comparación de la abundancia y biodiversidad de artrópodos ... · de personas indoctas, el...
TRANSCRIPT
UNIVERSITAT POLITÈCNICA DE VALÈNCIA
Escuela Técnica Superior de Ingeniería Agronómica y del Medio
Natural
Departamento de Ecosistemas Agroforestales
Comparación de la abundancia y biodiversidad de artrópodos
auxiliares entre parcelas de cultivo ecológico y convencional,
en plantaciones de cítricos, caqui y nectarina
TESIS DOCTORAL
Presentada por Rafael Laborda Cenjor
Dirigida por el Dr. Ferran Garcia Marí
Valencia mayo 2012
A mi padre
Poco o nada se ha hecho en España en este sentido, porque entre nosotros
es opinión corriente la de que bastan los insecticidas bien aplicados para
contener el desarrollo de una especie perjudicial, allí donde aparezca
ésta; olvidando que las preparaciones y las mezclas y los productos que
matan a los insectos no han servido en ninguna parte del mundo para
detener las grandes invasiones de artrópodos, y que, inversamente, el
método natural de la lucha del insecto contra el insecto ha producido, allí
donde pudo aplicarse, éxitos por encima de toda ponderación.
Claro es que entre un procedimiento y otro hay una diferencia enorme,
pues mientras el empleo de los insecticidas apenas requiere estudio ni
conocimiento alguno particular, y puede llevarse a cabo por el intermedio
de personas indoctas, el método de utilización de unos insectos contra
otros necesita del concurso de los verdaderos entomólogos y exige para
ser aplicado una preparación especial.
Ricardo García Mercet
Nota sobre un insecto 'Scutellista cyanea', beneficioso para la agricultura.
Revista de la Academia de Ciencas Exactas, Fisicas y Naturales de Madrid
9:185-192
Agraïments
Primer que tot voldria agrair a Ferran Garcia Marí, el meu director de tesi, que ja ho va
ser del meu treball de fi de carrera. Gràcies a ell vaig començar la meua relació amb la
investigació i amb la docència i ara m’ha tornat a acollir quasi trenta anys després.
Gràcies a Alejandro Tena, ell em va donar un impuls fonamental per poder convertir un
grapat de trampes en aquesta tesi. La llista d’agraïments podria ser immensa, perquè per
acabar aquesta tesi he tingut que demanar ajuda física, intel·lectual i psicològica a molta
gent. Companys del departament d’Ecosistemes Agroforestals que preguntaven com
anava la tesi, de l’assignatura (in memoriam) de Protecció de Conreus de l’antiga escola
de “Agrícoles” (les xiques que alegren i netegen, les xiques de secretaria, les
bibliotecàries, el fotocopies, els professors,...), de la nova i antiga unitat docent
d’Entomologia, nous amics de la nova escola reunificada i de la Universitat de
Valencia amb els quals ja hem encetat noves batalles per una Universitat millor al servei
de la societat, tots els que han passat pel laboratori de protecció de conreus que han fet
comptejos, revisat bibliografia o aguantat les meues manies. Els “companys” de
doctorat que en algun moment m’han fet creure que se podia viatjar a traves del temps,
.... Els meus amics de “sempre”, que sempre estan (quina tranquil·litat). El projecte
d’Altea i la gent que hi participa, que m’ ha permés veure cap a on podria anar la meua
tesi, i d’Altea cap a Marques de Zenete, passant per Benidorm. Gràcies a ma mare, ma
tia, la meua filla, la meua companya i a la resta de la família pel seu recolzament i
paciència. Per últim un recordatori a Josep Costa, i un agraïment a Rafa Ruano per la
seua amistat i el seu exemple.
Índice
Resumen .......................................................................................................................... I
Resum ........................................................................................................................... III
Summary ....................................................................................................................... V
1 INTRODUCCIÓN ...................................................................................................... 1
1.1 La agricultura sostenible como idea de futuro ................................................ 1
1.2 Manejo del sistema como instrumento esencial en la protección de cultivos . 3
1.3 Agricultura Ecológica y Producción Integrada ............................................... 4
1.4 Influencia del sistema de manejo en la biodiversidad y abundancia de
artrópodos ........................................................................................................ 7
1.5 Índices de biodiversidad .................................................................................. 9
1.6 Métodos de estudio de la fauna auxiliar ........................................................ 11
1.7 Fitófagos presentes en cultivos frutales ......................................................... 14
1.8 Fauna de enemigos naturales asociada a cultivos frutales............................. 16
1.8.1 Depredadores ................................................................................... 16
1.8.2 Parasitoides ...................................................................................... 19
2 JUSTIFICACIÓN Y OBJETIVOS........................................................................... 25
3 MATERIAL Y MÉTODOS ..................................................................................... 27
3.1 Parcelas .......................................................................................................... 27
3.2 Manejo fitosanitario de las parcelas .............................................................. 29
3.3 Muestreo en campo, procesado de muestras y conservación ........................ 30
3.4 Análisis de las muestras e identificación ....................................................... 32
3.5 Análisis de datos ............................................................................................ 33
4 RESULTADOS Y DISCUSIÓN .............................................................................. 35
4.1 Órdenes identificados .................................................................................... 35
4.1.1 Abundancia ...................................................................................... 35
4.1.2 Índices de biodiversidad .................................................................. 40
4.1.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas ................... 42
4.1.4 Evolución estacional ........................................................................ 43
4.1.5 Comparación de métodos de muestreo ............................................ 45
4.2 Familias de artrópodos fitófagos ................................................................... 49
4.2.1 Abundancia ...................................................................................... 49
4.2.2 Índices de biodiversidad .................................................................. 53
4.2.3 Relación abundancia-porcentaje de muestreos con presencia ......... 54
4.2.4 Evolución estacional de fitófagos .................................................... 55
4.2.5 Comparación de métodos de muestreo ............................................ 58
4.3 Coccinélidos .................................................................................................. 63
4.3.1 Abundancia ...................................................................................... 63
4.3.2 Índices de biodiversidad .................................................................. 67
4.3.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas ................... 69
4.3.4 Correlación de abundancia entre Stethorus punctillum y ácaros ..... 70
4.3.5 Evolución estacional de coccinélidos .............................................. 72
4.3.6 Comparación entre métodos de muestreo ........................................ 75
4.4 Afelínidos ...................................................................................................... 79
4.4.1 Abundancia ...................................................................................... 79
4.4.2 Índices de biodiversidad .................................................................. 83
4.4.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas ................... 84
4.4.4 Correlación de abundancia entre plagas y enemigos naturales ....... 85
4.4.5 Evolución estacional de afelínidos .................................................. 86
4.5 Encírtidos ....................................................................................................... 89
4.5.1 Abundancia ...................................................................................... 89
4.5.2 Índices de biodiversidad .................................................................. 93
4.5.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas ................... 94
4.5.4 Evolución estacional de encirtidos .................................................. 95
4.6 Eulófidos ........................................................................................................ 97
4.6.1 Abundancia ...................................................................................... 97
4.6.2 Índices de biodiversidad ................................................................ 101
4.6.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas ................. 102
4.6.4 Correlación de abundancia entre plagas y enemigos naturales ..... 103
4.6.5 Evolución estacional de eulófidos ................................................. 105
4.7 Mimáridos .................................................................................................... 107
4.7.1 Abundancia .................................................................................... 107
4.7.2 Índices de biodiversidad ................................................................ 111
4.7.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas ................. 112
4.7.4 Correlación de abundancia entre plagas y enemigos naturales ..... 113
4.7.5 Evolución estacional de mimáridos ............................................... 116
4.8 Pteromálidos ................................................................................................ 119
4.8.1 Abundancia .................................................................................... 119
4.8.2 Índices de biodiversidad ................................................................ 121
4.8.3 Relación abundancia -porcentaje de parcelas ocupadas ................ 123
4.8.4 Evolución estacional ...................................................................... 123
4.9 Evaluación general de enemigos naturales .................................................. 125
4.9.1 Abundancia .................................................................................... 125
4.9.2 Índices de biodiversidad calculados a partir de todas las especies 129
4.9.3 Relación entre índices de biodiversidad calculados a nivel de especie
y de familia ................................................................................................ 133
4.9.4 Relación abundancia-ocupación .................................................... 134
5 DISCUSIÓN GENERAL ....................................................................................... 135
5.1 Identidad y abundancia relativa de especies de enemigos naturales ........... 135
5.2 Comparación entre sistemas de cultivo ecológico y convencional ............. 138
5.2.1 Tipo de organismo y nivel trófico ................................................. 138
5.2.2 Tipo de cultivo ............................................................................... 140
5.2.3 Arquitectura del árbol .................................................................... 144
5.2.4 Escala a la que se realiza el estudio ............................................... 145
5.3 ¿Por qué se produce un incremento de biodiversidad en agricultura
ecológica? .................................................................................................... 147
5.4 ¿Es la diversidad un beneficio para el control biológico? ........................... 151
5.5 Uso de auxiliares como bioindicadores ....................................................... 152
6 CONCLUSIONES .................................................................................................. 153
7 BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................... 155
I
Resumen
El desarrollo de la agricultura en la actualidad evoluciona hacia sistemas
sostenibles de gestión de plagas en los que los plaguicidas orgánicos de síntesis dejan
de ser esenciales en la lucha contra plagas, tendiéndose a reducir su empleo, como en
los métodos de gestión integrada de plagas, o a eliminarlos totalmente, como en la
agricultura ecológica. En su lugar aparecen metodologías relacionadas con el
conocimiento de la fisiología de los insectos, como la confusión sexual, o con la
comprensión y manejo del agrosistema, como la lucha biológica. Actualmente en
Europa se propugna la gestión de plagas siguiendo distintas normativas que priorizan
los métodos de manejo no contaminantes y la protección de la biodiversidad. Sin
embargo, existen pocos trabajos en los que se evalúa el efecto de los diferentes
sistemas de manejo de plagas sobre la fauna auxiliar y la biodiversidad en cultivos
arbóreos mediterráneos.
Con el objetivo de evaluar el efecto del sistema de manejo de plagas del cultivo
sobre la abundancia de artrópodos y la diversidad de especies beneficiosas hemos
muestreado periódicamente entre 2006 y 2008 en la comarca de La Ribera Alta
(Valencia) 41 parcelas de tres cultivos frutales, caqui, cítricos y nectarina, cultivadas
mediante dos sistemas de cultivo, ecológico y convencional. Del total de parcelas, 14
eran de caqui, de las cuales 9 eran de cultivo convencional y 5 ecológicas, 15 de
cítricos (9 convencionales y 6 ecológicas) y 12 de nectarina (9 convencionales y 3
ecológicas). Como métodos de muestreo se ha empleado el aspirador, las trampas
amarillas pegajosas y el embudo de Berlese.
Los órdenes de artrópodos más abundantes en general en todos los cultivos y
sistemas de cultivo han sido himenópteros, dípteros y hemípteros. Las familias de
fitófagos más abundantes en cultivo ecológico han sido la de los trípidos en los tres
cultivos, mientras que en cultivo convencional los trípidos son mayoritarios en
nectarina, los tefrítidos en caqui y los afídidos en cítricos.
Entre los calcidoideos las familias más abundantes han sido encírtidos,
afelínidos, mimáridos, eulófidos, pteromálidos y tricogramátidos. Las especies más
II
abundantes han sido Metaphycus flavus, Aphytis melinus, Stethynium triclavatum,
Cales noacki, Syrphophagus aphidivorus, Anagrus atomus, Alaptus spp., Ceranisus
lepidotus y Metaphycus helvolus. Como representante de los depredadores se ha
estudiado la familia de los coccinélidos, siendo las especies más abundantes en ella
Stethorus punctillum, Scymnus spp., Rodolia cardinalis y Propylea
quatuordecimpunctata.
Cuando analizamos todas las especies conjuntamente, el sistema de cultivo
ecológico incrementa significativamente la abundancia de insectos auxiliares, en
niveles próximos al 50%, así como su riqueza y su biodiversidad, en niveles
aproximadamente del 25%, respecto al sistema de cultivo convencional. Este
incremento es variable según el cultivo, mayor en caqui y nectarina que en cítricos, y
según el grupo funcional de insecto auxiliar, mayor en depredadores que en
parasitoides. Al considerar por separado las distintas familias el incremento de
abundancia se mantiene de forma significativa en el caso de coccinélidos y mimáridos,
y la biodiversidad se incrementa de forma significativa sólo en coccinélidos.
Hemos comprobado que existe una correlación positiva entre abundancia de
enemigos naturales y de fitófagos en el caso del coccinélido Stethorus punctillum con
el ácaro tetraníquido Tetranychus urticae, de los mimáridos Stethynium triclavatum y
Anagrus atomus con los cicadélidos, y del género de eulófidos Ceranisus con los
tisanópteros.
Se ha podido demostrar una buena correlación entre los índices basados en la
riqueza y uniformidad obtenidos a nivel de especies y los obtenidos a nivel de
familias, por lo que la utilización del taxón familia para realizar estudios de
biodiversidad puede ser una alternativa válida para simplificar futuros estudios.
Algunas especies de enemigos naturales son mucho más abundantes en parcelas
de cultivo ecológico, con independencia del tipo de cultivo, y serían por tanto buenos
candidatos para su empleo como indicadores de calidad o sostenibilidad ambiental.
Éstas especies son Scymnus spp., Encarsia perniciosi, Anagrus atomus y Stethynium
triclavatum.
III
Resum
El desenvolupament de l'agricultura en l'actualitat evoluciona cap a sistemes
sostenibles de gestió de plagues en els quals els plaguicides orgànics de síntesi deixen
de ser essencials en la lluita contra plagues, tendint-se a reduir la seua utilització, com
en els mètodes de gestió integrada de plagues, o a eliminar-los totalment, com en
l'agricultura ecològica. En el seu lloc apareixen metodologies relacionades amb el
coneixement de la fisiologia dels insectes, com la confusió sexual, o amb la
comprensió i maneig de l’agrosistema, com la lluita biològica. Actualment a Europa es
propugna la gestió de plagues seguint diferents normatives que prioritzen els mètodes
de maneig no contaminants i la protecció de la biodiversitat. No obstant açò,
existeixen pocs treballs en els quals s'avalue l'efecte dels diferents sistemes de maneig
de plagues sobre la fauna auxiliar i la biodiversitat en cultius arboris mediterranis.
Amb l'objectiu d'avaluar l'efecte del sistema de maneig de plagues del cultiu
sobre l'abundància d'artròpodes i la diversitat d'espècies beneficioses hem mostrejat
periòdicament entre 2006 i 2008 en la comarca de la Ribera Alta (València) 41
parcel·les de tres cultius fruiters, caqui, cítrics i nectarina, cultivades mitjançant dos
sistemes de cultiu, ecològic i convencional. Del total de parcel·les, 14 eren de caqui, de
les quals 9 eren de cultiu convencional i 5 ecològiques, 15 de cítrics (9 convencionals i
6 ecològiques) i 12 de nectarina (9 convencionals i 3 ecològiques). Com a mètodes de
mostreig s'han emprat l'aspirador, les trampes grogues apegaloses i l'embut de Berlese.
Els ordres d'artròpodes més abundants en general en tots els cultius i sistemes
de cultiu han sigut himenòpters, dípters i hemípters. Les famílies de fitòfags més
abundants en cultiu ecològic han sigut la dels trípids en els tres cultius, mentre que en
cultiu convencional els trípids són majoritaris en nectarina, els tefrítids en caqui i els
afídids en cítrics.
Entre els Chalcidoidea les famílies més abundants han sigut encírtids, afelínids,
mimàrids, eulòfids, pteromàlids i tricogramàtids. Les espècies més abundants han sigut
Metaphycus flavus, Aphytis melinus, Stethynium triclavatum, Cales noacki,
Syrphophagus aphidivorus, Anagrus atomus, Alaptus spp., Ceranisus lepidotus i
IV
Metaphycus helvolus. Com a representant dels depredadors s'ha estudiat la família
coccinèlids, sent les espècies més abundants en ella Stethorus punctillum, Scymnus
spp., Rodolia cardinalis i Propylea quatuordecimpunctata.
Quan analitzem totes les espècies conjuntament, el sistema de cultiu ecològic
incrementa significativament l'abundància d'insectes auxiliars, en nivells pròxims al
50%, així com la seua riquesa i la seua biodiversitat, en nivells aproximadament del
25%, respecte al sistema de cultiu convencional. Aquest increment és variable segons
el cultiu, major en caqui i nectarina que en cítrics, i segons el grup funcional d'insecte
auxiliar, major en depredadors que en parasitoids. Quan considerem per separat les
diferents famílies l'increment d'abundància es manté de forma significativa en el cas de
coccinèlids i mimàrids, i la biodiversitat s'incrementa de forma significativa només en
coccinèlids.
Hem comprovat que existeix una correlació directa entre abundància d'enemics
naturals i de fitòfags en el cas del coccinèlid Stethorus punctillum amb l'àcar
tetraníquid Tetranychus urticae, dels mimàrids Stethynium triclavatum i Anagrus
atomus amb els cicadèlids, i del gènere de eulòfids Ceranisus amb els tisanòpters.
S'ha pogut demostrar una bona correlació entre els índex basats en la riquesa i
uniformitat obtinguts a nivell d'espècies i els obtinguts a nivell de famílies, per la qual
cosa la utilització del taxó família per a realitzar estudis de biodiversitat pot ser una
alternativa vàlida per a simplificar futurs estudis.
Algunes espècies d'enemics naturals són molt més abundants en parcel·les de
cultiu ecològic, amb independència del tipus de cultiu, i serien per tant bons candidats
per a la seua ocupació com a indicadors de qualitat o sostenibilitat ambiental. Aquestes
espècies són Scymnus spp., Encarsia perniciosi, Anagrus atomus i Stethynium
triclavatum.
V
Summary
Agriculture is currently progressing towards sustainable pest management
systems in which synthetic organic pesticides are no longer essential in the fight
against pests, with a tendency to reduce their usage, as in integrated pest management,
or to eliminate them entirely, as in organic farming. Emphasis is placed in
methodologies related to the knowledge of the physiology of insects, such as mating
disruption, or the understanding and management of the agro-ecosystem, including
biological control. Europe is currently advocating for different pest management
regulations that would prioritize non pollutant management methods and the protection
of biodiversity. However, few studies have evaluated the effects of different pest
management systems on auxiliary fauna and biodiversity in Mediterranean tree crops.
We conducted a study based on periodical samples taken between 2006 and
2008 on 41 commercial orchards in the district of La Ribera Alta (Valencia), in order
to evaluate the effect of pest management system on arthropod abundance and
diversity of beneficial species. Of all the plots, 14 were persimmon, of which 9 were
conventional and 5 organic farming; 15 were citrus (9 conventional and 6 organic) and
12 were nectarine (9 conventional and 3 organic). Samples were collected with an
engine-powered vacuum-machine, yellow sticky traps and Berlese funnel.
The arthropod orders that were generally most abundant in crops and cropping
systems were Hymenoptera, Diptera and Hemiptera. The phytophagous families found
to be more abundant in organic farming were thripidae in the three crops, while in
conventional farming, thripids were the most abundant in nectarine; tephritids the most
numerous in persimmon; and aphids in citrus.
Among the Chalcidoidea, the most abundant families were encirtids, aphelinids,
mimarids, eulophids, pteromalids and trichogramatids. The most abundant species
were Metaphycus flavus, Aphytis melinus, Stethynium triclavatum, Cales noacki,
Syrphophagus aphidivorus, Anagrus atomus, Alaptus spp., Ceranisus lepidotus and
Metaphycus helvolus. As regards the predators, we studied the ladybird family, the
VI
most abundant species being Stethorus punctillum, Scymnus spp. Rodolia cardinalis
and Propylea quatuordecimpunctata.
When analyzing all species together, the organic farming system significantly
increased the abundance of auxiliary insects by nearly 50%, while richness and
biodiversity by approximately 25%, compared to the conventional farming system.
This increase is variable depending on the crop, higher in persimmon and nectarine
than in citrus, and on the other hand, depending on the functional group of the
auxiliary insect, for example, higher in predators than in parasitoids. When considering
the different families separately, abundance increased significantly in the case of
coccinellids and mimarids, whereas biodiversity increased significantly only in
cocinellids.
We found a significant relationship between the abundance of natural enemies
and herbivores: is the case of the coccinellid Stethorus punctillum with tetranychid
mite Tetranychus urticae; mimarids Stethynium triclavatum and Anagrus atomus with
leafhoppers; and eulophid Ceranisus with thrips.
A good correlation was found between the indices based on richness and
evenness obtained at the species level and those obtained at the family level, indicating
that the use of the family taxon for biodiversity studies could be a valid alternative for
simplifying future studies of a similar nature.
Some species of natural enemies are much more abundant in organic farming
plots, regardless of crop type, and would thus be good candidates to be used as
indicators of quality or environmental sustainability. These species are Scymnus spp.,
Encarsia perniciosi, Stethynium triclavatum and Anagrus atomus.
Introducción
1
1 INTRODUCCIÓN
1.1 La agricultura sostenible como idea de futuro
La agricultura no tiene por qué ser una actividad impactante sobre el medio
ambiente. Podemos diseñar o mantener sistemas agrarios con capacidad de
autorregulación, que eviten la contaminación y degradación del ambiente, al mismo
tiempo que podemos obtener productos de calidad.
El término de agricultura sostenible se ha convertido en un término popular,
tanto en la Unión Europea como en otras zonas del mundo. Aunque no existe un
consenso sobre la definición de este término (Edwards et al., 1993; Smit y Smithers,
1993; Sydorovych y Wossink, 2008), una formulación sencilla pero al mismo tiempo
integradora de las distintas dimensiones ecológicas, económicas y sociales la
proporcionan Tilman et al. (2002): “prácticas compatibles con una vida saludable que
permiten satisfacer las necesidades actuales y futuras de alimento y de fibras y de
servicios al ecosistema, maximizando de esta manera el beneficio neto a la sociedad
cuando todos los costes y beneficios de esas prácticas hayan sido considerados”.
La idea de sostenibilidad, al menos en lo que se refiere a agricultura y recursos
naturales, no es nueva. A través de la historia, el ser humano ha afrontado el desafío de
equilibrar la producción de alimentos con la protección del medioambiente. Desde
mediados del siglo XX, el interés por la sostenibilidad se ha incrementado como
respuesta a la crisis medioambiental y a los riesgos para la salud. El libro la Primavera
Silenciosa centró la atención en la toxicidad indiscriminada de las primeras
generaciones de plaguicidas (Carson, 1962).
La trascendencia política del término “desarrollo sostenible” se deriva de la
Declaración de Río, adoptada en el seno de la Conferencia de Naciones Unidas sobre
el Medio Ambiente y el Desarrollo en 1992 (Naciones Unidas, 1992). Esta
Declaración constituye un documento base de estrategia global que contempla, por
primera vez y con rango internacional, una política ambiental integrada y de
desarrollo, teniendo presente no sólo los habitantes actuales del planeta sino también
las generaciones futuras.
2
La Cumbre de la Biodiversidad de Río supuso colocar los problemas
medioambientales en el centro de la discusión política, destacando el impacto de las
actividades de producción y servicios sobre el medio ambiente y la biodiversidad
(Simon et al., 2010). La mayor parte de los riesgos medioambientales en la agricultura
están relacionados con la contaminación de la atmósfera, del suelo y de la capa freática
debido al uso y lixiviación de productos químicos, la destrucción de la fauna
beneficiosa (polinizadores, enemigos naturales y habitantes del suelo) por el uso
indiscriminado de plaguicidas y el desarrollo de resistencias a los plaguicidas por parte
de las plagas (Aubertot et al., 2005).
Otros problemas asociados a la agricultura convencional, son actualmente
reconocidos como costes ocultos de la agricultura moderna industrializada, costes que
hasta ahora han sido todos justificados por el espectacular aumento de la producción
de alimentos durante este siglo. Estos problemas son los siguientes:
Riesgos para la salud y seguridad de los agricultores al aplicar los productos
químicos (Palis et al., 2006; Beseler et al., 2008).
Peligro para la salud humana y animal debido a los residuos de plaguicidas en
los alimentos (Baldi et al., 1998; Alavanja et al., 2004).
Pérdida de la diversidad genética en plantas y animales, reduciendo por tanto,
las oportunidades para el control biológico de plagas (Geiger et al., 2010).
Compactación del suelo debido al uso de maquinaria y equipamientos pesados,
lo que, unido al laboreo profundo, provoca una reducción de la biomasa y
diversidad de los organismos del suelo (Paoletti, 1999).
Además, el uso repetido de los productos químicos de síntesis puede tener
consecuencias dañinas, aparentemente no relacionadas con los productos químicos.
Por ejemplo, los plaguicidas de síntesis y fertilizantes permiten a los agricultores
cultivar la misma especie de planta en el mismo campo año tras año, como si fuera una
fábrica; mientras estas prácticas a menudo empujan la eficiencia y producción,
también inducen a riesgos de especialización medioambiental y económica y a una
excesiva dependencia en los gastos adicionales de cultivo.
Introducción
3
1.2 Manejo del sistema como instrumento esencial en la protección de
cultivos
La expansión de una agricultura basada en grandes tamaños de explotación ha
provocado una simplificación del paisaje agrícola en el cual permanecen tan sólo
pequeños fragmentos de los hábitats naturales (Bianchi et al., 2006). Estos cambios en
el uso del territorio, en combinación con los elevados inputs de agroquímicos en los
campos de cultivo, son la causa principal del rápido descenso de biodiversidad en
muchos de los paisajes (Benton et al., 2003).
Los monocultivos buscan la rentabilidad económica, eliminando la competencia
entre especies, y como consecuencia conllevan a una reducción de la diversidad.
Desde la perspectiva opuesta, un paisaje agrícola diversificado limita la aparición y
propagación de plagas y enfermedades, resultado del incremento del control natural
(Ives et al., 2000; Gurr et al., 2003).
Un claro ejemplo es el manejo de las cubiertas vegetales no sólo en la lucha
contra la erosión del suelo y aporte de materia orgánica, sino en su repercusión sobre
la compactación del suelo, infiltración y capacidad de retención del agua, factores que
están relacionados con la salud de la planta. Desde una perspectiva más amplia el
“manejo del hábitat” es considerado como una forma de control biológico de
conservación, además de proporcionar otros servicios desde el punto de vista cultural,
ecológico e incluso turístico (Fiedler et al., 2008).
Landis et al. (2000) consideran que el manejo del hábitat es un método que
optimiza la disponibilidad de los recursos que necesitan los enemigos naturales de las
plagas. Según estos autores el manejo del hábitat se puede abordar a nivel de la
parcela, de la explotación o del paisaje. En los últimos años se ha publicado una gran
cantidad de estudios sobre el papel que pueden cumplir los distintos componentes del
sistema agrícola, tales como las cubiertas vegetales (Bugg y Waddington, 1994; Wyss
et al., 1995; Sirrine et al., 2008; Gámez-Virués et al., 2009; Silva et al., 2010), los
márgenes de los cultivos (Rieux et al., 1999; Holland y Fahrig, 2000; Olson y
Wäckers, 2007), los corredores vegetales (Nicholls et al., 2001) y, en general, las
4
denominadas áreas no cultivadas (Gurr et al., 2003; Boller et al., 2004; Bianchi et al.,
2006).
1.3 Agricultura Ecológica y Producción Integrada
La agricultura ecológica u orgánica es un sistema holístico de gestión de la
producción que fomenta y mejora la salud del agroecosistema, y en particular la
biodiversidad, los ciclos biológicos, y la actividad biológica del suelo. Hace hincapié
en el empleo de prácticas de gestión prefiriéndolas respecto al empleo de insumos
externos a la explotación, teniendo en cuenta que las condiciones regionales requerirán
sistemas adaptados localmente. Esto se consigue empleando, siempre que sea posible,
métodos culturales, biológicos y mecánicos, en contraposición al uso de materiales
sintéticos, para cumplir cada función específica dentro del sistema (Comisión del
Codex Alimentarius, 2001).
Por otra parte, la Organización Internacional de Lucha Biológica e Integrada
(2004) define la producción integrada como “un sistema de producción de alimentos
que utiliza al máximo los recursos y los mecanismos de regulación naturales y asegura
a largo plazo, una agricultura viable. La producción integrada da prioridad a la
utilización selectiva de técnicas menos agresivas y productos menos perjudiciales,
tanto para los humanos como para la flora y la fauna silvestres. La alta calidad de sus
productos se evalúa con parámetros de calidad externa e interna y con aspectos como
el proceso de producción y la seguridad alimenticia.
La agricultura ecológica ha experimentado un rápido crecimiento durante las
últimas décadas. Más de 37,2 millones de hectáreas se cultivan en más de 160 países.
Sin embargo, esta superficie representa alrededor del 0,9% del área cultivada de estos
países. El mercado mundial para los productos ecológicos se estima en 54.900
millones de dólares (Willer y Kilcher, 2011). A pesar de esta situación favorable para
el desarrollo de la agricultura ecológica, hay una falta de investigación básica y
aplicada que permita entender los mecanismos que están actuando en los sistemas de
agricultura ecológica, incluidos los relacionados con la sanidad vegetal.
Introducción
5
La superficie dedicada a la agricultura ecológica en España ha aumentado de
manera espectacular, ya que desde el año 1991 a 2010 la superficie cultivada se ha
multiplicado 400 veces (MMARM, 2011) (figura 1). En la Comunidad Valenciana, la
evolución ha sido importante, 56.627 ha cultivadas en 2010 (ocupando el 7º puesto)
frente a las 1.183 ha existentes en el año 1995. A pesar de que actualmente España es
uno de los países de la UE con mayor aumento de la superficie cultivada
ecológicamente, hay que considerar que la agricultura ecológica en el conjunto del
sector agrario español continúa siendo una actividad minoritaria (Rivera, 2005).
En los años 80 los investigadores entomólogos de Europa empezaron a
desarrollar conceptos holísticos y ecológicos para controlar las plagas en los
ecosistemas agrícolas. Hoy el manejo de plagas producidas por artrópodos en la
agricultura ecológica incluye la adopción de estrategias basadas en principios
ecológicos y científicos que han sido recogidas en diversos reglamentos nacionales e
internacionales (Comisión del Codex Alimentarius, 2001; DOUE, 2007; DOCV,
2010). En estos reglamentos se pone especial énfasis en el uso de múltiples tácticas
incorporadas en el diseño del sistema agrícola para prevenir niveles dañinos de plagas,
minimizando de esta manera las soluciones curativas.
Figura 1. Evolución de la superficie de agricultura ecológica en España (a partir de MMARM, 2010).
En su perspectiva histórica del manejo integrado de plagas (MIP), Kogan
(1998) recuerda que también en los inicios del manejo integrado de plagas se proponía
un enfoque ecológico para establecer soluciones más perdurables a los problemas de
plagas. Sin embargo, en la mayor parte de los casos el MIP ha quedado como un
0
200
400
600
800
1.000
1.200
1.400
1.600
1.800
1.991 1.995 1.997 1.998 1.999 2.000 2.001 2.002 2.003 2.004 2.005 2.006 2.007 2.008 2.009 2.010
Sup
erf
icie
(mil
es
de
ha)
Año
6
programa de tratamientos basados en umbrales, en otros casos se han adoptado
medidas alternativas a la lucha química con la única ventaja de no perturbar o
perturbar poco el medio ambiente (Delucchi, 1993).
Otro aspecto que complica el enfoque integrado es que en muchos casos se
llega a él cuando la situación es insostenible (p.e. cuando fallan los métodos
químicos), es decir, en situaciones muy alteradas ecológicamente (Delucchi, 1993). En
general, se le da una importancia capital a los aspectos económicos, olvidando que la
agricultura es, antes que nada, un proceso ecológico, que de económico tiene
exclusivamente la finalidad.
Wyss et al. (2005) proponen un modelo conceptual para el desarrollo de un
programa de manejo de plagas para la producción ecológica. En la primera fase de este
modelo las medidas preventivas indirectas tienen la máxima prioridad tal como se
representa en la figura dos.
Figura 2. Representación esquemática de las estrategias de manejo de plagas en cultivo ecológico. La prioridad es para las estrategias preventivas y en caso de no ser suficientes se adoptan medidas más directas (Basado en
Wyss et al., 2005).
La segunda fase tiene como objetivo el incremento del nivel de biodiversidad en
el agrosistema. Este incremento puede producirse en el primer nivel trófico o en
niveles superiores. El aumento de la diversidad de plantas puede producir un efecto
directo de reducción de la densidad de fitófagos a través de la hipótesis de
concentración de recursos. También puede incrementar el tercer nivel trófico
(enemigos naturales de las plagas) y de esta manera colaborar en la disminución de los
fitófagos (Hesler et al., 1993; Drinkwater et al., 1995; Wyss et al., 1995).
1ª fase: Prácticas culturales compatibles con los procesos naturales: rotación de cultivos, manejo del suelo, resistencia de la planta y
localización del cultivo.
2ª fase: Manejo de la vegetación para mejorar el impacto de los enemigos naturales y ejercer un efecto directo sobre
los fitófagos.
3ª fase: Liberaciones inundativase inoculativasde agentes de control biológico.
4ª fase: Insecticidas autorizados de origen biológico o mineral, uso de
confusión sexual.
Introducción
7
Las fases tercera (introducción de enemigos naturales exóticos y lucha biológica
inundativa) y cuarta (uso de plaguicidas botánicos o minerales y confusión sexual) son
consideradas medidas curativas y sólo se deberían utilizar cuando las medidas
indirectas implementadas durante las dos primeras fases no son suficientemente
eficaces (Zehnder et al., 2007).
1.4 Influencia del sistema de manejo en la biodiversidad y abundancia de
artrópodos
Existen abundantes estudios en los que se compara el impacto de los sistemas
de cultivo ecológico y convencional en la entomofauna benéfica (Suckling et al., 1999;
Bengtsson et al., 2005; Simon et al., 2007), aunque pocos de ellos están referidos a los
cultivos de cítricos, nectarina o caqui. En estos trabajos se suele medir la abundancia o
la diversidad de diversos grupos taxonómicos como los carábidos o grupos funcionales
como los insectos depredadores.
En relación a la abundancia, aunque los resultados pueden variar entre grupos
taxonómicos y funcionales, la abundancia de artrópodos auxiliares es generalmente
superior en el sistema ecológico frente al convencional. Así por ejemplo, Simon et al.
(2007) estudian el efecto de tres sistemas de manejo de la polilla del manzano, Cydia
pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae), (convencional, integrado y ecológico) en los
enemigos naturales de las plagas del manzano. La abundancia de artrópodos
beneficiosos fue mayor en las parcelas ecológicas que en las convencionales y las de
manejo integrado.
Sin embargo, algunas especies de auxiliares pueden ser más abundantes en
parcelas convencionales. Stethorus punctum picipes Casey fue el coccinélido más
capturado, especialmente en parcelas tratadas con insecticidas en parcelas de manzano
en EE.UU (Brown y Schmitt, 2001), que a su vez eran las que tenían niveles más
importantes de tetraníquidos.
En relación con la biodiversidad, Bengtsson et al. (2005) realizan una revisión
bibliográfica de numerosas publicaciones relacionadas con el efecto de la agricultura
ecológica comparada con el sistema de cultivo convencional. Llegan a la conclusión
8
de que los métodos de la agricultura ecológica tienden a incrementar la riqueza de
plantas adventicias y de enemigos naturales. En la mayoría de estudios publicados el
grupo de insectos que se estudian es limitado ya que suelen analizarse sólo los
carábidos como enemigos naturales. Como media el incremento en la riqueza de
especies está alrededor del 30% comparado con la agricultura convencional.
Suckling et al. (1999) analizan el impacto ecológico de tres sistemas de manejo
de plagas del manzano (convencional, integrado y ecológico) en Nueva Zelanda, así
como su capacidad para asegurar una producción de calidad. La diversidad de
depredadores fue mucho mayor en cultivo ecológico que en integrado, y en éste último
que en el convencional.
Sin embargo, Simon et al. (2007) indican que en el cultivo del manzano la
riqueza de especies y los índices de biodiversidad fueron ligeramente menores en las
parcelas ecológicas, concluyendo que la diversidad no era afectada por las aplicaciones
de productos fitosanitarios. Estos autores explican este resultado a partir de la
dimensión de las parcelas experimentales (90 x 75 m), que permiten ser colonizadas
por artrópodos de zonas colindantes.
Además del efecto de las prácticas agrícolas de las parcelas individuales sobre
la abundancia y diversidad de artrópodos beneficiosos, los hábitos regionales (por
ejemplo, aplicación de plaguicidas a grandes superficies) y la heterogeneidad y
estructura del paisaje también contribuyen a la biodiversidad en las áreas agrícolas
(Weibull y Östman, 2003). Así, en Suecia se comprobó que el efecto de la
heterogeneidad del paisaje fue mayor que el impacto de la agricultura ecológica o
convencional en la diversidad de las mariposas, de insectos depredadores y de plantas
en los márgenes de las parcelas agrícolas (Weibull y Östman, 2003). Según ello, las
áreas no cultivadas, tales como los márgenes de los cultivos, pastos naturales,
acequias, canales, charcas y otros pequeños hábitats, tienen una importante función
como refugio de muchos organismos (Olson y Wäckers, 2007) por lo que el
mantenimiento de la biodiversidad en los paisajes agrícolas dependerá de la
preservación, restauración y manejo de tales áreas (Stopes et al., 1995; Baudry et al.,
2000; Tscharntke et al., 2002).
Introducción
9
1.5 Índices de biodiversidad
La biodiversidad puede ser considerada como un concepto general (en el
sentido de un paradigma ecológico), una tendencia de pensamiento político (para
intensificar los esfuerzos de conservación) o una entidad mesurable (Gaston, 1996;
Green et al., 2005).
El concepto de biodiversidad implica que todos los ambientes tienen una
riqueza de diferentes organismos y pueden ser interpretados como sistemas en los
cuales las especies circulan e interactúan. La estructura, escala y características del
paisaje también entran en la definición de biodiversidad (Paoletti, 1999). Aunque las
actividades humanas no actúan irremediablemente contra la biodiversidad, en general
la reducen.
Aunque a menudo han sido criticados, los índices de biodiversidad permiten
describir la diversidad de una manera sintética y son una herramienta útil para evaluar,
vigilar y conservar ecosistemas (Mouillot y Laprêtre, 1999). El número de especies
(riqueza) es la medida más simple y la más utilizada, ya que su significado es
fácilmente entendido. La uniformidad es una medida de la homogeneidad de la
abundancia de las distintas especies, independientemente del número de especies.
Entre los índices de uniformidad más utilizados se encuentran el índice de Camargo
(E) y el de Pielou (R). Por último, los índices de diversidad, combinan la riqueza de
especies y la uniformidad a través de una forma matemática (Colwell, 2009). Los más
comunes son el índice de Shannon (H) y el índice de Simpson (C) (Mouillot y
Laprêtre, 1999).
En la agricultura la productividad ha sido asociada de manera casi invariable al
monocultivo (Odum, 1984; Paoletti et al., 1989; Paoletti y Pimentel, 1992). Durante
las últimas décadas del siglo XX, la intensificación de los sistemas de producción
agrícola han provocado un cambio importante en el paisaje agrícola de Europa y
Estados Unidos (Robinson y Sutherland, 2002). Esta intensificación e industrialización
de la agricultura está provocando según algunos autores una “segunda Primavera
Silenciosa”, mucho más sutil que la primera (Krebs et al., 1999). La expansión de
10
cultivos anuales y el aumento de escala de las explotaciones conllevan a una
simplificación del paisaje agrícola que contiene sólo pequeños fragmentos de hábitats
naturales (Krebs et al., 1999; Bianchi et al., 2006).
Los cambios en el uso del territorio, combinados con los elevados insumos de
agroquímicos en las explotaciones agrícolas son la causa principal del rápido descenso
de la biodiversidad en muchos de estos paisajes (Robinson y Sutherland, 2002; Benton
et al., 2003).
Además del valor intrínseco de la biodiversidad, la disminución de la
biodiversidad lleva implícita una pérdida de servicios generales del ecosistema como
la productividad, la sostenibilidad, la estabilidad y la resiliencia (Tilman et al., 2002;
Brown, 2011), así como de servicios particulares como el control biológico de plagas
(Ives et al., 2000; Wilby y Thomas, 2002; Gurr et al., 2003).
Por otra parte, el incremento de la heterogeneidad del paisaje puede afectar de
manera directa a los fitófagos. Östman et al. (2001) encuentran que,
independientemente del sistema de cultivo, ecológico o convencional, los paisajes con
márgenes abundantes y plantas perennes están asociados a bajos niveles de pulgón,
Rhopalosiphum padi L. (Hemiptera: Aphididae), en cereales de Suecia.
Las políticas agro-ambientales europeas intentan contrarrestar los efectos de la
agricultura actual sobre el medio ambiente, proporcionando a los agricultores
estímulos económicos para adoptar prácticas compatibles con el medio ambiente.
Estas medidas medioambientales están consideradas como los instrumentos políticos
más importantes para proteger la biodiversidad en Europa (European Environment
Agency, 2004). Sin embargo, es difícil imaginar los beneficios que pueden aportar las
políticas ambientales sin tener instrumentos adecuados para evaluar el impacto de
estas políticas (Paoletti, 1999).
En las últimas décadas diversos trabajos han intentado evaluar el efecto de las
políticas agroambientales europeas sobre la biodiversidad. Uno de los posibles
instrumentos para esta evaluación es el uso de bioindicadores. Éstos son componentes
Introducción
11
vivos del ecosistema en estudio que utilizamos para evaluar los efectos positivos o
negativos que tienen diversas prácticas sobre el ecosistema (Paoletti, 1999).
Los estudios basados en bioindicadores deben ser simples y fácilmente
repetibles en diferentes situaciones. El uso de pequeños invertebrados como
herramienta para evaluar el impacto de diversas prácticas en los agrosistemas
(plaguicidas, laboreo, fertilización, monocultivo) puede ser una buena estrategia.
Kleijn et al. (2006) comparan la diversidad de plantas, pájaros, abejas,
saltamontes, grillos y arañas entre parcelas convencionales y otras manejadas según
esquemas medioambientales en cinco países europeos, llegando a la conclusión de que
las medidas agroambientales han tenido en todos los países un efecto escaso a
moderadamente positivo sobre la biodiversidad según estos bioindicadores.
1.6 Métodos de estudio de la fauna auxiliar
La evaluación de los artrópodos auxiliares se puede realizar mediante diferentes
métodos de muestreo. En general, asociamos a cada grupo taxonómico un método. Sin
embargo, algunos grupos son susceptibles de ser evaluados por diversos métodos. Para
los estudios de auxiliares en general se utiliza el aspirador entomológico en cultivos
hortícolas (Berry et al., 1996), en arroz (Li et al., 2007) y en frutales (Sirrine et al.,
2008); el golpeo en peral y manzano (Rieux et al., 1999; Suckling et al., 1999; Simon
et al., 2007) y la trampa Malaise y las trampas adhesivas en manzano (Suckling et al.,
1999) y en viña (Nicholls et al., 2001). Otros métodos utilizados son las trampas de
intercepción (Wickramasinghe et al., 2004) y la manga entomológica (Rieux et al.,
1999; Wickramasinghe et al., 2004).
Algunos estudios comparan el aspirador entomológico con la manga
entomológica a la hora de estudiar la fauna auxiliar en general. Ellington et al. (1984)
afirman que el primero proporciona una mejor estimación de las densidades de
distintos grupos de insectos, entre los que se encuentran los coccinélidos, sírfidos,
crisópidos, calcidoideos e icneumónidos. Buffington y Redak (1998) concluyen que
para un esfuerzo de muestreo similar, el aspirador entomológico permite recolectar un
12
mayor número de especies de dípteros e himenópteros que la manga entomológica. Sin
embargo, ambos métodos proporcionan índices similares para coleópteros y arañas.
