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DENSIDAD, ESTRUCTURA POBLACIONAL Y HÁBITAT DE LA
ARDILLA ENDÉMICA DE PEROTE (Spermophilus perotensis
MERRIAM 1893)
TESIS QUE PRESENTA CESIA DEL CARMEN CASTILLO CASTILLO
PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRIA EN CIENCIAS
Xalapa, Veracruz, México, Octubre 2009
AGRADECIMIENTOS
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por otorgarme la beca para poder realizar
mis estudios de posgrado.
Al Instituto de Ecología, A. C., profesores e investigadores por todo el apoyo recibido
durante el transcurso de la maestría y su contribución a mi formación profesional.
A mi director de tesis el Dr. Alberto González Romero por apoyarme y asesorarme tanto
en el escrito como en el trabajo de campo, por su disposición y buen humor. Así mismo a los
miembros de mi comité tutorial, el Dr. Gerardo Sánchez Rojas por su apoyo en el análisis de mis
datos, su paciencia y disposición, y al Dr. Gonzalo Castillo Campos por su apoyo y
asesoramiento para la parte de vegetación.
Al Dr. Vinicio Sosa Fernández, por sus valiosos comentarios y correcciones a mi trabajo,
al Dr. Gustavo Arnaud Franco por aprobar mi escrito final.
A mis padres Carmen Castillo y Pedro Castillo y a mis hermanos Aarón Castillo y Pedro
A. Castillo por apoyarme siempre en todos mis proyectos.
Al personal del herbario que me apoyó durante la identificación de plantas.
A los amigos que me ayudaron en el trabajo de campo: Gerardo A. Martin (Cuaco),
Rosalinda, Gaby Delgadillo, a aquellos que desde lejos me apoyaron y animaron a seguir
adelante siempre: Heidi Vega, Daniel Bandala (Ratón), Fer Meneses, a todos los buenos amigos
que hice en el transcurso de la maestría: Diana, Mel, Lotto, Sara, Isra, Pierre, Wicho, y a quienes
olvide mencionar pero que contribuyeron de alguna manera en la realización de este trabajo.
3
4
DEDICATORIA
A mis padres
A mis hermanos
Y a mis sobrinillos
INDICE
RESUMEN…………………………………………………………………………...…….....…10
I. INTRODUCCION……………………………………………………………...…………….11
II. ANTECEDENTES……….………………………………………………………………….16
II.1. Generalidades de Spermophilus……………………………………………..……....16
II.2. Importancia ecológica de las ardillas terrestres…………………………………......20
II.3. Spermophilus perotensis………………...………………………………………..... 21
III. OBJETIVO GENERAL………………………………………………….………………...26
III.1. Objetivos específicos…………………………………………………………..…..26
IV. HIPOTESIS……………………………………………………………………....................26
V. AREA DE ESTUDIO Y METODOS…………………………………………………….....27
V.1. Área de estudio………………………………………………………………..….…27
V.2. Métodos. ……………………………………………………………………………30
V.2.1. Densidad. …………………………………………………………………32
V.2.2. Estructura poblacional. …………………………………………………....34
V.2.3. Masa corporal. ………………………………………………………….…34
V.2.4. Áreas de actividad. ………………………………………………………..35
V.2.5. Hábitat. ……………………………………………………………………35
VI. RESULTADOS…………………………………………………………………………..….38
VI.1. Densidad. …………………………………………………………………………..38
VI.2. Estructura poblacional. ………………………………………………………….…43
VI.3. Masa corporal………………………………………………………………………48
VI.4. Áreas de actividad. …………………………………………………………...……52
VI.5. Hábitat. ……………………………………………………………………..…...…54
6
VII. DISCUSION………………………………………………………………………………..58
VII.1. Densidad y Hábitat. ………………………………………………………….....…58
VII.2. Estructura poblacional. ………………………………………………………....…63
VII.3. Masa corporal. ………………………………………………………………….…65
VII.4. Áreas de actividad. ………………………………………………………..…...….67
VIII. CONCLUSIONES…………………………………………………………….…….……69
IX. REFERENCIAS…………………………………………………………………….…...…72
APENDICE I. Lista de especies vegetales en Matorral Xerófilo…………………………....….83
APENDICE II. Lista de especies vegetales en Pastizal Antropizado Reciente…………………87
APENDICE III. Lista de especies vegetales en Pastizal Antropizado Antiguo……….…….….89
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LISTA DE CUADROS
Cuadro 1. Superficie y uso de tierra en Perote, Veracruz según datos del Anuario estadístico
2007 Veracruz Ignacio de la Llave, INEGI, 2007 ………………………………………………28
Cuadro 2. Número total de ardillas marcadas y recapturadas por sitio durante el estudio…….38
Cuadro 3. Comparación entre densidad calculada y número de ardillas observadas por mes y
sitio. ……………………………………………………………………………………………...40
Cuadro 4. Cuadro 4. Tabla de devianza obtenida de un Modelo Lineal Generalizado para las
capturas de ardillas por sitio y mes de muestreo. …………………………………………….…42
Cuadro 5. Promedio de los pesos de hembras y machos adultos y juveniles.…………..…….…48
Cuadro 6. Numero de ardillas (machos y hembras) recapturadas en 1, 2, 3 y 4 o más
ocasiones…………………………………………………………………………………………52
Cuadro 7. Porcentaje de cobertura por sitio de las especies vegetales consumidas por la
ardilla.……………………………………………………………………………………........…57
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Distribución de Spermophilus perotensis en México.……………………………....…12
Figura 2. Ejemplar de Spermophilus perotensis……………………………………………..…..22
Figura 3. Foto satelital con la localización geográfica de los tres sitios de muestreo en el valle
de Perote……………………………………………………………………………..……….…..30
Figura 4. Número de capturas totales por sitio y mes de muestreo y una división entre las
capturas correspondientes a individuos nuevos y recapturados………………………………...39
Figura 5. Comparación de la densidad (ind/ha) obtenida mediante el Índice de Lincoln-Peterson,
por sitio y mes de muestreo……………………………………………………………….……...41
Figura 6. Comparación de la frecuencia de sexos por sitio y por mes de muestreo……….……43
8
Figura 7. Comparación de la estructura de edades por sitio y por mes de muestreo……..…….45
Figura 8. Número de individuos por mes que presentaron alguna condición reproductiva
(testículos en escroto, hembras preñadas) ………………………………………………........…46
Figura 9. Densidades por sitio y mes, y eventos biológicos en el ciclo anual de S.
perotensis………………………………………………………………………………………....47
Figura 10. Promedio ± desviación estándar de los pesos de machos y hembras en cada uno de
los sitios……………………………………………………………………………………..……49
Figura 11. Promedio ± desviación estándar de los pesos de machos y hembras (adultos y
juveniles) en cada uno de los sitios………………………………………………………........…50
Figura 12. Áreas mínimas de actividad de nueve ardillas en el Pastizal antiguo…………….…53
Figura 13. Dendrograma de los grupos de vegetación encontrados y sitio al que
pertenecen………………………………………………………………………………………...54
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RESUMEN
La ardilla terrestre de Perote o moto (Spermophilus perotensis) es una especie endémica
de la zona semiárida del estado de Veracruz que se encuentra clasificada como amenazada en la
Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2001, y en peligro de extinción según la
IUCN. Con el fin de generar datos básicos para contribuir a los esfuerzos de conservación de esta
especie y conocer el efecto que la antropización tiene sobre algunos atributos poblacionales, se
establecieron 3 sitios de muestreo para comparar la densidad, estructura poblacional, cambios en
la masa corporal, y caracterizar el hábitat. Se capturaron un total de 213 individuos (83 hembras y
130 machos), utilizando el método de captura-recaptura. Se encontró que la densidad y la masa
corporal mayores corresponden al ambiente más antropizado, la mayor densidad se encontró en
los meses de muestreo de 2009 y los individuos más pesados se registraron en agosto de 2008.
No se encontraron diferencias significativas en la proporción de sexos entre sitios. La temporada
de apareamiento se verificó en los meses de abril y mayo con una probable temporada tardía en
julio, la lactancia ocurrió durante junio, los juveniles emergieron a finales de julio mientras los
tardíos emergieron en octubre, la hibernación de adultos comenzó desde inicios de octubre y los
juveniles permaneciendo activos hasta noviembre. Se registraron cinco especies vegetales
importantes para la dieta de la ardilla (Scleropogon brevifolius, Argemone mexicana, Brassica
campestris, Verbena ciliata y Bidens anthemoides), las cuatro últimas corresponden a vegetación
secundaria.
Palabras clave: Spermophilus perotensis, densidad, estructura poblacional, hábitat, captura-
recaptura, vegetación.
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I. INTRODUCCION
Las ardillas son roedores pertenecientes a la familia Sciuridae, que se encuentra
ampliamente distribuida por todo el mundo y sólo están ausentes en Australia, Madagascar, las
regiones polares, el sur de Sudamérica y algunas zonas áridas del viejo mundo (Hoffman et.al.,
1993, McKenna y Bell 1997, Valdez 2003, Herron 2004).
La familia Sciuridae comprende 50 géneros alrededor del mundo y aproximadamente 270
especies, abarca ardillas terrestres, arborícolas, marmotas y perritos llaneros (Hoffman et.al.,
1993, McKenna y Bell 1997,). Las ardillas se encuentran dentro de los más conspicuos de los
roedores, a menudo teniendo una naturaleza llamativa y activa (Alderton 1999).
Actualmente se reconocen 35 especies de ardillas en México, incluidas en 7 géneros, de
las cuales 13 son endémicas. Representan 41.2% de las 86 especies registradas para Norte y
Centroamérica. La mayoría de las especies que se encuentran en México son de hábitos terrestres
(21 especies, 14 son arborícolas) (Valdez 2003).
La mayor diversidad de especies de ardillas en México, se encuentra en la Sierra Madre
Occidental y en el Eje Neovolcánico Transversal, estas áreas son de especial importancia debido
al alto grado de endemismos que presentan, por la accidentada topografía, los tipos de vegetación
que allí ocurren y que limitan o impiden el desplazamiento de pequeños mamíferos hacia otras
áreas (Valdez 2003). Especies de ardillas como Sciurus aberti, Sciurus oculatus, Spermophilus
madrensis, Spermophilus perotensis, entre otras, son ejemplos de endemismos a la Sierra Madre
Occidental y Eje Neovolcánico Transversal (SEMARNAT 2002)
Spermophilus perotensis es una ardilla terrestre endémica cuya distribución se restringe a
2427 km ² (Valdez y Ceballos 1997) en el Eje Neovolcánico Transversal y la Cuenca de Oriental
entre los estados de Veracruz y Puebla (Figura 1).
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Figura 1. Distribución de Spermophilus perotensis en México.
La ardilla de Perote actualmente se encuentra clasificada dentro de la categoría de
amenazada o en riesgo en la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2001,
(SEMARNAT 2002).
La zona donde se distribuye la ardilla de Perote presenta un proceso de desertificación
debido al sobrepastoreo, deforestación y cambios de uso de suelo (Gerez- Fernández 1985),
además, la destrucción y fragmentación del hábitat debido a la agricultura es la amenaza más
grande para la supervivencia de Spermophilus perotensis (Ceballos y Navarro L. 1991, Ceballos
y Rodríguez 1993, Best y Ceballos 1995). Cuando los ambientes naturales son dañados por la
actividad humana, los tamaños poblacionales de muchas especies se ven reducidos, algunas
especies se extinguen y otras se ven favorecidas con estos cambios convirtiéndose en plagas
(Cuarón 2000).
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Aunque no todas las especies tienen las mismas probabilidades de extinguirse, existen
algunas con ciertas características que las hacen más vulnerables; como las especies que tienen
un rango geográfico muy estrecho. Las especies que ocurren sólo en uno o pocos sitios, en un
rango geográfico restringido y en donde además la actividad humana está afectando el ambiente
fuertemente tienen mayores probabilidades de extinción (Primack 1993), asimismo son más
propensas a extinguirse que las especies con un rango amplio de distribución (Rabinowitz 1981,
WCMC 1992, Ceballos et.al 1998)
La fragmentación del hábitat de las ardillas terrestres es producida por la conversión de
tierras para la agricultura, caminos y desarrollo urbano. Esta reduce las interacciones entre
poblaciones y puede combinarse con enfermedades como la peste, reduciendo la probabilidad de
recolonización e intercambio genético, derivando en una extinción local (Van Horne 2007). Las
especies con esta problemática necesitan ser cuidadosamente monitoreadas y manejadas con
grandes esfuerzos para su conservación (Primack 1993). Debido a lo anterior es imprescindible
conocer el hábitat de las especies y su estado de conservación. El hábitat es el sitio donde un
organismo o grupo de organismos vive y está definido por sus características geográficas, físicas,
químicas y bióticas (Brower, et.al., 1990).
El conocer los requerimientos ecológicos de un organismo, obtener información sobre los
impactos de las actividades humanas en el presente, sus potenciales efectos en el futuro, y
colectar información necesaria para el manejo de poblaciones son aspectos de gran importancia al
estudiar el hábitat de un organismo o su restauración (Brower, et.al., 1990).
