaires correspondant à un déplacement de la tête du côté de la cathode. La GVS permet ainsi de stimuler le système vestibulaire en isolation, sans réel déplacement du corps.
54 2002c; fig. 17). Dans cette expérience, pour des rotations de l’ordre de 40°, les erreurs
observées sont inférieures à 4°.
Figure 17. Trajectoires moyennes produites par un sujet sans rotation du tronc, avec rotation du tronc de 40° vers la gauche (ligne épaisse) et de 40° vers la droite (ligne pointillée). Les mêmes trajectoires sont représentées dans un cadre de référence fixe par rapport à l'espace (A) et fixe par rapport au tronc (B). Le sujet modifie ainsi la trajectoire de sa main par rapport à son corps de sorte que la trajectoire dans l'espace ne soit pas modifiée par une rotation passive du tronc. (D’après Bresciani et al., 2002c).
Cependant, les mouvements de pointage produits par les sujets au cours d'un
déplacement pouvaient être aidés par les forces externes et passives qui s'appliquaient
sur le bras. Ces forces peuvent entraîner une déviation de la trajectoire de la main dans
le sens opposé au déplacement (voir partie 2). Lorsqu'un déplacement survient elles
favorisent le maintien d'une trajectoire identique dans l'espace plutôt que par rapport au
tronc, sans qu'il y ait de modification active de la trajectoire réalisée par le sujet (il est
néanmoins peu probable qu'elles aient pu permettre la précision finale observée dans ces
expériences). D'autre part, même si les informations vestibulaires sont une source
d'information qui semble pertinente pour modifier les mouvements du bras en réponse à
une rotation du corps, l'invariance de la trajectoire ne prouve en rien leur utilisation.
Dans ces expériences, les gravicepteurs inertiels et la proprioception (dont celle du bras)
sont d'autres sources d'informations potentiellement utilisables qui remettent en cause
l'attribution directe d'un contrôle actif aux informations vestibulaires.
Quelques expériences ont directement testé l'usage de l'information vestibulaire
pour contrôler les mouvements d'atteinte manuelle. Tout d'abord, Bresciani et al. (2002
a,b) ont testé l'influence d'une stimulation galvanique vestibulaire sur un mouvement
d'atteinte. Une GVS était appliquée après l’initiation d’un mouvement dirigé vers une
55 cible visuelle mémorisée. Lorsque les signaux vestibulaires étaient modifiés au début du
mouvement par la stimulation galvanique, la trajectoire du mouvement était
significativement déviée du côté de l’anode (donc en compensation de l'illusion
d'inclinaison produite vers la cathode). Des effets semblables en direction et en
amplitude de la déviation étaient reportés que les sujets soient debout (2002a) ou assis
(2002b). Néanmoins, la latence séparant la stimulation des premières déviations
significatives de la trajectoire de la main était plus longue en position assise (310 ms)
qu’en position debout (240 ms). Cet effet serait dû à une élévation du seuil « d’alerte »
du signal vestibulaire lorsque les sujets étaient assis. Le contrôle vestibulaire des
mouvements d'atteinte manuelle serait donc dépendant du degré de stabilité posturale,
tout comme le contrôle vestibulaire de la posture. Quoi qu'il en soit, la stimulation
galvanique modifie les afférences vestibulaires isolément, ces résultats suggèrent donc
que les signaux vestibulaires participent au contrôle des mouvements d’atteinte
manuelle.
Dans la même période, Tunik et al. (2003) ont testé la coordination entre le bras et
le tronc chez des sujets sains et des patients désafférentés lors de mouvements de
pointage vers une cible mémorisée impliquant un déplacement du tronc. Le tronc
pouvait être bloqué mécaniquement au cours du mouvement. Les sujets sains
compensaient les effets de la perturbation mécanique appliquée sur leur tronc (la
trajectoire de leur main dans l'espace était invariable), et les sujets désafférentés
réalisaient une compensation considérable, bien qu'incomplète, de ces effets. La
présence de cette compensation en l'absence de vision et de proprioception montre que
les informations vestibulaires peuvent aider à produire cette compensation des
mouvements du bras en réponse à un déplacement non planifié du tronc.
Toujours dans la même période, Mars et al. (2003) ont testé les capacités de sujets
sains à ajuster leurs mouvements du bras en réponse à un déplacement du tronc dans
deux tâches différentes. Il s'agissait soit de pointer manuellement une cible en s'aidant
d'un mouvement du tronc, soit d'avancer son tronc tout en maintenant sa main sur un
point fixe de l'espace. Dans ces deux tâches, l'application de GVS en cours de
mouvement apportait des déviations similaires de la position finale de la main. Deux
conséquences distinctes de la GVS étaient observées : une déviation de la trajectoire du
tronc (qui n'expliquerait que 60 % des déviations de la position finale observées) et une
modification de la position du bras par rapport au tronc. Les auteurs concluent en une
56 influence vestibulaire de la coordination bras-tronc plutôt qu'en une influence limitée au
transport de la main par le tronc. Des sujets unilatéralement vestibulo-lésés ont
également été testés dans les mêmes tâches (Feldman et al., 2003). Ces sujets avaient un
déficit substantiel dans leur capacité à maintenir la même trajectoire de la main dans
l'espace ainsi que dans leur capacité à maintenir leur main sur un point fixe de l'espace.
Ici encore, ces résultats montrent que le système vestibulaire est impliqué dans la
coordination du bras et du tronc lors des mouvements d'atteinte manuelle.
3.3.3. Nature du contrôle vestibulaire des
mouvements du bras ?
Le lien sensori-moteur liant le système vestibulaire au système moteur du bras n'a
été que très peu décrit. Cependant, des médiations vestibulo-motrices liant les entrées
vestibulaires au système oculomoteur et au système postural ont déjà largement été
étudiées. Il s'agit généralement de réponses motrices rapides et sous faible influence
cognitive. Ici, nous allons voir dans une premier temps comment caractériser le niveau
d'intégration d'un processus sensori-moteur. Nous verrons ensuite ce qui caractérise des
réponses vestibulo-motrices déjà connues, et quels sont les premiers indices de
caractérisation d'un lien vestibulo-brachial. Cette dernière caractérisation est l'un des
objectifs principaux de ce travail de doctorat, qui a amené la réalisation des expériences
présentées aux chapitres III et IV de cette thèse.
3.3.3.1. Quelle classification pour les processus sensori-
moteurs ?
La classification des comportements dans un continuum allant de réponses
sensori-motrices purement réflexes aux mouvements volontaires est un acte délicat.
Différentes approches existent, qui octroient aux termes « volontaire » et « réflexe » des
définitions variables. Les réflexes sont fréquemment définis comme des comportements
automatiques, prédictibles. Cette stricte automaticité, qui génère une réponse
stéréotypée et reproductible à un stimulus donné, implique qu'aucune influence
consciente n'est possible. L'intensité de la réponse est graduelle et varie avec l'intensité
du stimulus, et le délai stimulus-réponse est fixe. Néanmoins, cette définition claire du
57 mode « réflexe » pose problème, puisque même les comportements réflexes les plus
simples (réflexe vestibulo-oculaire ou myotatique) peuvent être modulés par un stimuli
théoriquement externe à la boucle réflexe, et ne sont donc pas complètement prédictible
(Du Lac et al., 1995; Wolpaw et al., 1983). A l'opposé des réflexes, les comportements
volontaires sont générés consciemment, sont modulables et suppressibles. Ici encore,
même la plus volontaire des tâches (comme atteindre et attraper manuellement un objet)
peut-être initiée involontairement (Libet et al. 1983) et implique des processus
élémentaires qui échappent à la volonté des sujets (tel que le réflexe d'étirement). Aussi,
la plupart des mouvements de notre vie quotidienne sont réalisées avec pas ou peu
d'attention consciente. Ces mouvements ne sont donc pas strictement volontaires, mais
ils sont cependant très largement modulables de façon intentionnelle. La grande
majorité, sinon la totalité des actes moteurs produits appartiendrait donc, par défaut, à
une catégorie d'entre-deux, mal définie. Lorsque des comportements se mettent en place
de façon rapide, relativement reproductible et sans nécessité d'un poids cognitif fort,
nous parlerons alors de comportements de nature automatique, plutôt que réflexe ou
volontaire au sens strict.
Les définitions les plus courantes de réflexes et de mouvement volontaires sont
issues de la psychologie, et n'ont pas une clarté idéale en termes de processus
physiologiques et anatomiques. Pour les neurosciences modernes, le comportement est
le fruit d'entrées sensorielles combinées avec les caractéristiques et les capacités du
système nerveux, telles que déterminées par la génétique et modifiés par les évènements
de la vie (âge, traumatisme, …). Selon cette approche théorique (voir Wolpaw dans
Prochazka et al., 2000), les comportements sont des réponses à des stimuli, et la
différence entre les comportements réflexes et les comportements volontaires se
caractérise par la responsabilité (variable) du stimulus déclencheur dans le
comportement observé. Ainsi, défini en terme sensori-moteur, le réflexe est une réponse
à un stimulus « récent » seulement. Si en plus de ce stimulus « récent » un stimulus
« lointain » est nécessaire à la production du comportement, on parlera alors de
comportement volontaire. Par exemple, l'apparition d'un ballon de football venant en
notre direction augmente la probabilité que l'on tente de l'attraper ou de le frapper, mais
ne spécifie pas l'action exacte et n'assure pas son occurrence. En effet, cela va dépendre
du contexte immédiat (match de football ou conduite d'une moto), du caractère des
individus (il arrive que des personnes exècrent le football…), de leurs expériences
58 passées (gardien ou butteur), etc. Les comportements sont alors classables sur un
continuum allant ici encore du réflexe au mouvement volontaire, les critères utilisés
étant le nombre d'entrées nécessaires au système pour produire une réponse particulière
(les facteurs cognitifs étant alors considérés comme des entrées au même titre que les
signaux sensoriels). Ainsi, entre les réflexes les plus basiques et les mouvements
volontaires, on retrouve les « réflexes à latence longue » ou encore « réflexes
transcorticaux ». Ces comportements interviennent après l'apparition d'un stimulus
récent, mais sont aussi déterminés par un élément qui précède le stimulus, tel qu'une
consigne. Ils sont donc plus volontaires que les réflexes simples, mais plus réflexes
qu'un acte volontaire puisqu'ils dépendent d'un stimulus récent et prédéfini.
En conclusion, le nombre de classes définies pour trier les comportements
paraissant très restreint, il semble très pertinent de décrire des processus sensori-moteurs
en spécifiant le plus grand nombre de caractéristiques, sans pour autant les « étiqueter »
lorsque cela peut porter à confusion. Tous les comportements peuvent êtres classés
selon un continuum allant du réflexe au mouvement volontaire. Les critères de
classement reposent essentiellement sur l'impact de facteurs cognitifs et situationnels
qui peuvent moduler le lien stimulus-réponse, ainsi que la latence qui sépare le stimulus
de la réponse. Ces critères sont ceux qui sont le plus souvent rapportés dans la littérature
probablement parce qu'ils traduisent la nécessité (ou non) de la présence d'un traitement
cortical et son influence possible sur le comportement (par exemple le traitement
cortical semble impossible dans le cas d'un réflexe vestibulo-oculaire (RVO) dont la
latence est de 16 ms et dont le début de la réponse ne peut pas être inhibée). Ils donnent
ainsi des indices quant à la grandeur et la complexité des réseaux neuronaux impliqués
(augmentant alors les possibilités d'intégration d'autres entrées sensorielles), qui
permettront plus ou moins de modifier le lien stimulus-réponse en fonction de leur
ouverture à d'autres « entrées ».
3.3.3.2. L'exemple de l'arc réflexe vestibulo-oculaire
Lors d'une rotation de la tête, le RVO imprime à l'œil une rotation d'amplitude et
de vitesse égales mais de direction opposée à celle de la tête, de sorte que l'axe visuel
soit maintenu stable dans l'espace. Ces mouvements oculaires sont produits par le RVO
qui repose sur les signaux vestibulaires, conjointement au réflexe optocinétique (OKR)
59 lorsqu'une image rétinienne est présente. Ce sont les canaux semi-circulaires qui
fournissent aux noyaux abducens et oculomoteurs, via les noyaux vestibulaires et le
faisceau longitudinal médian, une information de vitesse de rotation de la tête autour de
l'axe vertical du corps. Il est ainsi supporté par une boucle réflexe très courte (arc à trois
neurones). Ainsi, le RVO a été la mesure la plus souvent utilisée pour l'étude du
système vestibulaire. Nous limiterons ici le concept de RVO aux mouvements oculaires
issus de la seule présence des informations vestibulaires, malgré les projections
visuelles et proprioceptives présentes au niveau des noyaux vestibulaires.
La limitation des mouvements oculaires à une excentricité de 55° amène la
présence d'un nystagmus vestibulaire lors de rotations de grande amplitude avant que
cette limite ne soit atteinte. Il s'agit d'une alternance de phases lentes dirigées dans le
sens compensatoire à la rotation de la tête (au cours desquelles le regard est stabilisé
dans l'espace), et de phases rapides dirigées dans la direction anti-compensatoire. Le
RVO est classiquement considéré comme un système dynamique linéaire pouvant être
caractérisé par un élément de retard (latence) et une fonction de transfert définie par un
gain et une constante de temps ou bien par un gain et une phase à une fréquence de
rotation donnée. La latence séparant le début du déplacement passif de la tête du début
des mouvement oculaire est très faible, de l'ordre de 16 ms (Gauthier et Vercher, 1990).
Lors d'un mouvement actif de la tête, on observe une latence négative, ce qui montre
une anticipation des déplacements de la tête au niveau des déplacements oculaires.
Le gain en vitesse du RVO dans le noir (donc sans présence d'OKR) est très
variable, allant de 0.2 à 0.8 (Collewinj, 1989). Ce gain est dépendant de la fréquence du
stimulus. Toutefois, une très grande variabilité des données est observée dans la
littérature, qui ne permet pas de conclure sur une gamme de fréquence idéale. Bien que
cela puisse paraître trivial, il semble bon de rappeler que le système vestibulaire est
stimulé par une accélération angulaire, et que cette accélération angulaire ne peut-être
exprimée en terme de fréquence que lorsque l'on spécifie l'amplitude et le profil
cinématique du stimulus. Toutefois il est certain que pour les basses fréquences l'OKR
est nécessaire pour une poursuite efficace, alors qu'à haute fréquence le RVO arrive à
compenser la majeure partie de la rotation de la tête. Cependant Tabak et al. (1997) ont
montré un retard de phase de l'œil qui augmente quasi linéairement avec la fréquence
dans une gamme de fréquences élevées. Du fait des faibles latences du RVO le décalage
de phase demeure néanmoins très faible.
60
Les caractéristiques dynamiques du RVO sont très variables, et dépendent de
plusieurs facteurs. Ainsi, les personnes âgées ont un gain moins élevé que les contrôles
aux basses fréquences (Wall et al., 1984) et plus élevé aux hautes fréquences (Hirvonen
et al., 1998). Aussi, les facteurs cognitifs et l'imagerie mentale vont influencer le RVO,
en amenant une augmentation ou une diminution du gain lorsque les sujets vont
imaginer la poursuite d'une cible visuelle fixe par rapport à l'espace ou fixe par rapport
au corps. Enfin, le RVO peut-être inhibé après 110 ms environ lorsque les sujets doivent
maintenir leur regard sur une cible fixe par rapport à leur corps (Gauthier et Vercher,
1990).
3.3.3.3. L'exemple des réactions posturales et
locomotrices sur la base des signaux vestibulaires
Les faibles latences observées lors de la détection d'un déplacement par le système
vestibulaire en font une source d'information pertinente pour réagir rapidement à un
déséquilibre postural. Sur la base de cette information, des processus automatiques
d'équilibration permettent de rattraper un déséquilibre du corps dans l'espace et
contribuent ainsi au maintien d'une posture érigée. Ces signaux permettent ainsi une
activation très rapide de la musculature axiale et des extenseurs des jambes. Ils sont à
l’origine de réflexes de redressement destinés à ramener l'axe longitudinal du corps à la
verticale (Magnus, 1924). Ils permettent aussi le maintien d'un tonus musculaire
antigravitaire suffisant, et le contrôle des déplacements de la projection du centre de
gravité de sorte à le maintenir au sein du polygone de sustentation. Ainsi, Jones et Watt
(1971) ont montré que lors d'une chute du corps, une co-contraction des muscles
extenseurs et fléchisseurs du pied se produisait dans les 80 ms suivant le déclenchement
de la chute. Les latences séparant une stimulation galvanique vestibulaire d'une
activation musculaire enregistrée par électromyographie au niveau des jambes sont de
l'ordre de 60 ms (latence courte par la voie vestibulo-spinale) à 100 ms (latence
moyenne par la voie vestibulo-réticulospinale) (Britton et al., 1993; Fitzpatrick et al.,
1994; Rosengren et Colebatch, 2002; Welgampola et Colebatch, 2001). De la même
façon, suite à une GVS, les triceps brachiaux sont activés fonctionnellement dans les 40
ms suivant la stimulation lorsque les bras sont utilisés dans le maintien de l'équilibre
postural (Baldissera et al., 1990; Britton et al., 1993). Au plan comportemental,
l'application d'une GVS se traduit par un déplacement du corps du côté de l'anode
61 (Nashner et Wolfson, 1974; Day et al., 1997; Severac Cauquil et al., 1998, 2000). De
plus, l'influence d'une stimulation vestibulaire sur la posture est plus grande lorsque
cette stimulation intervient à l'initiation d'un mouvement d'inclinaison du tronc que lors
d'une posture maintenue (Severac Cauquil et al., 1998). Cela suggère deux usages
différents de l'information vestibulaire dans le contrôle de la posture : d'abord aider au
maintien de l'équilibre, ensuite guider et améliorer la précision de mouvements
volontaires impliquant un déplacement de la tête dans l'espace.
Les signaux vestibulaires participent aussi au contrôle de la locomotion. Lors
d'une activité locomotrice, la stimulation par GVS a permis de montrer le rôle des
informations vestibulaires dans le contrôle en ligne des déplacements. Lorsque les
afférences vestibulaires sont modifiées par GVS au cours de la marche, la trajectoire des
sujets est significativement déviée du côté de l’anode (Fitzpatrick et al., 1999; Bent et
al., 2000). De la même façon, lorsque des sujets assis sont passivement déplacés, une
GVS entraîne une déviation de la trajectoire perçue du côté de la cathode (Fitzpatrick et
al., 1999). Les signaux vestibulaires semblent donc superviser et réguler l’orientation du
déplacement afin de conserver la trajectoire souhaitée et atteindre le but désiré.
Une expérience de Guerraz et Day (2005) met en avant le caractère non
modifiable, par le facteur cognitif, de la réponse posturale à une stimulation
vestibulaire. Cela s’oppose à ce qui est observé lors de réponses posturales issues d'un
déplacement du champ visuel. Quand des sujets en position debout sont soumis à un
déplacement de leur champ visuel, une inclinaison de leur corps est observée dans la
même direction que le champ. Néanmoins, si les sujets déclenchent eux même le
déplacement de la scène visuelle par un bouton poussoir, cette réponse posturale est
grandement diminuée (Guerraz et al., 2001). Au contraire, l’inclinaison du corps induite
par GVS reste identique que la stimulation soit imprédictible, prédictible ou auto-initiée
par le sujet (fig. 18). Cela est vrai que les sujets aient accès à la vision ou non (Guerraz
et Day, 2005).
62
Figure 18. Résultats de l’expérience de Guerraz et Day (2005). Translations latérales observées au niveau de la 7ème vertèbre cervicale et au niveau du centre de pression lorsque la stimulation galvanique est prédictible, imprédictible et auto-initié, dans une condition sans vision. Le trait épais noir représente la période de stimulation. Une déflection vers le haut représente une inclinaison du corps vers l'anode. Cette inclinaison est plus importante pour le haut du corps. (D'après Guerraz et Day, 2005).
Guerraz et Day (2005) concluent en une modulation cognitive plus importante lors
de stimulations visuelles par rapport à une stimulation vestibulaire dans le contrôle de
l'équilibre en position debout. Ils suggèrent que la base de cette différence est issue du
fait que les informations visuelles sont beaucoup plus ambiguës que les informations
vestibulaires puisqu'elles ne permettent pas toujours de distinguer qui, du sujet ou des
éléments de l'environnement, est en déplacement. Cette ambiguïté nécessite que le SNC
soit en mesure de supprimer la réponse motrice induite par un déplacement du champ
visuel lorsqu'il est issu du déplacement d'un objet ou d'un déplacement oculaire plutôt
que d'un déplacement de l'individu. Au contraire, le système vestibulaire réagit aux
accélérations de la tête dans l'espace et le signal vestibulaire fait toujours référence à un
déplacement du corps.
63
3.3.3.4. Quelle intégration des signaux vestibulaires
peut permettre le contrôle de mouvements d'atteinte manuelle ?
Nous avons vu que le signal vestibulaire était impliqué dans la coordination bras
tronc lors de la réalisation d'un mouvement en déplacement (partie 2.3.2). Les processus
sensori-moteurs impliquant le vestibule sont généralement caractérisés par des latences
très courtes et ne sont pas ou peu influençables cognitivement, ce qui suggère qu’ils
sont de nature automatique. Qu'en est-il pour le contrôle vestibulaire des mouvements
du bras ?
Les réponses électromyographiques à une stimulation vestibulaire galvanique ont
des latences qui varient en fonction de la distance qui sépare le groupe musculaire des
noyaux centraux. Par exemple, après stimulation galvanique, on observera une latence
de réponse musculaire de la jambe de 100ms alors que la latence ne sera que de 60ms
pour les muscles dorsaux erector spinae au niveau de L3-L4 (Ali et al., 2003). Ces
auteurs (Ali et al.) estiment que la latence moyenne observée au niveau des muscles
dorsaux est la somme de 26ms de délai central (conduction de l'information vestibulaire
au sein du nerf VIII et traitement central des informations) et du temps de transmission
du signal au groupe musculaire à une vitesse de 13m.s-1. En accord avec cette idée, les
résultats de Baldissera et al. (1990) et de Britton et al. (1993) font état de réponses
électromyographiques au niveau du triceps brachii 30 à 40ms après une stimulation
vestibulaire, lorsque les bras sont utilisés dans le contrôle postural. Ces résultats laissent
supposer la médiation des signaux vestibulaires par des voies vestibulo-spinales
relativement directes, comme pour les autres processus vestibulo-moteurs.
Cependant, notons que lorsque les bras participent au contrôle de la stabilité
posturale, les réponses électromyographiques enregistrées sont composées de deux
séries d’activités caractérisées par des latences moyennes de respectivement 41 et
138ms, selon Britton et al. (1993). La première série d’activités EMG observée est non
spécifique et ne participe pas au maintien postural, tandis que la seconde série
d’activités EMG est appropriée au maintien du contrôle postural car elle est à l’origine
d’un mouvement de régulation posturale. En accord avec ces observations, dans
l'expérience de Bresciani et al. (2002a) dans laquelle des sujets réalisaient des
mouvements de pointage, après une GVS les premières modifications de la trajectoire
par rapport au tronc apparaissaient après 240ms. Ces latences sont similaires aux
latences de correction observées lorsqu'une modification de la relation spatiale de la
64 cible par rapport au tronc était perçue à l’aide de la vision ou de la proprioception
(Boulinguez et al., 2001; Prablanc and Martin, 1992). Ainsi, en réponse à une
stimulation vestibulaire, il est probable que les premières modifications fonctionnelles
de l'activité musculaire du bras lors d'un mouvement d'atteinte soient relativement
tardives, de l'ordre de 140ms.
Néanmoins, ces données ne nous permettent pas de trancher sur les voies
nerveuses impliquées dans un contrôle vestibulaire des mouvements du bras, bien que
les latences observées par Bresciani et al. (2002a) laissent penser que les voies
impliquées ne sont pas directes (du type vestibulo-spinal ou vestibulo-réticulospinal tel
que suggéré pour le contrôle postural). Toutefois, des expériences de Bresciani et al.
(2002b, 2005) suggèrent que le contrôle vestibulaire des mouvements d’atteinte
manuelle ne repose pas sur une mise à jour de la carte visuelle de l’espace. Dans une
expérience (2002b), ces auteurs ont mesuré la précision de gestes dirigés vers une cible
mémorisée fixe dans l’espace lorsqu'une rotation imprévisible survenait au cours du
mouvement (voir fig. 17 p. 54). Cette précision était comparée à celle mesurée lorsque
les mêmes sujets devaient initier leur mouvement de pointage (vers la cible mémorisée
fixe dans l'espace) après la rotation seulement. Dans ce dernier cas, le contrôle
vestibulaire des mouvements d’atteinte manuelle reposait sur une mise à jour
vestibulaire de la carte visuelle de l’espace. Lorsque la rotation du tronc survenait au
cours mouvements d’atteinte manuelle, un contrôle efficace était permis par les signaux
vestibulaires, ce qui permettait une bonne précision spatiale. Par contre, la précision
spatiale observée dans la tâche de mise à jour vestibulaire de la carte visuelle de
l’espace était inférieure à celle mesurée dans la condition précédente. Les auteurs ont
conclu en une utilisation des signaux vestibulaires lors des mouvements d’atteinte
manuelle qui ne reposait pas sur une mise à jour de la carte visuelle de l’espace mais
plutôt sur une transformation vestibulo-motrice permettant d'utiliser plus
« directement » les informations de rotation pour contrôler les mouvements brachiaux.
Par la suite, Bresciani et collaborateurs (2005) ont eu recours à des protocoles adaptatifs
(fig. 19 p.65) permettant de modifier la relation unissant l’entrée vestibulaire à (1) la
perception de l'orientation du corps dans l’espace (adaptation de la mise à jour
vestibulaire de la représentation de l’espace), et à (2) la sortie motrice nécessaire pour
maintenir la stabilité de la position de la main dans l’espace (adaptation de la
transformation vestibulo-motrice).
65
Figure 19. Diagramme montrant les procédures d'adaptation utilisées dans l'expérience de Bresciani et al., 2005. Trois périodes différentes d'un essai sont présentées : avant (1), pendant (2) et après (3) rotation du corps. Lors de la phase d'adaptation de la mise à jour vestibulaire de la carte visuelle de l'espace (gauche) les sujets mémorisaient une cible située à 10° sur leur droite. La cible s'éteignait puis une rotation survenait. Suite à la rotation, on demandait aux sujets de se représenter cognitivement la position de la cible, et une information décalée de la position de la cible leur était donnée. Lors de la phase d'adaptation des transformations vestibulo-motrices (droite), les sujets devaient maintenir leur index aligné avec une cible visuelle pendant la rotation du tronc. Pendant la rotation des sujets, cette cible visuelle se déplaçait légèrement dans le même sens que la rotation. Dans ces deux phases d'adaptation, la cible était considérée comme immobile par les sujets, alors qu'elle était déplacée dans le même sens que les sujets. Après adaptation, lorsqu'une rotation survenait au cours d'un pointage manuel, seule l’adaptation de la transformation « vestibulo-motrice » avait un effet sur la précision finale. Cela suggère que cette transformation est de bas niveau, la détection de la rotation est « directement » utilisée par le système de contrôle du bras. (D'après Bresciani et al., 2005).
66
Les conséquences de chacun des protocoles adaptatifs utilisés par Bresciani et al.
sur le contrôle vestibulaire des mouvements d’atteinte ont été mesurées; une rotation
imprévisible des sujets survenait pendant qu'ils pointaient une cible fixe dans l'espace.
Seule l'adaptation de la transformation « vestibulo-motrice » affectait le contrôle
vestibulaire des mouvements d’atteinte manuelle. Ces résultats confirment
l’intervention d’une transformation « vestibulo-motrice » de « bas niveau » (rapide et
sans grande implication cognitive) par le biais de laquelle la modification détectée de
l'orientation du corps dans l’espace est directement utilisée par le système de contrôle
du bras afin de préserver l'orientation spatiale du mouvement d’atteinte engagé.
3.4. La fusion multisensorielle : quelles modalités
d'intégration pour des informations divergentes et
complémentaires ?
Préciser le rôle des informations vestibulaires dans le contrôle des mouvements du
bras implique de s'intéresser à ses modalités d'intégration dans un contexte
multisensoriel. Cela nécessite de préciser en quoi cette information reste pertinente
lorsque d'autres modalités sensorielles informent sur la relation corps/cible, et de quelle
façon elle est utilisée en présence d'autres informations sensorielles. Cela a été l'objet de
nos expérimentations (voir chapitre VI) qui ont montré comment ces informations
vestibulaires sont utilisées conjointement aux informations visuo-oculomotrices pour
contrôler les mouvements du bras en réponse à un déplacement du corps.
Les sources d'information précédemment présentées, qui permettent de détecter
des mouvements du bras et des déplacements du corps dans l'espace, captent en
parallèle les informations d'une action. Ainsi, lorsqu'un individu en position debout est
bousculé, le déplacement de son tronc dans l'espace va être détectable par les systèmes
visuel, vestibulaire et proprioceptif. Qu'il doive retrouver son équilibre ou ne pas
renverser le café qu'il portait à ce moment-là, il lui faudra détecter ce déplacement
correctement pour produire les ajustements moteurs adaptés. Bien entendu, chaque
système de détection ne fonctionne pas pour lui-même, isolément des autres. La
détection des déplacements du corps et les ajustements qui en découlent sont issus d'un
processus d'intégration multisensorielle mis en place par le système nerveux central.
67
Les différentes modalités sensorielles apportent de l'information spatio-temporelle,
chacune avec leurs caractéristiques et leurs limites. Une certaine redondance existe entre
ces sources d'informations lorsque les conditions sont favorables au fonctionnement de
chacune d'elle. Cependant, il apparaît que les systèmes sensoriels sont complémentaires
plutôt que redondant. Les limites d'une modalité sensorielle peuvent être dépassées
grâce à la coopération d'autres modalités disponibles. Prenons l'exemple de la
perception de l'inclinaison du corps. Les organes otolithiques sont incapables de faire la
distinction entre une accélération linéaire vers l'avant et l'inclinaison de la tête vers
l'arrière. Comment faire une différence perceptive entre ces deux situations ? Une
représentation correcte de la relation corps-environnement ne peut pas être établie
uniquement sur la base des informations otolithiques. Le caractère plurimodal de la
perception pallie à ce problème. La vision permet de référer la position du corps par
rapport aux repères stables du monde physique externe. La présence d'un déplacement
sera alors infirmée par le biais de la vision périphérique, et la présence d'une inclinaison
du corps sera confirmée par le biais de la vision centrale donnant des informations sur la
structure de l'environnement. A l'opposé, lorsque la vision détecte des mouvements de
l'environnement visuel sur la rétine, elle ne s'appuie sur aucune référence fixe dans
l'environnement et ne permet pas de faire la distinction entre un déplacement du corps
ou un déplacement de l'environnement. La présence d'un signal otolithique qui
renseigne directement sur une accélération de la tête dans l'espace va permettre à son
tour de distinguer ces deux cas de figure.
Malgré cette possible complémentarité, ces informations sensorielles peuvent
renseigner sur un même élément et être divergentes. De plus certaines sources
d'information peuvent parfois être absentes. Par exemple, la vision et le vestibule
informent tous deux l'organisme de la direction et de la vitesse des mouvements de la
tête. Mais les bandes passantes respectives des deux systèmes sont différentes, la vision
ayant une détection précise et sensible aux basses fréquences de déplacements et le
système vestibulaire étant précis aux fréquences élevées. Ces informations qui peuvent
être divergentes à certaines fréquences ont tout intérêt à être considérées comme
complémentaires plutôt que conflictuelles par le SNC. Une coopération des deux
sources d'information permettrait d'établir une détection correcte du déplacement quelle
que soit sa fréquence. Cette coopération implique cependant des considérations de la
part du SNC qui peuvent s'avérer très complexes, en lien avec les propriétés
68 psychophysiques de chaque source d'information. De plus, d'un point de vue strictement
temporel, la différence probable qui existe entre les délais de conduction et de
traitement des différentes sources d'informations rend leur intégration délicate,
puisqu'elles ne sont pas accessibles en même temps. Aussi, le format de codage
cinématique de ces sources d'informations peut-être de différents ordres (position,
vitesse, accélération,…). La complexité induite par la divergence des caractéristiques
spatio-temporelles des sources d'information implique que le système nerveux soit
capable de résoudre les ambiguïtés qui en découlent. Ce type de coopération, que l'on
nomme généralement intégration multisensorielle, s'appuie sur la convergence des
informations sensorielles vers des structures nerveuses communes.
L'intégration multisensorielle n'est pas infaillible, et peut dépendre des
dispositions cognitives du sujet. En effet, lorsque le train voisin du sien démarre en
gare, l'information visuelle peut amener l'illusion d'un départ de son propre train dans le
sens opposé. Cette illusion est favorisée par le fait que les détecteurs de mouvements
vestibulaires et visuels ne répondent pas aux mêmes gammes de sensibilité. De nos
jours, le démarrage d'un train est suffisamment délicat (faible accélération) pour que les
informations vestibulaires ne puissent pas détecter le déplacement. Notre système
nerveux, qui pourrait avoir intégré les limites du système vestibulaire aux basses
fréquences, ne tire pas de conclusion « hâtive » face à l'absence de stimulation
vestibulaire. La perception qu’ont les passagers de leur déplacement a été façonnée par
leurs expériences précédentes, où la plupart du temps, un déplacement du champ visuel
était dû à un déplacement du corps par rapport à l'espace. Il peut en résulter une
perception de déplacement de son train malgré une information vestibulaire
« silencieuse ». Çe n'est que lorsque l'individu dispose de plus d'informations (qui
peuvent être cognitives) qu'il prend conscience de son erreur. Cet exemple met bien en
avant les capacités de notre système nerveux à considérer les propriétés de chacun des
capteurs sensoriels, et à intégrer d'autres facteurs (tel que l'expérience) dans
l'interprétation de ces signaux; cela semble particulièrement vrai pour tous les processus
perceptifs. Cette intégration complexe implique ainsi des facteurs non sensoriels (prise
en compte des propriétés de chaque entrée, influence cognitive, …) ce qui permet une
plus grande flexibilité en vue de plus d'efficacité.
Les modèles d'intégration proposés dans la littérature sont généralement du type
additif. Lorsque deux sources d'informations sont présentes pour identifier un fait tel
69 qu'un déplacement, une moyenne des signaux disponibles est réalisée (voir fig. 2, p. 10).
La réalisation d'une « moyenne » par le SNC peut-être optimisée par une pondération
des entrées sensorielles, qui confèrerait plus d'importance au signal considéré comme le
plus approprié relativement au contexte. Dans ce type de pondération, il paraît possible
de donner un poids maximal à la source d'information la plus appropriée et un poids nul
à toutes les autres informations disponibles, cela résulterait en une intégration
unimodale. Cette intégration unimodale serait une façon d'éviter la contamination de
l'information la plus « juste » par des sources moins précises (Bastin et Montagne,
2005).
Les modèles d'intégration pondérés les plus aboutis reposent sur une attribution
des coefficients selon des lois bayésiennes (voir Ernst et Bülthoff, 2004 pour une
revue). L'attribution des coefficients serait fonction de la variabilité d'un signal : chaque
signal est bruité et la prise en compte d'un signal très bruité va engendrer une estimation
sensorielle très variable, donc peu précise. De plus, une grande variabilité du signal face
à une situation peut traduire une incapacité du système sensoriel considéré à relater
précisément la situation. Ainsi, dans ce modèle d'intégration, le poids de chaque signal
est proportionnel à l'inverse de sa variance. L’intégration multisensorielle pourrait donc
se traduire mathématiquement par les équations suivantes (équations 4, issues de Ernst
et Bülthoff, 2004), dans lesquelles S est la somme pondérés des signaux (si) présents, et
wi est le poids de chaque signal qui correspond à l'inverse de sa variance σi2.
S = wii∑ si avec wii∑ =1 et w j =1σ j
2
1σ j
2i=1..., j ,..N∑
Équations 4. Modèle d’intégration multisensorielle pondérée. (D’après Ernst et Bülthoff, 2004).
Selon Ernst et Bülthoff , la variance du signal pourrait être identifiée de deux
façons : soit cette variance a été apprise au fil des expériences passées, soit elle est
déterminée en ligne au cours de l'intégration. Compte tenu du nombre infini de
configurations contextuelles possibles, la première éventualité ne paraît pas idéale. La
détermination en temps réel de cette variance, elle, paraît possible par le biais de deux
stratégies : sur la base de l'intégration d'un signal dans une fenêtre temporelle, ou sur la
base d'une population de neurones déchargeant en simultané. Seule la seconde stratégie
permettrait de définir la variance strictement en temps réel. Un exemple de cette
stratégie pourrait être la considération d'une population de neurones sensibles à
70 l'orientation d'un objet visuellement perçu. Chaque neurone a une orientation
préférentielle pour laquelle sa décharge est maximale. La prise en compte des réponses
de la population de neurone traduit ainsi l'orientation perçue (pic de décharge) et une
variance (distribution de l'amplitude des décharges au sein de la population).
Ce type de modèle additif à pondération est robuste à de nombreux résultats
observés dans la littérature. Il permet par exemple d'expliquer les phénomènes de
« gating ». On parle de gating quand la présence d'un signal particulier influe sur la
prise en compte d'un autre signal. Par exemple, Lal et Friedlander (1989) ont montré
que lors d'un déplacement oculaire, le feedback proprioceptif afférent des muscles
extra-oculaires facilitait la prise en compte des signaux rétiniens immédiatement après
un déplacement des yeux pour faciliter le codage de leur nouvelle position. De la même
façon, Blouin et al. (1995e) ont montré qu'une brève stimulation rétinienne après une
saccade oculaire facilitait la prise en compte des signaux extra-oculaires dans le codage
de la position atteinte par les yeux après la saccade. De plus, la présence d'une
stimulation rétinienne pendant le déplacement oculaire permet un meilleur codage
égocentrique de la direction du regard, qui ne repose donc pas sur un modèle
rétinotopique d'encodage de la position du regard (qui serait une intégration du
déplacement de l'image rétinienne; Blouin et al., 2002). Des phénomènes de gating ont
aussi été observés pour l'utilisation des signaux vestibulaires, qui semblent modulables
en fonction de la tâche perceptive. Mars et al. (2005) ont montré que le poids de
l'information vestibulaire était plus important lors de la détermination subjective de
l'orientation du corps que lors de la détermination de la verticale subjective. Ainsi,
même pour des tâches perceptives très proches, la finalité de l'utilisation de
l'information vestibulaire peut modifier l'importance qui lui est accordée.
Comme on l'a vu précédemment, la complémentarité des sources d'information est
souvent nécessaire dans le cadre du contrôle sensori-moteur (pour balayer une gamme
de détection plus grande, pour spécifier des caractéristiques particulières, etc.). La prise
en compte de plusieurs informations conjointes évite de négliger de l'information
prélevable dans l'environnement qui pourrait être utile à l'individu, mais qui serait
occultée si une source d'information seulement était privilégiée. Aussi, réaliser une
moyenne à pondération non nulle de plusieurs informations présentes ne permet que de
« noyer » les erreurs et approximations sans réellement résoudre les problèmes de
divergence de la façon la plus efficace. En revanche, une intégration plurimodale qui
71 diffèrerait des modèles additifs en extrayant de chaque source une partie seulement de
l'information pour reconstruire une représentation idéale du fait « observé » peut
paraître extrêmement complexe. Merfeld et al. (1999) ont proposé que des modèles
internes pourraient servir à lever certaines ambiguïtés. Dans leur expérience, Merfeld et
al. ont montré que l'interprétation des informations otolithiques pouvait être modulées
par les informations canalaires. Les sujets étaient tournés autour de l'axe vertical du
corps à vitesse constante pendant 150 s, puis juste après l'arrêt de la rotation, leurs corps
étaient inclinés. Dans cette situation, les canaux semi-circulaires renvoyaient une
(fausse) information de rotation (dûe à l’inertie de l’endolymphe à l’arrêt de la rotation)
alors que le système otolithique informait de la vraie inclinaison du corps. Les résultats
montrent qu'une illusion de l'inclinaison du corps pouvait être issue des informations
canalaires et que le RVO suivant l'inclinaison post-rotatoire dépendait de l'orientation
du sujet. Cela suggère que les informations gravito-inertielles ambigüe mesurées par les
gravicepteurs sont interprétées à l'aide des informations canalaires. Cette modulation
consistait en une recalibration de l'orientation du corps détectée par les otolithes, plutôt
qu'à une modulation (diminution) du poids accordé aux informations otolithiques
lorsqu'elles ne reflétaient pas la réalité. De cette façon, une distinction était faite entre la
gravité et une accélération linéaire du corps. Cette distinction serait issue de modèles
internes, qui seraient des processus généraux utilisés pour synthétiser l'information issue
de capteurs disparates et ainsi combiner l'information afférente et l'information
efférente.