Los depredadores son evaluados en el cultivo de cítricos mediante trampas
adhesivas (Soler, 2000; Alonso, 2003; Bru y Garcia-Marí, 2008), aspirador
entomológico (Alvis, 2003) o golpeo (Franco et al., 1992; Liang et al., 2010), así
como mediante muestreo visual en frutales (Brown, 2011). El muestreo visual es una
técnica utilizada para depredadores grandes y que no tengan tendencia a ocultarse.
Según Biddinger et al. (2009) cuando las poblaciones de ácaros fitófagos son bajas el
muestreo de Stethorus spp. (Coleoptera: Coccinellidae) es más efectivo mediante
trampas adhesivas que mediante conteos visuales.
Musser et al. (2004) consideran que para la evaluación de depredadores en
maíz, el conteo directo en campo es el método más preciso, ya que los coeficientes de
variación son consistentemente inferiores a los obtenidos mediante las trampas
amarillas. Además, presenta la ventaja de poder evaluar también los estados inmaduros
de los insectos. Sin embargo, estos mismos autores consideran que las capturas
mediante observación visual podrían estar influenciadas por el momento del día en el
que se realice la observación.
Los sírfidos se diferencian del resto de depredadores en cuanto a técnicas de
muestreo, ya que son capturados mediante trampas adhesivas pero sólo si la posición
de éstas es horizontal (Bru y Garcia-Marí, 2008). Sin embargo, el aspirador
entomológico, la manga entomológica y el golpeo no son efectivos para muestrear esta
familia de depredadores (Wyss, 1996; Alvis, 2003).
La trampa de caída (pitfall) se utiliza para estudiar la fauna general del suelo
(Urbaneja et al., 2006; Biaggini et al., 2007) o para taxones determinados como arañas
(Brugisser et al., 2010), hormigas (Wang et al., 2001; Cerdá et al., 2009) y carábidos y
estafilínidos (Monzó et al., 2005).
En el caso de los parasitoides se utilizan diversos métodos para medir su
abundancia como son las trampas adhesivas en el caso de afelínidos (Troncho et al.,
1992; Rodrigo et al., 1996; Asplanato y Garcia-Marí, 2002; Sorribas et al., 2008;
Introducción
13
Liang et al., 2010), encírtidos (Stathas et al., 2003), eulófidos (Lacasa et al., 1996;
Loomans, 2006) y mimáridos (Baquero y Jordana, 2002; Yang et al., 2002). El
aspirador entomológico ha sido utilizado para muestrear diversas especies de
calcidoideos (Hymenoptera: Chalcidoidea) (Garcia-Marí et al., 2004; Tena et al.,
2008; Gámez-Virués et al., 2009) y el método de golpeo para el estudio de parasitoides
de trips (Loomans, 2006).
Según Triapitsyn y Berezousky (2001) para el estudio de los mimáridos las
trampas amarillas requieren un mayor esfuerzo de mantenimiento que las trampas
Malaise pero producen un diferente espectro de taxones.
Una de las formas de evaluar los parasitoides consiste en recoger muestras de
sus hospedantes característicos y dejarlos a evolucionar en el laboratorio. Este sistema
es utilizado para estudiar los parasitoides de cóccidos (Sengonca et al., 1998; Sorribas
et al., 2008), de minadores de hojas (Urbaneja et al., 1998; Villanueva-Jiménez et al.,
2000; Massa et al., 2001) y de pulgones (Kavallieratos et al., 2002; Michelena et al.,
2004; Roschewitz et al., 2005).
La observación directa es una técnica frecuente en el caso de los parasitoides de
cóccidos diaspídidos (Hemiptera: Diaspididae). Para identificar y evaluar los
parasitoides se levanta el escudo de la cochinilla con la ayuda de un alfiler
entomológico (Troncho et al., 1992; Rodrigo et al., 1996; Pina y Verdú, 2007;
Sorribas et al., 2008; Liang et al., 2010).
Una técnica más elaborada es la descrita por Brown (2011) para determinar la
tasa de parasitismo. Consiste en colocar larvas de Platynota idaeusalis (Walker)
(Lepidoptera: Tortricidae) obtenidas de una cría artificial en hojas de manzano no
tratadas. Una vez las larvas han formado su “nido”, son colocadas en parcelas de
manzano durante una semana. Posteriormente son recogidas y conservadas hasta la
emergencia de los adultos de lepidópteros o de parasitoides. Kapranas et al. (2007)
utilizan un método similar para prospectar los parasitoides de Coccus hesperidum L.
(Hemiptera: Coccidae) en cítricos del sur de California.
14
1.7 Fitófagos presentes en cultivos frutales
El caqui, los cítricos y la nectarina son afectados por un gran número de
artrópodos fitófagos. En cítricos hay descritas al menos 80 especies en España
(Garrido y Ventura, 1993), mientras que en caqui y nectarina el número de especies
descritas es mucho menor (Alonso et al., 2004; Alvarado et al., 2004).
Las especies de ácaros que causan importantes daños en frutales pertenecen a la
familia tetraníquidos (Acari: Tetranychidae) Tetranychus urticae Koch en los tres
cultivos, Panonychus citri (McGregor) en cítricos y Panonychus ulmi Koch en el
género Prunus (Ferragut et al., 1988; Iraola et al., 1994). También los eriófidos (Acari:
Eriophyidae), pueden afectarlos produciendo pelos hipertrofiados (erinosis),
deformaciones en hojas y brotes y producción de agallas.
Los tisanópteros (Insecta: Thysanoptera) están citados como plagas de los tres
cultivos, aunque donde provocan mayores daños es en la nectarina (Lacasa et al.,
1993b). En este cultivo, Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera:
Thripidae) y Thrips angusticeps Uzel (Thysanoptera: Thripidae) son las especies
predominantes cuando se realiza el seguimiento mediante trampas amarillas (Gonzalez
et al., 1994). En cítricos las especies predominantes son Frankliniella occidentalis,
Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera: Thripidae) y Melanthrips fuscus (Sulzer)
(Thysanoptera: Aeolothripidae) (Navarro et al., 2008). Pezothrips kellianus es de
reciente aparición en España y, aunque los niveles poblacionales son muy inferiores a
los anteriormente citados, pueden causar daños importantes en naranjo y limón
(Navarro et al., 2008; Tena et al., 2009).
La afidofauna (Hemiptera: Aphididae) de los cítricos es bien conocida debido a
numerosos estudios realizados desde diversos puntos de vista (Melià, 1982, 1995;
Hermoso de Mendoza y Moreno, 1989). En los cítricos han sido identificadas ocho
especies de pulgones, siendo las más abundantes: Aphis fabae Scopoli; Aphis gossypii
Glover; Aphis spiraecola Patch; Myzus (Nectarosiphon) persicae Sulzer y Toxoptera
aurantii (Boyer de Fonscolombe). En un estudio sobre los áfidos que atacan a los
frutales en la Comunidad Valenciana realizado por Avinent et al. (1991), las especies
Introducción
15
más abundantes fueron Aphis gossypii, Aphis spiraecola, Hyalopterus pruni
(Geoffroy), Myzus persicae y Toxoptera aurantii. Aphis gossypii es también el pulgón
más abundante en caqui (Alonso et al., 2004).
Entre los cicadélidos (Hemiptera: Cicadellidae) citados en España se encuentran
Asymmetrasca decedens (Paoli) en cítricos y frutales de hueso (Torres et al., 2000),
Empoasca decipiens Paoli y Empoasca pteridis (Dahlbom) en cítricos (Alvarado et al.,
1994) y Frutioidea bisignata (Mulsant y Rey) y Zygina flammigera (Fourcroy) en
especies del género Prunus (Torres et al., 2000). El daño producido por los cicadélidos
es especialmente importante en plantas en crecimiento, siendo mucho menor en
plantas en producción (Torres et al., 2000).
Entre las cochinillas (Hemiptera: Coccoidea) destacan el piojo blanco
Aspidiotus nerii Bouche, el piojo rojo de California Aonidiella aurantii (Maskell), la
serpeta gruesa Lepidosaphes beckii (Newman), el piojo gris Parlatoria pergandii
Comstock, la cochinilla acanalada Icerya purchasi Maskell, el cotonet Planococcus
citri (Risso) y la caparreta negra Saissetia oleae (Olivier) en cítricos (Jacas et al.,
2010) y Aspidiotus nerii, Parlatoria oleae Colvee, Saissetia oleae, Parthenolecanium
corni (Bouche), Ceroplastes sinensis Del Guercio, Coccus hesperidum L. y
Planococcus viburni Signoret en caqui (Alonso et al., 2004). En nectarina los cóccidos
más importantes son Pseudaulacaspis pentagona (Targioni Tozzetti) (Benassy, 1977)
y el piojo de San José Quadraspidiotus perniciosus (Comstock) (Lacasa et al., 1993a).
Los aleiródidos (Hemiptera: Aleyrodidae) están presentes de manera exclusiva
en cítricos. Las especies más importantes son: la mosca blanca algodonosa
Aleurothrixus floccosus (Maskell), la mosca blanca japonesa Parabemisia myricae
(Kuwana) y la mosca blanca de los cítricos Dialeurodes citri (Ashmead) (Llorens y
Capilla, 1994; Soto et al., 2001).
Por último, entre los lepidópteros (Lepidoptera) están citados Prays citri
(Millière) (Yponomeutoidea), Ectomyelois ceratoniae (Zeller) (Pyralidae),
Cacoecimorpha pronubana (Hubner) (Tortricidae) y Phyllocnistis citrella Stainton
(Gracillariidae) en cítricos (Jacas et al., 2010); Cydia molesta (Busck) (Tortricidae) y
16
Anarsia lineatella Zeller (Gelechiidae) en nectarina (Malavolta et al., 2003);
Cryptoblabes gnidiella (Millière) (Pyralidae) en cítricos y caqui (Alonso et al., 2004).
La mosca del mediterráneo Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera:
Tephritidae) está considerada como una plaga clave en los tres cultivos (Gómez
Clemente y Planes, 1952; Alonso et al., 2004).
1.8 Fauna de enemigos naturales asociada a cultivos frutales
Los principales enemigos naturales de las plagas se incluyen en las clases
Insecta y Arachnida. Los más importantes se engloban en distintos órdenes y familias.
1.8.1 Depredadores
Entre los principales grupos encontrados destacan, dentro de los insectos, los
órdenes Neuroptera (con las familias Chrysopidae y Coniopterygidae), Coleoptera
(con la familia Coccinellidae), Diptera (con las familias Syrphidae y Cecidomyiidae) y
Hemiptera (con las familias Anthocoridae y Miridae). Entre los arácnidos tenemos a la
subclase Acari (ácaros, con la familia Phytoseiidae), y al orden Araneae (arañas, con
diversas familias).
Fitoseidos (Acari: Phytoseiidae)
La familia Phytoseiidae es la más importante de ácaros depredadores sobre las
plantas cultivadas en general, y también en los cultivos de frutales. Se han publicado
estudios bastante completos sobre presencia de ácaros fitófagos y depredadores en
diversos cultivos y zonas geográficas: Asturias en arándano, avellano, castaño, cerezo,
kiwi y manzano (Miñarro et al., 2002); Cataluña en manzano (Costa-Comelles, 1990)
y avellano (Villaronga y Garcia-Marí, 1992) y Valencia en cítricos (Ferragut et al.,
1988).
La especie más frecuente en los cítricos de Valencia y Andalucia es Euseius
stipulatus Athias-Henriot, que se encuentra en la mayoría de parcelas. La segunda
especie en abundancia es Typhlodromus phialatus Athias-Henriot. Otras especies
aparecen de forma ocasional, como Neoseiulus californicus (McGregor), Phytoseiulus
Introducción
17
persimilis Athias-Henriot y Proprioseiopsis bordjelaini (Athias-Henriot) (Garcia-Marí
et al., 1986; Abad-Moyano et al., 2009).
Euseius stipulatus y Neoseiulus californicus son las especies más abundantes
en frutales de Navarra (Iraola et al, 1994) y La Rioja (Pérez Moreno, 1998). La especie
más frecuente en la zona frutera de Lleida es Amblyseius andersoni (Chant]) (Costa-
Comelles et al., 1986) y en la zona frutera de Girona, N. californicus (Rost et al.,
1987).
Coccinélidos (Coleoptera: Coccinellidae)
Los coleópteros coccinélidos son comunes en los ecosistemas agrarios, siendo
depredadores de afídidos, cochinillas, ácaros y aleiródidos (Iperti, 1999). Esta familia
tiene una particular relevancia dentro de la historia del control biológico. Rodolia
cardinalis (Mulsant) constituye el primer caso de introducción biológica con éxito ya
que es un depredador muy eficaz de la cochinilla acanalada Icerya purchasi.
Cryptolaemus montrouzieri Mulsant se aplica en liberaciones inoculativas para el
control biológico del cotonet Planococcus citri (Debach y Rosen, 1991). En la
Península Ibérica la mayoría de coccinélidos encontrados en cítricos pertenecen a los
géneros Scymnus Kugelann y Stethorus Weise (Magro et al., 1999; Alvis et al., 2002;
Franco et al., 2006).
Rhyzobius lophanthae (Blaisdell) fue introducido a principios del siglo XX para
el control de diaspídidos. Se conoce desde hace tiempo que Clitostethus arcuatus
(Rossi) se alimenta de mosca blanca (Llorens y Garrido, 1992) y que Stethorus
punctillum (Weise) es un depredador importante de ácaros tetraníquidos (Garcia-Marí
et al., 1983).
Neurópteros (Neuroptera: Coniopterygidae y Chrysopidae)
La mayoría de neurópteros están incluidos en dos familias, Coniopterygidae y
Chrysopidae. Monserrat (1984) y Marín y Monserrat (1995) identificaron distintas
familias de neurópteros en cítricos de la Comunidad Valenciana, siendo la familia
Coniopterygidae la más abundante, tanto en número de especies como de ejemplares
colectados. La especie más común de las capturadas con aspirador es Semidalis
18
aleyrodiformis Stephens, mientras la más común de las capturadas en trampas
amarillas es Conwentzia psociformis (Curtis). Una tercera especie de coniopterígido,
Coniopteryx sp., está presente sobre Citrus y Prunus de la Comunidad Valenciana e
Islas Baleares (Monserrat, 2005; Bru y Garcia-Marí, 2008).
Conwentzia psociformis y S. aleyrodiformis emplean como presa a los ácaros
Tetranychus urticae y Panonychus citri (Garcia-Marí et al., 1983; León y Garcia-Marí,
2005) y también depredan huevos de Aleurothrixus floccosus (Ripollés y Meliá, 1980;
Monserrat, 1984; León y Garcia-Marí, 2005). Alvis (2003) encuentra una correlación
positiva entre la abundancia de C. psociformis y la del ácaro Panonychus citri.
Entre los crisópidos predomina Chrysoperla carnea Stephens, especie que ha
sido citada en los cítricos españoles como depredadora de Panonychus citri (Garcia-
Marí et al., 1991), de pulgones (Llorens, 1990b), de la mosca blanca A. floccosus
(Llorens y Garrido, 1992) y del minador de hojas P. citrella (Urbaneja et al., 2000).
Chrysoperla carnea, Chrysopa septempunctata Wesmael y Chrysopa flavifrons Brauer
son citados como depredadores generalistas en parcelas de melocotonero de Cataluña
(Celada, 1997).
Dípteros (Diptera: Syrphidae y Cecidomyiidae)
En el caso de los sírfidos es la larva la que presenta hábito depredador, mientras
que los adultos son florícolas. Sus presas son sobre todo pulgones, aunque también
pueden alimentarse de otros hemípteros (Llorens, 1990b; Rojo, 1995; Michelena y
Sanchis, 1997). En trampas pegajosas colocadas en parcelas de cítricos, Bru y Garcia-
Marí (2008) encuentran que el 50% de las capturas de sírfidos pertenecían a la especie
Eupeodes corollae (Fabricius) y el 25% a Episyrphus balteatus (De Geer). Episyrphus
balteatus es el principal sírfido en las parcelas de melocotonero de Tarragona (Celada,
1997).
Los cecidómidos adultos son insectos frágiles y de pequeño tamaño. Algunos
tienen hábitos depredadores en estado larvario, alimentándose de diversos tipos de
presas según la especie. Existen especies depredadoras de pulgones, como Aphidoletes
Introducción
19
aphidimyza (Rondani), citada con frecuencia en cítricos (Llorens, 1990b; Garrido y
Ventura, 1993) y melocotonero (Celada, 1997), mientras que otras son depredadoras
de cochinillas, como Lestodiplosis aonidiellae Harris depredador de Aonidiella
aurantii (Sorribas et al., 2008) o Feltiella acarisuga (Vallot) depredador de ácaros
(Abad-Moyano et al., 2009).
Hemípteros (Hemiptera: Anthocoridae y Miridae)
Los hemípteros de la familia Anthocoridae están considerados importantes
depredadores de numerosas plagas agrícolas, siendo insectos comunes en numerosas
plantas tanto espontáneas como cultivadas (Pericart, 1972; Lattin, 1999). En nuestro
país se ha citado a Orius laevigatus (Fieber) en naranjo (Ferragut y González-Zamora,
1994) y se ha observado a Orius sp. alimentándose del minador de hojas de cítricos P.
citrella (Urbaneja et al., 2000). Alvis (2003) identifica cinco especies de antocóridos
en los cítricos valencianos, destacando por su abundancia Cardiastethus fasciiventris
(Garbiglietti), Orius albidipennis (Reuter) y O. laevigatus. Ferragut y González-
Zamora (1994) encuentran Orius majusculus (Reuter) en melocotonero en las
provincias de Alicante y Valencia.
Dentro de la familia Miridae, Ribes et al. (2004) destacan por orden de
abundancia las especies Deraeocoris lutescens (Schilling) y Pilophorus perplexus
Douglas y Scott. Bru (2006) y Orts (2008) encuentran como especie más importante de
mírido polífago a Campyloneura virgula (Herrich-Schaeffer) seguida del mírido
fitófago Closterotomus trivialis (Costa). Deraeocoris lutescens también ha sido citado
en Prunus padus, Coryllus avellana y Juglans regia en la península ibérica (Patanita et
al., 2006; Goula et al., 2010).
1.8.2 Parasitoides
Los himenópteros parasitoides se encuentran entre los enemigos naturales más
abundantes en cultivos arbóreos (Viggiani, 2000). Muchas especies pertenecen a
Ichneumonoidea, Chalcidoidea y Proctotrupoidea. Dentro de Ichneumonoidea,
Ichneumonidae se desarrolla en fitófagos “grandes” (principalmente larvas de
20
Lepidoptera y Coleoptera). Entre los Braconidae, los Aphidiinae, especializados en el
parasitismo de pulgones, son los más importantes. Chalcidoidea incluye a las familias
Aphelinidae, Encyrtidae, Eulophidae, Mymaridae, Pteromalidae y Trichogrammatidae.
Himenópteros (Hymenoptera: Ichneumonidae y Braconidae)
Michelena et al. (1994) realizan un estudio sobre los afidiínos (Hymenoptera:
Braconidae, Aphidiinae) parásitos de pulgones de frutales en la Comunidad
Valenciana. Aphidius colemani Viereck es el bracónido más importante que parasita a
Hyalopterus pruni sobre almendro y melocotonero. Praon volucre (Haliday) también
se ha encontrado parasitando a esta especie de pulgón, así como Aphidius matricariae
Haliday sobre Myzus persicae. Miñarro y Dapena (2004) en un estudio sobre los
parasitoides de Cydia pomonella en plantaciones de manzano de Asturias encuentran
las especies Ascogaster quadridentata Wesmael, Pristomerus vulnerator (Panzer),
Liotryphon caudatus (Ratzeburg) y Trichomma enecator (Rossi) (Hymenoptera:
Ichneumonidae).
En los cítricos valencianos se han identificado como especies de bracónidos
más abundantes a Lysiphlebus testaceipes (Cresson), Trioxys angelicae (Haliday) y
Aphidius matricariae (Michelena y Sanchis, 1997; Soler, 2000; Alonso, 2003). Los
tres son parasitoides de pulgones. Lysiphlebus testaceipes, nativo de Norteamérica, se
introdujo en España en 1976 a fin de controlar al pulgón verde Aphis spiraecola,
aunque actualmente se encuentra parasitando también al resto de especies de pulgones
de los cítricos (Michelena et al., 1994).
Afelínidos (Hymenoptera: Aphelinidae)
La familia Aphelinidae es una de las que más ejemplos aportan como agentes
de control biológico. La mayoría de los afelínidos son parasitoides de Hemiptera
(Coccidae, Aleyrodidae, Aphididae), aunque algunos son parasitoides o
hiperparasitoides de huevos de Lepidoptera, Orthoptera y Diptera. Incluye numerosas
especies de gran interés en control biológico de plagas de cítricos, como Cales noacki
Howard, enemigo natural de mosca blanca algodonosa Aleurothrixus floccosus, que es
Introducción
21
quizás el himenóptero parasitoide más abundante en nuestros cítricos (Soler, 2000;
Alonso, 2003).
Varias especies del género Aphytis son parasitoides de diaspídidos, como
Aphytis melinus DeBach y Aphytis chrysomphali (Mercet), parasitoides del piojo rojo
de California Aonidiella aurantii (Llorens, 1990a; Rodrigo et al., 1996). Aphytis
melinus es considerado el parasitoide más efectivo en el control de A. aurantii y ha
desplazado a las especies nativas en casi todas las áreas citrícolas del mundo donde ha
sido introducido (Asplanato y Garcia-Marí, 2002). En España ha sido introducido
desde los años 70 a partir de crías artificiales desde el insectario del Servei de
Protecció de Vegetals de Almassora (Castellón) (Ripollés, 1986).
Aphytis hispanicus Mercet es común sobre Parlatoria pergandii (Limón et al.,
1976a; Troncho et al., 1992; Rodrigo et al., 1996) y anecdótico sobre A. aurantii (Pina
y Verdú, 2007). Aphytis lepidosaphes Compere es parasitoide de serpeta gruesa
Lepidosaphes beckii (Limón et al., 1976a; Ripollés et al., 1995). Se introdujo en
España en 1976-77 en los insectarios de Castellón y Valencia, estableciéndose con
rapidez y alcanzando buena eficacia y elevados niveles de parasitismo (Carrero, 1980;
Meliá y Blasco, 1980). Fuera de España, Saber et al. (2010) encuentran que Aphytis
sp. es el principal factor de mortalidad de Pseudaulacaspis pentagona en
melocotoneros egipcios.
En el género Encarsia tenemos entre otros a Encarsia strenua (Silvestri),
parasitoide de la mosca blanca Dialeurodes citri, Encarsia inquirenda (Silvestri),
parasitoide de piojo gris (Limón et al., 1976a; Rodrigo et al., 1996), Encarsia citrina
(Craw), parasitoide de Aspidiotus nerii (Llorens, 1990a) y Encarsia herndoni
(Girault), parasitoide de serpeta fina Lepidosaphes gloverii (Packard) (Verdú, 1985).
Entre los parasitoides de cochinillas diaspinas en frutales, tenemos a Encarsia
perniciosi Tower endoparásito del piojo de San José, que apareció espontáneamente en
España en 1949 (Jacas et al., 2006).
En el género Eretmocerus destacan Eretmocerus debachi Rose y Rosen,
parasitoide de la mosca blanca japonesa Parabemisia myricae y Eretmocerus mundus
22
Mercet (Soto et al., 1999). Por último, se encuentran también especies del género
Coccophagus, como Coccophagus lycimnia (Walker) y Coccophagus scutellaris,
parasitoides de Saissetia oleae (Carrero et al., 1977; Tena et al., 2008) y del género
Aphelinus, como Aphelinus mali (Haldeman) que fue introducido en distintas
provincias españolas a partir del año 1927 (Nonell, 1939).
Encírtidos (Hymenoptera: Encyrtidae)
Según los datos de Soler (2000) y Alonso (2003), la familia Encyrtidae es la
segunda en abundancia entre los calcidoideos cuando se realizan capturas de adultos
en trampas amarillas en cítricos. La gran mayoría de insectos de esta familia
encontrados por dichos autores pertenecen al género Metaphycus, como los autóctonos
Metaphycus flavus (Howard) y Metaphycus lounsburyi (Howard), así como el
introducido Metaphycus helvolus (Compere). El primero de ellos descrito en cítricos
de nuestro país fue M. flavus (Salas Amat, 1912). Las especies de este género son
parasitoides de cóccidos como la caparreta negra Saissetia oleae, Coccus hesperidum
L. (Hemiptera: Coccidae) y Coccus pseudomagnoliarum (Kuwana) (Hemiptera:
Coccidae) (Limón et al., 1976b; Llorens, 1990a; Garrido y Ventura, 1993; Ripollés et
al., 1995; Tena et al., 2008; Tena y Garcia-Marí, 2008). También se encuentran en esta
familia Anagyrus pseudococci (Girault) y Leptomastidea abnormis (Girault),
parasitoides del cotonet P. citri (Llorens, 1990a; Martínez Ferrer, 2003).
Eulófidos (Hymenoptera: Eulophidae)
La mayoría de especies descritas en cítricos son parasitoides de minadores.
Antes de la introducción del minador de hojas de cítricos Phyllocnistis citrella en la
cuenca mediterránea en 1993, los eulófidos procedían en su mayoría de los minadores
de hierbas espontáneas que se encontraban en las parcelas. A raíz de la aparición de la
nueva plaga se llevó a cabo un programa de introducción de enemigos naturales
exóticos, la mayoría eulófidos. Uno de ellos se estableció y se ha convertido en la
especie de eulófido más abundante. Se trata de Citrostichus phyllocnistoides
(Narayanan) (Garcia-Marí et al., 2004).
Introducción
23
Algunas especies que son abundantes al muestrear poblaciones de eulófidos en
la copa apenas aparecen cuando se muestrean directamente los eulófidos que parasitan
a P. citrella. Es el caso de Diglyphus sp., Chrysocharis pentheus (Walker) y
Neochrysocharis formosa (Westwood). Sin embargo, otras especies autóctonas, como
Pnigalio sp., Sympiesis gregori Boucek y Cirrospilus vittatus Walker, se adaptaron
con rapidez al nuevo hospedante. La especie Cirrospilus brevis Zhu, LaSalle y Huang
parece ser una introducción espontánea como consecuencia de la expansión de P.
citrella, ya que no se encontraba en cítricos antes de la aparición de la nueva plaga
(Vercher et al., 2006).
En plantaciones de manzano de Lleida, entre los parasitoides de los minadores
de hojas Phyllonorycter corylifoliella (Hübner) y Phyllonorycter mespilella (Hübner)
las especies más abundantes y frecuentes pertenecen a la familia Eulophidae:
Sympiesis gordius Walker, Sympiesis sericeicornis Nees y Sympiesis acalle Walker
(Bellostas et al., 1998).
Mimáridos (Hymenoptera: Mymaridae)
Los mimáridos pueden encontrarse en todos los hábitats terrestres y estanques
de agua fresca y corrientes. Todos los mimáridos son parasitoides de huevos de
insectos, colocados en su mayoría en situaciones protegidas aunque no se conocen los
huéspedes de, al menos, la mitad de los géneros. Los mimáridos son bastante
oportunistas en la selección de hospederos, al punto que no hay especificidad sobre un
sólo hospedero, como máximo puede darse una relación de género de mimárido a
género de huésped (Huber, 2006). La mayoría de registros son para Hemiptera,
particularmente Auchenorhyncha (Cicadellidae, Delphacidae, Membracidae) pero
también hay registros en Psocoptera, Coleoptera, Orthoptera y Diptera. Anagrus
Haliday, Anaphes Haliday y Gonatocerus Nees contienen la mayoría de especies
económicamente importantes, algunas de las cuales se han usado exitosamente en
control biológico (Huber, 2006).
No existen citas en España sobre especies de mimáridos que parasiten plagas de
los cítricos, aunque Smith et al. (1997) citan a Stethynium Enock y Anagrus Haliday
24
como parasitoides de cicadélidos de cítricos en Australia. En frutales de la Comunidad
Valenciana, Torres et al. (2000) afirman que los parasitoides más importantes de
cicadélidos sobre el género Prunus son himenópteros pertenecientes a la familia
Mymaridae, aunque no especifican las especies concretas. Stethynium triclavatum
Enock y Anagrus atomus (L.) están citados como parasitos de huevos de cicadélidos,
como Empoasca vitis (Gothe) (Hemiptera: Cicadellidae) en viñedos alemanes (Böll y
Herrmann, 2004) e italianos (Viggiani et al., 2003).
Alaptus Westwood está considerado como parasitoide de huevos de especies de
la familia psócidos. Camptoptera Förster es parasitoide de algunas familias de
Coleoptera, Hemiptera, Lepidoptera, Neuroptera y Thysanoptera (Huber y Lin, 1999;
Noyes, 2011) y Gonatocerus está citado como parasitoide de especies de las familias
Cicadellidae y Membracidae (Mathews, 1986; Huber, 1988).
Pteromálidos (Hymenoptera: Pteromalidae)
Entre los Pteromalidae se encuentra con frecuencia el hiperparasitoide
Pachyneuron Walker, así como Scutellista caerulea (Fonscolombe), cuya larva es
depredadora de huevos de cóccidos como Saissetia oleae y Ceroplastes sinensis (Salas
Amat, 1912; Gómez Clemente, 1951; Limón et al., 1976b).
Justificación y objetivos
25
2 JUSTIFICACIÓN Y OBJETIVOS
El amplio desarrollo de las medidas agroambientales asociadas a la Producción
Integrada y la Agricultura Ecológica nos coloca en un nuevo escenario que nos obliga
a profundizar más en el conocimiento de la ecología de los insectos auxiliares en
relación a sus hábitats. Por ello interesa realizar estudios “globales” en los que se
pueda tener una visión general de los insectos auxiliares a nivel de una zona geográfica
amplia, en el que estén incluidos varios cultivos, y diversas formas de manejo. Por otra
parte, desde las autoridades españolas y europeas se insta al desarrollo de indicadores
agro-ambientales que puedan aportar información a la hora de evaluar el impacto de
las políticas agrícolas y medioambientales en la gestión de las explotaciones.
Uno de los problemas para realizar este tipo de estudios es que las técnicas de
cultivo, entre las que se encuentra el uso de plaguicidas y el manejo del hábitat,
pueden afectar a la abundancia y diversidad de los artrópodos, lo que confiere una
cierta “coyunturalidad” a los resultados. Por lo tanto, es importante elegir las
situaciones en las que el sistema esté lo menos alterado posible para conocer la
abundancia y diversidad “climax” de los auxiliares de un cultivo. Aunque tanto la
Producción Integrada como la Agricultura Ecológica mantienen entre sus principios
originales la utilización de infraestructuras que aumenten la biodiversidad de los
cultivos como una de las técnicas de lucha contra plagas, las normativas actuales de
Producción Integrada, sólo lo sugieren, mientras que para la Agricultura Ecológica
éstas son una prioridad. Además en las normativas de Producción Integrada los
plaguicidas de síntesis, aunque limitados, siguen siendo la base de la lucha contra
plagas, mientras que en las normativas de Agricultura Ecológica el uso de plaguicidas
de síntesis está prohibido.
En las principales zonas productoras de cítricos de todo el mundo se han
realizado numerosos estudios sobre la identidad de los insectos auxiliares presentes en
el cultivo de los cítricos. Sin embargo, estos estudios han sido parciales en cuanto al
objeto de estudio al realizarse en plantaciones convencionales sometidas de forma
regular a la aplicación de productos fitosanitarios. Además, generalmente han estado
focalizados en determinados artrópodos auxiliares autóctonos o introducidos (caso de
26
Cales noacki, Cryptolaemus montrouzieri, Rodolia cardinalis, Citrostichus
phyllocnistoides), en el complejo de enemigos naturales de alguna plaga presente de
difícil control (Ceratitis capitata, Saissetia oleae, Tetranychus urticae) o de reciente
introducción (Aleurothrixus floccosus, Panonychus citri, Aonidiella aurantii,
Phyllocnistis citrella) o en determinados grupos taxonómicos (fitoseidos, coccinélidos,
afidiínos,…) o funcionales (depredadores). Apenas existen trabajos previos donde se
haya comparado el complejo de depredadores y parasitoides de los cítricos de manera
sistemática entre parcelas ecológicas y convencionales. Por otra parte, en nectarina y
en caqui no se han realizado prácticamente trabajos para conocer la identidad y
abundancia de insectos auxiliares, y aún menos por tanto comparaciones entre sistemas
de cultivo ecológicos y convencionales.
Esto justifica el interés de estudiar parcelas de agricultura ecológica para ser
comparadas con parcelas similares de agricultura convencional en las cuales el uso de
plaguicidas de síntesis es el habitual en la zona.
Por todo ello los trabajos que se programan en la Tesis tienen los siguientes
objetivos:
Evaluar la fauna de artrópodos en general y la fauna auxiliar de los cultivos de
caqui, cítricos y nectarina en dos sistemas de cultivo, ecológico y convencional, y
analizar su evolución estacional.
Determinar el efecto que produce el manejo ecológico sobre la abundancia de
artrópodos y la diversidad de especies beneficiosas en los tres cultivos de frutales,
comparando con parcelas de manejo convencional.
Determinar si alguno de los grupos taxonómicos puede ser un indicador de
diversidad asociado al sistema de cultivo estudiado.
Comparar diversos métodos de captura para los taxones superiores de artrópodos y
de manera concreta en el caso de coccinélidos.
Ampliar nuestros conocimientos sobre el papel que juegan determinados
depredadores y parasitoides en el agrosistema, relacionando su abundancia con la
abundancia de sus posibles presas y hospedantes, que hayan sido también
capturados por los métodos de muestreo utilizados.
Material y Métodos
27
3 MATERIAL Y MÉTODOS
3.1 Parcelas
Los estudios se han realizado durante los años 2006 y 2007 en 41 parcelas y
durante 2008 en seis parcelas situadas en la comarca de la Ribera Alta. Esta comarca
de la Comunidad Valenciana (España) se encuentra situada a unos 25 km al sur de
Valencia, entre l´Horta Sud de Valencia al norte, la Costera al sur, al este la Ribera
Baixa y al oeste La Canal de Navarrés. Las aguas con las que se riegan los cultivos de
esta comarca provienen del río Xúquer. La producción está basada en la citricultura,
aunque también se dedican al cultivo de frutales como el caqui, melocotonero y
nectarina. En los últimos años se está observando una reconversión de cultivos,
sustituyendo el cultivo de cítricos por el cultivo de caqui.
Las parcelas donde se realizaron los estudios eran relativamente pequeñas, de
tamaño habitual en la zona (entre 0,2 y 3,5 ha) y similar superficie en los tres cultivos.
En la tabla 1 se exponen las características de las parcelas. La mayor parte de las
parcelas convencionales eran gestionadas con la supervisión de los técnicos de la
Sociedad Cooperativa Valenciana Agrícola de Alginet (COAGRI) o la Cooperativa
Agrícola San Bernardo de Carlet. Las parcelas ecológicas estaban todas inscritas en el
Comité de Agricultura Ecológica de la Comunidad Valenciana. Mientras que en la
mayor parte de las parcelas convencionales las adventicias eran controladas mediante
herbicidas, en las parcelas ecológicas se mantuvo total o parcialmente una cubierta
vegetal permanente.
Del total de parcelas, 14 eran de caqui (variedad Rojo Brillante), de las cuales 9
de cultivo convencional y 5 ecológicas, 15 de cítricos (mandarina variedad Marisol),
de las cuales 9 convencionales y 6 ecológicas y 12 parcelas de nectarina (Nectarina
Valenciana), de las cuales 9 convencionales y 3 ecológicas.
La superficie media del global de las parcelas es de 0,6 ha, siendo la superficie
mínima con la que nos hemos encontrado de 0,1 ha y la máxima de 3,5 ha. La
superficie media por parcela en cítricos es de 0,8 ha y en caqui y nectarina de 0,4 ha.
El marco de plantación medio en cítricos es de 4,5 x 3 m, en caqui 4 x 3,5 m y en
28
nectarina 4,5 x 3,5 m. En cuanto a la edad de la plantación, la media es 10 años, con
parcelas desde los 5 hasta los 15 años, siendo la mayoría de 10 años.
Tabla 1. Características de las 41 parcelas de frutales de la Comunidad Valenciana en donde se realizaron muestreos en 2006 y 2007. Con * las seis parcelas muestreadas también en 2008.
Nº Sistema Cultivo Municipio Superficie manejo
(ha) línea calle
1 convencional Caqui Alginet 0,3 herbicida herbicida
2 convencional Nectarina Alginet 0,6 herbicida herbicida
3 convencional Cítricos Alginet 0,3 herbicida herbicida
4 convencional Nectarina Alginet 0,2 laboreo herbicida
5 convencional Caqui Alginet 0,2 herbicida herbicida
6 convencional Caqui Alginet 0,6 laboreo herbicida
7 convencional Caqui Alginet 0,4 herbicida herbicida
8 convencional Nectarina Algemesí 1 herbicida herbicida
9 convencional Cítricos Algemesí 0,3 herbicida herbicida
10 convencional Cítricos Alginet 0,7 herbicida herbicida
11 convencional Nectarina Alginet 0,1 herbicida herbicida
12 convencional Cítricos Alginet 0,5 herbicida herbicida
13 convencional Nectarina Alginet 0,5 herbicida herbicida
14 convencional Cítricos Alginet 3,5 herbicida herbicida
15* convencional Nectarina Alginet 0,5 herbicida herbicida
16 convencional Caqui Alginet 0,2 herbicida herbicida
17* convencional Caqui Alginet 1,5 laboreo herbicida
18* convencional Cítricos Alginet 1,7 herbicida herbicida
19 convencional Cítricos Carlet 2,1 herbicida herbicida
20 convencional Caqui Carlet 0,2 herbicida herbicida
21 convencional Nectarina Carlet 0,5 herbicida herbicida
22 convencional Cítricos Carlet 0,3 herbicida herbicida
23 convencional Caqui Benimodo 0,5 laboreo herbicida
24 convencional Nectarina Benimodo 0,4 laboreo herbicida
25 convencional Cítricos Carlet 0,5 laboreo herbicida
26 convencional Nectarina Benimodo 0,3 herbicida herbicida
27 convencional Caqui L’Alcudia 0,4 laboreo herbicida
28 ecológico Caqui Alginet 0,2 cubierta cubierta
29 ecológico Cítricos Alginet 0,4 cubierta cubierta
30 ecológico Nectarina Alginet 0,4 cubierta cubierta
31 ecológico Cítricos Alginet 0,5 cubierta cubierta
32 ecológico Cítricos Alginet 0,3 cubierta cubierta
33 ecológico Nectarina Alginet 0,3 cubierta cubierta
34 ecológico Caqui Alginet 0,1 cubierta cubierta
35* ecológico Nectarina Alginet 0,4 cubierta laboreo
36 ecológico Caqui Carlet 0,7 cubierta cubierta
37 ecológico Caqui Carlet 0,3 cubierta cubierta
38* ecológico Caqui L’Alcudia 0,4 cubierta cubierta
39 ecológico Cítricos L’Alcudia 0,3 cubierta cubierta
40 ecológico Cítricos L’Alcudia 0,5 cubierta cubierta
41* ecológico Cítricos L’Alcudia 0,5 cubierta cubierta
Material y Métodos
29
3.2 Manejo fitosanitario de las parcelas
En la tabla 2 aparecen los tratamientos que se han aplicado en las parcelas
convencionales. En caqui los tratamientos tienen como objetivo la mosca de la fruta
Ceratitis capitata y se suelen realizar de dos a cuatro aplicaciones durante el periodo
de máxima sensibilidad de la fruta (finales de verano-principio de otoño).
Tabla 2. Aplicaciones fitosanitarias en las parcelas convencionales.
Cultivo Materia activa Actividad g ma /ha
Caqui Fosmet Insecticida * 750
Malation Insecticida 750
Triclorfon Insecticida ** 1000
Cítricos Abamectina Insecticida/Acaricida 13
Aceite de verano Insecticida 83000
Clorpirifos Insecticida 4800
Dicofol Acaricida ** 1440
Lambda cihalotrin Insecticida 20
Malatión Insecticida 375
Piriproxifen Insecticida 250
Triclorfón Insecticida ** 500
Nectarina Aceite de verano Insecticida 16600
Acrinatrin Insecticida/acaricida 6
Clorpirifos Insecticida 720
Flusilazol Fungicida 50
Penconazol Fungicida 50
Imidacloprid Insecticida 100
Metamidofos Insecticida ** 500
Tiram Fungicida 2000
Oxicloruro de cobre Fungicida 1900
* Actualmente no autorizado para este cultivo ** Producto actualmente cancelado
En el cultivo de cítricos los tratamientos tienen como objetivo el control de
cóccidos diaspídidos en primera generación (piriproxifen y clorpirifos en mayo-junio)
o segunda (aceite de verano y clorpirifos), mosca de la fruta (malatión, triclorfón,
lambda-cihalotrin) y ácaros (dicofol, abamectina).
En nectarina los tratamientos se inician mucho antes que en los otros dos
cultivos. Entre diciembre y enero se realiza el tratamiento de invierno para el control
30
de formas invernantes de diaspídidos y hongos con aceite mineral y cobre y, en
ocasiones, piriproxifen o clorpirifos. Durante el periodo vegetativo se realizan hasta el
mes de junio tres o cuatro aplicaciones contra trips, pulgones y mosquito verde
(metamidofos, acrinatrin, imidacloprid) y oídio, abolladura y cribado (tiram, flusilazol,
penconazol).
3.3 Muestreo en campo, procesado de muestras y conservación
Durante el año 2006, primer año de muestreos, se realizaron un total de 6 visitas
a las parcelas, espaciadas entre 45 y 50 días, entre los meses de abril y diciembre. Una
vez analizados los datos obtenidos se programaron los muestreos correspondientes al
año 2007, reduciendo el número de muestreos de 6 a 3 coincidiendo con las épocas del
año anterior que presentaban mayor diversidad de grupos taxonómicos. Por otra parte,
en 2008 se redujeron el número de parcelas a seis, una por cultivo y sistema de cultivo,
ya que en años anteriores se había realizado un muestreo en un número elevado de
parcelas. Además, durante 2008 se realizaron muestreos mensuales, a fin de obtener
más información en relación a la evolución estacional a lo largo del año de las
poblaciones de insectos auxiliares.
La forma de muestreo varió en función del objetivo perseguido. Para insectos y
araneidos se han utilizado el aspirador portátil y las trampas cromáticas amarillas,
mientras que para la evaluación de ácaros tetraníquidos se ha utilizado el embudo de
Berlese.
Los artrópodos muestreados mediante aspirador han sido identificados hasta
nivel de orden y algunas familias concretas. Los coccinélidos capturados mediante
ambos sistemas fueron identificados hasta nivel de género o especie. Los calcidoideos
capturados en trampas amarillas fueron identificados hasta nivel de familia y en la
mayoría de los casos fueron identificados hasta nivel de género o especie.
Material y Métodos
31
Aspirador portátil
El muestreo de los artrópodos se realizó con un aspirador de motor de gasolina
de 30 cm3, marca Tanaka modelo THV 200 con una capacidad de aspiración de 700
m3/hora. El aspirador se componía de un ventilador que realiza la succión del aire,
conectado a un tubo cilíndrico, al final del cual se adaptaba una bolsa de malla fina
donde se recogían los artrópodos. Por último, un cono en el interior del cual hay una
malla metálica que impide la entrada de objetos grandes (hojas, flores,…) y que
cumple la función de “abrazar” la zona del árbol que queremos muestrear.
El procedimiento seguido fue el de acercar el cono del aspirador a una zona del
árbol y mantenerlo durante 4 segundos, repitiendo esta operación en la parte opuesta
del mismo árbol. En cada una de las parcelas se realizó sobre un total de 10 árboles. El
material succionado, quedaba recogido en una bolsa de malla, se identificaba con una
tarjeta de plástico en la que se registraba el número de la parcela y la fecha de
muestreo y se transportaba en una nevera al laboratorio. En el laboratorio las muestras
se conservaron en el congelador durante al menos 48 horas a -20 º C, ya que el frío
mata los artrópodos sin dañarlos. A continuación se procedía a la separación de los
artrópodos capturados de otros restos como tierra, hojas secas, etc. mediante unos
tamices de diferente tamaño de luz de malla y se conservaron en el congelador en
placas Petri de 5 cm de diámetro hasta el momento de su identificación.