Otro aspecto clave para la conservación de cualquier especie es el conocimiento de su
estructura poblacional, que se refiere al número de machos, hembras, juveniles, crías de una
población y estatus reproductivo de los individuos. Conocer la estructura de una población y su
dinámica es base primordial para conocer el estado de conservación de ésta, ya que, las
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poblaciones de las especies pueden aumentar y disminuir de manera azarosa, permanecer estables
o fluctuar cíclicamente. Estos cambios demográficos son el resultado del uso de los recursos por
los individuos, en los cuales los requerimientos y las habilidades difieren principalmente de
acuerdo con la especie, edad, sexo, estatus reproductivo y social, así como con la susceptibilidad
a depredación y muerte (Sutherland y Parker 1985). Conjuntamente estos requerimientos pueden
variar de una completa segregación a una completa sobreposición, afectando la estructura y
dinámica de las poblaciones (Gilliam y Fraser 1988).
Dentro de la dinámica poblacional, la densidad es un atributo demográfico fundamental y
piedra angular de la Ecología (Mayor y Schaefer 2005) y ahora también para la Biología de la
Conservación ya que nos permite saber qué tan viable es una población. La densidad poblacional
en animales es definida en este estudio como el número total de individuos de una determinada
especie presente en cierta área. Existen diferentes técnicas para estimar la estructura y densidad
poblacional; una de éstas es la técnica de captura y recaptura. Los métodos de captura y recaptura
pueden proveer información muy útil sobre las diferencias en densidad, estructura de las
poblaciones de ardillas terrestres entre hábitats o años de muestreo (Van Horne 1997).
Para la determinación del estado de conservación de una especie, como se menciona
anteriormente, es necesario contar con datos que indiquen cual es el estado de las poblaciones, las
densidades poblacionales, y su estructura, ya que estos son factores importantes al establecer
prioridades en conservación (Wolf y Sherman 2007). De la misma manera, es necesario conocer
el hábitat que ocupan y su condición actual. La ardilla de Perote es una especie endémica, de
distribución restringida a un sitio altamente fragmentado y que además no se encuentra dentro de
ningún área protegida, con alta diversidad de especies en general, de alta endemicidad ni alta
concentración de especies amenazadas que pudiese ser considerada de importancia para la
conservación (Ceballos y Rodríguez 1993, Arita et.al 1997, Ceballos et.al 1998). A pesar de que
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existen tres Áreas Naturales Protegidas cercanas a los sitios en que vive la ardilla (Parque
Nacional La Malinche, Parque Nacional Pico de Orizaba y Parque Nacional Cofre de Perote
(Mendoza-Carreón 2009) ), existe una mayor preferencia a conservar los bosques de las
montañas a los valles de las zonas agrícolas que es donde ésta se distribuye, además de que las
áreas donde se le encuentra tienen un rango bajo en términos de conservación de biodiversidad o
de especies endémicas (Arita, et.al. 1997, Ceballos y Navarro 1991, Ceballos y Rodríguez 1993)
por lo tanto, es de vital importancia conocer los aspectos biológicos y ecológicos de esta especie
para diseñar un correcto plan de manejo en un futuro y evitar su desaparición.
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II. ANTECEDENTES
II.1. Generalidades de Spermophilus
Las especies de Spermophilus son de distribución Holártica, abarcando en Eurasia desde
Austria hasta Siberia del este y en América del Norte desde Alaska hasta México (Hall 1981,
Hoffman et.al. 1993, Harrison et.al. 2003).
El género Spermophilus comprende 38 especies agrupadas en seis subgéneros:
Otospermophilus, Callospermophilus, Xerospermophilus, Ictidomys, Poliocitellus y
Spermophilus (Hoffman et.al. 1993, Harrison et.al. 1998). De acuerdo a Bryant (1945) los
subgéneros forman una serie de clados donde Otospermophilus y Callospermophilus mantienen
muchos estados de carácter ancestral, mientras que las ardillas del género Spermophilus
representan la condición más especializada (Bryant 1945, Harrison et.al. 2003).
En América del Norte, el género Spermophilus, con 38 especies (Hoffman et.al 1993,
Best y Ceballos 1995, Harrison et.al 2003), ocupa una gran variedad de hábitats incluyendo
bosques tropicales caducifolios, áreas rocosas, bosques perennifolios y pequeñas praderas,
pastizales intermontanos y grandes llanos, praderas de pastos bajos, altos y desiertos (Yensen y
Valdés- Alarcón 1999).
Las ardillas terrestres viven en un amplio rango de densidades poblacionales, dependiendo
de la disponibilidad del hábitat y alimento. La densidad poblacional de adultos normalmente es
de menos de 20 individuos por hectárea, hasta que los juveniles maduran, punto en el cual la
densidad aumenta temporalmente hasta 50 ind/ha (Tomich 1982).
Las ardillas terrestres normalmente habitan en túneles subterráneos que usualmente
excavan ellas mismas, aunque ocasionalmente utilizan los túneles hechos por otras especies. Por
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lo general solo un adulto o una madre con sus crías ocupan un sistema de túneles. Estos túneles
son excavados en áreas de suelos suaves con buen drenaje y poca pendiente (Tomich 1982).
Las ardillas terrestres poseen una variedad de glándulas especializadas que incluyen; las
orales, anales y dorsales. Estas pueden ser usadas para depositar su esencia pasivamente durante
la rutina diaria del animal y también activamente durante comportamientos estereotipados de
marcaje. Además, muchos comportamientos sociales y “saludos” parecen jugar un rol importante
en la comunicación olfativa (Halpin 1984).
La alimentación de las especies de Spermophilus varía de pastos a hierbas a principios de
la temporada activa, pero consumen flores y semillas cuando están disponibles. Los jóvenes
aprenden qué especies de plantas comer observando a los adultos, específicamente a su madre. Su
alimentación también incluye frutas, insectos, huevos de aves, ratones bebes, carroña y algunas
veces a sus conespecíficos jóvenes (Tomich 1982).
Pasan gran parte de sus vidas hibernando en túneles aislados. Entran en torpor para
conservar energía cuando hay escasez de alimento o clima desfavorable, usualmente en invierno
(hibernación), pero también durante el verano en hábitats secos (estivación). La mayoría de las
ardillas del genero Spermophilus, al igual que otros mamíferos, dependen de las reservas de grasa
para sobrevivir durante la hibernación, la cual comienza cuando han acumulado grasa suficiente
(Morton, et al., 1974).
Una secuencia de eventos biológicos suceden a la emergencia en primavera después de la
hibernación: apareamiento, gestación, lactancia, emergencia de juveniles, acumulación de grasa e
hibernación. Después de la hibernación, los adultos machos son los primeros en emerger de sus
túneles en primavera, antes que las hembras adultas. Los adultos emergen antes que los sub-
adultos para maximizar el tiempo disponible para aparearse (Michener 1984). Las hembras
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adultas y juveniles emergen de 1 a 3 semanas más tarde que los machos adultos (Murie y Boag
1984, Michener y Locklear 1990, Young 1990, Dobson et. al. 1992, Neuhaus et.al. 1999).
Las especies de Spermophilus son por lo general territoriales. Las hembras lactantes
defienden sus territorios para colectar comida cerca de sus túneles y proteger a sus crías contra el
infanticidio. Los machos defienden sus territorios para controlar a las hembras sexualmente
receptivas y excluir a los competidores que buscan comida o aparearse (Tomich 1982).
La dispersión natal y de apareamiento es muy común en las ardillas terrestres. La
dispersión de apareamiento generalmente toma lugar a unas pocas semanas de la cópula, los
adultos parten de su área de apareamiento hacia otra nueva, esto para evitar procrear con sus
descendientes, o para incrementar la calidad de su territorio, aunque puede ocurrir también
después, durante el intervalo de lactancia o después de la emergencia de los juveniles (Nunes
2007). La dispersión natal, en la mayoría de las ardillas terrestres, ocurre durante el primer
verano de su vida, normalmente entre un mes después de la emergencia inicial de su madriguera
natal y aproximadamente un mes antes de entrar a hibernación (Holekamp 1984).
Ambas dispersiones dependen del grado de sociabilidad de la especie. Existen distintos
grados de sociabilidad. Michener (1983) define sociabilidad como la formación de grupos donde
los miembros de la población están en el mismo espacio. Se pueden encontrar desde especies
solitarias hasta especies sociales y grados intermedios de sociabilidad.
Michener clasifica a las ardillas terrestres en 5 grados de sociabilidad los cuales van desde
especies asociales hasta una sociabilidad muy compleja.
Grado 1: Especies asociales. Hembras y machos no comparten territorios, los jóvenes se
dispersan al ser destetados con áreas de actividad distintas a las maternas. Existen interacciones
sociales agonísticas aun entre parientes.
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Grado 2: Grupos familiares de hembras y su descendencia. Después de la reproducción
machos y hembras ocupan individualmente distintas áreas. Los hijos se dispersan del área natal,
las hembras permanecen en ella o cerca del área materna. Jóvenes de diferentes camadas no se
mezclan.
Grado 3: Grupos de hembras emparentados con un macho territorial. Los machos adultos
mantienen su territorio más allá de la estación reproductiva, defendiendo un área que se traslapa
con áreas pequeñas de varias hembras adultas con su descendencia. Los jóvenes de camadas
adyacentes pueden permanecer juntos o asociarse después del destete, las madres no muestran
discriminación entre sus descendientes y los de camadas distintas. Los machos dejan el área natal
y se dispersan más que las hembras.
Grado 4: Haremes poligínicos con un macho dominante. Los machos mantienen un
territorio durante la estación activa dentro del cual viven varias hembras y su descendencia. El
macho domina a los otros miembros del harem. Los jóvenes de diferentes camadas se mezclan
después del destete. Los hijos pueden dispersarse pero las hijas pueden ser reclutadas al grupo. El
sistema social lo conforma un macho adulto dominante, una o varias hembras y varios subadultos
y jóvenes.
Grado 5: Haremes igualitarios con muchas hembras. Un macho y varias hembras forman
un grupo cohesivo que mantiene y defiende un área común. Los machos no dominan a las
hembras y realizan contactos amigables con los jóvenes. No existen distinciones entre camadas
por los adultos. Los hijos se dispersan y las hijas son reclutadas al grupo en que nacieron
(Michener 1983).
En esta clasificación la unión entre madre e hija es la unidad principal de la organización
social básica de los Sciúridos y es la base para que otras organizaciones sociales sean derivadas.
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Cabe mencionar que esta clasificación se hizo a partir de investigaciones en ambientes de Estados
Unidos y Canadá sin tomar en cuenta especies con distribuciones más sureñas (Millan 1991).
II.2.Importancia ecológica de las ardillas terrestres.
Los mamíferos herbívoros afectan la dinámica de las comunidades biológicas, la dirección
de la sucesión, cambios microgeomórficos y el ciclo biogeoquímico en diferentes ecosistemas
terrestres (Bryant 1987; Inoye et.al., 1987; Huntly e Inoye 1988; Brown y Heske 1990; Gibson y
Brown 1992; Kielland y Bryant 1998; Zhang, et.al., 2003)
Los mamíferos cavadores son importantes fuentes de alimento para muchos mamíferos,
aves y reptiles. Además ayudan a remover, airear, aflojar y mezclar los suelos (Zhang, et.al.,
2003). En regiones áridas y semiáridas, los mamíferos cavadores, incluyendo a las ardillas
terrestres, son el mecanismo principal para traer nutrientes de lo profundo del suelo a las capas
superficiales (principalmente nutrientes insolubles) (Abaturov 1972). Huntly e Inoye (1988)
sugieren que los cambios que los mamíferos cavadores hacen en la distribución vertical y
horizontal de las características físicas y químicas del suelo pueden afectar los recursos
disponibles para las plantas en muchas maneras: (1) cambian el nivel promedio de nutrientes, (2)
cambian el patrón espacial de los nutrientes del suelo, se vuelven más heterogéneos y (3) la
relación entre nutrientes del suelo y luz, otro recurso que limita el crecimiento de las plantas, es
modificado.
El cavar también permite la infiltración del agua, modifica la capacidad de intercambio
de iones del suelo, la capacidad de retención de agua y el contenido de materia orgánica (Laundre
1998), del mismo modo, trae a la superficie semillas que han sido enterradas en el banco de
semillas, propiciando su germinación e incrementando la diversidad local de especies de plantas
(Whitford y Kay 1999).
20
Zhang et.al. (2003) mencionan que la creación de montículos por los mamíferos
cavadores cambia los nutrientes del suelo y la luz de la superficie aumentando la biomasa de las
plantas y la composición de especies. Son considerados ingenieros del ecosistema que influencian
la biodiversidad (Facka et.al., 2008, Machicote et.al., 2004, Zhang et.al., 2003).
II.3.Spermophilus perotensis
La ardilla de Perote o Moto, (Spermophilus perotensis), tiene una distribución restringida
al Eje Neovolcánico del centro de México, en la cuenca de Oriental entre los estados de Puebla y
Veracruz dentro de la zona de pastizales áridos del volcán Cofre de Perote y el Pico de Orizaba.