Dans la mesure où les informations vestibulaires canalaires sont précises pour
renseigner sur des déplacements de fortes accélérations et où les informations visuelles
sont précises pour renseigner sur des déplacements à basses vitesses, une
complémentarité de ces deux sources d'informations permettrait de produire une
réponse motrice adaptée à un déplacement quelle que soit sa fréquence. De plus, les
informations vestibulaires permettent la détection d'un déplacement avec de faibles
latences et les informations visuelles permettent un codage spatial précis. La mise en
commun de ces informations est donc susceptible de produire une représentation du
déplacement ayant une précision spatiale et temporelle idéale, qui permettrait un
contrôle des mouvements du bras optimal pendant une rotation du corps. C'est ce que
nous avons cherché à tester dans l’expérience présentée au chapitre VI.
72
Partie 4. Problématique et introduction de la
contribution expérimentale
Nous avons vu au fil de cette revue de littérature que les informations vestibulaires
participent au contrôle des mouvements du bras pendant les déplacements du corps.
Cependant les modalités d'utilisation de ces informations sont encore peu connues. Les
expériences présentées dans les chapitres III, IV, V et VI de ce travail de doctorat ont
toutes pour objectif d'informer sur la manière dont l'information vestibulaire est utilisée
pour contrôler les mouvements du bras réalisés pendant un déplacement du corps, tant
en terme de niveau d'intégration qu'en terme de fonctionnalité. Pour cela nous avons
cherché à préciser :
• Les latences du processus sensori-moteur vestibulo-brachial,
• L'influence cognitive à laquelle ce processus est « soumis » ainsi que le
coût attentionnel qu'il requiert,
• L'utilisation éventuelle de ces informations pour piloter des modèles
internes permettant la production de la commande motrice du bras dans un
contexte de rotation du corps,
• Les modalités d'intégration de l'information vestibulaire avec les
informations visuo-oculomotrices lorsque ces deux sources sont disponibles.
Dans une perspective de définition du niveau d'intégration du processus vestibulo-
brachial, nous avons cherché à estimer le plus précisément possible les latences de ce
processus ainsi que l'influence d'un traitement cognitif de la tâche à produire (chapitre
III). Pour cela, nous avons mesuré les réponses électromyographiques de sujets qui
réalisaient une tâche de stabilisation de la main dans l'espace pendant des rotations
passives du tronc (poursuite vestibulo-manuelle), et nous avons testé l'influence
cognitive d'une information directionnelle précédant la tâche. De manière à affiner
l'interprétation de nos résultats, nous avons comparé cette poursuite vestibulo-manuelle
à une poursuite visuo-manuelle dont les caractéristiques sont déjà connues. De plus, ce
paradigme nous a permis de tester l'existence de modèles internes qui ajusteraient la
commande motrice du bras au contexte de rotation du corps. Ces modèles internes
73 prendraient en considération les propriétés dynamiques et inertielles du système moteur
du bras, ainsi que les informations vestibulaires relatives aux déplacements du corps.
La littérature présentée laissait présager une intégration de bas niveau des
informations vestibulaires, reposant sur un lien sensori-moteur relativement
automatique qui favoriserait l'atteinte d'un objectif fixe dans l'espace avec de faibles
latences et une faible implication de ressources attentionnelles (Bresciani et al., 2002c,
2005). Ce type de processus favoriserait le maintien de trajectoires de la main fixes par
rapport à l'espace, et pourrait donc être nuisible à l'atteinte de cibles fixes par rapport au
corps (en terme de performance et/ou d'implication cognitive nécessaire). Dans une
deuxième expérience, nous avons donc comparé la précision spatiale et les ressources
attentionnelles nécessaires lors d'ajustements moteurs en réponse à une rotation et
permettant l'atteinte d'une cible soit fixe par rapport au corps, soit fixe par rapport à
l'espace. La présence ou l'absence de différence entre ces deux conditions peut alors
renseigner sur le niveau d'intégration du processus sensori-moteur étudié.
Par la suite, nous avons cherché à vérifier l’existence de modèles internes qui
prendraient en considération les propriétés dynamiques et inertielles du système moteur
du bras, et qui seraient pilotés par les signaux vestibulaires au cours du mouvement
(voir expérience chapitre V). Sur la base de la seule information vestibulaire, ces
modèles internes devraient permettre l’estimation des forces exercées sur le bras lorsque
un mouvement de pointage est réalisé pendant une rotation du corps, et ainsi permettre
de compenser les effets de ces forces en générant une commande motrice appropriée.
Pour tester cela, nous avons d'abord quantifié les forces en présence au niveau du bras
lorsqu'une rotation du corps survient pendant un mouvement d'atteinte manuelle ainsi
que l'influence de ces forces si elles ne sont pas activement compensées par le sujet.
Cette quantification a été réalisée à l'aide d'un modèle biomécanique du bras d'une part,
et en observant la déviation de la trajectoire de la main lorsqu'une une patiente
désafférentée (n'ayant plus de proprioception en dessous du nez) réalisait des
mouvements d'atteinte dans une condition où elle ne pouvait détecter la rotation d'autre
part (sa tête étant maintenue fixe dans l’espace). Nous avons ensuite observé chez cette
patiente les compensations réalisées lorsque seules les informations vestibulaires étaient
disponibles pour détecter la rotation et produire des ajustements du mouvement du bras
en conséquence (sa tête étant maintenue fixe par rapport au tronc pendant les rotations).
74
Enfin, dans l’expérience présentée au chapitre VI, nous avons voulu comparer
l'utilisation des informations vestibulaires dans le contrôle des mouvements du bras à
celle faite des signaux visuo-oculomoteurs, cette dernière étant mieux connue. Cette
comparaison s'appuie sur les aspects spatiaux et temporels de la cinématique des
mouvements produits. En plus de cette comparaison, il nous est apparu intéressant de
comprendre comment ces deux sources d'informations étaient utilisées conjointement.
De cette façon, nous avons tenté de mettre en avant l'utilisation possible de chacune de
ces sources d'information et leurs intérêts respectifs, ainsi que l'intérêt de leur usage
conjoint en précisant les modalités de cette intégration multisensorielle.
Notre hypothèse générale est que les informations vestibulaires sont impliquées
dans des processus de contrôle des mouvements du bras qui sont automatiques (peu
influençables cognitivement et à faibles latences). L'intérêt de ce type de processus basé
sur les informations vestibulaires est un gain fonctionnel temporel dans le contrôle de la
motricité brachiale, ainsi qu'une estimation aisée des ajustements à produire puisque ces
informations sont peu ambigües. Nous faisons aussi l'hypothèse que cette
transformation sensori-motrice repose sur des processus computationnels complexes
(modèles internes) qui traitent l'information vestibulaire pour ajuster les mouvements du
bras à une rotation du corps. La flexibilité permise par ces modèles internes doit
permettre l'usage de ces informations vestibulaires dans différentes tâches (cible fixe par
rapport au corps ou fixe par rapport à l'espace) et doit permettre une intégration
optimale des signaux vestibulaires dans un contexte multisensoriel.
75
CHAPITRE III. The vestibular control of arm movement is fast and requires little preparation
Jean Blouina,*, , Etienne Guillauda,b, , Jean-Pierre Brescianic, Michel Guerrazd, Gabriel M. Gauthiera, Martin Simoneaub
aUMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France bFaculté de Médecine, Division de Kinésiologie, Université Laval,Québec, Québec Canada cMax-Planck-Institute for Biological Cybernetics, Spemannstr. 38, D-72076 Tübingen, Germany dLaboratoire de Psychologie et Neurocognition CNRS UMR 5105 Université de Savoie, 73376 Le Bourget du lac, France The authors attest that the first two authors contributed equally to the work presented
in the paper. The experiment was carried out at Laval University *Corresponding author. Address :UMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée, 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France E-mail address: [email protected], Tel:(33) 4-91-17-22-77; Fax:(33) 4-91-17-22-52 Running title: Vestibular control of arm movement Manuscrit à soumettre dans la revue Journal of Physiology.
76 Résumé
Les réponses motrices à un signal vestibulaires sont contrôlées par des processus
automatiques et à faibles latences. Dans les deux expériences présentées ici, nous avons
voulu voir dans quelle mesure les mouvements du bras en compensation à une rotation
ont des caractéristiques communes aux réponses vestibulo-motrices déjà connues, et si
ils appartiennent ainsi à une même classe de mouvement. Dans un premier temps, il
s'agissait de vérifier que les mouvements du bras en compensation d'une rotation du
tronc étaient produits par une contraction musculaire et non pas par des forces passives
(e.g. l’inertie du bras) qui tendent à stabiliser la main dans l’espace. Nous avons mesuré
l'activité EMG des muscles de l'épaule pendant que des sujets assis, le bras droit tendu à
l’horizontal, réalisaient une tâche de stabilisation de la main dans l‘espace pendant des
rotations du tronc de 30° dans l’obscurité. Une activité EMG importante était observée
au niveau du Pectoral majeur et du Deltoïde postérieur lors des rotations des sujets
impliquant des mouvements du bras vers la gauche et la droite respectivement. Les
temps de réaction (TR) séparant le début du stimulus et le début de l'activité musculaire
étaient mesurés. Ces TR étaient comparés à ceux mesurés dans une tâche de poursuite
manuelle d’une cible visuelle. Lorsque le mouvement était contrôlé sur la base des
informations vestibulaires, les TR étaient plus court de 150 ms que lorsque le
mouvement était contrôlé sur la base des informations visuelles.
Dans une deuxième expérience, le caractère automatique des mouvements du bras
en réponse à une rotation du corps était testé. Pour cela, nous informions les sujets avant
chaque essai de la direction du mouvement à produire ("précueing") pour maintenir la
main fixe dans l’espace ou pour suivre la cible visuelle. Dans 14 % des cas, une fausse
information de direction était donnée aux sujets. Lorsque les sujets devaient poursuivre
la cible visuelle, dans 83% des essais ayant un faux précueing une activation EMG
apparaissait en premier dans les muscles permettant un mouvement du bras dans la
direction indiquée par le précueing (opposée à la direction de la cible). Lorsque le
mouvement était contrôlé sur la base des informations vestibulaires, seulement 10% des
essais ayant un faux précueing étaient affectés par cette information.
Nous en concluons que les mouvements du bras en compensation à une rotation du
corps reposent sur des mécanismes sensorimoteurs impliquant de faibles processus
77 cognitifs. Ces résultats suggèrent un principe général de contrôle du mouvement sur la
base des informations vestibulaires.
78 Abstract
Vestibular-driven motor responses have short latency and are largely controlled
through automatic processes. Here we examined if the compensatory arm movements
that allow subjects to keep the hand stationary in space during body motion have the
same characteristics and therefore, if they belong to the same class of movements. First,
we tested if the compensatory arm movements result from muscular activity rather than
passive forces (e.g. arm’s inertia) which tend to stabilize the hand in space during body
motion. We recorded EMG activity while subjects, sat with the arm stretched
horizontally, attempted to keep the hand fixed in space during 30° body rotations in
darkness. Marked EMG bursts were found in the pectoralis major during clockwise
(CW) rotations and in the deltoid posterior during counterclockwise (CCW) rotations.
The swiftness of the compensatory arm movement was assessed computing EMG
reaction time (RT). This RT was compared with the RT measured when the goal of the
movements was to track a visual target. RT was about 150 ms shorter when the arm
movements were controlled through vestibular signals than when they were visually
guided. The automatic character of the compensatory arm movement during body
motion was assessed testing the effect of providing subjects with information about the
required direction of the forthcoming arm movement. Here, before each trial, subjects
were informed of the direction of the arm movements required to keep the hand
stationary in space during rotations or to track the visual target with the finger. In 14%
of the trials (catch trials), false information about the required arm direction was given.
In 83% of the catch trials where subjects tracked the visual target, EMG bursts first
appeared in the muscles permitting arm motion in the opposite direction to the actual
target motion. Only 10% of the catch trials affected the EMG response when the
movements were controlled through vestibular signals. We conclude that the
compensatory arm movements produced during body motion are essentially based on
sensorimotor mechanisms, with negligible cognitive processes. These results suggest
that there is a general principle underlying the contribution of vestibular signals to
motor control.
Keywords: Vestibular; motor control; reaching; tracking; reaction time; EMG
79 Introduction
Gaze and head stabilization is often desired during transient body motion. This is
the case when a pitcher wants to keep the gaze on the batter while preparing his throw
in baseball or cricket. The general principle leading to this stabilization has been well
described by brain scientists: provided with vestibular-derived information about the
linear and angular accelerations of the head in space, the brain generates the motor
commands to counteract the effect of body displacement on eyes and/or head
position/orientation in space. Such transformations between vestibular inputs and motor
commands have been evidenced within the oculomotor (e.g. vestibulo-ocular reflex,
Collewijn & Smeets, 2000; Ramachandran & Lisberger 2006) and the head motor (e.g.
vestibulo-collic reflex, Dutia & Hunter 1987) systems, and also within the postural
system (e.g. vestibulo-spinal reflex, Horak & Hlavacka 2002). The vestibular-driven
responses have several telltale signatures: (i) they are triggered with short latencies, (ii)
they operate efficiently in darkness, and (iii) they are largely under automatic (as
opposed to volitional) control.
On several occasions, individuals also want to maintain the hand stationary in
space during body rotation. An everyday life example of such behaviour is filling a
glass at the tap while rotating the trunk. Recent experiments showed that individual can
achieve such stabilisation with accuracy (Bresciani et al. 2002, 2005; Guillaud et al.
2006). The hand stabilisations are achieved producing arm movements of similar
velocity to the trunk movement, but in the opposite direction. Here we tested whether
these compensatory arm movements during body rotations have the same characteristics
with respect to the far recognised vestibular-mediated motor responses. Common
characteristics would suggest that stabilisation of the arm during self-motion and
stabilisation of the eyes or of the head are governed by common principles.
First, we verified if the arm movements during body rotation involve upper limb
muscles activation. Indeed, as passive and external forces such as the arm’s inertia act in
such a way as to stabilize the hand in space during body motion, the stabilisation of the
hand could result from passive forces instead of shoulder torques resulting from
vestibulomotor transformations. We recorded surface electromyographic (EMG)
activity of the deltoid posterior and pectoralis major muscles while subjects, sat with the
arm stretched horizontally, attempted to keep the hand stationary in space during
80 transient and unpredictable body rotations about the vertical axis. The magnitude and
the latency of the EMG activity were compared to those recorded from the same
muscles when the goal of the movements was to track a visual target whose motion
required similar arm movements with respect to the trunk to those required during body
rotation. The interest for these comparisons is that these tracking arm movements are
generated by muscular contractions as the passive forces resist to horizontal arm
movement when the trunk is motionless.
As opposed to visually-guided movements, movements controlled through vestibular
information are relatively independent of cognitive influence and require little preparation
(Guerraz et al., 2001; Guerraz & Day, 2005). For instance, expectation of a vestibular
perturbation (e.g. by galvanic stimulation) either through a voluntary action that initiates
it (self-trigger condition) or through prior knowledge of the event and timing cues
(predictable condition), does not cancel out the vestibular-evoked postural perturbation.
In a second experiment, we investigated the influence of cognitive processes in the
control of the compensatory arm movements during body motion testing the effect of
prior knowledge about the direction of the forthcoming arm movement required to keep
the hand stationary in space. We hypothesised that the influence of prior information
would be negligible contrary to when the goal of the arm movements would be to track
a moving visual target with the hand (a task that is known to depend, to a large extent,
on motor preparation and cognitive processing; Poulton, 1981; Zhang et al. 1997).
Methods
Five and eleven self-declared right-handed subjects volunteered to take part in
experiments 1 and 2. Their average age was 31 years (SD=7) in experiment 1 and 23
years (SD=2) in experiment 2. None of the subjects had any history of vestibular or
ocular disorders neither shoulder pain or musculoskeletal disorder. They all had normal
or corrected-to-normal vision. Prior to the experiment, the subjects gave their informed
consent to participation in the study, which was performed in accordance with the
ethical standards laid down in the 1964 Declaration of Helsinki.
81 Material
A schematic representation of the apparatus is presented in Fig. 1a. The
experiment was carried out in darkness. Participants were seated on a chair that could be
rotated about the vertical axis by hand by the experimenter. A headrest attached to the
seat prevented head-on-trunk displacements. Chair angular displacement was measured
with a potentiometer fixed at the centre of rotation of the chair. A light-emitting diode
(LED, 3 mm in diameter) was attached at the upper end of a vertical rod that was fixed
at the far end of a 1.2 m-long horizontal rod (revolving target). This rod could be rotated
about the vertical axis of the chair (i.e. around the subject) by the experimenter using
the target handle. The LED was located 20 cm above a semireflecting glass board (1.5 x
1 m) resting horizontally slightly below participants’ chin. A narrow board positioned
vertically between the observer and the LED prevented direct vision of the LED, which
appeared as virtual image 20 cm beneath the glass. This image materialised the target.
The use of a virtual target prevented tactile contact with the target, and therefore
feedback of hand position with respect to the target.
Figure 1. Apparatus and kinematics of the stimuli. (A) Schematic representation of the apparatus used in Experiment 1 and 2. (B) Mean position, velocity and acceleration of the chair and the target rotations for a single subject.
An array of LEDs, placed behind the chair, served to indicate to the experimenter
the magnitude and direction of the chair or target rotations to produce. We chose to
rotate both the chair and the target by hand rather than by using a motor as the latter
solution would have required running the conditions in different days due to set-up
82 constraints. Such procedure is not recommended when comparing surface EMG
recordings from different conditions.
Another LED was fixed to the tip of an 80 cm rigid light rod attached to the chair
structure (Fig.1, Fixation LED). The LED appeared straight-ahead at eye level and
remained straight-ahead when the chair rotated. Participants were instructed to gaze at
this LED during the rotations to minimize eye movements. To control if subjects
complied with this instruction, horizontal eye movements were measured by means of
an electrooculographic device (AP623-4 Universal Bioelectric Amplifier, Biomedica
Mangoni).
An LED fixed to the tip of the right finger could provide visual feedback of the
finger. The finger position was detected by a 6-degree-of-freedom electromagnetic
sensor (Flock of Bird) also taped to the tip of the finger. Another sensor was fixed on
the revolving target to record its displacement. Because magnetic fields are sensitive to
metallic environments, all the elements positioned inside the magnetic field were made
of wood or plastic. This precaution ensured good linearity of the recording system over
the working space of each experimental condition (as tested before the experiment both
with chair and target rotations). With this system, the absolute position of the finger and
the target could be measured with accuracy within 1 mm.
EMG activity of the right pectoralis major (shoulder adductor) and Deltoid
Posterior (shoulder abductor) muscles was recorded using a Bortec AMT-8 system.
Bipolar silver-silver chloride electrodes (2 cm center-to-center inter-electrodes spacing)
were placed near the middle third of the muscle and orientated parallel to the muscle
fibre orientation on the skin after cleaning the skin with alcohol (Brindle et al. 2006;
Cram et al. 1998). The EMG signals were pre-amplified (x1000) at the skin site and
digitally sampled at 1000 Hz. EMG data for each trial were full-wave rectified.
Experimental conditions
Experiments 1
Of the three conditions that were run in each experiment, two involved rotating the
subjects in front of an Earth-fixed target and one implied rotating the target around the
immobile subjects. The rotation amplitude was 30°, in both counter clockwise (CCW)
and clockwise (CW) directions to bring uncertainty to the participants about the
83 required arm-to-trunk movements. In all conditions, the subject’s task was to maintain
as accurately as possible the unseen right index finger on the target during the relative
30° target–body motion. The initial target position was always in front of the right
shoulder. At the beginning of each trial both the finger LED and the target were lit for
2.5 sec. This allowed subjects to precisely position their finger on the target. At this
point, the procedure depended on the experimental conditions.
Vestibular condition
Two, three or four seconds after the target and finger LED extinctions, a light
indicating the direction of the rotation (not seen by the subject) that had to be produced
appeared and the experimenter rotated the chair accordingly. The duration between
LEDs’ extinctions and rotation onset varied to minimise prediction by the subject of the
time of occurrence of the rotations. Rotating subjects about its vertical axis mainly
activated the horizontal semi-circular canals of the vestibular system.
Visual condition
The target remained visible when the finger LED was switched off. Two, three or
four seconds after the target extinction, the experimenter rotated the target. The
subjects, which still fixated the straight-ahead light, had to track with the finger the
target that swept the peripheral retinal.
Combined condition
The combined condition was identical to the vestibular condition, except that the
(stationary) target remained visible during body rotations. Therefore, the visual
feedback about the relative target–body motion was identical to that available in the
Visual condition and the vestibular stimulation was identical to that of the Vestibular
condition.
Each condition was composed of 20 trials, that is, 10 trials per stimulus direction
(i.e. chair and target rotations). The order of presentation of the conditions was
randomized between subjects. The order of presentation of the stimulus direction was
randomized within each condition. Mean kinematics profiles of the rotational stimuli for
84 one subject are presented in Fig. 1b. The body and target rotations had bell-shaped
velocity profiles. For the Vestibular and Combined conditions, the velocities were in the
range of the velocity of natural and active head rotations (Howard, 1982; Nakamura and
Bronstein, 1995). Although the experimenter tried to reproduce the same rotational
dynamics in all conditions, target rotations had shorter duration, and greater acceleration
and velocity than body rotations. On average, the duration of body rotation was
respectively 722 ms and 717 ms in the Vestibular and Combined conditions whereas the
average target rotation duration was 581 ms in the Visual condition. Peak velocity were
130 °/s in the Visual condition, 95°/s in the Vestibular condition and 97°/s in the
Combined condition. Reaction time of manual tracking movement decreases as target
speed increases (van Donkelaar, 1992). Therefore, if the dynamics of the body and
target differently affected the arm motor response, one can assume that they would be
beneficial (i.e. decreased EMG reaction time) to the arm movements produced in the
Visual condition.
Experiment 2
Experiment 2 tested the effect of prior knowledge about the direction of the
forthcoming arm movement on the EMG responses. The same 3 conditions as in
experiment 1 were run. Information about the required movement direction was
provided with an LED located 30° at eye level on either side of the subjects. This LED
was switched on during 2.5 s at the beginning of each trial. Subjects were instructed that
the light located to the left indicated that the arm movements would have to be in the
CCW direction and that the light positioned to the right was used to signal CW arm
movements. Each condition was composed of 24 trials (12 trials for each direction).
False information about the required arm direction was given to the subjects in 4
randomly-introduced trials (catch trials, 2 trials for each rotation direction).
Measured variables
EMG reaction time. The EMG reaction time was computed on the basis of the rotation
(either target or chair) and EMG burst onset times. Rotation onsets were detected using
a 1°/s criterion (backward search from peak velocities). The threshold voltage to
establish the onset of muscle activity was set to be two standard deviations above a
85 baseline activity, which was measured on a trial-by-trial basis, as the mean activity
during a 1 s window, selected from 0.5 to 1.5 s after the extinction of the finger LED
(i.e. between 0.5 s and 3.5 s before the movement onset). EMG signal was first rectified
then smoothed over 25 samples. The current voltage had to remain above the threshold
voltage for 24 ms. The onset of the muscle activity was evaluated by visual inspection
of the signal to eliminate pre-movement artefacts and corrected manually when
necessary.
Movement reaction time. Hand reaction time was calculated on the basis of hand
movement and rotation (either target or chair) onset times. Movement onsets were
detected using a 1°/s criterion (backward search from peak velocities).
EMG bursts. To quantify the EMG bursts of the pectoralis major and deltoid posterior
muscles, we first rectified and low pass filtered the EMG signals (zero-phase forward
and reverse digital Butterworth-type filter, with 4th rank order and 7 Hz cutoff
frequency) and then normalised the signals for each trial with respect to the greatest
activity found over the whole experiment for each subject (these trials were always
found in the Visual condition). Then the area associated to the burst of EMG activity
was determined for each muscle by computing the integral of the signal over periods
that varied according to the analyses that were performed and which will be specified
below.
Movement accuracy. In all conditions, we used finger and target position signals with
respect to the trunk to analyze movement accuracy. The final hand angular error was
defined as the angle between the target and the index finger, at hand movement offset
(i.e., when hand velocity dropped below 1°/s). The origin used to compute the hand
angular error was the platform rotation axis, which coincided with the vertical axis of
the subject’s head.
Results
Examples of EMG records of the deltoid posterior and the pectoralis major
muscles during chair and target rotations are shown in Fig. 2a. In all cases, marked
phasic EMG activity was observed during the movements of the arm with respect to the
trunk. When subjects attempted to keep the hand stationary in space, EMG bursts were
found in the pectoralis muscle (i.e. muscle contributing to CCW arm movements)
86 during CW body rotations and in the deltoid posterior muscle (i.e. muscle contributing
to CW arm movements) during CCW rotations. On the other hand, EMG activity was
found in the pectoral and deltoid muscles when the tracked visual target moved CCW
and CW, respectively. Therefore, the compensatory arm movements observed during
body rotations involve net shoulder joint torques through either pectoralis or deltoid
muscle activation.
Mean EMG and movement reaction times are shown in Fig. 2b for the Vestibular,
Visual and Combined conditions. A two-way repeated measures ANOVA revealed a
significant Condition (Vestibular, Visual, Combined) x Reaction Time (EMG,
Movement) interaction (F2,8=114.49, P<0.0001). The decomposition of the interaction
(Student Newman Keuls test) showed that the EMG and movement reaction times were
markedly larger in the Visual condition (302 ms and 416 ms, respectively) than in both
the Vestibular (156 ms and 78 ms, respectively) and the Combined (148 ms and 79 ms,
respectively) conditions. The Vestibular and Combined conditions, which both involved
body rotations, led to comparable EMG and movement reaction times (Ps > 0.05). The
onset of EMG activity preceded hand movement by 114 ms (electromechanical delay)
in the Visual condition but occurred after hand movement in both the Vestibular and
Combined conditions (mean = 73 ms). This suggests that the early phase of the hand
movement with respect to the trunk in conditions with body rotations resulted from
passive force (e.g. the arm’s inertia) rather than muscular force.
87
Figure 2. Reaction times. (A) Examples of EMG activities recorded in the deltoid posterior and pectoralis major muscles in a single trial. (B) EMG and movement reaction times measure in the Vestibular, Visual and Combined conditions.
88 Experiment 1: EMG and movement reaction times
Experiment 1: EMG bursts
Analyses of EMG and movement reactions times showed that the arm’s inertia
was responsible for the early onset of the compensatory arm movements during body
rotation. Although it was not the primary goal of this study, it is interesting to determine
whether the brain considered such passive force to control the arm movement in
conditions with and without body rotations. The interest gains significance given that
the arm’s inertia has completely opposite consequences when tracking a visual target
while the trunk is motionless and when producing compensatory arm movement during
body rotations. The inertia resists arm movement when the trunk remains stationary and
assists arm movement, with respect to the trunk, during body rotation. Therefore, one
can predict that the EMG burst of the agonist muscles will be smaller when the arm
movements were performed during body rotation than when the body remained
stationary if the muscular activation is tuned according to the passive forces present
during body rotations. To quantify the EMG bursts of the pectoralis major and deltoid
posterior muscles, the area associated to the burst of EMG activity was determined for
each muscle by computing the integral of the signal from EMG burst onset until the
finger reached 15° (i.e. approximately at the end of the acceleration phase of the 30°
body rotation). One-way ANOVAs revealed that the EMG area was larger in the Visual
condition than in both the Vestibular and Combined conditions, both when the
pectoralis (F2,8=27.3, P<0.001) and the deltoid muscles (F2,8=10.7, P<0. 01) acted as
agonists. The motor commands that produced the arm with respect to the trunk were
therefore modulated according to whether the arm’s inertia assisted or resisted to the
movement.
89
Figure 3. Integral of the EMG signal from EMG burst onset until the finger reached 15° in the Vestibular, Visual and Combined conditions.
Experiment 1: Movement accuracy
Subjects produced accurate arm movements in all conditions. On average, at the
end of their arm movements, subjects underestimated the amplitude of the target motion
by only 1.06°. The angular final errors were not statistically different between the three
experimental conditions (F2,8=3.35, P>0.05).
90 Experiment 2: EMG bursts
Providing information about the forthcoming arm movement had marked effects
on the EMG responses in the Visual condition but had only small effect in both the
Vestibular and Combined conditions. In the visual condition, EMG bursts first appeared
in the muscles permitting arm motion in the direction provided by the catch trials (i.e. in
the opposite direction to the actual target motion) in 83% (Fig. 4). For instance, when
the target moved in the CCW direction, subjects first contracted their deltoid posterior, a
muscle that contributes to CW arm movements. When the target moved CW, a burst of
EMG activity was initially found in the pectoralis major, which contributes to CCW
arm movements. A completely different picture was observed when the goal of the arm
movements was to compensate for body rotation. Indeed, subjects contracted the wrong
agonistic muscles in only 13% of the catch trials in the Vestibular condition and in 4 %
of the trials in the Combined condition. Therefore, when the goal was to compensate
body rotation, subjects contracted the proper muscle to stabilise the hand in space. This
was true irrespective of the presence or absence of vision of the target.
Figure 4. Effects of catch trials. Percentage of the trials where an EMG burst first appeared in the muscles permitting arm motion in the direction provided by the catch trials, that is in the opposite direction to the actual required direction of the arm movement with respect to the trunk.
91
The effect of providing prior information about the forthcoming movement
direction was further investigated computing the integral of the EMG signals recorded
from the muscles acting as antagonists to the actual required movement. The integrals
were computed from 100 ms before arm movement onset to 300 ms after movement
onset. Prior to the integration, the filtered and rectified EMG signals of the pectoralis
major and deltoid posterior muscles were normalised in amplitude with respect to their
respective greatest amplitude found in the trials with veridical information about the
required forthcoming movement direction.
Figure 5. Integral of the EMG signal computed in the antagonist muscles from 100 ms before arm movement onset to 300 ms after movement onset in the catch trials and in the trials with correct precueing.
92
As shown in the Fig. 5, the information provided by the catch trials had virtually
no effect on the activation of the antagonistic muscles in both the Vestibular and
Combined conditions. However, in the Visual condition, a strong increase of muscular
activity was found in the muscles that allowed moving the arm in the opposite direction
to the actual target motion direction. These different effects of the catch trials for the
conditions with or without body rotations were confirmed by the ANOVAs showing
significant Condition (Vestibular, Visual, Combined) x Precueing (correct, catch trials)
interactions for both the pectoralis (F2,24=8.95, P<0. 01) and the deltoid muscles
(F2,24=21.47, P<0.0001), and by post-hoc analyses.
Discussion
As found in previous studies, during whole-body rotations in the dark, subjects
produced accurate compensatory arm movements to keep their hand fixed in space
(Bresciani et al. 2005; Guillaud et al. 2006). The results of the present experiments
highlight three fundamental aspects of these stabilising arm movements. First, the
compensatory arm movements are actively produced as EMG bursts controlling the
shoulder joint are observed. Second, these vestibular-evoked EMG responses have short
latencies. Third, the vestibular control of arm movements requires little preparation to
be efficient. These different aspects of the arm movement performed during body
rotations are reminiscent of those found during vestibular control of ocular and cephalic
movements and during balance control. These results are interesting because they
suggest that gaze, head, body and arm are controlled in a similar way when their
stabilisation in space is required during body motion. This implies that a common
principle could underlie the contribution of vestibular afferents to motor control. Below,
we discuss these different characteristics and their possible implication for the control of
goal-directed arm movements performed during imposed body rotations.
Compensatory arm movements during body rotations are controlled through
muscular activation
During trunk motion, the inertia of the arm tended to keep the arm stationary in
space. EMG recordings of the pectoral and deltoid muscles, however, clearly showed
that torques generated by muscles around the shoulder joint contributed to stabilise the
93 arm in space during the body rotations. Interestingly, the scaling of the EMG bursts
during the arm movement with respect to the trunk depended on the context in which
the movement occurred. Indeed, integrations of the area under the EMG bursts revealed
smaller muscular activation when passives forces contributed to keep the arm still in
space (i.e. in both conditions with body rotations) than when passive forces resisted to
the arm movement (Visual condition; no body rotation). These findings support models
of motor control in which the motor commands are produced according to an internal
prediction of the dynamics of the task (Atkeson, 1989; Shadmehr and Mussa Ivaldi,
1994; Papaxanthis et al., 2005; see Davidson and Wolpert, 2005, for a review). The
different muscular tuning in conditions with or without body rotations suggests that the
brain uses internal models capable to perform the complex computation necessary to
capture the relationships between the context (which includes the additional torques
created by the body rotation) and the effect of the motor commands on the arm
movements. As transient body rotations activate the semi-circular canals of the
vestibular system, the brain could estimate the forces created by the rotation through
vestibular information processing. Since body rotations stimulate the receptors
embedded in the skin and in the abdominal viscera (Mittelstaedt 1992, 1995), non-
vestibular information could also have contributed to this process.
Short EMG latency following body rotation
The burst of EMG allowing the subject to keep the hand stationary in space during
body rotations were characterized by short latencies (150 ms). These latencies were
twice as fast as those measured when the subjects tracked the moving visual target with
the hand (300 ms), that is, when the movements were controlled through visual signals.
During whole-body rotations, the onset of the arm movement occurred, on average 73
ms prior to the onset of EMG burst. The lengthening of the arm muscles produced
proprioceptive signals informing about arm movement. The 73 ms delay, however,
appears too short to trigger non reflexive EMG activity through proprioception (reaction
time to proprioceptive signal is considered to be about 100 ms (Carlton 1983;
Chernikoff & Taylor 1952; Cordo et al. 1994 ; Newell & Houk 1983; Steyvers et al.
2001).
The swiftness of the vestibular-evoked EMG bursts of the arm muscles is smaller
than vestibular-evoked eye (<20 ms, Collewijn & Smeets 2000; Crane & Demer 1998;
94 Gauthier & Vercher 1990) and lower limbs movements (100-120 ms, Britton et al.
1993; Fitzpatrick et al. 1994; Rosengren & Colebatch 2002; Welgampola & Colebatch
2001). The EMG reaction times found in the vestibular condition, however, were
comparable to those reported by Britton et al. (about 140 ms) following galvanic
stimulation of the vestibular system when the arms were used to maintain equilibrium.
The longer latencies found in the vestibular-mediated control of arm movement may
reflect the integrated nature of the arm motor responses. The transformation between the
vestibular signals into arm motor commands is manifestly not as direct as the
transformation involved in the vestibulo-ocular or vestibulo-spinal reflexes. Controlling
arm movement through vestibular signals is likely to involve complex and time
consuming multisensory processing that is necessary to create a representation of trunk
motion through vestibular signals (Ali et al. 2003; Blouin et al. 1995; Guillaud et al. in
press; Mergner et al. 1997; Shaikh et al. 2004). Moreover, additional time during the
reaction time was likely devoted to the decision stage, as to whether the hand had to
remain fixed in space or fixed with respect to the body during the rotations. Indeed, in
many occasions, such as grasping our hat while rotating the trunk, the relative target-
hand position is not modified.
Controlling arm movements through vestibular signals requires little preparation
The control of vestibular-induced movements is considered as requiring little
preparation. For instance, the control of ocular and postural movements is not
influenced by the subjects’ knowledge of the time and direction of the impending body
motion (Guerraz et al. 2005). Similarly to the other well described vestibulo-motor
transformations, we found that the control of compensatory arm movements during
body rotations is not influenced by prior knowledge about the required direction of the
forthcoming movement. For instance, the pattern of agonist and antagonist activation
was not modified in the catch trials (i.e. when the subjects were told that they would
have to move the arm in a given direction to maintain the hand stationary in space
during the rotation and that the rotations were such that they actually had to move the
arm in the opposite direction). This was not true when the subjects had the track the
moving visual target with the hand, a task that is known to depend to a great extent on
cognitive processes (Poulton, 1981). During these visually-guided arm movements, the
95 subjects almost invariably contracted the muscles that allowed arm motion in the
opposite direction with respect to the actual target motion.
The different effects of the catch trials in the Vestibular conditions and in the
Visual condition could result from differences between the level of ambiguity with
which the vestibular and visual signals can provide information about self-motion in
space (Guerraz et al. 2005). Indeed, the vestibular system responds exclusively to
motion of the body in space. Besides the rare occasions where individuals are submitted
to high accelerations such as when seated in a plane taking off, the vestibular system
also provides unambiguous information about direction of body motion (Hess &
Angelaki, 1999; Merfeld et al., 1999, see also Snyder, 1999). This is not the case of the
visual information which can result from either self-motion or motion of the visual
environment. Therefore, subjects could have been less sensitive to information about the
required forthcoming movement direction when the arm movement was a response to
whole-body rotation than when it was a response to the visual target motion. This
difference in the capacity to signal body motion in space between vestibular and visual
signals could have also contributed to the shorter EMG latencies found when subjects
were submitted to body rotations compared to when they tracked the moving target.
Conclusion
We conclude that the arm movements that cancel out the effect of body rotation on
hand in space motion are governed by mechanisms highly comparable with other
recognised vestibular-driven motor responses (e.g. ocular, postural, cephalic
movements). They rely on rapid feedback-loop, and they are essentially based on
sensorimotor mechanisms, with negligible cognitive processes. However, the delays of
the shoulder muscle activities following body rotations are too long for the arm
movement to be considered as being of reflexes. These findings bring important new
insights about the functions of the vestibular system because they suggest that there is a
general principle underlying the contribution of vestibular signals to motor control when
stabilization of body segments in space is required.
96 Acknowledgement
This research was supported in part by Natural Sciences and Engineering Research
Council of Canada to MS, and received a financial support from the Centre National
d’Etudes Spatiales (CNES) and the NRJ Foundation.
References
Ali AS, Rowen KA, & Iles JF (2003). Vestibular actions on back and lower limb muscles during postural tasks in man. J Physiol 546, 615-624.
Atkeson CG & Hollerbach JM (1985). Kinematic features of unrestrained vertical arm movements. J Neurosci 5, 2318-2330.
Blouin J, Vercher JL, Gauthier GM, Paillard J, Bard C, & Lamarre Y (1995). Perception of passive whole-body rotations in the absence of neck and body proprioception. J Neurophysiol 74, 2216-2219.
Bresciani JP, Blouin J, Sarlegna F, Bourdin C, Vercher JL, & Gauthier GM (2002). On-line versus off-line vestibular-evoked control of goal-directed arm movements. Neuroreport 13, 1563-1566.
Bresciani JP, Gauthier GM, Vercher JL, & Blouin J (2005). On the nature of the vestibular control of arm-reaching movements during whole-body rotations. Exp Brain Res 164, 431-441.
Brindle TJ, Nitz AJ, Uhl TL, Kifer E, & Shapiro R (2006). Kinematic and EMG characteristics of simple shoulder movements with proprioception and visual feedback. J Electromyogr Kinesiol 16, 236-249.
Britton TC, Day BL, Brown P, Rothwell JC, Thompson PD, & Marsden CD (1993). Postural electromyographic responses in the arm and leg following galvanic vestibular stimulation in man. Exp Brain Res 94, 143-151.
Carlton MJ (1983). Amending movements: the relationship between degree of mechanical disturbance and outcome accuracy. J Mot Behav 15, 39-62.
Chernikoff R & Taylor FV (1952). Reaction time to kinesthetic stimulation resulting from sudden arm displacement. J Exp Psychol 43, 1-8.
Collewijn H & Smeets JB (2000). Early components of the human vestibulo-ocular response to head rotation: latency and gain. J Neurophysiol 84, 376-389.
Cordo P, Carlton L, Bevan L, Carlton M, & Kerr GK (1994). Proprioceptive coordination of movement sequences: role of velocity and position information. J Neurophysiol 71, 1848-1861.
97 Cram JR, Kasman GS & Holtz J (1998). Introduction to Surface Electromyography. Aspen, Gaithersburg.
Crane BT & Demer JL (1998). Human horizontal vestibulo-ocular reflex initiation: effects of acceleration, target distance, and unilateral deafferentation. J Neurophysiol 80, 1151-1166.
Davidson PR & Wolpert DM (2005). Widespread access to predictive models in the motor system: a short review. J Neural Eng 2, S313-S319.
Dutia MB & Price RF (1987). Interaction between the vestibulo-collic reflex and the cervico-collic stretch reflex in the decerebrate cat. J Physiol 387, 19-30.