Muestreo y extracción de ácaros
Se tomaron muestras de 40 hojas distribuidas al azar de cada parcela, las hojas
eran colocadas en bolsas de papel, sobre las que se registra el número de la parcela y la
fecha de muestreo y se transporta en una nevera al laboratorio. En el laboratorio, estas
muestras fueron colocadas en un embudo de Berlese para la extracción de ácaros y
otros pequeños microartrópodos según la metodología descrita por Costa-Comelles
(1986).
Las muestras se dejaron 5 días en los embudos, tiempo suficiente para que los
individuos presentes en las hojas sean recogidos en viales colocados en la parte
32
inferior del embudo con una mezcla de alcohol, glicerina y agua, donde se conservaron
hasta que fueron identificados y contados.
Trampas cromáticas amarillas
En cada parcela se colocó una trampa adhesiva de color amarillo de un tamaño
de 10 x 10 cm. Las trampas se colocaron en el árbol atándolas, con un hilo de alambre
y por la perforación que posee en la parte superior, a una rama del árbol a una altura de
1,5 m. Estas trampas permanecieron durante siete días en el campo en los muestreos
realizados en 2006 y 2007 y un mes en los muestreos realizados en 2008. Para recoger
las trampas se emplearon dos láminas transparentes del mismo tamaño, una para cada
cara, con el fin de no perder ningún individuo y poder manipularlas cómodamente.
Cada trampa llevaba escrito en la cara que da al exterior del árbol el número de la
parcela y la fecha de colocación y recogida de la misma. Las trampas amarillas se
conservaron en nevera a una temperatura de 2º C, hasta el momento de la observación.
3.4 Análisis de las muestras e identificación
La mayor parte de los especímenes se han identificado mediante observación a
través del microscopio estereoscópico. Algunos de los ejemplares capturados en
trampas amarillas han debido ser extraídos de la trampa utilizando un líquido
disolvente (Histo Clear II R).
La identificación de los ejemplares se realizó a nivel de orden en la mayor parte
de los insectos, en algunos casos se llegó a identificar a nivel de familia. En el caso de
coccinélidos se determinó el género y cuando fue posible la especie, bajo lupa
binocular a partir de las características morfológicas señaladas por Alvis (2003).
La identificación de los calcidoideos requirió a menudo la realización de
preparaciones microscópicas de los ejemplares. Para ello se procedía previamente a la
digestión con el líquido de Nesbitt (agua destilada, 25 mL; hidrato de cloral, 40 g;
ácido clorhídrico, 2.5 mL). El insecto se sumergía en la disolución durante unas horas
hasta conseguir el efecto deseado. Para el montaje permanente se utilizó el medio
Heinze-PVA (agua destilada, 80 mL; hidrato de cloral, 40 g; ácido láctico, 35 mL;
alcohol polivinílico, 10 g; fenol del 15%, 25 mL; glicerina, 10 mL).
Material y Métodos
33
Las especies de calcidoideos fueron identificados mediante las claves
propuestas por Rosen y De Bach (1979) y Hayat (1983, 1998) para los afelínidos,
Guerrieri y Noyes (2000) y Rodríguez (2005) para los encírtidos, Schauff (1984) y
Huber et al. (2009) para los mimáridos, Burks (2003) para los eulófidos y Gibson y
Vikberg (1998) y Gibson (2001) para los pteromálidos.
3.5 Análisis de datos
Para la comparación de medias de la abundancia de especies o grupos de
artrópodos se han realizado análisis de la varianza (ANOVA) multifactoriales con dos
factores, el factor sistema de cultivo y el factor cultivo, utilizando el programa
Statgraphics Plus 5.1 (Manugistics Inc., Rockville, MD, USA). Los valores de la
abundancia de cada parcela previamente se han transformado por el log (x+1). Los
valores de las medias se separaron mediante el test de diferencias mínimas
significativas (LSD) con un nivel de significación α = 0,05.
Se han calculado los índices S (riqueza de especies), F (índice de uniformidad
de Hill) y H (índice de diversidad de Shannon) para examinar la estructura de las
comunidades de las diferentes parcelas (Cerdá et al., 2009).
El índice de diversidad de Shannon se ha calculado como H= - ∑ (pi loge pi),
donde pi es la proporción de individuos de cada especie durante el periodo de tiempo
considerado. Para una mejor interpretación, se ha utilizado la potencia eH para
representar el índice de diversidad, ya que de esta manera su comprensión es mucho
más fácil (eH
= S, cuando la uniformidad es máxima, F=1).
La uniformidad mide la homogeneidad entre la abundancia de las especies.
Adquiere valores entre cero, cuando hay una sola especie, y el logaritmo de S, cuando
todas las especies están representadas por el mismo número de individuos (Magurran,
2004). Se ha calculado a partir de la fórmula F=│(1/∑ pi2)-1│/(e
H – 1), en la cual H es
el índice de diversidad de Shannon (Cerdá et al., 2009).
Se ha estudiado asimismo la relación entre la abundancia media de cada taxon y
su presencia en las parcelas o en los distintos muestreos, mediante una gráfica que
relaciona ambos parámetros para cada especie o taxón dentro de la agrupación.
34
La representación de la curva que relaciona la abundancia global de cada
especie con el porcentaje de muestreos o parcelas con presencia puede ofrecernos
información en relación a las pautas de agregación o dispersión entre parcelas de las
distintas especies. Los valores por debajo de la curva mostrarán especies con un
porcentaje de parcelas ocupadas inferior al que corresponde normalmente a su
abundancia, es decir, especies que aparecen concentradas en unas pocas parcelas,
aunque en ellas pueden ser muy abundantes.
Para determinar la relación de la abundancia entre dos especies o taxones
superiores se han realizado un análisis de correlaciones, calculando el coeficiente de
correlación.
Resultados y Discusión
35
4 RESULTADOS Y DISCUSIÓN
4.1 Órdenes identificados
4.1.1 Abundancia
Durante los años 2006-2007 se han contado e identificado a nivel de orden un
total de 54.725 individuos. Por su abundancia los órdenes más importantes han sido
himenópteros, dípteros, hemípteros y tisanópteros, que son siempre los cuatro órdenes
con más individuos en cada cultivo y sistema de cultivo. Les siguen psocópteros,
coleópteros, araneidos, neurópteros, lepidópteros y dermápteros (tabla 3). Aunque el
taxon orden no proporciona tanta información como los taxones familia y especie,
puede darnos algunas ideas sobre el papel que pueden desempeñar en el agrosistema
los individuos encontrados.
Tabla 3. Número total de artrópodos capturados en trampas amarillas y mediante aspiración en diversos cultivos y sistemas de cultivo en muestreos realizados entre 2006 y 2007 en parcelas cultivadas de la
Comunidad Valenciana. Entre paréntesis después del cultivo el número de parcelas muestreadas. Se han sumado los dos métodos de muestreo. Los valores no son directamente comparables entre cultivos ya que el
número de parcelas es mayor en el sistema convencional que en el ecológico.
Sistema
Convencional Ecológico
Cultivo Caqui Cítricos Nectarina Caqui Cítricos Nectarina Total
Orden (9) (9) (9) (5) (6) (3) (41)
Himenópteros 1380 4173 2079 1466 3377 1699 14174
Dípteros 2602 2642 2807 2000 2725 1229 14005
Hemípteros 1088 3963 977 1887 1360 1345 10620
Tisanópteros 1040 727 1849 1915 1557 1070 8158
Psocópteros 283 693 516 107 450 160 2209
Coleópteros 141 335 451 362 471 261 2021
Araneidos 169 295 244 161 431 172 1472
Neurópteros 116 247 301 79 202 245 1190
Lepidópteros 48 193 115 37 76 18 487
Dermápteros 39 114 85 23 81 47 389
Total 6906 13382 9424 8037 10730 6246 54725
Los himenópteros podemos considerarlos mayoritariamente como beneficiosos,
ya que dentro de este orden encontramos la mayor parte de especies parasitoides de
plagas de los cultivos. Los araneidos y neurópteros son siempre depredadores. Los
tisanópteros, hemípteros y lepidópteros son en general fitófagos. Por último, el orden
36
dermápteros se puede alimentar de hongos y líquenes, incluso puede jugar un rol como
depredador de pulgones y huevos de psila. Sin embargo, en frutales de hueso puede
causar daños severos a los frutos cuando los ataca cerca de la madurez, ya que estas
heridas son una vía de entrada para hongos productores de podredumbres que se
desarrollan durante el almacenamiento (Mandrin, 2005).
Las proporciones entre los órdenes no varían excesivamente entre los dos
sistemas de cultivo. En ambos casos la suma de himenópteros, dípteros, hemípteros y
tisanópteros supone más del 80% de los individuos capturados. El orden tisanópteros
es el que más varía entre los dos sistemas de cultivo, ya que en sistema ecológico la
proporción de capturas de este orden es un 50% superior a las capturas en sistema
convencional (figura 3).
Aunque en los tres cultivos los órdenes más abundantes son los mismos, la
proporción entre los distintos órdenes varía considerablemente al comparar entre ellos
(figura 4). En caqui y nectarina el orden dípteros es el predominante, mientras que en
cítricos es el orden himenópteros. Igual que al comparar sistemas, el orden
tisanópteros es el que más varía entre los cultivos, desde el 10% en cítricos hasta el
20% en caqui y nectarina.
El sistema de cultivo influye sobre la abundancia en la mayor parte de los
órdenes (figura 5). La abundancia de los insectos capturados es muy superior en
cultivo ecológico que en convencional en el caso de coleópteros (127% de
incremento), araneidos (108%) y tisanópteros (98%), y algo superior para
himenópteros (51%), neurópteros (53%), hemípteros (47%) y dípteros (43%). No
existen diferencias significativas entre los dos sistemas de cultivo en psocópteros,
lepidópteros y dermápteros (tabla 4).
Berry et al. (1996), también encuentran poblaciones más altas de himenópteros
(69%) y neurópteros (79%) en parcelas de zanahorias ecológicas que en las
convencionales. Sin embargo, no encuentran diferencias entre los dos sistemas para los
araneidos.
Resultados y Discusión
37
Entre cultivos las diferencias son también importantes (figura 5). En general, el
cultivo de caqui es el que tiene poblaciones menos abundantes de los distintos órdenes
y el cultivo de cítricos el que mayor población de artrópodos alberga. Los órdenes
dípteros y tisanópteros son los que presentan mayor homogeneidad entre los tres
cultivos.
Figura 3. Proporción de capturas de individuos pertenecientes a los distintos órdenes en función del sistema de cultivo.
Figura 4. Proporción de capturas de individuos pertenecientes a los distintos órdenes en función de la especie de frutal cultivada.
26%
24%18%
18%
3%4%
3%2% 1%
1%
ecológico
26%
27%20%
12%
5%
3% 3% 2%1% 1%
convencional
Himenópteros
Dípteros
Hemípteros
Tisanópteros
Psocópteros
Coleópteros
Araneidos
Neurópteros
Lepidópteros
Dermápteros
19%
31%
20%
20%
3%
3% 2%
1%
1%0%
caqui
31%
22%
22%
10%
5%
3%3%
2%
1%
1%
cítricos
24%
26%
15%
19%
4%
4%3%
3%
1%
1%
nectarina Himenópteros
Dípteros
Hemípteros
Tisanópteros
Psocópteros
Coleópteros
Araneidos
Neurópteros
Lepidópteros
Dermápteros
38
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/m
ues
treo
Figura 5. Número medio de individuos capturados por muestreo agrupados por órdenes en función del sistema de cultivo (izquierda) o del cultivo (derecha). Se han sumado las capturas de los dos métodos de muestreo para cada orden. Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05),
mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0
20
40
60
80Himenópteros
b a
0
15
30
45
60Dípteros
b a
0
15
30
45
60Hemípteros
b a
0
15
30
45
60Tisanópteros
b a
0
5
10
15Psocópteros
a a
0
5
10
15Coleópteros
b a
0
5
10
15Araneidos
b a
0
2
4
6Neurópteros
b a
0
1
2
3Lepidópteros
a a
0
1
2
3
convencional ecológica
Dermápteros
a a
0
20
40
60
80Himenópteros
c a b
0
20
40
60Dípteros
a a a
0
20
40
60Hemípteros
b a a
0
20
40
60Tisanópteros
a a a
0
5
10
15Psocópteros
b a b
0
5
10
15Coleópteros
b a a
0
5
10
15Araneidos
b a b
0
2
4
6Neurópteros
b a a
0
1
2
3Lepidópteros
b a ab
0
1
2
3
caqui cítricos nectarina
Dermápteros
b a a
Resultados y Discusión
39
Tabla 4. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo en las poblaciones de los órdenes de artrópodos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles,
convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). A los valores se les ha aplicado la transformación log (x+1) antes
del análisis.
Orden factor gl cuadrados
medios F p
Himenópteros sistema 1 4,421 23,68 0,000 cultivo 2 3,289 17,62 0,000 fecha 8 3,574 19,15 0,000 sistema x cultivo 2 1,321 7,08 0,001 sistema x fecha 8 0,085 0,45 0,887 cultivo x fecha 16 0,594 3,18 0,000
Dípteros sistema 1 3,593 18,93 0,000 cultivo 2 0,380 2,00 0,137 fecha 8 1,768 9,32 0,000 sistema x cultivo 2 0,155 0,82 0,442 sistema x fecha 8 0,409 2,16 0,031 cultivo x fecha 16 0,765 4,03 0,000
Hemípteros sistema 1 5,929 30,85 0,000 cultivo 2 1,253 6,52 0,002 fecha 8 4,459 23,21 0,000 sistema x cultivo 2 1,793 9,33 0,000 sistema x fecha 8 0,321 1,67 0,104 cultivo x fecha 16 0,880 4,58 0,000
Tisanópteros sistema 1 5,105 22,40 0,000 cultivo 2 0,160 0,70 0,496 fecha 8 10,088 44,26 0,000 sistema x cultivo 2 0,212 0,93 0,396 sistema x fecha 8 0,554 2,43 0,015 cultivo x fecha 16 0,310 1,36 0,158
Psocópteros sistema 1 0,174 1,45 0,230 cultivo 2 1,784 14,84 0,000 fecha 8 3,761 31,29 0,000 sistema x cultivo 2 0,123 1,03 0,359 sistema x fecha 8 0,103 0,86 0,554 cultivo x fecha 16 0,349 2,90 0,000
Coleópteros sistema 1 3,882 37,13 0,000 cultivo 2 1,992 19,05 0,000 fecha 8 2,131 20,37 0,000 sistema x cultivo 2 0,000 0,00 0,998 sistema x fecha 8 0,318 3,04 0,003 cultivo x fecha 16 0,229 2,19 0,005
Araneidos sistema 1 0,896 7,57 0,006 cultivo 2 0,645 5,45 0,005 fecha 8 1,406 11,89 0,000 sistema x cultivo 2 0,096 0,81 0,445 sistema x fecha 8 0,345 2,91 0,004 cultivo x fecha 16 0,279 2,36 0,003
Neurópteros sistema 1 0,498 4,61 0,032 cultivo 2 1,356 12,55 0,000 fecha 8 1,315 12,17 0,000 sistema x cultivo 2 0,091 0,84 0,433 sistema x fecha 8 0,289 2,68 0,007 cultivo x fecha 16 0,602 5,57 0,000
Lepidópteros sistema 1 0,265 3,58 0,059 cultivo 2 0,361 4,88 0,008 fecha 8 0,673 9,10 0,000 sistema x cultivo 2 0,126 1,70 0,185 sistema x fecha 8 0,080 1,08 0,375 cultivo x fecha 16 0,125 1,68 0,048
40
Dermápteros sistema 1 0,025 0,59 0,441 cultivo 2 0,337 7,98 0,000 fecha 8 1,844 43,67 0,000 sistema x cultivo 2 0,046 1,10 0,334 sistema x fecha 8 0,029 0,68 0,709 cultivo x fecha 16 0,156 3,69 0,000
4.1.2 Índices de biodiversidad
Los índices de biodiversidad están basados generalmente en inventarios
realizados a nivel de especie. Estos inventarios requieren un gran esfuerzo debido
principalmente a la necesidad de amplios conocimientos taxonómicos. Para reducir
tiempo y esfuerzo económico se han propuesto diversas opciones como reducir el
análisis a diversos grupos de especies (como los carábidos), y/o realizar los muestreos
en la época del año en la cuales la diversidad es mayor. Se han propuesto otros
métodos alternativos que no requieren identificación a nivel de especies, como el uso
de las morfoespecies, así como evaluar la biodiversidad con categorías taxonómicas
más elevadas como las familias y los órdenes (Hoback et al., 1999; Biaggini et al.,
2007).
En nuestro estudio hemos realizado una comparación de la biodiversidad entre
cultivos y entre sistemas de cultivo calculada a nivel de órdenes de artrópodos. La
riqueza en órdenes ha sido calculada a partir de los individuos pertenecientes a los
distintos órdenes, para cada una de las parcelas y para cada fecha de muestreo,
sumando los datos de trampas amarillas y aspiración.
Este análisis muestra que no existen diferencias significativas entre los dos
sistemas de cultivo para ninguno de los índices comparados (figura 6, tabla 5). Tanto
la uniformidad, como la riqueza y la diversidad en órdenes de artrópodos son
similares, por tanto, en los dos sistemas, convencional y ecológico, cuando se evalúa la
biodiversidad a nivel de órdenes de artrópodos.
Resultados y Discusión
41
Tabla 5. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo sobre los índices de biodiversidad calculados a partir de los órdenes identificados. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de
cultivo (con dos niveles, convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado).
Índice factor gl cuadrados
medios F p
Riqueza (S) sistema 1 2,736 0,93 0,334
cultivo 2 17,716 6,05 0,003
fecha 8 35,967 12,28 0,000
sistema x cultivo 2 10,420 3,56 0,030
sistema x fecha 8 1,414 0,48 0,868
cultivo x fecha 16 3,014 1,03 0,425
Uniformidad (F) sistema 1 0,096 1,88 0,171
cultivo 2 0,020 0,40 0,670
fecha 8 0,250 4,88 0,000
sistema x cultivo 2 0,001 0,01 0,986
sistema x fecha 8 0,049 0,96 0,464
cultivo x fecha 16 0,035 0,68 0,818
Diversidad (eH) sistema 1 0,234 0,11 0,745
cultivo 2 6,005 2,72 0,067
fecha 8 19,677 8,91 0,000
sistema x cultivo 2 0,628 0,28 0,753
sistema x fecha 8 1,996 0,90 0,513
cultivo x fecha 16 2,013 0,91 0,556
Val
or
de
los
índ
ice
s
Figura 6. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (eH) y de sus dos
componentes la riqueza (S) y la uniformidad (F) en función del sistema de cultivo (izquierda) y del cultivo (derecha) considerando los artrópodos capturados a nivel taxonómico de orden. Se han sumado las
capturas de los dos métodos de muestreo. Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales
indican el error estándar.
0
2
4
6
8 Riqueza (S)
0,0
0,5
1,0 Uniformidad (F)
a a
0
2
4
6
convencional ecológico
Diversidad (eH)
a a
a a0
2
4
6
8 Riqueza (S)
b a b
0,0
0,5
1,0Uniformidad (F)
a a a
0
2
4
6
caqui cítricos nectarina
Diversidad (eH)
b a ab
42
Existen significativas diferencias en el índice de Shannon medido a nivel de
órdenes entre cultivos, siendo el cultivo de cítricos el que alberga mayor diversidad
biológica, y caqui el que menos, ocupando el cultivo de nectarinas una posición
intermedia. Las diferencias son debidas a que la riqueza en órdenes es distinta, ya que
el otro parámetro constituyente de la biodiversidad, la uniformidad, es muy similar en
los tres cultivos.
4.1.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas
Se ha representado la correlación entre la media del número de individuos
pertenecientes a cada uno de los órdenes identificados en cada muestreo y el
porcentaje de muestreos en los que han sido identificados especímenes de este orden.
Todos los órdenes se ajustan bastante a la curva de tendencia. La excepción es el orden
tisanópteros que está presente en menos muestreos de los que se podría predecir a
partir de su abundancia. Esto es posiblemente debido a la elevada estacionalidad de los
tisanópteros, lo que origina que sean muy abundantes en algunos muestreos y no se
capturen en otros.
Figura 7. Gráfica de correlación entre la abundancia media por muestreo de los diferentes órdenes y la proporción de muestreos con presencia de cada uno de los órdenes.
y = 14,805ln(x) + 39,516R² = 0,744
0
20
40
60
80
100
0 10 20 30 40 50
% m
ue
stre
os
con
pre
sen
cia
individuos/parcela
Himenópteros
Dípteros
Hemípteros
Tisanópteros
Psocópteros
Coleópteros
Araneidos
Neurópteros
Lepidópteros
Dermápteros
Resultados y Discusión
43
4.1.4 Evolución estacional
Los órdenes más abundantes están presentes durante todo el año (figura 8). El
orden dípteros es el que está representado de manera más uniforme a través del
tiempo. Los órdenes tisanópteros y psocópteros son los más estacionales. Los
tisanópteros son más abundantes en abril y septiembre en 2006, mientras los
psocópteros presentan un máximo de población a finales de primavera tanto en 2006
como en 2008. Martins et al. (2002) también encuentran las poblaciones más elevadas
de psocópteros en primavera en limoneros de Portugal.
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/m
ues
treo
Figura 8. Evolución estacional de los órdenes más abundantes durante 2006 (izquierda) y 2008 (derecha). Las líneas verticales indican el error estándar. En 2006 se representan por separado los tres cultivos estudiados
mientras que en 2008 se representa la media de las seis parcelas muestreadas.
0
50
100
150
200Himenópteros
0
50
100Dípteros
0
20
40
60
80
100Hemípteros
0
100
200
300Tisanópteros
0
10
20
30
40
50
abr jun jul sep oct dic
Psocópteros caqui cítricos nectarina
0
30
60
90
120
Himenópteros
0
10
20
30Dípteros
0
30
60
90Hemípteros
0
30
60
90
120Tisanópteros
0
10
20
30
40
50
e f m a m j j a s o n d
Psocópteros
44
Los coleópteros, araneidos y neurópteros también están presentes de manera
continua a lo largo de la mayor parte de los muestreos (figura 9). James et al. (1999) y
Alvis (2003) también encuentran arácnidos en las copas de los cítricos durante todo el
año, aunque son más abundantes en verano y otoño. Los lepidópteros presentan
máximos poblacionales en septiembre (año 2006) y junio (año 2008), mientras los
dermápteros muestran poblaciones más elevadas en el mes de abril en ambos años.
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/m
ues
treo
Figura 9. Evolución estacional de los órdenes menos abundantes durante 2006 (izquierda) y 2008 (derecha). Las líneas verticales indican el error estándar. En 2006 se representan por separado los tres cultivos estudiados
mientras que en 2008 se representa la media de las seis parcelas muestreadas.
0
5
10
15
20Coleópteros
0
5
10
15Araneidos
0
2
4
6
8Neurópteros
0
10
20
30
40Lepidópteros
0
1
2
abr jun jul sep oct dic
Dermápteros caqui citricos nectarina
0
3
6
9
12
15Coleópteros
0
1
2
3Araneidos
0
1
2
3Neurópteros
0
2
4
5 Lepidópteros
0
1
2
e f m a m j j a s o n d
Dermápteros
Resultados y Discusión
45
4.1.5 Comparación de métodos de muestreo
Cada uno de los métodos ha capturado distinto número de individuos
pertenecientes a los distintos órdenes y las proporciones entre ellos también son
distintas. En el caso de trampas amarillas el orden más numeroso es el de los
himenópteros, con una media de 34±4,1 individuos por trampa. Por debajo de ellos
dípteros y hemípteros (27 ±2,6 y 23±4,3 individuos por trampa respectivamente). En el
caso de aspiración, los tres órdenes con más capturas son los mismos que en trampas
(himenópteros, dípteros y hemípteros) pero varía su abundancia relativa. El orden más
capturado es el de los dípteros, seguido de los hemípteros, pasando el orden
himenópteros al tercer lugar en importancia.
En general, se capturan más individuos en estos tres órdenes más abundantes
con trampas amarillas que con aspirador. Por el contrario, en el caso de los araneidos,
neurópteros y lepidópteros las capturas con aspirador son mucho más elevadas que las
obtenidas con trampas amarillas. De este último orden no hay prácticamente capturas
mediante trampas amarillas.
Figura 10. Abundancia media por parcela y fecha de muestreo para cada uno de los métodos de muestreo. Las líneas verticales indican el error estándar.
En todo caso, puede ser más interesante comparar la proporción relativa de cada
orden respecto al total de capturas entre los dos métodos de muestreo. Al comparar las
proporciones relativas se aporta más información sobre qué método es más eficaz para
cada uno de los órdenes (figura 11) ya que las capturas absolutas dependen del
esfuerzo de muestreo (número o tamaño de las trampas o tiempo de aspiración). Los
órdenes himenópteros, hemípteros, tisanópteros y dermápteros están mejor
0
10
20
30
40
50
amarillas aspiración
nº
arr
tóp
od
os
/mu
est
reo Himenópteros
Dípteros
Hemípteros
Tisanópteros
Psocópteros
Coleópteros
Araneidos
Neurópteros
Lepidópteros
Dermápteros
46
representados porcentualmente al muestrearlos mediante trampas amarillas mientras
que los seis órdenes restantes presentan mayor abundancia relativa al ser muestreados
mediante aspiración.
Asp
irac
ión
Trampas amarillas
Figura 11. Comparación entre la media del porcentaje de capturas de un determinado orden de artrópodos sobre el total de artrópodos por parcela para cada uno de los métodos de muestreo.
El coeficiente de variación es similar entre los dos métodos de muestreo en los
cinco órdenes de insectos más abundantes y en los neurópteros (tabla 6). En el resto de
órdenes el coeficiente de variación es muy superior para las trampas amarillas en los
órdenes coleópteros y lepidópteros, y para el método de aspiración en el caso de
araneidos y dermápteros. Podrían existir varias causas para ello entre las que se
encuentra la ausencia de capturas que da lugar a coeficientes de variación muy
elevados.
Existe una correlación entre las capturas totales en cada parcela con trampas
amarillas y las realizadas mediante aspiración en el caso de los órdenes que presentan
capturas más elevadas: himenópteros, dípteros, hemípteros, psocópteros y coleópteros.
En el caso de tisanópteros y el resto de órdenes no existe esta correlación entre las
capturas totales entre ambos tipos de muestreo. Las causas de ello también pueden ser
múltiples, siendo posiblemente la más importante la ineficiencia de uno de los dos
métodos de captura.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0 5 10 15 20 25 30 35 40
Himenópteros
Dípteros
Hemípteros
Tisanópteros
Psocópteros
Coleópteros
Araneidos
Neurópteros
Lepidópteros
Dermápteros
Resultados y Discusión
47
Tabla 6. Comparación entre las capturas de diversos órdenes de artrópodos en cultivos frutales con trampas amarillas y con aspiración. x=número medio de artrópodos de cada orden por parcela capturados mediante
cada método de muestreo, s= desviación estándar; min= mínimo; max= máximo; CV= coeficiente de variación; r=coeficiente de correlación. Comparación de medias mediante test MDS (p<0,05*; p<0,01**; ns: no
significativa; transformación log (x+1); nº de parcelas=41).
Orden sistema muestreo x s min max CV r
Himenópteros trampas amarillas 34,35 **
26,5 2,9 124,8 77,21 0,45 **
aspiración 4,06 2,11 1,2 9,56 52,08
Dípteros trampas amarillas 26,71 **
16,7 3,4 83,11 62,64 0,32 *
aspiración 11,24 5,75 2,9 27,67 51,12
Hemípteros trampas amarillas 23,16 **
27,7 1,4 146,9 119,7 0,36 *
aspiración 5,65 7,16 0,2 38,44 126,8
Tisanópteros trampas amarillas 20,78 **
25,8 1,9 151,2 123,9 0,30 ns
aspiración 1,33 1,51 0 6,56 113,1
Psocópteros trampas amarillas 3,71 **
2,39 0,7 10,56 64,37 0,71 **
aspiración 2,28 1,54 0,4 7 67,62
Coleópteros trampas amarillas 3,71 **
3,95 0,2 20,67 106,5 0,49 **
aspiración 1,77 1,04 0,4 4,33 58,55
Araneidos trampas amarillas 1,39 *
0,91 0,1 4 65,33 0,14 ns
aspiración 2,6 3,11 0 16,33 119,4
Neurópteros trampas amarillas 0,77 **
0,68 0 3,22 88,66 0,24 ns
aspiración 2,46 2,04 0,1 9,78 83,22
Lepidópteros trampas amarillas 0,04 **
0,12 0 0,67 285,1 0,18 ns
aspiración 1,28 1,28 0,1 4,78 99,97
Dermápteros trampas amarillas 1,05 **
0,92 0 4,11 87,75 0,16 ns
aspiración 0 0,02 0 0,11 640,3
El número medio de órdenes identificados (riqueza) para cada parcela y fecha
de muestreo mediante trampas amarillas es significativamente mayor al promedio
obtenido mediante aspiración. Sin embargo, no parece que existan diferencias en el
índice de uniformidad (F) ni en el índice de diversidad (eH) a nivel de orden entre los
dos métodos de muestreo (tabla 7).
Tabla 7. Influencia del sistema de muestreo sobre los índices de biodiversidad calculados a partir de los órdenes identificados. Valores medios de los índices calculados a partir de todos los muestreos en función de los dos
sistemas de muestreo. Valor de p calculado a partir del análisis de la varianza (p<0,05*; p<0,01**; ns: no significativa).
Valores Trampas amarillas aspiración significación
Riqueza (S) 5,62 4,80 **
Uniformidad (F) 0,63 0,63 ns
Diversidad (eH) 3,21 3,27 ns
48
Otra manera de comparar los métodos de muestreo es comprobar cuál de ellos
sirve para establecer diferencias de diversidad entre los sistemas o los cultivos
estudiados. En el caso de las trampas amarillas se observan diferencias significativas al
comparar la uniformidad entre los sistemas de cultivo y al comparar la riqueza entre
los cultivos (tabla 8).
En el caso del método de aspiración las diferencias son significativas para la
riqueza al comparar los sistemas de cultivo y para los tres índices estudiados al
comparar los cultivos. Independientemente del sistema de muestreo, cuando hay
diferencias en los índices de biodiversidad, éstas son siempre favorables al sistema
ecológico y al cultivo de los cítricos.
Tabla 8. Influencia del sistema de muestreo sobre los índices de biodiversidad calculados a partir de los órdenes identificados, en función del cultivo y del sistema de cultivo. Valores medios de diversidad calculados a partir
de todos los muestreos en función de los dos sistemas de muestreo, los dos sistemas de cultivos y los tres cultivos. Valor de p calculado a partir del análisis de la varianza.
Índice Riqueza (S) Uniformidad (F) Diversidad (eH)
Muestreo amarillas aspiración amarillas aspiración amarillas aspiración
Sistema
convencional 5,53 ns 4,62 b 0,61 b 0,64 ns 3,11 ns 3,24 ns
ecológico 5,80 ns 5,13 a 0,66 a 0,62 ns 3,37 ns 3,32 ns
Valor p 0,194 0,027 0,036 0,502 0,115 0,645
Cultivo
caqui 5,38 b 4,34 b 0,62 ns 0,63 ab 3,10 ns 3,12 b
cítricos 5,93 a 5,37 a 0,65 ns 0,68 a 3,33 ns 3,67 a
nectarina 5,51 ab 4,60 b 0,61 ns 0,57 b 3,16 ns 2,94 b
Valor p 0,050 0,000 0,426 0,008 0,419 0,001
Resultados y Discusión
49
4.2 Familias de artrópodos fitófagos
4.2.1 Abundancia
El análisis comparativo de los artrópodos fitófagos presentes en las parcelas se
ha llevado a cabo agrupándolos por familias. En el caso de los tisanópteros, no se han
identificado las familias de los individuos observados, por lo que a efectos de
comparación entre familias de artrópodos fitófagos se han considerado todos de la
familia trípidos, ya que esta familia constituye más del 80-90% del total de
tisanópteros en frutales y cítricos en estudios realizados anteriormente (Lacasa et al.,
1993b; Gonzalez et al., 1994; Navarro et al., 2008). Los formícidos se han incluido
dentro del grupo de artrópodos fitófagos, aunque no son estrictamente fitófagos sino
que tienen un régimen de alimentación omnívoro y las especies más abundantes en las
copas de los árboles preferentemente saprófagas. En total se han comparado ocho
familias de artrópodos fitófagos: trípidos, afídidos, cicadélidos, tefrítidos, agromícidos,
formícidos, aleiródidos y psílidos.
Tabla 9. Número total de fitófagos capturados, ordenados por familias, en trampas amarillas y mediante aspiración en diversos cultivos y sistemas de cultivo en muestreos realizados entre 2006 y 2007 en parcelas
cultivadas de la Comunidad Valenciana. Entre paréntesis después del cultivo el número de parcelas muestreadas. Se han sumado los dos métodos de muestreo. Los valores no son directamente comparables
entre cultivos ya que el número de parcelas es mayor en el sistema convencional que en el ecológico.
Sistema
Convencional Ecológico
Cultivo Caqui Cítricos Nectarina Caqui Cítricos Nectarina Total
Familia (9) (9) (9) (5) (6) (3) (41)
Trípidos 1040 727 1849 1915 1557 1070 8158
Afídidos 869 3351 240 1604 731 112 6907
Cicadélidos 129 78 671 150 160 1194 2382
Tefrítidos 1111 241 391 97 44 65 1949
Agromícidos 206 394 243 119 435 93 1490
Formícidos 154 96 8 281 178 10 727
Aleiródidos 56 410 28 31 361 26 912
Psílidos 27 94 20 78 61 8 288
Total 3592 5391 3450 4275 3527 2578 22813
La familia de fitófagos más abundante ha sido la de los trípidos, seguida de
afídidos, cicadélidos, tefrítidos y agromícidos (tabla 9). Las proporciones entre los
fitófagos son diferentes tanto en función del sistema de cultivo como del cultivo. En
cultivo ecológico los trípidos son mayoritarios en todas las especies de frutales,
50
mientras que en cultivo convencional, donde también se encuentran muchos trípidos,
otros grupos se aproximan a ellos en abundancia o los superan, como los tefrítidos en
caqui o los afídidos en cítricos.
Resulta sorprendente la gran diferencia que se observa en las capturas de
tefrítidos entre los dos sistemas de cultivo, sobre todo en el cultivo del caqui. En
sistema convencional las moscas de la fruta representan el 31% de las capturas
realizadas en este cultivo mientras que en ecológico son tan sólo el 2,3%. También es
destacable la gran abundancia de cicadélidos en nectarina, que son mucho menos
abundantes en otros cultivos.
Podemos concluir que los trípidos, afídidos, cicadélidos, agromícidos,
formícidos y aleiródidos son más abundantes en sistema de cultivo ecológico, mientras
que los tefrítidos lo son en cultivo convencional. Por último en el caso de los psílidos
no se aprecian diferencias entre ambos sistemas de cultivo (figura 12, tabla 10). Otros
autores han comparado la abundancia de insectos entre parcelas ecológicas y
convencionales utilizando el taxon familia. Wickramasinghe et al. (2004) identifican
58 familias de insectos en explotaciones agrícolas del sur de Inglaterra y Gales. El
número total de insectos capturados fue mayor en las explotaciones ecológicas, sin
embargo en muy pocas familias la comparación fue significativa.
En relación con la comparación entre cultivos, existen notables diferencias entre
la abundancia de familias de artrópodos fitófagos, cosa esperable ya que muchas de las
especies de fitófagos son específicas de determinados cultivos. Así, agromícidos y
aleiródidos son más abundantes en cítricos, cicadélidos en nectarina y tefrítidos en
caqui (figura 12, tabla 10).
Resultados y Discusión
51
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/m
ues
treo
Figura 12. Número medio de individuos fitófagos capturados por muestreo agrupados por familias en función del sistema de cultivo (izquierda) o del cultivo (derecha). Se han sumado las capturas de los dos
métodos de muestreo. Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error
estándar.
0
10
20
30 Afídidos
b a
0
10
20
30
40
50Trípidos
b a
0
3
6
9
12Tefrítidos
a b
0
5
10
15
20Cicadélidos
b a
0
3
6
9Agromícidos
b a
0
2
4
6Formícidos
b a
0
2
4
6Aleiródidos
b a
0
1
2
convencional ecológico
Psílidos
a a
0
10
20
30
40
50Afídidos
a a b
0
10
20
30
40
50Trípidos
a a a
0
5
10
15Tefrítidos
a b ab
0
5
10
15
20
25Cicadélidos
b c a
0
3
6
9Agromícidos
b a ab
0
2
4
6Formícidos
a a b
0
2
4
6
8Aleiródidos
b a b
0
1
2
caqui cítricos nectarina
Psílidos
a a a
52
Tabla 10. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo en las poblaciones de las familias de fitófagos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles,
convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). A los valores se les ha aplicado la transformación log (x+1) antes
del análisis.
Familia factor gl cuadrados
medios
F p
Trípidos sistema 1 5,105 22,40 0,000 cultivo 2 0,160 0,70 0,496
fecha 8 10,088 44,26 0,000
sistema x cultivo 2 0,212 0,93 0,396
sistema x fecha 8 0,554 2,43 0,015
cultivo x fecha 16 0,310 1,36 0,158 Afídidos sistema 1 0,754 5,44 0,020
cultivo 2 1,952 14,06 0,000
fecha 8 10,250 73,85 0,000
sistema x cultivo 2 0,536 3,86 0,022
sistema x fecha 8 0,090 0,65 0,736
cultivo x fecha 16 0,615 4,43 0,000 Tefrítidos sistema 1 1,432 10,12 0,002
cultivo 2 0,478 3,38 0,035
fecha 8 2,017 14,25 0,000
sistema x cultivo 2 0,463 3,27 0,039
sistema x fecha 8 0,299 2,12 0,034
cultivo x fecha 16 0,570 4,03 0,000 Cicadélidos sistema 1 7,308 61,29 0,000
cultivo 2 10,566 88,61 0,000
fecha 8 2,226 18,67 0,000
sistema x cultivo 2 1,061 8,90 0,000
sistema x fecha 8 0,322 2,70 0,007
cultivo x fecha 16 0,395 3,32 0,000 Agromícidos sistema 1 0,809 9,31 0,003
cultivo 2 0,393 4,53 0,012
fecha 8 5,278 60,75 0,000
sistema x cultivo 2 0,031 0,36 0,700
sistema x fecha 8 0,167 1,92 0,057
cultivo x fecha 16 0,211 2,43 0,002 Formícidos sistema 1 0,836 9,01 0,003
cultivo 2 0,572 6,17 0,002
fecha 8 0,488 5,27 0,000
sistema x cultivo 2 0,083 0,89 0,411
sistema x fecha 8 0,150 1,61 0,120
cultivo x fecha 16 0,064 0,69 0,799 Aleiródidos sistema 1 0,504 8,72 0,003
cultivo 2 5,108 88,46 0,000
fecha 8 1,874 32,44 0,000
sistema x cultivo 2 0,119 2,06 0,129
sistema x fecha 8 0,099 1,72 0,093
cultivo x fecha 16 0,411 7,11 0,000 Psílidos sistema 1 0,083 2,15 0,143
cultivo 2 0,073 1,88 0,154
fecha 8 0,855 22,11 0,000
sistema x cultivo 2 0,075 1,93 0,146
sistema x fecha 8 0,059 1,53 0,146
cultivo x fecha 16 0,062 1,61 0,064
Resultados y Discusión
53
4.2.2 Índices de biodiversidad
El sistema de cultivo influye sobre la riqueza de las parcelas de frutales en
familias de artrópodos fitófagos pero no sobre la uniformidad. La riqueza (número de
familias) es superior en las parcelas de sistema ecológico que en convencional
(3,7±0,3 familias/muestreo frente a 3,2±0,2). El índice de diversidad en artrópodos
fitófagos, que engloba los dos índices anteriores, no difiere al comparar sistema de
cultivo ecológico frente al convencional (figura 13, tabla 11). Por otra parte, la especie
de frutal cultivado tiene influencia sobre la uniformidad y la diversidad de familias.
Ambos índices son mayores en las parcelas cultivadas con cítricos que en las parcelas
de caqui y nectarina (figura 13, tabla 11).
La riqueza de las familias ha sido utilizada por diversos autores para comparar
explotaciones agrícolas ecológicas frente a las convencionales. Wickramasinghe et al.
(2004) comparan la riqueza de familias entre 24 pares de explotaciones agrícolas
orgánicas y convencionales de Gran Bretaña. La abundancia y riqueza de especies de
insectos fueron significativamente mayores en las explotaciones orgánicas que en las
convencionales.
Val
or
de
los
índ
ice
s
Figura 13. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (eH) y de sus dos
componentes, la riqueza (S) y la uniformidad (F), en función del sistema de cultivo (izquierda) y del cultivo (derecha) considerando los artrópodos capturados a nivel taxonómico de familia. Barras con las mismas
letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0
2
4
6 Riqueza (S)
0,0
0,5
1,0 Uniformidad (F)
a a
0
1
2
3
convencional ecológico
Diversidad (eH)
a a
b a0
2
4
6Riqueza (S)
ab a b
0,0
0,5
1,0Uniformidad (F)
b a b
0
1
2
3
caqui cítricos nectarina
Diversidad (eH)
b a b
54
Tabla 11. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo sobre los índices de biodiversidad calculados a partir de las familias de artrópodos fitófagos identificadas. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los
factores sistema de cultivo (con dos niveles, convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado).
Índice factor gl cuadrados
medios F p
Riqueza (S) sistema 1 19,148 12,64 0,000
cultivo 2 3,305 2,18 0,114
fecha 8 40,098 26,47 0,000
sistema x cultivo 2 2,845 1,88 0,154
sistema x fecha 8 1,173 0,77 0,626
cultivo x fecha 16 2,491 1,64 0,056
Uniformidad (F) sistema 1 0,000 0,00 0,949
cultivo 2 0,347 4,30 0,014
fecha 8 0,778 9,65 0,000
sistema x cultivo 2 0,004 0,04 0,957
sistema x fecha 8 0,083 1,03 0,413
cultivo x fecha 16 0,077 0,95 0,510
Diversidad (eH) sistema 1 1,450 1,56 0,213
cultivo 2 9,854 10,60 0,000
fecha 8 19,577 21,05 0,000
sistema x cultivo 2 0,040 0,04 0,958
sistema x fecha 8 0,713 0,77 0,632
cultivo x fecha 16 1,337 1,44 0,122
4.2.3 Relación abundancia-porcentaje de muestreos con presencia
Existe una buena correlación entre la abundancia media por muestreo de las
distintas familias de fitófagos capturados y el porcentaje de muestreos con presencia
de esas familias de fitófagos (figura 14). Los afídidos y los formícidos están presentes
en menos muestreos de los que se podría esperar por su abundancia. La explicación a
este hecho podría estar en la estacionalidad de estas dos familias y las poblaciones tan
elevadas que se alcanzan durante determinados periodos del año. Por el contrario, los
cicadélidos aparecen en más muestreos de los podría predecir su abundancia. Esta
familia está bien representada a lo largo del año y además tiene hospedantes
alternativos en las plantas adventicias, por lo que sus poblaciones son estables, sin
embargo las poblaciones son elevadas tan sólo en nectarina por lo que la media
poblacional es inferior a la de trípidos y afídidos.
Resultados y Discusión
55
Figura 14. Gráfica de correlación entre la abundancia media por muestreo de las diferentes familias de fitófagos y la proporción de muestreos con presencia de la familia de fitófagos.
