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HELMINTOS PARÁSITOS DE PECES DEL LAGO DE TECOCOMULCO, HIDALGO

Berenice Alemán-García,1 Scott Monks,1 Griselda Pulido-Flores1 ySerapio López-Jiménez2

1Área Académica de Biología, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo2División Académica de Ciencias Agropecuarias, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco

ResumenLos helmintos parásitos habitan en todo tipo de ambientes y en cualquier parte de suhospedero. En este trabajo se estudió la helmintofauna de los peces del lago de Tecocomulcocomo indicador de la calidad ambiental de la zona, y se comparó con la de la laguna deMetztitlán. Se reporta la presencia de seis especies de parásitos en tres especies de peces dellago de Tecocomulco. Dos especies de digéneos en estado larval, Posthodiplostomum yDiplostomum en cerebro, ojos y mesenterio en especies de peces nativos de la zona(Chirostoma jordani y Goodeidae), un céstodo en estado larval en vesícula biliar de carpas ygoodeidos. Un céstodo en estado adulto de la especie Bothriocephalus acheilognathi delintestino de C. jordani y C. carpio. Dos especies de monogéneos de branquias en C. carpio ypiel de goodeidos. Los peces fueron recolectados mediante redes y electropesca, trasladadosal laboratorio, disectados y revisados para un examen helmintológico completo. Loshelmintos fueron sometidos a técnicas convencionales de parasitología, identificados ycuantificados. Se realizó una comparación con registros previos de la helmintofauna de lalaguna de Metztitlán, en cuanto a la composición de la comunidad de helmintos parásitos depeces en dos áreas naturales protegidas.

Palabras clave: Chirostoma jordani, Goodeidae, Cyprinus carpio, Bothriocephalusacheilognathi, Gyrodactylus, Posthodiplostomum, Diplostomum, Tecocomulco.

IntroducciónLos helmintos son un grupo de organismosque frecuentemente parasitan peces. Habitanen cualquier parte del cuerpo de sushospederos y han sido estudiados, en granparte, por la importancia que representan lospeces como fuente de alimentación humana(Lamothe-Argumedo, 1994). Además, loshelmintos han sido utilizados comoindicadores del estado de los ecosistemas. Seha considerado que la ausencia de dichosorganismos puede reflejar alteracionesambientales a las cuales están sujetos sushospederos (Brooks y McLennan, 1991). Enel caso contrario, la presencia de helmintosparásitos en determinados ecosistemas indicala existencia de organismos que fungencomo sus hospederos (intermediarios odefinitivos) y que forman parte de su ciclobiológico. La helmintofauna parásita depeces representa una gran importancia

ecológica, ya que refleja la interacciónparásito-hospedero y los factores queinfluyen sobre los ciclos de vida y hábitosalimenticios (Lamothe-Argumedo, 1994).

El conocimiento de la diversidad dehelmintos parásitos de peces ha sido de granutilidad en el mundo, debido a que la pescarepresenta un recurso importante dentro dela alimentación humana. Los pecesdulceacuícolas, al igual que el resto de pecesde diferentes ambientes, son susceptibles deser parasitados por diversas especies dehelmintos, a los que pueden servir comohospederos intermediarios, definitivos oparaténicos (Kennedy, 1975).

El lago de Tecocomulco esconsiderado el último humedal naturalrelicto del sistema lacustre que predominóen toda la cuenca del valle de México, dondeactualmente habi tan organismoscaracterísticos de los lagos de Anáhuac. La

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ictiofauna está constituida principalmentepor especies exóticas, de las que se hanreportado hasta el momento siete especiesdiferentes de “carpas”. En cuanto a lasespecies nativas sólo se conoce una,perteneciente al género Chirostoma (NOM-050-PESC-2004).

El lago de Tecocomulco presenta unagran diversidad en cuanto a especies depeces se refiere, dentro de las cuales seencuentran algunas en peligro de extinción yotras dentro de alguno de los estatus de laNorma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2001 (amenazadas, raras ysujetas a protección especial) (NOM-050-PESC-2004). Sin embargo, no existenreportes en cuanto a los helmintos de lospeces del lugar se refiere. Es de sumaimportancia conocer la helmintofauna dellago, ya que ésta da información sobre lacalidad ambiental del lago, en cuanto a ladiversidad de hospederos y sus parásitos serefiere, así como el reflejo de sus hábitos y elciclo de vida que están desarrollando dentrode este cuerpo de agua.