Fitzpatrick R, Burke D, & Gandevia SC (1994). Task-dependent reflex responses and movement illusions evoked by galvanic vestibular stimulation in standing humans. J Physiol 478 ( Pt 2), 363-372.
Flanagan JR & Wing AM (1997). The role of internal models in motion planning and control: evidence from grip force adjustments during movements of hand-held loads. J Neurosci 17, 1519-1528.
Gauthier GM & Vercher JL (1990). Visual vestibular interaction: vestibulo-ocular reflex suppression with head-fixed target fixation. Exp Brain Res 81, 150-160.
Guerraz M, Thilo KV, Bronstein AM, & Gresty MA (2001). Influence of action and expectation on visual control of posture. Brain Res Cogn Brain Res 11, 259-266.
Guerraz M & Day BL (2005). Expectation and the vestibular control of balance. J Cogn Neurosci 17, 463-469.
Guillaud E, Gauthier G, Vercher JL, & Blouin J (2006). Fusion of visuo-ocular and vestibular signals in arm motor control. J Neurophysiol 95, 1134-1146.
Guillaud E, Simoneau M, Gauthier GM, & Blouin J (in press). Controlling reaching movements during self-motion: body-fixed versus earth-fixed targets. Motor Control.
Hess BJ & Angelaki DE (1999). Oculomotor control of primary eye position discriminates between translation and tilt. J Neurophysiol 81, 394-398.
Horak FB & Hlavacka F (2002). Vestibular stimulation affects medium latency postural muscle responses. Exp Brain Res 144, 95-102.
Howard IP (1997). Interactions within and between the spatial senses. J Vestib Res 7, 311-345.
Merfeld DM, Zupan L, & Peterka RJ (1999). Humans use internal models to estimate gravity and linear acceleration. Nature 398, 615-618.
Mergner T, Huber W, & Becker W (1997). Vestibular-neck interaction and transformation of sensory coordinates. J Vestib Res 7, 347-367.
98 Mittelstaedt H (1992). Somatic versus vestibular gravity reception in man. Ann N Y Acad Sci 656, 124-139.
Mittelstaedt H (1995). New diagnostic tests for the function of utricles, saccules and somatic graviceptors. Acta Otolaryngol Suppl 520, 188-193.
Nakamura T & Bronstein AM (1995). The perception of head and neck angular displacement in normal and labyrinthine-defective subjects. A quantitative study using a 'remembered saccade' technique. Brain 118, 1157-1168.
Newell KM & Houk JC (1983). Speed and accuracy of compensatory responses to limb disturbances. J Exp Psychol Hum Percept Perform 9, 58-74.
Papaxanthis C, Pozzo T, & McIntyre J (2005). Kinematic and dynamic processes for the control of pointing movements in humans revealed by short-term exposure to microgravity. Neuroscience 135, 371-383.
Poulton EC (1981). Human manual control. In Handbook of Physiology, eds. Brookhart JM & Mountcastle JM, pp. 1337-1398.
Ramachandran R & Lisberger SG (2006). Transformation of vestibular signals into motor commands in the vestibuloocular reflex pathways of monkeys. J Neurophysiol 96, 1061-1074.
Rosengren SM & Colebatch JG (2002). Differential effect of current rise time on short and medium latency vestibulospinal reflexes. Clin Neurophysiol 113, 1265-1272.
Shadmehr R & Mussa-Ivaldi FA (1994). Adaptive representation of dynamics during learning of a motor task. J Neurosci 14, 3208-3224.
Shaikh AG, Meng H, & Angelaki DE (2004). Multiple reference frames for motion in the primate cerebellum. J Neurosci 24, 4491-4497.
Snyder L (1999). This way up: illusions and internal models in the vestibular system. Nat Neurosci 2, 396-398.
Steyvers M, Verschueren SM, Levin O, Ouamer M, & Swinnen SP (2001). Proprioceptive control of cyclical bimanual forearm movements across different movement frequencies as revealed by means of tendon vibration. Exp Brain Res 140, 326-334.
van Donkelaar P., Lee RG, & Gellman RS (1992). Control strategies in directing the hand to moving targets. Exp Brain Res 91, 151-161.
Welgampola MS & Colebatch JG (2001). Vestibulospinal reflexes: quantitative effects of sensory feedback and postural task. Exp Brain Res 139, 345-353.
Zhang J, Riehle A, Requin J, & Kornblum S (1997). Dynamics of single neuron activity in monkey primary motor cortex related to sensorimotor transformation. J Neurosci 17, 2227-2246.
CHAPITRE IV. Controlling reaching movements
during self-motion: body-fixed versus earth-fixed
targets
Etienne Guillauda,b, Martin Simoneaub, Gabriel M. Gauthiera, Jean Blouina*
aUMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France bFaculté de Médecine, Division de Kinésiologie, Université Laval,Québec, Québec Canada
*Corresponding author. Address :UMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée, 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France E-mail address: [email protected] Tel:(33) 4-91-17-22-77; Fax:(33) 4-91-17-22-52
Running head : Arm motor control during body rotation Manuscrit accepté pour publication dans la revue Motor Control.
100 Résumé
L'expérience précédente (chapitre III) a mis en avant un contrôle vestibulaire des
mouvements du bras caractérisé par de faibles latences lorsqu'une rotation du corps
intervient dans une tâche de stabilisation de la main en un point fixe de l'espace. Ces
résultats sont en accords avec ceux qui sont rapportés dans la littérature concernant
l'atteinte d'un point fixe de l'espace avec un déplacement perturbé du tronc (Adamovitch
et al., 2001; Tunik et al., 2003). Cela suggère un lien vestibulo-brachial au caractère
relativement automatique, qui favoriserait l'atteinte de cibles fixes dans l'espace lors
d'un déplacement du corps. L'existence d'un tel processus permettrait d'ajuster les
mouvements du bras lors d’une rotation imprévue, avec une demande attentionnelle
limitée lorsque la cible est fixe dans l'espace. Au contraire, si la cible est fixe par
rapport au corps, ce processus devrait être inhibé, ce qui pourrait résulter en une
demande attentionnelle supérieure.
Nous avons ainsi voulu tester l'hypothèse d'un processus sensori-moteur
automatique favorisant l'atteinte de cible fixe dans l'espace en comparant la précision
des mouvements d'atteinte vers des cibles fixes par rapport à l'espace ou fixes par
rapport au corps, ainsi qu'en testant l'interférence de ces tâches d'atteintes sur une tâche
cognitive concurrente. Les sujets devaient pointer vers une cible mémorisée située 55
cm droit en avant d'eux, et 20 cm en dessous de la position initiale de leur index. La
cible était mémorisée, et était soit fixe par rapport au corps, soit fixe par rapport à
l'espace. A l'initiation du mouvement de pointage, les sujets pouvaient être tournés
autour de l'axe vertical du corps. La tâche concurrente était une tâche de temps de
réaction simple (TR). Les sujets devaient répondre verbalement le plus rapidement
possible à un stimulus auditif.
Une augmentation des TRs était observée lorsqu'une rotation survenait au cours du
mouvement de pointage. Néanmoins, cette augmentation n'était pas différente que la
cible soit fixe par rapport à l'espace ou fixe par rapport au tronc. La précision spatiale
des mouvements de pointage était supérieure lors de l'atteinte d’une cible fixe par
rapport au corps en comparaison à l'atteinte d’une cible fixe par rapport à l'espace. Une
expérience contrôle suggère que les erreurs spatiales observées lors de l'atteinte d’une
cible fixe par rapport à l'espace sont issues d'une difficulté à produire des forces
compensant les conséquences spatiales de la rotation tout en réduisant l'activité
101 musculaire permettant d'abaisser le bras au niveau de la cible. Ces résultats suggèrent
que les ajustements moteurs produits en réponse à une rotation du tronc ne peuvent pas
être considérées comme étant purement automatiques, que la cible soit fixe par rapport à
l'espace ou fixe par rapport au tronc.
102 Abstract
The control of goal-directed arm movements performed during whole-body
displacements is far from being understood. Recent studies suggested that the
compensatory arm movements that allow individuals to preserve hand-in-space
trajectory during unexpected body motion are controlled by sensorimotor, automatic-
like processes. Here we tested this hypothesis comparing both the accuracy of
movements directed towards body-fixed or earth-fixed target during body rotations and
the amount of interference of the reaching tasks on a concurrent cognitive task. Subjects
reached for a memorised 55 cm distant straight-ahead target in darkness which was
about 20 cm lower than the initial finger position. The target was either body-fixed or
earth-fixed. At reaching onset, subjects could be rotated in yaw. The concurrent task
consisted in a verbal reaction time (RT) to an auditory stimulus. RTs increased when
subjects reached for the target while they were rotated. However, this increase was not
significantly different for body-fixed and earth-fixed targets. Reaching accuracy was
greater for body-fixed than for earth-fixed targets. A control experiment suggested that
the errors in the earth-fixed target condition arose from a difficulty in the organisation
of movements which necessitate both the production of active forces at the shoulder
joint (to compensate for the body rotation) and a concomitant decrease of muscular
activation to lower the arm during reaching movements. These findings suggest that
reaching for earth-fixed or body-fixed targets during body rotation cannot be considered
as being purely automatic tasks.
Key words: hand reaching, whole-body rotation, vestibular signals, online control,
automatic control
103 Introduction
Reaching for an earth-fixed object during self-motion requires cancelling the
effects of the body motion on the hand-in-space trajectory. This requires an accurate
determination of the spatio-temporal characteristics of the body displacement through
either or a combination of vestibular, proprioceptive and visual cues, and transformation
of these signals into proper arm motor commands. Recent studies have shown that the
vestibular signals (generated during body motion or by galvanic stimulation in the dark)
can be processed to produce accurate and rapid online modifications of hand trajectory
(Bresciani et al. 2002a,b,c; 2005; Feldman et al. 2003; Mars et al. 2003; Tunik et al.
2003). For instance, in Bresciani et al.’s (2002c) study, subjects produced similar hand-
in-space trajectories when reaching for a memorized visual target in situations with and
without whole-body rotations. Vestibular-evoked arm motor responses are much shorter
than visual-evoked responses (Britton et al. 1993; Guillaud et al. 2005, 2006). The arm
motor response is more likely to rely on sensorimotor processes which modify online
the arm motor commands in order to preserve hand-in-space trajectory during body
motion, rather than on a vestibularly updated map of the visual space (Bresciani et al.
2002c, 2005). Therefore, the control of reaching movement during body motion could
be controlled through automatic-like processes, as in several vestibularly-mediated
motor responses (e.g. postural and ocular responses, for instance).
There are circumstances where the target that individuals are reaching at remains
fixed with respect to their body during their own displacement. This is the case when
reaching for his hat while walking or when reaching for his radio car while driving in a
curve. Most experiments on the control of reaching movements towards body-fixed
targets during self-rotations have used long-lasting rotations (i.e. several revolutions
reaching a constant angular velocity, e.g. Bourdin et al. 2001; Coello et al. 1996; Dizio
and Lackner 2002; Lackner and Dizio 1994, 1998, 2000) in order to eliminate
information from the semi-circular canals of the vestibular apparatus. Such experiments
were used to assess subjects' capacity to adapt their motor behaviour to modified
gravitoinertial fields.
The accuracy of reaching movements towards body-fixed targets during transient
body rotations could be compromised by the triggering of an automatic-like
vestibularly-mediated arm motor response hypothesised above that could preserve hand-
104 in-space trajectory during body displacements. Another problem when reaching for a
body-fixed target may arise from the fact that the arm tends to remain still in space
during body rotation due to upper limb inertia and Coriolis force. Consequently, to
reach for a body-fixed target during body rotations, the CNS must generate joint torques
to counteract the effect of inertia and Coriolis forces as these passive forces tend to
move the arm away from the body-referenced planned trajectory. Passive forces on the
arm have completely opposite consequences when reaching for body-fixed or earth-
fixed targets. Indeed, these forces tend to perturb the movement when reaching for a
body-fixed target, but for earth-fixed targets, inertia and Coriolis forces tend to
contribute to the required change in hand trajectory with respect to the trunk. Hence, it
is reasonable to suggest that the brain will respond differently when reaching for earth-
fixed targets during trunk rotations and when reaching for body-fixed targets.
Despite the fact that they involve a change in target/body relative position, we
hypothesised that reaching movements directed towards an earth-fixed target during
body motion rely to a greater extent on automatic-like processes and that they are
characterised by smaller errors compared to movements directed towards a body-fixed
target. The current view of most brain scientists is that movements range in a continuum
from the most automatic to the least automatic (Prochazka et al. 2000). Automatic-like
motor responses have low attentional cost (Posner 1969; Girouard et al. 1984).
Therefore, a method that is frequently used to assess the automatic character of motor
processes involves in testing whether subjects can still show a high degree of
performance in a concurrent secondary task that requires a great deal of attention
(Ehrenfried et al. 2003; Fleury et al. 1994; Lajoie et al. 1993; Olivier et al. 2003; Pouliot
and Gagnon 2005; Teasdale and Simoneau 2001; Wickens et al. 1987; Yardley et al.
1999, 2002). This dual-task paradigm is central to several information-processing
models proposing that the brain has a limited attentional capacity (e.g., Abernethy
1988). These models predict that performing a motor task that is largely controlled by
automatic processes should have little or no effects on the performance of a
simultaneously performed task which involves other effectors. In the present
experiment, the additional task consisted in responding verbally as fast as possible to
auditory stimuli while reaching for body-fixed or earth-fixed targets. The measured
variables were related to reaction time to the auditory stimuli, and to reaching accuracy
and arm kinematics.
105 Materials and methods
Subjects
Eight self-declared right-handed subjects volunteered to take part in this
experiment. Their average age was 28 years (SD=5). None of them reported any history
of vestibular or other neurological disorders. They all had normal or corrected-to-
normal vision. Prior to the experiment, the subjects signed consent forms to participate
in the experiments in accordance with the ethical standards set out in the 1964
Declaration of Helsinki.
Materials
The experiment was carried out in darkness. Participants were seated on a chair
centered on the rotation axis of a platform (see Fig. 1) driven by a servo motor (Baldor)
combined to a Smart Motor Control Card (Baldor SMCC). A headrest attached to the
seat prevented head-on-trunk displacements. A loudspeaker delivering auditory stimuli
was fixed behind the subject, on the headrest.
The movement of the subjects' right index was monitored by a 6 degree of
freedom electromagnetic device (Polhemus Fastrak) taped to the index fingertip, while
the emitter was positioned 10 cm above the subject's head. To prevent deformation of
the emitted magnetic field, all the elements positioned inside the subject’s working field
were made of wood or plastic. With this system, the absolute position of the finger
could be measured with an accuracy of 1 mm. Horizontal eye movements were
measured by means of an electro-oculographic device (Lablinc V bio-amplifier
manufactured by Coulbourn). A micro-switch, taped to the subject’s chin, was used as
the starting finger position and as a way of detecting index movement onset. The
subject's verbal responses to the auditory stimuli were detected with a microphone
placed close to the subject's mouth. All signals were recorded at 120 Hz by means of a
Keithley A/D converter device (AD-win pro model). Subjects wore audio earphones
diffusing a white noise to mask out auditory signals likely to constitute spatial reference
cues.
106
Figure 1. Schematic representation of the experimental set-up used in the Body-fixed and Body-fixed finger condition. In all conditions, the subject was rotated and the memorised target was either body-fixed or earth-fixed.
A transparent board was fixed horizontally, 78 cm above the rotating platform,
that is, about at the subject’s mid-trunk level. A red LED, materializing the target, was
placed 55 cm in front of the subject (mid-sagittal plane), just below the table surface.
Because the target was beneath the table, no tactile cues related to the target were
available to the pointing finger.
Methods
Subjects performed reaching movements towards the memorized visual target in
four experimental conditions. In one condition, named "Earth-fixed target”, the subject
reached for a memorized target position which remained still in space when the chair
rotated. In a second condition, named "Body-fixed target”, the subjects reached for the
memorized straight-ahead target position with respect to the body, with or without body
rotation. A third condition, named "Body-fixed finger”, tested whether superimposing a
proprioceptive target on the body-fixed target increases movement accuracy when
reaching for a straight-ahead body-fixed target. The procedure was similar to that used
in the Body-fixed target condition. To materialize the proprioceptive target, a vertical
rail with a sliding ring was fixed at the same distance as the target of the previous
107 conditions. Before the beginning of the trial, the subject inserted his left index finger
into the ring. An LED was positioned on the fingertip. The subject had to raise his
finger to touch the pointing board and then maintained that position throughout the
ensuing trial. Such a procedure ensured that the LED (and the fingertip) was positioned
at the same place as the target in the Body-fixed target condition. Lastly, in a fourth
condition, the subject carried out a simple reaction-time task, with no reaching
movement. In this condition, the participants had to say ‘top’ as quickly as possible
after hearing an auditory stimulus during the body rotations. The auditory stimulus was
a 50 ms beep that was loud enough to be heard over the white noise diffused in the
earphones. This condition was used as a control baseline to compare subjects’ RTs
when the beep occurred while they were reaching for a target with or without body
rotations.
The trial sequence of a complete experimental session is presented in Table 1.
Groups of trials differed according to their combination of reaching movement, body
rotation and verbal response to the auditory stimulus. When a reaching movement was
requested, the subject brought his right index finger to his chin and pressed on the
switch to turn on the target. The subject in his own time (which was about 2 to 3 s after
target illumination) initiated the pointing movement towards the target. The release of
the switch extinguished the target so that no visual feedback of the target was available
during and after the reaching movement. Subjects were asked to reach the target in
about 600 ms. A few practice trials allowed the subjects to comply with this
requirement (mean movement time was 625 ±130 ms). No instruction was given about
the ocular behaviour.
Table 1. Trials organization used in each of the three condition with reaching (Body-fixed, Body-fixed finger and Earth-fixed).
Trials Type of trials 1-3 Simple reaction time task 4-6 Reaching without body rotation and without double task
7-15 Reaching without body rotation with double task 16-27 Reaching with body rotation and without double task 28-100 Reaching with body rotation and with double task 101-112 Reaching with body rotation and without double task 113-121 Reaching without body rotation with double task 122-124 Reaching without body rotation and without double task 125-127 Simple reaction time task
108
In trials with body rotation, the release of the switch triggered whole-body
rotation. Two rotation amplitudes were used, 15° and 30°, in both counter clockwise
(CCW) and clockwise (CW) directions. The rotation duration was 600 ms for both
rotation amplitudes, which was the same duration as the required arm movement
duration. The rotation velocity profile was bell-shaped, very close to a cosine function
(see Fig. 2). Velocity peaks for the 15° and 30° rotations were respectively 55°.s-1 and
115°.s-1 and acceleration peaks were respectively 350°.s-2 and 700°. s-2.
Figure 2. Position, velocity and acceleration of the 15° and 30° CCW chair rotations (the same rotation profiles were used for the counter clockwise rotations). All rotations were of 600 ms duration. Velocity peaks for the 15° and 30° rotations were respectively 55°.s-1 and 115°.s-1 and acceleration peaks were 350°.s-2 and 700°.s-2.
The automatic character of reaching for a target during body rotation was assessed
by measuring subjects' reaction time to the auditory stimulus that occurred during the
arm movement (trials no. 28-100 in Table 1). The beep was delivered at one of three
109 possible times after the onset of the rotation: when the finger reached the first or third
quarters of the required movement magnitude, and 250 ms after the end of reaching
(detected online by the computer and defined as when the absolute index finger velocity
dropped below 1 cm.s-1). The use of a stimulus occurring after movement offset
minimized prediction by the subject of the time of occurrence of the second stimulus
when the beep did not occur in the first quarter of the movement. The reaction times to
the third stimulus occurrence were not included in the analysis.
In the simple reaction time condition, the same rotation conditions as those
involving reaching movements were used (i.e. 30° CW, 15° CW, 0°, 15° CCW, 30°
CCW). For trials with body rotations, the beep could occur when the body rotation
covered the first or third quarters of the rotations or 250 ms after rotation offset. For
trials without rotation, the beep to be detected was delivered any time within 4s after a
preparatory signal.
All rotation conditions (30° CW, 15° CW, 0°, 15° CCW, 30° CCW) were tested
with all beep-occurring conditions (no beep, beep at the first and third quarter of the
index trajectory, or 250 ms after reaching). Six trials per beep and rotation combination
(n=120 trials) were performed for each reaching condition (i.e., Body-fixed target,
Body-fixed finger, Earth-fixed target), with one condition ran per day on consecutive
days. In all conditions, participants were instructed to reach for the target as accurately
as possible and to respond orally to the auditory stimulus as fast as possible.
Data processing, dependent variables and statistical analyses
The finger, chair and eye position signals were low-pass filtered using a dual-pass
digital Butterworth filter (9th order and 8 Hz cut-off frequency). Right finger angular
position was computed on the basis of the Cartesian coordinates provided by the
electromagnetic sensor. The angle was zero when the finger was in the mid-sagittal
plane.
Subjects' reaction time (RT) to the auditory stimulus was defined as the time
elapsed between the triggering of the auditory stimulus (directly recorded from the wave
generator) and the beginning of the subject’s oral response (visually determined from
the microphone signal).
110
Target reaching precision was defined in terms of two errors: an angular error and
an amplitude (depth) error. The reaching finger movement terminal angular error was
defined as the angle between the vector from the body vertical axis to finger end
position and the vector from the body vertical axis to the target position at the end of the
rotation. Rightward and leftward finger angular errors were assigned negative and
positive values, respectively.
The terminal amplitude error was defined as the difference between the length of
the movement’s vector and of the target’s distance vector. Negative and positive
amplitude errors were assigned to movement undershoots and overshoots, respectively.
For each subject, the terminal angular and amplitude errors were normalized on the
basis of the mean movement direction and amplitude measured when the subject
produced reaching movement without body rotation (trials 4-6 and 122-124 in Table 1).
The time at which the recorded trajectories in the Earth-fixed and Body-fixed
conditions started to differ from each other was estimated. For that purpose, the mean
finger angular position obtained in trials without body rotation was subtracted from the
mean finger angular position obtained in trials with body rotations. This procedure was
performed after all trials had been normalized (by algorithmic interpolation in the time
domain) to have a duration of 625 ms (i.e., mean movement duration of all the trials10).
Then, the normalized finger angular position with respect to the body was measured at
intervals of 17 ms between 42 and 294 ms after reaching movement onset (total of 16
epochs). The mean and standard deviation of these values were computed at each
interval for each condition and each rotation amplitude and then averaged between the
subjects. Finger trajectories were considered to be different when the difference
between their averaged directions was greater than two standard deviations (Patla et al.,
2002). Since performing the RT task did not have a significant effect on reaching
accuracy, data from all conditions were pooled for the analyses.
The effects on the RTs of the 4 experimental conditions (Body-fixed target, Body-
fixed finger, Earth-fixed, simple reaction time), of the 5 rotation amplitudes (30° CW,
15° CW, 0°, 15° CCW, 30° CCW), and of the 2 auditory stimulus occurrences (beep
occurring at the end of the first and third quarters of the trajectory) were determined
with a 4 x 5 x 2 ANOVA with repeated measures. The effects of the experimental
10 As it will be reported in the result section, the experimental conditions had no significant effect on movement duration.
111 conditions on the (normalized) angular and amplitude errors were tested with 3
(conditions: Body-fixed target, Body-fixed finger, Earth-fixed) x 4 (rotations: 30° CW,
15° CW, 15° CCW, 30° CCW) x 2 (beep occurring at the end of the first and third
quarters of the trajectory) ANOVAs with repeated measures. Newman-Keuls tests were
used for post-hoc comparisons when necessary. The level of significance was fixed at
p<0.05 for all analyses.
Results
Reaction time
Reaction times (RTs) to the auditory stimulus are shown in Fig. 3 for all
experimental conditions. The ANOVA showed a triple interaction Condition x Rotation
x Beep occurrence (F(12, 84)=1.97, p=0.04). The decomposition of the interaction did
not reveal a significant difference between RTs for Body-fixed target, Body-fixed finger
or Earth-fixed target conditions. This was true irrespectively of the whole-body rotation
amplitude and beep occurrence. This suggests that the amount of attention required for
controlling reaching movements towards body-fixed target and towards earth-fixed
target during whole-body rotations did not significantly differ. Therefore, the automatic
character of these two tasks would not significantly differ.
Furthermore, decomposition of the interaction showed that the RTs were
significantly smaller when the beep occurred at the end of the third quarter of the finger
trajectory than when it occurred at the end of the first quarter. Similarly, in the simple
reaction time condition, when whole-body rotation occurred, the RTs were smaller
when the beep was heard at the end of the third quarter of the rotation than when it
occurred at the end of first quarter. The decrease in RTs observed as the reaching
movement or the rotation progressed presumably resulted from anticipatory processes
that took place despite the fact that there was still a probability that the beep occurred
later.
112
Figure 3. Reaction time in the Body-fixed, Body-fixed finger, Earth-fixed, and simple reaction time conditions. The vertical bar indicates between-subject standard deviations (homogenous between the conditions and the rotation).
In the simple reaction time condition (i.e. trials without reaching movements), RTs
to the first stimulus occurrence (end of first quarter) were longer when subjects were
submitted to whole-body rotation than when they remained motionless (mean increase
of 44 ms). On the contrary, when the beep occurred later in the rotation, the RTs were 29
ms shorter in trials with whole-body rotation than in trials without. Here again, an
increased readiness to respond to the auditory stimulus as time elapsed could explain the
decrease in RTs when the beeps occurred at the end of the third quarter of the rotation
compared to when the beeps occurred in the absence of rotation. Indeed, the probability
for the beep to occur increased more quickly during the 600 ms body rotations than
during the 4s time windows during which the auditory stimulus could appear in the
trials without whole-body rotations.
For the first beep occurrence, the RTs were greater when subjects reached for a
target than when they did not move the arm (i.e., simple reaction time condition). The
decomposition of the interaction, however, revealed that the increase in RTs due to
reaching movement was significantly greater when the subjects were rotated (mean
increase of 164 ms) compared to the no-rotation trials (mean increase of 89 ms).
113 Therefore, the control of reaching movements was more attentional demanding when
subjects produced their movements while they were submitted to whole-body rotations
compared to when they were not submitted to such rotations.
Terminal finger angular error
Whole-body rotation markedly reduced reaching accuracy in the Earth-fixed target
condition but resulted in small effects in both Body-fixed target conditions (see Fig. 4).
The difference in reaching accuracy was confirmed by a significant Condition x
Rotation interaction (F(8,56)=46.09, p<0.001). In the Earth-fixed condition, terminal
angular errors increased as the rotation amplitude increased. This effect of the rotation
amplitude on the reaching movement accuracy was confirmed by a linear polynomial
contrast analysis (F(1,7)= 36.18, p<0.001). On the average, terminal finger angular
errors were 5.5° and 11° for 15° and 30° rotations, respectively (mean absolute
magnitude errors for CCW and CW rotations). The errors indicate that subjects largely
under compensated the effect of the rotation while reaching for the earth-fixed target.
On the other hand, the terminal finger angular errors did not significantly differ between
Body-fixed target and Body-fixed finger conditions. In both conditions, the subjects’
reaching accuracy was similar with and without whole-body rotation during reaching.
On average, for the two Body-fixed conditions, the terminal finger angular errors were
2.5° and 6° for 15° and 30° rotations, respectively (mean absolute magnitude errors for
CCW and CW rotations).
114
Figure 4. Mean terminal angular errors in the Body-fixed, Body-fixed finger, and Earth-fixed conditions, for the five rotation amplitudes. The vertical bars indicate between-subject standard deviations
Terminal finger amplitude error
The effects of the experimental conditions on finger terminal amplitude errors
were similar to those described above for the terminal finger angular errors (see Fig. 5).
Subjects produced larger amplitude errors in the Earth-fixed condition than in the two
Body-fixed conditions. This was confirmed by a significant Condition x Rotation
interaction (F(8,56)=10.5, p<0.001). In the Earth-fixed condition, the finger amplitude
terminal errors increased when subjects were rotated; mean absolute terminal finger
amplitude errors were 1.4 cm and 2.4 cm for the 15° and 30° rotations, respectively
(mean absolute terminal finger amplitude error for CW and CCW rotations). A
polynomial contrast analysis revealed that these errors increased linearly with the
rotation amplitude (F(1,7)= 13, p=0.009). In the two Body-fixed conditions, the mean
absolute terminal finger amplitude errors were smaller than ±0.5 cm regardless of the
amplitude and direction of the whole-body rotation.
115
Figure 5. Mean terminal amplitude errors in the Body-fixed, Body-fixed finger, and Earth-fixed conditions, for the five rotation amplitudes. The vertical bars indicate between-subject standard deviations
Trajectories dissociation between the reaching conditions
To highlight the effect of whole-body rotation on the arm movements in the
different reaching conditions, the time course of the finger direction signal, measured in
trials with body rotation, was normalized with respect to the finger trajectory observed
in trials without whole-body rotation. The first 294 ms of the normalized finger
direction signals in the three reaching and four rotation conditions are shown in Fig. 6.
Early in the trajectory (up to about 125 ms), similar hand deviations with respect to the
trunk were observed regardless of whether the subjects were reaching for body-fixed or
earth-fixed targets. In all conditions, the finger first deviated in the opposite direction to
the rotation. The finger deviation was greater for the 30° rotation amplitudes, that is, the
rotation with the greatest whole-body angular acceleration. For the Earth-fixed
condition, the early finger deviation was in the direction of the compensatory movement
required to reach the target. In the Body-fixed conditions, the initial finger trajectory
deviated subjects’ hand from the target direction. In all cases, a change of finger
direction in the Body-fixed conditions, which brought the finger closer to straight-
ahead, caused the dissociation between finger paths recorded in the Body-fixed and
116 Earth-fixed conditions. The first trajectory difference between the Earth-fixed condition
and one of the Body-fixed conditions appeared 127 ms after body rotation onset. This
delay was observed for both CW rotation magnitudes. For CCW rotations, values were
193 ms and 159 ms for 15° and 30° magnitude respectively.
Figure 6. Mean finger angular position with respect to the body during the first 300 ms of the movements in the Body-fixed, Body-fixed finger and Earth-fixed conditions. The curves were normalized on the basis of the finger angular position without body rotation.
Origin of the large errors observed in the Earth-fixed condition
The large errors observed in the Earth-fixed condition were somewhat unexpected
given the good reaching accuracy reported in previous studies when passive whole-body
movements occurred during arm movements. For instance, using the same experimental
apparatus and similar rotational stimuli, Bresciani and colleagues (2002c, 2005)
reported directional reaching errors of only 2° to 4° with subjects fixating a straight-
ahead body-fixed light emitting diode during whole-body rotation. In the present study,
subjects were free to move the eyes as no instructions were given about ocular
behaviour. Individuals generally underestimate their own displacements with respect to
space-fixed targets during passive whole-body rotations (Blouin et al. 1995a,b; Israël et
117 al. 1999). Therefore, the large errors observed in the present study may have resulted
from the subjects’ attempt to keep their gaze towards the memorized target position,
likely to have been inaccurately updated during rotation.
To test this possibility, we plotted the absolute final finger direction from all
subjects in the Earth-fixed condition against corresponding trial absolute gaze direction
measured at reaching movement offset and performed a regression analysis (not
presented). This analysis, however, did not reveal a significant correlation between the
direction of reach and the direction of gaze (r2 = 0.12, p>0.05), suggesting that subjects
did not try to reach where they looked.
Another difference between the present and previous studies is related to the
direction of the reaching movements in the mid-sagittal plane. Reaching movements in
previous experiments were performed in the horizontal plane (Bresciani et al. 2002c,
2005; Feldman et al. 2003; Pigeon et al. 2003a; Mars et al. 2003; Tunik et al. 2003). In
the present study, the target was about 20 cm lower than the finger initial position,
requiring subjects to produce downward movements. In a control experiment, we tested
whether the level of accuracy of movements directed towards earth-fixed targets during
whole-body rotation would increase if they were performed in the horizontal plane.
Five different subjects participated in this experiment which involved reaching
movements towards a memorized earth-fixed target. The body rotation and the overall
procedure were similar to those of the main experiment. The only difference was that
the finger starting position was located on the sternum, that is, precisely at target level.
As the reaction time task had no significant effect on subjects’ accuracy, no secondary
task was performed here. The accuracy of the reaching movement was greatly increased
with respect to the main experiment. Indeed, the mean directional error was only 2.2°
(±1.12°) and no significant effect of direction and amplitude was observed (Ps>0.05).
Discussion
The goal of the present experiment was to test the hypothesis that the control of
reaching movements towards an earth-fixed target during body motion relies to a greater
extent on automatic-like processes and that they are characterised by smaller errors
compared to movements directed towards a body-fixed target. The automatic character
of movements directed towards both types of target was examined assessing the effect
118 of performing the reaching movements on a concurrent reaction time task (i.e. oral
response ”top” to a beep).
Our results showed that subjects’ RTs to the auditory stimulus when reaching for
earth-fixed or body-fixed targets during whole-body rotations were not significantly
different. Therefore, contrary to our initial hypothesis, the control of arm movements
directed towards an earth-fixed target during body rotations cannot be considered as
being more automatic than those directed towards a body-fixed target. Interestingly,
reaching for a target during whole-body rotations were however associated with greater
RTs than when reaching in the absence of whole-body rotation. Indeed, the RTs were
about 120 ms larger when subjects were self-rotated during reaching movements than
when they remained stationary. The perception of passive whole-body rotation in
darkness (reported in terms of rotation amplitude and direction) is known to require a
great deal of attention (Yardley et al. 1999). In the present study, a 40 ms increase in RT
was observed in the simple reaction task during whole-body rotation in the absence of
concurrent reaching movement, as compared to no rotation. This RT increase may be
due to the massive flow of whole-body motion-related information reaching the brain
(e.g. from labyrinths, skin, body graviceptors). However, as the RT increase observed
when the subjects were submitted to whole-body rotations was much greater in the
conditions with a simultaneous reaching task than without (i.e. 85 ms vs. 40 ms), it
suggests that the increase of RT when reaching for a target during body motion cannot
only be explained by a rotation-produced reduction of the cognitive resources. The
larger increase may therefore be due to a greater amount of attention required to control
goal-directed movements during whole-body rotation.
Subjects produced similar initial finger displacements in Body-fixed and Earth-
fixed conditions. The finger path deviated in the direction opposite to the rotation, the
deviation being larger for higher acceleration rotation. These initial finger trajectories
presumably resulted from external and/or passive forces, such as upper limb inertia and
Coriolis force, applied on the arm during rotation. During whole-body rotation these
forces tended to move the arm away from the body in the Body-fixed conditions. Fast
finger movement corrections, however, were clearly detectable when the subjects had to
reach for a straight-ahead target during the rotations. The corrections, which brought the
finger towards the sagittal midline of the trunk, were efficient as the subjects precisely
reached the target at the end of the movements (small terminal angular and amplitude
119 finger errors). Interestingly, the latencies of the finger path corrections were shorter for
clockwise than for counter-clockwise rotation. These latency differences between
counter clockwise and clockwise rotations could be explained by biomechanical
properties. As the forces applied to the arm are the same for a given rotation amplitude,
regardless of rotation direction, shoulder and elbow net torques necessary to counteract
these forces should be similar (except for opposite sign). However, taking into account,
the muscle viscoelastic properties, muscular insertions, joints position and muscular
stretch, the counter clockwise torque that resulted from clockwise rotation (requiring
adduction of the arm in the Earth-fixed condition) was presumably more likely to be
absorbed than the clockwise torque that resulted from counter clockwise rotation
(requiring abduction of the arm in the Earth-fixed condition). As the correction latencies
are a function of the delay required to generate adequate upper-arm net torques, the
corrections appeared later for the clockwise rotations. However, one may assume that
the sensory-motor delays involved in movement corrections were similar in both
rotation directions.
As it provides the brain with information about the arm position with respect to
the trunk, proprioception from the upper limb may have contributed to the corrections
observed in both Body-fixed conditions of the present study. Indeed, several studies
have shown that corrections following proprioceptively sensed perturbations can occur
with delays such as those found in the present study (the smallest delays found here
were 127 ms and occurred during clockwise rotations) (Carlton 1983; Chernikoff and
Taylor 1952; Cordo et al. 1994; Newell and Houk 1983; Steyvers et al. 2001).
As subjects have an accurate representation of their body midline (Spidalieri and
Sgolastra 1997), their performance when reaching for body-fixed targets may have been
enhanced by the fact that the targets were positioned straight-ahead. This could also
explain why our data show high reaching accuracy irrespective of whether or not a
proprioceptive target was present (i.e. in Body-fixed finger and Body-fixed target
conditions, respectively). Proprioceptive targets may be more beneficial to subject
performance when the memorised visual target is located more in the periphery (Rosseti
et al. 1995; van Beers et al. 1996). Further experiments are needed to determine if body-
fixed targets located far away from the body midline can be reached with similar
accuracy and if the control of such movements is as automatic as those produced
towards a straight-ahead target.
120
Large directional errors were observed in the main experiment when subjects
reached for the earth-fixed target during body rotation. In this experiment, the target
was lower than the finger initial position requiring subjects to produce downward
movements. In a control experiment, the finger initial starting position was changed so
that the whole pointing movement was performed in the horizontal plane without
downward hand movement. Here, subjects produced reaching movements that were as
accurate as those observed in previous studies using horizontal arm movements (e.g.,
Bresciani et al. 2002c; 2005; Feldman et al. 2003; Pigeon et al. 2003a; Mars et al. 2003;
Tunik et al. 2003). The hand trajectory modifications in the Earth-fixed target condition
required shoulder adduction and elbow extension for clockwise rotations and shoulder
abduction combined with elbow flexion for counter clockwise rotations. Shoulder
adduction with respect to the trunk is mainly performed by Deltoïdeus anterior fibers
assisted by the Pectoralis major whereas shoulder abduction is produced by the co-
activation of the posterior fibers of the Deltoïdeus assisted by the Teres major and
Latissimus dorsi. These muscles, with others, also contribute to maintaining the upper
limb in the horizontal plane (or more generally to counteract gravity). The downward
movement required to reach the target in our main experiment therefore involved a
decrease of activity in the Deltoïdeus to let gravity carry the limb downward
(Papaxanthis et al. 1998a,b, 2003). Consequently, a difficulty may arise in the
organisation of movements such as those required in the main experiment which
necessitate both the production of active forces at the shoulder joint (to compensate for
the body rotation) and a concomitant decrease of muscular activation during downward
reaching movements. The hypometric abduction and adduction of the arm that led to the
reaching errors during clockwise and counter clockwise body rotations, respectively,
could be due to a decrease in the activity of the shoulder muscles (e.g., Deltoïdeus).
Such errors in the fine tuning of the muscular activity may have been increased by the
fact that the arm movements were a response to passive body rotations and that they
may not have beneficiated from the preparatory processes involved in more voluntary
responses.
121 Acknowledgments
This work received financial support from NSERC-Canada to MS and the Centre
National d’Etudes Spatiales (CNES) to JB. We would like to thank Frank Buloup and
Marcel Kaszap for their programming expertise.
References
Abernethy B (1988). Dual-task methodology and motor skills research: some applications and methodological constraints. J Hum Mov Stud 14, 101-132.
Blouin J, Gauthier GM, van DP, & Vercher JL (1995). Encoding the position of a flashed visual target after passive body rotations. Neuroreport 6, 1165-1168.
Blouin J, Gauthier GM, & Vercher JL (1995). Failure to update the egocentric representation of the visual space through labyrinthine signal. Brain Cogn 29, 1-22.
Bourdin C, Gauthier G, Blouin J, & Vercher JL (2001). Visual feedback of the moving arm allows complete adaptation of pointing movements to centrifugal and Coriolis forces in human subjects. Neurosci Lett 301, 25-28.
Bresciani JP, Blouin J, Sarlegna F, Bourdin C, Vercher JL, & Gauthier GM (2002). On-line versus off-line vestibular-evoked control of goal-directed arm movements. Neuroreport 13, 1563-1566.
Bresciani JP, Blouin J, Popov K, Sarlegna F, Bourdin C, Vercher JL, & Gauthier GM (2002). Vestibular signal contributes to the online control of goal-directed arm movement. Current Psychology of Cognition 21, 263-280.
Bresciani JP, Blouin J, Popov K, Bourdin C, Sarlegna F, Vercher JL, & Gauthier GM (2002). Galvanic vestibular stimulation in humans produces online arm movement deviations when reaching towards memorized visual targets. Neurosci Lett 318, 34-38.
Bresciani JP, Gauthier GM, Vercher JL, & Blouin J (2005). On the nature of the vestibular control of arm-reaching movements during whole-body rotations. Exp Brain Res 164, 431-441.