4.2.4 Evolución estacional de fitófagos
Los pulgones (afídidos) y trips (trípidos) mantienen una dinámica similar en los
tres cultivos, con poblaciones máximas en primavera y otoño, y mínimas en verano
(figura 15). En los cítricos el primer máximo es superior al segundo y se produce en el
mes de abril, tanto en 2006 como en 2008. Martins et al. (2002) en un estudio de la
entomofauna del limonero en Portugal y Soler (2000) en cítricos de Castellón y
Valencia también observa las mayores poblaciones de pulgones en primavera, siendo
mucho menos acusado el máximo de otoño. Meliá (1989) en un estudio sobre la
actividad de vuelo de los pulgones en cítricos encuentra que el máximo de pulgones en
trampas amarillas de agua se produjo en los meses de mayo y junio en todos los casos.
En nectarina el máximo de pulgones de otoño es muy superior al de primavera. Wallis
et al. (2005) describen varios máximos de pulgones en parcelas de melocotonero en
Pennsylvania, cada uno ligado a una especie de pulgón. Myzus persicae, la especie
dominante en nectarina, es más abundante durante los meses de otoño.
Navarro et al. (2008), en un estudio de los trips asociados a parcelas de cítricos
de la Comunidad Valenciana, encuentran máximos poblacionales entre abril y mayo
para la mayor parte de las especies. Sin embargo, Melanthrips fuscus y Oxythrips
ajugae Uzel muestran una evolución estacional distinta, apareciendo en las trampas
durante los meses más fríos. El ciclo de M. fuscus está ligado al de diversas crucíferas,
y = 15,455ln(x) + 18,915R² = 0,828
0
20
40
60
80
100
0 5 10 15 20 25
% m
ues
treo
s co
n p
rese
nci
a
individuos/parcela
Trípidos
Afídidos
Cicadélidos
Tefrítidos
Agromícidos
Formícidos
Aleiródidos
Psílidos
56
entre las que se encuentra Diplotaxis erucoides, muy abundante en invierno en las
plantaciones de todo tipo de frutales (Lacasa y Llorens, 1998).
Los tefrítidos presentan un máximo muy claro en verano, que es mucho más
evidente en el cultivo de caqui. Estos datos coinciden con los obtenidos por Navarro-
Llopis et al. (2007) en cítricos de Alzira (Valencia) y por Alonso et al. (2004) en
caquis de Carlet (Valencia).
Los cicadélidos son más abundantes en verano y otoño. En cítricos y caqui su
presencia es meramente testimonial. Baspinar (1994) encuentra los mayores
incrementos de cicadélidos en cítricos de Turquía a partir del mes de septiembre,
cuando emigran desde otros hospedantes. Esto podría explicar las mayores
poblaciones de cicadélidos en las parcelas ecológicas ya que probablemente llegarán
desde las plantas adventicias del cultivo.
Alvarado et al. (1994) encuentran el máximo poblacional de cicadélidos en
melocotonero en los meses de marzo y julio. Según estos autores la mayoría de
individuos emigran después de este último máximo a otros cultivos, entre los que se
encuentran los cítricos. Torres et al. (1998) en un estudio de cicadélidos en almendros
de la provincia de Castellón, también encuentran mayores poblaciones durante los
meses de julio a septiembre. Sin embargo, estos mismos autores en un estudio de
cicadélidos sobre diferentes especies del género Prunus, indican la existencia de dos
máximos poblacionales, en primavera y en otoño, en parcelas de melocotonero y
nectarina (Torres et al., 2000).
Los formícidos son más abundantes en los meses de verano. Alvis (2003) y
Pekas et al. (2010) encuentran que las especies más abundantes en las copas de los
cítricos desarrollan su mayor actividad durante los meses de verano: Pheidole
pallidula (Nylander) (Myrmicinae) en julio y agosto, Plagiolepis schmitzii Forel
(Formicinae) en junio y julio y Lasius grandis Forel (Formicinae) en junio y
septiembre.
Los aleiródidos están presentes durante todas las fechas de muestreo,
alcanzándose las poblaciones más elevadas en septiembre. Soto et al. (1999) observan
tendencias bastante variables en la mosca blanca algodonosa Aleurothrixus floccosus,
Resultados y Discusión
57
desde máximos en primavera hasta agosto y octubre. Por otro lado Soler et al. (2002)
encuentran máximos en julio y octubre.
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/m
ues
treo
Figura 15. Evolución estacional de las familias de fitófagos durante 2006 (izquierda) y 2008 (derecha). Las líneas verticales indican el error estándar. En 2006 se representan por separado los tres cultivos estudiados mientras
que en 2008 se representa la media de las seis parcelas muestreadas.
0
20
40
60
80Trípidos
0
20
40
60
80Afídidos
0
20
40
60
80Tefrítidos
0
30
60
90
Cicadélidos
0
10
20
30
40
abr jun jul sep oct dic
Aleiródidos caqui cítricos nectarina
0
10
20
30
40Agromícidos
0
10
20
30Formícidos
0
30
60
90
120Trípidos
0
30
60
90Afídidos
0
10
20
30Tefrítidos
0
10
20
30Cicadélidos
0
4
8
12
Agromícidos
0
5
10
15
e f m a m j j a s o n d
Aleiródidos
0
5
10
15Formícidos
58
4.2.5 Comparación de métodos de muestreo
Las trampas amarillas están referenciadas en la literatura entomológica como
uno de los métodos de muestreo más utilizados para el seguimiento de insectos
fitófagos. Por el contrario, el método de aspiración parece más adecuado para el
estudio de los insectos beneficiosos. Sin embargo, existen pocos estudios en los que se
comparen ambos métodos en cuanto a su eficacia en la captura de insectos fitófagos.
En nuestro trabajo las capturas de fitófagos son mucho más abundantes
mediante trampas amarillas (figura 16, tabla 12). La única familia en que la
abundancia es similar entre ambos métodos es la de los cicadélidos.
Figura 16. Abundancia media por parcela y fecha de muestreo para cada uno de los métodos de muestreo. Las líneas verticales indican el error estándar.
Las trampas amarillas capturan una mayor proporción de afídidos, tefrítidos y
trípidos, que son las familias más abundantes (figura 17), repitiéndose la misma pauta
que en el caso del estudio de los órdenes. En un estudio para comparar la influencia de
la ubicación de las trampas y el color de éstas sobre las capturas de distintas familias
de insectos, Hoback et al. (1999) encuentran a los cicadélidos, trípidos y afídidos
como las familias de fitófagos más abundantes en trampas amarillas.
0
5
10
15
20
25
trampas amarillas aspiración
Nº
de
art
róp
od
os
/mu
est
ra
Trípidos
Afídidos
Tefrítidos
Cicadélidos
Agromícidos
Formícidos
Aleiródidos
Psílidos
Resultados y Discusión
59
Figura 17. Comparación entre la media del porcentaje de capturas de una determinada familia de artrópodos sobre el total de artrópodos por parcela para cada uno de los métodos de muestreo.
La variabilidad de las capturas entre los diversos muestreos realizados, medida
por el coeficiente de variación, es muy similar en los dos tipos de muestreo en los
trípidos, afídidos, agromícidos, aleiródidos y cicadélidos, y muy superior en trampas
amarillas que en aspiración en las familias formícidos y psílidos. En el caso de los
tefrítidos el coeficiente de variación es mucho mayor para aspiración que para trampas
amarillas (tabla 12).
Las pautas de evolución de los distintos fitófagos son diferentes según sean
medidas por un método de muestreo u otro (figura 18). Los dos fitófagos que muestran
correlaciones más elevadas entre ambos métodos, cicadélidos y aleiródidos, son los
que muestran mayor similitud entre las dos curvas de evolución. Esto es así sólo en los
cultivos en los que esos fitófagos son mayoritarios y/o específicos (cicadélidos en
nectarina y aleiródidos en cítricos). En el caso de los pulgones existe una mayor
similitud en los muestreos iniciales de primavera mientras que en los muestreos
siguientes la evolución mostrada por los dos sistemas es distinta.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0 5 10 15 20 25 30 35 40
asp
irac
ión
trampas amarillas
Trípidos
Afídidos
Tefrítidos
Cicadélidos
Agromícidos
Formícidos
Aleiródidos
Psílidos
60
Tabla 12. Comparación entre las capturas de diversas familias de artrópodos en cultivos frutales con trampas
amarillas y con aspiración. x=número medio de artrópodos de cada familia por parcela capturados mediante cada método de muestreo; s= desviación estándar; min= mínimo; max= máximo; CV= coeficiente de variación;
r=coeficiente de correlación. Comparación de medias mediante test MDS (p<0,05*; p<0,01**; ns: no significativa; transformación log (x+1); nº de parcelas=41).
Familia sistema muestreo x s min max CV r
Afídidos trampas amarillas 17,75 **
27,18 0,11 144,67 153,10 0,34 *
aspiración 0,97 1,47 0,00 8,67 151,58
Trípidos trampas amarillas 20,78 **
25,75 0,46 151,22 123,93 0,30 ns
aspiración 1,33 1,51 0,00 6,56 113,13
Tefrítidos trampas amarillas 5,15 **
8,83 0,05 45,56 171,55 0,03 ns
aspiración 0,14 0,74 0,00 4,78 549,31
Cicadélidos trampas amarillas 3,43 ns
7,37 0,00 43,22 215,08 0,80 **
aspiración 3,03 6,51 0,00 37,22 214,97
Agromícidos trampas amarillas 2,52 **
2,31 0,12 10,22 91,87 0,40 **
aspiración 1,52 1,60 0,22 8,22 105,32
Formícidos trampas amarillas 1,73 *
4,58 0,00 24,78 264,69 0,45 **
aspiración 0,24 0,39 0,00 1,89 163,49
Aleiródidos trampas amarillas 1,45 ns
2,06 0,00 10,78 142,61 0,80 **
aspiración 1,02 1,70 0,00 7,11 166,05
Psílidos trampas amarillas 0,53 ns
1,51 0,00 6,67 283,62 0,22 ns
aspiración 0,25 0,22 0,00 0,89 90,40
Palumbo et al. (1995) encuentran también una relación entre los muestreos
realizados con aspirador y trampas amarillas sobre la mosca blanca Bemisia tabaci en
melón. Sus resultados muestran que las pautas de evolución son similares en aquellas
parcelas no tratadas con plaguicidas, mientras que en las tratadas, las poblaciones de
mosca blanca capturadas en trampas amarillas siguen dinámicas poblacionales
distintas a las del método de aspiración y las de observación visual. Además, los
coeficientes de correlación son mayores en las parcelas no tratadas que en las tratadas.
En nuestro caso se puede observar algo similar en las familias aleiródidos y
cicadélidos, ya que el coeficiente de correlación en las parcelas ecológicas es de 0,76 y
0,72 respectivamente, mientras que en las convencionales es de 0,55 en ambos casos
(datos no representados).
Resultados y Discusión
61
En la figura 19 se representa la acumulación de familias a través de los
sucesivos muestreos en función de los dos sistemas de muestreo. Según estas curvas el
método de las trampas amarillas es más eficaz de cara a identificar el mayor número
de familias en los tres tipos de cultivo y en los dos sistemas, ecológico y convencional.
caqui
cítricos nectarina
Tota
l in
div
idu
os
cap
tura
do
s/fe
cha
de
mu
est
reo
fecha
Figura 18. Evolución de las capturas de fitófagos durante el año 2006, en los tres cultivos estudiados, en función de los dos tipos de muestreo: trampas amarillas (línea continua) y aspiración (línea discontinua).
0
200
400
600
0
20
40
60
80
0
40
80
120
160
0
50
100
150
200
250
0
10
20
30
40
abr jun jul sep oct dic
0
100
200
300 Afídidos
0
20
40
60 Cicadélidos
0
100
200
300 Agromícidos
0
100
200 Formícidos
0
50
100
150
200
abr jun jul sep oct dic
Aleiródidos
trampas amarillas
aspiración
0
50
100
150
0
100
200
300
400
500
0
50
100
150
200
0
2
4
6
8
10
0
5
10
15
20
abr jun jul sep oct dic
62
Nú
mer
o d
e fa
mili
as a
cum
ula
das
Número de muestreos consecutivos
Figura 19. Curva de acumulación de familias según los muestreos realizados durante los años 2006 y 2007 y en función de los dos tipos de muestreo: trampas amarillas (línea continua) y aspiración (línea discontinua).
0
1
2
3
4
5
6
7
8
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Total
0
1
2
3
4
5
6
7
8
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Convencional
0
1
2
3
4
5
6
7
8
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Ecológica
0
1
2
3
4
5
6
7
8
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Caqui
0
1
2
3
4
5
6
7
8
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Cítricos
trampas amarillas
aspiración
0
1
2
3
4
5
6
7
8
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Nectarina
Resultados y Discusión
63
4.3 Coccinélidos
4.3.1 Abundancia
Dentro de la familia de los coccinélidos hemos identificado hasta seis especies
de abundancia muy desigual. La especie más común es Stethorus punctillum. Le
siguen en abundancia un grupo de tres: Scymnus spp. (se trata en realidad de varias
especies de este género que no hemos llegado a identificar), Rodolia cardinalis y
Propylea quatuordecimpunctata. Por último, dos especies aparecen como muy
escasas: Cryptolaemus montrouzieri y Coccinella septempunctata (tabla 13).
Trabajos anteriores realizados en la zona valenciana se han llevado a cabo sobre
todo en el cultivo de los cítricos (Soler, 2000; Alvis et al., 2002; Alonso, 2003; Bru y
Garcia-Marí, 2008).
Tabla 13. Número total de coccinélidos capturados en trampas amarillas y mediante aspiración en diversos cultivos y sistemas de cultivo en muestreos realizados entre 2006 y 2007 en parcelas cultivadas de la
Comunidad Valenciana. Entre paréntesis después del cultivo el número de parcelas muestreadas. Se han sumado los dos métodos de muestreo. Los valores no son directamente comparables entre cultivos ya que el
número de parcelas es mayor en el sistema convencional que en el ecológico.
Sistema
Convencional Ecológico
Cultivo Caqui Cítricos Nectarina Caqui Cítricos Nectarina Total
Especie (9) (9) (9) (5) (6) (3) (41)
Stethorus punctillum 27 39 241 29 22 96 454
Scymnus spp. 21 36 30 9 85 21 202
Rodolia cardinalis 2 56 0 4 48 2 112
P. quatuordecimpunctata 7 30 11 12 39 3 102
Cryptolaemus montrouzieri 3 2 1 0 3 7 16
Coccinella septempunctata 1 2 0 2 2 0 7
Total 61 165 283 56 199 129 893
En los cuatro estudios de campo citados, la especie más común si se emplean
trampas amarillas es Rodolia cardinalis mientras que si se emplea el método del
aspirador caen en mayor abundancia coccinélidos de menor tamaño como Scymnus
spp. y Stethorus punctillum. En dichos estudios aparece también como especie
frecuente Propylea quatuordecimpunctata. Se confirma por tanto en nuestro trabajo
que las cuatro especies más comunes en los tres frutales son también las que aparecen
con más frecuencia en trabajos previos.
64
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/m
ues
treo
Figura 20. Número medio de coccinélidos capturados en función del sistema de cultivo (izquierda) o del cultivo
(derecha). Se han sumado las capturas de los dos métodos de muestreo. Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las
líneas verticales indican el error estándar.
Aunque las seis especies de coccinélidos se encuentran presentes en los dos
sistemas y los tres cultivos estudiados, existen importantes diferencias entre ellos. El
factor más importante que condiciona la abundancia de los coccinélidos parece ser el
cultivo más que el sistema de cultivo (figura 20, tabla 14). Así por ejemplo, en tres de
las seis especies (Stethorus punctillum, Rodolia cardinalis y Propylea
quatuordecimpunctata), una especie de coccinélido es mucho más abundante en uno
de los tres cultivos (nectarina en el caso de Stethorus punctillum y cítricos en el caso
de Rodolia cardinalis y Propylea quatuordecimpunctata).
0
2
4
6Coccinélidos
b a
0
1
2
3Stethorus punctillum
b a
0
1
2Scymnus spp.
b a
0,0
0,5
1,0Rodolia cardinalis
a a
0,0
0,5
1,0Propylea quatuordecimpunctata
a a
0,0
0,1
0,2Cryptolaemus montrouzieri
b a
0,00
0,05
0,10
convencional ecológico
Coccinella septempunctata
a a
0
2
4
6Coccinélidos
c b a
0
2
4
6Stethorus punctillum
b b a
0
0,5
1
1,5Scymnus spp.
b a a
0
0,5
1
1,5Rodolia cardinalis
b a b
0
0,5
1
1,5Propylea quatuordecimpunctata
b a b
0
0,1
0,2Cryptolaemus montrouzieri
b b a
0,00
0,05
0,10
caqui cítricos nectarina
Coccinella septempunctata
a a a
Resultados y Discusión
65
Si consideramos a todos los coccinélidos conjuntamente, existen diferencias
significativas entre los dos sistemas de cultivo (3,1±0,4 coccinélidos por trampa en
sistema ecológico frente a 2,1±0,3 en sistema convencional), lo que representa un
incremento de más del 50%. Las seis especies de coccinélidos son más abundantes en
cultivo ecológico que en convencional, aunque las diferencias son significativas sólo
en el caso de Stethorus punctillum, Scymnus spp. y Cryptolaemus montrouzieri.
Según diversos autores, los coccinélidos son muy vulnerables a la densidad de
presas, los cambios climáticos y el impacto de la contaminación, los plaguicidas y los
fertilizantes (Iperti, 1999; Woin et al., 2000). Cotes et al. (2010) también encuentran
poblaciones más elevadas de coccinélidos en cultivo de olivos ecológicos que en
convencionales en Andalucía.
Cryptolaemus montrouzieri muestra una interacción elevada entre el factor
sistema y el factor cultivo lo que pone de manifiesto el hecho de que su abundancia no
está relacionada con ambos factores por separado sino que hay que analizarlos de
forma conjunta. La interacción es debida a que, siendo más abundante en parcelas
ecológicas que en convencionales, esta mayor abundancia se observa sólo en el cultivo
de nectarina. Por último, Coccinella septempunctata es muy poco abundante en
cualquier sistema y en cualquier cultivo sin diferencias significativas en ningún caso.
66
Tabla 14. Influencia del cultivo y del sistema de cultivo en las poblaciones de coccinélidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles, convencional y
ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). A los valores se les ha aplicado la transformación log (x+1) antes del análisis.
Especie factor gl cuadrados
medios F p
Coccinélidos sistema 1 1,510 16,26 0,000
cultivo 2 2,006 21,59 0,000
fecha 8 0,898 9,67 0,000
sistema x cultivo 2 0,031 0,33 0,717
sistema x fecha 8 0,125 1,35 0,220
cultivo x fecha 16 0,225 2,42 0,002
Stethorus punctillum sistema 1 0,237 4,24 0,040
cultivo 2 2,881 51,59 0,000
fecha 8 0,548 9,82 0,000
sistema x cultivo 2 0,042 0,74 0,476
sistema x fecha 8 0,106 1,90 0,059
cultivo x fecha 16 0,189 3,38 0,000
Scymnus spp. sistema 1 0,582 14,54 0,000
cultivo 2 0,462 11,55 0,000
fecha 8 0,168 4,20 0,000
sistema x cultivo 2 0,298 7,44 0,001
sistema x fecha 8 0,044 1,10 0,362
cultivo x fecha 16 0,067 1,66 0,052
Rodolia cardinalis sistema 1 0,023 0,98 0,322
cultivo 2 0,367 15,50 0,000
fecha 8 0,083 3,50 0,001
sistema x cultivo 2 0,000 0,00 1,000
sistema x fecha 8 0,016 0,68 0,708
cultivo x fecha 16 0,088 3,71 0,000
Propylea quatuordecimpunctata sistema 1 0,080 3,57 0,060
cultivo 2 0,150 6,72 0,001
fecha 8 0,100 4,48 0,000
sistema x cultivo 2 0,031 1,38 0,252
sistema x fecha 8 0,030 1,34 0,225
cultivo x fecha 16 0,049 2,21 0,005
Cryptolaemus montrouzieri sistema 1 0,031 8,32 0,004
cultivo 2 0,021 5,43 0,005
fecha 8 0,017 4,56 0,000
sistema x cultivo 2 0,031 8,21 0,000
sistema x fecha 8 0,012 3,17 0,002
cultivo x fecha 16 0,005 1,24 0,239
Coccinella septempunctata sistema 1 0,002 0,93 0,336
cultivo 2 0,002 1,46 0,234
fecha 8 0,002 1,30 0,242
sistema x cultivo 2 0,001 0,35 0,703
sistema x fecha 8 0,001 0,52 0,844
cultivo x fecha 16 0,002 1,10 0,351
Resultados y Discusión
67
4.3.2 Índices de biodiversidad
Los índices de biodiversidad de los coccinélidos se ven influidos tanto por el
cultivo como por el sistema de cultivo (figura 21, tabla 15). En el caso de la riqueza de
especies el número medio de especies de la familia coccinélidos que encontramos en
cada parcela en el cultivo de caqui es de 1,15±0,11 especies, mientras que en cítricos y
nectarina este número es de 1,63±0,12 y 1,71±0,11 respectivamente.
El sistema de cultivo también muestra diferencias significativas en el número de
especies, de forma que en las parcelas ecológicas se observan en promedio 1,83±0,12
especies mientras que en las parcelas convencionales la riqueza se reduce a 1,32±0,08.
Liang et al. (2010) también encuentran diferencias en el número de especies de
coccinélidos entre parcelas de cítricos tratadas con insecticidas fosforados y las que no
fueron tratadas o lo fueron con aceite mineral. Nos encontramos de nuevo con
diferencias significativas entre cultivos al calcular el índice de uniformidad de Hill, de
forma que nectarina muestra mayor uniformidad que caqui y cítricos. Por otra parte, el
sistema de cultivo también afecta a la uniformidad, ya que este índice es inferior en las
parcelas convencionales (F= 0,55±0,03) que en las parcelas ecológicas (F= 0,65±0,04).
Val
or
de
los
índ
ice
s
Figura 21. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (eH) y de sus dos
componentes la riqueza (S) y la uniformidad (F) en función del sistema de cultivo (izquierda) y del cultivo (derecha) considerando las especies de coccinélidos capturadas. Barras con las mismas letras no
presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0
1
2
3 Riqueza (S)
0,0
0,5
1,0 Uniformidad (F)
b a
0
1
2
3
convencional ecológico
Diversidad (eH)
b a
b a0
1
2
3Riqueza (S)
b a a
0,0
0,5
1,0Uniformidad (F)
b b a
0
1
2
3
caqui cítricos nectarina
Diversidad (eH)
b a a
68
El cálculo del índice de Shannon nos muestra que en dos de los cultivos,
cítricos y nectarina, la diversidad de coccinélidos es más elevada, debido
fundamentalmente a que presentan mayor riqueza de especies, mientras el valor más
bajo se observa en caqui debido a la menor riqueza y la heterogeneidad en la
abundancia de las diversas especies presentes. Por otra parte, el sistema de cultivo
también influye en la diversidad de coccinélidos ya que hemos encontrado diferencias
significativas en el índice de Shannon entre parcelas convencionales (eH = 1,25±0,07)
y parcelas ecológicas (eH= 1,66±0,11).
Tabla 15. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo sobre los índices de biodiversidad de los coccinélidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles,
convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado).
Índice factor gl cuadrados
medios F p
Riqueza (S) sistema 1 22,746 16,70 0,000
cultivo 2 12,011 8,82 0,000
fecha 8 12,828 9,42 0,000
sistema x cultivo 2 0,542 0,40 0,672
sistema x fecha 8 2,363 1,73 0,089
cultivo x fecha 16 1,411 1,04 0,418
Uniformidad (F) sistema 1 1,066 5,81 0,016
cultivo 2 0,917 5,00 0,007
fecha 8 1,630 8,89 0,000
sistema x cultivo 2 0,007 0,04 0,962
sistema x fecha 8 0,123 0,67 0,716
cultivo x fecha 16 0,237 1,29 0,199
Diversidad (eH) sistema 1 14,465 13,09 0,000
cultivo 2 8,196 7,42 0,001
fecha 8 10,584 9,58 0,000
sistema x cultivo 2 0,199 0,18 0,836
sistema x fecha 8 1,575 1,43 0,185
cultivo x fecha 16 1,247 1,13 0,327
Resultados y Discusión
69
4.3.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas
Las seis especies de coccinélidos identificadas muestran unas abundancias
globales muy diferentes, siendo Stethorus punctillum la más común y la menos
Coccinella septempunctata. Estos coccinélidos se han muestreado en un total de 41
parcelas a lo largo de todo el año y el porcentaje de dichas parcelas en las que se
encuentra cada especie será lógicamente mayor al incrementarse la abundancia global
de la especie.
Al relacionar la abundancia media por parcela de cada especie de coccinélido
con el porcentaje de parcelas en que aparece dicha especie podemos observar que una
de las seis especies de coccinélidos, Rodolia cardinalis, aparece por debajo de la curva
de tendencia durante los dos años (figura 22). El número de individuos total de esta
especie es similar al número de individuos observados de Propylea
quatuordecimpunctata. Sin embargo, la proporción de parcelas con presencia de R.
cardinalis está entre el 25 y el 35% según el año de estudio mientras que P.
quatuordecimpunctata alcanza el 50% ambos años. Rodolia cardinalis por tanto,
difiere en su comportamiento agregativo de las otras especies de coccinélidos,
concentrándose en pocas parcelas.
Figura 22. Gráfica de correlación entre la abundancia media por parcela de las diferentes especies de coccinélidos y la proporción de parcelas con presencia de la especie de coccinélido.
y = 16,472ln(x) + 68,030R² = 0,8047
0
20
40
60
80
100
0,0 0,5 1,0 1,5
% p
arce
las
ocu
pad
as
individuos/parcela
Stethorus punctillum 06
Scymnus spp. 06
Rodolia cardinalis 06
P. quatuordecimpunctata 06
Cryptolaemus montrouzieri 06
Coccinella septempunctata 06
Stethorus punctillum 07
Scymnus spp. 07
Rodolia cardinalis 07
P. quatuordecimpunctata 07
Cryptolaemus montrouzieri 07
Coccinella septempunctata 07
70
4.3.4 Correlación de abundancia entre Stethorus punctillum y ácaros
Se ha planteado esta comparación concreta porque se tienen datos muy precisos
de ácaros, muestreados con el embudo de Berlese, y se sabe que S. punctillum es un
coccinélido específico de este grupo de artrópodos.
La abundancia de Stethorus punctillum muestra una correlación positiva
significativa con la abundancia de los tetraníquidos Tetranychus urticae y Panonychus
spp. (tabla 16, figura 23). El género Stethorus está considerado como depredador
especializado de ácaros tetraníquidos (Biddinger et al., 2009). Cuando se separan por
cultivos se puede observar que esta relación desaparece en el caso de aquellos cultivos
que muestran poblaciones bajas de ambos (sobre todo en el caqui), pero se mantiene
de forma muy estrecha en el cultivo de la nectarina, en las parcelas en que hay más T.
urticae hay claramente más S. punctillum (figura 24).
Tabla 16. Valor del coeficiente de correlación entre la abundancia total por parcela de Stethorus punctillum y sus posibles presas, los ácaros fitófagos Tetranychus urticae y Panonychus spp. Se ha llevado a cabo la
correlación para el total de parcelas muestreadas y agrupadas por sistema de cultivo (convencional y ecológico) y cultivo (caqui, cítricos y nectarina). Para el cálculo del coeficiente de correlación se ha aplicado la
transformación log (x+1) a los valores de abundancia. Se han resaltado en negrita los valores que son significativos.
Sistema/ Cultivo
Tetranychus urticae Panonychus spp. Pares de
datos Valor crítico
Total 0,76 0,69 39 0,31
Convencional 0,84 0,74 25 0,39
Ecológico 0,55 0,57 14 0,53
Caqui -0,46 -0,09 13 0,55
Cítricos 0,44 0,34 14 0,55
Nectarina 0,79 0,35 12 0,57
La relación entre S. punctillum y ácaros del género Panonychus es también
significativamente elevada, tanto en el conjunto de parcelas como en las
convencionales y en las ecológicas. Sin embargo, la correlación se pierde al separar las
parcelas de los tres cultivos. Dentro de cada cultivo la abundancia de S. punctillum no
está relacionada con la abundancia de Panonychus spp. y se cree que puede ser debido
al bajo nivel poblacional de Panonychus spp.
Resultados y Discusión
71
Ste
tho
rus
pu
nct
illu
m
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Tetranychus urticae (nº individuos/muestra) Panonychus spp. (nº individuos/muestra)
Figura 23. Correlación entre la abundancia media del depredador S. punctillum y los fitófagos T. urticae (izquierda) y Panonychus (derecha) en las 41 parcelas muestreadas.
Stet
ho
rus
pu
nct
illu
m
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Tetranychus urticae (nº individuos/muestra) Panonychus spp. (nº individuos/muestra)
Figura 24. Correlación entre la abundancia media del depredador S. punctillum y los fitófagos T. urticae (izquierda) y Panonychus spp. (derecha) en las 12 parcelas de nectarina muestreadas.
La correlación positiva entre S. punctillum y Panonychus spp. que aparece
globalmente cabe atribuirla al hecho de que ambos, presa y depredador, aparecen en
mayor número en el cultivo de nectarina. Por otra parte, la abundancia de S. punctillum
es independiente de la abundancia de Panonychus en las parcelas de cultivo de
nectarina (figura 24). En consecuencia, parece que S. punctillum responde a
incrementos poblacionales de T. urticae, y como éstos se producen más en parcelas de
nectarina, abunda más en la nectarina. A su vez la nectarina alberga poblaciones más
altas de Panonychus que los otros dos cultivos, de ahí la correlación significativa entre
S. punctillum y Panonychus. Ello no implica que si los niveles de Panonychus fueran
más elevados se encontraría esta correlación positiva, ya que se sabe que S. punctillum
y = 1,2861x + 0,3695R² = 0,7506
0
3
6
9
0 2 4 6
convencionalecológico
y = 2,2803x + 0,5877R² = 0,4044
0
3
6
9
0 0,5 1 1,5 2
convencionalecológico
y = 0,9746x + 1,4961R² = 0,7291
0
3
6
9
0 2 4 6
convencionalecológico
y = 0,7086x + 2,5824R² = 0,0472
0
3
6
9
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0
convencionalecológico
72
es un depredador específico de ácaros tetraníquidos, pero sólo aparece cuando las
poblaciones de sus presas son elevadas (Espinha y Torres, 1995). Por ello en nuestras
experiencias sólo está relacionado con T. urticae que es el tetraníquido más abundante.
4.3.5 Evolución estacional de coccinélidos
Se ha representado la evolución estacional de las distintas especies de
coccinélidos a partir de las 41 parcelas muestreadas en 2006 en las que se han
realizado 6 muestreos, y las 6 parcelas de 2008 en las que se han realizado 12
muestreos (figura 25). Se comprueba en esta figura que las diferentes especies
presentan una evolución estacional a lo largo del año muy distinta. Así, la especie más
común, Stethorus punctillum presenta su máximo poblacional anual en septiembre, y
esto se observa tanto en 2006 como en 2008. A su vez este máximo se observa en los
tres tipos de frutales muestreados.
Otras dos especies, Scymnus spp. y Propylea quatuordecimpunctata, presentan
máximos primaverales. Ambas están consideradas como depredadoras de pulgones. En
el caso de Scymnus la evolución en 2006, aunque presenta un máximo en primavera,
aparece más distribuida a lo largo del año que en 2008, año en que la mayor población
se encuentra en marzo y en abril. Por otra parte, Scymnus parece presentar diferencias
en evolución poblacional entre especies frutales. Así, el máximo en cítricos parece
observarse entre abril y junio, mientras que en caqui el máximo es en octubre, y en
nectarina entre junio y octubre. En el caso de Propylea quatuordecimpunctata y al
igual que ocurría con Scymnus pueden observarse máximos poblacionales en otoño o
final de verano además del máximo primaveral. En cualquier caso, las dos especies
aparecen bastante distribuidas a lo largo del año cuando se muestrean un elevado
número de parcelas como es el caso de 2006.
Rodolia cardinalis muestra una evolución estacional muy característica en 2006
y 2008. Corresponde a una mayor abundancia de adultos en los meses de junio y julio,
siendo muy escasa el resto del año. Cryptolaemus montrouzieri es una especie
relativamente poco frecuente, pero que también presenta una dinámica poblacional
concentrada en verano.
Resultados y Discusión
73
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/m
ues
treo
Figura 25. Evolución estacional de las especies de coccinélidos en 2006 (izquierda) y 2008 (derecha). Las líneas verticales indican el error estándar. En 2006 se representan por separado los tres cultivos
estudiados mientras que en 2008 se representa la media de las seis parcelas muestreadas.
0
5
10
15
20Coccinélidos
0
5
10
15
20Stethorus punctillum
0
1
2
3Scymnus spp.
0
1
2
3
4Rodolia cardinalis
0
0,1
0,2
0,3
abr jun jul sep oct dic
Coccinella septempunctata
caqui cítricos nectarina
0
1
2 Propylea quatuordecimpunctata
0
0,2
0,4
0,6Cryptolaemusmontrouzieri
0
10
20
30Coccinélidos
0
10
20
30Stethorus punctillum
0
3
6
9
12Scymnus spp.
0
3
6
9Rodolia cardinalis
0
3
6Propylea quatuordecimpunctata
0
Cryptolaemus montrouzieri
0,0
0,2
0,4
0,6
e f m a m j j a s o n d
Coccinella septempunctata
74
La dinámica observada está condicionada por las condiciones climáticas y la
disponibilidad de presas preferidas para alimentarse. Esto se observa claramente en
aquellas especies de coccinélidos que muestran claramente una preferencia elevada por
algún tipo de presa que aparece en las parcelas concentrada en el tiempo. Es el caso de
Stethorus punctillum cuyo máximo poblacional, septiembre, se explica por el
incremento en esa época de su presa, los ácaros tetraníquidos (figura 26).
Esta relación ha sido descrita por Field (1979), quien encuentra que las
poblaciones de S. punctillum están correlacionadas con las máximas densidades de
Panonychus ulmi en manzanos de Nueva Zelanda. Una vez las poblaciones del
tetraníquido descienden el depredador desaparece.
La evolución estacional de la abundancia observada en las distintas especies de
coccinélidos es muy similar a la que se ha encontrado por otros autores en la zona
valenciana. La mayoría de estudios previos se ha realizado en el cultivo de los cítricos.
En el caso de Stethorus punctillum, Alvis et al. (2002) ponen de manifiesto que el
máximo poblacional de esta especie se observa entre septiembre y noviembre en los
tres años en que realizó un muestreo en 10 parcelas de cítricos. En este mismo estudio
se observa, como en nuestros resultados, que Propylea quatuordecimpunctata
incrementa sus poblaciones en mayo y junio y que Rodolia cardinalis aparece en junio
y julio. Sus observaciones con Scymnus son similares en su evolución estacional a
nuestros resultados de 2006 ya que los encuentran distribuidos a lo largo de todo el
año entre marzo y octubre. Destaca en nuestros resultados la determinación de la época
del año en que se capturan adultos de C. montrouzieri en el campo, en los meses de
verano, época en que es mayor la abundancia de su presa el pseudocóccido
Planococcus citri Risso (Alvis, 2003; Pekas et al., 2010).
Resultados y Discusión
75
Áca
ros/
40
ho
jas
(T. u
rtic
ae)
Ind
ivid
uo
s/tr
amp
a (S
. pu
nct
illu
m)
Figura 26. Evolución de las capturas de Stethorus punctillum en trampas amarillas y su presa, los ácaros tetraníquidos, en hojas durante el año 2008. Los valores representados son la media de las 6 parcelas
muestreadas.
4.3.6 Comparación entre métodos de muestreo
Las trampas amarillas capturan más coccinélidos en valores absolutos que el
aspirador entomológico (figura 27, tabla 17). Esto es así para todas las especies
identificadas, que se capturan en número significativo. Al comparar las capturas
relativas o proporción de las distintas especies frente al total mediante ambos métodos
de muestreo se observa que la proporción entre especies es diferente según haya sido
el método de muestreo (figura 28).
Figura 27. Abundancia media por parcela y fecha de muestreo para cada uno de los métodos de muestreo. Las líneas verticales indican el error estándar.
Stethorus punctillum es el coccinélido más capturado según ambos métodos y
supone aproximadamente el 50% de las capturas. Scymnus y Propylea
quatuordecimpunctata se capturan en proporción algo mayor con el aspirador. Por
último, R. cardinalis se captura en mucha mayor proporción en trampas amarillas que
0
2
4
6
8
10
12
0
3
6
9
12
15
18
e f m a m j j a s o n d
Tetraníquidos
Stethorus punctillum
0,0
0,5
1,0
1,5
trampas amarillas aspiración
Abu
ndan
cia
Stethorus punctillum
Scymnus spp.
Rodolia cardinalis
Propylea quatuordecimpunctata
Cryptolaemus montrouzieri
Coccinella septempunctata
76
en aspirador. Las trampas amarillas son, por tanto, el mejor método para seguir las
poblaciones de coccinélidos en general y de Rodolia cardinalis en particular.
Estas observaciones sobre R. cardinalis coinciden con las de anteriores trabajos
realizados en cítricos. Bru y Garcia-Marí (2008) en un estudio realizado sobre los
depredadores en cítricos encuentran que Rodolia cardinalis es el coccinélido más
abundante (43% de las capturas en trampas amarillas), mientras que Alvis et al. (2002)
en un estudio de coccinélidos de los cítricos valencianos realizado mediante aspirador,
obtienen un porcentaje de Rodolia cardinalis inferior al 5% del total de coccinélidos.
Figura 28. Comparación entre la media del porcentaje de capturas de una determinada especie de coccinélidos sobre el total de coccinélidos por parcela para cada uno de los métodos de muestreo.
Cryptolaemus montrouzieri no es prácticamente capturado por ninguno de los
sistemas de muestreo, lo que indica que es una especie relativamente escasa en el
campo. Este resultado coincide con los de otros trabajos realizados sobre coccinélidos
en cítricos (Alvis et al., 2002; Bru y Garcia-Marí, 2008).
Los coeficientes de variación de las trampas amarillas y de aspiración son
similares para las especies que están bien representadas por ambos métodos de
muestreo, Stethorus punctillum, Scymnus y P. quatuordecimpunctata (tabla 17). En el
caso de Rodolia cardinalis, C. montrouzieri y C. septempunctata los coeficientes de
variación son muy superiores para el método de aspiración, lo que sugiere que la
0
10
20
30
40
50
60
0 10 20 30 40 50 60
asp
irac
ión
trampas amarillas
Stethorus punctillum
Scymnus spp.
Rodolia cardinalis
Propylea quatuordecimpunctata
Cryptolaemus montrouzieri
Coccinella septempunctata
Resultados y Discusión
77
aspiración captura de forma más variable entre parcelas, mientras que las capturas con
trampas son más estables. Por otra parte, en los cuatro coccinélidos más abundantes
existe una correlación significativa al comparar las capturas totales por parcela según
los dos métodos de muestreo (tabla 17).
Tabla 17. Comparación entre las capturas de especies de coccinélidos en cultivos frutales con trampas amarillas y con aspiración. x=número medio de coccinélidos por parcela capturados mediante cada método de
muestreo; s= desviación estándar; min= mínimo; max= máximo; CV= coeficiente de variación; r=coeficiente de correlación. Comparación de medias mediante test MDS (p<0,05*; p<0,01**; ns: no significativa;
transformación log (x+1); nº de parcelas=41).
Especie Sistema muestreo x s min max CV r
Stethorus punctillum trampas amarillas 1,03 **
1,38 0,00 6,67 133,52 0,77 **
aspiración 0,20 0,26 0,00 1,33 130,66
Scymnus spp. trampas amarillas 0,40 *
0,69 0,00 4,11 173,84 0,61 **
aspiración 0,15 0,22 0,00 1,00 150,58
Rodolia cardinalis trampas amarillas 0,30 **
0,67 0,00 3,00 225,31 0,57 **
aspiración 0,01 0,05 0,00 0,33 640,31
P. quatuordecimpunctata trampas amarillas 0,20 *
0,32 0,00 1,56 159,61 0,74 **
aspiración 0,08 0,13 0,00 0,56 168,01
Cryptolaemus montrouzieri trampas amarillas 0,04 *
0,09 0,00 0,44 241,58 0,19 ns
aspiración 0,01 0,02 0,00 0,11 447,07
Coccinella septempunctata trampas amarillas 0,01 ns
0,04 0,00 0,22 327,75 - 0,07 ns
aspiración 0,01 0,02 0,00 0,11 447,07
En la figura 29 se representa la evolución de las diferentes especies de
coccinélidos según los dos sistemas de muestreo utilizados. En el caso de S. punctillum
las dos curvas de evolución son bastante similares en el cultivo en el que esta especie
es más abundante.
En el caso de Scymnus spp. las curvas de evolución en los tres cultivos parecen
seguir una misma pauta, aunque en nectarina en los últimos muestreos se siguen
capturando individuos en trampas amarillas mientas que mediante aspiración las
capturas son mínimas. Como norma general, las capturas con trampa amarilla son
superiores durante todo el periodo de muestreo, la única excepción es P.
quatuordecimpunctata. Esta especie es más capturada por el sistema de aspiración en
los últimos muestreos (figura 29).
78
caqui cítricos nectarina
Tota
l in
div
idu
os
cap
tura
do
s/fe
cha
de
mu
est
reo
fecha
Figura 29. Evolución de las capturas de coccinélidos durante el año 2006, en los tres cultivos estudiados, en función de los dos tipos de muestreo: trampas amarillas (línea continua) y aspiración (línea discontinua).
0
0,3
0,6
0,9
1,2
0
0,2
0,4
0,6
0
0,1
0,2
0
0,1
0,2
0
0,1
0,2
0,3
0,4
abr jun jul sep oct dic
0
0,2
0,4
0,6
0,8
0
0,2
0,4
0,6
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0
0,1
0,2
0,3
0,00
0,05
0,10
abr jun jul sep oct dic
0,0
0,5
1,0
1,5 Stethorus punctillum
0
0,5
1
1,5
2 Scymnus spp.
0
0,5
1
1,5
2
2,5 Rodolia cardinalis
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2 Propylea quatuordecimpunctata
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
abr jun jul sep oct dic
Cryptolaemus montrouzieri
amarillas
aspiración
Resultados y Discusión
79
4.4 Afelínidos
4.4.1 Abundancia
Se han identificado 17 morfoespecies de afelínidos, la mayor parte en cítricos
donde por otra parte son más abundantes (tabla 18). Nueve de ellas, se han llegado a
identificar a nivel de especie, mientras que en las restantes no se ha pasado del género
o incluso de la familia. Las especies más comunes son Aphytis melinus, con 1427
individuos y Cales noacki, con 853. Ambas constituyen el 91% de los afelínidos
capturados. Encarsia perniciosi, Aphytis hispanicus, Encarsia lutea (Masi) y Aphytis
chrysomphali les siguen en abundancia.
Tabla 18. Número total de afelínidos muestreados en diversos cultivos y sistemas de cultivo en muestreos realizados entre 2006 y 2007 en parcelas cultivadas de la Comunidad Valenciana. Entre paréntesis después del
cultivo el número de parcelas muestreadas. Los valores no son directamente comparables entre cultivos ya que el número de parcelas es mayor en el sistema convencional que en el ecológico.