En este trabajo por primera vez sereporta la estructura comunitaria de loshelmintos parásitos de diversas especies depeces dulceacuícolas de la región del lago deTecocomulco, Hidalgo, siendo el primerestudio de este tipo en la región.

ObjetivoEstablecer el registro helmintológico de lospeces del lago de Tecocomulco, mediante ladeterminación de la identidad taxonómica delos parásitos.

MétodoEl lago de Tecocomulco se ubica en elsureste del estado de Hidalgo, a 17 km alnoroeste de Ciudad Sahagún, colindando conlos municipios de Tepeapulco, Cuautepec yApan. Se ubica dentro de la provinciafisiográfica del Sistema VolcánicoTrasversal, a una altura de 2,514.30 msnm.La superficie que comprende el lago es de1,769 ha, y sus usos principales giran entorno a la pesca comercial, el turismonáutico, la cacería y la extracción de agua

(para riego agrícola y como bebedero para elganado ovino y vacuno).

Se realizaron distintas recolectas depeces de la familia Goodeidae y de lasespecies Chirostoma jordani y Cyprinuscarpio , mediante dos tipos de captura:electropesca y mediante red. Los pecesfueron trasladados al laboratorio de tresmaneras distintas: vivos, congelados yfijados en OH 96%. En el laboratorio lospeces fueron sacrificados y revisadosexternamente (piel, aletas y ojos) para labúsqueda de ectoparásitos; posteriormente seextrajeron las branquias para su revisión.Para la búsqueda de endoparásitos se realizóun corte sagital desde la cloaca hasta lasaletas pectorales de los peces, extrayendo susvísceras. Las vísceras se colocaron en unasolución salina (6 g NaCl:1 lt H2O) a fin deconservar los tejidos y mantener vivos a losparásitos. El intestino y estómago se cortaronlongitudinalmente para revisar el hábitat delos parásitos. El resto de las vísceras fuerondesgarradas cuidadosamente con agujas finasde disección para la búsqueda de ejemplaresen su estado juvenil.

Los parásitos fueron colocados enpequeños frascos con solución salinapreviamente calentada con el fin desacrificarlos, provocando así el completoestiramiento de los helmintos. Losejemplares fueron fijados en una solución abase de alcohol, formol y ácido acético(AFA) en un lapso de 24 a 48 horas y sealmacenaron en alcohol al 70%.Posteriormente fueron teñidos siguiendo losmétodos de Pritchard y Kruse (1982), condistintos colorantes y montados en bálsamode Canadá para hacer más visibles lasestructuras y así poder identificar a losorganismos. La identificación taxonómica delos helmintos fue realizada con la ayuda declaves taxonómicas.

ResultadosSe recolectaron 285 peces, los cualespertenecen a la familia Goodeidae y a lasespecies C. jordani y C. carpio, estosúltimos en diferentes estados de desarrollo.Se trasladaron al laboratorio para su examen

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helmintológico de tres formas distintas, conla finalidad de comparar y verificar si existela posibilidad de pérdida de helmintosdurante el traslado de los hospederos, locual, hasta el momento, se ha observado queno existe.

Se calcularon distintos parámetrosecológicos a nivel comunidad (prevalencia =46%, abundancia = 6, intervalo de infección= 1-485), así como para cada especie dehospedero. Para C. jordani la prevalencia fuede 57%, la abundancia de 9 y el intervalo deinfección de 1-378. Para C. carpio, laprevalencia fue de 48%, la abundancia de 5 yel intervalo de infección de 1-135. Para losde la familia Goodeidae la prevalencia fue de38%, la abundancia de 4 y el intervalo deinfección de 3-107.

Los peces fueron examinados en suparte externa (ojos, piel y branquias) pararecolectar sus ectoparás i tos , yposteriormente disectados para examinarsus órganos internos y así recolectar susendoparásitos. De los 285 peces revisados,153 resultaron negativos a la infección deparásitos.