Britton TC, Day BL, Brown P, Rothwell JC, Thompson PD, & Marsden CD (1993). Postural electromyographic responses in the arm and leg following galvanic vestibular stimulation in man. Exp Brain Res 94, 143-151.
Carlton MJ (1983). Amending movements: the relationship between degree of mechanical disturbance and outcome accuracy. J Mot Behav 15, 39-62.
Chernikoff R & Taylor FV (1952). Reaction time to kinesthetic stimulation resulting from sudden arm displacement. J Exp Psychol 43, 1-8.
122 Coello Y, Orliaguet JP, & Prablanc C (1996). Pointing movement in an artificial perturbing inertial field: a prospective paradigm for motor control study. Neuropsychologia 34, 879-892.
Cordo P, Carlton L, Bevan L, Carlton M, & Kerr GK (1994). Proprioceptive coordination of movement sequences: role of velocity and position information. J Neurophysiol 71, 1848-1861.
DiZio P & Lackner JR (2002). Sensorimotor aspects of high-speed artificial gravity: III. Sensorimotor adaptation. J Vestib Res 12, 291-299.
Ehrenfried T, Guerraz M, Thilo KV, Yardley L, & Gresty MA (2003). Posture and mental task performance when viewing a moving visual field. Brain Res Cogn Brain Res 17, 140-153.
Feldman AG, Paquet N, & Lamarre Y. Role of the vestibular in trunk-assisted reaching movements. Society for Neuroscience. Program No.597.18 . 2003. Washington, DC.
Fleury M, Macar F, Bard C, Teasdale N, Paillard J, Lamarre Y, & Forget R (1994). Production of short timing responses: a comparative study with a deafferented patient. Neuropsychologia 32, 1435-1440.
Girouard Y, Laurencelle L, & Proteau L (1984). On the nature of the probe reaction-time task to uncover the attentional demands of movement. J Mot Behav 16, 442-459.
Guillaud E, Navarro J, Gauthier G, Guerraz M, Simoneau M, & Blouin J (2005). On the vestibular control of arm movements during body motion. In From basic motor control to functional recovery IV, eds. Gantchev N & Gantchev G, pp. 108-116. Academic Publishing House, Sofia.
Guillaud E, Gauthier G, Vercher JL, & Blouin J (2006). Fusion of visuo-ocular and vestibular signals in arm motor control. J Neurophysiol 95, 1134-1146.
Israel I, Ventre-Dominey J, & Denise P (1999). Vestibular information contributes to update retinotopic maps. Neuroreport 10, 3479-3483.
Lackner JR & DiZio P (1994). Rapid adaptation to Coriolis force perturbations of arm trajectory. J Neurophysiol 72, 299-313.
Lackner JR & DiZio P (1998). Gravitoinertial force background level affects adaptation to coriolis force perturbations of reaching movements. J Neurophysiol 80, 546-553.
Lackner JR & DiZio PA (2000). Aspects of body self-calibration. Trends Cogn Sci 4, 279-288.
Lajoie Y, Teasdale N, Bard C, & Fleury M (1993). Attentional demands for static and dynamic equilibrium. Exp Brain Res 97, 139-144.
Mars F, Archambault PS, & Feldman AG (2003). Vestibular contribution to combined arm and trunk motion. Exp Brain Res 150, 515-519.
123 Newell KM & Houk JC (1983). Speed and accuracy of compensatory responses to limb disturbances. J Exp Psychol Hum Percept Perform 9, 58-74.
Olivier I, Rival C, Bard C, & Fleury M (2003). Aged-related differences in the attentional cost of pointing movements. Neurosci Lett 338, 169-173.
Papaxanthis C, Pozzo T, Popov KE, & McIntyre J (1998). Hand trajectories of vertical arm movements in one-G and zero-G environments. Evidence for a central representation of gravitational force. Exp Brain Res 120, 496-502.
Papaxanthis C, Pozzo T, & Stapley P (1998). Effects of movement direction upon kinematic characteristics of vertical arm pointing movements in man. Neurosci Lett 253, 103-106.
Papaxanthis C, Pozzo T, & Schieppati M (2003). Trajectories of arm pointing movements on the sagittal plane vary with both direction and speed. Exp Brain Res 148, 498-503.
Patla AE, Ishac MG, & Winter DA (2002). Anticipatory control of center of mass and joint stability during voluntary arm movement from a standing posture: interplay between active and passive control. Exp Brain Res 143, 318-327.
Pigeon P, Bortolami SB, DiZio P, & Lackner JR (2003). Coordinated turn-and-reach movements. I. Anticipatory compensation for self-generated coriolis and interaction torques. J Neurophysiol 89, 276-289.
Posner MI (1969). Reduced attention and the performance of "automated" movements. J Mot Behav 4, 245-258.
Pouliot S & Gagnon S (2005). Is egocentric space automatically encoded? Act Psych 118, 193-210.
Prochazka A, Clarac F, Loeb GE, Rothwell JC, & Wolpaw JR (2000). What do reflex and voluntary mean? Modern views on an ancient debate. Exp Brain Res 130, 417-432.
Rossetti Y, Desmurget M, & Prablanc C (1995). Vectorial coding of movement: vision, proprioception, or both? J Neurophysiol 74, 457-463.
Spidalieri G & Sgolastra R (1997). Psychophysical properties of the trunk midline. J Neurophysiol 78, 545-549.
Steyvers M, Verschueren SM, Levin O, Ouamer M, & Swinnen SP (2001). Proprioceptive control of cyclical bimanual forearm movements across different movement frequencies as revealed by means of tendon vibration. Exp Brain Res 140, 326-334.
Teasdale N & Simoneau M (2001). Attentional demands for postural control: the effects of aging and sensory reintegration. Gait Posture 14, 203-210.
Tunik E, Poizner H, Levin MF, Adamovich SV, Messier J, Lamarre Y, & Feldman AG (2003). Arm-trunk coordination in the absence of proprioception. Exp Brain Res 153, 343-355.
124 van Beers RJ, Sittig AC, & Denier van der Gon JJ (1996). How humans combine simultaneous proprioceptive and visual position information. Exp Brain Res 111, 253-261.
Wickens CD, Braune R, & Stokes A (1987). Age differences in the speed and capacity of information processing: 1. A dual-task approach. Psychol Aging 2, 70-78.
Yardley L, Gardner M, Lavie N, & Gresty M (1999). Attentional demands of perception of passive self-motion in darkness. Neuropsychologia 37, 1293-1301.
Yardley L, Papo D, Bronstein A, Gresty M, Gardner M, Lavie N, & Luxon L (2002). Attentional demands of continuously monitoring orientation using vestibular information. Neuropsychologia 40, 373-383.
CHAPITRE V. Internal models for vestibular control
of arm movements
Etienne Guillauda,b, Jean Blouina, Gabriel M. Gauthiera, Martin Simoneaub*
aUMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France bFaculté de Médecine, Division de Kinésiologie, Université Laval,Québec, Québec Canada
*Corresponding author. Address : Martin Simoneau, Université Laval, PEPS; Faculté de Médecine, Division de Kinésiologie ; Groupe de Recherche en Analyse du Mouvement et Ergonomie ; Québec, Qc, Canada ; G1K 7P4 E-mail address: [email protected]; Phone: 418-656-2131 ext. 7788 ; Fax: 418-656-2441 ;
Manuscrit à soumettre dans la revue Journal of Neurophysiology
126 Résumé
Nous avons vu que les ajustements d'un mouvement de pointage dirigé vers une
cible fixe par rapport au corps semblait requérir les mêmes demandes attentionnelles
qu’un mouvement produit vers une cible fixe par rapport à l'espace. Lorsque la cible est
fixe par rapport à l'espace, les signaux vestibulaires permettent de détecter un
déplacement du corps par rapport à la cible et ainsi d’ajuster le mouvement du bras à ce
déplacement. Néanmoins, le bénéfice possible de leur implication dans le pointage d'une
cible dont la position reste inchangée relativement au tronc est moins évident. Dans ce
dernier cas de figure, la rotation peut générer une déviation de la trajectoire du fait des
forces externes et passives qui s'exercent sur le bras. La compensation active de ces
forces implique que le SNC estime le contexte (présence de la perturbation) et génère la
commande motrice appropriée. Ceci pourrait être réalisé grâce à un modèle interne
inverse qui mettrais en lien les propriétés inertielles et dynamiques du bras et la
cinématique de la rotation du tronc. Les signaux vestibulaires pourraient piloter un tel
modèle interne.
Pour tester cette hypothèse, nous avons réalisé une expérimentation avec une
patiente désafférentée (G.L., n'ayant plus de proprioception au dessous du nez) et
construit un modèle biomécanique du bras. Dans l'obscurité, la patiente assise avait pour
consigne de pointer une cible située droit devant elle, mémorisée fixe par rapport à son
corps. Lors de l'initiation du pointage, des rotations étaient susceptibles d'intervenir.
Lorsqu’un expérimentateur maintenait la tête de la patiente fixe dans l'espace, la
patiente ne pouvait pas détecter de rotation et ne pouvait alors pas produire de
compensation active des forces susceptibles de perturber le mouvement du bras. Les
déviations alors observées étaient comparées aux résultats du modèle biomécanique,
dont le but était de prédire les effets des forces externes et passives si aucune
compensation active du SNC n'était produite. Lorsque la tête de la patiente était fixe sur
le tronc, les rotations stimulaient le système vestibulaire. Nous avons alors pu tester
l’implication des signaux vestibulaires dans un modèle interne qui prendrait en compte
les propriétés du bras et qui ajusterait la commande motrice à la rotation.
Les résultats de l'expérience montrent que les trajectoires de la main de G.L. par
rapport à son tronc étaient déviées par la rotation, que les informations vestibulaires
étaient présentes ou non. Néanmoins, la présence d’informations vestibulaires réduisait
127 l’erreur finale. Les effets de la rotation étaient surcompensés lorsque les informations
vestibulaires étaient disponibles. Les résultats du modèle mathématique prédisaient des
déviations de la position finale supérieures à celles observées chez la patiente lorsque
aucune entrée sensorielle ne l'informait quant à la rotation. Cela suggère la mise en
place d’une stratégie de sécurité permettant de limiter la déviation de la trajectoire (par
exemple en augmentant la raideur articulaire par co-contraction des muscles
agonistes/antagonistes) sans pour autant permettre une compensation précise des effets
de la rotation tel que cela est observé en présence d’informations vestibulaires.
Ces résultats montrent que lorsqu'une rotation du tronc intervient, des forces
externes et passives sont présentes et perturbent grandement le pointage d'une cible
mémorisée fixe par rapport à son tronc. En présence des seuls signaux vestibulaires, la
commande motrice du bras est ajustée à la rotation. Cela suggère l'information
vestibulaire est utilisable pour spécifier le contexte de rotation à un modèle interne
inverse générant la commande motrice du bras.
128
Abstract Determining the context in which our actions take place is a crucial aspect of
motor control. For instance, the hand trajectory produced by a given set of arm motor
commands depends of the torques applied on the limb during the movement. Torques
due to arm’s inertia, gravity and Coriolis force are also applied on the arm if the
individual is rotating the trunk during the reaching movement. Here we tested if the
vestibular signals, which provide information about the dynamics of the body
displacement, can be used for predicting the joint torques applied on the arm when
reaching for a target during self-motion. This was done analyzing the hand paths
produced by a deafferented patient who reached without visual feedback for a
memorized body-fixed target during passive trunk rotation while her head remained
either fixed with respect to her trunk or fixed in space. With the head fixed on her trunk,
vestibular signals could provide information about the dynamics of the body rotations.
However, because of the absence of neck muscle proprioception and rotational-induced
vestibular stimulation, the patient had no information about the trunk rotation when her
head remained fixed in space. In this situation, the patient’s hand path largely deviated
in the opposite direction to the body rotation. Results from a forward dynamics model
showed that the patient partially compensated torques due to trunk rotation.
Remarkably, in presence of vestibular signals, the patient could estimate the joint
torques applied on the arm and produce compensatory arm movement accordingly.
These results highlight the remarkable computational capabilities of the brain and
support models proposing that the brain uses internal models of the limb and its
dynamics to predict the consequence of the motor commands in relation to the context
in which the movement is performed.
Keywords: Vestibular; Internal models; Reaching; Deafferented patient; Biomechanical
model.
129 Introduction
The context in which goal-directed movements occur markedly influenced their
control. For instance, Lackner and Dizio (1994) demonstrated that reaching for a target
while the body rotates at constant velocity leads to reaching paths and endpoints
deviated in the opposite direction to the rotation. For instance, performed in a room
rotating counterclockwise, reaching movements will be deviated clockwise. Coriolis,
centrifugal and inertial interaction torques are responsible for these deviations.
Recovering movement accuracy requires repetitive exposures to these torques (Bourdin
et al. 2001; Coello et al. 1996; Lackner and DiZio 1994).
By contrast, reaching movements made during discrete torso rotations are accurate
immediately (Guillaud et al., in press; Pigeon et al. 2003a,b). Remarkably, in this case,
the brain generates appropriate motor commands to counteract the effects of the forces
that push the hand away from the planned trajectory during body rotation. These motor
compensations occur in the absence of visual feedback and during both self-produced
(Pigeon et al. 2003a,b) and externally produced body rotations (Guillaud et al, in press).
In the case of self-generated torso rotation, the compensatory motor actions are
performed in a predictive fashion to counteract the effect of the passive forces on the
arm (Pigeon et al., 2003a). Such hypothesis is compatible with models proposing that
the brain uses internal models of the limb and its dynamics (Wolpert and Flanagan,
2001) to predict the consequence of the planned trunk rotation on reaching movement.
Prediction of rotational induced torques during passive and unpredicted body
rotations is impossible. The precision with which subjects reach targets in such
conditions suggests that external and passive torques are somehow dealt with during the
rotation. Two distinct, non-mutually exclusive mechanisms could be engaged. On the
one hand, proprioception from the upper limb could help preserving the planned hand
path with respect to the body during self motion. On the second hand, as transient body
rotations stimulate the semi-circular canals of the vestibular system, the brain could
estimate the torques created by the rotation through vestibular information processing.
As it provides information about the direction and the dynamic of the body rotation, the
vestibular system is well suited for allowing prediction of the effects of the rotation on
the reaching movements. Such prediction requires closed linked between vestibular
information and internal models of the body and segments.
130
We tested this hypothesis by asking a patient deprived of proprioception below the
nose (GL) to reach for a memorized straight-ahead target in the dark while her trunk
was simultaneously rotated. During the rotation, the patient’s head remained either fixed
with respect to the trunk or fixed in space. We hypothesized that the vestibular signals
generated during head-in-space motion would allow selection of an internal model that
will adjust the arm motor commands according to the dynamics of the rotation and their
effect on the arm. A final hand position of the patient closed to straight-ahead would
support this hypothesis. On the other hand, when the patient’s head remained fixed in
space during the trunk rotation, that is when the trunk rotation was undetectable because
of the absence of neck muscle proprioception and rotational-induced vestibular
stimulation, the final hand position should be deviated in the opposite direction to the
rotation. In this latter case, the reaching error would be due to the selection of motor
commands similar to those used in the absence of body rotation and which would not
compensate torques due to trunk rotation. To test this hypothesis, we determined the
torques needed to perform accurate reaching during trunk rotation using inverse
dynamics. Then, we predicted GL’s joints torque using a forward dynamics model to
verify whether GL changed her motor commands when her trunk rotated in the absence
of rotational vestibular information.
Case report and methods
One deafferented patient (GL, 56 years old woman) and three normal subjects
(average years 55 years, SD=2) participated to this study. Thirty-one years ago, the
patient suffered a sensory neuropathy that was confirmed by a sural nerve biopsy
(Forget and Lamarre, 1995). She has permanent and selective loss of the large neck and
whole body sensory myelinated fibers. Her vestibular nerves remained intact as
confirmed by measures of the gain of her vestibulo-ocular reflex which are similar to
control healthy subjects (Blouin et al. 1995). Electrophysiological investigations
showed no evidence of motor fibers impairments. Prior to the experiment, the subjects
gave a signed consent to participate in this experiment in accordance with the ethical
standards set out in the 1964 Declaration of Helsinki.
The experiment was carried out in darkness. Subjects were seated on a chair
positioned above the rotation axis of a motorized revolving platform (Fig. 1). A three-
131 point safety belt was used to prevent body movement relative to the chair. The patient’s
feet, legs and left arm were immobilized. The chair was fixed directly on the platform,
which could be rotated by a servo-motor whose speed was controlled by a Smart Motor
Control Card (Baldor SMCC). The platform angular position was returned to the
computer by the axis control card. A headrest attached to the seat could be used to
prevent head-on-trunk displacements during the rotations. To keep the patient’s head
stationary in space (in the condition without vestibular cues) the headrest was removed,
and an experimenter positioned behind the patient held firmly her head during the
rotation.
An LED fixed to the tip of the right finger could provide visual feedback of the
finger. Subject’s right index and head positions were measured by six-degrees of
freedom electromagnetic sensors (Polhemus Fastrak), one taped to the index fingertip
and the other fixed on a light helmet wore by the subjects (the emitter was positioned 10
cm above participant's head). Because magnetic fields are sensitive to metallic
environments, all the elements positioned inside the used magnetic field were made of
wood or plastic. This precaution ensured good linearity of the recording system over the
working space. With this system, the absolute position of the sensors could be measured
with an accuracy of 1 mm. A micro-switch, fixed on patient's chin, was the starting
finger position and permitted to detect arm movement onset. Platform and finger
position signals were respectively sample and recorded at 240 Hz and 60 Hz by means
of a Keithley A/D converter device (AD-win Pro model). They were then low-pass
filtered (zero-phase forward and reverse digital Butterworth-type filter, with 9th rank
order and 7 Hz cutoff frequency). The subjects wore audio earphones diffusing a white
noise, in order to mask possible auditory spatial reference cues. The target was a light
emitting diode (LED), located 1 m in front of the subjects (mid-sagittal plane) at chin
level. The target was slightly too far to be touched by the subject.
132
Figure 1. Schematic representation of the experimental set-up. In all conditions, the chair on which the subject was seated was rotated. In the No-vestibular condition, an experimenter standing behind GL held her head to keep it fixed in space during the rotation. In the Vestibular condition, the head was maintained fixed on trunk by a headrest.
Experimental design
At the start of each trial, the finger LED was switched on and the subjects brought
their illuminated finger on their chin. Pressing on the switch turned on the target. The
subjects in their own time (which was about 2 to 3 s after target illumination) initiated
the pointing movement towards the target. GL, who performed the experiment before
the control subjects, was asked to perform her movements at her preferred speed,
stressing movement accuracy over movement speed. Offline analysis showed that GL
completed her movements with a mean of 1.5 s. The release of the switch extinguished
both the finger LED and the target. The chair rotation occurred 300 ms later. Before the
experiment, the experimenters showed to the subjects that the target was attached to the
rotating platform. The experimenters reminded the subjects frequently during the
experiment that the extinguished target remained straight-ahead during the rotations.
133 Body rotations were 25° or 40° in the clockwise (CW) or the counterclockwise (CCW)
direction. All rotations lasted 1 s and had bell shaped velocity profiles. Velocity peaks
of the 25° and 40° rotations were respectively 58°·s-1 and 93°·s-1. They were reached
500ms after the rotation onset. Acceleration peaks were respectively 207°·s-2 and 331°·s-
2 for the 25° and 40° rotations. These maximal accelerations were reached 250ms after
rotation onset.
The patient was tested in two conditions. In one condition, GL’s head was
maintained fixed on her trunk using the headrest (Vestibular condition). Thus, the chair
rotation stimulated the vestibular system (principally the horizontal semi-circular
canals). In a second condition, GL’s head was maintained fixed in space (No-Vestibular
condition). In order to have GL concentrated on producing reaching movements, we did
not ask her to report her perception after the trials. In a previous experiment, GL still
perceived her head centered on the trunk when, with the eyes closed, her head was
slowly rotated 60° leftward or rightward by the experimenter (Blouin et al., 2003). After
the present experiment, GL reported that she had sometimes felt vague sensation of self-
motion but she was unable to state whether it was her head or trunk that moved. This
sensation of self motion presumably resulted from the perceived pressure exerted by the
experimenter’s hand on her head during the trunk rotation. The parasympathetic and
sympathetic afferent fibers innervating the viscera are mostly unmyelinated (Khan et al.,
2006) and are presumably preserved in GL. Therefore, the sensory inputs from
graviceptors embedded in the abdominal viscera could also have contributed to self
motion perception. The vague sensation of self-motion, which GL reported as being
incommensurable with respect to the whole-body perception in the Vestibular condition,
had presumably little or no effect on the reaching movement. Therefore, when her head
remained fixed in space, GL had no reliable cues to estimate the torques applied on the
arm during the rotation.
Controls were tested in the vestibular condition only. As it provides the brain with
information about the arm position with respect to the trunk, proprioception from the
upper limb may also participate to control movement of the hand towards the
memorized straight-ahead target for the healthy subjects. It was then possible to
compare the accuracy of movements when they were controlled on the sole basis of
vestibular cues and when proprioception is also available.
134
The subjects performed 6 reaching trials per direction and per amplitude of
rotation and 6 trials without body rotation. Patient’s reaching accuracy was first
evaluated in the Vestibular condition then in No-vestibular condition. We randomized
the presentation of the direction and amplitude of the rotations in each condition.
Data analysis
Reaching movements were analyzed computing both the maximal deviation of the
hand path during reaching movement and final hand position. Maximal hand deviation
was the maximal perpendicular distance between the hand trajectory and the medio-
sagittal plane. Final hand position was the distance between the hand and the medio-
sagittal plane when reaching movement offset was detected (i.e. when the absolute
value of the hand velocity in space was less than 1 cm.s-1). Both the hand path deviation
and the final hand position were null when the hand was collinear with the medio-
sagittal plane, positive and negative when the hand was respectively on the right and left
of the medio-sagittal plane. The mean final hand position obtained, for each rotation
amplitude and each condition, was subtracted from the mean final hand position
calculated in the trials without body rotation. The same procedure was applied for the
maximal path deviations. These data normalizations enabled better comparison of the
effect of the rotational-induced torques on the hand trajectory across conditions. This
procedure was performed after all trials have been time-normalized (i.e., mean hand
movement duration of all trials = 1.5 s). Data analyses showed that the maximal hand
deviation in the Vestibular condition occurred before reaching movement offset and was
invariably followed by a decrease in hand deviation. We considered this decrease in
hand deviation as resulting from movement correction. We used the delay between body
rotation onset and the peak deviation of hand trajectory as an estimate of the hand
correction latency.
We used t-tests analyses to compare the effect of the experimental conditions. A
P value of 0.05 was considered statistically significant.
135 Results
Following trunk rotation onset, the hand of the patient deviated from the medio-sagittal
plane regardless of whether her head remained fixed in space or fixed with respect to
the trunk (Fig. 2). The deviations increased with the magnitude of the rotation in both
conditions. On average, the hand maximal deviations reached 12.56 cm and 18.9 cm for
25° and 40° body rotations, respectively. The t-tests showed that the maximal deviations
were not significantly different in the Vestibular and No-vestibular conditions for CCW
rotations (p>0.05) but were significantly larger in the Vestibular condition than in the
No-Vestibular condition for CW rotations (p<0.05). These deviations, being in the
opposite direction to the rotations, likely resulted from the passive forces applied on the
arm during the rotations.
Figure 2. Patient’s mean finger lateral positions with respect to the body during reaching movements, in the No-vestibular and the Vestibular conditions for the 40° body rotations.
136
The patient largely compensated for the large hand path deviations caused by the
rotational context when vestibular signals could provide information about body
rotations (Fig. 3, Table 1). Indeed, in all rotation conditions, t-tests showed that hand
position at maximal trajectory deviations were significantly different than hand position
at movement offset. The patient actually over-compensated the hand deviations that
occurred during the rotations. Indeed, her final hand positions were contralateral with
respect to the direction of hand deviations induced by the rotations. A completely
different picture was found in the No-vestibular condition where the deviations of the
hand positions at arm movement offset and at maximal hand deviation were not
significantly different in all conditions but 25° CCW.
Figure 3. Patient’s mean maximal lateral hand deviations (grey) and mean final hand positions (black) in the No-vestibular and the Vestibular conditions, for the four rotation amplitudes. Hand positions were normalized in reference to the measured positions in trials without body rotation. Vertical bars indicate between-trials standard deviations.
Table 1 shows the mean maximal path deviations and the mean final hand
positions for GL and controls. The table also reports the results of the t-tests comparing
the results obtained by GL’s with those obtained by each control subject. The hand
paths produced by the healthy subjects were also deviated in the opposite direction to
the body rotations. These deviations increased with the rotation magnitude and were not
markedly different to those showed by the patient. T-tests showed that the maximal path
deviations were significantly different between GL and the controls in only 5 out 16
comparisons. The controls also greatly compensated these path deviations by the end of
the reaching movement. GL’s and controls’ final hand positions were not strikingly
different as only 4 out of 16 comparisons reached significant level (final hand positions
137 of one control (C2 in table 1) were even greater than those of GL for 3 rotation
amplitudes).
Table 1. Maximal hand deviation and final hand position from G.L. in Vestibular condition and from the control subjects. Asterisks indicate that mean value from the control subject is significantly different than from G.L. (P<0.05 from the t-test).
Maximal Hand deviation (cm) Final Hand position (cm)
Body
rotation G.L. C1 C2 C3 G.L. C1 C2 C3
40° CW -12.07
(±4.2)
-3.58*
(±2.23)
-6.35*
(±3.81)
-15.6
(±2.65)
7.1
(±12.58)
1.71
(±2.97)
-8.44*
(±4.76)
6.77
(±2.6)
25° CW -5.29
(±4.69)
-1.44
(±0.62)
-1.47
(±0.98)
-6.5
(±3.29)
5.19
(±11.69)
3.21
(±2.4)
-5.33
(±3.5)
7.77
(±3.4)
25° CCW 6.15
(±3.95)
1.48*
(±0.8)
5.62
(±3.1)
11.22*
(±1.22)
-3.75
(±2.3)
-4.31
(±3.4)
9.5*
(±2.73)
1.06*
(±1.54)
40° CW 18.9
(±6.55)
5.17*
(±5.28)
12.37
(±7.5)
20.98
(±4.07)
-3.76
(±3.92)
-1.38
(±4.3)
16.63*
(±8)
0.32
(±4.86)
Mathematical model
To verify if in the absence of vestibular inputs (i.e., head fixed in space; No-
vestibular condition) GL used motor commands similar to those used in the absence of
body rotation, we determined first the shoulder and elbow torques needed to reach a
target without body rotation. Then, we computed torques caused by body rotation. This
allowed us to estimate the deviation of reaching endpoint that would be observed if the
brain does not account for torques due to body rotation. The Cartesian model of the
hand displacement followed a minimum jerk trajectory. Hand movement characteristics
were similar to GL’s experimental data (reaching amplitude: 0.4 m, peak hand velocity:
1.25 m/s, movement time: 1.5 s and trunk rotation onset lagged hand movement onset
by 0.3 s). We first determined elbow ( 2θ ) and shoulder ( 1θ ) angles from the Cartesian
data using inverse kinematics equations for a two-link model (see Appendix for more
details). Body angular position around the vertical axis was 3θ . Angular velocity and
acceleration components were obtained by differentiation of the angular position. Then,
the torques T1 2 3( , , )τ = τ τ τ at the shoulder, elbow and body were calculated from joint
138 angles T
1 2 3( , , )θ = θ θ θ using inverse dynamics (equation 1 – see Appendix for more
details concerning parameters H, h and A).
Net Normal inertial Inertial int eraction Centripetal Coriolis
2 21 4 1 2 3 5 2 3 3 4 2 4 3 2 4 1 2
2 22 6 2 3 3 5 1 5 3 6 1 6 3 11
3 1 3 2 1 3 2
H H H h h 2h 2h
H H H h h 2h (1)
H H H h
τ = τ + τ + τ + τ
τ = θ + θ + θ + θ + θ + θ θ + θ θ
τ = θ + θ + θ + θ + θ + θ θ
τ = θ + θ + θ + 2 21 1 2 2 1 3 1 2 3 2 2 1 2h 2h 2h 2hθ + θ + θ θ + θ θ + θ θ
Equation 2 is a simplification of equation 1.
H A (2)τ = θ +
where H and A are:
4 5 2
5 6 3
2 3 1
H H HH H H H
H H H
⎛ ⎞⎜ ⎟= ⎜ ⎟⎜ ⎟⎝ ⎠
1
2
3
AA A
A
⎛ ⎞⎜ ⎟= ⎜ ⎟⎜ ⎟⎝ ⎠
Equations 1 and 2. Torques at the shoulder, elbow and body.
To predict joint angles from torques (forward dynamics), we inverted equation 2.
1H ( A) (3)−θ = τ −
In the absence of body rotation, outputs of the forward dynamics equation
(equation 3) and inputs of the inverse dynamics equation (equation 2) were
indistinguishable. As expected, computer simulations showed that both joints torque
were larger for reaching movements performed during body rotation (Fig. 4).
Remarkably, the effect of body rotation on torque time-series is greater (shoulder and
elbow peaks) for counterclockwise (left panel) compared to clockwise (right panel)
body rotation suggesting that hand reaching control should be easier in the latter
situation.
139
Figure 4. Joints torque without rotation and with body rotation allowing no terminal error. Left panel presents both joints torque without and with body rotation of 40° counterclockwise rotation predicted by the forward dynamics model. Thick solid and dashed lines represent respectively shoulder and elbow torques during body rotation whereas thin solid and dashed lines respectively illustrate shoulder and elbow torques in the absence of body rotation. Right panel uses the same nomenclature as left panel but data presented are for body rotation of 40° clockwise direction. Body rotation onset occurs at 0.3 s in both panels.
To investigate whether GL programmed joints torque as if no body rotation
occurred in the No Vestibular condition, we removed from shoulder and elbow torques
dynamics due to body rotation (i.e., 22 3 3 3 4 3 2H h 2h 0θ + θ + θ θ = and
23 3 5 3 6 3 11H h 2h 0θ + θ + θ θ = for shoulder and elbow torques, respectively). The model
predicted hand trajectory that drastically diverged from GL’s hand trajectory (e.g., final
hand position greater than 35 cm whereas GL’s final hand positions were comprised
between 12 and 15 cm). Hence, GL programmed a motor command that to some extent
counteracted the effect of body rotation.
140
Figure 5. Hand trajectory and torques during body rotation. Left panel illustrates hand trajectories in body reference frame predicted by the forward dynamics model when body rotation dynamics are completely (thick solid line) or partially compensated (thin solid line, similar to GL’s behavior). Right panel shows both joints torque predicted by the forward dynamics model. These torques time-series correspond to the hand trajectories presented in the left panel. Thick solid and dashed lines represent respectively shoulder and elbow torques when body rotation consequences are completely compensated. Thin solid and dashed lines represent shoulder and elbow torques when body rotation dynamics is partially compensated.
To determine GL’s motor commands during reaching movement in the No
Vestibular condition, we found the torques that led to final hand position of about 15 cm
(i.e., mean GL’s final hand position for 40° CCW body rotations). To do so, we
iteratively multiplied each torque time-series allowing accurate final hand positions
(i.e., input of the forward dynamic model – equation 3) by a gain smaller than one. This
procedure allowed us to alter the motor commands. The output of the model
demonstrated that, for final hand position of 15 cm, the shoulder and elbow torques are
closed to those leading to accurate final hand position (Fig. 3 – right panel) and
drastically different than the ones observed in the absence of body rotation (see Fig.2,
left panel).
141 Discussion
Large Coriolis, inertial interaction, inertia and centrifugal torques are applied on
the arm when reaching for a target during trunk rotations (present and Pigeon et al.’s
(2003a) models). These torques were responsible for the large deviations in the reaching
trajectory observed when the patient’s trunk was rotated while her head was maintained
fixed in space. Deprived of proprioception of the cervical, axial and distal muscles, the
patient’s perception of the rotations’ dynamics was severely impaired, preventing her
from detecting and correcting for the arm deviation from the medio-sagittal plane during
the rotations.
Rotational-induced forces also modified the hand path in the Vestibular condition.
Contrary to the No-vestibular condition, however, the hand trajectory deviation was
completely compensated by the end of the reaching movements when vestibular signals
could provide information about body rotations (the results even showed slight over-
compensations). Strikingly, on the sole basis of vestibular information, and in the
complete absence of arm position sense, the brain was capable of predicting the
consequence of the rotations’ dynamics on the reaching arm movements. The final hand
position of the patient was not markedly different of those showed by age-matched
control subjects. These results are compatible with the idea that the dynamics properties
of the motor apparatus are represented in the form of internal models in the brain. A
growing body of evidence suggests that such models are used to generate the motor
commands necessary to produce intended motor actions, to predict the outcome of the
motor commands on the effectors and the effect on the effectors of estimated external
forces. Our findings therefore support empirical results and theoretical models that give
importance to internal representations and prediction in motor control (Cohn et al.,
2000; Flanagan and Wing, 1993; Kawato, 1999; Sarlegna et al., 2006; Thoroughman
and Shadmehr, 1999; Wolpert and Kawato, 1998).
Previous studies showed that vestibular-based internal representation of the
dynamics of body-in-space motion is used by the oculomotor system to control eye
movement during self-displacements (Angelaki et al., 2004; Hess and Angelaki, 1997;
Merfeld et al., 1999). Here we have shown that the brain can use the vestibular signals
to perform the complex computations to predict the effect of body motion on the arm
trajectory. The inertial vestibular coding of motion would therefore also serve to the arm
142 motor control. As the forces induced by trunk rotation are not only function of the
rotational velocity but are also proportional to both the mass and the linear movement
velocity of the arm, such computation presumably uses forward internal models that
predict the consequence of the motor commands on the arm (e.g. in terms of velocity,
direction). The existence of such forward internal models in the absence of
proprioception is suggested by the possibility of GL to correct unseen movement
trajectories in order to reach for targets that shift positions during ongoing arm
movements (Bard et al., 1999; Sarlegna et al., 2006). Efference copy mechanisms could
contribute in building the forward internal model (Desmurget & Grafton, 2001;
Wolpert, & Flanagan, 2001). Nonetheless, predictive capabilities in the absence of
cutaneous and proprioceptive feedback appear limited, especially when external mass is
added to the body. For instance, contrary to healthy subjects, deafferented patients show
inefficient grip force during object manipulation because they fail to predict the
consequence of arm movements on the loads of hand-held objects (Nowak et al., 2003).
Their prediction of the high interaction forces arising between limb segments during the
multi-joints movements is also impaired, leading to disruption in the elbow and
shoulder joints coordination (Ghez et al., 1995; Messier et al., 2003; Sainburg et al.,
1993; Sarlegna et al., 2006). However, stiffening strategies could help them reducing
the magnitude of interaction torques when they are expected to be large (for instance
during rapid arm movement; Messier et al., 2003).
Other convincing findings supporting the use of internal representation of body
rotation to estimate external forces acting on the arm during reaching movements come
from a study of Cohn and colleagues (2000). These authors showed that when
motionless subjects reach for a target while experiencing continuous illusory self-
rotation (the illusion was induced by presenting a visual rotating environment to the
subject), the paths and endpoints of their initial reaching movements were displaced
such as if subjects were compensating for expected, but absent, Coriolis force (i.e.
leftward deviation during counterclockwise illusory rotary displacement and rightward
deviation during clockwise illusory self-displacement).
Nevertheless, in several occasions, the forces induced by the rotational context can
be considered as contributing to the reaching movement rather than being detrimental.
This is the case, for instance, when individuals reach for an Earth-fixed object while
rotating the trunk in the opposite direction to the target direction. Here, rotation induced
143 forces push the arm in the direction required to cancel out the effect of body motion on
hand-in-space movement. The fact that hand-in-space trajectory remains relatively
unchanged despite trunk motion (Bresciani et al. 2002, 2005; Guillaud et al., in press)
suggests that the brain computes and uses the rotation induced force to control reaching
movement during trunk rotations. Together, these results stress the importance for the
brain to determine the context in which the motor behavior occurs to tune the motor
commands (Wolpert and Ghahramani, 2000).
When reaching movements were performed with head fixed in space, we
hypothesized that GL would program arm movement as if no body rotation occurred.
To verify our hypothesis, we needed to predict hand trajectory during rotation if the
torques due to Coriolis forces were not considered. Remarkably, results from the
forward dynamics model demonstrated that if the torques due to body rotation are not
compensated, deviation of hand trajectory with respect to the body is much more
pronounced than the deviations showed by GL. By altering the torques leading to
perfect reaching movement during body rotation, we could estimate GL’s torques. It
seems that somehow, she succeeded in reducing the consequences of the body rotation
as her elbow and shoulder joints torques were close to the ones allowing accurate
reaching movement (see Fig. 5). Although we do not have a clear-cut explanation for
this observation, we may speculate. First, in the head fixed in space condition, the
experimenter held GL’s head with his hands applying pressure on her cheek and head.
Hence, the patient could have sensed the direction of rotation as she can feel touch and
pressure above her nose (Forget, 1986). Nevertheless, after the present experiment, GL
reported that she had sometimes felt vague sensation of self-motion without being able
to say whether it was her head or trunk that was moving. Her comments clearly
suggested that she could not determine the amplitude of the rotation and its dynamics. It
is therefore unlikely that the reduced effects of the rotational-induced forces applied on
the arm resulted from joint torques actively produced to counteract the effect of the
rotations. The patient could have limited the perturbation produced by the body
rotations by increasing the stiffness at both joints. GL was aware that the chair on which
she was seated could rotate (she performed the Vestibular condition prior to the No-
vestibular condition) and increasing joint stiffness could be considered as a safe strategy
in the absence of arm position sense. In the same way, the mathematical model neither
considers the passive dynamics properties (tendon, ligament, passive muscular
144 stretching…) that make up the damping and the stiffness at the joints. These
simplifications could explain the observed difference between the patient and the model.
Acknowledgments
The authors are very grateful to Jacques Paillard (1920-2006) for making this
experiment with GL possible. We are indebted for all the fulfilling and exciting open
discussions we had with Jacques Paillard over all these years. We also sincerely thank
GL who accepted to cross the Atlantic Ocean to participate to the experiment. We
would like to thank Frank Buloup and Marcel Kaszap for their software support. This
research was supported in part by Natural Sciences and Engineering Research Council
of Canada to MS, the Centre National d’Etudes Spatiales (CNES) and the NRJ
Foundation to JB and GMG.
145 Appendix
Equations 3 and 4. Equations used to determine the shoulder and elbow angle from the hand trajectory
−
− −
⎛ ⎞+ − −θ = ⎜ ⎟⎝ ⎠
⎛ ⎞θ⎛ ⎞θ = − ⎜ ⎟⎜ ⎟ + θ⎝ ⎠ ⎝ ⎠
2 2 2 21 1 2
21 2
1 1 2 E1
1 2 E
x y L Lcos (1)2L L
y L sintan tan (2)x L L cos
L1 and L2 are the length (m) of the upper and lower arm segments, respectively, and x and y are the coordinates of the hand position in a shoulder-centered system. Segment length, mass (mi), length (Li), moment of inertia (Ii) and centre of mass position from proximal joint (ri) come from Dempster’s table (1955). The indexes (1,2 and 3) are for the upper arm, lower arm and trunk, respectively.
2 2 2 2 2
1 1 3 1 3 1 1 2 3 1 2 3 1 1 3 1 1 2
3 1 2
2 2 22 1 1 3 1 1 2 1 2 3 1 1 3 2 1 2 1 2 2
1 2
23 2 2 3 2 1 2 1 2 2 2
2 24 1 1 2 1
H m (L r 2L r cos ) m (L L r 2L L cos 2L r cos )I I I
H m (r L r cos ) m (L r L L cos L r cos 2L r cos )I I
H m (r L r cos L r cos ) I
H m r m (l r
= + + θ + + + + θ + θ + θ+ + +
= + θ + + + θ + θ + θ + θ+ +
= + θ + θ + θ +
= + + 22 1 2 2 1 2
25 2 2 1 2 2 2
26 2 2 2
1 3 3 1 1 2 3 1 1 2 3 2 1 2
2 2 3 2 1 2 2 1 2 2
3 1
4 2 1 2 2
5 2 1 2 2 2 3 2 1 2
6 4
2L r cos ) I I
H m (r L r cos ) I
H m r Ih m L r sin m L L sin m L r sinh m L r sin m L r sinh hh m L r sinh m L r sin m L r sinh h
+ θ +
= + θ +
= += − θ − θ − θ + θ= − θ + θ − θ= −= − θ= θ + θ + θ= −
146 References
Angelaki DE (2004). Eyes on target: what neurons must do for the vestibuloocular reflex during linear motion. J Neurophysiol 92, 20-35.