Sistema
Convencional Ecológico
Cultivo Caqui Cítricos Nectarina Caqui Cítricos Nectarina Total
Especie (9) (9) (9) (5) (6) (3) (41)
Aphytis melinus 14 527 30 80 767 9 1427
Cales noacki 58 303 53 10 415 14 853
Encarsia perniciosi 6 5 32 5 3 36 87
Aphytis hispanicus 1 4 21 9 1 9 45
Encarsia lutea 5 13 0 6 11 1 36
Aphytis chrysomphali 4 7 1 0 4 2 18
Aphelinidae sp. 1 0 0 0 3 1 0 4
Encarsia sp. 1 2 0 0 0 1 0 3
Encarsia sp. 2 1 1 0 0 1 0 3
Encarsia sp. 3 0 0 0 2 1 0 3
Encarsia sp. 4 0 3 0 0 0 0 3
Aphelinus semiflavus 1 0 1 1 0 0 3
Encarsia sp. 5 0 1 0 0 1 0 2
Aphelinidae sp. 2 0 1 0 1 0 0 2
Coccophagus lycimnia 0 1 0 1 0 0 2
Aphelinidae sp. 3 0 0 0 1 0 0 1
Marietta picta 0 1 0 0 0 0 1
Total 92 867 138 119 1206 71 2493
El género Aphytis está representado por tres especies, A. melinus, A. hispanicus
y A. chrysomphali. Destaca la clara predominancia de A. melinus frente al resto de
especies del mismo género (96%). Troncho et al. (1992), en un estudio realizado en
cítricos durante los años 1988 y 1990, encontraron unos porcentajes totalmente
opuestos, en ese caso A. chrysomphali fue la especie más abundante seguida de A.
80
hispanicus y A. lepidosaphes mientras A. melinus era una especie testimonial (menos
del 1%). Pina (2007) durante 1999-2000 encontró en parcelas de la comarca de la
Ribera un 77% de A. chrysomphali. Sin embargo, Sorribas et al. (2008) encuentran
que estas proporciones habían cambiado entre los años 2004 y 2007, siendo A. melinus
la especie predominante (63% de capturas en trampas cromáticas y de feromonas).
Otras especies que han sido identificadas son Coccophagus lycimnia (Walker), citada
como parasitoide de Saissetia oleae en cítricos y olivos en la Comunidad Valenciana
(Tena et al., 2008), Aphelinus semiflavus Howard, parasitoide de pulgones (García-
Mercet, 1930) y Marietta picta (André), considerado hiperparasitoide de otras especies
de calcidoideos (Xu, 2002; Noguera et al., 2003).
El sistema de cultivo que se lleva a cabo en las parcelas tiene poca influencia en
la presencia y abundancia de afelínidos tal como puede verse en la figura 30. No se
encuentran diferencias significativas entre los dos sistemas de cultivo tanto para el
conjunto de afelínidos como para cuatro de las seis especies de afelínidos más
abundantes. Sin embargo, dos especies de afelínidos son más abundantes en parcelas
ecológicas. Se trata de Encarsia perniciosi y Aphytis hispanicus, cuyo número es un
97% y 41% mayor, respectivamente en parcelas ecológicas.
Al igual que en el caso de los coccinélidos, el factor más importante que
determina la abundancia de afelínidos es el cultivo, ya sea en el conjunto de ellos o en
cada una de las especies estudiadas. Aphytis melinus y Cales noacki están presentes
casi exclusivamente en el cultivo de los cítricos ya que son parasitoides específicos de
dos plagas de ese cultivo, piojo rojo de California Aonidiella aurantii y mosca blanca
algodonosa Aleurothrixus floccosus respectivamente (Rosen y Debach, 1979; Soto et
al., 2001). Un caso similar es el de Encarsia perniciosi que aparece casi
exclusivamente en nectarina ya que está asociado presumiblemente a poblaciones de
piojo de San José Quadraspidiotus perniciosus, que es una importante plaga de este
cultivo. Encarsia perniciosi también ataca a Aonidiella aurantii en el cultivo de los
cítricos (Pina y Verdú, 2007), sin embargo, en la Comunidad Valenciana sólo aparece
parasitando A. aurantii en la comarca de La Marina (Sorribas et al., 2008). La
explicación que se suele dar a este último hecho es que E. perniciosi no está bien
Resultados y Discusión
81
adaptada a las elevadas temperaturas de verano (Pina y Verdú, 2007). En nuestro
estudio vemos que E. perniciosi está presente en la comarca de la Ribera y aparece en
el cultivo de los cítricos, aunque a niveles muy bajos.
Parece en principio menos lógico que A. hispanicus aparezca en mayor número
en las parcelas de nectarina ya que es un parasitoide de una plaga del cultivo de los
cítricos, el piojo gris Parlatoria pergandii (Ferriére, 1965; Troncho et al., 1992). Esta
asociación podría deberse al hecho de que se encontrara parasitando a otro cóccido
diaspídido presente en las nectarinas como Quadraspidiotus perniciosus (Noyes, 2011)
o bien que P. pergandii se desarrolle también en las nectarinas.
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 30. Número medio de afelínidos capturados por trampa en función del sistema de cultivo (izquierda) o del cultivo (derecha). Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la
prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0
6
12
18Afelínidos
a a
0
4
8
12 Aphytis melinus
a a
0
2
4
6Cales noacki
a a
0,0
0,3
0,6
0,9Encarsia perniciosi
b a
0,0
0,1
0,2
0,3Aphytis hispanicus
b a
0,0
0,1
0,2
0,3Encarsia lutea
a a
0,00
0,05
0,10
convencional ecológico
Aphytis chrysomphali
a aa a
0
5
10
15
20 Afelínidos
b a b
0
5
10
15
20 Aphytis melinus
b a b
0
3
6
9 Cales noacki
b a b
0,0
0,5
1,0Encarsia perniciosi
b b a
0,0
0,5
1,0Aphytis hispanicus
b b a
0,0
0,1
0,2
0,3Encarsia lutea
b a b
0,0
0,1
0,2
caqui cítricos nectarina
Aphytis chrysomphali
a a a
82
Tabla 19. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo en las poblaciones de afelínidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles, convencional y ecológico),
cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). A los valores se les ha aplicado la transformación log (x+1) antes del análisis.
Especie factor gl cuadrados
medios F p
Afelínidos sistema 1 0,258 1,59 0,208
cultivo 2 7,664 47,21 0,000
fecha 8 2,166 13,34 0,000
sistema x cultivo 2 0,141 0,87 0,421
sistema x fecha 8 0,144 0,89 0,528
cultivo x fecha 16 0,316 1,95 0,016 Aphytis melinus sistema 1 0,203 1,44 0,232
cultivo 2 5,895 41,63 0,000
fecha 8 0,748 5,29 0,000
sistema x cultivo 2 0,039 0,27 0,762
sistema x fecha 8 0,072 0,51 0,852
cultivo x fecha 16 0,283 2,00 0,013 Cales noacki sistema 1 0,061 0,84 0,359
cultivo 2 3,151 43,25 0,000
fecha 8 1,166 16,01 0,000
sistema x cultivo 2 0,005 0,07 0,930
sistema x fecha 8 0,062 0,85 0,556
cultivo x fecha 16 0,403 5,53 0,000 Encarsia perniciosi sistema 1 0,080 4,36 0,038
cultivo 2 0,365 19,75 0,000
fecha 8 0,075 4,04 0,000
sistema x cultivo 2 0,063 3,42 0,034
sistema x fecha 8 0,016 0,89 0,525
cultivo x fecha 16 0,043 2,34 0,003 Aphytis hispanicus sistema 1 0,049 4,27 0,040
cultivo 2 0,110 9,64 0,000
fecha 8 0,028 2,41 0,015
sistema x cultivo 2 0,023 2,04 0,131
sistema x fecha 8 0,006 0,50 0,858
cultivo x fecha 16 0,019 1,67 0,051 Encarsia lutea sistema 1 0,015 1,91 0,167
cultivo 2 0,060 7,42 0,001
fecha 8 0,018 2,22 0,026
sistema x cultivo 2 0,001 0,10 0,902
sistema x fecha 8 0,007 0,83 0,579
cultivo x fecha 16 0,004 0,55 0,920 Aphytis chrysomphali sistema 1 0,000 0 0,9447
cultivo 2 0,008 1,8 0,167
fecha 8 0,009 2,01 0,0445
sistema x cultivo 2 0,005 1,16 0,3136
sistema x fecha 8 0,010 2,33 0,0193
cultivo x fecha 16 0,005 1,2 0,267
Resultados y Discusión
83
Encarsia lutea está prácticamente ausente del cultivo de nectarina y aparece en
los otros dos cultivos. Encarsia lutea ha sido citada como parasitoide de las moscas
blancas Bemisia tabaci y Trialeurodes vaporarorium (Gómez-Menor, 1944; Ferriére,
1965; Rodríguez et al., 1994; Polaszek et al., 1999), así como de Parabemisia myricae
(Evans, 2007). Su presencia en caqui y cítricos podría explicarse por encontrarse
asociada a moscas blancas de hierbas espontáneas de las cubiertas vegetales de ambos
cultivos.
4.4.2 Índices de biodiversidad
El cultivo es el único factor que muestra diferencias significativas en el
ANOVA factorial al determinar la influencia de los factores sistema de cultivo y
cultivo sobre los índices de biodiversidad (figura 31, tabla 20).
Los índices de biodiversidad calculados a partir de los datos de capturas de
afelínidos en trampas amarillas no parecen estar influidos por el sistema en el que se
encuentran. El número medio de especies por parcela es de 0,87±0,10 en las parcelas
de cultivo convencional y de 1,05±0,10 en cultivo ecológico (figura 31). Tampoco
difieren significativamente los valores del índice de uniformidad (convencional F=
0,21±0,03, ecológico F= 0,24±0,03), ni los del índice de Shannon (convencional eH =
0,51±0,08, ecológico eH = 0,60±0,08).
Val
or
de
los
índ
ice
s
Figura 31. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (e
H) y de sus dos
componentes la riqueza (S) y la uniformidad (F) en función del sistema de cultivo (izquierda) y del cultivo (derecha) considerando los afelínidos capturados. Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales
indican el error estándar.
0
1
2 Riqueza (S)
0,0
0,2
0,4 Uniformidad (F)
a aa a
0,0
0,5
1,0
convencional ecológico
Diversidad (eH)
a aa a
a a0
1
2Riqueza (S)
b a b
0,0
0,2
0,4Uniformidad (F)
b a a
0
0,5
1
caqui cítricos nectarina
Diversidad (eH)
b a a
84
Entre cultivos sí que se observan diferencias significativas. El de cítricos es el
que mayor riqueza presenta (S= 1,38±0,08), superior al valor del índice en caqui (S=
0,60±0,06) y nectarina (S= 0,76±0,14). La misma pauta se repite en el caso del índice
de uniformidad (caqui F= 0,10±0,02; cítricos F= 0,33±0,03 y nectarina F= 0,20±0,05)
y del índice de Shannon (caqui eH = 0,26±0,05; cítricos e
H = 0,83±0,07 y nectarina e
H
= 0,51±0,13).
Tabla 20. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo sobre los índices de biodiversidad de los afelínidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles,
convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado).
Índice factor gl cuadrados
medios F p
Riqueza (S) sistema 1 3,659 3,86 0,050
cultivo 2 17,531 18,50 0,000
fecha 8 9,006 9,50 0,000
sistema x cultivo 2 2,237 2,36 0,096
sistema x fecha 8 1,150 1,21 0,290
cultivo x fecha 16 0,771 0,81 0,670
Uniformidad (F) sistema 1 0,358 2,95 0,087
cultivo 2 0,977 8,05 0,000
fecha 8 0,696 5,73 0,000
sistema x cultivo 2 0,449 3,70 0,026
sistema x fecha 8 0,151 1,24 0,274
cultivo x fecha 16 0,149 1,23 0,243
Diversidad (eH) sistema 1 2,875 3,49 0,063
cultivo 2 6,927 8,42 0,000
fecha 8 4,760 5,78 0,000
sistema x cultivo 2 1,989 2,42 0,091
sistema x fecha 8 1,206 1,47 0,169
cultivo x fecha 16 0,881 1,07 0,382
4.4.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas
Se puede observar que el porcentaje de parcelas ocupadas por las dos especies
más abundantes de afelínidos, Aphytis melinus y Cales noacki, es prácticamente
idéntico, entre el 60 y 80% según el año (figura 32). Sin embargo, A. melinus es
claramente más abundante y por tanto podemos concluir que tiene tendencia a producir
poblaciones más agregadas a nivel de parcelas. Por otra parte, Cales noacki es mucho
más abundante en 2006 que en 2007 (3,0 C. noacki por trampa en 2006 frente a 0,9 en
2007). La razón puede ser la diferente población de mosca blanca algodonosa A.
floccosus en ambos años.
Resultados y Discusión
85
Las restantes especies de afelínidos muestran una pauta de agregación similar,
ya que incrementan la proporción de parcelas ocupadas al incrementar la abundancia.
La excepción es Encarsia lutea que muestra en 2006 niveles poblacionales inferiores a
E. perniciosi y A. hispanicus. Sin embargo, se encuentra distribuida en un porcentaje
de parcelas mucho más elevado (superior al 50%).
Figura 32. Gráfica de correlación entre la abundancia media por parcela de las diferentes especies de afelínidos y la proporción de parcelas con presencia de la especie de afelínido.
4.4.4 Correlación de abundancia entre plagas y enemigos naturales
La abundancia total de Cales noacki y Encarsia lutea en cada parcela muestra
una correlación positiva con la abundancia de adultos de mosca blanca encontrados en
las trampas amarillas en la misma parcela, al comparar las 41 parcelas muestreadas
(excluyendo aquellas parcelas en las que no se encuentran individuos de los dos
grupos) (tabla 21).
Tabla 21. Valor del coeficiente de correlación entre la abundancia total por parcela de Cales noacki y Encarsia lutea y sus posibles hospedantes los fitófagos aleiródidos. Se ha llevado a cabo la correlación para el total de
parcelas muestreadas y agrupadas por sistema de cultivo (convencional y ecológico) y cultivo (caqui, cítricos y nectarina). Para el cálculo del coeficiente de correlación se ha aplicado la transformación log (x+1) a los valores
de abundancia. Se han resaltado en negrita los valores que son significativos.
Sistema/ Cultivo Cales noacki Encarsia lutea Pares de
datos Valor crítico
Total 0,71 0,61 39 0.31 Convencional 0,53 0,63 25 0,40 Ecológico 0,94 0,55 14 0,53
Caqui -0,43 0,36 14 0,53 Cítricos 0,44 0,20 15 0,51 Nectarina 0,15 0,08 10 0,66
y = 13,604ln(x) + 56,465R² = 0,853
0
20
40
60
80
100
0 1 2 3 4
% p
arce
las
ocu
pad
as
individuos/parcela
Aphytis melinus 06
Cales noacki 06
Encarsia perniciosi 06
Aphytis hispanicus 06
Encarsia lutea 06
Aphytis chrysomphali 06
Aphytis melinus 07
Cales noacki 07
Encarsia perniciosi 07
Aphytis hispanicus 07
Encarsia lutea 07
Aphytis chrysomphali 07
86
Según se puede apreciar en la figura 33, esta relación entre mosca blanca y
Cales noacki se da más en las parcelas ecológicas (R2= 0,88) que en las
convencionales. La respuesta densidad-dependiente del parasitoide se produce sobre
todo en las parcelas ecológicas. Esto demuestra que existe una estrecha relación
parasitoide-hospedante entre las moscas blancas y su parasitoide que se manifiesta
bien en las parcelas ecológicas pero no en las de cultivo convencional ya que los
tratamientos con insecticidas alteran la relación directa de abundancia entre ambos.
Alonso (2003) también encuentra una relación entre la mosca blanca de los
cítricos y Cales noacki, siendo la correlación más fuerte en parcelas no tratadas que en
las sometidas a tratamientos químicos convencionales.
4.4.5 Evolución estacional de afelínidos
Las tres especies del género Aphytis muestran pautas de evolución estacional de
la abundancia a lo largo del año ligeramente diferentes (figura 34). Así, mientras
Aphytis melinus parece ser más abundante en septiembre y octubre, A. chrysomphali y
A. hispanicus se comportan ambos de manera similar y muestran sus mayores niveles
poblacionales en un periodo anterior, entre mayo y septiembre. Troncho et al. (1992)
estudian la evolución de las poblaciones de Aphytis en trampas amarillas durante dos
años consecutivos. Aphytis hispanicus presenta máximos poblacionales en mayo en los
dos años y en octubre el segundo año. Aphytis chrysomphali también presenta dos
Ca
les
no
ack
i
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Aleiródidos ( nº individuos/muestra)
Figura 33. Correlación entre la abundancia media de los aleiródidos y Cales noacki en el total parcelas muestreadas (izquierda) y en las 14 parcelas ecológicas (derecha)
y = 0,7504x + 0,0452R² = 0,5022
0,0
0,5
1,0
1,5
0,0 0,5 1,0 1,5
convencionalecológico
y = 1,1593x - 0,1712R² = 0,8761
0,0
0,5
1,0
1,5
0,0 0,5 1,0 1,5
Resultados y Discusión
87
máximos, aunque en este caso el de primavera sólo el año 2008, mientras que el de
otoño se observa durante los dos años muestreados.
Encarsia perniciosi es un parasitoide de Piojo de San José que aparece asociado
al cultivo de la nectarina. Las capturas de este afelínido se producen entre junio y
octubre. Asplanato y Garcia-Marí (2002) también encuentran en cítricos de Uruguay
las máximas capturas de este parasitoide en otoño y verano mientras que son mucho
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 34. Evolución estacional de las especies de afelínidos en 2006 (izquierda) y 2008 (derecha). Las líneas verticales indican el error estándar. En 2006 se representan por separado los tres cultivos estudiados
mientras que en 2008 se representa la media de las seis parcelas muestreadas.
0
10
20
30
40Aphytis melinus
0
10
20
30
40
50Cales noacki
0
2
4
6
Encarsia perniciosi
0
1
2
3
abr jun jul sep oct dic
caqui cítricos nectarina
Aphytis chrysomphali
0
2
4Aphytis hispanicus
0
0,2
0,4
0,6Encarsia lutea
0
10
20
30
40
Aphytis melinus
0
1
2
3Cales noacki
0
2
4
6Encarsia perniciosi
0
2
4Aphytis hispanicus
0,0
0,2
0,4
0,6Encarsia lutea
0
1
2
3
e f m a m j j a s o n d
Aphytis chrysomphali
88
más bajas en invierno y primavera. Por otra parte Cales noacki, parasitoide de la
mosca blanca algodonosa, aparece a partir del mes de julio y muestra su mayor nivel
poblacional en el mes de octubre. Estos datos coinciden con los proporcionados por
otros autores que han estudiado los enemigos naturales de moscas blancas en cítricos
valencianos (Garrido et al., 1975; Soto et al., 2001; Soler et al., 2002).
Otro posible parasitoide de mosca blanca es Encarsia lutea, que muestra en
2006 una distribución estacional muy amplia a lo largo de todo el año, encontrándose
prácticamente en todos los muestreos realizados entre abril y diciembre, tanto en caqui
como en cítricos. Esta especie, a pesar de no ser muy abundante, se ha encontrado en
2006 en la mitad de las parcelas muestreadas. Ello sugiere que Encarsia lutea se
encuentra parasitando a especies de moscas blancas presentes en hierbas comunes en
el suelo o en los márgenes de las parcelas que se han muestreado.
Resultados y Discusión
89
4.5 Encírtidos
4.5.1 Abundancia
Se han identificado doce morfoespecies de encírtidos en el total de 3526
especímenes de encírtidos capturados (tabla 22). Metaphycus es el género dominante y
dentro de él se han identificado dos especies, Metaphycus flavus y Metaphycus
helvolus. Ambos son parasitoides comunes de diversas especies de cóccidos, entre las
que se encuentran importantes plagas como Saissetia oleae, Coccus hesperidum, C.
pseudomagnoliarum y Protopulvinaria pyriformis (Cockerell) (Tena et al., 2008; Tena
y García-Marí, 2008; Beltrà et al., 2011).
Tabla 22. Número total de encírtidos muestreados en diversos cultivos y sistemas de cultivo en muestreos realizados entre 2006 y 2007 en parcelas cultivadas de la Comunidad Valenciana. Entre paréntesis después del
cultivo el número de parcelas muestreadas. Los valores no son directamente comparables entre cultivos ya que el número de parcelas es mayor en el sistema convencional que en el ecológico.
Sistema
Convencional Ecológico
Cultivo Caqui Cítricos Nectarina Caqui Cítricos Nectarina Total
Especie (9) (9) (9) (5) (6) (3) (41)
Metaphycus flavus 162 1769 39 212 392 54 2628
Syrphophagus aphidivorus 292 30 303 39 41 46 751
Metaphycus helvolus 19 23 0 53 9 0 104
Microterys nietneri 6 2 1 3 0 0 12
Metaphycus sp. 0 4 0 6 2 0 12
Anagyrus pseudocci 3 3 0 1 0 0 7
Encyrtus aurantii 2 1 0 0 3 0 6
Anagyrus sp. 1 1 0 0 0 0 2
Pseudaphycus sp. 1 0 0 0 0 0 1
Encyrtidae sp. 1 0 1 0 0 0 0 1
Encyrtidae sp. 2 1 0 0 0 0 0 1
Encyrtidae sp. 3 0 0 0 1 0 0 1
Total 487 1834 343 315 447 100 3526
Metaphycus helvolus es un parasitoide introducido y aclimatado en los cítricos
del área mediterránea, muy efectivo como controlador de cóccidos (Panis, 1977) y
considerado como el principal parasitoide de C. pseudomagnoliarum en cítricos de la
provincia de Valencia (Tena y García-Marí, 2008). Metaphycus flavus supone casi el
75% de los encírtidos evaluados. Limón et al. (1976b) encuentran a M. flavus como el
principal himenóptero parasitoide de caparreta negra en cítricos de Castellón. En un
estudio llevado a cabo en cítricos utilizando un aspirador portátil, Tena et al. (2008)
citan a M. flavus como el principal parasitoide de Saissetia oleae (69,7%), sin
90
embargo, estos mismos autores estudian también el parasitismo activo y, en este caso,
Metaphycus flavus supone sólo el 22,3% de los parasitoides emergidos.
Syrphophagus aphidivorus (Mayr) ha sido citado como hiperparasitoide de
Lysiphlebus testaceipes (Imenes et al., 2002; Buitenhuis et al., 2004). Microterys
nietneri (Motschulsky) ha sido citado sobre diversas especies de cóccidos entre las que
se encuentran Coccus hesperidum (Kapranas et al., 2007; Trjapitzin, 2008) y Coccus
pseudomagnoliarum (Tena y García-Marí, 2008). Algunas especies del género han
sido citadas sobre Ceroplastes spp. y diversos pseudocóccidos en caqui en China (Xu,
2002). Encyrtus aurantii (Geoffroy) parasita a Coccus hesperidum (Trjapitzin, 2008).
Como norma general los encírtidos son más abundantes en las parcelas
convencionales que en las ecológicas, aunque las diferencias no son significativas
(figura 35, tabla 23). El factor cultivo tiene una influencia significativa sobre la
abundancia de los encírtidos. Metaphycus flavus aparece sobre todo en cítricos
mientras que Syrphophagus aphidivorus está mucho más presente en el cultivo del
caqui y nectarina, donde es el encírtido más abundante. Metaphycus helvolus y
Microterys nietneri son más abundantes en el cultivo del caqui.
Anagyrus pseudococci es un parasitoide autóctono del “cotonet” Planococcus
citri y otros pseudocóccidos en cítricos y otros cultivos. Villalba et al. (2006) en un
estudio realizado en parcelas de cítricos del Camp de Turia y la Ribera Alta encuentran
que A. pseudococci es mucho más abundante en las trampas amarillas que el
parasitoide introducido Leptomastix dactylopii Howard. Sin embargo, cuando colonias
de “cotonet” fueron colocadas a evolucionar en el laboratorio, el número de L.
dactylopii triplicó al de A. pseudococci.
Resultados y Discusión
91
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 35. Número medio de encírtidos capturados por trampa en función del sistema de cultivo (izquierda) o del cultivo (derecha). Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante
ANOVA factorial y la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0
5
10
15Encírtidos
a a
0
5
10
15Metaphycus flavus
a a
0
2
4
6Syrphophagus aphidivorus
a a
0,0
0,5
1,0Metaphycus helvolus
a a
0,00
0,05
0,10Microterys nietneri
a a
0,00
0,05
0,10
convencional ecológico
Anagyrus pseudococci
a a
0
5
10
15
20 Encírtidos
b a b
0
5
10
15
20Metaphycus flavus
b a b
0
3
6
9Syrphophagus aphidivorus
ab b a
0
0,5
1
1,5Metaphycus helvolus
a ab b
0,00
0,05
0,10
0,15Microterys nietneri
a b ab
0
0,05
0,1
caqui cítricos nectarina
Anagyrus pseudococci
a a a
92
Tabla 23. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo en las poblaciones de encírtidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles, convencional y ecológico),
cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). A los valores se les ha aplicado la transformación log (x+1) antes del análisis.
Especie factor gl cuadrados
medios F p
Encírtidos sistema 1 0,004 0,02 0,889
cultivo 2 4,796 21,89 0,000
fecha 8 0,661 3,02 0,003
sistema x cultivo 2 1,183 5,40 0,005
sistema x fecha 8 0,401 1,83 0,071
cultivo x fecha 16 0,823 3,75 0,000
Metaphycus flavus sistema 1 0,029 0,16 0,691
cultivo 2 9,762 52,32 0,000
fecha 8 0,268 1,44 0,181
sistema x cultivo 2 1,305 6,99 0,001
sistema x fecha 8 0,316 1,69 0,099
cultivo x fecha 16 0,590 3,16 0,000
Syrphophagus aphidivorus sistema 1 0,028 0,34 0,563
cultivo 2 0,925 11,01 0,000
fecha 8 0,573 6,83 0,000
sistema x cultivo 2 0,005 0,06 0,943
sistema x fecha 8 0,113 1,35 0,220
cultivo x fecha 16 0,151 1,80 0,030
Metaphycus helvolus sistema 1 0,026 1,18 0,277
cultivo 2 0,146 6,53 0,002
fecha 8 0,056 2,48 0,013
sistema x cultivo 2 0,038 1,71 0,182
sistema x fecha 8 0,012 0,54 0,828
cultivo x fecha 16 0,032 1,43 0,126
Microterys nietneri sistema 1 0,000 0,14 0,710
cultivo 2 0,009 2,68 0,070
fecha 8 0,002 0,62 0,759
sistema x cultivo 2 0,001 0,32 0,727
sistema x fecha 8 0,003 0,94 0,485
cultivo x fecha 16 0,004 1,19 0,275
Anagyrus pseudococci sistema 1 0,002 1,23 0,268
cultivo 2 0,002 1,10 0,333
fecha 8 0,002 0,88 0,532
sistema x cultivo 2 0,001 0,48 0,619
sistema x fecha 8 0,000 0,21 0,989
cultivo x fecha 16 0,001 0,84 0,638
Resultados y Discusión
93
4.5.2 Índices de biodiversidad
Los índices de biodiversidad de los encírtidos están influidos por el sistema de
cultivo (convencional o ecológico) y por el cultivo en el que se encuentran (caqui,
cítricos o nectarina) (figura 36, tabla 24). En cuanto a la riqueza, no se han encontrado
diferencias significativas entre los dos sistemas de cultivo. El número medio de
especies por parcela es de 0,90±0,08 en las parcelas de cultivo convencional y de
1,09±0,11 en cultivo ecológico. Sin embargo, sí que existen diferencias significativas
entre la riqueza de los tres cultivos, el cultivo de caqui y de cítricos presentan mayor
riqueza de especies (S=1,01±0,09 y 1,17±0,08 respectivamente) que el cultivo de
nectarina (S=0,66±0,15).
En cuanto al índice de uniformidad, existen diferencias significativas entre los
dos sistemas de cultivo (convencional F=0,17±0,03; ecológico F=0,25±0,04) y entre
los diferentes cultivos (caqui F=0,26±0,03; cítricos F=0,20±0,02 y nectarina
F=0,11±0,05). Por último, en el caso del índice de Shannon se repite la misma pauta,
ya que la diversidad es superior en cultivo ecológico (eH =0,57±0,10) que en
convencional (eH = 0,39±0,06) y también encontramos diferencias significativas entre
caqui (eH =0,60±0,06) y nectarina (e
H =0,24±0,13), aunque no entre cítricos y los otros
dos cultivos.
Val
or
de
los
índ
ice
s
Figura 36. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (eH) y de sus dos
componentes la riqueza (S) y la uniformidad (F) en función del sistema de cultivo (izquierda) y del cultivo (derecha) considerando los encírtidos capturados. Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales
indican el error estándar.
0,0
0,5
1,0
1,5 Riqueza (S)
0,0
0,2
0,4 Uniformidad (F)
b a
0,0
0,5
1,0
convencional ecológico
Diversidad (eH)
b a
a a0,0
0,5
1,0
1,5Riqueza (S)
a a b
0,0
0,2
0,4Uniformidad (F)
a b b
0,0
0,5
1,0
caqui cítricos nectarina
Diversidad (eH)
a ab b
94
Tabla 24. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo sobre los índices de biodiversidad de los encírtidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles,
convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado).
Índice factor gl cuadrados
medios F p
Riqueza (S) sistema 1 1,968 3,23 0,073
cultivo 2 4,767 7,82 0,001
fecha 8 2,023 3,32 0,001
sistema x cultivo 2 1,983 3,25 0,040
sistema x fecha 8 0,880 1,44 0,178
cultivo x fecha 16 1,243 2,04 0,011
Uniformidad (F) sistema 1 0,532 4,69 0,031
cultivo 2 0,568 5,00 0,007
fecha 8 0,194 1,71 0,095
sistema x cultivo 2 0,160 1,41 0,246
sistema x fecha 8 0,133 1,17 0,319
cultivo x fecha 16 0,211 1,86 0,024
Diversidad (eH) sistema 1 2,319 3,90 0,049
cultivo 2 3,207 5,39 0,005
fecha 8 0,968 1,63 0,116
sistema x cultivo 2 1,082 1,82 0,164
sistema x fecha 8 0,724 1,22 0,288
cultivo x fecha 16 1,175 1,98 0,014
4.5.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas
Metaphycus flavus presenta diferencias poblacionales entre los dos años, si bien
está presente en un porcentaje de parcelas similar y próximo al 100% en los dos años
muestreados (figura 37). Syrphophagus aphidivorus también está presente en un
elevado porcentaje de parcelas en los dos años, aunque éste es muy superior en 2006.
Las restantes especies se encuentran en un número de parcelas menor, reduciendo su
porcentaje de presencia en una proporción similar a la abundancia, de forma que
quedan próximos a la curva de ajuste entre ambos parámetros.
Resultados y Discusión
95
Figura 37. Gráfica de correlación entre la abundancia media por parcela de las diferentes especies de encírtidos y la proporción de parcelas con presencia de la especie de encírtido.
4.5.4 Evolución estacional de encirtidos
Metaphycus flavus y Metaphycus helvolus están presentes durante todo el año.
El primero es más abundante en primavera y en el cultivo de cítricos, mientras M.
helvolus es más abundante en otoño y en el cultivo de caqui (figura 38). La evolución
estacional de M. flavus observada es diferente a la descrita por Tena et al. (2007), ya
que en su caso las capturas son mayores en verano y otoño. Por otra parte, Bernal et al.
(2001) en un estudio sobre la fenología de Coccus pseudomagnoliarum y sus
parasitoides en cítricos de California encuentran que M. helvolus es más abundante
durante otoño e invierno.
Syrphophagus aphidivorus aparece a niveles mucho más elevados en el año
2006. Durante este año los mayores niveles poblacionales se alcanzan en otoño,
coincidiendo con el incremento otoñal de los niveles poblacionales de los pulgones a
los cuales hiperparasita. Kavallieratos et al. (2002) en un estudio sobre los parasitoides
de pulgones de los cítricos en el sur de Grecia, encuentran también una gran variación
entre los dos años en que realizan el estudio, pasando de ser el hiperparasitoide
mayoritario al tercero en importancia en función del año de estudio.
Microterys nietneri es más abundante durante los meses de verano y otoño.
Kapranas et al. (2007) encuentran a M. nietneri exclusivamente durante los meses de
verano en cultivos de cítricos de California.
y = 13,580ln(x) + 60,137R² = 0,942
0
20
40
60
80
100
0 3 6 9
% p
arce
las
ocu
pad
as
individuos/parcela
Metaphycus flavus 06
Syrphophagus aphidivorus 06
Metaphycus helvolus 06
Microterys nietneri 06
Anagyrus pseudocci 06
Encyrtus aurantii 06
Metaphycus flavus 07
Syrphophagus aphidivorus 07
Metaphycus helvolus 07
Microterys nietneri 07
Anagyrus pseudocci 07
Encyrtus aurantii 07
96
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 38. Evolución estacional de los encírtidos en 2006 (izquierda) y 2008 (derecha). Las líneas verticales indican el error estándar. En 2006 se representan por separado los tres cultivos estudiados mientras que en
2008 se representa la media de las seis parcelas muestreadas.
0
30
60
90 Metaphycus flavus
0
10
20
30
40Syrphophagus aphidivorus
0
2
4
6
8Metaphycus helvolus
0,0
0,5
1,0
abr jun jul sep oct dic
Microterys nietneri caqui cítricos nectarina
0
15
30
45
60Metaphycus flavus
0,0
0,5
1,0
1,5Syrphophagus aphidivorus
0
2
4
6Metaphycus helvolus
0,0
0,3
0,6
0,9
e f m a m j j a s o n d
Microterys nietneri
Resultados y Discusión
97
4.6 Eulófidos
4.6.1 Abundancia
Se han identificado en total 388 eulófidos, incluidos en 17 morfoespecies (tabla
25). Ceranisus lepidotus Graham es la especie más abundante. Es endoparasitoide de
ninfas en un amplio abanico de tisanópteros. Ha sido observado parasitando larvas de
Frankliniella occidentalis y Limothrips cerealium Haliday (Lacasa et al., 1996), pero
no se ha podido criar a partir de ninguna de las dos especies. Triapitsyn (2005), en una
revisión del género Ceranisus Walker y otros parasitoides de trips relacionados, cita
una muestra enviada por la Universidad Politécnica de Valencia (UPV) al Museo de
Historia Natural de Londres (BMNH) sobre Diplotaxis erucoides L. e identificada
como Ceranisus lepidotus.
Tabla 25. Número total de eulófidos muestreados en diversos cultivos y sistemas de cultivo en muestreos realizados entre 2006 y 2007 en parcelas cultivadas de la Comunidad Valenciana. Entre paréntesis bajo el cultivo se indica el número de parcelas muestreadas. Los valores no son directamente comparables entre
cultivos ya que el número de parcelas es mayor en el sistema convencional que en el ecológico. Sistema
Convencional Ecológico Cultivo Caqui Cítricos Nectarina Caqui Cítricos Nectarina Total
Especie (9) (9) (9) (5) (6) (3) (41)
Ceranisus lepidotus 14 25 11 41 22 0 113 Baryscapus gr. evonymellae sp. 1 0 20 25 7 12 10 74 Citrostichus phyllocnistoides 2 53 0 0 17 0 72 Diglyphus isaea 3 11 10 8 10 3 45 Ceranisus menes 5 10 6 11 1 1 34 Eulophidae sp. 1 0 0 1 18 0 0 19 Baryscapus sp. 2 0 0 0 16 0 0 16 Baryscapus sp. 3 1 0 1 0 0 0 2 Baryscapus sp. 4 1 0 1 0 0 0 2 Eulophidae sp. 2 1 0 0 0 0 1 2 Eulophidae sp. 3 0 0 2 0 0 0 2 Eulophidae sp. 4 0 0 2 0 0 0 2 Aprostocetus sp. 0 0 0 0 1 0 1 Eulophidae sp. 5 0 0 0 1 0 0 1 Eulophidae sp. 6 0 0 0 0 0 1 1 Eulophidae sp. 7 1 0 0 0 0 0 1 Eulophidae sp. 8 1 0 0 0 0 0 1
Total 29 119 59 102 63 16 388
98
Baryscapus Förster es uno de los géneros más amplios dentro de la familia con
109 especies descritas hasta la fecha (Graham, 1987). Engloba un grupo de especies de
difícil identificación de tal manera que muchas especies se han identificado
únicamente a nivel de género o incluso son de adscripción genérica dudosa (Gómez et
al., 2006). Baryscapus ha sido recuperado a partir de brotes con Saissetia oleae en
olivos de la provincia de Castellón (Noguera et al., 2003); estos autores consideran
que es un hiperparasitoide de Scutellista caerulea. También está considerado como
hiperparásito de parasitoides de Yponomeuta malinellus Zeller en cultivo de manzano
en Turquía (Gençer, 2003).
Citrostichus phyllocnistoides es un parasitoide exótico. Fue introducido entre
los años 1998 y 2000 en la provincia de Valencia junto a otros parasitoides importados
(Garcia-Marí et al., 2004). Parasita preferentemente el segundo y tercer estadío del
minador de los cítricos, Phyllocnistis citrella lo cual justificaría que haya reemplazado
a los parasitoides nativos que prefieren los estadíos larvarios tercero y cuarto (Costa-
Comelles et al., 1997; Garcia-Marí et al., 1997). Citrostichus phyllocnistoides es
bastante específico y ha sido citado casi exclusivamente sobre Phyllocnistis citrella
(Garcia-Marí et al., 2004). Esto explicaría el hecho de su aparición exclusivamente en
cítricos.
Diglyphus isaea (Walker) es un parasitoide muy común y empleado
comercialmente en liberaciones inoculativas para el control biológico de Liriomyza
Mik en cultivos hortícolas. Ha sido citado como parasitoide de P. citrella en cítricos de
la provincia de Huelva (González et al., 1996) y de la región mediterránea de Turquía
(Elekçioglu y Uygun, 2006), pero la mayor parte de los capturados en este trabajo
deben provenir de agromícidos minadores de hojas de adventicias en la cubierta
vegetal de los cultivos.
Ceranisus menes (Walker) es el parasitoide predominante de los trips en todo el
mundo (Loomans, 2006). Entre otros parasita a Scirtothrips citri Moulton,
Frankliniella occidentalis, Frankliniella intonsa Trybom, Frankliniella schultzei
Trybom, Thrips tabaci y Thrips major Uzel (Triapitsyn, 1999). Por último, sólo ha
Resultados y Discusión
99
aparecido un ejemplar de Aprostocetus Westwood, género que está citado como
hiperparasitoide de Coccus hesperidum (Viggiani, 1997; Kapranas et al., 2007).
Los eulófidos son aparentemente más abundantes en cultivo ecológico que en
convencional. Esta pauta se mantiene en las especies más abundantes excepto en el
caso de Citrostichus phyllocnistoides. Sin embargo, en ninguno de los casos estas
diferencias son significativas para un nivel de confianza del 95%. Podemos concluir
que el sistema de cultivo afecta poco a la presencia y abundancia de eulófidos en las
parcelas (figura 39, tabla 26).
Las distintas especies están distribuidas de manera bastante regular en los tres
cultivos, la única excepción es Citrostichus phyllocnistoides, parasitoide del minador
de los cítricos, presente casi exclusivamente en este cultivo (figura 39, tabla 26).
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 39. Número medio de eulófidos capturados por trampa en función del sistema de cultivo (izquierda) o del cultivo (derecha). Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la
prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0Eulófidos
a a a
0,0
0,5
1,0Ceranisus lepidotus
a a b
0
0,2
0,4
0,6Baryscapus spp.
a a a
0
0,3
0,6
0,9Citrostichus phyllocnistoides
b a b
0
0,2
0,4Diglyphus isaea
a a a
0
0,2
0,4
caqui cítricos nectarina
Ceranisus menes
a a a
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0Eulófidos
a a
0,0
0,5
1,0Ceranisus lepidotus
a a
0,0
0,2
0,4
0,6Baryscapus spp.
a a
0,0
0,3
0,6
0,9Citrostichus phyllocnistoides
a a
0,0
0,2
0,4Diglyphus isaea
a a
0,0
0,2
0,4
convencional ecológico
Ceranisus menes
a a
100
Cuando consideramos el total de eulófidos se observa una interacción muy
significativa entre sistema de cultivo y cultivo (tabla 26). Esta interacción es debida a
que existen pocas diferencias entre sistema de cultivo en el caso de los cultivos de
cítricos y nectarina, y, sin embargo, estas diferencias son muy importantes en el caso
del caqui, con mayor abundancia de eulófidos en parcelas ecológicas.
Tabla 26. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo en las poblaciones de eulófidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles, convencional y ecológico),
cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). A los valores se les ha aplicado la transformación log (x+1) antes del análisis.
Especie factor gl cuadrados
medios F p
Eulófidos sistema 1 0,256 3,42 0,065
cultivo 2 0,118 1,58 0,208
fecha 8 0,193 2,59 0,009
sistema x cultivo 2 0,525 7,02 0,001
sistema x fecha 8 0,095 1,28 0,256
cultivo x fecha 16 0,095 1,27 0,217
Ceranisus lepidotus sistema 1 0,015 0,53 0,468
cultivo 2 0,089 3,23 0,041
fecha 8 0,130 4,70 0,000
sistema x cultivo 2 0,068 2,47 0,086
sistema x fecha 8 0,032 1,17 0,315
cultivo x fecha 16 0,034 1,25 0,228
Baryscapus spp. sistema 1 0,030 1,46 0,228
cultivo 2 0,036 1,72 0,180
fecha 8 0,141 6,79 0,000
sistema x cultivo 2 0,051 2,46 0,087
sistema x fecha 8 0,023 1,13 0,345
cultivo x fecha 16 0,041 2,00 0,013
Citrostichus phyllocnistoides sistema 1 0,009 0,53 0,467
cultivo 2 0,205 12,10 0,000
fecha 8 0,032 1,92 0,057
sistema x cultivo 2 0,004 0,26 0,774
sistema x fecha 8 0,030 1,78 0,080
cultivo x fecha 16 0,048 2,80 0,000
Diglyphus isaea sistema 1 0,017 1,88 0,172
cultivo 2 0,002 0,18 0,838
fecha 8 0,081 8,68 0,000
sistema x cultivo 2 0,016 1,67 0,189
sistema x fecha 8 0,006 0,70 0,693
cultivo x fecha 16 0,011 1,14 0,314
Ceranisus menes sistema 1 0,000 0,02 0,881
cultivo 2 0,014 1,55 0,213
fecha 8 0,024 2,77 0,006
sistema x cultivo 2 0,031 3,54 0,030
sistema x fecha 8 0,005 0,59 0,785
cultivo x fecha 16 0,010 1,17 0,289
Resultados y Discusión
101
4.6.2 Índices de biodiversidad
Los índices de biodiversidad calculados no difieren entre los dos sistemas de
cultivo y parecen estar poco influidos por el cultivo en el que se encuentran (figura 40,
tabla 27). El cultivo de cítricos presenta aparentemente mayor riqueza de especies que
los otros dos, pero esta diferencia no es significativa. En cuanto al índice de
uniformidad, existen diferencias significativas de caqui con cítricos y nectarina, pero
no entre estos dos últimos cultivos. En conclusión, la biodiversidad de eulófidos no se
ve afectada por el sistema de cultivo y varía poco según el cultivo.
V
alo
r d
e lo
s ín
dic
es
Figura 40. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (eH ) y de sus dos
componentes la riqueza (S) y la uniformidad (F) en función del sistema de cultivo (izquierda) y del cultivo (derecha) considerando los eulófidos capturados. Barras con las mismas letras no presentan diferencias
significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8 Riqueza (S)
0,0
0,1
0,2
0,3Uniformidad (F)
a a
0,0
0,2
0,4
0,6
convencional ecológico
Diversidad (eH)
a a
a a0,0
0,2
0,4
0,6
0,8Riqueza (S)
a a a
0,0
0,1
0,2
0,3Uniformidad (F)
b a a
0,0
0,2
0,4
0,6
caqui cítricos nectarina
Diversidad (eH)
a a a
102
Tabla 27. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo sobre los índices de biodiversidad de los eulófidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles,
convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado).