En cuanto a los peces nativos, paralos de la familia Goodeidae y de la especieC. jordani se han recolectado metacercarias(Digenea) en el mesenterio y cerebro de dosgéneros: P o s t h o d i p l o s t o m u m yDiplostomum , lo cual refleja que estoshospederos sirven como intermediarios dedigéneos que terminan su ciclo de vida enaves. En el caso de los hospederosC. jordani, se ha observado que existe ciertarelación entre el género del hospedero y elhábitat de las metacercarias, puesto que lashembras presentan metacercarias enmesenterio y cerebro, mientras que losmachos sólo en el cerebro. En el casoparticular de los peces de la familiaGoodeidae, únicamente dos hospederos hanpresentado una larva de céstodo, aún noidentificada, dentro de la vesícula biliar.

En las carpas se han recolectadodiversos parásitos, dependiendo del estadoontogenético en el que se encuentren. En lascarpas de talla pequeña se recolectaronlarvas de céstodos dentro de la vesícula

biliar; en las carpas de talla media se hanrecolectado sólo monogéneos de dos tipos enlas branquias, uno de ellos perteneciente algénero Actinocleidus , y el segundo noidentificado aún; y en las carpas de tallagrande se han recolectado céstodos adultosde la especie Bothriocephalus acheilognathien el intestino y, en un número muyreducido, monogéneos en las branquias delos mismos tipos que en las carpas de tallapequeña.

La diversidad de helmintos parásitosde peces del lago de Tecocomulco estáintegrada por individuos pertenecientes a lasclases Trematoda (subclase Digenea),Monogenea y Cestoda, además de miembrosdel phylum Nematoda. Los helmintos de lasubclase Digenea han sido recolectadossolamente en los peces C. jordani y de lafamilia Goodeidae. La diversidad dedigeneos está representada por dos géneros:Posthodiplostomum y Diplostomum. Lamayor abundancia se observa en los peces deC. jordani (448) y la menor en los goodeidos(173). La abundancia también ha sidovariable, tomando en cuenta el hábitat en elque están, ya que el mayor número seobserva en el cerebro (378 en C. jordani,107 en Goodeidae), seguido por los delmesenterio (68 en C. jordani, 60 enGoodeidae), posteriormente los del ojo (seis,sólo en Goodeidae) y la menor abundanciase observa en los habitantes del intestino(dos, sólo en C. jordani). Cabe destacar quetodos los digeneos recolectados seencuentran en estado larval, es decir en etapade metacercaria.

En cuanto a los organismos de laclase Monogenea, se han encontrado en lamayoría de los peces, en la piel deGoodeidae y en branquias de C. jordani yCyprinus carpio; sin embargo, la abundanciaes distinta, ya que el mayor número secolectó en C. carpio (135), y que a su vez esmayor en carpas de talla media con respectoa las de talla grande. En el caso deGoodeidae la abundancia es menor (7), y enC. jordani casi nula (un monogéneo). Ladiversidad de monogéneos está representadapor organismos de tres géneros distintos:

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Gyrodatylus, en piel, Actinocleidus, y unomás, no identificado aún, ambos enbranquias.

En lo referente a los céstodos, éstoshan sido encontrados en dos sitios distintos:vesícula biliar (en estado larval) e intestino(en estado adulto). Los organismos de laclase Cestoda se encuentran parasitando atodos los tipos de peces dentro del lago. Loscéstodos recolectados en estado larval en losgoodeidos (tres individuos) y en carpas detalla pequeña (un individuo) sólo seencuentran en la vesícula biliar y no han sidoidentificados. Los céstodos recolectados enestado adulto se encontraron en el intestinode las carpas de talla grande y pertenecen ala especie Bothriocephalus acheilognathi(siete individuos) y en el intestino deC. jordani (dos individuos).

Los nemátodos recolectados sólo seencuentran parasitando a los goodeidos, endonde se han encontrado 18 individuos noidentificados, en estado adulto, dentro delintestino de estos peces. Finalmente, secontaron 24 ectoparásitos pertenecientes a lasubclase Copepoda en la piel de C. jordani(22 individuos), generalmente en las aletas, yen la de las carpas (dos individuos) de tallapequeña.