Se distribuye desde el sur de Perote hacia el este 16 km hasta unos pocos kilómetros dentro de
Las Vigas, también está presente cerca de San Salvador El Seco y Laguna de Las Minas, Puebla
(Valdez y Ceballos 1997). Altitudinalmente la ardilla de Perote se distribuye desde los 2400
msnm hasta los 2700 msnm (Valdez y Ceballos 2003).
La vegetación de la zona de distribución varía desde los bosques abiertos de pino-encino y
cipreses, hasta izotales, matorral árido y nopaleras (Mendoza-Carreón 2009).
La ardilla de Perote posee un dorso de color café amarillento vermiculado en la parte
posterior coloreado por líneas interrumpidas e irregulares de color negro, lo que en individuos
maduros, forman los bordes posteriores de manchas indistintas color ante, junto con la parte
trasera y miembros posteriores (ver figura 2). Presenta un anillo ocular blanco. Dorsalmente la
cola es grisácea, café amarillento y negra, el negro predomina en la mitad distal (Best y Ceballos
1995).
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Figura 2. Ejemplar de Spermophilus perotensis.
Spermophilus perotensis está activa durante 9 meses del año, de inicios de marzo a
noviembre, para principios de octubre la mayoría comienzan a entrar al periodo de letargo (Best y
Ceballos 1995). Los juveniles son los últimos en entrar en letargo, a mediados de noviembre y las
hembras son las últimas en salir de éste a mediados de marzo (Valdez y Ceballos 2003).
En la actualidad se tiene poca información sobre la ecología de la ardilla de Perote, se
desconocen aspectos demográficos fundamentales de ésta, el estado de conservación en que se
encuentra, así como también los hábitats que ocupa y sus características.
Valdez y Ceballos (1997) publicaron un estudio sobre la ardilla de Perote en el cual
determinan la distribución actual comparada con datos pasados, concluyendo que su rango de
distribución es mayor al que se tenía reportado, aun así restringiéndose a un área cercana a los
2427 km² abarcando dieciséis localidades compartidas entre los estados de Veracruz y Puebla.
Estas localidades no forman un continuo, más bien están aisladas debido a la fragmentación del
hábitat en la región. Estos autores indican que las poblaciones de ardillas se ven afectadas
directamente, por lo que su número y capacidad para intercambiar material genético entre
poblaciones probablemente es menor debido a como se estructuran espacialmente las poblaciones
de éstas, lo que amenaza su supervivencia a largo plazo y aumenta su probabilidad de extinción.
22
Valdez y Ceballos (2003) estudiaron los patrones de hibernación del moto (Spermophilus
perotensis) y el juancito (S. mexicanus) en el centro de México. Spermophilus mexicanus fue
colectada en Zoquiapan, Estado de México y S. perotensis en el valle de Perote, Veracruz. Las
ardillas fueron mantenidas en cautiverio durante un periodo de 8 meses (Septiembre-Abril) con el
propósito de cubrir el tiempo de entrada y salida del periodo de hibernación que ambas especies
presentan en condiciones naturales el cual abarca de Noviembre a principios de Marzo. Valdez y
Ceballos encontraron resultados similares para ambas especies. Periodos de actividad de
mediados de marzo a mediados de noviembre, presentando un periodo de letargo en invierno que
comprendió casi cuatro meses, siendo los juveniles del año los últimos en entrar en letargo, a
mediados de Noviembre, y las hembras las ultimas en salir del letargo a mediados de Marzo. A
pesar de estas similitudes, ellos reportan que los individuos de Spermophilus mexicanus
mostraron un letargo profundo en comparación con la hembra de S. perotensis la cual fue un
hibernador menos estricto, mostrando menos variaciones en su peso corporal y temperatura,
además de consumir alimentos durante el periodo de letargo.
En 2000 Martínez-Zarate, presentó una tesis de Licenciatura de la Universidad
Veracruzana llamada “Ciclo diario y estacional de actividad de la ardilla terrestre “Spermophilus
perotensis” en Totalco, Mpio. de Perote, Veracruz”, en ella determina los patrones de actividad
diaria y estacional de la ardilla, caracteriza la actividad diaria de la especie, determina la época en
que se reproduce y el periodo en el que entra en hibernación. Concluye que la época reproductiva
de S. perotensis abarca de mayo a agosto, siendo los meses de mayo y junio en lo que se lleva a
cabo el cortejo y la cópula. Esta última presumiblemente ocurre dentro de la madriguera (Loehr
1977). Martínez-Zarate señala que las crías se desarrollan durante julio y emergen a partir de
agosto, en general entran en hibernación a partir de octubre. Las actividades diarias que analizó
fueron alimentación, vigilancia e interacciones sociales. Encontró que en primavera las horas
23
dedicadas a la alimentación se concentran en dos rangos: entre las 9 y las 10 am y entre la 1 y las
2 pm, mientras que en verano los rangos están entre las 8 y 9 am. El tiempo dedicado a la
vigilancia se agrupa en dos rangos: de 9 a 11am y de 3 a 4 pm. Indica que la actividad diaria de la
ardilla inicia entre 7 y 8 am, disminuyendo paulatinamente de la 1 a las 2 pm, incrementándose
nuevamente después de las 3 o 4 pm para reducirse hacia las 6 pm, hora en que cesa su actividad
exterior.
En 2008, Alexander Ochoa Hein presenta una tesis de licenciatura de la Universidad
Nacional Autónoma de México donde evalúa el impacto de la fragmentación del hábitat en la
diversidad y estructura genética de la ardilla de Perote, encontrando que esta especie ha perdido
diversidad genética en los últimos 17 años, menciona que en todas las poblaciones muestreadas
existe un exceso de homocigos sugiriendo que estas son muy reducidas y el contacto entre
parientes es inevitable provocando niveles altos de endogamia.
Un estudio reciente, sobre la ardilla de Perote, es el que realizó Mendoza-Carreón (2009)
para conocer la distribución potencial del moto basándose en un algoritmo llamado GARP
(Genetic Algorithm for Rule Set Prediction) el cual busca asociaciones entre las características
ambientales de las localidades donde se conoce la presencia de la especie en el área de interés,
GARP realiza una caracterización de los requerimientos ecológicos de la especie a través de una
serie de reglas (Ganeshaiah et. al. 2003), esto para su uso posterior en el diseño e implementación
de estrategias que permitan la conservación de esta especie.
Este estudio realizó una descripción de la zona de distribución actual de la ardilla de
Perote y estableció una comparación entre ésta y la distribución de su especie hermana
Spermophilus spilosoma y S. mexicanus que es simpátrica en la zona semiárida Poblano-
Veracruzana, la autora además realizó proyecciones de nicho ecológico en función del cambio
climático las cuales mostraron la reducción del área de distribución de Spermophilus perotensis
24
prediciendo una disminución del 70% de su área actual de distribución para el año 2020 y una
reducción de casi el 100% para el 2080, esto si las condiciones de transformación en el hábitat de
la ardilla continúan como hasta ahora.
Los trabajos de Valdez y Ceballos (1997), Martínez-Zárate (2000) y Mendoza-Carreón
(2009) describen los escasos aspectos conocidos de la historia natural de esta especie. Álvarez,
et.al. (2005) mencionan que la historia natural de algunas especies es desconocida debido a su
distribución restringida o bajas poblaciones y que una de las principales razones por las que
algunos mamíferos pequeños no poseen una protección especial adecuada es la ausencia de
información biológica (sistemática, distribución, abundancia, ecología, etc).
Por lo tanto, el presente estudio pretende recabar datos e información sobre la estructura y
densidad poblacional de la ardilla de Perote y su hábitat con el objetivo de contribuir a la
generación de conocimiento sobre esta especie endémica, aumentar los esfuerzos en conservación
y dirigirlos de manera correcta con información científica que respalde una decisión en cuanto al
manejo de ésta.
25
III. OBJETIVO GENERAL
• Estimar y comparar la densidad, estructura poblacional, masa corporal, áreas de actividad
y describir el hábitat de la ardilla de Perote (Spermophilus perotensis) en tres sitios de muestreo.
III.1 Objetivos específicos
• Estimar y comparar la densidad de ardillas en tres sitios de muestreo establecidos, durante
un año.
• Conocer la estructura poblacional.
• Comparar la masa corporal.
• Conocer las áreas de actividad.
• Caracterizar el hábitat de la ardilla.
IV. HIPOTESIS
Se espera una respuesta poblacional negativa relacionada a la perturbación del hábitat, de manera
que los sitios más perturbados tendrán las densidades y pesos más bajos de ardillas, esto estará
explicado porque las condiciones del hábitat inadecuado son más reducidas.
26
V. AREA DE ESTUDIO Y METODOS
V.1. Área de estudio
El área de estudio se localiza en el municipio de Perote, Veracruz, dentro de la cual se
establecieron tres sitios de muestreo, dos en el valle (Ejido Perote) y uno en el ejido Totalco, en
el paraje conocido como Paiztepec. Este último sitio es llamado localmente “malpaís” ya que
existe un derrame de lava que cubre una gran extensión y parte de estas tierras no son productivas
agrícolamente.
La altitud del área en general varía entre los 2300 y 2500 msnm, el clima es el más
húmedo de los semiáridos, es templado y caracterizado por tener un verano cálido y lluvioso. La
temperatura media anual es de 14oC, y la precipitación media anual es de 500 mm (Gerez-
Fernández 1985).
A lo largo y ancho de toda la zona de estudio se puede observar una marcada
fragmentación con campos de cultivos activos y abandonados. El panorama que muestra el
municipio de Perote es el de una deforestación sistemática, erosión de las tierras,
empobrecimiento de la agricultura, escasez de agua para la ciudad y el campo, insuficiencia de
fuentes de trabajo, entre otros (Gerez-Fernández 1985).
De acuerdo con el INEGI el municipio de Perote abarca 61,082 ha (INEGI 2007) las
cuales se distribuyen según el uso que se le da a la tierra, ver cuadro 1.
27
Cuadro 1. Superficie y uso de la tierra en Perote, Veracruz según datos del Anuario estadístico 2007 Veracruz de
Ignacio de la Llave, INEGI 2007.
Uso de la tierra Superficie (Ha)
Agricultura 33,656
• De Temporal 31,986
• De Riego 1,304
Matorral 10,124
Bosque Templado 7,412
Pastizal 4,800
• Inducido 4,676
• Natural 124
TOTAL 61,082
Los suelos de la zona del derrame de lava o malpaís, no son aptos para la agricultura, por
lo que se encuentran sin cultivar (Gerez-Fernández 1985), sin embargo los pobladores de ejidos
cercanos al malpaís o que viven dentro de esta zona, aprovechan ciertos parches de tierra que
quedaron aislados dentro del derrame basáltico para cultivar maíz principalmente. Los principales
cultivos en el municipio de Perote son maíz, papa y frijol (INEGI 2007).
El tipo de suelo del malpaís es litosol volcánico; en zonas aledañas al malpaís el suelo es
litosol y fluvisol; y también se presenta suelo de tipo andosol en afloramientos del malpaís y en
las laderas de las serranías. En el llano los tipos de suelo son regosoles, fluvisoles y andosoles
(Gerez- Fernández 1985).
Dentro de las prácticas ganaderas en la zona se incluye la cría de ganado caprino (Capra
hircus) y ganado ovino (Ovis aries), también existen varias granjas intensivas de cerdos (Sus
28
scrofa) (Gómez Vásquez 2005) que se distribuyen en la zona del valle y que forman una unidad
porcina conocida como Granjas Carroll de México.
Las prácticas agrícolas y pastoreo de ganado ovino-caprino afectan fuertemente a las
poblaciones de ardillas que aquí se encuentran. La apertura de nuevas tierras para pastoreo,
construcción de viviendas o cualquier práctica antropogénica repercute de manera directa sobre
estas (González-Romero A. com. pers., Ceballos y Navarro L. 1991, Ceballos y Rodríguez 1993,
Best y Ceballos 1995).
29
V.2. Métodos
Se establecieron tres sitios de muestreo. En cada sitio se delimitaron dos cuadros de 100
metros por lado (1 ha), definiendo sus límites por medio de estacas de madera (Figura 3).
Figura 3. Foto satelital con la localización geográfica de los 3 sitios de muestreo en el valle de Perote.
El sitio 1 se localiza dentro de los límites del Ejido Totalco, en el paraje Paiztepec,
perteneciente al municipio de Perote. Este sitio se encuentra dentro del derrame basáltico o
malpaís y está a una altura de 2215msnm. Los cuadrados se establecieron en una zona de pastizal
cercana a un área de cultivos.
30
El sitio 2 se estableció en el valle de Perote, en una zona de pastizal ubicada al lado
Suroeste del tramo carretero Perote-Amozoc aproximadamente a 200 metros de esta. La altitud
en este sitio es de 2220 msnm.
El sitio 3 se estableció, de igual manera, en el valle de Perote hacia el lado Noroeste de la
misma carretera a una distancia aproximada de 500 metros en zonas de cultivo abandonadas. La
altitud de este sitio es 2200 msnm.