Bard C, Turrell Y, Fleury M, Teasdale N, Lamarre Y, & Martin O (1999). Deafferentation and pointing with visual double-step perturbations. Exp Brain Res 125, 410-416.
Blouin J, Vercher JL, Gauthier GM, Paillard J, Bard C, & Lamarre Y (1995). Perception of passive whole-body rotations in the absence of neck and body proprioception. J Neurophysiol 74, 2216-2219.
Bourdin C, Gauthier G, Blouin J, & Vercher JL (2001). Visual feedback of the moving arm allows complete adaptation of pointing movements to centrifugal and Coriolis forces in human subjects. Neurosci Lett 301, 25-28.
Bresciani JP, Blouin J, Popov K, Sarlegna F, Bourdin C, Vercher JL, & Gauthier GM (2002). Vestibular signal contributes to the online control of goal-directed arm movement. Current Psychology of Cognition 21, 263-280.
Bresciani JP, Gauthier GM, Vercher JL, & Blouin J (2005). On the nature of the vestibular control of arm-reaching movements during whole-body rotations. Exp Brain Res 164, 431-441.
Coello Y, Orliaguet JP, & Prablanc C (1996). Pointing movement in an artificial perturbing inertial field: a prospective paradigm for motor control study. Neuropsychologia 34, 879-892.
Cohn JV, DiZio P, & Lackner JR (2000). Reaching during virtual rotation: context specific compensations for expected coriolis forces. J Neurophysiol 83, 3230-3240.
Dempster WT (1955). Space requirements of the seated operator. In Aerospace medical research laboratories Dayton, Ohio.
Desmurget M & Grafton S (2000). Forward modeling allows feedback control for fast reaching movements. Trends Cogn Sci 4, 423-431.
Flanagan JR, Tresilian J, & Wing AM (1993). Coupling of grip force and load force during arm movements with grasped objects. Neurosci Lett 152, 53-56.
Forget R (1986). Perte des afférences sensorielles et fonction motrice chez l'homme., Université de Montréal ed. Montréal, QC.
Forget R & Lamarre Y (1995). Postural adjustments associated with different unloadings of the forearm: effects of proprioceptive and cutaneous afferent deprivation. Can J Physiol Pharmacol 73, 285-294.
Ghez C, Gordon J, & Ghilardi MF (1995). Impairments of reaching movements in patients without proprioception. II. Effects of visual information on accuracy. J Neurophysiol 73, 361-372.
147 Guillaud E, Simoneau M, Gauthier GM, & Blouin J (in press). Controlling reaching movements during self-motion: body-fixed versus earth-fixed targets. Motor Control.
Hess BJ & Angelaki DE (1997). Inertial vestibular coding of motion: concepts and evidence. Curr Opin Neurobiol 7, 860-866.
Kawato M (1999). Internal models for motor control and trajectory planning. Curr Opin Neurobiol 9, 718-727.
Khan YN, Raza SS, & Khan EA (2006). Spinal cord stimulation in visceral pathologies. Pain Med 7, S121-S125.
Lackner JR & DiZio P (1994). Rapid adaptation to Coriolis force perturbations of arm trajectory. J Neurophysiol 72, 299-313.
Merfeld DM, Zupan L, & Peterka RJ (1999). Humans use internal models to estimate gravity and linear acceleration. Nature 398, 615-618.
Messier J, Adamovich S, Berkinblit M, Tunik E, & Poizner H (2003). Influence of movement speed on accuracy and coordination of reaching movements to memorized targets in three-dimensional space in a deafferented subject. Exp Brain Res 150, 399-416.
Nowak DA, Glasauer S, & Hermsdorfer J (2004). How predictive is grip force control in the complete absence of somatosensory feedback? Brain 127, 182-192.
Pigeon P, Bortolami SB, DiZio P, & Lackner JR (2003a). Coordinated turn-and-reach movements. I. Anticipatory compensation for self-generated coriolis and interaction torques. J Neurophysiol 89, 276-289.
Pigeon P, Bortolami SB, DiZio P, & Lackner JR (2003b). Coordinated turn-and-reach movements. II. Planning in an external frame of reference. J Neurophysiol 89, 290-303.
Sainburg RL, Poizner H, & Ghez C (1993). Loss of proprioception produces deficits in interjoint coordination. J Neurophysiol 70, 2136-2147.
Sarlegna FR, Gauthier GM, Bourdin C, Vercher JL, & Blouin J (2006). Internally driven control of reaching movements: a study on a proprioceptively deafferented subject. Brain Res Bull 69, 404-415.
Thoroughman KA & Shadmehr R (1999). Electromyographic correlates of learning an internal model of reaching movements. J Neurosci 19, 8573-8588.
Wolpert DM & Kawato M (1998). Multiple paired forward and inverse models for motor control. Neural Netw 11, 1317-1329.
Wolpert DM & Ghahramani Z (2000). Computational principles of movement neuroscience. Nat Neurosci 3, 1212-1217.
Wolpert DM & Flanagan JR (2001). Motor prediction. Curr Biol 11, R729-R732.
CHAPITRE VI. Fusion of visuo-ocular and vestibular
signals in arm motor control
Etienne GUILLAUD, Gabriel GAUTHIER, Jean-Louis VERCHER, Jean BLOUIN
UMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France
*Corresponding author. Address :UMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée, 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France E-mail address: [email protected], Tel:(33) 4-91-17-22-77; Fax:(33) 4-91-17-22-52
Running head : Signals fusion in arm motor control
Manuscrit publié dans la revue Journal of Neurophysiology, 95:1134-1146, 2006.
149 Résumé
Nous avons vu que l'information vestibulaire était impliquée dans le contrôle des
mouvements du bras. Néanmoins, les travaux qui ont mis en avant cette implication ne
précisaient pas ou peu les atouts de l'intégration de ces signaux comparativement à
l'intégration d'autres modalités sensorielles comme les informations visuo-
oculomotrices. De plus, lorsque les signaux vestibulaires sont présents simultanément
aux signaux visuo-oculomoteurs, les bénéfices issus de l'usage des signaux vestibulaires
demeurent inconnus. Dans cette expérience, nous nous sommes intéressés à la fusion
des informations issues des systèmes vestibulaire et visuo-oculomoteur pour le contrôle
de mouvements du bras dans une tâche de stabilisation de la main dans l’espace au
cours d’une rotation du corps. Nous avons d'abord cherché à mettre en avant les
caractéristiques individuelles des contrôles vestibulo-brachial et visuo-oculobrachial,
puis nous avons analysé les caractéristiques d'un contrôle reposant sur ces deux
systèmes simultanément.
Pour cela, nous avons analysé la performance de sujets dans une tâche dite de
poursuite manuelle réalisée dans trois conditions. Au sein de ces conditions, les
modalités sensorielles permettant la détection du déplacement corps/cible différaient.
Cette détection reposait soit sur les informations vestibulaires, soit sur les informations
visuo-oculomotrices, soit sur la combinaison de ces deux sources d'informations. Pour
préciser au mieux l’intégration des signaux vestibulaires et visuo-oculomoteurs, nous
avons comparé les réponses motrices du bras lors de déplacements corps/cible à des
fréquences variables, qui permettaient ou ne permettaient pas des détections précises par
l’un ou l’autre des systèmes étudiés.
L'utilisation des seuls signaux visuo-oculomoteurs dans la tâche de poursuite
permettait un contrôle des mouvements du bras avec des latences importantes mais avec
une cinématique correspondant aux stimuli. A l'opposé, la réalisation de la tâche de
poursuite sur la base des seules entrées vestibulaires permettait une réponse motrice
précoce mais dont la précision spatiale diminuait au fil du mouvement (notamment pour
les rotations à basses fréquences). Lorsque les deux sources d'informations étaient
disponibles pour contrôler le mouvement de poursuite, des performances spatiales et
temporelles optimales étaient observées.
150
La réalisation de performances optimales sur la base de la combinaison des deux
sources d'informations ne peut pas s'expliquer par un modèle d'intégration unimodal ou
additif des informations, même avec pondération de la valeur attribuée aux différents
signaux. Nos résultats supportent un modèle fonctionnel dans lequel les signaux
vestibulaires influençent positivement l'aspect temporel de la poursuite manuelle, alors
que les signaux visuo-oculomoteurs permettent la production de la cinématique
attendue. Sur la base de ces deux sources d'information, le SNC est ainsi en mesure de
produire une exécution motrice optimale quelle que soit la fréquence, en exploitant les
caractéristiques bénéfiques des deux sources d'information.
151 Abstract
Keeping the finger pointing at an earth-fixed object during body displacements
can be achieved if compensatory arm movements counteract the effect of the rotation on
the hand’s position in space. Here we investigated the fusion of signals that originated
from systems having different neurophysiological properties (namely the visuo-
oculomotor and vestibular systems) in the production of such compensatory arm
movements. To this end, we analyzed the subjects' performance in three conditions that
differed according to the information they provided about relative target-body motion.
This information originated either from the vestibular or visuo-oculomotor system, or
from a combination of the two. To highlight the integration of visuo-oculomotor and
vestibular signals, we compared the arm response to motion frequencies presumed to
allow or to not allow optimal vestibular and oculomotor responses. When they could be
used in isolation, the ocular signals allowed long-latency but precise kinematics control
of the arm movement, while vestibular signals allowed accurate motor response early in
the rotation but their contribution declined as body rotation developed. Optimal
performance was obtained throughout the whole movement and for all rotation
frequencies when the visuo-oculomotor and vestibular signals could be used together.
This increase in hand tracking performance could not be explained by a unimodal model
or an additive model of vestibular and ocular cues, even when using weighted signals.
Rather, the results supported a functional model in which vestibular and visuo-
oculomotor signals have different influences on the temporal and spatial aspects of hand
movement compensating for body motion.
Keywords: arm movements, oculo-vestibular interaction, non-additive integration,
ocular tracking, oculo-manual tracking, whole-body rotation
152 Introduction
Stabilizing the hand in space and reaching for an object in the environment during
body motion are routine tasks. Some examples of such motor behaviour are reaching for
a button while walking and filling a glass at the tap while rotating the trunk. In the
former case, the body motion assists the reaching movements; in the latter, the body
motion can be considered as “non-cooperative” and may imperil the goal of the arm
action.
The present study focuses on the control of arm movements during “non-
cooperative” body motions. To preserve the hand’s spatial goal in this situation,
compensatory arm movements must be produced to counteract the effect of body
motion on the hand’s position in space. For externally driven (i.e., passive) body
displacements, when the direction, velocity and amplitude of the body motion are
unpredictable, the arm counter-adjustments cannot be controlled through feedforward
processes. Rather, they might essentially rely on feedback processes, i.e., on the signals
that provide information about body motion with respect to the hand’s spatial goal. In
the present study, we will consider the condition where subjects attempt to keep both
their hand and gaze on a visual target during sudden passive whole-body rotations in the
dark. The signals most likely used to code body-target relative displacement during such
behaviour are those associated with eye movements (leading to gaze stabilization) and
those resulting from body rotation. Our main concern here will be to understand how
these different signals contribute to the control of compensatory limb movements during
body rotation.
Keeping the gaze directed at a visual target during whole-body rotation in the dark
is accomplished through the activation and cooperation of the vestibulo-ocular reflex
system and the smooth pursuit system (Fukushima 2003; Schweigart et al. 2003;
Vercher and Gauthier 1990). The retinal and oculomotor signals (i.e., proprioception
and efference copy) thus generated during the eye movements can provide information
about the target-to-body displacement to be used to control compensatory arm
movements. When tracking a target with the eyes and the (unseen) hand, the hand
usually lags the target (Gauthier et al. 1995; Honda 1990; van Donkelaar et al. 1997a,b).
However, target motion frequency has a marked effect on tracking performance for both
153 the eyes and the hand; indeed, performance degrades as frequency increases (Bock
1987, see Xia and Barnes, 1999 for a review).
The vestibular system provides information about the linear and angular
displacements of the head and trunk (through neck muscle proprioception). The
contribution of vestibular signals in the control of posture (Day et al. 1997; Nashner and
Wolfson 1974), locomotion (Fitzpatrick et al. 1999; Bent et al. 2000, 2004) and eye
movements (Angelaki 2004; Barnes and Eason 1988; Cohen et al. 1992; Lisberger and
Sejnowski 1992; Zee 1981) has been largely described in the literature. There is less
documentation of the vestibular-related motor functions we are studying here, involving
the control of arm movements during body motion. Still, some recent studies suggest
that vestibular signals can provide information about the direction and velocity of the
compensatory arm movements that need to be produced to reduce the effect of body
motion on hand-in-space position (Bresciani et al. 2002a,b,c, 2005; Feldman et al. 2003;
Mars et al. 2003; Tunik et al. 2003). For instance, individuals who are passively rotated
while reaching for a memorized target with no visual cue can modify their hand
trajectory online to reach a target with small errors (Bresciani et al. 2002b, 2005). The
recent finding showing that patients with vestibular deficits cannot maintain a steady
state hand position while moving their trunks (Feldman et al. 2003), in contrast with
deafferented patients (Feldman et al. 2003; Tunik et al. 2003), also argues for a close
link between vestibular signals and the arm motor system in such a task.
Electromyographic responses to galvanic vestibular stimulation have been
recorded in the triceps brachii muscles with latencies as short as 30-40 ms (Baldissera et
al. 1990; Britton et al. 1993). On the basis of such latencies, it has been suggested that
vestibular input reaches motoneurons via direct pathways (e.g., via the vestibulospinal
and reticulospinal pathways, Britton et al. 1993; Fitzpatrick et al. 1999; Welgampola et
al. 2001). Therefore, during body motion, accurate and rapid compensatory arm
movements can be triggered by vestibular signals. However, the capacity to process
vestibular signals to control arm movements is likely condition-specific. Indeed, the
dynamic properties of the vestibular system’s components make the labyrinths unfit for
detecting acceleration smaller than 0.05°.s-2 (Nashner 1971). Below this threshold,
because of these high-pass transfer characteristics of the vestibular system, low rotation
frequencies can be detected but are underestimated (Mergner et al. 1991).
154
Thus, visuo-oculomotor and vestibular signals can contribute to the control of arm
movements during body motion. According to weighted additive models of signals
fusion (see for instance Howard 1997 and Mergner et al. 2001), the weights assigned to
the vestibular and visuo-oculomotor cues could depend on the body rotational
frequency. Visuo-oculomotor signals would be particularly efficient in controlling
compensatory arm movements during low-frequency body rotations, whereas vestibular
signals would be more efficient in high-frequency conditions (and thus with high
acceleration). Therefore the compensatory arm movements during whole-body rotations
should be optimal in a large range of rotational frequencies thanks to visuo-oculomotor
and vestibular signals integration. The goal of the present experiment was to test this
prediction by analyzing arm motor response to different visuo-oculomotor and
vestibular stimulations during relative target-to-body displacements. More specifically,
to emphasize the integration of visuo-oculomotor and vestibular signals in arm motor
control, we compared the arm response to stimuli having different frequencies. The low
and high frequencies were selected on the premise that they allowed or did not allow
optimal oculomotor or vestibular responses. Discussion on the nature of the visuo-
oculomotor and vestibular signals fusion also required us to determine how the arm
motor system responded, in our experimental context, to vestibular and visuo-
oculomotor information when present in isolation.
Materials and methods
Subjects
Seven self-declared right-handed subjects (4 men and 3 women) volunteered to
take part in this experiment. Their average age was 26 years (SD=5). None of them had
any history of vestibular or ocular disorders. They all had normal or corrected-to-normal
vision. Prior to the experiment, the subjects gave their informed consent to participation
in the study, which was performed in accordance with the ethical standards laid down in
the 1964 Declaration of Helsinki.
Material
The experiment was carried out in darkness. Participants were seated on a chair
positioned above the rotation axis of a motorized revolving platform (1.5 m diameter).
The chair could be affixed either directly to the platform (Fig. 1A) or to a horizontal set
155 of earth-fixed rails placed 15 cm above the platform (Fig. 1B). In the latter case, the
chair (and the subject) remained motionless during platform rotation, the rotation being
used here only to move the target around the subjects, as we will detail below. The
platform was rotated by a servo motor whose speed was controlled by a Smart Motor
Control Card (Baldor SMCC). The platform’s angular position was returned to the
computer by the axis control card. A headrest attached to the seat prevented head-on-
trunk displacement. Participants wore audio earphones diffusing white noise to mask
out auditory spatial reference cues.
Figure 1. Schematic representation of the set-up used in the ocular, vestibular, and combined conditions. In both ocular and vestibular conditions, the subject was rotated and the target was earth-fixed. In the ocular condition, the subject, seated on the chair fixed on the tracks above the rotating platform, remained stable and the target was rotated by the platform.
The position of the subject’s right index finger was detected by a six-degree-of-
freedom electromagnetic sensor (Polhemus Fastrak) taped to the tip of the index finger
(the emitter was positioned 10 cm above subject's head). Because magnetic fields are
sensitive to metallic environments, all the elements positioned inside the magnetic field
were made of wood or plastic. This precaution ensured good linearity of the recording
system over the working space of each experimental condition (as tested prior to the
experiment both with and without chair rotation). With this system, the absolute
position of the finger could be measured with accuracy within 1 mm. Horizontal eye
movements were measured using an electro-oculographic device (Lablinc V bio-
amplifier manufactured by Coulbourn). All signals were recorded at 120 Hz using a
Keithley (AD-win pro) A/D converter device.
156
All visual information (e.g., target, fixation light) was provided to the subjects
with light-emitting diodes (LEDs, 3 mm in diameter) located 15 cm above a semi-
reflecting glass board (1.2 m x 1 m) resting horizontally at neck level. A narrow board
positioned vertically between the observer and the LEDs prevented direct vision of the
LEDs, which appeared as virtual images 15 cm beneath the glass, i.e., slightly below the
participant’s shoulders. Hence, tactile contact with the targets (or fixation point) was not
possible. Vision of the hand was prevented by a black sheet placed under the glass (this
procedure does not change the reflective properties of the glass). Distance between the
subject and the target was adjusted in order to obtain a comfortable arm position when
the finger was positioned on the target (it was usually around 55 cm).
Of the three conditions that were run, two involved rotating the subjects in front of
an earth-fixed target and one involved rotating the target in front of the immobile
subjects. Rotation amplitude was always 60°. The subject’s task was to maintain the
right index finger on the target during the relative target-body motion. The initial target
position was always 30° to the left of the participants’ mid-sagittal plane and the final
position always 30° to the right. It follows that the relative rotation direction between
the body and the target was the same in all conditions, therefore requiring identical arm
motor responses in the subject’s body reference frame. Hereafter, “tracking arm
movements” will refer to the movements produced by the subjects to keep the hand
either stationary in space during body motion or on the moving target when the body
was still.
Each trial was preceded by a preparatory period during which the target and an
LED located at the tip of the index finger were simultaneously visible. During this
period, the subject extended the arm to position the index finger at the starting position.
The finger LED was lit for 3 s. The time between the offset of the finger LED and the
onset of the rotation was randomized between trials to avoid movement onset
prediction. It was 300 ms, 750 ms, or 1750 ms. Approximately 2 s after the rotations,
the platform returned, still in darkness, to its initial position using the same velocity
profile as used for the initial rotation. During the return phase, the subject positioned his
pointing hand on his thigh.
157 Vestibular condition
In the vestibular condition, the chair was attached to the revolving platform (Fig.
1a). Its motion rotated subjects around their vertical axes, principally stimulating the
horizontal semi-circular canals of the labyrinths. The subjects were instructed to keep
their index finger on the extinguished earth-fixed target during the rotation (middle
panel of Fig. 2). To minimize eye movements likely to result from vestibulo-ocular
reflex activation, subjects gazed at a platform-fixed LED during rotation (a condition
allowing subjects to determine body rotation with good accuracy, Bloomberg et al.
1988; Blouin et al. 1995c; Israël et al. 1993). This LED was positioned 35° to the left of
the subjects, i.e., 5° to the left of the target before rotation. Therefore, in this condition,
the required compensatory arm movements were assumed to be mainly determined
through vestibular information.
Figure 2. Initial and final hand positions required in all conditions. In both the combined and the ocular conditions, subjects had to keep their gazes aimed at the target. In the vestibular condition, subjects gazed at a fixation light that remained fixed with respect to the body during the rotations. Subjects had to produce similar 60° arm movements in all conditions.
Ocular condition
In the ocular condition, the chair was fixed on the set of rails above the rotating
platform and therefore remained motionless (Fig. 1b). The target's LED was attached to
the upper end of a vertical rod bolted to the platform. Its virtual image remained visible
during the rotations. The subject’s task consisted in pursuing the rotating target with his
158 finger and eyes (right panel of Fig. 2). In this condition, information about the arm
movements required to keep the finger on the target was derived from visuo-oculomotor
signals generated during the pursuit eye movements.
Combined condition
The set-up in the combined condition was identical to the one used in the
vestibular condition (i.e., the chair was fixed to the platform). However, here, the earth-
fixed target remained visible during the rotation. Subjects were instructed to keep their
index finger and eyes on the target during body rotation. Therefore, the required eyes
movements were similar in amplitude and dynamics to those induced in the ocular
condition. However, they were not controlled through similar neural processes because
of the contribution of vestibular signals in this combined condition (Robinson 1981).
We shall use the term “pursuit eye movements” when referring to the ocular movements
in both the ocular and combined conditions. On the other hand, the vestibular
information in the combined condition was identical to that generated in the vestibular
condition. As a consequence, in the combined condition, both the visuo-oculomotor and
vestibular signals could convey the information necessary for controlling compensatory
arm movement during body rotations.
Rotation velocity profiles
In all conditions, the servo motor generated 60° platform rotations with a bell-
shaped velocity profile very close to a cosine (Fig. 3). We varied the rotation’s
acceleration and velocity, as these are known to affect both the vestibular system’s
efficiency in detecting body motion and the quality of the pursuit eye movements.
159
Figure 3. Position, velocity and acceleration of stimuli (twelve frequencies, from 0.05 to 0.34 Hz). Acceleration is barely visible at the lowest frequencies, since it was very low (e.g., peak of 5°.s-2, in the 0.05 Hz condition). All rotations were of 60° magnitude.
Rotations will be referred to according to their frequency (in accordance with the
studies on the vestibular functions and on the smooth pursuit eyes movements). Each
rotation described a half-cycle of 60 degrees in amplitude in the half time of whole
cycle. The rotation frequencies tested were 0.05, 0.07, 0.08, 0.1, 0.12, 0.15, 0.2, 0.23,
0.26, 0.3, 0.32, and 0.34 Hz. Their distribution was non-linear so as to obtain more data
for frequencies expected to have a greater effect on subjects’ performance, i.e., the
lowest and highest frequencies. Rotation durations were a function of the rotation
frequencies. They ranged between 1.47 s and 10 s (duration of the highest and the
lowest frequencies, respectively).
Each condition was made up of 96 trials, i.e., 8 trials per rotation frequency. The
order of presentation of the conditions was randomized between subjects. The order of
presentation of the frequencies was randomized within each condition. Each subject was
tested in only one experimental condition per day.
160 Data processing
The raw signals from eye, finger and platform position signals were low-pass
filtered (Zero-phase forward and reverse digital Butterworth type filter, with 9th rank
order and 8 Hz cut-off frequency). Angular index finger position was computed on the
basis of the Cartesian coordinates provided by the electromagnetic sensor and adjusted
to have a value of zero when the finger was at the starting position (just before the onset
of rotation). Because the required arm movements were similar with respect to the trunk
under all conditions (see Fig. 2), angular index finger position variations were computed
with respect to the trunk.
Delays in the visuo-oculomotor system may cause accumulation of retinal errors
when tracking a visual target, especially when the target moves at high velocity. The
strategy developed by the oculomotor system to keep the target's image on the high-
acuity foveal region when retinal velocity errors reach a certain level is to combine
smooth eye movements with rapid catch-up saccades (de Brouwer et al. 2002; Lisberger
et al. 1987). In the present study, analyses of the tracking eye movements were
performed on the portions of the eye velocity traces without saccades. When saccades
occurred, they were removed from the traces and substituted by a "smooth pursuit"
component using an interpolation procedure. First, saccades were identified when the
eye movement velocity differed from the target velocity by 50° s-1. Then backward and
forward searches were performed to detect the onset and offset of the saccades,
respectively. The beginning of a saccade was defined as the point 8 ms before the eye
velocity crossed the required velocity plus 2 standard deviations limit (the standard
deviation was computed before stimulus displacement when the eyes were motionless;
mean SD across subjects = 5° s-1). The end of a saccade was defined in a similar
manner. The portions of the eye velocity showing a saccade were removed. Eye velocity
was averaged both before and after the saccade on 24 ms time ranges. Difference
between the computed velocities was used with the saccade duration to compute a
constant average acceleration. The removed portion was then replaced by a straight line
generated on the basis of this acceleration. This method was inspired by methods used
in previous studies (Barnes 1982; Engel et al. 2000; Kanai et al. 2003).
161 Measured variables
Velocity ratio
Dynamic precision of a pursuit movement can be evaluated for any given moment
during the course of the movement with the instantaneous velocity ratio. The velocity
ratio of ocular and manual pursuits was computed using the equations )(
)(tVstimulus
tVhand and
)()(tVstimulus
tVeyes , which were, respectively, the angular velocity quotients of the hand and
the eyes, over the stimulus velocity (body or target rotations). However, velocity ratio
does not progress with a linear function. For instance, VR value would be 0.5 if the
stimulus moves twice as fast as the hand but it would be 2 if the hand is moving twice
as fast as the stimulus. This non-linearity was greatly reduced transforming VR into its
log base 2. With this transformation, similar stimulus and hand velocities would be
associated with a Log(VR) of 0, Log(VR) of -1 would indicate that the stimulus moves
twice as fast as the hand, and Log(VR) of 1 would indicate that the hand is moving
twice as fast as the stimulus. Log(VR) was used in the statistical analyses to solve the
problem of the VR's non-linearity, and the VR values were plotted on semi-log plot in
the figures (Figures 4, 7 and 10).
Velocity gain
The velocity of the tracking movement can match the velocity of the moving
stimulus without being perfectly in phase with it. Due to the latency or the delay of the
studied sensorimotor system, movements can lag behind the stimulus. In such a case,
the VR value can reveal errors even though subjects are tracking with the right speed a
target that is moving at a non-constant velocity, as in the present experiment. For these
reasons, velocity gains were also calculated following phase shift compensation. They
correspond to the velocity ratio computed on signals following phase shift
compensation.
The phase lag was computed, for each trial, by cross-correlation in time domain on
the entire signals of angular velocities of the stimuli and the effectors, i.e., either the
hand or the eyes. An optimization routine (based on the Matlab® ‘xcorr’ function)
computed for each trial the correlation between both signals for each possible phase
shift (with steps of 8 ms) in both directions. The phase lag was the induced phase shift
162 for the best-measured correlation. Then, the effect of the lag on the effector
displacements was compensated for extracting the lag value from the data. Positive lag
value indicates that the movement lags behind the stimulus. A gain close to 1 after
phase shift compensation would indicate that the subject tracked the target at the right
speed. Conversely, a gain different from 1 would indicate that the dissimilarity between
the compared signals is not only of temporal origin but is also due to the fact that the
effector is not tracking the stimulus with the appropriate velocity. In the present
experiment, a greater lag was expected between the finger and the target in the ocular
condition than in the vestibular condition. The phase lag compensation should therefore
affect to a greater extent the results obtained in the ocular condition than in the
vestibular condition.
Angular error and reaction time
In all conditions, finger and target position signals with respect to the trunk were
used to analyze movement accuracy. The current angular error was defined as the angle
separating the hand or the eyes (the latter in the ocular and combined conditions) and
the target throughout movement execution. The origin used to compute the angles was
the platform rotation axis, which coincided with the vertical axis of the subject’s head.
The error was positive when the hand or the eyes were ahead of the target and negative
when they lagged behind it. The final hand angular error was also calculated. It was
defined as the angle between the target and the index finger, after hand movement offset
(i.e., when hand velocity dropped under 1° s-1). Hand reaction time was calculated on
the basis of both hand movement initiation time and rotation initiation time. Movement
onsets were detected using a 1° s-1 criterion (backward search from peak velocities).
Movement decomposition
For each trial, analyses were performed on stimuli movement segments of varying
lengths. The smallest segment was one tenth of the entire movement; the largest was the
whole movement. These analyses revealed that the VR varied during the movements.
The mean VR of three of the analyzed segments appeared to be most representative of
subjects’ performance under different experimental conditions and will be presented
here. These segments are: total movement, and the acceleration and deceleration phases
of the stimuli. Since any small disparities between target and finger motion (in relative
velocity) at the beginning and the end of the movements had a great effect on the
163 resulting VR values, the first tenth and the last tenth of the movements were
respectively excluded from acceleration and deceleration phase analyses.
Statistical analyses
Analyses of variance (ANOVAs) with repeated measures were used to test the
effects of the 3 experimental conditions and of the 12 rotation frequencies on the
dependent variables. The only difference between the velocity gain and VR variables
was the phase shift suppression during the gain computation. Using the phase shift
cancellation as a new variable with two levels (without cancellation (VR), and with
cancellation (gain)), it was possible to test its effect with a 2 (shift cancellation) x 3
(experimental conditions) x 12 (rotations frequencies) ANOVA.
Significant effects were further analyzed with the Fisher's protected LSD post-hoc
method. The advantage of the protected LSD method is that it provides the least
difference between values from a given set that is necessary to reach in order to be
deemed significantly different. The level of significance was set at P < 0.05 in all
analyses.
Results
Hand movement velocity ratio
The rotation frequencies and the conditions had marked effects on tracking arm
movements when VR was averaged on the whole stimulus movement (Figs. 4 and 5).
This was confirmed by the significant condition x frequency interaction (F(22,132) =
4.17, P < 0.001, LSD = 0.19 (from the log(VR), Fig. 4A). Post-hoc analyses showed
that VR increased in both the ocular and the vestibular conditions as rotation
frequencies increased (Ps < 0.05). This increase started at a moderate frequency in the
ocular condition (0.23 Hz) and from the smallest tested frequency in the vestibular
condition (0.05 Hz). Conversely, in the combined condition, the VR remained stable at
around 0.8, with VR significantly greater at 0.2 Hz than at 0.07, 0.08 and 0.1 Hz
(p<0.03). A main effect of the experimental conditions was also observed. VR was
significantly greater in the ocular than in both the combined condition (for all
frequencies but 0.2 Hz, P < 0.05) and the vestibular condition (for all frequencies,
P < 0.05). Lastly, in 8 of the 12 tested frequencies, VR was statistically different in the
vestibular and combined conditions (P < 0.05, no differences was found at 0.07 Hz, 0.1
Hz, 0.3 Hz and 0.32 Hz).
164
Figure 4. Average hand velocity ratios in the three conditions and twelve tested frequencies, for (A) the whole movement, (B) the acceleration phase, and (C) the deceleration phase of the rotations. Plotted values are the logs of the VR, the actual VR values correspond to the left axis which is labelled with a logarithmic scale, and the logs of the VR values correspond to the right axis which is labelled with a linear scale. For the purpose of comparison between the conditions, the scales of the graphs were kept at a fixed value. As a result, some differences between the conditions may be difficult to see. The vertical bars indicate between-subject standard deviations.
165
The effects of frequency and condition on the VR differed largely between the
acceleration and deceleration phases of the hand tracking movements (Fig. 4B and 4C).
During the acceleration phase, hand tracking was of good quality under both the
vestibular and combined conditions in all tested rotation frequencies, VR being close to
1 (Fig. 4B). Nevertheless, in these conditions, the VR was significantly smaller
(although marginally) at 0.05 Hz than at frequencies greater than 0.08 Hz (P < 0.05).
Conversely, in the ocular condition, the rotation frequency had a great effect on the VR
during the acceleration phase. The VR, which was 0.92 for the lowest frequencies (0.05
and 0.07 Hz), started to significantly decrease as rotation frequencies increased at 0.15
Hz (P < 0.03), dropping to 0.21 for the highest frequency. The ANOVA showed that
this frequency x condition interaction was significant (F(22,132) = 59, P < 0.001, LSD
= 0.09 (from the log(VR)). VR was significantly lower in the ocular condition than in
the vestibular and combined conditions for frequencies above 0.1 Hz (P < 0.03).
The ANOVA also showed a significant frequency x condition interaction on the
tracking mean VR during the deceleration phase (F(22,110) = 9.47, p<0.001,
LSD = 0.25 (from the log(VR)). The effects were radically different from those
observed in the acceleration phase (see Fig. 4C). In the vestibular condition, hand-
tracking movements were characterized by small VR values in the deceleration phase,
as small as 0.40 in the lowest rotation frequency. The VR slowly increased as the
frequency increased, but remained of small magnitude until the frequencies reached
high values (0.32 Hz). Above 0.26 Hz the VR increased markedly, reaching 1.2 at
0.34 Hz (significant increase from 0.08 Hz, P < 0.002). In the ocular condition, VR was
higher than in both other conditions for all frequencies during the deceleration. VR
increased as rotation frequencies increased, contrary to the acceleration where it
decreased. It was around the appropriate value of 1 in the lowest frequencies (i.e., 0.05,
0.07 and 0.08 Hz) but reached a value as high as 2.2 in the greatest tested frequency
(significant increase from 0.15 Hz, P < 0.02). This VR rate of rise was higher in the
vestibular condition than in the ocular condition. Finally, in the combined condition, the
frequency did not have a marked effect on VR, which remained more or less around
0.75. Nevertheless, post-hoc analyses showed that VR was significantly lower at 0.23
Hz than at 0.05 Hz and 0.34 Hz (P < 0.05), but this difference was marginal. VR in the
combined and vestibular were significantly different in all frequencies but 0.2 Hz to
0.3 Hz.
166
Figure 5. Stimuli and mean arm movement velocity profiles from a typical subject in the different experimental conditions. Left panel: frequency of 0.32 Hz in the ocular condition. Middle panel: frequency of 0.07 Hz in the vestibular condition. Right panel: 0.34 Hz in the combined condition. We can see a considerable lag of the hand in the ocular condition, an arm tracking movement that underestimated the stimulus in the vestibular condition (at low frequency), and a good temporal and kinematics performance in the combined condition.
Hand lags and hand movement gain following phase shift compensation
Compensating for the phase shift between hand and target motion velocity signals
allowed us to determine the degree to which the velocity ratio errors revealed in the
previous analyses were due to lags between arm and stimulus displacements, or rather
to inappropriate velocity of the hand movement. Here, lags refer to the phase shifts
during task executions, which can differ from latencies (or reaction times), which are
the initial delay between the initiation of target and hand movements.
The frequency and the condition had marked effects on the lags (see Fig. 6). This
effect was attested to by the significant frequency x condition interaction (F(22,132) =
8.52, P < 0.001, LSD = 77 ms). For the combined condition alone, the lags remained
stable around the null value in all tested frequencies (no significant difference between
frequencies, P > 0.05). For the vestibular condition, the measured lags showed that the
hand led the stimulus in the lowest tested frequencies. The lag values were significantly
lower in the vestibular conditions than in the combined condition below 0.12 Hz (P <
0.05). For this frequency and also those that were higher, the lags were not statistically
different between these conditions and were close to 0. In the vestibular condition,
movement execution was of good quality during the initial part of the movement (as
witnessed by VR analyses). However, the capacity to determine body rotation
diminished during the deceleration. The hand started to decelerate slightly before the
stimulus and came to a rest while the stimulus was still moving (see Fig. 5 for an
167 illustration). Therefore, the hand leads showed in the vestibular condition did not result
from anticipatory hand movement responses to the stimulus but rather from a great
underestimation of body motion velocity during the deceleration phase. This was
especially the case in the lowest tested frequencies. Post-hoc analyses showed that the
lags were significantly higher in the ocular condition than in both the vestibular and the
combined conditions for all frequencies (P < 0.05) but the two lowest frequencies in the
latter condition. In the ocular condition, the lags remained stable around 130 ms
whatever the frequency, post-hoc analyses only showing a significant difference
between the lags measured in the 0.07 Hz (55 ms) and 0.34 Hz (195 ms) conditions
(P < 0.02).
Figure 6. Lags between stimulus and hand displacements, computed by cross-correlation in time-domain. Positive values indicate that the hand was lagging behind the stimulus. In the vestibular condition, negative lags were due to the fact that the hand started to decelerate before the stimulus and came to a rest while the stimulus was still moving. The vertical bars indicate between-subject standard deviations.
Gain and VR comparison resulted in a triple interaction shift cancellation x
condition x frequencies in the acceleration phase (F(22, 110)=43.12, P < 0.001, LSD =
0.1 (from the log of VR and gain)) and in the deceleration phase (F(22, 110)=26.6,
168 P < 0.001, LSD = 0.07 (from the log of VR and gain)). Phase shift occurrence had no or
only small effects on the VR in the vestibular and combined conditions but had a
marked effect in the ocular condition. Indeed, in the ocular condition, phase shift
compensation greatly reduced and cancelled out the frequency effect observed in the
acceleration and the deceleration phases, respectively (Fig. 7, left panels). Post-hoc
analysis showed that VR and gain significantly differed in all frequencies of the ocular
condition but the smallest (i.e. 0.05 Hz, P < 0.01). After phase shift compensation, the
tracking velocity gain was slightly smaller than 1 in the acceleration phase (especially at
high frequencies), and very close to 1 in the deceleration. Therefore, the poor tracking
quality observed in the ocular condition was mainly due to a lag between the stimulus
motion and the hand response.
Figure 7. Mean hand velocity ratio and gain in the three conditions (before and after lag compensation) during the acceleration phase (A) and the deceleration phase (B) of the rotations. Plotted values are the logs of the VR, the actual VR values correspond to the left axis which is labelled with a logarithmic scale, and the logs of the VR values correspond to the right axis which is labelled with a linear scale. In the ocular condition, after phase shift compensation (gain), no frequency effect was present, contrary to the VR. Hand and target movements had closed kinematics characteristics, but were separated by a great temporal delay (the target leading the hand). No marked differences appeared between VR and gain in the other conditions, the phase shift cancellation having no positive effect on the results. For the purpose of comparison between the conditions, the scales of the graphs were kept at a fixed value. As a result, some differences between the conditions may be difficult to see.
In the acceleration phase of the vestibular condition, VR and gain differed
significantly in the small frequencies only (from 0.05 Hz to 0.15 Hz, P < 0.015), VR
being closer to 1 than the gain (Fig. 7, middle panels). This suggests that the errors
169 observed in low frequency conditions resulted from an inappropriate hand tracking
velocity rather than from a simple delay between the hand and the stimulus. Greater VR
with respect to the gain is in agreement with the results of the negative lags showed
above for the low frequencies in the vestibular condition. As subjects underestimated
body rotation velocity for these frequencies, they started to decelerate and came to a rest
before the stimulus. In the vestibular condition, phase shift compensation had no
significant effect on VR during the deceleration phase for frequencies between 0.12 Hz
and 0.3 Hz (P > 0.05), but significantly affected VR for the other frequencies (P
< 0.05) (the differences being smaller than 0.055, they can hardly be seen in the Fig 7
because of the scales of the graphs). Therefore, the gain remained small in all rotation
frequencies but the greatest (above 0.26 Hz).
Finally in the combined condition, the gain and VR remained relatively stable
between 0.8 and 1 in both the acceleration and the deceleration phases (Fig. 7, right
panels). The phase shift compensation had only moderated effects on the VR. Post-hoc
analyses showed that the VR was significantly smaller than the gain at 0.2 Hz
(P < 0.03) in the acceleration phase, and was significantly greater than the gain between
0.15 Hz and 0.25 Hz in the deceleration phase. However the differences between VR
and the gain did not exceed 0.08. As it can be seen in Fig. 7, the gain in the ocular
condition was frequently closer to 1 than both the gain and VR in the combined
conditions. This was the case for all frequencies in the deceleration phase and for all
frequencies smaller than 0.12 Hz in the acceleration phase, with significant difference
between both conditions at these frequencies (P < 0.05).