Índice factor gl cuadrados
medios F p
Riqueza (S) sistema 1 1,411 1,86 0,174
cultivo 2 0,696 0,92 0,401
fecha 8 1,380 1,81 0,073
sistema x cultivo 2 5,323 7,00 0,001
sistema x fecha 8 0,847 1,11 0,354
cultivo x fecha 16 1,142 1,50 0,097
Uniformidad (F) sistema 1 0,185 1,58 0,210
cultivo 2 0,278 2,38 0,094
fecha 8 0,367 3,14 0,002
sistema x cultivo 2 0,418 3,58 0,029
sistema x fecha 8 0,106 0,91 0,511
cultivo x fecha 16 0,230 1,96 0,015
Diversidad (eH) sistema 1 0,717 1,11 0,293
cultivo 2 0,982 1,52 0,221
fecha 8 1,766 2,73 0,006
sistema x cultivo 2 3,459 5,34 0,005
sistema x fecha 8 0,624 0,96 0,465
cultivo x fecha 16 1,126 1,74 0,039
4.6.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas
De las seis especies de eulófidos, Citrostichus phyllocnistoides está los dos años
por debajo de la línea de ajuste (figura 41). Citrostichus phyllocnistoides está
considerado como parasitoide específico del minador de los cítricos y es, por lo tanto,
lógico que no esté tan distribuido como el resto de especies de eulófidos. Ceranisus
lepidotus y C. menes son parasitoides de trips y, en principio, los trips pueden
encontrarse en los tres cultivos estudiados así como en las malas hierbas de la cubierta
vegetal. Ceranisus lepidotus y C. menes se encuentran en un porcentaje de parcelas
similar (20-40%) en los dos años muestreados. Sin embargo, las poblaciones de C.
lepidotus son muy superiores. Podemos suponer para este parasitoide un rango de
hospederos más limitado que para C. menes. De hecho C. menes es un parasitoide que
ha sido citado sobre más de 20 especies de tisanópteros y ha sido recolectado en
plantas de flor pertenecientes a más de 20 familias (Loomans, 2003), mientras que C.
lepidotus ha sido citado sobre un rango de hospedantes mucho menor y sólo en Reino
Unido y España (Lacasa et al., 1996; Triapitsyn, 2005).
Resultados y Discusión
103
Figura 41. Gráfica de correlación entre la abundancia media por parcela de las diferentes especies de eulófidos y la proporción de parcelas con presencia de la especie de eulófido.
Diglyphus isaea y Baryscapus spp. se sitúan (como media de los dos años) por
encima de la curva de ajuste. Por tanto aparece en un porcentaje de parcelas más
elevado que el que corresponde al número total de individuos identificados. Diglyphus
isaea es un parasitoide polífago de minadores en múltiples cultivos, incluidas plantas
espontáneas, lo que explicaría la mayor frecuencia de este parasitoide. Baryscapus spp.
no ha podido ser identificado a nivel de especie, sin embargo, se ha constatado la
presencia de 4 morfotipos. Esto podría explicar la mayor frecuencia de este género al
compararla con el nivel poblacional.
4.6.4 Correlación de abundancia entre plagas y enemigos naturales
Se ha analizado la posible correlación entre las dos especies del género
Ceranisus y las poblaciones de trípidos capturadas en trampas amarillas. Ceranisus
menes no muestra correlación con las poblaciones de trípidos, mientras que C.
lepidotus sí muestra una correlación positiva (tabla 28). Esta correlación es
especialmente elevada en el sistema de cultivo ecológico, así como en caqui que es el
cultivo que tiene mayores poblaciones de trips (figuras 42 a 44). Aunque ambas
especies de eulófidos son consideradas parasitoides de larvas de trips, Loomans (2006)
afirma que no hay una estricta asociación entre C. menes y la presencia de larvas de
trips, ya que el parasitoide acude a menudo a las flores para alimentarse de polen, que
y = 7,921ln(x) + 44,351R² = 0,356
0
20
40
60
0,0 0,2 0,4
% p
arce
las
ocu
pad
as
individuos/parcela
Ceranisus lepidotus 06
Baryscapus spp. 06
Citrostichus phyllocnistoides 06
Diglyphus isaea 06
Ceranisus menes 06
Ceranisus lepidotus 07
Baryscapus spp. 07
Citrostichus phyllocnistoides 07
Diglyphus isaea 07
Ceranisus menes 07
104
por otra parte es también una fuente de alimento para tisanópteros como F.
occidentalis (Loomans, 2003).
Tabla 28. Valor del coeficiente de correlación entre la abundancia total por parcela de Ceranisus menes y C. lepidotus y sus posibles hospedantes los fitófagos trípidos. Se ha llevado a cabo la correlación para el total de parcelas muestreadas y agrupadas por sistema de cultivo (convencional y ecológico) y cultivo (caqui, cítricos y
nectarina). Para el cálculo del coeficiente de correlación se ha aplicado la transformación log (x+1) a los valores de abundancia. Se han resaltado en negrita los valores que son significativos.
Sistema/ Cultivo
Ceranisus menes Ceranisus lepidotus Pares de
datos Valor crítico
Total -0,03 0,39 41 0,30
Convencional 0,09 0,08 27 0,37
Ecológico -0,12 0,56 14 0,50
Caqui -0,10 0,93 14 0,50
Cítricos -0,03 0,44 15 0,48
Nectarina 0,33 0,12 12 0,53
Cer
an
isu
s m
enes
(nº
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a)
Cer
an
isu
s le
pid
otu
s
(nº
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a)
Trípidos (nº individuos/muestra)
Figura 42. Correlación entre la abundancia media de los parasitoides C. menes (izquierda) y C. lepidotus (derecha) y los fitófagos de la familia trípidos en las distintas especies de frutales y sistemas de cultivo.
Cer
an
isu
s le
pid
otu
s
(nº
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a)
Cer
an
isu
s le
pid
otu
s
(nº
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a)
Trípidos (nº individuos/muestra)
Figura 43. Correlación entre la abundancia media del parasitoide Ceranisus lepidotus y los trípidos en la totalidad de parcelas (izquierda) y en las 14 parcelas ecológicas muestreadas (derecha).
y = 0,383x - 0,755R² = 0,997
05
101520
0 20 40 60
caqui convencional cítrico convencional nectarina convencional
caqui ecológico cítrico ecológico nectarina ecológica
y = 0,0016x + 0,0522R² = 0,0693
0,0
0,1
0,2
0,3
0 10 20 30 40 50
y = 0,0089x + 0,0914
R² = 0,1451
0,0
0,5
1,0
0 10 20 30 40 50
caqui convencional
caqui ecológico
cítrico convencional
cítrico ecológico
nectarina convencional
nectarina ecológica
y = 0,0162x - 0,0528R² = 0,5257
0
1
2
3
4
0 50 100 150 200
y = 0,0191x - 0,1884R² = 0,7301
0
1
2
3
4
0 50 100 150 200
Resultados y Discusión
105
Cer
an
isu
s le
pid
otu
s
(nº
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a)
Cer
an
isu
s le
pid
otu
s
(nº
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a)
Trípidos (nº individuos/muestra)
Figura 44. Correlación entre la abundancia media del parasitoide Ceranisus lepidotus y los trípidos en las 14 parcelas de caqui (izquierda) y en las 15 parcelas de cítricos muestreadas (derecha).
4.6.5 Evolución estacional de eulófidos
Ceranisus lepidotus en 2006 presenta máximos poblacionales en abril, julio y
octubre (figura 45). Lacasa et al. (1996), en un seguimiento de parasitoides de trips
con trampas amarillas en Campo de Cartagena (Murcia), encuentran máximos
poblacionales en abril y junio. Estos mismos autores también estudian la evolución de
C. menes y sus resultados son bastante similares a los nuestros. Ceranisus menes está
más distribuido a través de todos los muestreos y los máximos se producen en enero y
en junio.
Citrostichus phyllocnistoides es más abundante durante los meses de otoño de
2006 y 2008, y durante la primavera de 2008, condicionado por la presencia de su
hospedante. Garcia-Marí et al. (2004) encuentran las mayores poblaciones de C.
phyllocnistoides a finales de verano y en otoño. Estos autores encuentran poblaciones
muy bajas de este parasitoide en primavera, sin embargo, los muestreos se inician en
abril mientras que nosotros encontramos el máximo primaveral en marzo de 2008.
y = 0,0211x - 0,0582R² = 0,8562
0
1
2
3
4
0 50 100 150 200
y = 0,0094x + 0,1886R² = 0,1941
0,0
0,5
1,0
1,5
0 20 40 60 80
106
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 45. Evolución estacional de las especies de eulófidos en 2006 (izquierda) y 2008 (derecha). Las líneas verticales indican el error estándar. En 2006 se representan por separado los tres cultivos estudiados mientras
que en 2008 se representa la media de las seis parcelas muestreadas.
0
1
2
3Ceranisus lepidotus
0
1
2
3Baryscapus spp.
0
1
2
3
4Citrostichus phyllocnistoides
0
1
2
3Diglyphus isaea
0
0,2
0,4
0,6
abr jun jul sep oct dic
Ceranisus menescaqui cítricos nectarina
0
3
6
9Ceranisus lepidotus
0,0
0,5
1,0
1,5
Baryscapus spp.
0
1
2
3
4Citrostichus phyllocnistoides
0,0
0,2
0,4
0,6Diglyphus isaea
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
e f m a m j j a s o n d
Ceranisus menes
Resultados y Discusión
107
4.7 Mimáridos
4.7.1 Abundancia
Se han identificado un total de 2138 himenópteros pertenecientes a la familia
mimáridos, incluidos en 14 morfoespecies. Stethynium triclavatum y Anagrus atomus
son los mimáridos más abundantes (tabla 29). En España los estudios más completos
sobre los mimáridos han sido realizados en Navarra. Baquero y Jordana (2002) en un
estudio realizado mediante trampas Malaise colocadas próximas a campos de maíz y
de melocotoneros, encuentran que el 62% de los mimáridos pertenecen al género
Anagrus. También ha sido citado en melocotonero en Campania (Italia) (Viggiani et
al., 1992). Viggiani (2002) cita a Stethynium triclavatum en trampas amarillas en peral
y viña junto con cicadélidos del género Empoasca.
Tabla 29. Número total de mimáridos muestreados en diversos cultivos y sistemas de cultivo en muestreos realizados entre 2006 y 2007 en parcelas cultivadas de la Comunidad Valenciana. Entre paréntesis después del
cultivo el número de parcelas muestreadas. Los valores no son directamente comparables entre cultivos ya que el número de parcelas es mayor en el sistema convencional que en el ecológico.
Sistema
Convencional Ecológico
Cultivo Caqui Cítricos Nectarina Caqui Cítricos Nectarina Total
Especie (9) (9) (9) (5) (6) (3) (41)
Stethynium triclavatum 30 36 516 36 31 490 1139
Anagrus atomus 9 12 161 10 12 439 643
Alaptus sp. 1 19 111 35 14 35 7 221
Camptoptera sp. 7 23 30 6 3 8 77
Gonatocerus sp. 1 0 0 2 16 0 0 18
Gonatocerus sp. 2 1 3 3 2 1 1 11
Gonatocerus sp. 3 1 3 0 1 0 1 6
Anaphes sp. 1 0 1 1 2 0 5
Alaptus sp. 2 0 0 0 5 0 0 5
Mymar taprobanicum 1 0 0 2 1 0 4
Gonatocerus sp. 4 2 1 0 0 0 0 3
Polynema sp. 0 2 1 0 0 0 3
Mymaridae sp. 1 1 0 0 1 0 0 2
Litus sp. 0 0 1 0 0 0 1
Total 72 191 750 94 85 946 2138
108
Alaptus spp. está presente en los tres cultivos, pero es más numeroso en cítricos
que, por otra parte, es el cultivo que más psocópteros presenta. Baquero y Jordana
(2002) encuentran dos especies del género Alaptus en Navarra: Alaptus fusculus
Förster y Alaptus pallidicornis Förster. Ambas son consideradas como parasitoides de
huevos de psocópteros.
Camptoptera sp. es un género relativamente abundante (77 individuos
capturados). Está citado como parasitoide de coleópteros, hemípteros, lepidópteros,
neurópteros y tisanópteros aunque la mayoría de estas relaciones necesitan
confirmación (Huber et al., 2009). Gonatocerus está citado como parasitoide de
especies de las familias Cicadellidae y Membracidae (Mathews, 1986; Huber, 1988).
Tanto el sistema de cultivo como el cultivo tienen una influencia significativa
sobre las poblaciones de mimáridos (figura 46). Stethynium triclavatum y Anagrus
atomus son más abundantes en el sistema ecológico que en el convencional y, por otra
parte, son más abundantes en nectarina que en el resto de cultivos. La explicación
estaría en que sus hospedantes, los cicadélidos, son claramente más abundantes en
cultivo ecológico que en convencional y en nectarina que en los otros dos cultivos.
Anagrus atomus es el mimárido que más diferencias presenta entre ambos
sistemas de cultivo. Stethynium triclavatum es 1,8 veces más abundante en parcelas de
cultivo ecológico que en parcelas de cultivo convencional, mientras que la población
de Anagrus atomus se multiplica por 4,9 en parcelas de cultivo ecológico respecto al
convencional (figura 46). Knight (1994) en un estudio en el que compara parcelas de
manzano ecológicas frente a convencionales, encuentra que las capturas en trampas
pegajosas fueron significativamente más altas en las parcelas ecológicas.
Otros autores han mostrado la sensibilidad del género Anagrus a los plaguicidas
(Prischmann et al., 2007; Wang et al., 2008) y a la presencia de hospedantes de la
familia cicadélidos sobre otras especies de plantas presentes en las proximidades del
cultivo (Viaggini, 2002).
Resultados y Discusión
109
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 46. Número medio de mimáridos capturados por trampa en función del sistema de cultivo (izquierda) o del cultivo (derecha). Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el
error estándar.
Alaptus spp. y Camptoptera sp. parecen ser más abundantes en cultivo
convencional que en ecológico aunque las diferencias no llegan a ser significativas. El
primero es más abundante en cítricos mientras que el segundo lo es en nectarina. Por
último Gonatocerus spp. es más abundante en las parcelas ecológicas y en el cultivo
del caqui.
Tanto el conjunto de mimáridos como A. atomus muestran una interacción
elevada entre los factores sistema y cultivo. La interacción es debida a que la mayor
abundancia en parcelas ecológicas que en convencionales se produce sobre todo en el
cultivo de nectarina, mientras que en los otros dos su diferencia es menor (tabla 30).
0
5
10
15
20Mimáridos
b a
0
2
4
6Stethynium triclavatum
b a
0
2
4
6Anagrus atomus
b a
0,0
0,5
1,0Alaptus spp.
a a
0,0
0,2
0,4Camptoptera sp.
a a
0,0
0,2
0,4
convencional ecológico
Gonatocerus spp.
a a
0
5
10
15
20 Mimáridos
b b a
0
5
10
15Stethynium triclavatum
b b a
0
3
6
9Anagrus atomus
b b a
0
0,5
1
1,5Alaptus spp.
b a b
0
0,2
0,4
0,6Camptoptera sp.
b ab a
0
0,2
0,4
caqui cítricos nectarina
Gonatocerus spp.
a a a
110
Tabla 30. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo en las poblaciones de mimáridos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles, convencional y ecológico),
cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). A los valores se les ha aplicado la transformación log (x+1) antes del análisis.
Especie factor gl cuadrados
medios F p
Mimáridos sistema 1 1,395 12,07 0,001
cultivo 2 7,470 64,63 0,000
fecha 8 2,598 22,48 0,000
sistema x cultivo 2 0,928 8,03 0,000
sistema x fecha 8 0,644 5,57 0,000
cultivo x fecha 16 0,923 7,98 0,000
Stethynium triclavatum sistema 1 0,666 7,93 0,005
cultivo 2 5,403 64,38 0,000
fecha 8 1,986 23,66 0,000
sistema x cultivo 2 0,153 1,82 0,164
sistema x fecha 8 0,165 1,97 0,050
cultivo x fecha 16 0,624 7,43 0,000
Anagrus atomus sistema 1 1,093 23,25 0,000
cultivo 2 3,986 84,76 0,000
fecha 8 0,917 19,49 0,000
sistema x cultivo 2 0,704 14,97 0,000
sistema x fecha 8 0,313 6,66 0,000
cultivo x fecha 16 0,547 11,63 0,000
Alaptus spp. sistema 1 0,014 0,33 0,564
cultivo 2 0,298 7,09 0,001
fecha 8 0,267 6,34 0,000
sistema x cultivo 2 0,062 1,47 0,231
sistema x fecha 8 0,088 2,08 0,037
cultivo x fecha 16 0,129 3,06 0,000
Camptoptera sp. sistema 1 0,019 1,13 0,290
cultivo 2 0,049 2,93 0,055
fecha 8 0,135 8,03 0,000
sistema x cultivo 2 0,022 1,31 0,272
sistema x fecha 8 0,031 1,83 0,070
cultivo x fecha 16 0,024 1,41 0,135
Gonatocerus spp. sistema 1 0,007 0,73 0,394
cultivo 2 0,015 1,54 0,217
fecha 8 0,018 1,84 0,069
sistema x cultivo 2 0,027 2,84 0,060
sistema x fecha 8 0,004 0,38 0,929
cultivo x fecha 16 0,006 0,61 0,873
Resultados y Discusión
111
4.7.2 Índices de biodiversidad
En general, los índices de biodiversidad no se ven afectados por el sistema de
cultivo, mientras que sí que lo son por el cultivo (figura 47, tabla 31). El número
medio de especies por parcela (riqueza) es de 0,9 en los dos sistemas de cultivo, y esta
cifra es muy diferente en los tres cultivos (caqui= 0,67±0,08; cítricos= 0,89±0,08 y
nectarina= 1,32±0,11). Esta misma pauta se repite en el caso de los índices de
uniformidad y de Shannon, los valores son más elevados en el caso de nectarina y
difieren significativamente de caqui y cítricos.
Val
or
de
los
índ
ice
s
Figura 47. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (eH) y de sus dos
componentes la riqueza (S) y la uniformidad (F) en función del sistema de cultivo (izquierda) y del cultivo (derecha) considerando los mimáridos capturados. Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales
indican el error estándar.
0,0
0,5
1,0
1,5 Riqueza (S)
0,0
0,2
0,4 Uniformidad (F)
a a
0,0
0,5
1,0
convencional ecológico
Diversidad (eH)
a a
a a0,0
0,5
1,0
1,5Riqueza (S)
b b a
0,0
0,2
0,4Uniformidad (F)
b b a
0,0
0,5
1,0
caqui cítricos nectarina
Diversidad (eH)
b b a
112
Tabla 31. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo sobre los índices de biodiversidad de los mimáridos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles,
convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado).
Índice factor gl cuadrados
medios F p
Riqueza (S) sistema 1 0,176 0,24 0,622
cultivo 2 8,702 12,06 0,000
fecha 8 10,045 13,93 0,000
sistema x cultivo 2 1,914 2,65 0,072
sistema x fecha 8 3,135 4,35 0,000
cultivo x fecha 16 1,653 2,29 0,003
Uniformidad (F) sistema 1 0,041 0,36 0,546
cultivo 2 0,724 6,39 0,002
fecha 8 1,207 10,64 0,000
sistema x cultivo 2 0,229 2,02 0,134
sistema x fecha 8 0,383 3,38 0,001
cultivo x fecha 16 0,187 1,65 0,056
Diversidad (eH) sistema 1 0,128 0,20 0,654
cultivo 2 5,051 7,93 0,000
fecha 8 7,409 11,63 0,000
sistema x cultivo 2 2,194 3,44 0,033
sistema x fecha 8 2,263 3,55 0,001
cultivo x fecha 16 1,400 2,20 0,005
4.7.3 Relación abundancia-porcentaje de parcelas ocupadas
Stethynium triclavatum y Alaptus spp. se encuentran en un porcentaje de
parcelas relativamente elevado, entre el 65 y el 80%, durante los dos años. Sin
embargo, Alaptus spp. es mucho menos abundante. El hecho de que aparezca en un
porcentaje de parcelas similares a pesar de su menor abundancia refleja que esta
especie se encuentra distribuida en la mayoría de parcelas pero a niveles poblacionales
relativamente bajos (figura 48).
Por otra parte, estas dos especies se encuentran establecidas en un número de
parcelas que parece independiente de sus poblaciones en cada uno de los años de
estudio. Sin embargo, A. atomus presenta poblaciones superiores en 2007, y por el
contrario, el porcentaje de parcelas ocupadas es muy inferior.
Resultados y Discusión
113
Figura 48. Gráfica de correlación entre la abundancia media por parcela de las diferentes especies de mimáridos y la proporción de parcelas con presencia de la especie de mimárido.
4.7.4 Correlación de abundancia entre plagas y enemigos naturales
Se ha comparado la abundancia por parcela de cada especie de mimárido y de
diversas especies de insectos fitófagos, correlacionando ambas abundancias en las 41
parcelas muestreadas. Estas correlaciones se han llevado a cabo para el total de
parcelas y agrupando éstas por sistema de cultivo y por cultivo (tabla 32). La
abundancia de S. triclavatum y A. atomus muestran una correlación positiva con la
abundancia de cicadélidos. Esta relación se mantiene en el sistema de cultivo
ecológico y convencional. Al separar por cultivos esta relación se pierde en caqui y
cítricos, pero se mantiene muy elevada en el caso de nectarina (figuras 49 a 51).
Alaptus spp. muestra una correlación con las poblaciones capturadas de
psocópteros. Esta correlación sólo se mantiene en el caso de cultivo convencional y en
cítricos (tabla 32, figuras 52 y 53). El género Alaptus está referenciado como
parasitoide de psocópteros (Beardsley y Huber, 2000; Huber et al., 2009). Algunas
referencias lo asocian con la familia Coccidae, aunque algunos autores sugieren que es
debido al hecho de que huevos de psocópteros frecuentemente se encuentran entre las
colonias de cóccidos (Arnaldos et al., 2003).
y = 12,128ln(x) + 59,740R² = 0,730
0
20
40
60
80
100
0 2 4 6
% p
arc
ela
s o
cup
ad
as
individuos/parcela
Stethynium triclavatum 06
Anagrus atomus 06
Alaptus spp. 06
Camptoptera sp. 06
Gonatocerus spp. 06
Anaphes sp. 06
Stethynium triclavatum 07
Anagrus atomus 07
Alaptus spp. 07
Camptoptera sp. 07
Gonatocerus spp. 07
Anaphes sp. 07
114
Tabla 32. Valor del coeficiente de correlación entre la abundancia total por parcela de diversas especies de himenópteros mimáridos y de sus posibles hospedantes, los fitófagos psocópteros, cicadélidos y aleiródidos. Se
ha llevado a cabo la correlación para el total de parcelas muestreadas y agrupadas por sistema de cultivo (convencional y ecológico) y cultivo (caqui, cítricos y nectarina). Para el cálculo del coeficiente de correlación se ha aplicado la transformación log (x+1) a los valores de abundancia. Se han resaltado en negrita los valores que
son significativos.
Especie total convencional ecológico caqui cítricos nectarina
Pso
cóp
tero
s
Cic
adél
ido
s
Ale
iró
did
os
Pso
cóp
tero
s
Cic
adél
ido
s
Ale
iró
did
os
Pso
cóp
tero
s
Cic
adél
ido
s
Ale
iró
did
os
Pso
cóp
tero
s
Cic
adél
ido
s
Ale
iró
did
os
Pso
cóp
tero
s
Cic
adél
ido
s
Ale
iró
did
os
Pso
cóp
tero
s
Cic
adél
ido
s
Ale
iró
did
os
S. triclavatum 0,1 0,9 -0,3 0,0 0,9 -0,4 0,1 0,9 -0,2 -0,1 0,3 -0,2 -0,4 0,6 -0,1 0,2 0,8 0,4
A. atomus 0,1 0,8 -0,2 0,2 0,7 -0,3 0,1 0,9 -0,3 0,0 0,3 -0,4 0,0 0,4 0,2 0,2 0,8 0,5
Alaptus spp. 0,4 -0,4 0,5 0,4 -0,3 0,7 0,3 -0,5 0,1 -0,3 0,0 -0,2 0,5 -0,4 0,2 -0,4 -0,2 0,0
Camptoptera 0,3 0,4 -0,1 0,4 0,5 0,0 0,2 0,6 -0,2 0,0 0,1 -0,4 0,1 0,0 0,0 0,5 0,4 0,2
Gonatocerus -0,2 0,1 -0,1 0,4 0,1 0,1 -0,5 0,0 -0,2 -0,5 0,6 0,4 0,2 -0,2 -0,5 0,1 -0,1 0,1
Pares de datos 41 41 36 27 27 23 14 14 13 14 14 12 15 15 15 12 12 9
Valor crítico 0,30 0,30 0,32 0,37 0,37 0,40 0,50 0,50 0,51 0,50 0,50 0,53 0,48 0,48 0,48 0,53 0,53 0,60
Stet
hyn
ium
tri
cla
vatu
m
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
An
ag
rus
ato
mu
s
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Cicadélidos (nº individuos/muestra)
Figura 49.Correlación entre la abundancia media de los fitófagos cicadélidos y el parasitoide Stethynium triclavatum (izquierda) y Anagrus atomus (derecha) en las distintas especies de frutales y sistemas de cultivo.
Stet
hyn
ium
tri
cla
vatu
m
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
An
ag
rus
ato
mu
s
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Cicadélidos (nº individuos/muestra)
Figura 50.Correlación entre la abundancia media de los fitófagos cicadélidos y el parasitoide Stethynium triclavatum (izquierda) y Anagrus atomus (derecha) en las 41 parcelas muestreadas.
y = 0,383x - 0,755R² = 0,997
05
101520
0 20 40 60
caqui convencional cítrico convencional nectarina convencional
caqui ecológico cítrico ecológico nectarina ecológica
y = 0,4138x + 0,2200R² = 0,9634
0
5
10
15
20
0 10 20 30 40 50
y = 0,3827x - 0,7547
R² = 0,9969
0
5
10
15
20
0 10 20 30 40 50
y = 0,4859x - 0,0499R² = 0,8519
0
10
20
30
40
0 20 40 60 80
convencional
ecológico
y = 0,2781x - 0,0524R² = 0,6711
0
10
20
30
40
0 20 40 60 80
convencional
ecológico
Resultados y Discusión
115
Stet
hyn
ium
tri
cla
vatu
m
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
An
ag
rus
ato
mu
s
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Cicadélidos (nº individuos/muestra)
Figura 51. Correlación entre la abundancia media de los fitófagos cicadélidos y el parasitoide Stethynium triclavatum (izquierda) y Anagrus atomus (derecha) en las 12 parcelas de nectarina muestreadas.
Ala
ptu
s sp
p.
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Ala
ptu
s sp
p.
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Psocópteros (nº individuos/muestra) Aleiródidos (nº individuos/muestra)
Figura 52. Correlación entre la abundancia media del parasitoide Alaptus spp. y los psocópteros (izquierda) y aleiródidos (derecha) en las distintas especies de frutales y sistemas de cultivo.
La relación con los aleiródidos también puede ser indirecta, ya que los
psocópteros podrían alimentarse de los restos y melaza de las larvas de mosca blanca
igual que probablemente lo hacen en las colonias de cóccidos, de manera que en las
parcelas donde hay más mosca blanca y cóccidos productores de melaza también hay
más psocópteros y, por lo tanto, mayores poblaciones del género Alaptus.
Camptoptera sp. muestra una correlación positiva significativa con cicadélidos,
aunque debido seguramente al escaso número de individuos identificados del
mimárido esta correlación sólo es significativa para el total de parcelas, así como al
agruparlas en cultivo convencional y ecológico (tabla 32).
y = 0,4536x + 1,4812R² = 0,8003
0
10
20
30
40
0 20 40 60 80
convencional
ecológicoy = 0,2508x + 1,2239
R² = 0,55330
10
20
0 20 40 60 80
convencional
ecológico
y = 0,383x - 0,755R² = 0,997
05
101520
0 20 40 60
caqui convencional cítrico convencional nectarina convencional
caqui ecológico cítrico ecológico nectarina ecológica
y = 0,1866x - 0,1012
R² = 0,4573
0,0
0,5
1,0
1,5
0 2 4 6
y = 0,1777x + 0,3134
R² = 0,4473
0,0
0,5
1,0
1,5
0 1 2 3 4 5
caqui convencional
caqui ecológico
cítrico convencional
cítrico ecológico
nectarina convencional
nectarina ecológica
116
Dentro del género Gonatocerus, la mayor parte de las especies son parasitoides
de huevos de cicadélidos (Matthews, 1986; Virla et al., 2005). Sin embargo, las
relaciones entre cicadélidos y Gonatocerus spp. son muy débiles en general. El único
caso en que esta relación se presenta es en el cultivo del caqui.
Ala
ptu
s sp
p.
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Ala
ptu
s sp
p.
(nº
ind
ivid
uo
s/m
ues
tra)
Psocópteros (nº individuos/muestra)
Figura 53. Correlación entre la abundancia media del parasitoide Alaptus spp. y los psocópteros en la totalidad de parcelas (izquierda) y en las 12 parcelas de cítricos (derecha).
4.7.5 Evolución estacional de mimáridos
Stethinium triclavatum es más abundante en los meses de verano, coincidiendo
con los máximos de cicadélidos (figura 54). La dinámica estacional de Anagrus
atomus a lo largo del año es similar a la especie anterior, presentando valores máximo
en septiembre en 2006 y en julio en 2008. Alaptus spp. es el mimárido que aparece de
manera más regular durante los muestreos ya que es capturado en casi todos los
muestreos realizados en 2006 y en 2008, incluidos los meses de invierno.
La figura 55 muestra la evolución conjunta de los cicadélidos y sus parasitoides,
Stethynium triclavatum y Anagrus atomus durante 2008. Se puede observar claramente
que los máximos de los parasitoides llegan un mes después de los máximos del
fitófago.
y = 0,1177x + 0,1758R² = 0,2021
0
1
2
3
0 5 10 15
convencional
ecológico
y = 0,1712x + 0,2242R² = 0,3059
0
1
2
3
0 5 10 15
convencional
ecológico
Resultados y Discusión
117
Figura 55. Evolución de los fitófagos cicadélidos y de los parasitoides de huevos S. triclavatum y A. atomus durante 2008.
0
3
6
9
12
15
18
e f m a m j j a s o n
Nº
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a Stethynium triclavatum
Anagrus atomus
Cicadélidos
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 54. Evolución estacional de las especies de mimáridos en 2006 (izquierda) y 2008 (derecha). Las líneas verticales indican el error estándar. En 2006 se representan por separado los tres cultivos estudiados mientras
que en 2008 se representa la media de las seis parcelas muestreadas.
0
20
40
60Mimáridos
0
5
10
15
20
25 Stethynium triclavatum
0
10
20
30
40Anagrus atomus
0
1
2
3Alaptus spp.
0
1
2
3 Camptoptera sp.
0
0,1
0,2
0,3
abr jun jul sep oct dic
Gonatocerus spp.caqui cítricos nectarina
0
10
20
30Mimáridos
0
5
10
15
20Stethynium triclavatum
0
5
10
15
20Anagrus atomus
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0Alaptus spp.
0,0
0,1
0,2Anaphes sp.
0,0
0,1
0,2
e f m a m j j a s o n d
Gonatocerus spp.
118
Resultados y Discusión
119
4.8 Pteromálidos
4.8.1 Abundancia
En la familia pteromálidos se han identificado 163 especímenes incluidos en un
mínimo de 11 morfoespecies (tabla 33). Aunque no podemos considerarlos como
insectos beneficiosos y el número de especímenes identificados es relativamente bajo
consideramos de interés incluirlos debido a la escasa información sobre esta familia y
el hecho de encontrar un número elevado de morfoespecies. Es mayoritario el género
Pachyneuron, que incluye el 85% de los pteromálidos encontrados, y dentro de él la
especie Pachyneuron aphidis (Bouché). Pachyneuron aphidis está considerado como
hiperparasitoide de pulgones a través de bracónidos de la subfamilia Aphidiinae. Entre
otros está citado sobre Aphis spiraecola, Myzus persicae, Macrosiphum euphorbiae
(Valentine, 1975) y Pterochloroides persicae (Rakhshani et al., 2005). Simões et al.
(2006) encuentran P. aphidis sobre Aphis solanella, en Solanum nigrum L. en parcelas
de cítricos de las Azores. El género Pachyneuron también está asociado a la familia
Psyllidae (Dzhanokmen, 1990) y está citado como hiperparasitoide sobre otros
calcidoideos, como Microterys spp. (Xu, 2002).
Asaphes Walker es un género de distribución mundial. Muchas de sus especies
son hiperparásitas de pulgones, principalmente a través de bracónidos de la subfamilia
Aphidiinae (Xiao y Huang, 2000). Asaphes suspensus (Nees) está citado sobre Myzus
persicae, Aphis pomi y Hyalopterus pruni (Westrum et al., 2010). Suay et al. (1998),
en un estudio de parasitoides e hiperparasitoides de pulgones en la provincia de
Valencia y sus hospedadores, encontraron como hiperparasitoides más frecuentes
Pachyneuron aphidis y Asaphes vulgaris Walker. Berta et al. (2002) obtienen estas
dos especies a partir de la evolución de momias de Myzus persicae y la frecuencia
relativa es mayor en el caso de P. aphidis (21%) que en A. vulgaris (5,3%).
Pteromalus Thomson está asociado a lepidópteros de las familias Gracillariidae,
Noctuidae, Pieridae, Pyralidae, Tortricidae, Yponomeutidae y Zigaenidae
(Dzhanokmen, 1990). Este parasitoide ha sido obtenido a partir del minador de los
cítricos Phyllocnistis citrella en limoneros de Portugal (Silva et al., 2006).
120
Tabla 33. Número total de pteromálidos muestreados en diversos cultivos y sistemas de cultivo en muestreos realizados entre 2006 y 2007 en parcelas cultivadas de la Comunidad Valenciana. Entre paréntesis después del
cultivo el número de parcelas muestreadas. Los valores no son directamente comparables entre cultivos ya que el número de parcelas es mayor en el sistema convencional que en el ecológico.
Sistema
Convencional Ecológico
Cultivo Caqui Cítricos Nectarina Caqui Cítricos Nectarina Total
Especie (9) (9) (9) (5) (6) (3) (41)
Pachyneuron aphidis 59 8 8 4 2 4 85
Pachyneuron sp. 1 9 0 4 3 4 5 25
Pachyneuron sp. 2 4 1 3 1 3 1 13
Pachyneuron sp. 3 0 0 0 0 11 0 11
Pteromalidae sp. 1 0 3 1 5 1 1 11
Asaphes suspensus 3 0 0 1 1 2 7
Pachyneuron sp. 4 2 1 1 0 0 0 4
Pachyneuron sp. 5 0 0 0 0 4 0 4
Pteromalus sp. 1 0 0 0 0 0 1 1
Pteromalus sp. 2 0 0 0 1 0 0 1
Arthrolytus sp. 0 0 1 0 0 0 1
Total 77 13 18 15 26 14 163
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 56. Número medio de pteromálidos capturados por trampa en función del sistema de cultivo (izquierda) o del cultivo (derecha). Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante
la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0,0
0,5
1,0 Pteromálidos
a a
0,0
0,2
0,4
0,6 Pachyneuron aphidis
a a
0,0
0,2
0,4
0,6 Pachyneuron spp.
a a
0,00
0,02
0,04
0,06
convencional ecológico
Asaphes suspensus
a a
0,0
0,5
1,0Pteromálidos
a b ab
0,0
0,3
0,6
0,9 Pachyneuron aphidis
a b ab
0
0,2
0,4Pachyneuron spp.
a a a
0
0,02
0,04
0,06
caqui cítricos nectarina
Asaphes suspensus
a a a
Resultados y Discusión
121
El sistema de cultivo no tiene influencia sobre las poblaciones de pteromálidos.
El cultivo sí que tiene importancia en el caso de los pteromálidos en general y de
Pachyneuron aphidis en particular, ya que son significativamente más abundantes en
el cultivo del caqui que en cítricos (figura 56, tabla 34).
Tabla 34 . Influencia del sistema de cultivo y del cultivo en las poblaciones de pteromálidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles, convencional y
ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). A los valores se les ha aplicado la transformación log (x+1) antes del análisis.
Especie factor gl cuadrados
medios F p
Pteromálidos sistema 1 0,029 1,04 0,310
cultivo 2 0,092 3,25 0,040
fecha 8 0,352 12,43 0,000
sistema x cultivo 2 0,107 3,77 0,024
sistema x fecha 8 0,030 1,07 0,382
cultivo x fecha 16 0,077 2,72 0,000
Pachyneuron aphidis sistema 1 0,023 1,78 0,183
cultivo 2 0,051 3,88 0,022
fecha 8 0,187 14,13 0,000
sistema x cultivo 2 0,044 3,33 0,037
sistema x fecha 8 0,044 3,30 0,001
cultivo x fecha 16 0,063 4,80 0,000
Pachyneuron spp. sistema 1 0,015 1,06 0,304
cultivo 2 0,003 0,21 0,811
fecha 8 0,066 4,59 0,000
sistema x cultivo 2 0,042 2,93 0,055
sistema x fecha 8 0,027 1,88 0,063
cultivo x fecha 16 0,015 1,03 0,422
Asaphes suspensus sistema 1 0,005 3,03 0,083
cultivo 2 0,002 1,07 0,345
fecha 8 0,004 2,29 0,022
sistema x cultivo 2 0,004 2,13 0,120
sistema x fecha 8 0,002 0,88 0,530
cultivo x fecha 16 0,002 0,91 0,559
4.8.2 Índices de biodiversidad
Los índices de biodiversidad parecen ser similares en cultivo ecológico que en
convencional, mientras que la riqueza es aparentemente mayor en el cultivo de caqui
que en el resto de cultivos. No obstante, las diferencias no son significativas en
ninguno de los casos (figura 57, tabla 35). Se puede concluir que la biodiversidad de
pteromálidos se ve poco influenciada por el sistema de cultivo y por la especie de
frutal cultivado.
122
V
alo
r d
e lo
s ín
dic
es
Figura 57. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (eH) y de sus dos
componentes la riqueza (S) y la uniformidad (F) en función del sistema de cultivo (izquierda) y del cultivo (derecha) considerando los pteromálidos capturados. Barras con las mismas letras no presentan diferencias
significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0,0
0,2
0,4 Riqueza (S)
0,00
0,05
0,10 Uniformidad (F)
a a
0,00
0,05
0,10
convencional ecológico
Diversidad (eH)
a a
a a0,0
0,2
0,4 Riqueza (S)
a a a
0,00
0,05
0,10 Uniformidad (F)
a a a
0,00
0,05
0,10
caqui cítricos nectarina
Diversidad (eH)
a a a
Tabla 35. Influencia del sistema de cultivo y del cultivo sobre los índices de biodiversidad de los pteromálidos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo
(con dos niveles, convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado).
Índice factor gl cuadrados
medios F p
Riqueza (S) sistema 1 0,739 3,82 0,051
cultivo 2 0,449 2,32 0,100
fecha 8 2,148 11,11 0,000
sistema x cultivo 2 0,286 1,48 0,229
sistema x fecha 8 0,262 1,36 0,215
cultivo x fecha 16 0,339 1,75 0,036
Uniformidad (F) sistema 1 0,005 0,28 0,595
cultivo 2 0,002 0,11 0,894
fecha 8 0,087 4,86 0,000
sistema x cultivo 2 0,003 0,19 0,823
sistema x fecha 8 0,010 0,58 0,798
cultivo x fecha 16 0,019 1,04 0,412
Diversidad (eH) sistema 1 0,045 0,43 0,512
cultivo 2 0,001 0,01 0,986
fecha 8 0,475 4,51 0,000
sistema x cultivo 2 0,005 0,05 0,950
sistema x fecha 8 0,076 0,72 0,670
cultivo x fecha 16 0,135 1,28 0,209
Resultados y Discusión
123
4.8.3 Relación abundancia -porcentaje de parcelas ocupadas
Al relacionar en pteromálidos la abundancia media por parcela y la proporción
de parcelas ocupadas vemos que Pachyneuron aphidis y Pachyneuron spp. se sitúa por
encima de la curva de tendencia en 2006 y por debajo en 2007. Sin embargo, en el
caso de Pachyneuron spp. no existe una correspondencia entre los valores de capturas
y el porcentaje de parcelas ocupadas. Esto podría ser debido a que se han encontrado,
al menos, cuatro morfotipos de Pachyneuron spp. que podían corresponder a otras
tantas especies (figura 58).
Figura 58. Gráfica de correlación entre la abundancia media por parcela de las diferentes especies de pteromálidos y la proporción de parcelas con presencia de la especie de pteromálido.
4.8.4 Evolución estacional
Pachyneuron aphidis y, en general, otras especies del género Pachyneuron
están presentes en los meses de verano, mientras que Asaphes suspensus aparece en los
muestreos de invierno (2008) y primavera (2006). No obstante, las bajas capturas
realizadas de esta última especie no permiten definir bien una pauta de presencia a lo
largo del año. Estos datos son distintos de los publicados por Kavallieratos et al.
(2002). Estos autores encuentran a los dos géneros de hiperparasitoides coincidiendo
en el mismo periodo en cítricos de Grecia, a finales de mayo y principio de junio. En
su trabajo las poblaciones de Asaphes son superiores en todos los muestreos a las de
Pachyneuron spp.
y = 8,866ln(x) + 46,126R² = 0,749
0
25
50
0,00 0,20 0,40
% p
arce
las
ocu
pad
as
individuos/parcela
Pachyneuron aphidis 06
Pachyneuron spp. 06
Asaphes suspensus 06
Pteromalus spp. 06
Arthrolytus sp. 06
Pachyneuron aphidis 07
Pachyneuron spp. 07
Asaphes suspensus 07
Pteromalus spp. 07
Arthrolytus sp. 07
124
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s/tr
amp
a
Figura 59. Evolución estacional de las especies de pteromálidos en 2006 (izquierda) y 2008 (derecha). Las líneas verticales indican el error estándar. En 2006 se representan por separado los tres cultivos estudiados
mientras que en 2008 se representa la media de las seis parcelas muestreadas.
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8Pachyneuron aphidis
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0Pachyneuron spp.
0,0
0,1
0,2
0,3
e f m a m j j a s o n d
Asaphes suspensus
0
2
4
6 Pachyneuron aphidis
0
0,5
1
1,5
2Pachyneuron spp.
0,0
0,1
0,2
0,3
abr jun jul sep oct dic
Asaphes suspensus
Resultados y Discusión
125
4.9 Evaluación general de enemigos naturales
4.9.1 Abundancia
Durante los años 2006 y 2007 se han evaluado e identificado 9641 insectos
auxiliares agrupados en siete familias. Las familias más importantes de parasitoides
han sido encírtidos, afelínidos, mimáridos, eulófidos, pteromálidos y tricogramátidos
(tabla 36). La única familia de depredadores que ha sido estudiada independientemente
ha sido la de los coccinélidos, ya que era la que mostraba mayor número de especies y
presencia generalizada en las parcelas.
Tabla 36. Número total de insectos auxiliares muestreados pertenecientes a las distintas familias estudiadas en diversos cultivos y sistemas de cultivo en muestreos realizados entre 2006 y 2007 en parcelas cultivadas de la Comunidad Valenciana. Entre paréntesis después del cultivo el número de parcelas muestreadas. Los valores
no son directamente comparables entre cultivos ya que el número de parcelas es mayor en el sistema convencional que en el ecológico.
Sistema
Convencional Ecológico
Cultivo Caqui Cítricos Nectarina Caqui Cítricos Nectarina Total
Familia (9) (9) (9) (5) (6) (3) (41)
Encírtidos 487 1834 343 315 447 100 3526
Afelínidos 92 867 138 119 1206 71 2493
Mimáridos 72 191 750 94 85 946 2138
Coccinélidos 61 165 283 56 199 129 893
Eulófidos 29 119 59 102 63 16 388
Pteromálidos 77 13 18 15 26 14 163
Tricogramátidos 4 10 3 13 7 3 40
Total 822 3199 1594 714 2033 1279 9641
Los insectos auxiliares son más abundantes en cultivo ecológico (32±4,5
individuos/trampa) que en convencional (23±2,4 individuos/trampa), siendo estas
diferencias significativas. Esto representa un 50% más de abundancia en cultivos
ecológicos en relación a los convencionales. En la mayor parte de las familias hay
aparentemente diferencias entre los dos sistemas de cultivo, en general, a favor del
sistema ecológico, aunque estas diferencias son significativas sólo en el caso de
mimáridos y coccinélidos (figura 60, tabla 37).