En cada cuadrado se colocaron 36 trampas Sherman de 30 x 10 x 8 cm, separadas veinte
metros una de otra formando una red de trampas en cada área. En cada muestreo las trampas se
colocaron durante tres días consecutivos, se cebaron con avena y crema de cacahuate por la
mañana y fueron revisadas al atardecer. Los muestreos se realizaron en forma bimestral,
iniciando en el mes de junio de 2008 y concluyendo en junio de 2009.
Los individuos colectados fueron marcados, pesados, sexados y registrados en una base de
datos con información complementaria sobre su estado reproductivo y general.
El marcaje de los individuos se hizo por medio de microchips pasivos (AVID) que no
emiten señales por si solos, para su lectura se utiliza un lector que emite ondas de radio
recibiendo en forma de emisión de rebote la señal que se convierte en un numero desplegado en
una pantalla de cristal liquido. Estos microchips se implantan de manera subcutánea en el dorso
del animal por medio de una jeringa, debido a que estas ardillas no tienen un pabellón auricular
donde pueda fijarse un arete numerado (Rabinowitz 1993). Los individuos marcados fueron
liberados in situ.
Para el análisis de densidad, estructura poblacional, pesos y áreas de actividad, se
decidió unir los datos de los dos cuadrantes de cada sitio debido a que no existió independencia
entre éstos.
31
V.2.1 Densidad
Las técnicas de marcaje y recaptura suelen ser usadas para hacer varias estimaciones. Se
puede determinar la distribución de los individuos en una población, sus movimientos, tasas de
crecimiento poblacional, tasas de fecundidad, mortalidad, natalidad, migración, tasas de
inmigración y natalidad combinadas, tasas de mortalidad y emigración combinadas, tasas de
cosecha y más. Al mismo tiempo, se puede observar y determinar la estructura y dinámica
poblacional de la especie estudiada (Caughley 1980). Con base en la técnica de marcaje-recaptura
se calculó la densidad de ardillas por medio de dos distintos métodos: Lincoln-Peterson y el
número de ardillas que se sabe vivo.
El Índice Lincoln-Peterson consiste en atrapar una muestra de los animales de una
población, marcarlos y liberarlos in situ. Un tiempo después, otra muestra es colectada para
observar la proporción de individuos marcados en la población total, que ahora está compuesta
por un número conocido de animales marcados y un número desconocido de no marcados. Una
estimación del número total de individuos se obtiene dividiendo el número total de marcados en
la población entre la proporción de individuos marcados en las muestras colectadas (Call 1986;
Caughley 1980). El método de Lincoln-Peterson arroja resultados precisos solo cuando las
siguientes condiciones se cumplen:
-La probabilidad de capturar a un individuo es la misma para todos los individuos de la
población.
-Ningún animal nace o muere en el área de estudio ni inmigra o emigra de dicha área
entre captura y recaptura.
-Los animales marcados y no marcados mueren o dejan el área de estudio a la misma
tasa y ninguna marca se pierde durante ese tiempo (Call 1986).
32
Por lo anterior los estudios que se realizan utilizando este método son de periodos de
corto tiempo y para conocer la densidad de una población en solo un determinado momento del
año.
La formula de Lincoln-Peterson modificada por Bailey (1952) para muestras pequeñas es
la siguiente:
N=M(n+1)/R+1
Donde:
M: Animales marcados el primer día.
n: Animales capturados el segundo día (nuevos y recapturados).
R: Número de animales recapturados del segundo día.
Se hizo una modificación a esta fórmula, debido a que los días utilizados en cada
muestreo fueron tres. Las modificaciones fueron las siguientes:
M: Animales marcados los dos primeros días.
n: Animales capturados el tercer día (nuevos y recapturados).
R: Número de animales recapturados del tercer día.
El método de el número mínimo de animales que se sabe vivo consiste en contar los
animales que fueron capturados durante el estudio (Martin, et.,al 2001).
Para saber si existían diferencias significativas entre meses y sitios de muestreo y si
existía interacción entre estos, las capturas se analizaron por medio de un Modelo Lineal
Generalizado (Crawley 2002) utilizando el programa estadístico S-Plus con la función liga log y
una distribución del error de Poisson.
33
V.2.2 Estructura poblacional
La estructura de la población se determinó analizando los individuos capturados y
marcados para establecer la proporción de sexos (machos y hembras) edades en la población
(juveniles y adultos) e individuos en etapa reproductiva a lo largo del año. Se establecieron 2
categorías o grupos de edad: adultos y juveniles. Dentro de la categoría de adultos se
consideraron individuos mayores de 170 g o con características físicas que indicasen que el
animal se encontraba en etapa reproductiva como: testículos escrotados, en el caso de machos, y
glándulas mamarias visibles, en lactancia o en estado de preñez, en el caso de hembras. Se
consideraron como juveniles todos aquellos individuos menores de 170 gramos de peso y sin las
características del estado reproductivo.
Para analizar los datos obtenidos de frecuencia de sexos y edades y saber si existían
diferencias significativas entre sitios y meses se utilizó una tabla de contingencia, una prueba de
χ² y pruebas Post Hoc para conocer los valores mayores y menores a lo esperado por azar (Zar
1999).
V.2.3. Masa corporal
Los pesos tomados para cada ardilla fueron analizados por medio de Análisis de Varianza
de dos vías sin réplica para saber si existían diferencias significativas teniendo como factores los
sitios, edad y el sexo de las ardillas. Se realizaron tres Análisis de Varianza para los cuales el
peso fue la variable de respuesta, mientras las variables explicativas fueron: sexo y sitio para el
primer caso, edad y sitio para el segundo y edad y tiempo para el tercero.
34
V.2.4. Áreas de actividad
El área de actividad se define como el sitio donde un animal normalmente realiza sus
actividades rutinarias (Burt 1943). Para conocer las áreas de actividad de las ardillas y saber si
existían diferencias entre sexos y sitios, se registraron las recapturas de cada individuo en el
esquema individual de la rejilla de trampas, cada trampa fue georeferenciada. En el programa
Arcview 3.2 se introdujo la georeferencia de la trampa donde ocurrió la recaptura, y solo se
tomaron en cuenta aquellos individuos con más de tres recapturas, posteriormente se obtuvo el
Polígono Mínimo Convexo con la extensión Animal Movement y se calculó el área ocupada por
este polígono. Los datos de las áreas obtenidas fueron sometidos a una transformación
logarítmica y posteriormente se compararon entre sitios y sexos por medio de un Análisis de
Varianza de dos vías sin réplica. Las recapturas de juveniles no fueron tomadas en cuenta para
este apartado debido a la falta de datos (recapturas) en algunos sitios de muestreo.
V.2.5. Hábitat
Para caracterizar el hábitat de la ardilla en los tres sitios de muestreo se realizaron
muestreos de la vegetación utilizando el método de cuadrados al azar, los muestreos fueron
realizados en el mes de octubre de 2008, el cual corresponde a la época de mayor floración en el
área. Se trazaron cuadros de 10 x 10 m para el muestreo de las comunidades arbóreas y
arbustivas, dentro de éstos 3 cuadros de 2 x 2 m para las herbáceas, en el caso del sitio 1 ubicado
en el Ejido Paiztepec (malpaís) se realizaron 12 cuadros de 10 x 10 m (1200 m²) debido a que
este sitio presentó mayor diversidad vegetal y requirió un mayor esfuerzo de muestreo, mientras
que para los sitios 2 y 3 (valle), se trazaron 10 cuadros de 10 x 10 m (1000 m²).
35
En cada sitio de muestreo se colectaron y herborizaron ejemplares de herbario con los
siguientes datos: colector, número de colecta, fecha, pedregosidad, porcentaje de suelo
descubierto, orientación, altura y porcentaje de cobertura de cada especie mediante la escala de
cobertura-abundancia de Braun-Blanquet modificada por van der Maarel (1979), la cual va desde
1 hasta 9, donde:
1: De 1 - 3 individuos y menos del 5 % de cobertura.
2: De 3 - 5 individuos y menos del 5 %.
3: Mas de 10 individuos y menos del 5 %.
4: Menos del 5 % de cobertura, poco abundante.
5: De 5 - 12.5 %.
6: De 12.6 - 25%.
7: Del 26 - 50 %.
8: Del 51- 75 %.
9: Del 76 - 100%.
Los ejemplares de las plantas colectadas fueron llevados al Herbario XAL, del Instituto de
Ecología, A. C., para su identificación por comparación. Una vez identificados se obtuvo una
lista de las especies presentes en cada sitio.
Se elaboró una matriz de datos con la lista de especies vegetales colectadas, incluyendo el
valor de importancia según la cobertura-abundancia y se realizó una clasificación obteniéndose
un dendrograma con el paquete estadístico MVSP (Kovach 1999), que, por medio del Índice de
Similitud de Jaccard y de acuerdo a la presencia-ausencia de las especies formaron grupos de
muestras de acuerdo a la semejanza de los sitios de muestreo.
El dendrograma de los agrupamientos generados se utilizó para describir y caracterizar
cada uno de los sitios de muestreo. Los tres grupos de vegetación formados diferenciaron a los
36
sitios de muestreo, por lo que se mencionan a continuación y durante el resto del trabajo, los
sitios son: Matorral xerófilo (Matorral), Pastizal Antropizado Reciente (Pastizal reciente) y
Pastizal Antropizado Antiguo (Pastizal antiguo), la descripción de cada uno se aborda con detalle
en los resultados.
37
VI. RESULTADOS
Es de importancia señalar que durante el estudio ocurrieron algunos sucesos de importancia en
dos de los tres sitios de muestreo. En agosto de 2008 se registró el arado parcial del Pastizal
antiguo, en abril de 2009 el Pastizal reciente se encontró quemado y arado parcialmente, mientras
que el Pastizal antiguo fue arado en su totalidad.
VI.1.Densidad de ardillas
En total se capturaron y marcaron 213 ardillas (83 hembras y 130 machos) en los tres
sitios, Matorral, Pastizal reciente y Pastizal antiguo, con un esfuerzo de muestreo de 3240 días
trampa.
El cuadro 2 muestra el número total de ardillas marcadas y recapturadas en cada sitio,
aquí se observan el total de individuos que fueron recapturados durante el estudio, la figura 4
muestra con detalle el número de recapturas por mes.
El Pastizal reciente fue el sitio con el mayor número de ardillas marcadas y recapturas
totales, mientras que el Matorral tuvo el menor número tanto de marcadas como de recapturadas.
Cuadro 2. Número total de ardillas marcadas y recapturadas por sitio durante el estudio.
Sitio Marcadas Recapturas totales
Matorral 43 16
Pastizal reciente 97 32
Pastizal antiguo
Total
73
213
31
79
38
La figura 4 muestra el número de capturas, individuos nuevos y el número de recapturas
por sitio y mes de muestreo, aunque los valores aquí mostrados para recapturas difieren de la
tabla anterior debido a que esta grafica muestra todas las recapturas por mes (recapturados en
varias ocasiones) no solo el número total de individuos que fueron recapturados durante el
estudio. Se puede observar que para los tres sitios el mayor número de capturas y recapturas fue
en los meses de abril y junio (2009).
En abril el Pastizal reciente fue el sitio con la mayor cantidad de capturas (48) y de
ardillas nuevas (34), mientras que en el Matorral y el Pastizal Antiguo solo tuvieron 9 y 14
nuevas capturas respectivamente.
Figura 4. Número de capturas totales por sitio y mes de muestreo y una división entre las capturas correspondientes
a individuos nuevos y recapturados. Sitios: 1) Matorral, 2) Pastizal reciente, 3) Pastizal antiguo.
El cuadro 3 muestra la comparación entre el número de ardillas capturadas por mes en
cada sitio y la densidad calculada por medio del Índice de Lincoln-Peterson. Se observa que los
números calculados mediante el índice son muy parecidos a los números reales de capturas.
39
Cuadro 3. Comparación entre densidad calculada y número de ardillas observadas por mes y sitio. D: Densidad
(ind/ha), # : Numero de individuos capturados.
Junio
2008
Agosto
2008
Octubre
2008
Abril
2009
Junio
2009
D # D # D # D # D #
Matorral 12 10 14 12 3 3 26 19 30.85 29
P. reciente 34.5 35 16.71 15 7 7 51.81 48 49.71 41
P. antiguo 26.6 29 28 22 10.1 10 32.81 32 37.4 29
El Matorral tuvo la mayor densidad en los meses de abril y junio (2009) y la menor en
el mes de octubre (2008), los meses de junio y agosto (2008) se mantuvieron intermedios (Figura
5). El Pastizal reciente mostró también variaciones importantes en la densidad, con un
decremento importante del primer mes de muestreo al segundo (de 34.5 ind/ha a 14 ind/ha),
mostrando sin embargo un incremento substancial en el mes de abril (2009) con 51.81 ind/ha. El
Pastizal antiguo mostró menos variaciones en la densidad, solo tuvo una disminución marcada en
el mes de octubre, en los meses de abril y junio (2009) la densidad aumentó nuevamente.