Hand tracking angular error
The error in hand movement tracking varied as a function of the stimulus
frequency and the experimental condition. This can be seen in Fig. 8, which, for the
purpose of clarity, only presents the errors obtained with the 3 lowest and the 3 largest
rotation frequencies. In the ocular condition, a small error was observed throughout the
movements performed with low rotation frequencies. For the large rotation frequencies,
the errors rapidly increased during the initial phase of the movement (i.e., acceleration)
and reached great magnitudes (up to -20°). However, these errors decreased rapidly
during the deceleration phase and had positive values towards the end of the movements
(hand over tracking the target). For the ocular condition, the variations of the errors in
170 the acceleration and deceleration phases are therefore in concordance with a lag in the
arm motor response with respect to the moving target.
Figure 8. Mean hand tracking angular error evolution during the relative target-body motion for the lowest and the greatest tested frequencies, in all conditions. For the purpose of clarity, only the errors obtained with the 3 lowest and the 3 largest rotation frequencies are presented.
In the vestibular condition, the stimulus frequencies had only a negligible effect on
the hand angular error during the acceleration phase (mean over tracking of 1.5°).
However, a marked frequency effect was observed during the deceleration phase (see
middle panel of Fig. 8). For the greatest frequencies, the hand exceeded stimulus
position, as witnessed by the positive errors that developed in the second half of the
movements. At lower frequencies, on the contrary, the hand largely lagged behind the
target (errors reaching 17° in the smallest frequency). In the combined condition, and
similarly to the vestibular condition, the angular error was small during the initial phase
of the movements. Errors developed during the deceleration phase, the hand being
lagged by the target. This error increased as rotation frequency decreased.
171
Figure 9. Terminal angular error and reaction time. Mean terminal angular errors in all conditions and tested frequencies (A) and reaction time averaged over all tested frequencies (B). Reaction times were significantly lower when the conditions stimulated the vestibular apparatus. The vertical bars indicate between-subject standard deviations.
An ANOVA performed on the terminal hand error revealed a significant
frequency x condition interaction (F(22,132) = 7.73, P < 0.001, LSD = 3.4°). The
magnitude of the movements increased as the frequencies increased in all conditions,
but this increase was greatest in the vestibular condition (see Fig. 9A). Post hoc
analyses showed that the errors significant increased from 0.07 Hz in the vestibular
condition, and only from 0.15 Hz in the both the ocular and combined conditions (P <
0.05). The difference between the terminal angular errors for low and high frequencies
was as high as 23° in the vestibular condition (from -17° to 6° respectively). This
difference was only 7° in the ocular condition, being -4° and 3° respectively, for the
172 lowest and the highest frequencies. In the combined condition, the difference between
the terminal angular errors for low and high frequencies was also 7° (from -11° to -4°).
The effect of rotation frequency on the terminal hand error was therefore smaller in both
conditions where subjects tracked the target with the eyes than in the vestibular
condition, where no pursuit eye movement was required. These errors, which were
dependent on the rotation frequencies, were smallest in the ocular condition.
Reaction time
For the lowest rotation frequencies, the required finger velocity at movement onset
was too small to be distinguished from the velocity signal issued from hand oscillation
while subjects attempted to keep the hand still in space. We surmise that this caused late
detection of finger movement onset and therefore an overestimation of arm reaction
time for the movements performed at low rotation frequencies. Consequently, the
absolute reaction time values obtained in the lowest rotation frequencies are presumably
not very representative. This bias decreased when the frequencies increased. However,
since this bias is similar across all experimental conditions, it should have no effect on
the difference in reaction times between the different conditions. The mean arm
movement reaction time was higher in the ocular condition (mean = 434 ms) than in
both the vestibular and combined conditions (global mean = 95 ms; F(2,12) = 98.3,
P < 0.001; LSD = 60 ms). No significant difference appeared between reaction times in
the vestibular and combined conditions (P > 0.05, see Fig. 9B).
Ocular velocity ratio
In both the ocular and the combined conditions, subjects tracked with their eyes
the lit target that moved with respect to their body. For these conditions, ocular
movements were analyzed to determine whether the quality of pursuit eye movements
influenced the quality of hand tracking movements. Eye movement velocity ratio could
not be computed in the vestibular condition as the subjects were to gaze at a chair-fixed
target during body rotation (which did not require eye movement).
For the lowest frequencies, the ocular VR was close to 1 in both the acceleration
and deceleration phases of the vestibular and combined conditions. However, VR was
affected by the increase in frequencies (Fig. 10). The effect was similar to that observed
173 on hand tracking movements: during the acceleration phase, the ocular VR decreased
with the frequency, whereas in the deceleration phase, it increased. The variations as a
function of frequency of the ocular VR were greater in the ocular condition than in the
combined condition. This was revealed by the significant frequency x condition
interactions in both the acceleration phase (F(11,66) = 11.5, P < 0.001, LSD = 0.14
(from the log(VR)) and the deceleration phase (F(11,44) = 2.3, P < 0.05, LSD = 0.12
(from the log(VR)).
During the acceleration, the ocular VR was generally closer to 1 in the combined
condition than in the ocular condition. This was confirmed by the post-hoc analyses that
showed that VR was significantly greater in the ocular condition than the combined
condition in all frequencies greater than 0.07 Hz but 0.12 Hz. During the deceleration
phase, VR of both conditions differed significantly at 0.23 Hz, 0.32 Hz and 0.34 Hz;
VR being closer to 1 in the combined condition than in the ocular condition. Therefore,
the quality of the pursuit eye movement was generally greater when vestibular
stimulation was present than when it was absent. Increasing rotation frequency
diminished the quality of pursuit eye movement in both conditions, but the presence of
the vestibular signal in the combined condition reduced this effect.
174
Figure 10. Velocity ratios (VR) of eye tracking in all tested frequencies during the acceleration (A) and deceleration (B) phases, in both conditions where eye movements were required. Plotted values are the logs of the VR, the actual VR values correspond to the left axis which is labelled with a logarithmic scale, and the logs of the VR values correspond to the right axis which is labelled with a linear scale. The stimulus frequency significantly affected the eye tracking VR in both the ocular and combined conditions and in both phases of the tracking responses. The vertical bars indicate between-subject standard deviations.
Discussion
The main goal of this experiment was to determine the contribution of vestibular
and visuo-oculomotor signals in controlling compensatory arm movements produced to
prevent hand-in-space motion during whole-body rotations. To achieve this, we
compared the quality of arm movements in conditions where either or both signals were
available. The results showed that vestibular and visuo-oculomotor information had
different effects on the temporal and spatial characteristics of the hand tracking. These
differences accentuate the interest of studying their complementarities in controlling
arm movements. We will summarize and comment on the respective specificities of
175 ocular and vestibular control of arm movements in the present experimental context. By
comparing subjects’ performance when vestibular and visuo-oculomotor signals were
available to when they could only be used in isolation, it will then be possible to discuss
the nature of the vestibular and visuo-oculomotor fusion in arm motor control.
Vestibulo-manual control
Over the entire movement execution, subjects' hand tracking movement
underestimated stimulus rotation by about 20% in the vestibular condition. Similar
underestimation has been reported in vestibularly-evoked perception of self-motion
magnitude when no feedback on accuracy was given to the subjects (Blouin et al.
1995a,b,c; Blouin et al. 1997, Féry et al. 2004; Israël et al. 1993; Nasios et al. 1999).
However, analyses of the entire movements masked a clear and marked difference
between the quality of tracking during the acceleration and the deceleration phases of
the movements. During the acceleration phase, the arm movement matched the spatio-
temporal characteristics of the body motion, whatever the rotation frequency. The nul
(or negative) lags and low reaction times observed in this condition confirm the short
latency of vestibularly-evoked arm motor responses that has been reported in previous
studies (Baldissera et al. 1990; Bresciani et al. 2002b; Britton et al. 1993). During the
deceleration phase, however, the tracking movement VR was generally low, ranging
from 0.4 to 0.6 for rotation frequencies under 0.23 Hz. Cancelling the phase shift
between arm and target signals had no positive effect on the velocity gain. Therefore,
the low VR observed during the deceleration phase was due to inaccuracy in detecting
stimulus motion rather than to a lag between stimulus and hand motion. Body rotation
underestimations during low rotation frequencies have already been reported and
explained by the high-pass transfer characteristics of the vestibular system (Fernandez
and Goldberg 1971; Mergner et al. 1991). Interestingly, this effect was only observed in
body deceleration in the present experiment. Errors in processing vestibular signals
during body deceleration could therefore explain the underestimation of vestibularly-
sensed passive whole-body rotations that has previously been reported, even during
moderately high rotation frequencies.
The fact that the body rotation frequency significant affected the tracking arm
movements during the deceleration phase only, and not also during the acceleration, was
somewhat unexpected. The small tracking errors observed during the acceleration
176 combined with the large rotation underestimation at low and moderate frequencies
during the deceleration could suggest that perception of body displacement is more
accurate for transient vestibular stimulations than for sustained stimulations. Also, as
attentional resources are required to accurately monitor changes in body orientation
through vestibular inputs (Yardley et al. 1999), it is also possible that subjects'
attentional level was greater at beginning of the trials to detect the onset and the
dynamic properties of the body rotations, than afterwards. The fact that mental state can
have an influence on the VOR gain (McKinley and Peterson 1985) gives support to this
possibility. Intervention of cognitive processes for detecting low frequency body
rotations was previously suggested by Becker and colleagues (2000).
Passive forces could have also contributed to the better tracking accuracy during
the acceleration phase than during the deceleration. According to such a scenario,
subjects could have similarly underestimated body rotation during the acceleration and
deceleration phases (except in the highest rotation frequencies). However, the
underestimation during acceleration could have been compensated for by strong effect
of muscular stretching while the shoulder was returning towards its neutral position.
Indeed, during the acceleration phase, the subjects had to move the arm from a 30°
contralateral position to a straight-ahead position. Therefore, muscular stretches acted in
favor of returning the arm toward the central direction, that is in a direction similar to
the motor task requirements. Here, the vestibular signals would ensure accurate
detection of rotation onset but not an accurate spatial detection. Because of the arm’s
inertia, the rotation of the body is likely to have caused stretching of the upper limb
muscles. This could have also provided the CNS with short-latency proprioceptive
information about body motion. Moreover, sensory inputs from graviceptors embedded
in the abdominal viscera are known to give information about body rotation
(Mittelstaedt, 1992, 1995). Therefore, it is likely that non-vestibular information
contributed to the early arm tracking response during the whole-body rotations.
However, the tracking arm movement cannot be explained only by the arm’s
visco-elastic properties or other passive forces such as the arm’s inertia that, by nature,
act in such a way as to stabilize the hand in space during body motion. The fact that the
reaction times of the arm movement with respect to the trunk were not null in the
vestibular condition, suggests delays in sensorimotor control, which are a signature of
an active control of the arm movement by the SNC. Despite the fact that the forces
177 applied to the arm during the deceleration phase were similar in both the vestibular and
the combined conditions, a frequency effect was only found in the vestibular condition.
This suggests that the control of the tracking movements involved active sensorimotor
processes by the CNS. The slight over tracking found in the lowest frequencies of the
vestibular condition also argues for an active control of the movement. Active arm
movement control based on vestibular information has been evidenced in numerous
studies (Bresciani et al. 2002a,c; Bresciani et al. 2005; Feldman et al. 2003; Mars et al.
2003; Tunik et al. 2003). Among these studies are those that have shown online
modifications of the arm reaching trajectory following galvanic vestibular stimulation in
conditions where the body was kept steady (Bresciani et al. 2002a,c). Adaptive
modifications of the transfer function between vestibular input and the arm motor
output have been recently shown to have a great effect on the accuracy with which
subjects can both keep the arm stationary in space during body rotations and reach for
memorized visual targets during such rotations (Bresciani et al. 2005). The fact that the
vestibulo-manual relationship is under adaptive control provides further evidence of a
tight link between vestibular and arm motor systems and suggests active control by the
CNS of the arm movement during body motion.
Oculo-manual control
The way that oculo-manual tracking was affected by the stimulus frequencies is in
accordance with the published literature. The accuracy with which subjects controlled
their arm movements on the basis of visuo-oculomotor signals varied in relation to
rotation frequency and the phase of the movement. The acceleration phase of arm
movements in response to high-frequency rotations was characterized by a small
velocity ratio. On the contrary, during the deceleration phase, the velocity ratio was too
high and the hand preceded the decelerating target in space. The fact that the velocity
gain was close to 1 in both movement phases after phase shift compensation confirmed
the lag’s major role in the arm tracking error. Therefore, hand and target movements
had close kinematics characteristics, but were separated by a great temporal delay (the
target leading the hand by 130 ms, on average). This is in accordance with the
observation that the hand rapidly lagged behind the stimulus (errors up to 20°) during
the acceleration phase of the movement but was closed to the target at the end of the
movement (final angular errors were smaller than 4°). Thus, the arm motor system was
178 able to use the visuo-oculomotor signals generated during the pursuit eye movement to
produce arm movements that matched target velocity. However, the overall tracking
performance declined greatly in high-frequency conditions because of the known long
latency of the oculo-manual system. For instance, hand RT, which was 335 ms slower
in the ocular condition than in both conditions with body rotations, was particularly
harmful to the subjects’ performance when they were confronted with short stimulus
displacements (1.5 s for the shortest). The arm inertia, acting against the movements in
the ocular condition, likely contributed to the large hand tracking RTs that were
observed in this condition. The fact that the lags were smaller than the RTs suggests that
the effect of inertia was compensated for during the course of the movement.
Nevertheless, large lags were observed in all tested frequencies of this condition, even
in those that resulted in long movement durations (up to 10 s). Theoretically, in these
trials, subjects had enough time to compensate for the hand tracking RTs during the
course of the movement. Therefore, the lags computed in the ocular condition likely
resulted from latencies in the visuo-oculomotor arm system rather than from long RTs.
Vestibular and ocular complementarities in arm movement control
Overall, the hand tracking performance was of good quality when the visuo-
oculomotor and vestibular signals could provide information about the change of the
relative target-body displacement. This was true for both the acceleration and
deceleration phases of the movements, and in all tested rotation frequencies contrary to
what was observed in both the ocular and vestibular conditions. It clearly appeared that
kinematics errors were minimized when the visuo-oculomotor and vestibular sources of
information were jointly available (Fig. 5). In the combined condition, the arm tracking
movement was more closely related to the spatial characteristics of the stimulus than in
the vestibular condition (especially during the deceleration), and the hand movement
temporal parameters matched to a greater extent those of the stimulus than in the ocular
condition.
The question then arises as to whether the increased hand tracking performance in
the combined condition can be explained by a unimodal model or an additive model of
vestibular and visuo-ocular cues? Results showed that lags and reaction times of the arm
tracking response in the combined condition (around 0 ms and 100 ms, respectively)
were similar to those observed in the vestibular condition (Figs. 6 and 9). They were far
179 from corresponding to the averaged values measured when ocular or vestibular cues
were available only in isolation. On the other hand, the kinematics profiles of the
tracking movements (revealed by the gain, i.e. after phase shift compensation) in the
combined condition resembled those of the ocular condition; they did not correspond to
the average performance observed in the ocular and vestibular conditions. These results
appear to contradict both unimodal and additive models of vestibular and visuo-ocular
signals. However, one may wonder whether the additive model fails simply because a
response lag was needed to overcome the limb’s inertia to initiate the tracking arm
movement in the ocular condition but not in the combined and vestibular conditions.
However, such an hypothesis is not supported by the fact that the duration of the target
motion was long enough to fully compensate for the tracking reaction time in most of
the stimulus frequencies (e.g. stimulus durations ranged between 2 s and 10 s in 8 out
12 frequencies), and by the fact that averaging performance in the ocular and vestibular
conditions after removing the lag between the hand and the stimulus still generates
different kinematics profiles with respect to those observed in the combined conditions.
Also arguing against an additive model of ocular and vestibular signals integration is the
fact that, for frequencies greater than 0.34 Hz, the VRs and the gains of the combined
condition were even smaller than those in either the ocular or vestibular condition.
Theses observations argue against an additive model, even when using weighted
signals.
In the combined condition, because no phase lag was present, thanks to the
vestibular contribution (presumably in combination with non vestibular agents such as
passive forces), both spatial and temporal errors were reduced. Our results therefore
suggest that temporal and spatial parameters of the hand tracking movements during
whole-body rotation are specified independently using different signals. Temporal
parameters would be mainly adjusted on the basis of vestibular signals, and spatial
parameters would be essentially adjusted on the basis of visuo-oculomotor signals.
However, the fact that the VR was not optimal in the combined condition, contrary to
the gain in the ocular condition (i.e. after phase shift compensation), suggests that the
multisensorial integration of the visuo-oculomotor and vestibular signals is not perfect,
but rather is subject to errors (as opposed to the optimal numerical computation used to
compensate for the phase-shift in the ocular condition’s gain computation).
180
In the combined condition, predictive mechanisms are likely to have contributed,
along with the vestibular and visuo-oculomotor signal processing, to the zero lag
stimulus tracking by the hand. The control of manual and ocular tracking movements
based on prediction of the target motion has long been recognized (Bahill and
McDonald 1983; Poulton 1981; Vercher and Gauthier 1992; Xia and Barnes 1999). The
prediction is known to be enhanced when target motion is highly predictable, as the
sinusoidal velocity profile used in this experiment was. However, the effect of
prediction should be greater during the deceleration than during the acceleration as the
dynamic characteristics of the former can be inferred by those of the latter.
Angular error versus dynamic control
Dynamic VR analyses showed greater performance when the visuo-oculomotor
and vestibular sources of information were available than when they were used in
isolation. In the combined condition, VR was maintained to a correct value (between
0.8 and 1) during the whole movements. The hand angular error evolved slowly as the
movement unfolded (because of the VR that was slightly below one), but without a
sharp variation like those observed in the vestibular and ocular conditions. Nevertheless,
after the 60° stimulus displacements, the terminal hand angular errors were not
consistently lower in the combined condition than in other conditions. This may suggest
that performance optimization, and therefore the finality of the compensatory arm
movements during body rotations, consisted in the subjects reproducing the dynamic
characteristics of their body motion with their hand and not in controlling the position
of the hand in space.
Signals from the semi-circular canals are known to convey information about head
angular velocity, and ocular muscle proprioception (especially from palisade endings) is
known to provide eye motion information in combination with oculomotor efference
copy (Donaldson and Knox 1993; Gauthier et al. 1995). It is highly conceivable that the
parameter that is primarily used to inform about movement (i.e. velocity) also stands as
the primary parameter used to control movement. Controlling the dynamic of the
effectors rather than position has also been evidenced in oculomotor studies (e.g.,
vestibulo-ocular reflex, smooth pursuit, Robinson 1975; Bahill and Stark 1979;
Lisberger et al. 1987) and in postural studies (Jeka et al. 2004). Controlling hand motion
rather than hand position could also be the goal, for instance, of a waiter who loses his
181 balance while holding a tray loaded with glasses. Indeed, presumably, the best way to
prevent the glasses from falling in such a situation is to minimize hand acceleration in
space, regardless of the initial and final hand positions in space.
Eyes-hand movements: which interaction?
Although it was not the primary object of this study, our results make it possible to
look for similarities between arm and eye tracking movement control despite several
differences between the two systems. The comparison between the eye and arm
responses to rotation gains significance, given the divergent opinions on the degree to
which eye and arm motor control share similar or interactive processes (see Carey 2000
for a review).
In the ocular condition, both the ocular and manual VRs decreased as the
frequencies increased during the acceleration phase. During the deceleration phase,
ocular and manual VRs increased with rotation frequency. These effects were the result
of lags between stimuli and effectors displacements. Distinguishable effects of rotation
frequency were, however, observed on hand and eye tracking movements in the
combined condition: the frequency effect disappeared for manual tracking, but was only
reduced for ocular tracking. The difference in inertia between the arm and the eyes
could explain why the rotation frequencies had different effects on the manual and
ocular VRs. When the body was rotated, the arm inertia likely facilitated motion of the
hand with respect to the trunk. Thanks to mechanical properties of the eyes and to the
fact that the eyes were nearly aligned with the axis of rotation of the platform, the
inertial forces had small effects on the ocular movements. Then, despite facing similar
sensorial signals about body rotation, different lags could have been observed between
ocular and manual movements because of different inertial properties.
Various studies have shown close links between arm and gaze controls, based on
neurophysiological or behavioural observations. The arm movement has been reported
to influence the ocular displacements (Fisk and Goodale 1985; Gauthier et al. 1988;
Lackner 1975; Neggers and Bekkering 2000; Nanayakkara and Shadmehr 2003; van
Donkelaar et al. 2004; Vercher et al. 1996) but the reverse has also been reported
(Andersen et al. 1998; Battista et al. 1999; Henriques and Crawford 2002; van
Donkelaar 1997b). The fact that the hand movements did not mirror eye movements
182 may also suggests that the arm movements were not exclusively controlled by the
oculomotor signals generated during pursuit eye movements. It also suggests that if arm
proprioception influenced the eyes, then this influence had only a minor effect on the
accuracy of the pursuit eye movements. The contribution of arm muscle proprioception
to tracking eye movements would therefore be smaller when the hand is tracking the
target, as in the present experiment, than when the arm is used to move the target
(Gauthier and Hofferer 1976; Lackner 1975; Vercher and Gauthier 1992). Therefore,
the ocular and manual behavior observed in the combined condition of the present
experiment provides some supports to the segregated controllers hypothesis.
Conclusion
This study showed optimal hand tracking performance when the visuo-oculomotor
and vestibular signals provided information about relative hand-target motion. The use
of visuo-oculomotor and vestibular information to control the arm movements during
body motion could not be explained by either a unimodal integration model of both
sources of signals, or by a simple multimodal weighted additive model. The results
support a functional model in which vestibular and visuo-oculomotor signals have
different influences on the temporal and spatial aspects of hand movement
compensating for body motion. Vestibular signals would allow the arm movement to be
triggered with short latency in response to the change in relative body-target position.
The decline of the labyrinths’ capacity to signal this relative motion as the rotation
progresses would be counterbalanced by the visuo-oculomotor signals generated when
the subjects track the target with their eyes.
Acknowledgments
This work received financial support from the Centre National de la Recherche
Scientifique (ROBEA and Cognition and information processing Programs) and the
Centre National d’Etudes Spatiales. We would like to thank Frank Buloup for his
programming expertise. Thanks to anonymous reviewers for several helpful comments
and suggestions.
183 References
Andersen RA, Snyder LH, Batista AP, Buneo CA, & Cohen YE (1998). Posterior parietal areas specialized for eye movements (LIP) and reach (PRR) using a common coordinate frame. Novartis Found Symp 218, 109-122.
Angelaki DE (2004). Eyes on target: what neurons must do for the vestibuloocular reflex during linear motion. J Neurophysiol 92, 20-35.
Bahill AT & Stark L (1979). The trajectories of saccadic eye movements. Sci Am 240, 108-117.
Bahill AT & McDonald JD (1983). Smooth pursuit eye movements in response to predictable target motions. Vision Res 23, 1573-1583.
Baldissera F, Cavallari P, & Tassone G (1990). Effects of transmastoid electrical stimulation on the triceps brachii EMG in man. Neuroreport 1, 191-193.
Barnes GR (1982). A procedure for the analysis of nystagmus and other eye movements. Aviat Space Environ Med 53, 676-682.
Barnes GR & Eason RD (1988). Effects of visual and non-visual mechanisms on the vestibulo-ocular reflex during pseudo-random head movements in man. J Physiol 395, 383-400.
Batista AP, Buneo CA, Snyder LH, & Andersen RA (1999). Reach plans in eye-centered coordinates. Science 285, 257-260.
Becker W, Jurgens R, & Boss T (2000). Vestibular perception of self-rotation in different postures: a comparison between sitting and standing subjects. Exp Brain Res 131, 468-476.
Bent LR, McFadyen BJ, Merkley VF, Kennedy PM, & Inglis JT (2000). Magnitude effects of galvanic vestibular stimulation on the trajectory of human gait. Neurosci Lett 279, 157-160.
Bent LR, Inglis JT, & McFadyen BJ (2004). When is vestibular information important during walking? J Neurophysiol 92, 1269-1275.
Bloomberg J, Jones GM, Segal B, McFarlane S, & Soul J (1988). Vestibular-contingent voluntary saccades based on cognitive estimates of remembered vestibular information. Adv Otorhinolaryngol 41, 71-75.
Blouin J, Gauthier GM, van DP, & Vercher JL (1995). Encoding the position of a flashed visual target after passive body rotations. Neuroreport 6, 1165-1168.
Blouin J, Gauthier GM, & Vercher JL (1995). Failure to update the egocentric representation of the visual space through labyrinthine signal. Brain Cogn 29, 1-22.
Blouin J, Vercher JL, Gauthier GM, Paillard J, Bard C, & Lamarre Y (1995). Perception of passive whole-body rotations in the absence of neck and body proprioception. J Neurophysiol 74, 2216-2219.
184 Blouin J, Gauthier GM, & Vercher JL (1997). Visual object localization through vestibular and neck inputs. 2: Updating off-mid-sagittal-plane target positions. J Vestib Res 7, 137-143.
Bock O (1987). Coordination of arm and eye movements in tracking of sinusoidally moving targets. Behav Brain Res 24, 93-100.
Bresciani JP, Blouin J, Popov K, Bourdin C, Sarlegna F, Vercher JL, & Gauthier GM (2002). Galvanic vestibular stimulation in humans produces online arm movement deviations when reaching towards memorized visual targets. Neurosci Lett 318, 34-38.
Bresciani JP, Blouin J, Sarlegna F, Bourdin C, Vercher JL, & Gauthier GM (2002). On-line versus off-line vestibular-evoked control of goal-directed arm movements. Neuroreport 13, 1563-1566.
Bresciani JP, Blouin J, Popov K, Sarlegna F, Bourdin C, Vercher JL, & Gauthier GM (2002). Vestibular signal contributes to the online control of goal-directed arm movement. Current Psychology of Cognition 21, 263-280.
Bresciani JP, Blouin J, Vercher JL, & Gauthier GM (2005). On the nature of the vestibular control of arm reaching movements during whole-body rotations. Exp Brain Res 164, 431-441.
Britton TC, Day BL, Brown P, Rothwell JC, Thompson PD, & Marsden CD (1993). Postural electromyographic responses in the arm and leg following galvanic vestibular stimulation in man. Exp Brain Res 94, 143-151.
Carey DP (2000). Eye-hand coordination: eye to hand or hand to eye? Curr Biol 10, R416-R419.
Cohen B, Reisine H, Yokota JI, & Raphan T (1992). The nucleus of the optic tract. Its function in gaze stabilization and control of visual-vestibular interaction. Ann N Y Acad Sci 656, 277-296.
Day BL, Severac CA, Bartolomei L, Pastor MA, & Lyon IN (1997). Human body-segment tilts induced by galvanic stimulation: a vestibularly driven balance protection mechanism. J Physiol 500, 661-672.
de Brouwer S, Missal M, Barnes G, & Lefevre P (2002). Quantitative analysis of catch-up saccades during sustained pursuit. J Neurophysiol 87, 1772-1780.
Donaldson IM & Knox PC (1993). Evidence for corrective effects of afferent signals from the extraocular muscles on single units in the pigeon vestibulo-oculomotor system. Exp Brain Res 95, 240-250.
Engel KC, Anderson JH, & Soechting JF (2000). Similarity in the response of smooth pursuit and manual tracking to a change in the direction of target motion. J Neurophysiol 84, 1149-1156.
Feldman AG, Paquet N, & Lamarre Y. Role of the vestibular in trunk-assisted reaching movements. Society for Neuroscience. Program No.597.18 . 2003. Washington, DC.
185 Fernandez C & Goldberg JM (1971). Physiology of peripheral neurons innervating semicircular canals of the squirrel monkey. II. Response to sinusoidal stimulation and dynamics of peripheral vestibular system. J Neurophysiol 34, 661-675.
Fery YA, Magnac R, & Israel I (2004). Commanding the direction of passive whole-body rotations facilitates egocentric spatial updating. Cognition 91, B1-10.
Fisk JD & Goodale MA (1985). The organization of eye and limb movements during unrestricted reaching to targets in contralateral and ipsilateral visual space. Exp Brain Res 60, 159-178.
Fitzpatrick RC, Wardman DL, & Taylor JL (1999). Effects of galvanic vestibular stimulation during human walking. J Physiol 517, 931-939.
Fukushima K (2003). Roles of the cerebellum in pursuit-vestibular interactions. Cerebellum 2, 223-232.
Gauthier GM & Hofferer JM (1976). Eye tracking of self-moved target in the absence of vision. Exp Brain Res 26, 121-139.
Gauthier GM, Vercher JL, Mussa IF, & Marchetti E (1988). Oculo-manual tracking of visual targets: control learning, coordination control and coordination model. Exp Brain Res 73, 127-137.
Gauthier GM, Vercher JL, & Blouin J (1995). Egocentric visual target position and velocity coding: role of ocular muscle proprioception. Ann Biomed Eng 23, 423-435.
Henriques DY & Crawford JD (2002). Role of eye, head, and shoulder geometry in the planning of accurate arm movements. J Neurophysiol 87, 1677-1685.
Honda H (1990). The extraretinal signal from the pursuit-eye-movement system: its role in the perceptual and the egocentric localization systems. Percept Psychophys 48, 509-515.
Howard IP (1997). Interactions within and between the spatial senses. J Vestib Res 7, 311-345.
Israel I, Fetter M, & Koenig E (1993). Vestibular perception of passive whole-body rotation about horizontal and vertical axes in humans: goal-directed vestibulo-ocular reflex and vestibular memory-contingent saccades. Exp Brain Res 96, 335-346.
Jeannerod, M. (1981). La découverte de la fonction vestibulaire. Acta Oto-Rhino-Laryngologica 35, 975-1006.
Jeka J, Kiemel T, Creath R, Horak F, & Peterka R (2004). Controlling human upright posture: velocity information is more accurate than position or acceleration. J Neurophysiol 92, 2368-2379.
Kanai R, van der Geest JN, & Frens MA (2003). Inhibition of saccade initiation by preceding smooth pursuit. Exp Brain Res 148, 300-307.
186 Lackner JR (1975). Pursuit eye movements elicited by muscle afferent information. Neurosci Lett 1, 25-28.
Lisberger SG, Morris EJ, & Tychsen L (1987). Visual motion processing and sensory-motor integration for smooth pursuit eye movements. Annu Rev Neurosci 10, 97-129.
Lisberger SG & Sejnowski TJ (1992). Motor learning in a recurrent network model based on the vestibulo-ocular reflex. Nature 360, 159-161.
Mars F, Archambault PS, & Feldman AG (2003). Vestibular contribution to combined arm and trunk motion. Exp Brain Res 150, 515-519.
McKinley PA & Peterson BW (1985). Voluntary modulation of the vestibulo-ocular reflex in humans and its relation to smooth pursuit. Exp Brain Res 60, 454-464.
Mergner T, Siebold C, Schweigart G, & Becker W (1991). Human perception of horizontal trunk and head rotation in space during vestibular and neck stimulation. Exp Brain Res 85, 389-404.
Mergner T, Nasios G, Maurer C, & Becker W (2001). Visual object localisation in space. Interaction of retinal, eye position, vestibular and neck proprioceptive information. Exp Brain Res 141, 33-51.
Mittelstaedt H (1992). Somatic versus vestibular gravity reception in man. Ann N Y Acad Sci 656, 124-139.
Mittelstaedt H (1995). Evidence of somatic graviception from new and classical investigations. Acta Otolaryngol Suppl 520, 186-187.
Nanayakkara T & Shadmehr R (2003). Saccade adaptation in response to altered arm dynamics. J Neurophysiol 90, 4016-4021.
Nashner LM (1971). A model describing vestibular detection of body sway motion. Acta Otolaryngol 72, 429-436.
Nashner LM & Wolfson P (1974). Influence of head position and proprioceptive cues on short latency postural reflexes evoked by galvanic stimulation of the human labyrinth. Brain Res 67, 255-268.
Nasios G, Rumberger A, Maurer C, & Mergner T (1999). The location of visual objects in space following vestibular stimulation. In Current oculomotor reseach, eds. Becker W, Deubel H, & Mergner T, Dordrecht.
Neggers SF & Bekkering H (2000). Ocular gaze is anchored to the target of an ongoing pointing movement. J Neurophysiol 83, 639-651.
Poulton EC (1981). Human manual control. In Handbook of Physiology, eds. Brookhart JM & Mountcastle JM, pp. 1337-1398.
Robinson DA (1975). Oculomotor control signals. In Basic mechanisms of ocular motility and their clinical implications, ed. Lennerstrand G B-RP, pp. 337-374. Oxford.
187 Robinson DA (1981). Control of eye movements. In Handbook of Physiology, eds. Brookhart JM & Mountcastle JM, pp. 1275-1320.
Schweigart G, Maurer C, & Mergner T (2003). Combined action of smooth pursuit eye movements, optokinetic reflex and vestibulo-ocular reflex in macaque monkey during transient stimulation. Neurosci Lett 340, 217-220.
Tunik E, Poizner H, Levin MF, Adamovich SV, Messier J, Lamarre Y, & Feldman AG (2003). Arm-trunk coordination in the absence of proprioception. Exp Brain Res 153, 343-355.
van Donkelaar P, Gauthier GM, Blouin J, & Vercher JL (1997). The role of ocular muscle proprioception during modifications in smooth pursuit output. Vision Res 37, 769-774.
van Donkelaar P (1997). Eye-hand interactions during goal-directed pointing movements. Neuroreport 8, 2139-2142.
van Donkelaar P, Siu KC, & Walterschied J (2004). Saccadic output is influenced by limb kinetics during eye-hand coordination. J Mot Behav 36, 245-252.
Vercher JL & Gauthier GM (1990). Eye-head movement coordination: vestibulo-ocular reflex suppression with head-fixed target fixation. J Vestib Res 1, 161-170.
Vercher JL & Gauthier GM (1992). Oculo-manual coordination control: ocular and manual tracking of visual targets with delayed visual feedback of the hand motion. Exp Brain Res 90 , 599-609.
Vercher JL, Gauthier GM, Guedon O, Blouin J, Cole J, & Lamarre Y (1996). Self-moved target eye tracking in control and deafferented subjects: roles of arm motor command and proprioception in arm-eye coordination. J Neurophysiol 76, 1133-1144.
Welgampola MS & Colebatch JG (2001). Vestibulospinal reflexes: quantitative effects of sensory feedback and postural task. Exp Brain Res 139, 345-353.
Xia R & Barnes G (1999). Oculomanual Coordination in Tracking of Pseudorandom Target Motion Stimuli. J Mot Behav 31, 21-38.
Yardley L, Gardner M, Lavie N, & Gresty M (1999). Attentional demands of perception of passive self-motion in darkness. Neuropsychologia 37, 1293-1301.
Zee D. (1981). The vestibulo-ocular reflex: clinical concepts. In Models of oculomotor behavior and control, ed. BL Zuber.
CHAPITRE VII. Conclusion
Chacune de nos expérimentations étant déjà discutée dans les chapitres qui s’y
rattachent, nous nous limiterons ici à la synthèse des résultats autour de deux éléments
essentiels de notre problématique, qui sont la caractérisation du niveau d'intégration de
l'information vestibulaire d’une part et le support éventuel de cette intégration par des
modèles internes d’autre part. Avant cela, nous verrons l’intérêt d’un contrôle des
mouvements du bras qui est actif et qui repose sur les signaux vestibulaires plutôt que
sur les signaux proprioceptifs. Enfin, nous proposerons quelques perspectives de
recherche qui paraissent pertinentes au regard des questions soulevées au fil de nos
interprétations.
1.1. Synthèse des principaux résultats
1.1.1. Un contrôle actif des mouvements du bras lors
d’une rotation du corps
L'objectif essentiel de nos travaux était de préciser au mieux le rôle du système
vestibulaire dans le contrôle de la motricité brachiale. Son implication avait déjà été
mise en évidence lors de mouvements d'atteinte dirigés vers un point fixe de l'espace au
cours desquels un déplacement imprévisible du corps survenait (voir chapitre 3.3.2.,
p.53). Cependant dans une telle situation, des forces externes et passives s'appliquent
sur le bras du fait du déplacement du corps. Ces forces favorisent l'atteinte d'un point
fixe dans l'espace. Il était donc important, avant tout autre considération, de montrer que
les ajustements du mouvement produits en présence d'une rotation du corps ne sont pas
la conséquence des forces externes et passives qui s'appliquent sur le bras. Les
enregistrements électromyographiques que nous avons réalisés (chapitre III) montrent
qu'un contrôle actif du mouvement par le SNC est présent. De plus, les sorties du
modèle biomécanique (chapitre V) montrent que ce contrôle actif est indispensable à la
réussite de la tâche. L’absence de ce contrôle actif entraîne une déviation de la
trajectoire qui met en péril l'atteinte d'une cible fixe par rapport au corps, mais qui est
insuffisante pour permettre l'atteinte d'une cible fixe par rapport à l'espace. Il est donc
nécessaire que les effets de la rotation sur le mouvement et sur la relation spatiale
189 corps/cible (lorsque la cible est fixe par rapport à l'espace) soient pris en compte lors de
la génération de la commande motrice.
1.1.2. Quelle place pour les informations
proprioceptives dans nos études
Dans nos expérimentations réalisées avec des sujets sains, le rôle (peu connu) de
la proprioception peut être une limite à nos interprétations. En effet, les informations
proprioceptives pourraient être à l’origine de comportements que l’on attribue aux
informations vestibulaires. L'expérience s’intéressant à la fusion des signaux
vestibulaires et visuo-oculomoteurs (chapitre VI) montre que le SNC peut contrôler les
aspects temporels et spatiaux du mouvement du bras en s’appuyant sur plusieurs
sources d’informations simultanément. Cibler le rôle des informations proprioceptives
et celui des informations vestibulaires dans le contrôle des mouvements du bras
implique donc de traiter différemment l’impact de chacune de ces sources
d’informations sur les aspects temporels et cinématique du contrôle du mouvement.
Voyons tout d’abord dans quelle mesure l’information proprioceptive pourrait
permettre de contrôler les mouvements du bras dans des délais plus brefs que ceux
permis par les informations vestibulaires. Dans la tâche de stabilisation des expériences
présentées aux chapitres III et VI, de nombreux signaux somesthésiques étaient présents
(dont les signaux proprioceptifs du bras) en plus des signaux vestibulaires. Nous
pensons qu’il est peu probable que les signaux somesthésiques aient permis de coder
précisément l'amplitude et la cinématique d'un déplacement, tel que requis par la tâche.
Cependant, les signaux proprioceptifs peuvent permettre de détecter le début d'une
rotation du corps, que ce soit par le mouvement bras/corps dû à l'inertie, par les
récepteurs cutanés de l'ensemble du corps ou par des gravicepteurs somesthésiques.
Cette détection pourrait être à l’origine des faibles latences observées pour les
ajustements brachiaux dans cette tâche de stabilisation (cela ne remet cependant pas en
cause le modèle d'intégration mis en avant dans l’expérience s’intéressant à la fusion
multisensorielle, chapitre VI). Dans l'expérience au cours de laquelle nous avons
effectué des enregistrements électromyographiques, une tâche de stabilisation de la
main dans l’espace était demandée aux sujets. Dans cette tâche, un mouvement
bras/tronc était observé avant l'apparition d'une contraction des muscles du bras. Dans
190 notre expérimentation, un délai de 73 ms séparait ces deux évènements. Nous pouvons
alors émettre l’hypothèse d’une intégration des signaux proprioceptifs au niveau central
pendant ce court délai, qui serait à l’origine de l'activation musculaire précoce observée
au niveau du bras dans la tâche de stabilisation de la main dans l’espace. Cette
intégration serait probablement d’origine centrale, puisqu'elle permet une réponse
fonctionnelle adaptée à la tâche qui s'oppose au réflexe myotatique. Une latence de 73
ms semble cependant trop courte pour permettre un contrôle supra-spinal des
mouvements du bras reposant sur la proprioception. Shapiro et al. (2002) ont montré
qu’au cours d’un mouvement du bras, une perturbation du mouvement détectée
proprioceptivement (application d’une force sur le bras) n’amenait une réaction EMG
sous contrôle supra-spinal que 200 ms après le début de la perturbation. Ce délai
dépasse largement celui observé dans nos expérimentations. De la même manière, les
informations proprioceptives du bras permettent une poursuite oculomotrice précise de
la main; mais lorsque le déplacement de la main est perturbé, un délai de 182 ms est
nécessaire à la mise en place d’une saccade ramenant l’œil sur la main (Nanayakkara et
Shadmehr, 2003). À l’opposé, la rapidité du transfert des informations vestibulaires vers
les structures qui lui sont voisines permet de générer des comportements moteurs en 16
ms à peine dans le cas du RVO (Gauthier et Vercher, 1990), et en 30 à 40 ms à peine
dans le cas d’une rééquilibration à l’aide des bras (Baldissera et al., 1990; Britton et al.,
1993). Les latences des réactions motrices contrôlées par les centres supra-spinaux sont
donc bien plus courtes en réponse à une stimulation vestibulaire qu’en réponse à une
stimulation proprioceptive. Ces arguments sont en faveurs d’ajustements précoces des
mouvements du bras en réponse à une rotation du corps qui résulteraient de l’intégration
des signaux vestibulaires plutôt que proprioceptifs.