126
Nú
mer
o m
edio
de
ind
ivid
uo
s p
or
par
cela
Figura 60. Número de individuos capturados de cada familia en función del sistema de cultivo (arriba) y del cultivo (abajo). Barras con las mismas letras no presentan diferencias significativas (p<0,05),
mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
Bengtsson et al. (2005) en un metaestudio sobre el efecto de la agricultura
ecológica sobre la abundancia y diversidad de especies, encuentran que los enemigos
naturales son afectados negativamente por el manejo convencional de las parcelas. La
mayor parte de los estudios recopilados en este trabajo, corresponden a cultivos
herbáceos extensivos y dentro de ellos los organismos estudiados suelen ser carábidos
o depredadores generalistas.
Pocos trabajos incluyen a los himenópteros parasitoides o a los coccinélidos
como taxon a estudiar al comparar ambos sistemas de cultivo. Berry et al. (1996)
encuentran que los himenópteros parasitoides, los estafilínidos y los neurópteros
muestran poblaciones significativamente superiores en parcelas ecológicas con
respecto a las convencionales en el cultivo de zanahoria. Sin embargo, sí que existen
numerosos estudios que demuestran el efecto negativo que tienen los plaguicidas de
síntesis sobre la fauna auxiliar en cítricos (Bartlett, 1963; Benassy, 1977; Garcia-Marí
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Encírtidos Afelínidos Mimáridos Coccinélidos Eulófidos Pteromálidos
convencional ecológico
a a a a b a a a a ab a
0
5
10
15
20
25
Encírtidos Afelínidos Mimáridos Coccinélidos Eulófidos Pteromálidos
caqui cítricos nectarina
b a b b a b b b a c b a a a a a b ab
Resultados y Discusión
127
y Olivares, 2004; Siscaro et al., 2006; Urbaneja et al., 2006a; Suma et al., 2009; Liang
et al., 2010) y en frutales (Pekár, 1999; Erler, 2004; Andreev et al, 2006).
Tabla 37. Influencia del sistema de cultivo, del cultivo y de la fecha en las poblaciones de las familias de insectos auxiliares. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar los factores sistema de cultivo (con dos niveles, convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve
niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). A los valores se les ha aplicado la transformación log (x+1) antes del análisis.
Familia factor gl cuadrados
medios F p
Insectos auxiliares sistema 1 2,268 11,14 0,001
cultivo 2 6,702 32,92 0,000
fecha 8 3,143 15,44 0,000
sistema x cultivo 2 1,226 6,02 0,003
sistema x fecha 8 0,182 0,89 0,521
cultivo x fecha 16 0,797 3,91 0,000
Encírtidos sistema 1 0,004 0,02 0,889
cultivo 2 4,796 21,89 0,000
fecha 8 0,661 3,02 0,003
sistema x cultivo 2 1,183 5,40 0,005
sistema x fecha 8 0,401 1,83 0,071
cultivo x fecha 16 0,823 3,75 0,000
Afelínidos sistema 1 0,258 1,59 0,208
cultivo 2 7,664 47,21 0,000
fecha 8 2,166 13,34 0,000
sistema x cultivo 2 0,141 0,87 0,421
sistema x fecha 8 0,144 0,89 0,528
cultivo x fecha 16 0,316 1,95 0,016
Mimáridos sistema 1 1,395 12,07 0,001
cultivo 2 7,470 64,63 0,000
fecha 8 2,598 22,48 0,000
sistema x cultivo 2 0,928 8,03 0,000
sistema x fecha 8 0,644 5,57 0,000
cultivo x fecha 16 0,923 7,98 0,000
Coccinélidos sistema 1 1,510 16,26 0,000
cultivo 2 2,006 21,59 0,000
fecha 8 0,898 9,67 0,000
sistema x cultivo 2 0,031 0,33 0,717
sistema x fecha 8 0,125 1,35 0,220
cultivo x fecha 16 0,225 2,42 0,002
Eulófidos sistema 1 0,256 3,42 0,065
cultivo 2 0,118 1,58 0,208
fecha 8 0,193 2,59 0,009
sistema x cultivo 2 0,525 7,02 0,001
sistema x fecha 8 0,095 1,28 0,256
cultivo x fecha 16 0,095 1,27 0,217
Pteromálidos sistema 1 0,029 1,04 0,310
cultivo 2 0,092 3,25 0,040
fecha 8 0,352 12,43 0,000
sistema x cultivo 2 0,107 3,77 0,024
sistema x fecha 8 0,030 1,07 0,382
cultivo x fecha 16 0,077 2,72 0,000
128
Entre los cultivos estudiados existen diferencias importantes en cuanto a la
media de enemigos naturales por cultivo (cítricos, 38,18±4,45; nectarina, 26,63±3,53;
caqui, 12,21±2,66 individuos/trampa). No se puede establecer que las diferencias en
cuanto a la abundancia de enemigos naturales entre los tres cultivos se deban a la
intensidad en el uso de plaguicidas, ya que en el cultivo del caqui la utilización de
plaguicidas es menor que en los otros dos cultivos. Parece más bien que una parte de la
explicación resida en el hecho de que el propio cultivo de cítricos y nectarina
proporciona un hábitat más favorable para la presencia de enemigos naturales. El
hecho de la mayor abundancia en cítricos puede estar ligado también a la mayor
estabilidad del cultivo. Los cítricos, al no perder las hojas en invierno, proporcionan
condiciones más estables durante todo el año a los depredadores y parasitoides. Una
posible causa de la mayor abundancia de enemigos naturales en nectarina respecto a
caqui sería la presencia de nectarios extraflorales que proporcionan una fuente de
alimentación suplementaria a los depredadores y parasitoides (Mathews, 2004;
Mathews et al., 2007; Brown y Mathews, 2008).
Los eulófidos están distribuidos de igual manera entre los tres cultivos (figura
60). Los afelínidos y encírtidos son las familias más abundantes en cítricos mientras
que los mimáridos y coccinélidos aparecen fundamentalmente en nectarina. Esta
distinta distribución de familias parece relacionada con la predominancia de las plagas
de los distintos cultivos. En cítricos los fitófagos más importantes pertenecen a las
familias cóccidos y diaspídidos, y sus controladores biológicos más importantes se
encuentran en las familias encírtidos y afelínidos. En el caso de la nectarina los
fitófagos más importantes son los cicadélidos y los tetraníquidos. Los mimáridos
tienen diversos representantes que parasitan los huevos de cicadélidos, mientras que el
coccinélido más importante en nectarina es Stethorus punctillum, depredador
específico de ácaros tetraníquidos.
Resultados y Discusión
129
4.9.2 Índices de biodiversidad calculados a partir de todas las especies
Se han identificado un total de 84 morfoespecies de enemigos naturales. De
ellas 29 han sido identificadas hasta el nivel de especie, 40 a nivel de género y 15 a
nivel de familia.Si consideramos todas las especies de manera conjunta, podemos
calcular los distintos índices de biodiversidad del conjunto de especies beneficiosas. Se
ha realizado un ANOVA con los índices calculados a partir de las especies
identificadas en cada parcela durante todos los muestreos.
Val
or
de
los
índ
ice
s
Figura 61. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (eH ) y de sus dos
componentes la riqueza (S) y la uniformidad (F) en función del sistema de cultivo (izquierda) y del cultivo (derecha) considerando todos los insectos auxiliares capturados. Barras con las mismas letras no
presentan diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
El sistema de cultivo ecológico tiene un efecto positivo sobre la riqueza de
especies y la diversidad. Como se puede observar en la figura 61, la riqueza y la
diversidad son superiores en las parcelas ecológicas (S=5,37±0,27; eH=3,57±0,20) que
en las convencionales (S=4,28±0,18; eH=2,88±0,12). Bengtsson et al. (2005)
encuentran que en el 75% de los trabajos que estudian el efecto de la agricultura
ecológica sobre la riqueza de especies se produce un incremento en la riqueza. Como
media, las parcelas ecológicas incrementan la riqueza de especies un 30% con respecto
a las convencionales frente al 25% observado en nuestro estudio. Entre los cultivos,
sólo se aprecian diferencias en el caso de la riqueza, entre cítricos y nectarina por una
parte y caqui por otra.
0
2
4
6 Riqueza (S)
0,0
0,3
0,6
0,9 Uniformidad (F)
a a
0
2
4
6
convencional ecológico
Diversidad (eH)
b a
b a0
2
4
6 Riqueza (S)
b a a
0,0
0,3
0,6
0,9Uniformidad (F)
a a a
0
2
4
6
caqui cítricos nectarina
Diversidad (eH)
a a a
130
Al analizar el efecto del sistema de cultivo sobre los insectos auxiliares en cada
uno de los cultivos por separado se comprueba que las diferencias en riqueza de
especies entre sistema ecológico y convencional se mantiene en el caqui y la nectarina
y no en los cítricos. En el caso de la diversidad, esta diferencia entre sistemas de
cultivo sólo se establece en el cultivo del caqui (figura 62).
caqui cítricos nectarina
Val
ore
s d
e lo
s ín
dic
es
Figura 62. Valores de los índices de biodiversidad, expresados por el índice de Shannon (eH) y de sus dos
componentes la riqueza (S) y la uniformidad (F) en función del sistema de cultivo para los tres cultivos estudiados considerando todos los insectos auxiliares capturados. Barras con las mismas letras no presentan
diferencias significativas (p<0,05), mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher. Las líneas verticales indican el error estándar.
0
2
4
6
8
0,0
0,5
1,0
a a
0
2
4
6
convencional ecológico
b a
b a0
2
4
6
8 Riqueza (S)
0,0
0,5
1,0 Uniformidad (F)
a a
0
2
4
6
convencional ecológico
Diversidad (eH)
a a
a a0
2
4
6
8
0,0
0,5
1,0
a a
0
2
4
6
convencional ecológico
a a
b a
Resultados y Discusión
131
Tabla 38. Influencia del sistema de cultivo, del cultivo y de la fecha en los índices de biodiversidad calculados a partir de todas las especies de insectos beneficiosos. Resultados del análisis de varianza factorial al comparar
los factores sistema de cultivo (con dos niveles, convencional y ecológico), cultivo (con tres niveles, caqui, cítricos y nectarina) y fecha (con nueve niveles, correspondientes a cada muestreo realizado). En el análisis de todos los cultivos se han omitido los efectos de las interacciones cuando no resultaron significativas (p<0,05).
Cultivo Índice factor gl cuadrados
medios F p
Todos Riqueza (S) sistema 1 100,757 16,04 0,000
cultivo 2 55,520 8,84 0,000
fecha 8 63,149 10,05 0,000
sistema x cultivo 2 35,184 5,60 0,004
Uniformidad (F) sistema 1 0,000 0,00 0,990
cultivo 2 0,104 1,23 0,294
fecha 8 0,528 6,22 0,000
cultivo x fecha 16 0,305 3,59 0,000
Diversidad (e
H) sistema 1 34,735 9,61 0,002
cultivo 2 1,648 0,46 0,634
fecha 8 21,966 6,08 0,000
cultivo x fecha 16 9,459 2,62 0,001
Caqui Riqueza (S) sistema 1 112,875 20,56 0,000
fecha 8 24,704 4,50 0,000
sistema x fecha 16 6,530 1,19 0,312
Uniformidad (F) sistema 1 0,011 0,10 0,756
fecha 8 0,311 2,64 0,011
sistema x fecha 16 0,057 0,48 0,865
Diversidad (e
H) sistema 1 40,008 10,07 0,002
fecha 8 12,438 3,13 0,003
sistema x fecha 16 2,802 0,71 0,687
Cítricos Riqueza (S) sistema 1 0,209 0,03 0,871
fecha 8 15,319 1,95 0,059
sistema x fecha 16 6,145 0,78 0,619
Uniformidad (F) sistema 1 0,034 0,49 0,485
fecha 8 0,028 0,40 0,919
sistema x fecha 16 0,127 1,82 0,080
Diversidad (e
H) sistema 1 3,054 0,74 0,392
fecha 8 5,658 1,37 0,217
sistema x fecha 16 1,835 0,44 0,892
Nectarina Riqueza (S) sistema 1 45,938 8,22 0,005
fecha 8 35,628 6,37 0,000
sistema x fecha 16 4,285 0,77 0,633
Uniformidad (F) sistema 1 0,003 0,04 0,846
fecha 8 0,564 8,24 0,000
sistema x fecha 16 0,018 0,26 0,977
Diversidad (e
H) sistema 1 5,350 1,97 0,164
fecha 8 18,308 6,75 0,000
sistema x fecha 16 1,869 0,69 0,700
132
Los índices de biodiversidad varían a lo largo del año (figura 63). Los valores
de los índices son más homogéneos a lo largo de las diferentes fechas de muestreo en
cítricos, ya que no se produce el descenso de riqueza que se observa en caqui y
nectarina en el muestreo de invierno. La riqueza de especies es máxima en los
muestreos de verano para los tres cultivos en sistema ecológico. En cultivo
convencional no existe una pauta tan clara, aunque parece que los valores máximos se
alcanzan más tarde, en el mes de septiembre.
caqui cítricos nectarina
Val
or
de
los
índ
ice
s
Figura 63. Evolución de los índices de biodiversidad de los enemigos naturales en función del sistema de cultivo (convencional y ecológico) en los tres cultivos estudiados (caqui, cítricos y nectarina) durante seis
muestreos en 2006 (abril, junio, julio, septiembre, octubre y diciembre) y tres en 2007 (mayo, julio y septiembre).
0
2
4
6
8
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
0
2
4
6
a j jl s o d m jl s
Riqueza (S)
Uniformidad (F)
a j jl s o d m jl s
Diversidad (eH)
convencionalecológico
a j jl s o d m jl s
Resultados y Discusión
133
4.9.3 Relación entre índices de biodiversidad calculados a nivel de especie y de
familia
Uno de los problemas con los que nos encontramos a la hora de realizar
estudios de biodiversidad es el consumo de recursos para la identificación a nivel de
especie (Cardoso et al., 2004). Biaggini et al. (2007) muestran que las identificaciones
a niveles taxonómicos superiores (p.e. la familia) son suficientes para estudiar la
diversidad de artrópodos en los estados iniciales de una investigación. Para ello
deberíamos demostrar una buena correlación entre los índices obtenidos de la manera
convencional, a partir de las especies presentes y su uniformidad, y los índices
obtenidos a partir de las familias presentes y su uniformidad.
En la figura 64 se han representado las rectas de correlación entre ambos
índices para la riqueza, la uniformidad y la diversidad en cada una de las 41 parcelas
muestreadas en este trabajo. En los tres casos las correlaciones son elevadas, pudiendo
establecer que la medida de la diversidad a partir de las familias puede ser adecuada
para medir la diversidad de un agrosistema. Otros autores han relacionado la riqueza
de familias con la riqueza de especies. Wickramasinghe et al. (2004) lo hacen entre
familias y especies de polillas, y Baldi (2003) en el caso de coleópteros, dípteros y
ácaros. Rieux et al. (1999) utilizan el índice de diversidad de familias para evaluar el
efecto de la cubierta vegetal sobre la diversidad de artrópodos en peral.
Riqueza (S) Uniformidad (F) Diversidad (eH)
Índ
ices
cal
cula
do
s a
par
tir
de
las
sp
ecie
s
Índices calculados a partir de las familias
Figura 64. Relación entre los índices calculados a partir del número de individuos de cada familia y los calculados a partir del número de individuos de cada especie. Cada punto representa una parcela.
y = 0,4421x + 0,8803R² = 0,8669
0
2
4
6
8
0 5 10
y = 0,9129x + 0,0229R² = 0,7455
0,0
0,5
1,0
0 0,5 1
y = 0,4921x + 0,5436R² = 0,7825
0
2
4
6
0 2 4 6
134
4.9.4 Relación abundancia-ocupación
La curva que relaciona el logaritmo de la abundancia global de cada especie con
el porcentaje de parcelas ocupadas puede ofrecernos información en relación a las
pautas de agregación o dispersión entre parcelas de las distintas especies (figura 65).
Se ha representado también la línea que correspondería a dicha relación cuando la
distribución del logaritmo del número de insectos en las parcelas fuera al azar, es decir
siguiera la distribución de Poisson. Se han excluido en la representación las especies
con tres o menos individuos encontrados (Fraser et al., 2008).
Los puntos más alejados de la línea de distribución de Poisson corresponden, en
general, a insectos auxiliares que parasitan o depredan especies que se encuentran sólo
en un cultivo o tienen un rango de hospedantes o presas muy restringido (Ceranisus
lepidotus, Encarsia perniciosi, Rodolia cardinalis, Metaphycus helvolus y Citrostichus
phyllocnistoides entre otros). Estas especies aparecen en determinadas parcelas y
pueden ser ocasionalmente muy abundantes en algunas de ellas, mientras están
totalmente ausentes en muchas otras.
Figura 65. Gráfica de correlación entre la abundancia total por parcela de las diferentes especies de insectos auxiliares (previa transformación logarítmica en base diez) y la proporción de parcelas con presencia de la
especie de insecto auxiliar.La línea de puntos representa la distribución de Poisson.
0
20
40
60
80
100
0,1 1 10 100
po
rcen
taje
de
par
cela
s co
n p
rese
nci
a
logaritmo abundancia total por parcela
observado
distr Poisson
C. phyllocnistoides
R. cardinalis.M. helvolus
E. perniciosi
C. lepidotus
Discusión general
135
5 DISCUSIÓN GENERAL
5.1 Identidad y abundancia relativa de especies de enemigos naturales
Este trabajo se ha realizado en numerosas parcelas de tres cultivos diferentes y
aporta abundante información en relación a la identidad y densidad de población de las
especies de enemigos naturales que viven en los tres cultivos estudiados. En algunos
casos esta información complementa o amplia los datos que ya se tenían. Es el caso del
cultivo de los cítricos, que es la especie más estudiada en la zona. Por otra parte,
aporta numerosa información nueva en frutales que apenas se han estudiado como el
caqui y la nectarina.
En el cultivo de los cítricos la mayoría de las familias habían sido estudiadas
previamente. Nuestros datos en muchos casos confirman los estudios anteriores. Así
por ejemplo, en el caso de los coccinélidos, Rodolia cardinalis, Stethorus punctillum,
Scymnus spp. y Propylea quatuordecimpunctata son la especies más abundantes, tal
como ya mostraban trabajos anteriores (Soler, 2000; Alvis et al., 2002; Alonso, 2003;
Bru y Garcia-Marí, 2008).
La familia encírtidos es la familia de parasitoides más abundante en cítricos en
nuestro estudio. Metaphycus flavus representa más del 90% de los especímenes de
encírtidos capturados. Tena et al. (2008) también encuentran que Metaphycus flavus es
el encírtido más abundante en cítricos, mientras que Metaphycus helvolus es mucho
menos abundante. Le sigue en abundancia la familia afelínidos. Las especies más
abundantes de afelínidos son Aphytis melinus y Cales noacki. Aunque se han realizado
múltiples trabajos sobre estas dos especies (Troncho et al., 1992; Soto et al., 2001;
Pina y Verdú, 2007; Sorribas et al., 2008), en la mayoría no se estudian de forma
conjunta todos los afelínidos. Encarsia lutea, aunque mucho menos abundante, es la
tercera especie de afelínidos en abundancia en nuestro estudio.
Dentro de los eulófidos, Citrostichus phyllocnistoides es la especie más
abundante y confirma el desplazamiento del resto de enemigos naturales del minador
de los cítricos apuntado por otros autores (Garcia-Marí et al., 2004; Karamaouna et al.,
2010). Es destacable la presencia de Ceranisus menes y C. lepidotus, parasitoides de
136
trípidos que no habían sido citados en cítricos en España, aunque sí en el sur de
California como posibles parasitoides de Scirtothrips citri (Moulton) (Triapitsyn,
2005).
La familia mimáridos había sido anteriormente poco estudiada en los cítricos
españoles. Únicamente García-Mercet (1912) cita a Parvulinus (=Alaptus) aurantii
Mercet y Dicopus citri Mercet procedentes de ramas de naranjo infestadas por
cóccidos diaspinos. Hemos encontrado como especies más abundantes de esta familia
de parasitoides de huevos a Alaptus spp., Stethynium triclavatum, Camptoptera spp. y
Anagrus atomus. Las poblaciones de Alaptus spp. y Stethynium triclavatum están
correlacionadas con las poblaciones de psocópteros y cicadélidos, por lo que podemos
suponer que se encuentran en estas parcelas de cítricos parasitando los huevos de los
insectos mencionados. De las especies de mimáridos identificadas, han sido citadas en
el cultivo de los cítricos en otros países Alaptus spp. (Rosen, 1965), Camptoptera spp.
(Beardsley y Huber, 2000), Stethynium triclavatum y Anagrus atomus (Smith et al.,
1997).
En nectarina la familia de parasitoides más numerosa es la de los mimáridos.
Entre ellos, Stethynium triclavatum y Anagrus atomus muestran unas correlaciones
muy elevadas con los cicadélidos. La relación Anagrus atomus/ Stethynium
triclavatum es diferente según el sistema de cultivo. En cultivo convencional la
abundancia de S. triclavatum es muy superior a la de A. atomus, mientras que en
cultivo ecológico la diferencia entre ambas especies es menor.
Stethynium triclavatum y Anagrus atomus habían sido citados anteriormente en
melocotonero (Viggiani et al., 1992). Las dos especies responden de manera diferente
al incremento poblacional de cicadélidos. Las tasas de parasitismo de A. atomus sobre
cicadélidos están entre el 50% (Vidano et al., 1987) y el 80% (Cerutti et al., 1990),
mientras Stethynium triclavatum contribuye mucho menos al parasitismo (Cerutti et
al., 1990; Remund y Boller, 1996).
Dentro de los coccinélidos Stethorus punctillum es el más abundante en
nectarina y se ha demostrado su relación directa con la abundancia poblacional de
Discusión general
137
ácaros tetraníquidos. Scymnus spp. y Propylea quatuordecimpunctata siguen en
importancia. Cryptolaemus montrouzieri, especie que es poco numerosa en los
distintos trabajos que han estudiado los coccinélidos de cítricos, presenta en nuestro
estudio niveles mayores en nectarina que en cítricos.
Los afelínidos tienen poca importancia en la nectarina. Además pensamos que
dos de las especies que han sido más capturadas, Cales noacki y A. melinus, lo han
sido por proximidad a las parcelas de cítricos ya que son las más abundantes en este
cultivo y no tienen hospedantes conocidos en el género Prunus. La situación de
Encarsia perniciosi y Aphytis hispanicus sería distinta. Encarsia perniciosi es mucho
más abundante en nectarina que en cítricos y caqui, por lo que probablemente esté
parasitando cóccidos diaspídidos en las parcelas muestreadas de nectarina.
En el cultivo del caqui no se había realizado ningún estudio previo sobre la
fauna auxiliar. Se observa en el análisis de los datos del caqui que el número medio de
artrópodos por muestreo (16,38±2,73) es menor que en cítricos (47,50±4,81) y
nectarina (35,54±3,79). La fauna de artrópodos auxiliares en caqui está compuesta por
familias y especies similares a las encontradas en los otros dos cultivos pero sin tener
familias concretas que destaquen por su abundancia elevada (caso de afelínidos y
encírtidos en cítricos o mimáridos en nectarina). El caqui muestra también menor
abundancia de coccinélidos que los otros dos cultivos.
La especie de parasitoide más abundante en caqui es Metaphycus flavus,
parasitoide de cóccidos. Entre las principales plagas del caqui se encuentran Aspidiotus
nerii, Parlatoria oleae, Saissetia oleae, Parthenolecanium corni, Ceroplastes sinensis,
Coccus hesperidum y Planococcus viburni (Alonso et al., 2004). Cuatro de estas
especies pertenecen a la familia Coccidae, habituales hospedantes de M. flavus, lo que
explicaría su predominancia. Hay que destacar la presencia de Metaphycus helvolus en
una proporción con respecto a M. flavus mayor que en cítricos.
138
5.2 Comparación entre sistemas de cultivo ecológico y convencional
Existen muchos trabajos donde se ha comparado la abundancia y diversidad de
artrópodos entre cultivos ecológicos y convencionales. Estos trabajos han sido objeto
de publicaciones de recopilación detalladas y minuciosas recientemente (Bengtsson et
al., 2005; Hole et al., 2005; Simon et al., 2010). Las conclusiones generales que
pueden extraerse de estas recopilaciones son que en cultivos ecológicos existe
generalmente más abundancia y diversidad de artrópodos que en cultivos
convencionales. En nuestro trabajo también encontramos que el sistema de cultivo
influye sobre las poblaciones de artrópodos, de forma que en sistema ecológico se
captura un 50% más de artrópodos que en cultivo convencional y estas diferencias son
significativas. En cualquier caso, a la hora de analizar la comparación entre sistemas
ecológicos y convencionales hay que tener en cuenta cuatro aspectos que pueden
influir decisivamente: 1) el nivel trófico y tipo de organismos en el que se ha realizado,
2) el tipo de cultivo, 3) la arquitectura del cultivo y 4) la escala espacial a la que se
realiza el estudio.
5.2.1 Tipo de organismo y nivel trófico
El efecto de la agricultura ecológica puede variar en función del taxon o nivel
trófico. Paoletti (1995) encuentra que la agricultura ecológica influye positivamente
sobre la fauna de detritívoros y sobre los depredadores generalistas del suelo, como los
carábidos, en parcelas de manzano. Por el contrario, Bruggisser et al. (2010)
concluyen que la agricultura ecológica no promueve la diversidad ni la abundancia en
ninguno de los niveles tróficos estudiados (plantas, fitófagos y carnívoros) en viñas de
Suiza.
La mayor parte de los trabajos en los que se evalúa el efecto de la agricultura
ecológica sobre la diversidad han estudiado las poblaciones de insectos del suelo,
principalmente carábidos y, cuando se estudia la parte aérea, los depredadores,
fundamentalmente arácnidos (Bengtsson et al., 2005). Muy pocos estudios están
basados en los parasitoides o en los himenópteros. En uno de esos escasos estudios
realizado en Dinamarca, se demuestra que el complejo de himenópteros parasitoides
Discusión general
139
(más de 164 especies) puede discriminar entre parcelas que han recibido plaguicidas y
las que no los han recibido (Jensen, 1997).
En nuestro estudio el incremento de la abundancia de artrópodos en el cultivo
ecológico con respecto al convencional se produce en todos los niveles tróficos, pero
la influencia del sistema de cultivo no es la misma para todos ellos. El incremento
mayor se produce en el caso de los fitófagos y depredadores, mientras que es menor en
el caso de los parasitoides (figura 66).
Figura 66. Porcentaje de variación de la abundancia poblacional de los distintos grupos funcionales al comparar las parcelas ecológicas frente a las convencionales. Los valores indican el incremento de la abundancia de los
artrópodos de cada grupo en las parcelas de cultivo ecológico frente a parcelas de cultivo convencional. Se han comparado las abundancias medias entre ambos sistemas mediante ANOVA y test MDS (p<0,05*; p<0,01**;
transformación log (x+1)).
El sistema de cultivo también influye sobre los índices de biodiversidad, que se
incrementan en las parcelas de cultivo ecológico. Al calcular el incremento de riqueza,
uniformidad y biodiversidad en las parcelas ecológicas frente a las convencionales se
comprueba de nuevo que la respuesta es diferente en función del nivel trófico. Al
considerar todas las morfoespecies, tanto de depredadores como de parasitoides, se
produce un incremento de riqueza del 26% en parcelas ecológicas frente a
convencionales (figura 67).
Este incremento de riqueza es diferente si analizamos por separado a los
depredadores coccinélidos o a los parasitoides calcidoideos (39% para depredadores y
20% para parasitoides). Una situación similar se produce en el caso de la diversidad.
Podemos concluir, por lo tanto, que en nuestro estudio el incremento de la
62 61
47
72
38
-20
0
20
40
60
80
Artrópodos totales Fitófagos Auxiliares Depredadores Parasitoides
% d
e va
riac
ión
140
biodiversidad que se observa en los cultivos ecológicos es mayor en los depredadores
que en los parasitoides.
Riqueza (S) Uniformidad (F) Diversidad (e
H)
Figura 67. Porcentaje de variación de los índices de biodiversidad del total de insectos auxiliares, y considerando por separado depredadores y parasitoides, al comparar las parcelas ecológicas frente a las
convencionales. Los valores indican el porcentaje de incremento del índice en las parcelas de cultivo ecológico. Se han comparado los índices medios entre ambos sistemas mediante ANOVA y test MDS (p<0,05*; p<0,01**;
ns: no significativo).
5.2.2 Tipo de cultivo
Como resultado de la intensa alteración del hábitat, muchos sistemas agrícolas
son ambientes poco adecuados para los enemigos naturales. Esto es especialmente
cierto para monocultivos anuales, donde la intensidad de la alteración es mucho menor
en parcelas ecológicas al compararlas con las convencionales (Bengtsson et al., 2005).
La mayor parte de trabajos en los que se compara el efecto de diferentes sistemas de
manejo del cultivo sobre la biodiversidad se han realizado en cultivos anuales y/o
herbáceos (Bengtsson et al., 2005; Hole et al., 2005).
Las parcelas de frutales, por su cualidad de perennes, contribuyen a la presencia
de una comunidad de artrópodos diversificada incluyendo saprófagos, herbívoros,
predadores y parasitoides (Kozár, 1992; Simon et al., 2010). El control proporcionado
por los enemigos naturales de las plagas es también superior en cultivos perennes que
en cultivos anuales (Hall y Ehler, 1979; Risch et al., 1983). La mayor adecuación de
los cultivos perennes a la diversidad hace que en algunos trabajos no se pueda apreciar
un incremento de la diversidad de la agricultura ecológica respecto a la convencional.
Bruggisser et al. (2010) sugieren que los beneficios que proporciona la agricultura
ecológica frente a la convencional en los cultivos anuales no se mantienen al mismo
nivel en los cultivos perennes, particularmente si el uso de plaguicidas es mínimo.
26
1
24
39
18
32
20
8
22
-20
0
20
40
60
% d
e va
riac
ión
auxiliares depredadores parasitoides
Discusión general
141
En nuestro estudio, al analizar por separado los tres frutales muestreados, caqui,
cítricos y nectarinas, vemos que la influencia del sistema de cultivo sobre la
abundancia y la diversidad es distinta en función de la especie frutal considerada
(figura 68). El incremento de las poblaciones de artrópodos en los distintos niveles
tróficos es muy diferente entre los tres, siendo la diferencia más acusada la que se
observa entre cítricos por un lado, y caqui y nectarina por otro. En cítricos la
abundancia total de artrópodos, tanto fitófagos como auxiliares, es muy similar en
general en sistema ecológico y en convencional. Por el contrario en nectarina y caqui,
es mucho mayor la abundancia de artrópodos en el sistema de cultivo ecológico. Esta
diferencia creemos que es debida a que el cultivo de los cítricos es más estable y
estructuralmente complejo que los otros dos, lo que implica que aún en sistema de
cultivo convencional la abundancia y diversidad de auxiliares sea particularmente
elevada, como hemos comprobado que ocurre al comparar los cítricos en cultivo
convencional con caqui y nectarina también en cultivo convencional.
Figura 68. Porcentaje de variación de la abundancia poblacional de artrópodos totales, así como separados en dos grupos funcionales, fitófagos y depredadores, al comparar las parcelas ecológicas frente a las
convencionales en las tres especies de frutales consideradas en este estudio, caqui, cítricos y nectarina. Los valores positivos indican un incremento de población observado en el sistema ecológico. Se han comparado las
abundancias medias entre ambos sistemas mediante ANOVA y test MDS (p<0,05*; p<0,01**; ns: no significativo; transformación log (x+1)).
Los depredadores responden de manera más homogénea que los parasitoides al
sistema de cultivo en los distintos cultivos, tanto si se consideran conjuntamente, como
si se analizan por separado los diferentes grupos taxonómicos, coccinélidos,
neurópteros y araneidos (figura 69). Sin embargo, al analizar el efecto del sistema de
cultivo sobre los parasitoides se comprueba que es variable en función del cultivo y de
109 114
55
20
-2
7
99
124138
-40
0
40
80
120
160
Artrópodos totales Fitófagos Auxiliares
% d
e va
riac
ión
caqui cítricos nectarina
142
la familia estudiada. Así, al considerar el total de parasitoides el sistema ecológico
incrementa su abundancia en caqui y nectarina, mientras que en cítricos se produce un
ligero descenso.
El sistema ecológico incrementa el número de afelínidos en los tres cultivos,
mientras que en el caso de los encírtidos el sistema tiene escasa o negativa influencia
en el caso de los encírtidos sobre las poblaciones. En el caso de los mimáridos, sólo se
produce un incremento debido al sistema de cultivo ecológico en caqui y nectarina,
mientras que en la familia eulófidos se produce un incremento espectacular de las
poblaciones en las parcelas de caqui ecológicas respecto a las convencionales.
Figura 69. Porcentaje de variación de la abundancia poblacional de los grupos funcionales depredadores (arriba) y parasitoides (abajo), analizados tanto de forma conjunta como por separado en los principales
taxones identificados, al comparar las parcelas ecológicas frente a las convencionales. Los valores positivos indican un incremento de población en las parcelas de cultivo ecológico frente a las de cultivo convencional. Se
han comparado las abundancias medias entre ambos sistemas mediante ANOVA y test MDS (p<0,05*; p<0,01**; ns: no significativo; transformación log (x+1)).
En nuestro trabajo se demuestra que, en general, en las parcelas con sistema de
cultivo ecológico la riqueza y la diversidad de artrópodos auxiliares es superior (figura
70). Este efecto es variable en función del cultivo y del grupo funcional estudiado. En
caqui es donde se produce un incremento mayor de la riqueza, alcanzando el 63% al
55 68
23
7177 81
23
11998
38
144111
-40
0
40
80
120
160
Depredadores Coccinélidos Neurópteros Araneidos
% d
e va
riac
ión
caqui cítricos nectarina
56 16
130 136
524
-9-63
109
-33 -19
163
-13
52
278
-10-1000
100200300400500600
Parasitoides Encírtidos Afelínidos Mimáridos Eulófidos
% d
e va
riac
ión
caqui cítricos nectarina
Discusión general
143
considerar el total de auxiliares y el 68% al tener en cuenta sólo a los parasitoides. En
cultivo de nectarina el incremento de especies beneficiosas es del 36% y el 37% si
consideramos sólo a los depredadores. Estos datos son coincidentes con los de Paoletti
(1995) quien afirma que en cultivo ecológico de melocotonero puede haber entre un 20
y un 70% más de especies que en parcelas convencionales.
Riqueza (S) Uniformidad (F) Diversidad (eH)
Figura 70. Porcentaje de variación de los índices riqueza, uniformidad y diversidad de los artrópodos auxiliares, considerados tanto de forma conjunta como separando entre depredadores (coccinélidos) y parasitoides
(calcidoideos), al comparar las parcelas ecológicas frente a las convencionales. Los valores positivos indican un incremento de los índices en las parcelas de cultivo ecológico. Se han comparado los índices medios entre
ambos sistemas mediante ANOVA y test MDS (p<0,05*; p<0,01**; ns: no significativo).
De nuevo observamos que el cultivo de los cítricos se comporta de manera
distinta a los otros dos cultivos, caqui y nectarina, en la respuesta del sistema
ecológico frente al convencional. El incremento de riqueza, uniformidad y diversidad
de los depredadores coccinélidos observado en las parcelas ecológicas es similar en
cítricos al observado en los otros cultivos. Sin embargo, en el caso de los parasitoides
63
-3
46
-1
5 10
36
-2
18
-20
0
20
40
60
80 Auxiliares
3830 35
47
21
3937
16
30
-20
0
20
40
60
% d
e va
riac
ión
Depredadores (Coccinélidos)caqui
cítricos
nectarina
68
14
54
-12
1
-1
32
916
-20
0
20
40
60
80
Riqueza Uniformidad Diversidad
Parasitoides (Calcidoideos)
144
calcidoideos la respuesta al sistema de cultivo es, otra vez, diferente en el caso de los
cítricos, ya que no se observa un incremento en las parcelas ecológicas en ninguno de
los índices de biodiversidad, mientras que sí se incrementa la riqueza y la diversidad
en el caso del caqui y, en menor medida, en la nectarina.
5.2.3 Arquitectura del árbol
Los árboles frutales tienen una arquitectura característica debida en parte a las
operaciones culturales para asegurar una producción regular de frutos. La estructura
ramificada de las ramas y el patrón de crecimiento y distribución de los brotes
vegetativos y reproductivos contribuyen a la complejidad y diversificación de
microhábitats dentro del árbol. Al bajar de escala, aparecen infraestructuras como las
hojas y a un nivel inferior estructuras como domatias y tricomas. Esta complejidad
estructural favorece la riqueza de los artrópodos y la abundancia de los enemigos
naturales (Finke y Denno, 2006). Una de las medidas de la complejidad de la
estructura de las plantas es el índice de densidad de follaje (FDI), definido como el
número de hojas por rama por unidad de volumen de la rama. Souza y Martins (2005)
encuentran una relación positiva entre la densidad de follaje y la abundancia de
diferentes grupos de arácnidos, independientemente del taxon de la planta estudiada.
Esta relación es explicada por diversos autores por el hecho de que una estructura más
compleja atrae a más presas, proporciona más sitios para esconderse y contribuye a un
microclima más suave.
La figura 71 muestra la interrelación entre sistema de cultivo y cultivo en el
caso de la riqueza de especies. En sistema ecológico la media de riqueza, expresada en
número de especies de insectos auxiliares encontradas por muestreo, oscila entre
5,1±0,5 en caqui y 5,7±0,6 en nectarina. En cultivo convencional este intervalo es
mucho mayor, entre 3,1±0,2 en caqui y 5,5±0,3 en cítricos. Parece que en el sistema
ecológico la riqueza sea menos dependiente de la especie frutal cultivada, mientras que
en el sistema convencional la especie frutal tiene una gran influencia sobre los índices.
En cítricos las diferencias en riqueza son muy pequeñas, mientras que en el cultivo del
caqui las diferencias son muy elevadas y en nectarina se produce una situación
intermedia.
Discusión general
145
Los tres cultivos estudiados tienen unas características intrínsecas estructurales
que pueden estar relacionadas con la diversidad de fauna auxiliar. Los cítricos tienen
una densidad de follaje superior a la nectarina y al caqui, lo cual puede implicar una
ventaja para muchos insectos tanto fitófagos como depredadores y parasitoides.
Además, al ser de hoja perenne, proporcionan mayor estabilidad al sistema que se
puede traducir en una mayor diversidad. Los otros dos cultivos son de hoja caduca.
Además, la nectarina posee una ventaja sobre el caqui que es la presencia de los
nectarios extraflorales en hojas. Los nectarios extraflorales proporcionan alimento
directamente a depredadores y parasitoides a través del néctar e indirectamente
atrayendo a potenciales presas que pueden ser también atraídas por el néctar (Brown y
Schmitt, 2001). Todo ello podría explicar, al menos en parte, las diferencias en riqueza
encontradas entre las tres especies de frutales.
Figura 71. Interacción entre la especie de frutal, caqui, cítricos o nectarina, y el sistema de cultivo, convencional o ecológico, al determinar la riqueza de insectos auxiliares.
5.2.4 Escala a la que se realiza el estudio
Aunque existen bastantes estudios que demuestran que la agricultura ecológica
incrementa la diversidad, otros estudios no son tan concluyentes o parecen demostrar
lo contrario. Un problema en los estudios de diversidad es que tanto el manejo de las
parcelas como las características del paisaje en el que se encuentran pueden afectar a la
diversidad. La composición, configuración y estructura de diferentes elementos del
paisaje pueden afectar a la riqueza de especies. Uno de los aspectos de la diversidad
con consecuencias prácticas para la preservación de la biodiversidad es la cuestión de
Gráfico de Interacción
cultivo
S ri
qu
eza
sistema
convencionalecológico
3
4
5
6
caqui cítricos nectarina
146
escala espacial (Weibull y Östman, 2003). Si la diversidad responde a los diferentes
factores a pequeña escala, entonces el manejo de diversidad tendrá sentido, por
ejemplo, dentro de una explotación en particular. La conservación es entonces bastante
más simple, dado que un agricultor podrá elegir las actividades de manejo para su
propia explotación. Pero si la diversidad responde a factores a gran escala, entonces las
acciones de conservación de los agricultores deberán ser coordinadas (Weibull y
Östman, 2003).
Los artrópodos voladores representan el 50% del número total de la
entomofauna en los agrosistemas agrícolas y están fuertemente relacionados con el
paisaje colindante (Szentkiralyi y Kozár, 1991; Kruess y Tscharntke, 1994). Corbett y
Rosenheim (1996) muestran que la llegada de Anagrus al cultivo de viña es afectada
por la presencia de refugios adyacentes del género Prunus, así como por la distancia a
refugios de hibernación en áreas de ribera. La importancia de la heterogeneidad del
paisaje también se ha puesto de manifiesto en el caso de los coccinélidos, que son
favorecidos por la presencia de áreas no cultivadas (Colunga-Garcia et al., 1997).
En nuestro estudio la diversidad del paisaje es elevada. Esta diversidad es
debida a los distintos cultivos que se mezclan en la zona de estudio y no tanto a zonas
refugio, corredores vegetales o diferentes zonas no cultivadas. Esto ha implicado que
la riqueza de especies en los distintos cultivos haya sido probablemente superior a lo
esperado ya que muchas especies de parasitoides y depredadores pueden proceder de
las parcelas próximas.
El análisis conjunto de la abundancia permite poner de manifiesto la estrecha
relación que existe entre los distintos cultivos en la zona. La presencia de una especie
de artrópodo en una parcela depende, en ocasiones, de la presencia y abundancia en las
parcelas vecinas (Weibull y Östman, 2003). Si consideramos las 34 especies de
artrópodos auxiliares más abundantes encontradas en nuestro estudio (que son aquellas
que suman al menos diez especímenes en total), 27 de ellas están representadas en los
tres cultivos, lo que pone de manifiesto la importancia del paisaje diversificado en la
dispersión y presencia de las especies de insectos en las parcelas.
Discusión general
147
5.3 ¿Por qué se produce un incremento de biodiversidad en agricultura
ecológica?
Uno de los objetivos de la agricultura ecológica es el incremento de la
diversidad. En la mayor parte de los estudios publicados se observa este incremento de
diversidad, pero ¿cuál es la razón por la cual se produce este incremento? Para
responder a esta pregunta se han planteado dos hipótesis, la diversidad de recursos, y
la alteración intermedia.
Hipótesis de la diversidad de recursos
Quizás la hipótesis más utilizada para explicar el incremento de biodiversidad
que puede encontrarse en parcelas de cultivo ecológico al compararlas con parcelas de
manejo convencional es la de la diversificación de recursos a través de la
heterogeneidad del hábitat. Esta hipótesis se basa en el incremento de la biodiversidad
de plantas en parcelas ecológicas tanto en la propia parcela como en los márgenes y en
zonas próximas, así como a la propia estructura del cultivo en las parcelas ecológicas
(Krebs et al., 1999; Brown, 2011).