40
Figura 5. Comparación de la densidad (ind/ha) obtenida mediante el índice Lincoln-Peterson, por sitio y por mes
de muestreo.
El Modelo Lineal Generalizado para las capturas mostró que existieron diferencias
significativas entre sitio (P=2.612e-06) y mes de muestreo (P=4.21e-16), y que sitio y mes de
muestreo son independientes, es decir, no hay interacción (P=0.109). El cuadro 4 muestra la tabla
de devianza con los valores obtenidos para el Modelo Lineal.
41
Cuadro 4. Tabla de devianza obtenida de un Modelo Lineal Generalizado para las capturas de ardillas por sitio y
mes de muestreo.
GL Devianza Resid. GL Resid. Dev P(>|Chi|)
NULL 14 116.997
Sitio 2 25.711 12 91.286 2.612e-06
Mes 4 78.190 8 13.097 4.211e-16
Sitio.Mes 8 13.097 0 8.438e-15 0.109
El Matorral obtuvo la densidad más baja de los tres sitios. Cabe mencionar que para los
tres sitios, el mes durante el cual se registraron los valores de densidad más bajos fue octubre
(2008) y los meses en los cuales se obtuvieron los valores de densidad más altos fueron abril y
junio (2009).
La densidad promedio del total de muestreos fue la siguiente: Matorral 17.17 ind/ha,
Pastizal reciente 31.94 ind/ha, Pastizal antiguo 26.98 ind/ha.
42
VI.2. Estructura poblacional
En el Matorral, durante el primer mes de muestreo la proporción machos-hembras resultó
ser de 1:1, presentó un mayor número de machos en los meses de octubre, abril y junio 2009, con
una proporción de 0.5, 0.72 y 0.52 hembras por macho respectivamente, mientras que en agosto
la proporción de hembras fue considerablemente mayor (5:1) (Figura 6). El Pastizal reciente
presento un mayor número de machos en los meses de junio, abril y junio 2009 con 0.45, 0.5 y
0.51 respectivamente, los meses de agosto y octubre el número de hembras fue mayor (1.14 y 2.5
respectivamente). En el Pastizal antiguo la proporción de machos se mantuvo mayor durante los
meses de junio, agosto, y junio 2009 (0.52:1, 0.69:1, y 0.61:1 respectivamente) para el mes de
octubre las hembras fueron más numerosas en una proporción de 2.33:1, mientras que en el mes
de abril la proporción de sexos fue 1:1.
Figura 6. Comparación de la frecuencia de sexos por sitio y por mes de muestreo. Las barras marcadas con *a
muestran frecuencias mayores a las esperadas y *b frecuencias menores.
43
Al comparar la frecuencia de capturas de machos y hembras entre sitios y meses por
medio de una tabla de contingencia, el valor de χ² fue de 21.85 con un valor de significancia de
P=0.082. En una prueba Post Hoc se identificaron los valores que tuvieron una variación
significativa, estos se muestran en la figura 6, las barras con *a mostraron un valor mayor al
esperado mientras los b* un valor menor a lo esperado. Es decir, el mes de agosto en el Matorral
tuvo una frecuencia de hembras mayor a la que se esperaba y una frecuencia de machos menor a
la que se esperaba encontrar de manera azarosa.
La estructura de edades en los tres sitios presentó variaciones (Figura 7). Los juveniles
mostraron un aumento en el mes de agosto para el Matorral y Pastizal antiguo, mientras que el
Pastizal reciente tuvo más capturas de este grupo de edad en octubre, en el mes de abril solo se
capturaron juveniles en el Matorral.
Las mayores capturas de adultos se registraron para los meses de abril y junio 2009 en los
tres sitios y disminuyeron notablemente en octubre, tanto en el Matorral como en el Pastizal
antiguo no se capturó ningún adulto en este mes.
44
Figura 7. Comparación de la estructura de edades por sitio y por mes de muestreo. Las barras marcadas con *a
muestran frecuencias mayores a las esperadas, los *b frecuencias menores, de acuerdo a una prueba Post Hoc,
χ²=135.73, P=<0.0001, gl=8.
Se utilizaron los datos de frecuencia de captura de las clases de edades de las ardillas para
crear una tabla de contingencia con estos, y compararlos entre sitios y meses de muestreo por
medio de una Ji², esta prueba mostro significancia con un valor de P=<0.0001 y un valor de
χ²=135.73. Los valores de frecuencia mostrados en la figura 7 con *a son aquellos que estuvieron
por arriba del valor esperado, los *b los que tuvieron un valor menor al esperado por azar. Tanto
Pastizal antiguo como Pastizal reciente mostraron frecuencias de adultos mayores a las esperadas
en los meses de abril y junio de 2009. El Pastizal antiguo mostro frecuencias mayores a las
esperadas en juveniles durante los meses de agosto y octubre.
En cuanto al estado reproductivo de las ardillas capturadas, los meses de junio y abril de
2008 y junio de 2009 los tres sitios se caracterizaron por la presencia de machos mostrando
características del estado reproductivo como: testículos escrotados y hembras preñadas (ver
figura 8), los otros meses no hubo registros similares. Durante el mes de agosto se registraron 3
hembras lactando en el Pastizal antiguo.
45
Figura 8. Número de individuos por mes que presentaron alguna condición reproductiva (testículos escrotados,
hembras preñadas).
Como se muestra en la figura 9 la temporada de apareamiento de S. perotensis es durante
abril y mayo, las hembras preñadas son visibles en junio, para fines del mes de julio e inicios de
agosto los juveniles emergen, sin embargo, se pueden observar juveniles recién emergidos
durante el mes de octubre lo que se puede atribuir a una temporada tardía de apareamiento, los
adultos entran a hibernación a partir de octubre, los juveniles permanecen activos hasta finales de
noviembre acumulando reservas.
46
Figura 9. Densidades por sitio y mes, y eventos biológicos en el ciclo anual de S. perotensis. Se marca el periodo de
hibernación. Las flechas numeradas indican: 1) Avistamientos de hembras preñadas, 2) Emergencia de juveniles, 3)
Emergencia de juveniles tardíos, 4) Entrada a hibernación de adultos, 5) Entrada a hibernación de juveniles, 6)
Salida de hibernación, 7) Temporada de apareamiento.
47
VI.3. Masa corporal
En cuanto a la masa corporal de las ardillas en promedio de los tres sitios, los machos
adultos mostraron un peso mayor al de las hembras, sin embargo para el caso de los juveniles
ocurrió lo contrario, siendo las hembras las más pesadas (ver cuadro 5).
Cuadro 5. Promedio de pesos de hembras y machos adultos y juveniles de Spermophilus perotensis.
Adultos Juveniles
Hembra 184.03 126.32
Macho 212.82 112.46
Se realizaron Análisis de Varianza (ANOVA) para saber si existían diferencias
significativas en los pesos entre sexos, edades y sitios. Para el primer análisis se tomó el peso
como variable de respuesta y sexo y sitio como variables explicativas. El valor de P obtenido en
la prueba de Anova mostró significancia entre sexos (F=46.48, P=<0.0001, gl=1), lo que indica
que los pesos de las ardillas son distintos entre machos y hembras. Entre sitios también se
encontraron diferencias (F=23.58, P=<0.0001, gl=2), aunque no hubo diferencias significativas
en la interacción sexo-sitio (F=0.385, P=0.68, gl=2), es decir los pesos de machos y hembras no
difieren significativamente de un sitio a otro. La figura 10 muestra como las hembras son más
ligeras que los machos, siendo las hembras de Matorral las más ligeras y las del Pastizal antiguo
las más pesadas. Para el caso de los machos, los más pesados se encontraron en el Pastizal
antiguo y los del Matorral los de menor peso.
48
Figura 10. Promedio ± y desviación estándar de los pesos de machos y hembras en cada uno de los sitios.
En el segundo Análisis de Varianza se tomo nuevamente al peso como variable de
respuesta y edad y sitio como variables explicativas. La prueba resulto significativa para edad
(F=153.87, P=<0.0001, gl=1), es decir, se encontraron diferencias importantes de peso entre los
grupos de edad, para sitio también se encontraron diferencias significativas (F=3.6, P=0.028,
gl=2), la interacción edad-sitio resulto altamente significativa (F=14.51, P=<0.0001, gl=2), lo que
indica que los pesos de los dos grupos de edad en los tres sitios difieren entre si, como se muestra
en la figura 11, se pueden observar las marcadas diferencias de peso entre adultos y juveniles,
siendo los primeros los más pesados. Las hembras adultas más pesadas fueron capturadas en el
Pastizal reciente y las menos pesadas en el Matorral. Los machos adultos más pesados se
registraron en el Pastizal antiguo y los de menor peso en el Matorral. En cuanto a los juveniles, el
Pastizal reciente tuvo los machos más pesados y el Pastizal antiguo los de menor peso,
encontraste con las hembras juveniles las cuales mostraron los mayores pesos en el Matorral y los
menores en el Pastizal reciente. Se puede observar que, como dicho anteriormente, las hembras
49
juveniles tendieron a ser más pesadas que los machos juveniles, sin embargo esta fue una
excepción en el Pastizal reciente donde los machos juveniles fueron más pesados que las
hembras.
Figura 11. Promedio ± y desviación estándar de los pesos de machos y hembras (adultos y juveniles) en cada uno
de los sitios. HA: hembra adulta, MA: macho adulto, HJ: hembra juvenil, MJ: macho juvenil.
El Análisis de Varianza para peso, con edad y tiempo como las variables explicativas,
mostró que en el tiempo no hubo variación significativa (F=2.2, P=0.06, gl=4), las edades
mostraron una gran variación (F=75.42, P=<0.0001, gl=1), por último la interacción edad-tiempo
también tuvo diferencias significativas (F=2.92, P=0.02, gl=4). En el mes de agosto se registraron
los pesos mayores en adultos, y los meses de abril y octubre se registraron los pesos menores
Cabe mencionar que los meses con mayor captura de adultos fueron abril y junio (2009) seguido
por junio y agosto (2008) y para el mes de octubre solo se capturo un 10% de lo capturado en el
primer mes.
50
Los juveniles mostraron los mayores pesos en el mes de junio y los menores en abril, sin
embargo, las capturas de juveniles fueron mayores durante el mes de agosto y octubre, el mes
con menos capturas de este grupo de edad fue junio de 2009.
Analizando los pesos de las ardillas por sexo y edad a lo largo de los meses de muestreo
se observa que en adultos se mantiene la tendencia de los machos a ser ligeramente más pesados
que las hembras, sin embargo en el mes de octubre el promedio de pesos de ambos sexos se
observa casi similar, caso contrario en el siguiente mes de captura (abril) en el cual los machos se
mostraron mucho más pesados que las hembras.
51
VI.4. Áreas de actividad
Se recapturaron a lo largo del estudio un total de 79 ardillas, sin embargo, para calcular
las áreas de actividad solo se consideraron aquellos individuos que hubiesen sido recapturados en
más de tres ocasiones. Además se tomó en cuenta que estas recapturas no fuesen en línea recta,
para posteriormente poder crear un polígono de actividad y comparar las áreas entre sitios y entre
sexos. El cuadro 6 muestra el número de recapturas obtenidas durante el estudio para machos y
hembras
Cuadro 6. Numero de ardillas (machos y hembras) recapturadas en 1, 2, 3 y 4 o más ocasiones.
Recapturas Machos Hembras
1 9 13
2 10 14
3 13 7
Más de 4 7 6
Total 39 40
Se analizaron los polígonos de las áreas de actividad de 24 ardillas en los tres sitios.
Las áreas de actividad por sitio fueron las siguientes; en el Matorral para machos varió de
263 m² como mínima a 7017 m² máxima, para las hembras el área de actividad mínima fue de
201.6 m² a 4037.15 m² como máxima
En el Pastizal reciente para machos el área de actividad mínima fue de 199.6 m² y la
máxima 400.5 m², en cuanto a las hembras el área mínima fue 190.7 m ² con un área máxima de
1361 m²
52
Para el Pastizal antiguo los machos registraron un área de actividad mínima de 237.53 m²
y una máxima de 2726.59 m², mientras las hembras tuvieron áreas de actividad mínimas de
736.98 m² y máximas de 2419.46 m².
No se encontraron diferencias significativas en áreas de actividad entre machos y hembras
(F=0.858, P=0.452, gl=1), sin embargo entre sitios si existió diferencia significativa (F=4.26,
P=0.030, gl=2). El sitio donde las ardillas tuvieron áreas mayores fue el Matorral con un
promedio por sitio de 2255.29m², el promedio de Pastizal reciente fue de 376.96 m², y el de
Pastizal antiguo de 1105.90 m²
Así mismo, se encontró para los tres sitios que las áreas que ocupan las ardillas para
moverse se traslapan. La figura 12 es un ejemplo de las áreas de actividad de nueve ardillas del
Pastizal antiguo en el cual se puede observar el área de actividad mayor correspondiente a un
macho adulto.