DiscusiónSe han colectado los helmintos parásitosde tres especies de peces del lago deTecocomulco, que han servido comoindicadores de la calidad ambiental del lugaren distintos sentidos, ya que la mayoríade las especies recolectadas poseen ciclosde vida indirectos, los cuales indican lapresencia tanto de hospederos intermediarioscomo definitivos. En este sentido, lapresencia de D i p l o s t o m u m yPosthodiplostomum indica a su vez lapresencia de un caracol acuático que fungecomo su primer hospedero intermediario; lade los peces nativos en donde se recoletarondichos ejemplares, que fungen comosegundo hospedero intermediario; yfinalmente terminan en una ave migratoria,donde completan su ciclo de vidadesarrollando la etapa de adulto. De este

modo los parásitos están dando informaciónsobre los hospederos que habitan en el lago,así como de sus hábitos.

En el caso de B. acheilognathi, elcual se encuentra en estado adulto, dainformación sobre la presencia del únicohospedero intermediario indispensable paracompletar su ciclo de vida, que es unpequeño crustáceo de la clase Copepoda,además del efecto que tiene la introducciónde especies exóticas en un lugar, ya que esteparásito fue introducido junto con suhospedero original que es la carpa herbívoraCtenopharingodon idella (López-Jiménez,1981). Actualmente, esta especie de céstodose le encuentra con mayor frecuencia enpeces nativos (Gutiérrez-Cabrera, 2005;Rêgo, 2000; Salgado-Maldonado, 2003).Estas tres especies de parásitos han sidoreportadas también en la laguna deMetztitlán, lo cual refleja cierta similituden cuanto a la composición de la comunidadde helmintos se refiere; sin embargo, en ellago de Tecocomulco difiere la presencia deal menos dos especies de monogéneosdistintas: Actinocleidus, de las branquiasde C. carpio, y Gyrodactylus, en piel degoodeidos. A diferencia de los peces de lalaguna de Metztitlán, donde no se hareportado la presencia de este tipo deectoparásitos, por lo que se deduce queexiste una mayor contaminación de tipoquímica que no permite que se desarrollenlos ectoparásitos de los peces, el lago deTecocomulco puede considerarse unambiente no tan perturbado, permitiendo asíel desarrollo de ectoparásitos que puedenestar en contacto directo con el medioexterno de su hospedero.

ConclusiónEntre la helmintofauna de la laguna deMetztitlán y la del lago de Tecocomulcoexisten semejanzas y diferencias. En cuantoa semejanzas, cabe resaltar la presencia demetacercarias de los géneros Diplostomum yPos thodip los tomum en ambos sitios,indicando la presencia de caracoles (primerhospedero intermediario) y de avesictiófagas (hospedero definitivo). Para

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B. acheilognathi, en ambos sitios seencuentra parasitando a los peces nativos,C. jordani, como a los introducidos,C. carpio, indicando, además de la estructurade la comunidad de helmintos de cada sitio,la presencia de copépodos que sirven comohospederos intermediarios a esta especie deparásito. En cuanto a diferencias, esimportante señalar la presencia deectoparásitos de la clase Monogenea en lospeces de Tecocomulco y su ausencia enMetztitlán, dando información sobre lacontaminación química tan elevada enla laguna de Metztitlán como para permitirla presencia de dichos organismos, adiferencia de los peces del lago deTecocomulco, tanto nativos comointroducidos, que presentan este tipo deparásitos, con lo que se consideran lascondiciones del lugar más naturales conrespecto a las de la laguna de Metztitlán.Con base en lo anterior, es importanteseñalar que la comunidad de helmintos, tantode la laguna de Metztitlán como del lagode Tecocomulco, está dando informaciónsobre la calidad ambiental y condicionesecológicas locales, en cuanto a ciclos de vidade los parásitos y los hospederos que estáninterviniendo en ellos, así como los hábitosque presentan los hospederos dentro de sumedio, además de las condiciones químicasque permiten la presencia y ausencia dedeterminados parásitos. Por tal motivo, esde suma importancia conocer los tipos dehelmintos habitantes en cada lugar, de loscuales puede obtenerse información, no sólode ellos, sino de todo su alrededor(Gutiérrez-Cabrera et al., 2005; Monks etal., 2003; Monks et al., 2005; Pulido-Floreset al., 2005; Zárate-Ramírez, 2003).

AgradecimientosLos autores agradecen el financiamiento alproyecto “Helmintos parásitos de losvertebrados y calidad ambiental del lagoTecocomulco, Hidalgo”, del Fondo Mixtodel Consejo de Ciencia y Tecnología y elGobierno del Estado de Hidalgo, claveFOMIX-HGO-2005-C01-1. Asimismo, BAG

agradece al Fondo por una beca concedidapara su trabajo de tesis.