Pour ce qui est du contrôle de la cinématique du mouvement, il ici aussi est peu
probable que les informations proprioceptives permettent un contrôle des mouvements
du bras en réponse à une rotation du tronc, qui soit plus précis que les informations
vestibulaires. Lors d’un mouvement d’atteinte réalisé vers une cible fixe par rapport au
corps (chapitres IV et V), la proprioception peut paraître idéale pour détecter une
perturbation et initier une réponse motrice adaptée (elle permettrait de comparer la
trajectoire produite avec la trajectoire désirée). Dans notre étude comparant le
comportement d’une patiente désafférentée à des sujets contrôles (chapitre V), les
mouvements produits par les sujets sains étaient moins déviés par la rotation du tronc
191 que les mouvements produits par la patiente dénuée de proprioception. Pourtant, les
résultats de plusieurs expériences ont montré que lors de l’atteinte d’une cible fixe par
rapport au corps, la présence d’un champ de force dû à une rotation du tronc perturbait
les mouvements de pointage et que la proprioception seule permettait des corrections
qui étaient incomplètes et inefficaces aux premiers essai (e.g. Lackner et Dizio, 1994;
Lackner et al., 1998; Bourdin et al., 2001). Dans ces expériences, les sujets réalisaient
des mouvements de pointages au cours d’une centrifugation du corps autour d’un axe
vertical (voir partie 2.3, p. 25), et une vitesse constante de rotation empêchait sa
détection par les entrées vestibulaires. Au fil des essais, une adaptation du modèle
interne inverse de génération de la commande motrice prenait place et les pointages
devenaient précis après cette adaptation seulement. Au contraire, dans nos expériences
(chapitres IV et V), lorsque la détection vestibulaire de rotations imprévisibles (en
termes d’amplitude et direction) était permise, les mouvements de pointage réalisés vers
des cibles fixes par rapport au corps demeuraient précis dès les premiers essais, et les
effets de la rotation étaient compensés même en l’absence de proprioception (chapitre
V). Cela suggère fortement que les entrées vestibulaires permettent la sélection et la
programmation d’une commande motrice qui compense les effets d’une rotation chez
les sujets sains comme chez la patiente désafférentée. L’information vestibulaire semble
directement prise en compte par un modèle interne inverse qui n’aurait alors pas besoin
d’être adapté pour générer la commande motrice adéquate, comme c’est le cas lorsque
les informations proprioceptives sont disponibles et que le système vestibulaire est
silencieux. Cela suggère donc que les informations proprioceptives ne sont pas celles
qui sont privilégiées par le SNC pour ajuster la commande motrice à une rotation
passagère par leur prise en compte au sein du modèle inverse concerné. Ces
informations permettraient plutôt d’adapter (« recalibrer ») ce modèle inverse en
considérant les erreurs de pointage produites, sans que ces erreurs soit mise en lien avec
la présence d’une rotation du tronc (ce qui entraîne les erreurs de pointage observées
lorsque la rotation n’est plus présente après adaptation). Au regard de ces
considérations, il semble donc que les bénéfices de la proprioception observés lors de la
comparaisons des sujets sains avec la patiente désafférentée (chapitre V) soient issus
d’un contrôle des mouvements du bras sur la base d’une intégration conjointe des
informations vestibulaires et proprioceptives, plutôt que sur la base de l’intégration des
informations proprioceptives exclusivement. Néanmoins, cela ne nous permet pas
192 d’établir clairement les modalités d’intégration de ces deux sources d’information dans
une telle situation.
Ainsi, le système vestibulaire semble permettre la détection du déplacement et de
l'orientation du corps de façon plus pertinente que la proprioception, et les délais de son
intégration paraissent difficilement égalables. Cependant, ce ne sont là que des
considérations en faveur d’une intégration vestibulaire. Cela ne prouve pas que les
faibles latences EMG observées ne sont pas attribuables à la présence des informations
proprioceptives (tel que mentionné dans nos publications, chapitres III et VI; voir aussi
les perspectives, paragraphe 1.2 de la conclusion). Aussi, lors de l’atteinte d’une cible
fixe par rapport au corps, la comparaison de nos résultats expérimentaux avec ceux de la
littérature (e.g. Lackner et al., 1998; Bourdin et al., 2001) suggère que le SNC intègre
conjointement les entrées vestibulaires et proprioceptives pour ajuster les paramètres
cinématiques du mouvement à produire dans un contexte de rotation. Les informations
vestibulaires seules semblent néanmoins permettre un contrôle bien plus efficace que les
informations proprioceptives seules, puisqu’elles semblent directement prises en compte
par un modèle interne inverse sans que celui-ci ait besoin d’être adapté. Enfin,
rappelons que lors d’un mouvement de pointage dirigé vers une cible fixe par rapport à
l’espace, l’intérêt des informations proprioceptives pour ajuster la cinématique du
mouvement du bras à une rotation du corps paraît limité puisque la proprioception ne
permet pas de détecter les déplacements du corps aussi précisément que le système
vestibulaire (dans le cas de sujets assis avec la tête fixe par rapport au tronc). Par
ailleurs, le fait que l’intégration des informations proprioceptives paraisse plus
bénéfique lors de l’atteinte d’une cible fixe par rapport au tronc que lors de l’atteinte
d’une cible fixe par rapport à l’espace peut aboutir à des stratégies de contrôle des
mouvement du bras différentes dans ces deux situations (notamment en termes de
fusion des informations vestibulaires et proprioceptives).
1.1.3. Contribution à la caractérisation du niveau
d'intégration
Les entrées vestibulaires informent d'un déplacement du corps dans l'espace, ce
qui dans le cas de l'atteinte d'une cible fixe par rapport à l'espace permet d’ajuster le
mouvement du bras à la nouvelle relation spatiale (pas nécessairement consciente) qui
193 lie le corps à la cible. L'utilité de cette information (qui est disponible rapidement) est
donc aisément concevable lorsqu’une rotation survient au cours de mouvement
d’atteinte d’une cible fixe dans l’espace.
Les expériences utilisant des protocoles de stabilisation de la main dans l'espace
(Chapitres III et VI) montrent qu'en présence d'informations vestibulaires, les sujets sont
susceptibles de modifier les activations musculaires du bras et la cinématique de leur
mouvement dans de brefs délais après l'apparition d'une rotation du corps. Les faibles
latences observées suggèrent une intégration rapide de l'information vestibulaire pour le
contrôle du mouvement du bras. Cette idée est renforcée par la comparaison entre
l'usage de ces informations vestibulaires et celui qui est fait des informations visuo-
oculomotrices pour une même tâche motrice. Lorsqu'une fausse information concernant
le mouvement à produire était donnée au sujet, une forte influence de cette information
était observée dans une tâche de poursuite visuo-manuelle. Au contraire, cette influence
était très faible dans une tâche de stabilisation de la main dans l'espace (chapitre III). La
faible dépendance cognitive de l'intégration vestibulo-motrice ainsi que les latences
largement supérieures observées lors d'une intégration visuo-motrice suggèrent
fortement une intégration des informations vestibulaires plus proche de l'automatisme et
du réflexe que ce qui est observé pour l'intégration des signaux visuo-oculomoteurs.
Cette interprétation est en accord avec celles de Bresciani et collaborateurs (2005). Ces
auteurs ont montré que l'utilisation des signaux vestibulaires dans le contrôle des
mouvements du bras reposait sur une transformation sensori-motrice de « bas niveau »;
ils suggéraient ainsi un processus rapide et sans grande implication cognitive plutôt que
la mise à jour d’une représentation spatiale visuelle de la nouvelle position de la cible
(voir partie 3.3.3.4, p.63).
Cependant, il était improbable que les informations vestibulaires soient à l'origine
d'un réflexe modifiant l'exécution motrice du bras en vue de stabiliser la position de la
main dans l'espace. Un tel réflexe serait très perturbateur lors de toutes les exécutions
motrices qui ne nécessitent pas ce type de stabilisation, ce qui ne peut qu'avoir limité sa
mise en place phylogénétique. De plus, le système vestibulaire n’informe pas
strictement du mouvement du tronc dans l’espace. Les signaux vestibulaires doivent
être intégrés avec les signaux proprioceptifs du cou pour reconstruire le déplacement
réel du tronc dans l’espace. La nécessité de cette intégration ne permet pas l’existence
d'un arc réflexe du type de celui du RVO. Néanmoins, au regard des résultats présents
194 dans la littérature (e.g. Bresciani et al., 2002c, 2005), il semble tout à fait possible qu'un
contrôle automatique des mouvements du bras ait des conséquences proches de ce type
de réflexe de sorte à faciliter de nombreux actes quotidiens sans pour autant qu'aucune
influence ou inhibition de ce processus sensorimoteur ne soit possible. Notre étude
comparant des mouvements d’atteinte dirigés soit vers une cible fixe par rapport au
corps soit vers une cible fixe par rapport à l’espace (chapitre IV) montre que lors de
l'atteinte d'une cible fixe située droit devant soi, il n'est pas nécessaire d'inhiber ce type
de processus en faisant appel à des ressources attentionnelles particulières. Aussi, le
contrôle des mouvements brachiaux semble nécessiter une demande attentionnelle
supplémentaire lorsqu'une rotation du corps intervient, et ceci, que la cible soit fixe par
rapport au corps ou non. Lors du contrôle de la motricité brachiale, l'utilisation des
informations relatives à la rotation et/ou à ses conséquences sur le bras ne semble donc
pas strictement automatique et elle ne semble pas non plus prioritairement dirigée vers
un référentiel particulier (égocentré ou exocentré). Néanmoins, le caractère particulier
du droit devant testé dans notre expérience mérite que ces résultats soient relativisés.
Une représentation précise de ce plan particulier (sagittal médian) existe (Spidalieri et
Sgolastra, 1997) et peut avoir facilité l’atteinte de la cible située droit devant. Si cette
cible avait été excentrée par rapport au droit devant, il est possible que la position finale
à atteindre n’aurait pas été si bien connue et encodée. La précision finale dans la
condition où la cible était fixe par rapport au corps aurait sans doute été moins bonne, et
la demande attentionnelle nécessaire pour atteindre la cible aurait pue être plus grande
que pour une cible située droit devant soi ou fixe dans l’espace. Il convient donc de ne
pas généraliser trop hâtivement ces résultats à l’ensemble des positions possibles pour
une cible fixe par rapport au corps.
Nous sommes donc face à un processus d'intégration de l'information vestibulaire
qui peut être replacé sur un continuum allant du réflexe à l'acte strictement volontaire
selon les caractéristiques suivantes :
• L'intégration des informations vestibulaires lors de l'atteinte d'une
position fixe dans l'espace permet d'ajuster la commande motrice avec de faibles
délais (latences EMG de l'ordre de 150 ms);
• L'interprétation des informations vestibulaires pour le contrôle des
mouvements brachiaux est hermétique aux influences cognitives;
195
• L'usage des informations vestibulaires pour le contrôle des mouvements
brachiaux est cependant modulable selon la finalité de la tâche à effectuer (et ce
possiblement sans demande attentionnelle supplémentaire).
Ce processus sensori-moteur n'est donc pas un réflexe, mais il permet très
rapidement d'ajuster la commande motrice du bras à la rotation en prenant en compte le
contexte, sans pour autant se laisser influencer par des informations cognitives qui ne
permettent pas d'augmenter son efficacité.
1.1.4. Une intégration supportée par l'existence de
modèles internes
Plusieurs expériences ont montré que les signaux vestibulaires participaient au
contrôle des mouvements du bras lorsque la cible à atteindre était fixe dans l’espace
(Bresciani et al., 2002a,b,c, 2005 ; Mars et al., 2003 ; Tunik et al., 2003 ; Feldman et al.,
2003 ; voir aussi les chapitres III et VI). Nos travaux (chapitre V) montrent que
l’information vestibulaire peut également participer au contrôle des mouvements du
bras lors de l’atteinte d’une cible fixe par rapport au corps. L'usage possible des
informations vestibulaires lors de l'atteinte d'une cible fixe par rapport au corps paraît
plus complexe puisque dans ce cas-là, la relation spatiale corps/cible n'est pas modifiée
par la rotation et l'information vestibulaire n'informe pas directement de la déviation de
la trajectoire de la main par rapport à la trajectoire désirée. Cependant, l’expérience que
nous avons réalisée avec la patiente désafférenté montre que lorsque la proprioception
est absente, les informations vestibulaires permettent d'ajuster la commande motrice en
réponse à une rotation. Lorsqu’une rotation survenait au cours du pointage d’une cible
fixe par rapport au corps, la trajectoire de la main de la patiente était déviée dans le sens
opposé à la rotation. Lorsque les informations vestibulaires étaient présentes et
informaient de la rotation du corps, la patiente surcompensait cette déviation en cours de
mouvement. Cela suggère que la détection de la rotation par les entrées vestibulaires est
à l’origine d'une estimation des effets de la rotation sur la trajectoire de la main et sur la
cinétique articulaire, qui va permettre la génération d’une commande motrice
compensant ces effets. Cette utilisation implique un traitement computationnel de
l'information vestibulaire, qui va permettre d'estimer les conséquences de la rotation en
coordonnées intrinsèques du bras de manière à ajuster la commande motrice. Cela
196 montre que lors de la production de la commande motrice du bras, un ou plusieurs
modèles internes prennent en compte les caractéristiques physiques et dynamiques du
bras et sont en mesure d'intégrer le signal de rotation pour ajuster la commande motrice
au contexte. Cette possibilité a déjà été suggérée pour des contextes de rotations
prédictibles. Cohn et al. (2000) ont montré qu’une illusion de rotation créée par un
champ visuel en déplacement entraînait une déviation de la trajectoire de la main qui
traduisait une compensation de la force de Coriolis (absente) prédite par le sujet. De la
même façon, Pigeon et al. (2003a) ont montré que la présence de forces externes issues
d’une rotation du corps était anticipée et que les effets de ces forces sur le mouvement
étaient compensés lorsque les individus généraient eux-mêmes leurs déplacements. De
telles compensations impliquent l’existence de modèles internes qui considèrent la
rotation du corps et les propriétés du bras lors de la génération de la commande motrice.
La grande nouveauté de nos travaux réside dans la mise en évidence de l'intégration
d'un signal contextuel d'origine vestibulaire dans ce type de modèle interne, qui permet
d'ajuster la commande motrice dans de brefs délais et en cours de mouvement.
Le fonctionnement exact des processus décrits par ces modèles internes reste
cependant inconnu. En effet, tel que suggéré par Wolpert et Kawato (1998), un modèle
inverse pourrait être rattaché à chaque contexte (un contexte d'immobilité du tronc et un
contexte de rotation du tronc, par exemple). Cela serait en accord avec des résultats
observés dans la littérature (e.g. Lackner et Dizio, 1994; Cohn et al., 2000). Les
résultats de Lackner et Dizio (1994) montrent que lorsque les sujets sont soumis à un
contexte de rotation sans que leurs systèmes sensoriels ne les en informent (i.e.
révolutions à vitesse constante dans l’obscurité), il y a adaptation du modèle inverse
rattaché au contexte "sujet immobile" (dans leur étude, les mouvements post-rotatoires
des sujets reflétaient la prise en compte de la force de Coriolis alors qu'elle n'était plus
présente). Cette adaptation pourrait aussi plaider en faveur de l'existence d'un modèle
inverse unique, modifié lors de la rencontre d'un nouveau contexte. Mais les résultats de
Cohn et al. (2000) suggèrent une adaptation contextuelle au champ de force. Dans cette
étude, lorsque les sujets ont l'illusion d'une rotation, la compensation des forces de
Coriolis (absentes) observée dans les premiers essais disparaissait avec l'entraînement.
Cette adaptation ne transférait pas vers une situation dans laquelle les entrées
sensorielles des sujets informaient de leur immobilité, puisque les trajectoires de
pointages réalisés face à un champ visuel immobile n’étaient pas modifiées suite à cette
197 adaptation. Cela suggère l'adaptation d'un modèle interne inverse lié au contexte de
rotation sans que cela n'affecte le modèle inverse lié à un contexte d'immobilité du sujet.
Ainsi, l'existence d'un modèle inverse par contexte est une hypothèse séduisante, qui est
très simple à se représenter et à modéliser mathématiquement sur la base de lois
bayésiennes (Wolpert et Kawato, 1998 ; voir partie 1.3.3, p.15). Cependant, cela
implique que pour chaque contexte de rotation (une infinité) un modèle inverse existe,
ce qui pose un problème de stockage au niveau du SNC. Au contraire, un modèle
inverse qui serait capable d'ajuster la commande motrice à la rotation requerrait des
capacités computationelles supplémentaires mais moins de stockage. Dans un même
modèle inverse, le signal de rotation influencerait la transformation de la trajectoire
désirée en commande motrice pour ajuster le mouvement aux caractéristiques du
déplacement de l'individu. Nos résultats ne nous permettent pas de savoir si le signal
vestibulaire va permettre la sélection du modèle interne adapté parmi un ensemble, ou si
il va modifier les paramètres d'un seul modèle interne. La littérature supportant l'idée de
modèles spécifiques au contexte (e.g. Wolpert et Kawato, 1998; Cohn et al., 2000), on
peut imaginer des modèles différents en fonction de la présence de rotation ou non, et en
fonction du référentiel de la cible (i.e. fixe par rapport au corps ou fixe dans l’espace).
Néanmoins, l’existence de modèles multiples n’empêche pas que chacun comporte des
paramètres modulables (par exemple, la vitesse de la rotation).
Quoi qu'il en soit, ce type de modèle interne est un support séduisant pour
l'intégration et l’utilisation des entrées vestibulaires dans le contrôle des mouvements du
bras. En effet, l'ensemble des résultats de nos travaux expérimentaux s'explique
parfaitement par cette approche.
Premièrement, bien que nos résultats suggèrent l'existence de modèles internes
lors de l'atteinte d'une cible fixe par rapport au corps, leur implication lors de l'atteinte
d'une cible fixe dans l'espace semble aussi cohérente. L'expérience comportant des
enregistrements électromyographiques des muscles de l’épaule (chapitre III) a montrée
que lors d'une stabilisation de la main dans l'espace, le SNC générait une commande
active qui prenait en compte la présence des forces passives et inertielles. Dans cette
expérience, les activations musculaires étaient effectivement plus faibles dans les
conditions avec rotations du tronc en comparaison avec la condition sans rotation du
tronc, et ce pour un même mouvement. Cela suggère fortement la présence de modèles
internes inverses capables de prendre en considération les propriétés du bras et le
198 contexte du mouvement. Dans cette situation aussi, la définition du contexte de rotation
peut reposer sur les signaux vestibulaires. Cependant, l’expérience ou les activités
électromyographiques étaient enregistrées a été réalisée avec des sujets sains (chapitre
III). Il est donc possible que la proprioception soit à l’origine des ajustements de la
commande motrice observée. On ne peut donc pas attribuer cette modification de la
commande motrice à la présence des informations vestibulaires aussi sûrement que pour
l'expérience réalisée avec la patiente désafférentée.
Deuxièmement, l'intégration des signaux vestibulaires et des signaux visuo-
oculomoteurs pour le contrôle des mouvements du bras semble elle aussi requérir un
support computationnel complexe qui peut être considéré comme un modèle interne
(Merfeld et al., 1999). En effet, nous avons montré que dans cette intégration
multisensorielle, des signaux tels que les signaux vestibulaires pouvaient être utilisés
essentiellement pour spécifier le paramètre temporel de la rotation du fait de leur
disponibilité précoce. Les paramètres spatiaux et cinématiques seraient quant à eux
précisés par les signaux visuo-oculomoteurs lorsque ceux-ci sont présents. Ce type
d'intégration ne reposerait donc pas sur un simple modèle additif ou unimodal, mais
nécessiterait la création d'une représentation de la rotation dont chacun des paramètres
spécifiques seraient issus de la source d'information la plus pertinente au regard de ce
paramètre. En d'autres termes, on peut parler d'une recalibration temporelle des
paramètres cinématiques issus du système visuo-oculomoteur, et ce sur la base des
signaux vestibulaires. Il est possible de concevoir ce type d'intégration sur la base de
modèles internes et des processus prédictifs qui les composent. La création d’une
représentation de la rotation nécessite que la cinématique soit prédite sur la base des
informations visuo-oculaires et qu’elle soit calibrée temporellement sur la base des
informations vestibulaires. Le mécanisme de prédiction impliqué permet d’estimer l’état
du système (composé du corps, de la cible et des propriétés de l’environnement) à un
instant donné, sur la base des signaux visuo-oculaires qui ont précédé cet instant d’une
part et sur la base d’un modèle interne direct qui prendrait en compte les propriétés
physiques et dynamiques du déplacement d’autre part. L’existence de ce type de
phénomène prédictif a déjà été mise en évidence dans des tâches de poursuite oculaires
et manuelles (Bahill et McDonald, 1983; Poulton, 1981; Vercher et Gauthier, 1992; Xia
et Barnes, 1999). Une estimation de l’état du système pourrait ainsi précéder l’arrivée
des informations visuo-oculaires, ce qui réduirait les délais au sein de la boucle
199 sensorimotrice et permettrait ainsi d’optimiser le contrôle du mouvement. Ce type de
fonctionnement reflète une stratégie de prédiction dont la finalité est de contourner les
délais importants de l’intégration visuelle d’une part et les imprécisions spatiales de la
détection vestibulaire d’autre part. Cela signifie que le SNC a ajusté son fonctionnement
aux propriétés neurophysiologiques de ses entrées sensorielles et aux caractéristiques de
leurs intégrations (délais, précision permise, …). En fonction du contexte (i.e., les
sources d’informations disponibles et pertinentes, les propriétés du stimulus, la finalité
de la tâche, …) le SNC aurait donc des modes d’intégrations modulables, qui peuvent
être d’une grande complexité pour permettre un comportement optimal. L’expérience
des sujets pourrait être à l'origine de la mise à jour des propriétés liées à chaque entrée
sensorielle, et pourrait ainsi permettre d’affiner les processus d’intégration des entrées
sensorielles en fonction du contexte.
En conclusion, l'ensemble de ces résultats supporte l’hypothèse d’une intégration
de l'entrée vestibulaire au sein de modèles internes. Ces modèles permettraient de
générer une commande motrice du bras en adéquation avec la tâche lorsque l'individu se
déplace dans l’espace. Les conséquences motrices de cette intégration sont dépendantes
de la tâche (e.g. cible fixe par rapport au corps ou par rapport à l'espace), mais des
processus similaires peuvent êtres impliqués dans ces deux cas. Les entrées
vestibulaires permettraient le traitement de l'information vestibulaire avec de faibles
latences et sous une faible influence cognitive ce qui lui confère un caractère de relative
automaticité. Enfin, lorsque plusieurs sources d'informations sont présentes
simultanément, les faibles délais d'intégration des informations vestibulaires peuvent
permettre de spécifier les aspects temporels du déplacement du corps et laisser le soin à
d'autres sources d'information plus précises spatialement de préciser les aspects spatiaux
et cinématiques du mouvement.
1.2. Perspectives
La généralisation d’un concept neuroscientifique à un ensemble de situations
requiert souvent de nombreuses expérimentations qui permettent de valider ce concept
dans différentes conditions. Tout d’abord, il s’agit de dépasser les spécificités
contextuelles propres à chaque expérimentation. Au regard des résultats obtenus dans
certaines de nos expériences, un certain nombre de questions demeurent en suspend. La
200 réponse à ces questions, qui s’ajoutent à notre problématique au fil de nos
interprétations, requière des expérimentations supplémentaires. D’autre part,
l’élaboration d’hypothèses vérifiables expérimentalement nécessite souvent de réduire
la problématique en se limitant à quelques cas particuliers. Par exemple, nous limitons
des processus étudiés à des situations où les rotations sont passives et imprévisibles
plutôt qu’actives ou prédictibles. Par conséquent, que ce soit pour affiner nos
interprétations ou pour comprendre les processus sensori-moteurs présents dans un plus
grand nombre de contextes, de nombreuses expérimentations sont encore réalisables
dont quelques exemples sont présentés dans les paragraphes suivants.
Facilitation de l’atteinte d’une cible située dans le droit devant du sujet
par un encodage proprioceptif particulier
Tel que nous l’avons déjà mentionné, la comparaison faite entre l’atteinte de cible
fixe par rapport au corps ou fixe par rapport à l’espace (chapitre IV) porte sur un cas
particulier, puisque la cible mémorisée était toujours située droit devant les sujets. Il est
possible que cette position particulière (au sein du plan sagittal médian) soit connue des
sujets (encodage proprioceptif de la position à atteindre) ce qui peut fortement
influencer la précision finale observée (qui était très bonne dans notre expérience).
L’objectif ici serait donc de tester l’hypothèse d’un contrôle des mouvements brachiaux
facilité par un encodage proprioceptif de la position à atteindre lorsque celle-ci est
située dans le droit devant des sujets. Pour cela, nous pourrions comparer la précision de
mouvements d’atteinte manuelle dans trois conditions, au sein desquelles la cible
pourrait être mémorisée fixe par rapport aux sujets, soit droit devant lui soit excentrée,
ou fixe par rapport à l’espace. Si la précision observée est identique dans les trois
conditions, nous pourrions généraliser les résultats observés dans notre expérimentation
à toutes les positions de cible, qu’elle soit fixe par rapport à l’espace ou par rapport au
corps, mémorisée droit devant les sujets ou non. Au contraire, pour une cible mémorisée
fixe par rapport au corps, si la précision observée est supérieure lorsque celle-ci est
située droit devant les sujets en comparaison à si elle est excentrée, alors les sujets
bénéficieraient d’une connaissance proprioceptive de la position droit devant. Le mode
de contrôle du mouvement alors utilisé ne serait pas généralisable à toutes les positions
de cible.
201 Effets de la verticalité sur les ajustements des mouvements du bras en
réponse à une rotation du tronc
Toujours dans l’expérience présentée au chapitre IV, une étude contrôle nous a
montrée que la précision des mouvements dirigés vers une cible fixe de l’espace était
bonne lorsqu’ils étaient réalisés dans un plan horizontal. Cette précision était cependant
altérée lorsqu’une composante verticale (vers le bas) était présente. Pour expliquer cet
effet, nous avons émis l’hypothèse que la nécessité d’abaisser la main requiert une
activation plus faible des muscles brachiaux par rapport à lorsque le pointage est réalisé
dans un plan horizontal, du fait de la présence de forces gravitaires qui aident au
mouvement. Cette diminution des activations musculaires engendrerait une difficulté à
produire des forces compensant les conséquences de la rotation sur la position de la
main; ce qui ne serait peut-être pas observé si la rotation était prévisible. Il serait
possible de tester cette hypothèse en demandant aux participants d’atteindre une cible
mémorisée fixe par rapport à l’espace dans une expérience où la composante verticale
du mouvement à produire (vers le haut, dans le plan horizontal ou vers le bas) ainsi que
la rotation des sujets seraient variés aléatoirement au fil des essais. Les variables
mesurées seraient la précision spatiale des pointages ainsi que l’activité
électromyographique des muscles de l’épaule impliqués dans la compensation de la
rotation du corps (grand pectoral et deltoïde postérieur). Si notre hypothèse se vérifiait,
lors de mouvement de pointage vers le bas une baisse de l’activité des muscles
impliqués dans la compensation de la rotation s’accompagnerait d’une baisse de la
précision comparativement aux mouvements de pointage vers le haut ou dans le plan
horizontal.
Rôles de la proprioception et des signaux vestibulaires dans le contrôle
des mouvements du bras lors d’une rotation du corps
Comme nous l’avons vu au fil de la conclusion (partie 1.1. p. 188), il semble que
les faibles latences observées lors du contrôle des mouvements du bras en réponse à une
rotation du tronc soient d’origine vestibulaire. Bien que l’implication des signaux
vestibulaires dans ce contrôle ait été prouvée, la précocité des ajustements mis en place
ne leur est pas directement imputable puisque les signaux somesthésiques (incluant la
proprioception) étaient présents. Il convient donc dans un premier temps de tester
202 l’hypothèse selon laquelle les faibles latences observées lors de l’ajustement des
mouvements du bras en réponse à une rotation du tronc sont attribuables aux entrées
vestibulaires. Cela nous permettrait de préciser les interprétations des expériences
présentées aux chapitres III et VI.
La tâche demandée consisterait en une stabilisation de la main en une position
mémorisée de l'espace au cours de rotations imprévisibles du corps, dans l’obscurité
(identique aux conditions vestibulaires des expériences des chapitres III et VI). En
comparant les latences EMG des muscles du bras en réponse à une rotation chez des
sujets sains et chez des patients vestibulo-lésés, il serait aisé de vérifier que la source
d'information qui permet les faibles latences observées est bien le système vestibulaire.
Tout d’abord, il est possible que les informations proprioceptives et somesthésiques ne
permettent pas de détecter la direction de la rotation, ce qui empêcherait la réussite de la
tâche par les patients vestibulo-lésés. Cela montrerait clairement que les faibles latences
que nous avons observées ne sont pas attribuables à la présence de signaux
somesthésiques. Si les patients avec déficience vestibulaire arrivaient à initier une
stabilisation de la main comme les sujets sains, des latences plus longues chez les
patients que chez les sujets sains montreraient que la précocité des ajustements observés
est attribuable aux entrées vestibulaires.
Si notre hypothèse n’était pas vérifiée, le même protocole expérimental pourrait
être réalisé avec des patients sans afférences proprioceptives. Cela permettrait de tester
l’hypothèse selon laquelle les faibles latences observées lors de l’ajustement des
mouvements du bras en réponse à une rotation du tronc sont attribuables aux entrées
proprioceptives (et non pas aux signaux vestibulaires ni à d’autres signaux
somesthésiques issus des reins ou du système vasculaire tel que suggéré par
Mittelstaedt, 1997). Des latences plus longues chez les patients désafférentés que chez
les sujets sains permettraient de valider cette hypothèse.
Rôle des signaux vestibulaires dans le contrôle des mouvements du
bras lors d’une rotation du corps autogénérée
L’ensemble de nos expériences s’intéressait au contrôle de la motricité brachiale
lors de rotations externes et passives des sujets. Lorsque le déplacement du corps est
généré par le sujet lui-même, les conséquences de ce déplacement (en terme spatial ou
203 cinétique) peuvent être anticipées (Pigeon et al., 2003a,b). La programmation motrice
des muscles brachiaux devrait ainsi directement être adaptée au déplacement du corps.
Dans une telle situation, la présence d’un lien sensori-moteur liant les entrées
vestibulaires à la commande motrice du bras paraît bien moins utile. Cependant,
l’existence de processus prédictifs permettant d’anticiper la rotation ne signifie par pour
autant qu’aucun contrôle en ligne du mouvement du bras n’est présent et que les
informations vestibulaires ne sont pas impliquées dans ce contrôle.
Pour tester l’hypothèse d’un ajustement de la commande motrice à la rotation qui
repose à la fois sur un contrôle prédictif et un contrôle en ligne impliquant les signaux
vestibulaires, un protocole adaptatif pourrait être utilisé. Une modification de la relation
liant les entrées vestibulaires à la sortie motrice permettant de stabiliser la position de la
main dans l’espace pourrait être induite chez des sujets (voir Bresciani et al., 2005, et la
partie 3.3.3.4 p.63 de la revue de littérature). Si cette adaptation avait une influence sur
la précision du pointage lors de déplacements autogénérés, alors le contrôle des
mouvements du bras serait issu d’une anticipation de la rotation d’une part, et d’autre
part d’une boucle sensori-motrice impliquant les entrées vestibulaires.
D’autre part, les travaux de bresciani et al. (2002b, 2005) ont montré que les
mouvements d’atteintes manuelles réalisés pendant des déplacements imprévus et
passifs du corps lors de l’initiation d’un pointage vers une cible mémorisée ne sont pas
contrôlés par une mise à jour de la représentation interne de la position courante de la
cible par rapport au corps. Cependant, un déplacement volontaire et planifié pourrait
favoriser l’utilisation d’une représentation interne de l’environnement (et de sa mise à
jour pendant les déplacements du corps) pour contrôler le mouvement du bras. Ici, la
représentation de l’environnement ne servirait pas uniquement à planifier le mouvement
mais elle participerait également à son contrôle continu. Les informations vestibulaires
générées au cours du déplacement autogénéré pourraient alors être utilisées pour mettre
à jour cette représentation interne et ainsi contrôler le mouvement. Pour tester cette
hypothèse, un protocole adaptatif visant à modifier la relation liant l’entrée vestibulaire
à la perception de l'orientation du corps (reposant donc inévitablement sur une
représentation interne de l’espace) pourrait être utilisé (voir Bresciani et al., 2005, et la
partie 3.3.3.4 p.63 de la revue de littérature). Si cette adaptation affectait la précision de
mouvements de pointage impliquant une rotation du tronc autogénérée, mais n’affectait
pas cette précision lors de rotations passives, alors notre hypothèse serait vérifiée. Une
204 mise à jour vestibulaire d’une représentation interne de l’espace qui permettrait un
contrôle continu des mouvements brachiaux serait présente lors d’un déplacement
autogénéré du corps seulement.
Bibliographie Abend W, Bizzi E, & Morasso P (1982). Human arm trajectory formation. Brain 105, 331-348.
Abernethy B (1988). Dual-task methodology and motor skills research: some applications and methodological constraints. J Hum Mov Stud 14, 101-132.
Abrams RA (1992). Coordination of eye and hand for aimed limb movements. In Vision and motor control, eds. Proteau L & Elliot D, pp. 129-152. elsevier sci. pub..
Adamovich SV, Archambault PS, Ghafouri M, Levin MF, Poizner H, & Feldman AG (2001). Hand trajectory invariance in reaching movements involving the trunk. Exp Brain Res 138, 288-303.
Ali AS, Rowen KA, & Iles JF (2003). Vestibular actions on back and lower limb muscles during postural tasks in man. J Physiol 546, 615-624.
Andersen RA, Snyder LH, Bradley DC, & Xing J (1997). Multimodal representation of space in the posterior parietal cortex and its use in planning movements. Annu Rev Neurosci 20, 303-330.
Andersen RA, Snyder LH, Batista AP, Buneo CA, & Cohen YE (1998). Posterior parietal areas specialized for eye movements (LIP) and reach (PRR) using a common coordinate frame. Novartis Found Symp 218, 109-122.
Andersen RA, Shenoy KV, Snyder LH, Bradley DC, & Crowell JA (1999). The contributions of vestibular signals to the representations of space in the posterior parietal cortex. Ann N Y Acad Sci 871, 282-292.
Angelaki DE (2004). Eyes on target: what neurons must do for the vestibuloocular reflex during linear motion. J Neurophysiol 92, 20-35.
Atkeson CG & Hollerbach JM (1985). Kinematic features of unrestrained vertical arm movements. J Neurosci 5, 2318-2330.
Bahill AT & Stark L (1979). The trajectories of saccadic eye movements. Sci Am 240, 108-117.
Bahill AT & McDonald JD (1983). Smooth pursuit eye movements in response to predictable target motions. Vision Res 23, 1573-1583.
Baldissera F, Cavallari P, & Tassone G (1990). Effects of transmastoid electrical stimulation on the triceps brachii EMG in man. Neuroreport 1, 191-193.
Bard C, Turrell Y, Fleury M, Teasdale N, Lamarre Y, & Martin O (1999). Deafferentation and pointing with visual double-step perturbations. Exp Brain Res 125, 410-416.
Barnes GR (1982). A procedure for the analysis of nystagmus and other eye movements. Aviat Space Environ Med 53, 676-682.
206
Barnes GR, Donnelly SF, & Eason RD (1987). Predictive velocity estimation in the pursuit reflex response to pseudo-random and step displacement stimuli in man. J Physiol 389, 111-136.
Barnes GR & Eason RD (1988). Effects of visual and non-visual mechanisms on the vestibulo-ocular reflex during pseudo-random head movements in man. J Physiol 395, 383-400.
Bastin J & Montagne G (2005). The perceptual support of goal-directed displacement is context-dependent. Neurosci Lett 376, 121-126.
Batista AP, Buneo CA, Snyder LH, & Andersen RA (1999). Reach plans in eye-centered coordinates. Science 285, 257-260.
Becker W, Jurgens R, & Boss T (2000). Vestibular perception of self-rotation in different postures: a comparison between sitting and standing subjects. Exp Brain Res 131, 468-476.
Benson A & Jobson P (1973). Body sway induced by a low frequency alternating current. Int J Equilib Res 3, 55-61.
Bent LR, McFadyen BJ, Merkley VF, Kennedy PM, & Inglis JT (2000). Magnitude effects of galvanic vestibular stimulation on the trajectory of human gait. Neurosci Lett 279, 157-160.
Bent LR, Inglis JT, & McFadyen BJ (2004). When is vestibular information important during walking? J Neurophysiol 92, 1269-1275.
Bles W, de Jong JM, & de WG (1984). Somatosensory compensation for loss of labyrinthine function. Acta Otolaryngol 97, 213-221.
Bloomberg J, Jones GM, Segal B, McFarlane S, & Soul J (1988). Vestibular-contingent voluntary saccades based on cognitive estimates of remembered vestibular information. Adv Otorhinolaryngol 41, 71-75.
Blouin J, Bard C, Teasdale N, Paillard J, Fleury M, Forget R, & Lamarre Y (1993). Reference systems for coding spatial information in normal subjects and a deafferented patient. Exp Brain Res 93, 324-331.
Blouin J, Vercher JL, Gauthier GM, Paillard J, Bard C, & Lamarre Y (1995). Perception of passive whole-body rotations in the absence of neck and body proprioception. J Neurophysiol 74, 2216-2219.
Blouin J, Gauthier GM, van DP, & Vercher JL (1995). Encoding the position of a flashed visual target after passive body rotations. Neuroreport 6, 1165-1168.
Blouin J, Teasdale N, Bard C, & Fleury M (1995). Control of Rapid Arm Movements When Target Position Is Altered During Saccadic Suppression. J Mot Behav 27, 114-122.
Blouin J, Gauthier GM, & Vercher JL (1995). Failure to update the egocentric representation of the visual space through labyrinthine signal. Brain Cogn 29, 1-22.
207
Blouin J, Gauthier GM, & Vercher JL (1995). Internal representation of gaze direction with and without retinal inputs in man. Neurosci Lett 183, 187-189.
Blouin J, Gauthier GM, Vercher JL, & Cole J (1996). The relative contribution of retinal and extraretinal signals in determining the accuracy of reaching movements in normal subjects and a deafferented patient. Exp Brain Res 109, 148-153.
Blouin J, Gauthier GM, & Vercher JL (1997). Visual object localization through vestibular and neck inputs. 2: Updating off-mid-sagittal-plane target positions. J Vestib Res 7, 137-143.
Blouin J, Amade N, Vercher JL, Teasdale N, & Gauthier GM (2002). Visual signals contribute to the coding of gaze direction. Exp Brain Res 144, 281-292.
Blouin J, Bresciani JP, & Gauthier GM (2004). Shifts in the retinal image of a visual scene during saccades contribute to the perception of reached gaze direction in humans. Neurosci Lett 357, 29-32.
Bock O (1987). Coordination of arm and eye movements in tracking of sinusoidally moving targets. Behav Brain Res 24, 93-100.
Bock O & Arnold K (1993). Error accumulation and error correction in sequential pointing movements. Exp Brain Res 95, 111-117.
Bonnard M & Pailhous J (1999). Contribution of proprioceptive information to preferred versus constrained space-time behavior in rhythmical movements. Exp Brain Res 128, 568-572.
Bortolami SB, Pigeon P, Lackner JR, & DiZio P (1999). Self-generated Coriolis forces on the arm during natural turning and reaching movements. Society of Neuroscience 25, 1912.
Boulinguez P, Blouin J, & Nougier V (2001). The gap effect for eye and hand movements in double-step pointing. Exp Brain Res 138, 352-358.
Bourdin C, Gauthier G, Blouin J, & Vercher JL (2001). Visual feedback of the moving arm allows complete adaptation of pointing movements to centrifugal and Coriolis forces in human subjects. Neurosci Lett 301, 25-28.