677500
677500
677520
677520
677540
677540
677560
677560
677580
677580
677600
677600
677620
677620
677640
677640
677660
677660
677680
6776802164600 2164600
2164620 2164620
2164640 2164640
2164660 2164660
2164680 2164680
2164700 2164700
2164720 2164720
2164740 2164740
2164760 2164760
50 0 50 100 150 Meters
104-HE MBRA590-HE MBRA836-HE MBRAMD1-MACHOMD4-HEMBRAMI4-MACHOPD5-HEMBRAPI1-HEMBRAPI4-MACHO
N
Areas de actividad
Figura 12. Áreas mínimas de actividad de nueve ardillas en el Pastizal antiguo.
53
VI.5. Hábitat
Con los datos de la presencia-ausencia de las especies de las plantas se realizó una
clasificación de la vegetación diferenciando los distintos ambientes donde se encuentran las
ardillas. En la figura 13 se logran diferenciar claramente tres grupos de pastizales, dos con
diferentes etapas de antropización en las zonas de cultivo del valle y uno en mejor estado de
conservación que colinda con el malpaís o con la vegetación xerófila sensu Miranda y Hernández
X. (1963). Asimismo, se logran diferenciar dos grupos de vegetación dentro del grupo nombrado
Matorral, un grupo que se diferencia por tres sitios de muestreo que corresponde a montículos
más pedregosos, caracterizado por especies arbóreas y arbustivas y el otro grupo de siete sitios
que corresponde a la vegetación xerófila de ambientes menos pedregosos y con ausencia de
especies arbóreas, que rodean o se separan a los montículos en las áreas planas del malpaís.
Figura 13. Dendrograma de los grupos de vegetación encontrados y sitio al que pertenecen. Se muestra en rectángulos rojos la
división de los dos grupos pertenecientes al Matorral.
54
La descripción de cada unos de los grupos de vegetación formados se menciona a
continuación.
Grupo1 Matorral Xerófilo (Matorral): este grupo corresponde a un sitio con lomeríos
bajos y rocosos y zonas planas con menor pedregosidad, estos lomeríos presentaron una mayor
diversidad vegetal razón por la cual el programa estadístico MVSP hizo una separación, sin
embargo, para facilitar el análisis de los datos se consideró unir el grupo correspondiente a
lomeríos y el subgrupo de la zona plana en un solo grupo (Grupo 1). Este sitio se encuentra
situado en el Ejido Paiztepec, se extiende en un franja continua y aislada de pastos no perturbados
de aproximadamente 500 metros de ancho por 700 de largo, los lados Oeste y Suroeste están
bordeados por cultivos de maíz de temporal, hacia el lado Este se localiza otro campo de cultivo
del mismo grano y un camino de terracería cruza por el borde donde inician los pastos. Hacia el
lado Sur este sitio se encuentra delimitado por un cerro bajo de no más de 50 metros de altura y
900 metros de largo, el cual también se utiliza para la siembra de maíz. La pedregosidad en este
sitio es alta, en promedio 70%, se observan cuantiosos afloramientos de “tepezil”. Para este
grupo, se registraron 24 familias y 67 especies, todas pertenecientes a taxas herbáceos. De las 67
especies 39 se registraron únicamente en este sitio, por lo que 16 especies son compartidas con el
Pastizal reciente y 17 con el Pastizal antiguo. Las especies más importantes por presentar
cobertura mayor fueron: Stipa ichu seguida en orden de importancia por Dichondra argentea,
Bouteloua scorpiodes, Aristida divaricata, Bouteloua pedicellata, Scleropogon brevifolius,
Erigeron pubescens. Las familias más ricas en especies en esta comunidad vegetal fueron
Poaceae (17 spp), Compositae (13 spp) y Cactaceae (5 spp).
Grupo2 Pastizal Antropizado Reciente (Pastizal reciente): es un valle en el que se
encuentran campos de cultivo abandonados, aunque la antropización aquí es reciente (menor a 5
años). Este sitio se encuentra en el área del valle de Perote a aproximadamente a 200 metros de la
55
carretera Veracruz-México hacia el lado Suroeste. Se encuentra delimitado hacia dos lados por un
camino de terracería, el área más cercana a la carretera tienen una antropización reciente, menor a
5 años, es decir, no ha sido perturbada en este tiempo por lo que pueden observarse pastos
diversos y otras plantas, mientras que parte de este sitio forma parte de un campo de cultivo
abandonado, que posteriormente fue utilizado para reforestar con algunos pinos (Pinus sp.) los
cuales aun no son abundantes ni más grandes de 10 cm, por lo que ya no puede ser utilizado para
cultivar. Este sitio se encuentra delimitado por una matriz de campos de cultivo abandonados y
algunos recientemente activos los cuales se ven interrumpidos por un camino de terracería que
cruza paralelo a estos. La pedregosidad en este sitio no es mayor a 10 %. La riqueza en este sitio
fue de 28 especies, divididas en 13 familias. De las 28 especies 9 se registraron solo en este sitio,
comparte 16 especies con el Matorral y 13 con el sitio Pastizal antiguo. Las más importantes por
su cobertura fueron: Bidens anthemoides, Nama undulatum, Gnaphalium stramineum, Argemone
mexicana, Brassica campestris y Parthenium bippinatifidum. Las familias más ricas en especies
en este sitio fueron Compositae (12 spp), Poaceae (3 spp) e Hydrophyllaceae (2 spp).
Grupo3 Pastizal Antropizado Antiguo (Pastizal antiguo): al igual que en el Pastizal
reciente, se encuentran en un valle con campos de cultivo abandonados. Este sitio se encuentra
localizado en el valle de Perote, a aproximadamente 500 metros de la carretera Veracruz-México
hacia el Noroeste. Está rodeado hacia el lado Noreste y sureste por campos de cultivo activos de
maíz y papa, algunos fueron arados durante el transcurso de este estudio mientras que otros ya
estaban activos. Hacia el lado Oeste el sitio está delimitado por un camino de terracería usado por
camiones de carga y otros vehículos pertenecientes a granjas de cerdos distribuidas por el valle,
gran parte de los terrenos que se encuentran hacia este lado de la carretera son propiedad de estas
granjas. Al momento de realizar el muestreo de vegetación el sitio de colecta descrito
anteriormente tenía aproximadamente 10 años sin ser cultivado, pero durante el transcurso de este
56
trabajo fue completamente arado. La pedregosidad de este sitio no fue mayor a 10 %. En este
grupo se registraron 14 familias y 25 especies herbáceas. De las 25 especies, 4 se encontraron
únicamente en este sitio, comparte 17 especies con el Matorral y 13 con el Pastizal reciente. La
especie dominante fue Aristida divaricata, seguida por Cardionema ramosissima, Lepidium
virginicum, Parthenuim bipinnatifidum, Cryptantha albida y Gnaphalium indicum. Las familias
con el mayor número de especies fueron Compositae (8 spp), Poaceae (4 spp) y Leguminosae (2
spp).
Por observación directa se registraron algunas especies vegetales que consume la ardilla,
estas especies fueron: Argemone mexicana, Bidens anthemoides, Brassica campestris,
Scleropogon brevifolius y Verbena gracilis. Tomando las coberturas de estas especies se obtuvo
el siguiente cuadro comparativo que muestra el porcentaje de cobertura por sitio de cada una de
las especies que se han observado que consumen las ardillas.
Cuadro 7. Porcentaje de cobertura por sitio de cinco especies vegetales importantes consumidas por la ardilla.
ESPECIES CONSUMIDAS Matorral P. reciente P. antiguo
Argemone mexicana 18 51 8.7
Bidens anthemoides 0 88 18
Brassica campestris 1 88 0
Scleropogon brevifolius 63 0 18
Verbena gracilis 1 0 8.7
57
VII. DISCUSION
VII.1. Densidad y Hábitat
Las diferencias de densidad encontradas temporalmente resultaron estadísticamente
significativas al igual que entre sitios, estas diferencias resultan importantes biológicamente, al
combinarlas con distintos factores como perturbación de un sitio, y la disponibilidad de recursos,
entre otros.
La mayor densidad se observo en los sitios Pastizal reciente y Pastizal antiguo, ambos con
un nivel de antropización más elevado que el Matorral.
Sheperd y Swihart (1995) en un estudio con ardillas zorro (Sciurus niger), encontraron
que éstas a menudo alcanzan densidades más altas en áreas fragmentadas que en grandes bloques
de bosque. Bayne y Hobson (1998) tuvieron resultados similares en un estudio realizado con dos
especies de ardillas (Glaucomys volans y Sciurus niger), estos autores reportan que ambas
especies se presentaron en mayor densidad en hábitats fragmentados.
Tanto Pastizal antiguo como Pastizal reciente son ambientes que han sido modificados,
presentando parches con pastizal y vegetación primaria y parches de zonas cultivadas. En estas
zonas la tierra es removida cada ciclo argícola para permitir la siembra, después esta se deja
“descansar” antes de iniciar la siembra e incluso algunos terrenos solo son arados año con año sin
efectuar siembra alguna, este proceso permite que nuevas plantas lleguen a colonizar el área,
vegetación secundaria; especies de fácil propagación y rápido crecimiento son las primeras en
establecerse, sin embargo si la ardilla se encuentra dentro de los limites de una zona cultivada y
un pastizal natural, esto le proporciona una mezcla de especies vegetales disponibles para su
alimentación, lo cual puede resultar en aumentos poblacionales dada la cantidad de recursos.
Johnson, R. et.al (2002) en un estudio con ensambles de pequeños mamíferos en hábitats sujetos
58
a deforestación inducida y fragmentación de pastizales, encontraron que el ecotono entre una
plantación y un pastizal resulta un ambiente único y distinto, favoreciendo a las poblaciones de
algunas especies y aumentando su número.
Además de la caracterización del área se identificaron durante la época de lluvias cinco
especies vegetales que la ardilla consume, cuatro de las cuales pertenecen a vegetación
secundaria. El Pastizal reciente, es el que tiene un mayor número de especies secundarias,
seguido por el Pastizal antiguo, ambos poseen poco menos de la mitad de especies (28 y 25
especies respectivamente) que el Matorral (67) el cual es el sitio con mayor riqueza de especies
vegetales. Sin embargo, las especies que tienen mayor importancia para la dieta de la ardilla son
Argemone mexicana, Bidens anthemoides, Brassica campestris (vegetación secundaria)
Scleropogon brevifolius (pasto nativo). Argemone mexicana está presente en casi un 40 % más en
el Pastizal reciente y en cerca de un 30 % más en el Pastizal antiguo que en el Matorral, Bidens
anthemoides no fue encontrada en el Matorral mientras que en el Pastizal reciente ocupa más de
88% de cobertura al igual que Brassica campestris. Los sitios Pastizal reciente y Pastizal antiguo
son los que presentan las coberturas más altas de las especies consumidas por la ardilla en época
de lluvias. La disponibilidad de alimento en época de lluvias en estos sitios podría estar
relacionada con una densidad mayor en estos sitios, además, Murie y Michener (1984)
mencionan que los hábitats preferidos por las ardillas terrestres son pastizales abiertos donde la
vegetación no es muy alta, lo que les permite vigilar a mayor distancia por la presencia de
depredadores, abarcando un mayor rango visual que les permita detectar el peligro a tiempo
Hannon et.al. (2006) mencionan que la habilidad de un individuo para detectar una amenaza es
probablemente un factor importante en la selección de hábitat y la sobrevivencia de las ardillas
terrestres.
59
En un estudio con ardillas terrestres de Uinta se encontró que estas prefieren hábitats
abiertos, con pastos, probablemente por la disponibilidad de comida y la facilidad para detectar
visualmente depredadores en estos hábitats (Eshelma y Somermann 2000; Foresman 2001; Slade
y Balph 1974). Probablemente el mejor hábitat para las ardillas no es aquel con una diversidad
vegetal mayor si no el que aparte de proporcionarles recursos vegetales posea características que
le proporcionen refugio y le permitan vigilar a sus depredadores. El Matorral se caracteriza por
ser un sitio pedregoso lo que podría dificultar la creación de madrigueras o el desplazamiento
rápido y eficaz de las ardillas ante un ataque, en contraste, el llano es una zona mayormente plana
con poca pedregosidad y amplia visibilidad.
Del primer mes de muestreo (junio) al siguiente (agosto) la densidad disminuyó de
manera drástica para el Pastizal reciente, de 34.5 a 14 ind/ha, esto pudo ser ocasionado por
diversos factores. Uno de ellos pudo ser la muerte de individuos debido a inundaciones de la
época de lluvias. Durante los meses de julio y agosto se registraron fuertes y frecuentes lluvias y
granizadas, algunas provocando inundaciones en ciertas áreas del llano donde la tierra ha sido
arada para permitir la infiltración del agua, lo que provoca que en temporada de lluvias, la cual
suele durar poco tiempo pero cuya descarga de agua es elevada, se vuelvan terrenos suaves y
fácilmente inundables.
Schwanz , L. E. (2006) en un estudio realizado en Nuevo México con Spermophilus
mexicanus, reportó una baja en la densidad de ardillas debido a una inundación en la época de
lluvias, la cual causó la muerte del 89.5% de la población de machos y 76.9% de hembras. La
población declinó de 11 ardillas/ha antes de la inundación a 6.6 después de esta.