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111

ÍNDICE

Introducción: una visión moderna de la investigación científicaScott Monks, Griselda Pulido-Flores y Juan Carlos Gaytán-Oyarzún 7

Lago de TecocomulcoChristian Elizbeth Bautista-Hernández, Diana Luz Hernández-Hernández,Griselda Pulido-Flores y Scott Monks 15

Presencia de hidrocarburos en el lago de TecocomulcoClaudia Romo, Scott Monks, Griselda Pulido-Flores y Alberto José Gordillo-Martínez 23

Concentración de compuestos organoclorados en Cyprinus carpio Linnaeus, 1758,del lago de Tecocomulco, HidalgoJessica Aguilar-Martínez, Alma Delia Román-Gutiérrez, Francisco Prieto-García,Scott Monks y Griselda Pulido-Flores 35

Estudio de compuestos orgánicos y de metales pesados en plantas del lago de TecocomulcoJosé Roberto Villagómez-Ibarra, Eliane Rivera-Ruiz y Alberto José Gordillo-Martínez 47

Análisis poblacional de los peces del lago de TecocomulcoRafael Miranda, David Galicia, Griselda Pulido-Flores y Scott Monks 51

Registro helmintológico de Chirostoma jordani Woolman, 1894,del lago de Tecocomulco, Hidalgo, MéxicoDiana Luz Hernández-Hernández, Griselda Pulido-Flores y Scott Monks 57

Registro helmintológico de Girardinicthys viviparus (Bustamante, 1837) dellago de Tecocomulco, Hidalgo, MéxicoChristian Elizbeth Bautista-Hernández, Scott Monks y Griselda Pulido-Flores 77

Helmintos parásitos de peces del lago de Tecocomulco, HidalgoBerenice Alemán-García, Scott Monks, Griselda Pulido-Flores y Serapio López-Jiménez 93

Plantas medicinales usadas para infecciones respiratorias en Los Cides, Tepeapulco, HidalgoJesús Alan Reyes-Silva, Miguel Ángel Villavicencio-Nieto y Blanca Estela Pérez-Escandón 99

ConclusiónGriselda Pulido-Flores y Maritza López-Herrera 109

1

ESTUDIOS CIENTÍFICOS EN EL LAGO DE TECOCOMULCO, HIDALGO,Y ZONAS ALEDAÑAS

2

UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DEL ESTADO DE HIDALGOInstituto de Ciencias Básicas e Ingeniería

Cuerpo Académico de Uso, Manejo y Conservación de la BiodiversidadCiudad Universitaria

Carretera Pachuca-Tulancingo km 4.5 s/nCP 42184, Pachuca, Hidalgo, México

UNIVERSIDAD DE NAVARRADepartamento de Zoología y Ecología

Facultad de CienciasIrunlarrea 1

CP E-31008, Pamplona, Navarra, España

3

ESTUDIOS CIENTÍFICOS EN EL LAGO DE TECOCOMULCO, HIDALGO,Y ZONAS ALEDAÑAS

Griselda Pulido-FloresScott Monks

Rafael MirandaDavid Galicia

editores

UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DEL ESTADO DE HIDALGO

4

UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DEL ESTADO DE HIDALGO

Luis Gil BorjaRector

Humberto A. Veras GodoySecretario General

Otilio Arturo Acevedo SandovalCoordinador de la División de Investigación y Posgrado

Marco Antonio Alfaro MoralesCoordinador de la División de Extensión

Octavio Castillo AcostaDirector del Instituto de Ciencias Básicas e Ingeniería

Alberto Enrique Rojas MartínezDirector del Área Académica de Biología

Enrique Rivas PaniaguaDirector de Ediciones y Publicaciones

Abel L. Roque LópezSubdirector de Ediciones y Publicaciones

Primera edición: 2008© Universidad Autónoma del Estado de HidalgoAbasolo 600, Centro, Pachuca, Hidalgo, México, CP 42000Correo electrónico: editor@uaeh.edu.mxProhibida la reproducción parcial o total de esta obra sin el consentimiento escritode la UAEH.ISBN 970-769-139-5