Bresciani JP, Blouin J, Popov K, Sarlegna F, Bourdin C, Vercher JL, & Gauthier GM (2002a). Vestibular signal contributes to the online control of goal-directed arm movement. Current Psychology of Cognition 21, 263-280.
Bresciani JP, Blouin J, Popov K, Bourdin C, Sarlegna F, Vercher JL, & Gauthier GM (2002b). Galvanic vestibular stimulation in humans produces online arm movement deviations when reaching towards memorized visual targets. Neurosci Lett 318, 34-38.
Bresciani JP, Blouin J, Sarlegna F, Bourdin C, Vercher JL, & Gauthier GM (2002c). On-line versus off-line vestibular-evoked control of goal-directed arm movements. Neuroreport 13, 1563-1566.
208
Bresciani JP, Gauthier GM, Vercher JL, & Blouin J (2005). On the nature of the vestibular control of arm-reaching movements during whole-body rotations. Exp Brain Res 164, 431-441.
Brindle TJ, Nitz AJ, Uhl TL, Kifer E, & Shapiro R (2006). Kinematic and EMG characteristics of simple shoulder movements with proprioception and visual feedback. J Electromyogr Kinesiol 16, 236-249.
Brindley GS & Merton PA (1960). The absence of position sense in the human eye. J Physiol 153, 127-130.
Britton TC, Day BL, Brown P, Rothwell JC, Thompson PD, & Marsden CD (1993). Postural electromyographic responses in the arm and leg following galvanic vestibular stimulation in man. Exp Brain Res 94, 143-151.
Buser P & Imbert M (1982). Le système vestibulaire. In Psychophysiologie sensorielle : neurophysiologie fonctionnelle II, ed. Hermann, pp. 256-290. Paris.
Caminiti R, Johnson PB, Galli C, Ferraina S, & Burnod Y (1991). Making arm movements within different parts of space: the premotor and motor cortical representation of a coordinate system for reaching to visual targets. J Neurosci 11, 1182-1197.
Capaday C & Cooke JD (1981). The effects of muscle vibration on the attainment of intended final position during voluntary human arm movements. Exp Brain Res 42, 228-230.
Capaday C & Cooke JD (1983). Vibration-induced changes in movement-related EMG activity in humans. Exp Brain Res 52, 139-146.
Carey DP (2000). Eye-hand coordination: eye to hand or hand to eye? Curr Biol 10, R416-R419.
Carlton MJ (1983). Amending movements: the relationship between degree of mechanical disturbance and outcome accuracy. J Mot Behav 15, 39-62.
Chernikoff R & Taylor FV (1952). Reaction time to kinesthetic stimulation resulting from sudden arm displacement. J Exp Psychol 43, 1-8.
Clairambault J, Médigue C, Mestel J (1997). Le système cardiovasculaire et sa régulation à court terme par le système nerveux autonome. Université Paris VIII et INRIA Rocquencourt, publication non reférencée.
Clark B & Graybiel A (1966). Factors contributing to the delay in the perception of the oculogravic illusion. Am J Psychol 79, 377-388.
Clark B & Stewart JD (1972). The power law for the perception of rotation by airline pilots. Percept Psychophys 11, 436.
Coello Y, Orliaguet JP, & Prablanc C (1996). Pointing movement in an artificial perturbing inertial field: a prospective paradigm for motor control study. Neuropsychologia 34, 879-892.
209
Cohen B, Reisine H, Yokota JI, & Raphan T (1992). The nucleus of the optic tract. Its function in gaze stabilization and control of visual-vestibular interaction. Ann N Y Acad Sci 656, 277-296.
Cohn JV, DiZio P, & Lackner JR (2000). Reaching during virtual rotation: context specific compensations for expected coriolis forces. J Neurophysiol 83, 3230-3240.
Collewijn H (1989). The vestibulo-ocular reflex: an outdated concept? Prog Brain Res 80, 197-209.
Collewijn H & Smeets JB (2000). Early components of the human vestibulo-ocular response to head rotation: latency and gain. J Neurophysiol 84, 376-389.
Cordo P, Carlton L, Bevan L, Carlton M, & Kerr GK (1994). Proprioceptive coordination of movement sequences: role of velocity and position information. J Neurophysiol 71, 1848-1861.
Cram JR, Kasman GS & Holtz J (1998). Introduction to Surface Electromyography. Aspen, Gaithersburg.
Crane BT & Demer JL (1998). Human horizontal vestibulo-ocular reflex initiation: effects of acceleration, target distance, and unilateral deafferentation. J Neurophysiol 80, 1151-1166.
Danion F (2004). How dependent are grip force and arm actions during holding an object? Exp Brain Res 158, 109-119.
Davidson PR & Wolpert DM (2005). Widespread access to predictive models in the motor system: a short review. J Neural Eng 2, S313-S319.
Day BL & Marsden CD (1982). Two strategies for learning a visually guided motor task. Percept Mot Skills 55, 1003-1016.
Day BL, Severac CA, Bartolomei L, Pastor MA, & Lyon IN (1997). Human body-segment tilts induced by galvanic stimulation: a vestibularly driven balance protection mechanism. J Physiol 500, 661-672.
de Brouwer S, Missal M, Barnes G, & Lefevre P (2002). Quantitative analysis of catch-up saccades during sustained pursuit. J Neurophysiol 87, 1772-1780.
Dempster WT (1955). Space requirements of the seated operator. In Aerospace medical research laboratories Dayton, Ohio.
Descoins M, Danion F, & Bootsma RJ (2006). Predictive control of grip force when moving object with an elastic load applied on the arm. Exp Brain Res 172, 331-342.
Desmurget M, Rossetti Y, Prablanc C, Stelmach GE, & Jeannerod M (1995). Representation of hand position prior to movement and motor variability. Can J Physiol Pharmacol 73, 262-272.
210
Desmurget M, Rossetti Y, Jordan M, Meckler C, & Prablanc C (1997). Viewing the hand prior to movement improves accuracy of pointing performed toward the unseen contralateral hand. Exp Brain Res 115, 180-186.
Desmurget M, Pelisson D, Rossetti Y, & Prablanc C (1998). From eye to hand: planning goal-directed movements. Neurosci Biobehav Rev 22, 761-788.
Desmurget M, Epstein CM, Turner RS, Prablanc C, Alexander GE, & Grafton ST (1999). Role of the posterior parietal cortex in updating reaching movements to a visual target. Nat Neurosci 2, 563-567.
Desmurget M & Grafton S (2000). Forward modeling allows feedback control for fast reaching movements. Trends Cogn Sci 4, 423-431.
Dieringer N (2001). Vestibular system. In Encyclopedia of Life Sciences Nature Publishing Group.
Dietz V, Horstmann GA, Trippel M, & Gollhofer A (1989). Human postural reflexes and gravity--an under water simulation. Neurosci Lett 106, 350-355.
Dietz V, Gollhofer A, Kleiber M, & Trippel M (1992). Regulation of bipedal stance: dependency on "load" receptors. Exp Brain Res 89, 229-231.
DiZio P & Lackner JR (2002). Sensorimotor aspects of high-speed artificial gravity: III. Sensorimotor adaptation. J Vestib Res 12, 291-299.
Do MC, Bussel B, & Breniere Y (1990). Influence of plantar cutaneous afferents on early compensatory reactions to forward fall. Exp Brain Res 79, 319-324.
Donaldson IM & Knox PC (1993). Evidence for corrective effects of afferent signals from the extraocular muscles on single units in the pigeon vestibulo-oculomotor system. Exp Brain Res 95, 240-250.
du Lac S, Raymond JL, Sejnowski TJ, & Lisberger SG (1995). Learning and memory in the vestibulo-ocular reflex. Annu Rev Neurosci 18, 409-441.
Duhamel JR, Colby CL, & Goldberg ME (1992). The updating of the representation of visual space in parietal cortex by intended eye movements. Science 255, 90-92.
Dutia MB & Price RF (1987). Interaction between the vestibulo-collic reflex and the cervico-collic stretch reflex in the decerebrate cat. J Physiol 387, 19-30.
Ehrenfried T, Guerraz M, Thilo KV, Yardley L, & Gresty MA (2003). Posture and mental task performance when viewing a moving visual field. Brain Res Cogn Brain Res 17, 140-153.
Elliott D (1988). The influence of visual target and limb information on manual aiming. Can J Psychol 42, 57-68.
Engel KC, Anderson JH, & Soechting JF (2000). Similarity in the response of smooth pursuit and manual tracking to a change in the direction of target motion. J Neurophysiol 84, 1149-1156.
211
Ernst MO & Bulthoff HH (2004). Merging the senses into a robust percept. Trends Cogn Sci 8, 162-169.
Feldman AG, Paquet N, & Lamarre Y. Role of the vestibular in trunk-assisted reaching movements. Society for Neuroscience. Program No.597.18 . 2003. Washington, DC.
Fernandez C & Goldberg JM (1971). Physiology of peripheral neurons innervating semicircular canals of the squirrel monkey. II. Response to sinusoidal stimulation and dynamics of peripheral vestibular system. J Neurophysiol 34, 661-675.
Fery YA, Magnac R, & Israel I (2004). Commanding the direction of passive whole-body rotations facilitates egocentric spatial updating. Cognition 91, B1-10.
Fisk JD & Goodale MA (1985). The organization of eye and limb movements during unrestricted reaching to targets in contralateral and ipsilateral visual space. Exp Brain Res 60, 159-178.
Fitzpatrick R, Burke D, & Gandevia SC (1994). Task-dependent reflex responses and movement illusions evoked by galvanic vestibular stimulation in standing humans. J Physiol 478, 363-372.
Fitzpatrick RC, Wardman DL, & Taylor JL (1999). Effects of galvanic vestibular stimulation during human walking. J Physiol 517, 931-939.
Flament D, Onstott D, Fu QG, & Ebner TJ (1993). Distance- and error-related discharge of cells in premotor cortex of rhesus monkeys. Neurosci Lett 153, 144-148.
Flanagan JR, Tresilian J, & Wing AM (1993). Coupling of grip force and load force during arm movements with grasped objects. Neurosci Lett 152, 53-56.
Flanagan JR & Wing AM (1997). The role of internal models in motion planning and control: evidence from grip force adjustments during movements of hand-held loads. J Neurosci 17, 1519-1528.
Flash T & Hogan N (1985). The coordination of arm movements: an experimentally confirmed mathematical model. J Neurosci 5, 1688-1703.
Fleury M, Macar F, Bard C, Teasdale N, Paillard J, Lamarre Y, & Forget R (1994). Production of short timing responses: a comparative study with a deafferented patient. Neuropsychologia 32, 1435-1440.
Forget R (1986). Perte des afférences sensorielles et fonction motrice chez l'homme, Université de Montréal ed. Montréal, QC.
Forget R & Lamarre Y (1995). Postural adjustments associated with different unloadings of the forearm: effects of proprioceptive and cutaneous afferent deprivation. Can J Physiol Pharmacol 73, 285-294.
Fortier PA, Kalaska JF, & Smith AM (1989). Cerebellar neuronal activity related to whole-arm reaching movements in the monkey. J Neurophysiol 62, 198-211.
212
Fu QG, Suarez JI, & Ebner TJ (1993). Neuronal specification of direction and distance during reaching movements in the superior precentral premotor area and primary motor cortex of monkeys. J Neurophysiol 70, 2097-2116.
Fukushima K (2003). Roles of the cerebellum in pursuit-vestibular interactions. Cerebellum 2(3), 223-232.
Gandevia SC & Burke D (1992). Does the nervous system depend on kinesthetic information to control natural limb movements? Behav Brain Sci 15, 614-632.
Gauthier GM & Hofferer JM (1976). Eye tracking of self-moved target in the absence of vision. Exp Brain Res 4, 121-139.
Gauthier GM, Vercher JL, Mussa IF, & Marchetti E (1988). Oculo-manual tracking of visual targets: control learning, coordination control and coordination model. Exp Brain Res 73, 127-137.
Gauthier GM & Vercher JL (1990). Visual vestibular interaction: vestibulo-ocular reflex suppression with head-fixed target fixation. Exp Brain Res 81, 150-160.
Gauthier GM, Vercher JL, & Blouin J (1995). Egocentric visual target position and velocity coding: role of ocular muscle proprioception. Ann Biomed Eng 23, 423-435.
Georgopoulos AP, DeLong MR, & Crutcher MD (1983). Relations between parameters of step-tracking movements and single cell discharge in the globus pallidus and subthalamic nucleus of the behaving monkey. J Neurosci 3, 1586-1598.
Georgopoulos AP (1995). Current issues in directional motor control. Trends Neurosci 18, 506-510.
Ghafouri M, Archambault PS, Adamovich SV, & Feldman AG (2002). Pointing movements may be produced in different frames of reference depending on the task demand. Brain Res 929, 117-128.
Ghez C, Gordon J, & Ghilardi MF (1995). Impairments of reaching movements in patients without proprioception. II. Effects of visual information on accuracy. J Neurophysiol 73, 361-372.
Girouard Y, Laurencelle L, & Proteau L (1984). On the nature of the probe reaction-time task to uncover the attentional demands of movement. J Mot Behav 16, 442-459.
Giszter SF, Mussa-Ivaldi FA, & Bizzi E (1993). Convergent force fields organized in the frog's spinal cord. J Neurosci 13, 467-491.
Goodale MA, Pelisson D, & Prablanc C (1986). Large adjustments in visually guided reaching do not depend on vision of the hand or perception of target displacement. Nature 320, 748-750.
Goodman D & Kelso JA (1980). Are movements prepared in parts? Not under compatible (naturalized) conditions. J Exp Psychol Gen 109, 475-495.
213
Gordon J, Ghilardi MF, & Ghez C (1994). Accuracy of planar reaching movements. I. Independence of direction and extent variability. Exp Brain Res 99, 97-111.
Guedry FE, Jr., Stockwell CW, Norman JW, & Owens GG (1971). Use of triangular waveforms of angular velocity in the study of vestibulbar function. Acta Otolaryngol 71, 439-448.
Guerraz M & Day BL (2001). Human body response to galvanic vestibular stimulation is not affected when the stimulus is self-triggered. J Physiol (Lond ) 521, 142.
Guerraz M, Thilo KV, Bronstein AM, & Gresty MA (2001). Influence of action and expectation on visual control of posture. Brain Res Cogn Brain Res 11, 259-266.
Guerraz M & Day BL (2005). Expectation and the vestibular control of balance. J Cogn Neurosci 17, 463-469.
Guillaud E, Navarro J, Gauthier G, Guerraz M, Simoneau M, & Blouin J (2005). On the vestibular control of arm movements during body motion. In From basic motor control to functional recovery IV, eds. Gantchev N & Gantchev G, pp. 108-116. Academic Publishing House, Sofia.
Guillaud E, Simoneau M, Gauthier GM, & Blouin J (in press). Controlling reaching movements during self-motion: body-fixed versus earth-fixed targets. Motor Control.
Guillaud E, Gauthier G, Vercher JL, & Blouin J (2006). Fusion of visuo-ocular and vestibular signals in arm motor control. J Neurophysiol 95, 1134-1146.
Guldin WO & Grusser OJ (1998). Is there a vestibular cortex? Trends Neurosci 21, 254-259.
Harris CM & Wolpert DM (1998). Signal-dependent noise determines motor planning. Nature 394, 780-784.
Henriques DY & Crawford JD (2002). Role of eye, head, and shoulder geometry in the planning of accurate arm movements. J Neurophysiol 87, 1677-1685.
Hess BJ & Angelaki DE (1997). Inertial vestibular coding of motion: concepts and evidence. Curr Opin Neurobiol 7, 860-866.
Hess BJ & Angelaki DE (1999). Oculomotor control of primary eye position discriminates between translation and tilt. J Neurophysiol 81, 394-398.
Hirvonen TP, Aalto H, Pyykko I, Jantti P, & Juhola M (1998). Changes in the vestibulo-ocular reflex: a study of elderly day hospital patients. Clin Otolaryngol Allied Sci 23, 42-47.
Hollerbach MJ & Flash T (1982). Dynamic interactions between limb segments during planar arm movement. Biol Cybern 44, 67-77.
Honda H (1990). The extraretinal signal from the pursuit-eye-movement system: its role in the perceptual and the egocentric localization systems. Percept Psychophys 48, 509-515.
214
Horak FB & Hlavacka F (2002). Vestibular stimulation affects medium latency postural muscle responses. Exp Brain Res 144, 95-102.
Howard IP (1997). Interactions within and between the spatial senses. J Vestib Res 7, 311-345.
Inglis JT & Frank JS (1990). The effect of agonist/antagonist muscle vibration on human position sense. Exp Brain Res 81, 573-580.
Inglis JT, Frank JS, & Inglis B (1991). The effect of muscle vibration on human position sense during movements controlled by lengthening muscle contraction. Exp Brain Res 84, 631-634.
Isa T & Kobayashi Y (2004). Switching between cortical and subcortical sensorimotor pathways. Prog Brain Res 143, 299-305.
Israel I, Fetter M, & Koenig E (1993). Vestibular perception of passive whole-body rotation about horizontal and vertical axes in humans: goal-directed vestibulo-ocular reflex and vestibular memory-contingent saccades. Exp Brain Res 96, 335-346.
Israel I, Sievering D, & Koenig E (1995). Self-rotation estimate about the vertical axis. Acta Otolaryngol 115, 3-8.
Israel I, Ventre-Dominey J, & Denise P (1999). Vestibular information contributes to update retinotopic maps. Neuroreport 10, 3479-3483.
Ivanenko YP & Grasso R (1997). Integration of somatosensory and vestibular inputs in perceiving the direction of passive whole-body motion. Brain Res Cogn Brain Res 5, 323-327.
Ivanenko YP, Viaud-Delmon I, Siegler I, Israel I, & Berthoz A (1998). The vestibulo-ocular reflex and angular displacement perception in darkness in humans: adaptation to a virtual environment. Neurosci Lett 241, 167-170.
Jeka J, Kiemel T, Creath R, Horak F, & Peterka R (2004). Controlling human upright posture: velocity information is more accurate than position or acceleration. J Neurophysiol 92 , 2368-2379.
Jones GM & Watt DG (1971). Muscular control of landing from unexpected falls in man. J Physiol 219 , 729-737.
Jurgens R, Boss T, & Becker W (1999). Estimation of self-turning in the dark: comparison between active and passive rotation. Exp Brain Res 128, 491-504.
Kalaska JF, Caminiti R, & Georgopoulos AP (1983). Cortical mechanisms related to the direction of two-dimensional arm movements: relations in parietal area 5 and comparison with motor cortex. Exp Brain Res 51, 247-260.
Kaminski TR, Bock C, & Gentile AM (1995). The coordination between trunk and arm motion during pointing movements. Exp Brain Res 106, 457-466.
215
Kanai R, van der Geest JN, & Frens MA (2003). Inhibition of saccade initiation by preceding smooth pursuit. Exp Brain Res 148, 300-307.
Karnath HO, Sievering D, & Fetter M (1994). The interactive contribution of neck muscle proprioception and vestibular stimulation to subjective "straight ahead" orientation in man. Exp Brain Res 101, 140-146.
Kavounoudias A, Roll R, & Roll JP (1998). The plantar sole is a 'dynamometric map' for human balance control. Neuroreport 9, 3247-3252.
Kawato M, Furukawa K, & Suzuki R (1987). A hierarchical neural-network model for control and learning of voluntary movement. Biol Cybern 57, 169-185.
Kawato M (1999). Internal models for motor control and trajectory planning. Curr Opin Neurobiol 9, 718-727.
Keller EL & Robinson DA (1971). Absence of a stretch reflex in extraocular muscles of the monkey. J Neurophysiol 34, 908-919.
Ketcham CJ, Dounskaia NV, & Stelmach GE (2004). Age-related differences in the control of multijoint movements. Motor Control 8, 422-436.
Khan YN, Raza SS, & Khan EA (2006). Spinal cord stimulation in visceral pathologies. Pain Med 7, S121-S125.
Krakauer JW, Ghilardi MF, & Ghez C (1999). Independent learning of internal models for kinematic and dynamic control of reaching. Nat Neurosci 2, 1026-1031.
Kurata K (1993). Premotor cortex of monkeys: set- and movement-related activity reflecting amplitude and direction of wrist movements. J Neurophysiol 69, 187-200.
Lackner JR (1975). Pursuit eye movements elicited by muscle afferent information. Neurosci Lett 1, 25-28.
Lackner JR & DiZio P (1994). Rapid adaptation to Coriolis force perturbations of arm trajectory. J Neurophysiol 72, 299-313.
Lackner JR & DiZio P (1998). Gravitoinertial force background level affects adaptation to coriolis force perturbations of reaching movements. J Neurophysiol 80, 546-553.
Lackner JR & DiZio PA (2000). Aspects of body self-calibration. Trends Cogn Sci 4, 279-288.
Lacquaniti F, Guigon E, Bianchi L, Ferraina S, & Caminiti R (1995). Representing spatial information for limb movement: role of area 5 in the monkey. Cereb Cortex 5, 391-409.
Lajoie Y, Teasdale N, Bard C, & Fleury M (1993). Attentional demands for static and dynamic equilibrium. Exp Brain Res 97, 139-144.
Lal R & Friedlander MJ (1989). Gating of retinal transmission by afferent eye position and movement signals. Science 243, 93-96.
216
Larish DD, Volp CM, & Wallace SA (1984). An empirical note on attaining a spatial target after distorting the initial conditions of movement via muscle vibration. J Mot Behav 16, 76-83.
Libet B, Gleason CA, Wright EW, & Pearl DK (1983). Time of conscious intention to act in relation to onset of cerebral activity (readiness-potential). The unconscious initiation of a freely voluntary act. Brain 106, 623-642.
Lisberger SG, Evinger C, Johanson GW, & Fuchs AF (1981). Relationship between eye acceleration and retinal image velocity during foveal smooth pursuit in man and monkey. J Neurophysiol 46, 229-249.
Lisberger SG, Morris EJ, & Tychsen L (1987). Visual motion processing and sensory-motor integration for smooth pursuit eye movements. Annu Rev Neurosci 10, 97-129.
Lisberger SG & Sejnowski TJ (1992). Motor learning in a recurrent network model based on the vestibulo-ocular reflex. Nature 360, 159-161.
Ma S & Feldman AG (1995). Two functionally different synergies during arm reaching movements involving the trunk. J Neurophysiol 73, 2120-2122.
Magnus R (1924). Körperstellung (Body posture). Verlag, Berlin.
Magnusson M, Enbom H, Johansson R, & Wiklund J (1990). Significance of pressor input from the human feet in lateral postural control. The effect of hypothermia on galvanically induced body-sway. Acta Otolaryngol 110, 321-327.
Marlinsky VV (1999). Vestibular and vestibulo-proprioceptive perception of motion in the horizontal plane in blindfolded man--II. Estimations of rotations about the earth-vertical axis. Neuroscience 90, 395-401.
Mars F, Archambault PS, & Feldman AG (2003). Vestibular contribution to combined arm and trunk motion. Exp Brain Res 150, 515-519.
Mars F, Vercher JL, & Popov K (2005). Dissociation between subjective vertical and subjective body orientation elicited by galvanic vestibular stimulation. Brain Res Bull 65, 77-86.
McKinley PA & Peterson BW (1985). Voluntary modulation of the vestibulo-ocular reflex in humans and its relation to smooth pursuit. Exp Brain Res 60, 454-464.
Merfeld DM, Zupan L, & Peterka RJ (1999). Humans use internal models to estimate gravity and linear acceleration. Nature 398, 615-618.
Mergner T, Siebold C, Schweigart G, & Becker W (1991). Human perception of horizontal trunk and head rotation in space during vestibular and neck stimulation. Exp Brain Res 85, 389-404.
Mergner T, Huber W, & Becker W (1997). Vestibular-neck interaction and transformation of sensory coordinates. J Vestib Res 7, 347-367.
217
Mergner T, Nasios G, & Anastasopoulos D (1998). Vestibular memory-contingent saccades involve somatosensory input from the body support. Neuroreport 9, 1469-1473.
Mergner T, Nasios G, Maurer C, & Becker W (2001). Visual object localisation in space. Interaction of retinal, eye position, vestibular and neck proprioceptive information. Exp Brain Res 141, 33-51.
Messier J, Adamovich S, Berkinblit M, Tunik E, & Poizner H (2003). Influence of movement speed on accuracy and coordination of reaching movements to memorized targets in three-dimensional space in a deafferented subject. Exp Brain Res 150, 399-416.
Mittelstaedt H (1992). Somatic versus vestibular gravity reception in man. Ann N Y Acad Sci 656, 124-139.
Mittelstaedt H (1995). New diagnostic tests for the function of utricles, saccules and somatic graviceptors. Acta Otolaryngol Suppl 520, 188-193.
Mittelstaedt H (1995). Evidence of somatic graviception from new and classical investigations. Acta Otolaryngol Suppl 520, 186-187.
Mittelstaedt H (1997). Interaction of eye-, head-, and trunk-bound information in spatial perception and control. J Vestib Res 7, 283-302.
Mittelstaedt H (1998). Origin and processing of postural information. Neurosci Biobehav Rev 22, 473-478.
Morasso P (1981). Spatial control of arm movements. Exp Brain Res 42, 223-227.
Nakamura T & Bronstein AM (1995). The perception of head and neck angular displacement in normal and labyrinthine-defective subjects. A quantitative study using a 'remembered saccade' technique. Brain 118 ( Pt 5), 1157-1168.
Nanayakkara T & Shadmehr R (2003). Saccade adaptation in response to altered arm dynamics. J Neurophysiol 90, 4016-4021.
Nashner LM (1971). A model describing vestibular detection of body sway motion. Acta Otolaryngol 72, 429-436.
Nashner LM & Wolfson P (1974). Influence of head position and proprioceptive cues on short latency postural reflexes evoked by galvanic stimulation of the human labyrinth. Brain Res 67, 255-268.
Nasios G, Rumberger A, Maurer C, & Mergner T (1999). The location of visual objects in space following vestibular stimulation. In Current oculomotor reseach, eds. Becker W, Deubel H, & Mergner T, Dordrecht.
Neggers SF & Bekkering H (2000). Ocular gaze is anchored to the target of an ongoing pointing movement. J Neurophysiol 83, 639-651.
218
Newell KM & Houk JC (1983). Speed and accuracy of compensatory responses to limb disturbances. J Exp Psychol Hum Percept Perform 9, 58-74.
Nougier V, Bard C, Fleury M, Teasdale N, Cole J, Forget R, Paillard J, & Lamarre Y (1996). Control of single-joint movements in deafferented patients: evidence for amplitude coding rather than position control. Exp Brain Res 109, 473-482.
Nowak DA, Glasauer S, & Hermsdorfer J (2004). How predictive is grip force control in the complete absence of somatosensory feedback? Brain 127, 182-192.
Olivier I, Rival C, Bard C, & Fleury M (2003). Aged-related differences in the attentional cost of pointing movements. Neurosci Lett 338, 169-173.
Osterberg G (1935). Topology of the layer of rods and cones in the human retina. Acta Ophtalmologica 6.
Papaxanthis C, Pozzo T, & Stapley P (1998). Effects of movement direction upon kinematic characteristics of vertical arm pointing movements in man. Neurosci Lett 253, 103-106.
Papaxanthis C, Pozzo T, Popov KE, & McIntyre J (1998). Hand trajectories of vertical arm movements in one-G and zero-G environments. Evidence for a central representation of gravitational force. Exp Brain Res 120, 496-502.
Papaxanthis C, Pozzo T, & Schieppati M (2003). Trajectories of arm pointing movements on the sagittal plane vary with both direction and speed. Exp Brain Res 148, 498-503.
Papaxanthis C, Pozzo T, & McIntyre J (2005). Kinematic and dynamic processes for the control of pointing movements in humans revealed by short-term exposure to microgravity. Neuroscience 135, 371-383.
Patla AE, Ishac MG, & Winter DA (2002). Anticipatory control of center of mass and joint stability during voluntary arm movement from a standing posture: interplay between active and passive control. Exp Brain Res 143, 318-327.
Pearson KG (2001). Proprioceptive sensory feedback. In Encyclopedia of life science Nature Publishing Group.
Pelisson D, Prablanc C, Goodale MA, & Jeannerod M (1986). Visual control of reaching movements without vision of the limb. II. Evidence of fast unconscious processes correcting the trajectory of the hand to the final position of a double-step stimulus. Exp Brain Res 62, 303-311.
Perenin MT, Jeannerod M, & Prablanc C (1977). Spatial localization with paralyzed eye muscles. Ophthalmologica 175, 206-214.
Pigeon P & Feldman AG (1998). Compensatory arm-trunk coordination in pointing movements is preserved in the absence of visual feedback. Brain Res 802, 274-280.
219
Pigeon P, Yahia LH, Mitnitski AB, & Feldman AG (2000). Superposition of independent units of coordination during pointing movements involving the trunk with and without visual feedback. Exp Brain Res 131, 336-349.
Pigeon P, Bortolami SB, DiZio P, & Lackner JR (2003a). Coordinated turn-and-reach movements. I. Anticipatory compensation for self-generated coriolis and interaction torques. J Neurophysiol 89, 276-289.
Pigeon P, Bortolami SB, DiZio P, & Lackner JR (2003b). Coordinated turn-and-reach movements. II. Planning in an external frame of reference. J Neurophysiol 89, 290-303.
Polit A & Bizzi E (1979). Characteristics of motor programs underlying arm movements in monkeys. J Neurophysiol 42, 183-194.
Posner MI (1969). Reduced attention and the performance of "automated" movements. J Mot Behav 245-258.
Pouliot S & Gagnon S (2005). Is egocentric space automatically encoded? Act Psych 118, 193-210.
Poulton EC (1981). Human manual control. In Handbook of Physiology, eds. Brookhart JM & Mountcastle JM, pp. 1337-1398.
Prablanc C, Echallier JE, Jeannerod M, & Komilis E (1979). Optimal response of eye and hand motor systems in pointing at a visual target. II. Static and dynamic visual cues in the control of hand movement. Biol Cybern 35, 183-187.
Prablanc C, Pelisson D, & Goodale MA (1986). Visual control of reaching movements without vision of the limb. I. Role of retinal feedback of target position in guiding the hand. Exp Brain Res 62, 293-302.
Prablanc C & Martin O (1992). Automatic control during hand reaching at undetected two-dimensional target displacements. J Neurophysiol 67, 455-469.
Prochazka A, Clarac F, Loeb GE, Rothwell JC, & Wolpaw JR (2000). What do reflex and voluntary mean? Modern views on an ancient debate. Exp Brain Res 130, 417-432.
Ramachandran R & Lisberger SG (2006). Transformation of vestibular signals into motor commands in the vestibuloocular reflex pathways of monkeys. J Neurophysiol 96, 1061-1074.
Rashbass C (1961). The relationship between saccadic and smooth tracking eye movements. J Physiol 159, 326-338.
Redon C, Hay L, & Velay JL (1991). Proprioceptive control of goal-directed movements in man, studied by means of vibratory muscle tendon stimulation. J Mot Behav 23, 101-108.
Riehle A & Requin J (1989). Monkey primary motor and premotor cortex: single-cell activity related to prior information about direction and extent of an intended movement. J Neurophysiol 61, 534-549.
220
Robinson DA (1975). Oculomotor control signals. In Basic mechanisms of ocular motility and their clinical implications, ed. Lennerstrand G B-RP, pp. 337-374. Oxford.
Robinson DA (1965). The mechanisms of human smooth pursuit eye movement. J Physiol (Lond ) 180, 569-591.
Robinson DA (1981). Control of eye movements. In Handbook of Physiology, eds. Brookhart JM & Mountcastle JM, pp. 1275-1320.
Rosengren SM & Colebatch JG (2002). Differential effect of current rise time on short and medium latency vestibulospinal reflexes. Clin Neurophysiol 113, 1265-1272.
Rossetti Y, Desmurget M, & Prablanc C (1995). Vectorial coding of movement: vision, proprioception, or both? J Neurophysiol 74, 457-463.
Rothwell JC, Traub MM, Day BL, Obeso JA, Thomas PK, & Marsden CD (1982). Manual motor performance in a deafferented man. Brain 105, 515-542.
Sainburg RL, Poizner H, & Ghez C (1993). Loss of proprioception produces deficits in interjoint coordination. J Neurophysiol 70, 2136-2147.
Sainburg RL, Ghilardi MF, Poizner H, & Ghez C (1995). Control of limb dynamics in normal subjects and patients without proprioception. J Neurophysiol 73, 820-835.
Sarlegna F, Blouin J, Bresciani JP, Bourdin C, Vercher JL, & Gauthier GM (2003). Target and hand position information in the online control of goal-directed arm movements. Exp Brain Res 151, 524-535.
Sarlegna FR, Gauthier GM, Bourdin C, Vercher JL, & Blouin J (2006). Internally driven control of reaching movements: a study on a proprioceptively deafferented subject. Brain Res Bull 69, 404-415.
Schweigart G, Maurer C, & Mergner T (2003). Combined action of smooth pursuit eye movements, optokinetic reflex and vestibulo-ocular reflex in macaque monkey during transient stimulation. Neurosci Lett 340, 217-220.
Scott SH & Kalaska JF (1995). Changes in motor cortex activity during reaching movements with similar hand paths but different arm postures. J Neurophysiol 73, 2563-2567.
Scott SH & Kalaska JF (1997). Reaching movements with similar hand paths but different arm orientations. I. Activity of individual cells in motor cortex. J Neurophysiol 77, 826-852.
Severac CA, Gervet MF, & Ouaknine M (1998). Body response to binaural monopolar galvanic vestibular stimulation in humans. Neurosci Lett 245, 37-40.
Severac CA, Martinez P, Ouaknine M, & Tardy-Gervet MF (2000). Orientation of the body response to galvanic stimulation as a function of the inter-vestibular imbalance. Exp Brain Res 133, 501-505.
221
Shadmehr R & Mussa-Ivaldi FA (1994). Adaptive representation of dynamics during learning of a motor task. J Neurosci 14, 3208-3224.
Shaikh AG, Meng H, & Angelaki DE (2004). Multiple reference frames for motion in the primate cerebellum. J Neurosci 24, 4491-4497.
Shapiro MB, Gottlieb GL, Moore CG, & Corcos DM (2002). Electromyographic responses to an unexpected load in fast voluntary movements: descending regulation of segmental reflexes. J Neurophysiol 88, 1059-1063.
Siegler I (Thèse). Contribution à l'étude de la perception vestibulaire du mouvement propre et ses relations avec la stabilisation du regard et l'orientation spatiale. 2000.
Snyder L (1999). This way up: illusions and internal models in the vestibular system. Nat Neurosci 2, 396-398.
Snyder LH, Batista AP, & Andersen RA (1997). Coding of intention in the posterior parietal cortex. Nature 386, 167-170.
Spidalieri G & Sgolastra R (1997). Psychophysical properties of the trunk midline. J Neurophysiol 78, 545-549.
Stark L, Vossius G, & Young LR (1962). Predictive control of eye tracking movements. In IRE Trans on Human Factors in Electronics pp. 52-57.
Stark L & Bridgeman B (1983). Role of corollary discharge in space constancy. Percept Psychophys 34, 371-380.
Steinbach MJ (1969). Eye tracking of self-moved targets: the role of efference. J Exp Psychol 82, 366-376.
Steyvers M, Verschueren SM, Levin O, Ouamer M, & Swinnen SP (2001). Proprioceptive control of cyclical bimanual forearm movements across different movement frequencies as revealed by means of tendon vibration. Exp Brain Res 140, 326-334.
Tabak S, Collewijn H, Boumans LJ, & van der SJ (1997). Gain and delay of human vestibulo-ocular reflexes to oscillation and steps of the head by a reactive torque helmet. I. Normal subjects. Acta Otolaryngol 117, 785-795.
Teasdale N & Simoneau M (2001). Attentional demands for postural control: the effects of aging and sensory reintegration. Gait Posture 14, 203-210.
Thoroughman KA & Shadmehr R (1999). Electromyographic correlates of learning an internal model of reaching movements. J Neurosci 19, 8573-8588.
Thoumie P & Do MC (1996). Changes in motor activity and biomechanics during balance recovery following cutaneous and muscular deafferentation. Exp Brain Res 110, 289-297.
222
Trousselard M, Barraud PA, Nougier V, Raphel C, & Cian C (2004). Contribution of tactile and interoceptive cues to the perception of the direction of gravity. Brain Res Cogn Brain Res 20, 355-362.
Tunik E, Poizner H, Levin MF, Adamovich SV, Messier J, Lamarre Y, & Feldman AG (2003). Arm-trunk coordination in the absence of proprioception. Exp Brain Res 153, 343-355.
Uno Y, Kawato M, & Suzuki R (1989). Formation and control of optimal trajectory in human multijoint arm movement. Minimum torque-change model. Biol Cybern 61, 89-101.
van Beers RJ, Sittig AC, & Denier van der Gon JJ (1996). How humans combine simultaneous proprioceptive and visual position information. Exp Brain Res 111, 253-261.
van Donkelaar P., Lee RG, & Gellman RS (1992). Control strategies in directing the hand to moving targets. Exp Brain Res 91, 151-161.
van Donkelaar P (1997). Eye-hand interactions during goal-directed pointing movements. Neuroreport 8, 2139-2142.
van Donkelaar P, Gauthier GM, Blouin J, & Vercher JL (1997). The role of ocular muscle proprioception during modifications in smooth pursuit output. Vision Res 37, 769-774.
van Donkelaar P, Siu KC, & Walterschied J (2004). Saccadic output is influenced by limb kinetics during eye-hand coordination. J Mot Behav 36, 245-252.
Van E, Anderson CH, & Felleman DJ (1992). Information processing in the primate visual system: an integrated systems perspective. Science 255, 419-423.
Vercher JL & Gauthier GM (1990). Eye-head movement coordination: vestibulo-ocular reflex suppression with head-fixed target fixation. J Vestib Res 1, 161-170.
Vercher JL & Gauthier GM (1992). Oculo-manual coordination control: ocular and manual tracking of visual targets with delayed visual feedback of the hand motion. Exp Brain Res 90 , 599-609.
Vercher JL, Gauthier GM, Guedon O, Blouin J, Cole J, & Lamarre Y (1996). Self-moved target eye tracking in control and deafferented subjects: roles of arm motor command and proprioception in arm-eye coordination. J Neurophysiol 76, 1133-1144.
Vindras P & Viviani P (1998). Frames of reference and control parameters in visuomanual pointing. J Exp Psychol Hum Percept Perform 24, 569-591.
Wall C 3rd, Black FO, & Hunt AE (1984). Effects of age, sex and stimulus parameters upon vestibulo-ocular responses to sinusoidal rotation. Acta Otolaryngol 98, 270-278.
Welgampola MS & Colebatch JG (2001). Vestibulospinal reflexes: quantitative effects of sensory feedback and postural task. Exp Brain Res 139, 345-353.
223
Wickens CD, Braune R, & Stokes A (1987). Age differences in the speed and capacity of information processing: 1. A dual-task approach. Psychol Aging 2, 70-78.
Wolpaw JR, Kieffer VA, Seegal RF, Braitman DJ, & Sanders MG (1983). Adaptive plasticity in the spinal stretch reflex. Brain Res 267, 196-200.
Wolpert DM & Kawato M (1998). Multiple paired forward and inverse models for motor control. Neural Netw 11, 1317-1329.
Wolpert DM & Ghahramani Z (2000). Computational principles of movement neuroscience. Nat Neurosci 3 Suppl, 1212-1217.
Wolpert DM & Flanagan JR (2001). Motor prediction. Curr Biol 11, R729-R732.
Xia R & Barnes G (1999). Oculomanual Coordination in Tracking of Pseudorandom Target Motion Stimuli. J Mot Behav 31, 21-38.
Yardley L, Gardner M, Lavie N, & Gresty M (1999). Attentional demands of perception of passive self-motion in darkness. Neuropsychologia 37, 1293-1301.
Yardley L, Papo D, Bronstein A, Gresty M, Gardner M, Lavie N, & Luxon L (2002). Attentional demands of continuously monitoring orientation using vestibular information. Neuropsychologia 40, 373-383.
Yates BJ, Jian BJ, Cotter LA, & Cass SP (2000). Responses of vestibular nucleus neurons to tilt following chronic bilateral removal of vestibular inputs. Exp Brain Res 130, 151-158.
Zee D. (1981). The vestibulo-ocular reflex: clinical concepts. In Models of oculomotor behavior and control, ed. BL Zuber.
Zhang J, Riehle A, Requin J, & Kornblum S (1997). Dynamics of single neuron activity in monkey primary motor cortex related to sensorimotor transformation. J Neurosci 17, 2227-2246.