Otro factor que pudo haber producido esta baja poblacional es la presencia de
depredadores no naturales en el área. La zona de llano es propiedad del municipio de Perote, otro
Ejidos cercanos y granjas porcícolas, las tierras están divididas y no todas son trabajadas, sin
60
embargo, pastores de ganado ovino-caprino provenientes de Ejidos cercanos al Matorral (Frijol
Colorado, Totalco, etc) pastorean todas las tardes a sus rebaños por el llano, los rebaños llegan a
ser hasta de más de 200 animales cada uno y cada pastor lleva consigo perros de compañía y para
el cuidado de los animales. Estos perros comúnmente escapan de control de sus dueños para ir en
persecución de ardillas, conejos y otros animales. Durante el muestreo era común verlos
robándose trampas u olfateándolas y tratándolas de abrir. Estos perros y los de poblados
cercanos, a menudo se alejan de sus dueños y se convierten en perros ferales que cazan y se
alimentan de fauna local. Durante este mes de muestreo y los meses siguientes era común
observar grupos de hasta 10 perros ferales corriendo por la zona, algunas trampas de este sitio y
del Pastizal antiguo fueron encontradas con rasguños, movidas de lugar o robadas por estos
perros, no se descarta la posibilidad de que un grupo de perros ferales haya diezmado la
población de ardillas durante este periodo.
Depredadores naturales como aves de presa: Circus cyaneus, Buteo jamaicensis, Falco
sparverius, Falco mexicanus, se observaron frecuentemente en el área del llano a lo largo del
estudio. Craighead y Craighead (1965) consideran que las ardillas terrestres son altamente
vulnerables a la predación durante la temporada de actividad, mientras que Luttich y otros (1970)
estimaron que alrededor de un tercio de las pérdidas de ardillas de Richardson en la población
que estudiaron pudo haberse debido a la predación por el halcón cola roja (Buteo jamaicensis).
Otros depredadores como víboras de cascabel y comadrejas fueron encontrados en el área.
El mes de octubre mostró un decremento importante en la densidad de los tres sitios, esto
debido a que a partir de este mes las ardillas inician la entrada a hibernación (Valdez y Ceballos
2003) ya que cuando los días comienzan a ser más fríos, cortos y los recursos vegetales
disponibles escasean, menos ardillas se encuentran activas y por lo tanto visibles.
61
En los meses de abril y junio 2009 se registró la mayor densidad en los tres sitios. A
partir del mes de marzo las ardillas empiezan a salir de la hibernación, los machos antes que las
hembras, y la actividad se generaliza en abril y mayo que es cuando ocurre el apareamiento
(Valdez y Ceballos 1997). El inicio de la primavera y con ella el de la temporada de
apareamiento pueden ser los factores que disparen la actividad de las ardillas y sus poblaciones.
Sin embargo las capturas del mes de junio de 2008 fueron menores a las registradas en junio de
2009.
En cuanto a las recapturas el mes en el cual se reportaron más fue abril. El Pastizal
reciente fue el sitio con la mayor cantidad de recapturas totales. Durante el mes de abril el
Pastizal reciente registró la mayor cantidad de nuevas capturas (34 nuevos individuos) a
comparación de lo registrado durante el mismo mes para los otros sitios lo que concuerda con lo
anteriormente dicho sobre la disminución de esta población, la cual pudo estar dada por diversas
causa ya explicadas, al haber desaparecido parte de la población nuevos individuos son capaces
de dispersarse al área y establecerse allí.
La comparación entre la densidad obtenida por el Índice de Lincoln-Peterson y el número
de ardillas que se sabe vivo no mostró grandes variaciones del número total de ardillas, sin
embargo el número de ardillas que se sabe vivo puede ser más confiable al momento de realizar
un manejo de la especie.
Como se mencionó al inicio de los resultados, dos de los sitios elegidos sufrieron cambios
antropogénicos en el transcurso del estudio, una parte del Pastizal antiguo fue arado antes del
muestreo del mes de agosto, durante el mes de abril este sitio se encontró arado por completo y la
mitad sembrado con maíz, igualmente aproximadamente un tercio del Pastizal reciente fue arado
para inicios de abril. Sin embargo, a pesar de estas severas perturbaciones se continuaron los
muestreos y se lograron capturar ardillas incluso dentro del área cultivada con maíz aunque el
62
número de capturas en esta área fue pobre e incluso nula durante el último muestreo, también se
observaron madrigueras de ardillas dentro del área cultivada, lo que contrasta con lo reportado
por Best y Ceballos (1995) quienes afirmaban que esta especie solo vive alrededor de los cultivos
mas no dentro de ellos. A pesar de haber observado y capturado ardillas dentro de un cultivo, se
observó que a estas se les dificulta desplazarse dentro de este sobre todo cuando los surcos
acaban de abrirse ya que las crestas del surco limitan su visibilidad por lo que tienden a escapar a
lo largo de los valles de los surcos y si la dirección es incorrecta regresan por el mismo lugar.,
además, la tierra tan suelta es también un factor importante ya que limita la velocidad de
desplazamiento. Esta desorientación y limitación en la visibilidad y movimientos puede ser una
desventaja para la ardilla a la hora de escapar de sus depredadores y al vigilar.
Laurance (1994) en un estudio sobre la fragmentación de bosque lluvioso y la estructura
de comunidades de mamíferos pequeños, encontró que las poblaciones de roedores y otros
mamíferos pequeños poco tolerantes a hábitats modificados por el hombre desaparecían o sus
poblaciones declinaban, mientras que aquellos que eran más tolerantes, permanecían o sus
poblaciones se incrementaban. S. perotensis parece ser una especie tolerante a fragmentaciones y
disturbios en el hábitat.
VII.2. Estructura poblacional
El análisis de las frecuencias de sexos mostró variación en el mes de agosto para el
Matorral con una frecuencia mayor a lo esperado de hembras lo que puede ser resultado de la
dinámica poblacional normal. Al no existir diferencias significativas en las proporciones sexuales
en ningún sitio puede indicar que las poblaciones estudiadas están estables.
En cuanto a las edades, en ciertos meses las proporciones se disparan, por ejemplo en
abril y junio los adultos son muy numerosos mientras los juveniles son pocos o incluso están
63
ausentes, en cambio durante agosto y octubre ocurre lo contrario, los juveniles son más
numerosos mientras los adultos son pocos. La frecuencia de edades tuvo variación significativa
(P=<0.0001). Pastizal antiguo y Pastizal reciente se caracterizaron por presentar importantes
variaciones en la estructura de edades, los meses de junio (2009) y abril con un mayor número de
adultos de lo esperado y el mes de octubre con un mayor número de juveniles y menor de adultos
de lo esperado por azar; esto indica no solo que estas poblaciones tiene una variación poblacional
marcada, si no que el tamaño de muestra permitió ver estas diferencias por ser mayor el número
de capturas.
Los meses de abril y junio (2008 y 2009) se caracterizaron por el mayor número de
capturas de adultos. En estos meses también se capturaron en los tres sitios un total de 49, 34 y
63 machos escrotados respectivamente, y 4 hembras preñadas en el mes de junio de 2008 y 2
durante junio de 2009. Esto indica que los meses que esta especies dedica al apareamiento son
abril y mayo como lo reportan Valdez y Ceballos (1997). Best y Ceballos (1995) encontraron en
el mes de julio de su año de estudio varias hembras preñadas en la población estudiada, lo que
atribuyeron a una temporada de apareamiento tardía. En este estudio durante 2008 no se
realizaron capturas en el mes de julio pero el mes de agosto del mismo año se registraron 3
hembras lactando en el Pastizal antiguo, dato que coincide con lo encontrado por Valdez y
Ceballos (1997). Así mismo se observó otra emergencia de nuevos juveniles durante el mes de
octubre, los cuales probablemente nacieron en julio y parte de agosto. Estos datos coinciden con
lo reportado por Best y Ceballos (1995) donde encontraron hembras preñadas a fines de julio y
los juveniles de estas probablemente emergieron a fines de agosto, aunque esta temporada tardía
en el presente estudio incluso se dio más tarde de lo reportado por los autores mencionados.
Valdez y Ceballos sin embargo, reportan la emergencia de los juveniles desde mediados de julio
hasta fines de octubre, dato consistente con lo encontrado en este estudio. Octubre fue el mes con
64
el menor número de capturas de adultos, el Matorral tuvo 2 registros, Pastizal reciente 4 y
Pastizal antiguo 1, el resto de las capturas (14 ardillas) de los tres sitios fueron juveniles, esto
debido a que a partir del mes de octubre los adultos comienzan a entrar a hibernación no así los
juveniles que permanecen fuera hasta fines de noviembre almacenando grasa suficiente y
preparándose para entrar al periodo de letargo (Morton, et al., 1974, Best y Ceballos 1995,
Valdez y Ceballos 2003).
VII.3. Masa corporal
El general los machos adultos fueron más pesados que las hembras adultas, Schulte-
Hostedde et.al. (2001) menciona que los roedores machos tienden a tener más masa muscular que
las hembras y por lo tanto a ser más pesados que estas esto es llamado dimorfismo sexual, es
decir cualquier diferencia en el tamaño corporal (masa corporal, longitud) entre machos y
hembras de la misma especie; en ardillas terrestres esta diferencia es muy notoria y es resultado
de la selección sexual, ya que su sistema de apareamiento involucra poliginia y competencia
macho-macho (Davis y Murie 1985; Lacey y Wieczorek 2001; Hoogland 2006; Schulte-Hostedde
2007) especialmente si el combate se lleva a cabo en el suelo (Alexander et.al 1979; Andersson
1994) Sin embargo para el caso de los juveniles, (a excepción de las hembras capturadas en el
Pastizal reciente) resultó lo contrario, las hembras fueron más pesadas que los machos, este
resultado coincide con lo encontrado por Mendoza-Carreón (2009) en el valle de Perote para las
hembras juveniles capturadas, esto puede deberse a la asignación de recursos diferencial que hay
entre machos y hembras durante los primeros meses de vida que le permite a estas una ventaja la
cual se ve compensada para los machos en la adultez cuando estos son más pesados para asegurar
su descendencia.
65
Las hembras adultas más pesadas fueron encontradas en el Pastizal reciente y las más
ligeras en el Matorral, los machos más pesados se capturaron en el Pastizal antiguo y los más
ligeros en el Matorral, resulta notorio que tanto hembras como machos adultos se mostraron con
mayor masa corporal en los 2 ambientes más antropizados, esto podría deberse a la disponibilidad
de recursos alimenticios de ambos ambientes, el Matorral puede proveer una mayor riqueza de
especies vegetales sin embargo pueden no ser las requeridas por la especie, anteriormente se
mencionó que las especies que forman parte de la dieta de la ardilla hasta ahora conocidas son en
su mayoría vegetación secundaria y los ambientes más antropizados en la época de lluvias son los
que las poseen en mayor abundancia. Sin embargo, por grupo de edad los adultos más pesados se
registraron en el Pastizal antiguo y los de menor en el Matorral mientras que los juveniles de
mayor peso fueron capturados en el Matorral y los de menor en el Pastizal antiguo, estos datos
son completamente contrastantes, una posible explicación es que probablemente durante las
primeras etapas de vida de las ardillas una especie vegetal importante sea el pasto Scleropogon
brevifolius, el cual se encuentra en mayor abundancia en el Matorral, y durante las siguientes
etapas este pasa a ser componente no indispensable de su dieta siendo sustituido por otro tipo de
vegetación que es más abundante en el llano y menos abundante en el Matorral debido a las
características topográficas propias de este sitio (mayor pedregosidad y pendiente).
Temporalmente los adultos más pesados se registraron en agosto y los más ligeros en los
meses de octubre y abril. En octubre las capturas de adultos fueron las menores, ya que los
machos más grandes y con un mayor nivel jerárquico son los primeros en entrar a hibernación
porque pudieron acumular suficientes recursos antes que aquellos de un nivel más bajo y por esta
razón los pocos adultos capturados en octubre mostraron pesos bajos en comparación con meses
anteriores.
66
Durante el mes de abril los pesos de los adultos fueron aun más bajos que en el mes de
octubre, debido a que las ardillas comienzan a salir de hibernación a partir del mes de marzo y las
reservas que acumularon para el invierno ya han sido utilizadas, sin embargo, se registró una
diferencia entre los pesos de machos y hembras adultos en este mes, los machos se mostraron
más pesados que las hembras en comparación con meses anteriores, esto porque son los primeros
en salir de hibernación (Murie y Boag 1984, Michener y Locklear 1990, Young 1990, Dobson et.
al. 1992, Neuhaus et.al. 1999), y disponen de más tiempo que las hembras para forrajear, volver a
acumular reservas que les servirán al momento de que las hembras salgan de hibernación y
comience la temporada de apareamiento. Los machos más fuertes tendrán mejores oportunidades
de conseguir hembras y asegurar descendencia.
En el mes de agosto el número de juveniles se incrementó pero las masas corporales
registradas fueron de las más bajas, esto debido a que en este mes los juveniles comenzaron a
emerger de crianza, es decir, las camadas que estaban al cuidado de la madre en lactancia
iniciaron su salida. El mes de octubre mostró un aumento de masa corporal en juveniles y una
disminución en número debido a la preparación para la hibernación, estos entran en letargo
después que los adultos y a que tienen que acumular reservas suficientes para sobrevivir el
invierno al igual que los adultos.
VII.4. Áreas de actividad
No se encontraron diferencias significativas entre las áreas de actividad de machos y
hembras, lo cual contrasta con otros trabajos en los cuales indican que por lo general los machos
adultos tienen mayores áreas de actividad que las hembras (Rongstand 1965; Mc Carley 1966;
Quanstrom 1968; Yeaton 1969; Slade y Balph 1974; Michener y Michener 1977). Sin embargo
estos resultados deben ser tomados con reserva, ya que el número de recapturas fue reducido. El
67
sitio donde se observaron las mayores áreas de actividad fue el Matorral y el Pastizal reciente
tuvo las áreas de actividad menores, lo cual podría deberse a que el Matorral presenta
condiciones menos favorables para la ardilla como disponibilidad de alimento, cobertura que
pudiese impedir la vigilancia desde ciertos puntos, mayor pedregosidad, entre otras. Johnson y
otros (2002) sugieren que un incremento de movimiento es el resultado en un decremento en la
disponibilidad de recursos, de la misma manera Lurz, et.al. (1997) observaron que las hembras
tenían movimientos mayores cuando los hábitats eran inestables y de baja calidad, otra
explicación podría ser que el sitio Matorral presentó una menor densidad de ardillas en
comparación con el Pastizal reciente donde las áreas de actividad fueron las menores debido a
que aquí la densidad de ardillas es mayor y por lo tanto existe mayor competencia por recursos y
por el acceso a las hembras.
68
VIII. CONCLUSIONES
La hipótesis planteada al inicio de este trabajo fue que el hábitat más adecuado sería el
que ofrecería las mejores condiciones para la ardilla y por lo tanto en este se encontrarían los
indicadores poblacionales mejor representados numéricamente que en los sitios menos
adecuados. Sin embargo, el Matorral que fue el sitio considerado inicialmente como el más
adecuado y el cual presentó la mayor diversidad vegetal, también fue el que mostró la densidad
de ardillas más baja de los tres sitios, por lo que lejos de ser considerado un hábitat ideal o el
mejor para S. perotensis, debería considerarse como un hábitat natural pero marginal.
A pesar de los grandes cambios que continuamente ocurren en el hábitat de la ardilla
debido a la antropización, esta especie logra mantenerse y aprovechar los recursos disponibles,
por lo que, tal como lo menciona Mendoza-Carreón (2009), podría considerarse a S. perotensis
como una especie generalista, oportunista y tolerante a hábitats modificados que resulta
beneficiada con ciertos cambios en este, sin embargo, cambios excesivos y continuos en el
ambiente podrían tener efectos negativos sobre sus poblaciones. La destrucción y perturbación
del hábitat, asociada a la actividad humana puede causar que poblaciones continuas se
fragmenten o se extingan localmente (Aars et.al 2001; Roach et.al 2001; Nunes 2007). Además el
terreno inhabitable entre fragmentos de hábitat puede impedir la dispersión y a largo plazo afectar
en la diversidad y estructura genética de las poblaciones (Nunes 2007).
S. perotensis es una especie sincrónica, es decir, su fenología está regida por periodos
bien establecidos lo que la hace muy susceptible a cualquier cambio que pueda perturbar su ciclo
anual. El hecho de ser una especie endémica de distribución restringida y con pocas habilidades
para la dispersión la hace aun más vulnerable. Las proyecciones de nicho ecológico en función
del cambio climático realizadas por Mendoza-Carreón (2009), muestran una reducción del área
69
de distribución de la ardilla y predicen para el año 2020 una disminución del 70% de su área
actual de distribución, mientras que para el 2080 no existirían áreas con características adecuadas
para la ardilla si las condiciones de deterioro y transformación del hábitat continúan igual. Ochoa
(2008) menciona que la fragmentación del hábitat de la ardilla de Perote ha reducido en gran
medida el flujo génico entre poblaciones provocando divergencia entre las mismas, de igual
manera, determinó que actualmente esta especie enfrenta problemas serios de pérdida de
diversidad genética y niveles altos de endogamia.
Valdez y Ceballos (1997) mencionan algunos puntos importantes para considerar a la
ardilla más que una especie amenazada, una especie en peligro de extinción, lo que pudiese
parecer contradictorio con los datos encontrados en este estudio donde a mayor modificación del
hábitat la ardilla se encontró en densidades altas. Sin embargo los resultados obtenidos en el
presente trabajo reflejan solo una parte del complejo escenario en el que esta especie se
encuentra, ya que por su endemismo, presión antropogénica, distribución restringida y reducción
de ésta debido al cambio climático, poca habilidad de dispersión, hábitat modificado, reducción
del flujo génico entre poblaciones, pérdida de diversidad genética y niveles altos de endogamia,
consideramos necesario reubicar a la ardilla dentro de la NOM-059.
La exclusión del pastoreo de ganado, perros ferales y cultivos son acciones a tomar para la
conservación de esta especie endémica, sin embargo, la viabilidad de algunos de estos actos es
poca o nula en el valle de Perote debido a la importancia agrícola y comercial que tiene, y aunque
el Matorral resultó ser un sitio marginal y poco adecuado para la ardilla es el que tiene menores
probabilidades de ser modificado a largo plazo, en comparación con Pastizal antiguo y Pastizal
reciente, por sus condiciones topográficas. Por lo cual, zonas como el Matorral dentro del
Malpaís podrían en un futuro ser considerados de importancia para la conservación de esta
70
especie y de muchos otros endemismos a esta zona de gran riqueza y diversidad biológica en
México.
71
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APENDICE
I. Lista de especies vegetales en Matorral Xerófilo
*Se muestra la sumatoria de los valores de cobertura obtenidos, con la escala de cobertura
abundancia de Braun-Blanquet modificada por Van der Maarel, para cada especie en el sitio.
FAMILIA ESPECIE COBERTURA*
Agavaceae Agave 23932 7
Amaranthaceae Amaranthus acutilobus Uline y Bray 2
Boraginaceae Cryptantha albida (Kunth) I. M Johnston 1
Cactaceae Opuntia rosea DC. 17
Cactaceae Opuntia sp 14
Cactaceae Mammilaria 23933-1 2
Cactaceae Mammilaria 23934-2 1
Cactaceae Mammilaria 23943- 3 6
Charyophyllaceae Arenaria lycopodioides Willd. Ex Schltr 12
Charyophyllaceae Cardionema ramosissima Thell 3
Charyophyllaceae Cerdia virescens Moc. ex. Sesse ex DC. 2
Charyophyllaceae Drymaria tenuis S. Watson 6
Chenopodiaceae Chenopodium graveolens Lag & Rodr 1
Compositae Aster sp. 2
Compositae Bahia pringlei Greenm. 6
Compositae Compuesta 23939- 1 11
83
Compositae Compuesta 23952-2 9
Compositae Conyza filaginoides (DC.) Hieron. 1
Compositae Erigeron pubescens Kunth 40
Compositae Gnaphalium gracile L. 3
Compositae Gnaphalium indicum L. 8
Compositae Gnaphalium oxyphyllum DC. 1
Compositae Gnaphalium stramineum Kunth 4
Compositae Jaegeria hirta (Lag.) Less 5
Compositae Parthenium bipinnatifidum (Ortega) Rollins 6
Compositae Tagetes coronopifolia Willd. 3
Convolvulaceae Dichondra argentea Humb. & Bonpl. Ex
Willd
54
Cruciferae Brassica campestris L. 1
Cruciferae Lesquerella purpurea S. Watson 7
Euphorbiaceae Chamaesyce postrata Small 25
Euphorbiaceae Croton dioicus Cav. 2
Hydrophyllaceae Nama undulatum Kunth 12
Leguminosae Dalea bicolor Humb. & Bonpl. Ex Willd 6
Leguminosae Leguminosa 8
Malvaceae Malva parviflora L. 7
Malvaceae Urocarpidium limense (L.) Krapov. 3
Onagraceae Gaura coccínea Pursh 2
Oxalidaceae Oxalis corniculata L. 1
84
Papaveraceae Argemone mexicana L. 6
Plantaginaceae Plantago linearis Kunth 16
Poaceae Aristida divaricata Humb. & Bonpl. 42
Poaceae Bouteloua gracilis (Kunth) Lag 11
Poaceae Bouteloua pedicellata Swallen 42
Poaceae Bouteloua scorpioidesLag 46
Poaceae Bouteloua simplex Lag 3
Poaceae Bouteloua sp. 5
Poaceae Distichlis spicata (L.) Greene 15
Poaceae Eragrostis mexicana (Hornem.) Link 2
Poaceae Lycurus phalaroides Kunth 21
Poaceae Microchloa kunthii Desv. 1
Poaceae Muhlenbergia dubia E. Fourn 6
Poaceae Muhlenbergia microsperma (DC) 3
Poaceae Muhlenbergia repens (C. Presl.)Hitchc 5
Poaceae Piptochaetium virescens Kunth 5
Poaceae Scleropogon brevifolius Phil 40
Poaceae Sitanion longifolium J. G. Sm 1
Poaceae Stipa ichu (Ruiz & Pav.) Kunth 59
Portulacaceae Portulaca pilosa L. 2
Pteridofita Cheilanthes bonaerensis (Willd) Proctor 23
Pteridofita Cheilanthes lendigera (Cav.) Sw. 8
Solanaceae Solanum sp. 1
85
Solanaceae Solanum rostratum Dunal 18
Solanaceae Physalis orizabae Dunal 2
Tetrachondraceae Polypremum procumbens L. 6
Urticaceae Pilea microphylla Liebm. 5
Verbenaceae Verbena ciliata Benth. 5
Verbenaceae Verbena gracilis Desf. 2
86
II. Lista de especies vegetales en Pastizal Antropizado Reciente
FAMILIA ESPECIE *COBERTURA
Boraginaceae Cryptantha albida (Kunth) I. M. Johnston 25
Charyophyllaceae Cardionema ramosissima Thell 4
Chenopodiaceae Chenopodium graveolens Lag. & Rodr. 2
Compositae Bidens anthemoides (DC)Sherff 78
Compositae Compuesta 23993-3 1
Compositae Compuesta 23995-4 10
Compositae Compuesta 24003ª 6
Compositae Compuesta 24003B 6
Compositae Conyza sp1 3
Compositae Conyza sp2 1
Compositae Erigeron pubescens Kunth 3
Compositae Gnaphalium indicum L. 18
Compositae Gnaphalium stramineum Kunth 50
Compositae Parthenium bipinnatifidum (Ortega) Rollins 42
Compositae Villanova achillaeoides (Less.)Rydb 2
Cruciferae Brassica campestris L. 47
Cruciferae Lepidium virginicum L. 6
Hydrophyllaceae Nama palmeri Gray ex Hemsl. EM 7
Hydrophyllaceae Nama undulatum Kunth 60
Leguminosae Leguminosa 1
87
Malvaceae Malva parviflora L. 4
Onagraceae Gaura coccínea Pursh 7
Papaveraceae Argemone mexicana L. 49
Plantaginaceae Plantago linearis Kunth 1
Poaceae Distichlis spicata (L.) Greene 7
Poaceae Eragrostis mexican a (Hornem.)Link 1
Poaceae Stipa ichu (Ruiz & Pav.) Kunth 7
Verbenaceae Verbena gracilis Desf. 1
88
III. Lista de especies vegetales en Pastizal Antropizado Antiguo
FAMILIA ESPECIE *COBERTURA
Boraginaceae Cryptantha albida (Kunth) I. M. Johnston 36
Charyophyllaceae Cardionema ramosissima Thell 49
Compositae Bidens anthemoides (DC)Sherff 10
Compositae Compuesta 23993-3 1
Compositae Conyza filaginoides (DC.) Hieron. 2
Compositae Conyza sp3 1
Compositae Erigeron pubescens Kunth 19
Compositae Erigeron sp. 1
Compositae Gnaphalium indicum L. 26
Compositae Parthenium bipinnatifidum (Ortega) Rollins 40
Convolvulaceae Dichondra argentea Humb. & Bonpl. Ex
Willd
11
Cruciferae Lepidium virginicum L. 44
Hydrophyllaceae Nama undulatum Kunth 16
Leguminosae Dalea bicolor Humb. & Bonpl. Ex Willd 1
Leguminosae Trifolium goniocarpum Lojac 1
Onagraceae Oenothera pubescens Nees 3
Papaveraceae Argemone mexicana L. 21
Plantaginaceae Plantago linearis Kunth 24
Poaceae Aristida divaricata Humb. & Bonpl. 63
89
90
Poaceae Bouteloua scorpiodes Lag. 18
Poaceae Scleropogon brevifolius 8
Poaceae Stipa ichu (Ruiz & Pav.) Kunth 15
Scrophulariaceae Castilleja moranensis Kunth 3
Solanaceae Solanum sp. 1
Verbenaceae Verbena ciliata Benth. 14