Existen muchos factores que afectan a la abundancia y diversidad de artrópodos
en los ecosistemas agrícolas. Benton et al. (2003) hacen una revisión de la literatura
científica que muestra que la heterogeneidad del hábitat está asociada con la mayor
biodiversidad de organismos que explotan estos hábitats. Según estos autores, muchos
de los beneficios que proporciona la agricultura ecológica a la vida silvestre estarían
ligados más al estímulo de la heterogeneidad proporcionado por este tipo de
agricultura, que a la prohibición del uso de plaguicidas de síntesis. Esta heterogeneidad
del hábitat en los sistemas ecológicos está basada en las cubiertas vegetales y en los
setos. La coexistencia de diferentes estratos de vegetación crea una diversidad de
hábitats y recursos para los artrópodos. Estos hábitats pueden proporcionar a los
artrópodos espacios para hibernar o poder realizar la diapausa y áreas de refugio o
reproducción donde poder escapar de la presión de determinadas prácticas agrícolas.
Los parasitoides y los depredadores necesitan fuentes de alimento ricas en
energía para su mantenimiento y para cumplir sus necesidades energéticas. El néctar
148
de las flores se sabe que incrementa la tasa de parasitismo en muchas especies
(Bianchi y Wäckers, 2008). Otras fuentes de alimento son el polen, el néctar
extrafloral y la melaza producida por algunos hemípteros (Bugg y Waddington, 1994;
Berndt et al., 2006). English-Loeb et al. (2003) demuestran que las especies de
Anagrus que parasitan cicadélidos en viñedos de Nueva York se alimentan del néctar
que encuentran en la cubierta vegetal de Fagopyrum esculentum (Moench)
(Polygonaceae). De esta manera incrementan la supervivencia de los adultos de
Anagrus y el parasitismo de huevos de cicadélidos. Sin embargo, la respuesta de
Anagrus en campo fue variable y no se observó ninguna reducción en la abundancia de
cicadélidos. Los autores sugieren la realización de ensayos en parcelas más grandes y
con más repeticiones para poder comprobar o descartar un efecto positivo sobre el
control biológico (English-Loeb et al., 2003).
Otros trabajos han estudiado el efecto de las cubiertas vegetales sobre la
diversidad de especies beneficiosas. Gámez-Virués et al. (2009) miden la diversidad
de himenópteros en parcelas de Eucalyptus blakely Maiden (Myrtaceae) con y sin
cubierta de Lobularia marítima (L.) Desv. (Brassicaceae). La riqueza de especies y el
índice de Shannon fueron superiores en las parcelas con cubierta vegetal.
En nuestro estudio no se ha evaluado la flora adventicia presente en las
diferentes parcelas. Sin embargo, en la mayor parte de las parcelas ecológicas estaba
presente la cubierta vegetal durante la mayor parte del periodo de cultivo. Una vez más
los cítricos se comportan de manera diferente ya que en la mayor parte de las parcelas,
tanto convencionales como ecológicas, se mantiene una cubierta vegetal con Oxalis
pes-caprae L. (Oxalidaceae) durante el invierno. Esta cubierta vegetal es considerada
como albergue de ácaros depredadores e himenópteros afidiínos y calcidoideos
(Ferragut et al., 1986; Suay et al., 1998).
Los setos que rodean las parcelas, que a menudo han sido plantados para
proteger las plantaciones del viento, mejoran la diversidad de la parcela. Aunque los
setos pueden tener un efecto negativo sobre la protección de cultivos por albergar
potenciales plagas y enfermedades, también son barreras físicas que detienen la deriva
de aplicaciones de plaguicidas de parcelas adyacentes y de esta manera minimizan los
Discusión general
149
efectos secundarios de estos plaguicidas. Además, los setos contribuyen al aumento de
la biodiversidad por los mismos mecanismos que las cubiertas vegetales. La asociación
entre parcelas y setos dentro del paisaje favorece hábitats y ecosistemas específicos, lo
que contribuye a un aumento de la biodiversidad (Pollard y Holland, 2006). Un paisaje
en mosaico consistente en parcelas separadas por setos favorece una flora y fauna
específicas a partir de una elevada disponibilidad de hábitats y recursos. Estas áreas
son además zonas de hibernación para muchas especies de insectos. A una escala local
la diversidad de la parcela es mejorada por los setos, mientras que la biodiversidad a
nivel de paisaje es mejorada a partir de un incremento de biotopos disponibles (Simon
et al., 2010).
Hipótesis de la alteración intermedia
Elevados niveles de alteración debidos al manejo del agrosistema son
normalmente considerados como negativos para la biodiversidad. Muchos servicios
del ecosistema de particular importancia para la agricultura, como la polinización y el
control natural de plagas, dependen del número de especies en un ecosistema dado
(Bruggisser et al., 2010). La agricultura ecológica se asocia normalmente a una
reducida intensidad de alteración, por lo tanto debe favorecer una mayor diversidad
comparado con prácticas agrícolas más intensivas. Por otra parte, los sistemas de
cultivo perennes son potencialmente más adecuados para el control biológico de
conservación que los efímeros sistemas anuales dado que están sujetos a menores
niveles de perturbación.
Sin embargo, niveles reducidos de alteración no implican siempre un aumento
de la riqueza de especies. Trabajos teóricos y empíricos muestran que la relación entre
diversidad y niveles de alteración no es lineal. Para explicar esta observación se ha
propuesto la hipótesis de la perturbación intermedia (Molino y Sabatier, 2001). Según
esta hipótesis los niveles de diversidad más elevados se encuentran frecuentemente
asociados a niveles intermedios de perturbación (Towsend et al., 1997). Con poca
alteración del medio se produce una exclusión competitiva por parte de las especies
dominantes, mientras que una elevada perturbación selecciona las pocas especies
tolerantes al estrés. A niveles medios de intensidad o frecuencia de perturbación se
150
favorece la coexistencia de especies competitivas y especies tolerantes al estrés. Así, el
máximo en diversidad debería producirse a las intensidades y frecuencias medias de
perturbación (Bruggisser et al., 2010). Por lo tanto, incrementar la perturbación puede
promover o reducir la biodiversidad, dependiendo de la intensidad general de la
perturbación en el sistema observado. En ambientes ricos en nutrientes y donde la
vegetación espontánea permanece inalterada, dominan unos pocos taxones muy
competitivos, lo que lleva a un empobrecimiento de la biodiversidad. Los cultivos
perennes, tales como los frutales o la viña, están generalmente menos alterados en
relación con los cultivos anuales. Por lo tanto, la respuesta de la diversidad de plantas
a la agricultura ecológica puede ser distinta en cultivos perennes comparados con
anuales debido a que la intensidad de la alteración es diferente en estos dos tipos de
cultivos (Bruggisser et al., 2010).
Además, la intensidad de la alteración que es necesaria para el mantenimiento
de una elevada diversidad puede variar entre distintos grupos de organismos y niveles
tróficos. En general, los niveles tróficos más elevados son más vulnerables a la
perturbación que los niveles tróficos inferiores, dado que son afectados directamente
por la perturbación del medio e indirectamente a través de la reducción de las
densidades de sus hospedantes o presas.
En nuestro caso creemos que son aplicables ambas hipótesis. En las parcelas
ecológicas estudiadas la presencia de cubierta vegetal unido a la ausencia de
tratamientos plaguicidas agresivos sobre la fauna auxiliar puede favorecer la
diversidad de enemigos naturales.
Sin embargo, tal y como se ha expuesto anteriormente este incremento de
diversidad ha sido diferente en los tres cultivos, en caqui y nectarina la estabilidad
proporcionada por el cultivo es inferior a cítricos ya que los árboles cultivados pierden
sus hojas durante varios meses al año. En este caso las cubiertas vegetales y los setos
disminuyen los niveles de alteración con el consiguiente aumento de la biodiversidad.
Por otra parte, en el caso del cultivo de los cítricos partimos de una situación
distinta: los árboles proporcionan a los enemigos naturales una ventaja sobre los
árboles de hoja caduca, de manera que el nivel de alteración inicial es mucho menor.
Discusión general
151
El “beneficio” que podrían suponer las estructuras tales como las cubiertas vegetales y
los setos no es tan importante como en el caso de los cultivos de caqui y nectarina, que
parten de una situación de alteración mayor. Seguramente nos encontramos en la zona
de “alteración intermedia”, de manera que el incremento de diversidad que podría
producirse debido a la mayor heterogeneidad del hábitat promovida por la agricultura
ecológica no se produce, o en todo caso, es mucho más difícil de demostrar.
5.4 ¿Es la diversidad un beneficio para el control biológico?
El control biológico de conservación pretende reducir los problemas de plagas
incrementando la abundancia y diversidad de enemigos naturales autóctonos. Sin
embargo, algunos estudios muestran que el incremento de la riqueza de especies de
enemigos naturales puede no tener efecto o incluso debilitar el control biológico
(Letourneau et al., 2009). El efecto positivo, negativo o neutro de la diversidad de
enemigos naturales sobre el control biológico sería explicado por la
complementariedad de nichos, la depredación intragremial y la redundancia funcional,
respectivamente (Straub et al., 2008).
El incremento de diversidad de los enemigos naturales puede incrementar la
tasa de parasitismo y/o depredación de las plagas de los cultivos. Este incremento de la
riqueza de especies podría traducirse en un control biológico más efectivo si los
diferentes enemigos naturales se complementan entre ellos, a partir de un efecto
aditivo o sinérgico. Este modelo de complementariedad de especies sugiere que la
mortalidad de plagas debida a la acción combinada de los enemigos naturales es igual
(aditiva) o superior (sinérgica) a la suma de la mortalidad causada por cada enemigo
natural independientemente (Snyder et al., 2005). Si cada especie de enemigo natural
se alimenta sobre diferentes grupos de presas, o en diferentes épocas, o si enemigos
naturales con diferentes comportamientos depredadores interactúan para facilitar la
captura de presas, entonces la diferenciación de nichos entre enemigos naturales
resultará en una mortalidad complementaria y se mejorará el control biológico
(Letourneau y Bothwell, 2008). Sin embargo, también se pueden producir
interacciones negativas entre diversos controladores biológicos, aunque este tipo de
situaciones ha sido generalmente relacionado con introducciones de organismos
152
exóticos (Denoth et al., 2002). Por otra parte, el “modelo de lotería” sugiere que
simplemente cualquier incremento en la riqueza de enemigos naturales aumenta las
probabilidades de tener agentes de control biológico eficaces (Stireman et al., 2005).
En nuestro trabajo se ha podido comprobar una relación densidad-dependiente
entre enemigos naturales y fitófagos. Estas relaciones se han observado en el caso del
coccinélido Stethorus punctillum con Tetranychus urticae, de los mimáridos
Stethynium triclavatum y Anagrus atomus con cicadélidos, y del género de eulófidos
Ceranisus con trípidos.
5.5 Uso de auxiliares como bioindicadores
Suckling et al. (1999) abordan distintas posibilidades de utilización de los
enemigos naturales como indicadores de sostenibilidad. Una de las opciones sería
elegir una serie de enemigos naturales representativos, de manera similar a los índices
de calidad de agua. Por ejemplo, Sommaggio (1999) afirma que los sírfidos, debido a
la variabilidad de requerimientos ambientales de sus larvas, se comportan como
buenos indicadores de la biodiversidad de un determinado hábitat. Por otra parte, un
estudio realizado en Dinamarca mostró que el complejo de himenópteros parasitoides
que viven en el suelo de los campos de cereales puede discriminar entre las parcelas
tratadas con plaguicidas y las que no han sido tratadas (Jensen, 1997).
En nuestro estudio hemos comprobado que algunas especies de enemigos
naturales son mucho más abundantes en parcelas de cultivo ecológico, y serían por
tanto buenos candidatos para su empleo como indicadores de calidad o sostenibilidad
ambiental. Teniendo en cuenta en primer lugar que exista una población al menos
doble en cultivo ecológico que en convencional y que estas diferencias sean
significativas, pero también que el insecto sea relativamente abundante, y las
diferencias que existen en estos factores entre los tres cultivos estudiados,
consideramos que las especies candidatas a ser indicadores agroambientales del
sistema serían: en nectarina los coleópteros coccinélidos Scymnus spp., los mimáridos
Anagrus atomus y Stethynium y el himenóptero afelínido Encarsia perniciosi, en caqui
A. atomus y S. triclavatum y en cítricos Scymnus spp.
Conclusiones
153
6 CONCLUSIONES
De los resultados expuestos durante esta memoria, se pueden extraer las
siguientes conclusiones:
1. En parcelas de frutales de la Comunidad Valenciana se han contado e
identificado a nivel de orden un total de 54.725 individuos. Los órdenes más
abundantes han sido himenópteros, dípteros y hemípteros. Las familias de
fitófagos más abundantes en cultivo ecológico han sido la de los trípidos en
los tres cultivos, mientras que en cultivo convencional los trípidos son
mayoritarios en nectarina, los tefrítidos en caqui y los afídidos en cítricos.
2. Las trampas amarillas capturan una mayor proporción de himenópteros,
afídidos, tefrítidos y trípidos, mientras que araneidos, neurópteros,
lepidópteros, cicadélidos, agromícidos y aleiródidos están mejor representados
mediante la técnica de aspiración. Rodolia cardinalis es capturado mucho más
en trampas amarillas que mediante aspiración, mientras que el resto de
especies de coccinélidos son capturadas por ambos métodos.
3. Entre los enemigos naturales se han identificado un total de 8.748
himenópteros parasitoides de las familias encírtidos, afelínidos, mimáridos,
eulófidos, pteromálidos y tricogramátidos, así como 893 coccinélidos
depredadores.
4. Se completa y amplia la información sobre la identidad y abundancia relativa
de estas especies de auxiliares en los tres cultivos, y en particular la relativa a
la familia mimáridos, con Stethynium triclavatum y Anagrus atomus como
especies más abundantes.
5. Cuando analizamos todas las especies de insectos auxiliares conjuntamente,
las parcelas con sistema de cultivo ecológico incrementan su abundancia (50%
superior), así como la riqueza y la biodiversidad (25% superior) respecto a las
parcelas con sistema de cultivo convencional. Este incremento es variable
según el cultivo, mayor en caqui y nectarina que en cítricos, y el grupo
funcional del insecto auxiliar, mayor en depredadores que en parasitoides.
154
6. Considerando cada familia de auxiliares, la abundancia de coccinélidos y
mimáridos es significativamente mayor en las parcelas con cultivo ecológico
frente a las de cultivo convencional. La biodiversidad se incrementa de forma
significativa, en las parcelas ecológicas, sólo en la familia de los coccinélidos.
Este incremento es del 32% y se produce en sus dos componentes, la riqueza
(39%) y la uniformidad (18%).
7. El cultivo de cítricos presenta mayor abundancia y/o biodiversidad de
artrópodos y de insectos auxiliares a nivel de órdenes y de familias, así como
de especies en la familia de los coccinélidos, que los otros dos cultivos
estudiados, caqui y nectarina.
8. Hemos comprobado que existe una correlación directa significativa entre
abundancia de enemigos naturales y de fitófagos en el caso del coccinélido
Stethorus punctillum con el ácaro tetraníquido Tetranychus urticae, de los
mimáridos Stethynium triclavatum y Anagrus atomus con los cicadélidos, y
del género de eulófidos Ceranisus con los trípidos.
9. La utilización del taxon familia para realizar estudios de biodiversidad puede
ser una alternativa válida para simplificar futuros estudios ya que se ha podido
demostrar una buena correlación entre los índices basados en la riqueza y
uniformidad a nivel de especies y los obtenidos a nivel de familias.
10. Las especies candidatas a ser indicadores agroambientales del sistema serían
los coleópteros coccinélidos Scymnus spp. en cítricos y nectarina, los
mimáridos Anagrus atomus y Stethynium triclavatum en caqui y nectarina así
como el himenóptero afelínido Encarsia perniciosi en nectarina.
Bibliografía
155
7 BIBLIOGRAFÍA
Abad-Moyano, R., T. Pina, O. Dembilio, F. Ferragut y A. Urbaneja. 2009. Survey of
natural enemies of spider mites (Acari: Tetranychidae) in citrus orchards in eastern
Spain. Experimental Applied Acarology 47: 49-61.
Alavanja, M.C.R., J.A. Hoppin y F. Kamel. 2004. Health effects of chronic pesticide
exposure: Cancer and neurotoxicity. Annual Review of Public Health 25: 155-197.
Alonso, A., F. Garcia-Marí y J.M. Rodríguez. 2004. Las plagas del caqui. Bases para
su protección integrada en España. Viticultura Enología Profesional 95: 27-48.
Alonso, D. 2003. La mosca de la fruta Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae) en
parcelas de cítricos: evolución estacional, distribución espacial y posibilidad de
control mediante trampeo masivo. Tesis Doctoral. Departamento Ecosistemas
Forestales. Universidad Politécnica de Valencia, Valencia.
Alvarado, M., M. Berlanga, J.M. Durán, R. Flores, M.I. González, B. Morera, C.
Muñoz, J. Páez, S. Pérez, T. Prats, A. de la Rosa, J.A. Ruiz, A. Serrano, J.M.
Vega y E. Villagordo. 2004. Plagas y enfermedades de los frutales de hueso.
Consejería de Agricultura y Pesca. Junta de Andalucía.
Alvarado, M., A. de la Rosa, M. Berlanga, J.E. González Zamora, A. Serrano y E.
Villalgordo. 1994. Contribución al conocimiento del mosquito verde (Empoasca
decedens Paoli) en melocotonero en el Valle del Guadalquivir. Boletín de Sanidad
Vegetal. Plagas 20: 771-783.
Alvis, L. 2003. Identificación y abundancia de artrópodos depredadores en los cultivos
de cítricos valencianos. Tesis Doctoral. Departamento Ecosistemas Forestales.
Universidad Politécnica de Valencia.
Alvis, L., A. Raimundo, M. Villalba y F. Garcia-Marí. 2002. Identificación y
abundancia de coleópteros coccinélidos en los cultivos de cítricos valencianos.
Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 28: 479-491.
Andreev, R., R. Olszak y H. Kutinkova. 2006. Harmful and beneficial entomofauna in
apple orchards grown under different management systems. Pesticides and
Beneficial Organisms IOBC wprs Bulletin 29: 13–19.
Arnaldos, M.I., M.D. Garcia, E. Romera y E. Baquero. 2003. New data on the
Mymaridae fauna in the Iberian Peninsula (Hymenoptera, Chalcidoidea) from a
carrion community. Boletín de la Asociación Española de Entomología 27: 225.
Asplanato, G. y F. Garcia-Marí. 2002. Parasitismo de la cochinilla roja californiana
Aonidiella aurantii (Homoptera: Diaspididae) en la zona citrícola sur de Uruguay.
Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 28: 5-20.
Aubertot J.N., J.M. Barbier, A. Carpentier, J.J. Gril, L. Guichard, P. Lucas, S.
Savary, I. Savini y M. Voltz. 2005. Pesticides, agriculture et environnement,
Réduire l’utilisation des pesticides et limiter leurs impacts environnementaux,
Expertise scientifique collective, synthèse du rapport, INRA & Cemagref, France, 64
pp.
Avinent, L., A. Hermoso de Mendoza y G. Llacer. 1991. Comparison of traps for
capture of alate aphids (Homoptera: Aphidinea) in apricot tree orchards. Agronomie
11: 613-618.
Báldi, A. 2003. Using higher taxa as surrogates of species richness: A study based on
3700 Coleoptera, Diptera y Acari species in Central-Hungarian reserves. Basic and
Applied Ecology 4:589-593.
Baldi, I., B.M. Mohammed-Brahim, P. Brochard, J.F. Dartigues y R. Salamon.
1998. Long-term effects of pesticides on health: review of current epidemiologic
knowledge. Revue d'Epidémiologie et de Santé Publique 46: 134-142.
156
Baquero, E. y R. Jordana. 2002. Contribution to the knowledge of the family
Mymaridae Haliday (Hymenoptera: Chalcidoidea) in Navarra, North of Iberian
península. Boletín de la Asociación Española de Entomología 26 (3-4): 75-91.
Bartlett, B.R. 1963. The contact toxicity of some pesticide residues to Hymenopterous
parasites and Coccinellid predators. Journal of Economic Entomology 56(5): 694-
698.
Başpınar, H. 1994. Some Observations on Dominant Structure and Population Changes
of Asymmetrasca decedens and Empoasca decipiens (Hom., Cicadellidae) on
Different Crops in Adana. Turkish Journal of Entomology 18 (2): 71-76.
Baudry, J., R. Bunce y F. Burel. 2000. Hedgerows: An international perspective on
their origin, function and management. Journal of Environmental Management 60: 7-
22.
Beardsley, J.W. y J.T. Huber. 2000. Key to genera of Mymaridae in the Hawaiian
Islands, with notes on some of the species (Hymenoptera: Chalcidoidea).
Proceedings of the Hawaiian Entomological Society 34: 1-22.
Bellostas, J. J., E. Olivella, M.J. Verdú, M.J. Sarasúa y J. Avilla. 1998. Fauna
parasitoide de Phyllonorycter spp. en plantaciones de manzano de Lleida. Boletín de
Sanidad Vegetal. Plagas 24: 313-320.
Beltrà, A., A. Soto y A. Tena. 2011. Parasitoid community of Protopulvinaria pyriformis
(Hemiptera: Coccidae) on laurel: Influence of host size, seasonal trend and
aggregation on its main parasitoid. Biological Control 58: 36-43.
Benassy, C. 1977. Repercusiones de los tratamientos fitosanitarios sobre la fauna
entomófaga de las cochinillas diaspinas. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 3: 147-
156.
Bengtsson, J., A.C. Weibull y J. Ahnstrom. 2005. The effects of organic agriculture
on biodiversity and abundance: a meta-analysis. Journal of Applied Ecology 42: 261-
269.
Benton, T.G., J.A. Vickery y J.D. Wilson. 2003. Farmland biodiversity: Is habitat
heterogeneity the key? Trends in Ecology Evolution 18: 182-188.
Bernal, J.S., M.S. Drury, J.G. Morse y R.F. Luck. 2001. Seasonal and scale size
relationships between citricola scale (Homoptera: Coccidae) and its parasitoid
complex (Hymenoptera: Chalcidoidea) on San Joaquin Valley citrus. Biological
Control 20: 210-221.
Berndt, L.A., S.D. Wratten y S.L. Scarratt. 2006. The influence of floral resource
subsidies on parasitism rates of leafrollers (Lepidoptera: Tortricidae) in New Zealand
vineyards. Biological Control 37: 50-55.
Berry, N.A., S.D. Wratten, A. McErlich y C. Frampton. 1996. Abundance and
diversity of beneficial arthropods in conventional and "organic" carrot crops in New
Zealand. New Zealand Journal of Crop and Horticultural Science 24: 307-313.
Berta, D.C., M.V. Colomo y N.E. Ovruski. 2002. Interrelations between aphid colonies
in tomato and their parasitoid Hymenoptera in Tucuman (Argentina). Boletín de
Sanidad Vegetal. Plagas 28: 67-77.
Beseler, C.L., L. Stallones, J.A. Hoppin, M.C.R. Alavanja, A. Blair, T. Keefe y F.
Kamel. 2008. Depression and Pesticide Exposures among Private Pesticide
Applicators Enrolled in the Agricultural Health Study. Environmental Health
Perspectives 116: 1713-1719.
Biaggini, M., E. Paggetti, C. Corti, M. Dellacasa, R. Consorti y L. Dapporto. 2007.
The taxonomic level order as a possible tool for rapid assessment of Arthropod
diversity in agricultural landscapes. Agriculture, Ecosystems and Environment 122:
183-191.
Bibliografía
157
Bianchi, F.J.J.A., C.J.H. Booij y T. Tscharntke. 2006. Sustainable pest regulation in
agricultural landscapes: a review on landscape composition, biodiversity and natural
pest control. Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological
Sciences 273: 1715-1727.
Bianchi F.J.J.A. y F.L. Wäckers. 2008. Effects of flower attractiveness and nectar
availability in field margins on biological control by parasitoids. Biological Control 46:
400–408.
Biddinger, D.J., D.C. Weber y L.A. Hull. 2009. Coccinellidae as predators of mites:
Stethorini in biological control. Biological Control 51: 268-283.
Böll, S. y J.V. Herrmann. 2004. A long-term study on the population dynamics of the
grape leafhopper (Empoasca vitis) and antagonistic mymarid species. Journal of Pest
Science 77:33-42.
Boller, E.F., F. Häni y H.M. Poehling. 2004. Ecological infrastructures: ideabook on
functional biodiversity at the farm level, Landwirtschaftliche Beratungszentrale
Lindau, Lindau, Suisse.
Brown, M.W. 2011. Role of biodiversity in integrated fruit production in eastern North
American orchards. Agricultural and Forest Entomology. doi: 10.1111/j.1461-
9563.2011.00540.x.
Brown, M.W. y C.R. Mathews. 2008. Conservation biological control of spirea aphid,
Aphis spiraecola (Hemiptera: Aphididae) on apple by providing natural alternative
food resources. European Journal of Entomology 105: 537-540.
Brown, M.W. y J.J. Schmitt. 2001. Seasonal and Diurnal Dynamics of Beneficial Insect
Populations in Apple Orchards under Different Management Intensity. Environmental
Entomology 30: 415-424.
Bru, P.F. 2006. Insectos depredadores en los cultivos cítricos valencianos, abundancia,
evolución estacional y distribucion espacial. Trabajo de Fin de Carrera.
Departamento Ecosistemas Forestales. Universidad Politécnica de Valencia.
Bru, P.F. y F. Garcia-Marí. 2008. Seasonal and spatial population trend of predatory
insects in eastern- Spain citrus orchards. Control in Citrus Fruit Crops IOBC/wprs
Bulletin 38: 261-266.
Bruggisser, O., S. Bacher y M. Schmidt-Entling. 2010. Effects of vineyard
management on biodiversity at three trophic levels. Biological Conservation 143:
1521-1528.
Buffington, M.L. y R.A. Redak. 1998. A comparison of vacuum sampling versus
sweep-netting for arthropod biodiversity measurements in California coastal sage
scrub. Journal of Insect Conservation 2: 99-106.
Bugg, R.L. y C. Waddington. 1994. Using cover crops to manage arthropod pests of
orchards: A review. Agriculture, Ecosystems and Environment 50: 11-28.
Buitenhuis, R., G. Boivin, L.E. M. Vet y J. Brodeur. 2004. Preference and
performance of the hyperparasitoid Syrphophagus aphidivorus (Hymenoptera:
Encyrtidae): fitness consequences of selecting hosts in live aphids or aphid
mummies. Ecological Entomology 29: 648-656.
Burks, R. A. 2003. Key to the Nearctic genera of Eulophidae, subfamilies Entedoninae,
Euderinae and Eulophinae (Hymenoptera: Chalcidoidea). World Wide Web electronic
publication. http//cache.ucr.edu/%7Eheraty/Eulophidae/.
Cardoso, P., I. Silva, N. de Oliveira y A. Serrano. 2004. Higher taxa surrogates of
spider (Araneae) diversity and their efficiency in conservation. Biological
Conservation 117: 453-459.
Carrero, J.M. 1980. Estado actual de la lucha biológica contra las cochinillas de los
agrios en Valencia (España). Fruits 35: 625-631.
158
Carrero, J.M., F. Limón y A. Panis. 1977. Note biologique sur quelques insectes
entomophages vivant sur olivier et sur agrumes en Espagne. Fruits 32: 548-551.
Carson, R. 1962. Silent spring. Houghton Mifflin, New York.
Casula, P., A. Wilby y M.B. Thomas. 2006. Understanding biodiversity effects on prey
in multi-enemy systems. Ecology Letters 9: 995-1004.
Celada, B. 1997. Parasitoides y depredadores en el cultivo del melocotonero en
Tarragona. Quaderns agraris 21: 21-38.
Cerdà, X., R. Palacios y J. Retana. 2009. Ant community structure in citrus orchards
in the Mediterranean basin: impoverishment as a consequence of habitat
homogeneity. Environmental Entomology 38: 317-324.
Cerutti, F., J. Baumgärtner y V. Delucchi. 1990. Research on the grapevine
ecosystem in Tessin, Switzerland. III. Biology and mortality factors affecting
Empoasca vitis Goethe (Homoptera: Cicadellidae, Typhlocybinae). Mitteilungen der
Schweizerischen Entomologischen Gesellschaft 63(1-2): 43-54.
Colunga-Garcia, M., D.A. Landis y S.H. Gage. 1997. Response of an assemblage of
Coccinellidae (Coleoptera) to a diverse agricultural landscape. Environmental
Entomology 26: 797-804.
Colwell, R.K. 2009. Biodiversity: concepts, patterns and measurement. pp 257-263 en
S. A. Levin, editor. The Princeton Guide to Ecology. Princeton Univ. Press, Princeton,
NJ.
Comisión del Codex Alimentarius. 2001. Directrices para la Producción, Elaboración,
Etiquetado y Comercialización de Alimentos Producidos Orgánicamente. Programa
Conjunto FAO/OMS sobre Normas Alimentarias. Roma.
Corbett, A. y J.A. Rosenheim. 1996. Impact of a natural enemy overwintering refuge
and its interaction with the surrounding landscape. Ecological Entomology 21: 155-
164.
Costa-Comelles, J. 1986. Causas de la proliferación de ácaros Panonychus por
plaguicidas. Posibilidad de su control biológico en manzano. Tesis Doctoral. ETSIA.
Universidad Politécnica de Valencia: 410 pp.
Costa-Comelles, J., J.R. Aliaga, R. Vercher y F. Garcia-Marí. 1997. Evolution of the
population of the citrus leaf miner and its parasitoids during 1995 in Valencia
(Spain). IOBC/wprs Bulletin 20(7): 1-6.
Costa-Comelles, J., F. Garcia-Marí, F. Ferragut y R. Laborda. 1989. Plagas de
ácaros en frutales. Agricultura (Madrid) 688: 970-976.
Costa-Comelles, J., F. Ferragut, F. Garcia-Marí, R. Laborda y C. Marzal. 1986.
Abundancia y dinámica poblacional de las especies de ácaros que viven en los
manzanos de Lérida. Agrícola Vergel 51: 176-191.
Costa-Comelles, J., A. Santamaria, F. Garcia-Marí, R. Laborda y A. Soto. 1990.
Aplicación del control integrado del acaro rojo Panonychus ulmi (Koch) en parcelas
comerciales de manzano. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 16: 317-331.
Cotes, B., F. Ruano, F. Pascual y M. Campos. 2010. The Ladybeetle Community
(Coleoptera: Coccinellidae) in Southern Olive Agroecosystems of Spain.
Environmental Entomology 39: 79-87.
DeBach, P. y D. Rosen. 1991. Biological Control by Natural Enemies. Second edition.
Cambridge University Press. 440 pp.
Delucchi, V. 1993. Vers une autre conception de la phytiatrie. Schweiz. Landw. Fo.
Recherche agronom en Suisse 32(3): 297-305
Delucchi, V. 1989. Il paradigma ecológico nella protezione integrata delle colture.
Phytophaga 3: 1-20.
Bibliografía
159
Denoth, M., J.H. Myers y L. Frid. 2002. Multiple agents in biological control: improving
the odds? Biological Control 24: 20-39.
DOCV (Diari Oficial de la Comunitat Valenciana). 2010. ORDEN 30/2010, de 3 de
agosto de 2010 de la Conselleria de Agricultura, Pesca y Alimentación, por la que se
aprueba el texto del Reglamento sobre producción y etiquetado de los productos
ecológicos y del Comité de Agricultura Ecológica de la Comunidad Valenciana.
DOUE (Diario Oficial de la Unión Europea). 2007. Reglamento (CE) 834/2007 del
Consejo, de 28 de junio de 2007 sobre producción y etiquetado de los productos
ecológicos.
Drinkwater, L.E., A.H. Van Bruggen, C. Shennan, D.K. Letourneau y F. Workneh.
1995. Fundamental differences between conventional and organic tomato
agroecosystems in California. Ecological Applications 5: 1098-1112.
Dzhanokmen, K.A. 1990. Trophic association of parasitic Hymenoptera of the family
Pteromalidae. Entomologicheskoe Obozrenie 119 (4): 764-781.
Edwards, C.A., C.J.P. Colfer, R.R. Harwood y T.L. Grove. 1993. The role of
agroecology and integrated farming systems in agricultural sustainability.
Agriculture, Ecosystems and Environment 46: 99-121.
Elekçioglu, N.Z. y N. Uygun. 2006. The parasitoid complex of the citrus leafminer,
Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) in the east Mediterranean
region of Turkey and their role in biological control. Turkish Journal of Zoology
30(2): 155-160.
Ellington, J.,M. Cardenas y K.F. Kiser. 1984. A comparison of sweepnet, absolute and
insectavac sampling methods in cotton ecosystems. Journal of Economic Entomology
77: 599-605.
English-Loeb, G., T. Ugine, T. Martinson y M. Rhainds. 2003. Influence of flowering
cover crops on Anagrus parasitoids (Hymenoptera: Mymaridae) and Erythroneura
leafhoppers (Homoptera: Cicadellidae) in New York vineyards. Agricultural and
Forest Entomology 5: 173-181.
Erler, F. 2004. Natural enemies of the pear psylla Cacopsylla pyri in treated vs
untreated pear orchards in Antalya, Turkey. Phytoparasitica 32: 295-304.
Espinha, I.G. y L.M. Torres. 1995. Estudo sobre o papel de Stethorus punctillum
(Weise) na luta contra Panonychus ulmi (Koch) em macieira, na regiáo de Vila Real
(Nordeste de Portugal). Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 21: 337-347.
European Environment Agency. 2004. High nature value farmland: Characteristics,
trends and policy challenges. Luxembourg: Office for Official Publications of the
European Communities. 32 pp.
Evans, G. A. 2007. Parasitoids (Hymenoptera) associated with whiteflies of the World.
www.sel.barc.usda.gov:8080/1WF/parasitoidcatalog.pdf 173 pp.
Ferragut, F., J. Costa-Comelles, F. Garcia-Marí, R. Laborda, D. Roca y C. Marzal.
1988. Dinamica poblacional del fitoseido Euseius stipulatus (Athias-Henriot) y su
presa Panonychus citri (McGregor) (Acari: Phytoseiidae, Tetranychidae) en los
citricos españoles. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 14: 45-54.
Ferragut, F., F. Garcia-Marí, J. Costa-Comelles, R. Laborda y C. Marzal. 1986.
Influencia de la cubierta vegetal invernal en las poblaciones de fitoseidos en huertos
de cítricos. Actas del VII Congreso de Entomología 44‐53.
Ferragut, F. y J.E. González-Zamora. 1994. Diagnóstico y distribución de las especies
de Orius Wolff 1811, peninsulares (Heteroptera, Anthocoridae). Boletín de Sanidad
Vegetal. Plagas 20: 89-101.
Ferrière, C. 1965. Hymenoptera Aphelinidae d'Europe et du bassin méditerranéen. 1ª
ed. (Faune de l'Europe et du bassin méditerranéen.) Masson et Cie editeurs, Paris.
205 pp.
160
Fiedler, A.K., S.D. Wratten y D.A. Landis. 2008. Maximizing ecosystem services from
conservation biological control: The role of habitat management. Biological Control
45: 254-271.
Field, R.P. 1979. Integrated pest control in Victorian peach orchards: the role of
Stethorus spp. (Coleoptera: Coccinellidae). Journal of the Australian Entomological
Society 18: 315-322.
Finke, D.L. y R.F. Denno. 2006. Spatial refuge from intraguild predation: implications
for prey suppression and trophic cascades. Oecologia 149: 265-275.
Franco, J.C., C. Soares, E.B. Silva, T. Vasconcelos, R. Antunes, A.P. Ramos, E.
Sousa, F. Caetano, M.A. Ferreira, E. Figueiredo, J. Duclos, J.E. Fernandes, I.
Moreira, A. Cecílio, J.C. Tomás, N. Ramos, F.A. Ilharco, M. Branco y L.
Aniceto. 2006. Ecological infrastructures and conservation biological control in
citrus orchards. En Integrated control in citrus fruit crops Lisbon, 26-27 September
2005. IOBC wprs Bulletin 29(3): 29.
Franco, J.C., A. Magro y A. Raimundo. 1992. Estudo comparativo da dinâmica de
populaçôes de coccinelídeos em pomares de citrinos no sul de Portugal. Boletín de
Sanidad Vegetal. Plagas 18: 69-80.
Gámez-Virués, S., G.M. Gurr, A. Raman, J. La Salle y H. Nicol. 2009. Effects of
flowering groundcover vegetation on diversity and activity of wasps in a farm
shelterbelt in temperate Australia. BioControl 54: 211-218.
Garcia-Marí, F., P. Colomer, J. Costa, C. Marzal, E. Santaballa y F. Ferragut.
1983. El ácaro rojo Panonychus citri (McGregor): incidencia en la problemática
fitosanitaria de nuestros agrios. Boletín Servicio de Defensa contra Plagas e
Inspección Fitopatológica 9: 191-218.
Garcia-Marí, F., J. Costa-Comelles, R. Vercher y C. Granda. 1997. El minador de
hojas de cítricos: presente y futuro de una plaga importada. Phytoma España 92:
94-102.
Garcia-Marí, F., F. Ferragut, C. Marzal, J. Costa-Comelles y R. Laborda. 1986.
Ácaros que viven en las hojas de los cítricos españoles. Investigación Agraria,
Producción y Protección Vegetales 1: 219-250.
Garcia-Marí, F., J.M. Llorens, J. Costa-Comelles y F. Ferragut. 1991. Ácaros de las
plantas cultivadas y su control biológico. Pisa, Alicante.
Garcia-Marí, F. y V. Olivares. 2004. Efecto secundario de plaguicidas sobre
organismos beneficiosos de cítricos en España. Levante Agrícola: Revista
internacional de cítricos 369: 32-39.
Garcia-Marí, F., R. Vercher, J. Costa-Comelles, C. Marzal y M. Villalba. 2004.
Establishment of Citrostichus phyllocnistoides (Hymenoptera: Eulophidae) as a
biological control agent for the citrus leafminer Phyllocnistis citrella (Lepidoptera:
Gracillariidae) in Spain. Biological Control 29: 215-226.
García-Mercet, R. 1912. Mimáridos nuevos de España. Boletin de la Real Sociedad
Española de Historia Natural 12:331-337
García-Mercet, R. 1930. Afelínidos paleárticos. (Hym. Chalc.). Eos 6: 191-199.
Garrido, A., A. Hermoso, J. Tarancón y T. Del Busto. 1975. Evaluación de
poblaciones de adultos de mosca blanca de los cítricos (Aleurothrixus floccosus
Mask.) y de su parásito el afelínido Cales noacki Howard. Anales INIA Serie
Protección Vegetal 5: 1-22.
Garrido, A. y J. J. Ventura. 1993. Plagas de los cítricos. Bases para el manejo
integrado. Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación. Madrid.
Gaston, K.J., I.D. Gauld y P. Hanson. 1996. The size and composition of the
hymenopteran fauna of Costa Rica. Journal of Biogeography 23: 105-113.
Bibliografía
161
Geiger, F., R. Bommarco, S.C. Eggers, C. Winqvist, L. Clement, M. Plantegenest,
V. Bretagnolle, T. Tscharntke, W. Weisser, F. Berendse, J. Bengtsson, M.
Emmerson, J. Liira, P. Ceryngier y M. Morales. 2010. Persistent negative effects
of pesticides on biodiversity and biological control potential on European farmland.
Basic and Applied Ecology 11: 97-105.
Gençer, L. 2003. The parasitoids of Yponomeuta malinellus Zeller (Lepidoptera:
Yponomeutidae) in Sivas. Türk zooloji dergisi 27: 43-46.
Gibson, G.A.P. 2001. The Australian species of Pachyneuron Walker (Hymenoptera:
Chalcidoidea: Pteromalidae). Journal of Hymenoptera Research 10(1): 29-54.
Gibson, G.A.P. y V. Vikberg. 1998. The species of Asaphes Walker from America north
of Mexico, with remarks on extralimital distributions of taxa (Hymenoptera:
Chalcidoidea, Pteromalidae). Journal of Hymenoptera Research 7(2): 209-256.
Gómez, J.F., M. Hernández Nieves, A.M. Garrido, R.R. Askew y J.L. Nieves-
Aldrey. 2006. Los Chalcidoidea (Hymenoptera) asociados con agallas de Cinípidos
(Hymenoptera, Cynipidae) en la Comunidad de Madrid. Graellsia 62: 293-331.
Gómez-Clemente, F. 1951. Los insectos auxiliares en la lucha contra los nocivos a los
agrios. Boletin de Patologia Vegetal y Entomologia Agricola 19: 7-18.
Gómez-Clemente, F. y S. Planes. 1952. Algunas notas sobre la ecología de Ceratitis
capitata en el Levante español sobre naranjos. Boletin de Patologia Vegetal y
Entomologia Agricola 19: 37-48.
Gómez-Menor, J. 1944. Aleuródidos de interés agrícola. Boletin de Patologia Vegetal y
Entomologia Agricola 13: 161-198.
Gomiero, T., D. Pimentel y M. Paoletti. 2011. Environmental Impact of Different
Agricultural Management Practices: Conventional vs. Organic Agriculture. Critical
Reviews in Plant Sciences 30: 95-124.
González, E., M. Alvarado, E. Berlanga, A. Serrano y A. de la Rosa. 1994. Daños
producidos por trips en nectarinas en el Valle del Guadalquivir. Boletín de Sanidad
Vegetal. Plagas 20: 229-241.
González, L., P. Bernabé y M. Castaño. 1996. Enemigos naturales autóctonos de
Phyllocnistis citrella Stainton. (Lepidóptera. Gracillariidae, Phyllocnistinae) en la
provincia de Huelva. Distribución geográfica, evolución estacional y tasas de
parasitismo. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 22: 741-760.
Goula, M., T. Monleón, J. Vendrell y A. Serra. 2010. «Heteròpters (Insecta,
Hemiptera, Prosorrhyncha) de les Planes de Son i la mata de València». A:
GERMAIN, J. [cur.]. Els sistemes naturals de les Planes de Son i la mata de València.
Barcelona: Institució Catalana d’Història Natural. (Treballs de la Institució Catalana
d’Història Natural; 16): 419-479.
Graham, M.W.R. de V. 1987. A reclassification of the European Tetrastichinae
(Hymenoptera: Eulophidae), with a revision of certain genera. Bulletin of the British
Museum (Natural History) (Entomology) 55(1): 1-392.
Green, R.E., A. Balmford, P.R. Crane, G.M. Mace, J.D. Reynolds y R.K. Turner.
2005. A framework for improved monitoring of biodiversity: Responses to the world
summit on sustainable development. Conservation Biology 19:56-65.
Guerrieri, E. y J.S. Noyes. 2000. Revision of European species of genus Metaphycus
Mercet (Hymenoptera: Chalcidoidea: Encyrtidae), parasitoids of scale insects.
Systematic Entomology 25: 147-222.
Gurr, G.M., S.D. Wratten y J.M. Luna. 2003. Multi-function agricultural biodiversity:
Pest management and other benefits. Basic and Applied Ecology 4: 107-116.
162
Hagen, K.S., N.J. Mills, G. Gordh y J.A. McMurtry. 1999. Terrestrial arthropod
predators of insect and mite pest. En T. S. Bellows y T. W. Fisher (eds). Handbook of
biological control: principles and applications of biological control. Academic Press.
San Diego. 383-503.
Hall, R.W. y L.E. Ehler. 1979. Rate of establishment of natural enemies in classical
biological control. Bulletin of the Entomological Society of America 25: 280-282.
Hayat, M. 1983. The genera of Aphelinidae (Hymenoptera) of the World. Systematic
Entomology 8: 63-102.
Hayat, M. 1998. Aphelinidae of India (Hymenoptera: Chalcidoidea): a taxonomic
revision. Memoirs on Entomology. International 13: 416pp.
Hermoso de Mendoza, A. y P. Moreno. 1989. Cambios cuantitativos en la fauna
afídica de los cítricos valencianos. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 15: 139-142.
Hesler, L.S., A.T. Palrang, M.J. Oraze y A.A. Grigarick. 1993. Arthropod fauna of
conventional and organic rice fields in California. Journal of Economic Entomology
86: 149-158.
Hoback, W.W., L.G. Higley, S.M. Spomer y T.M. Svatos. 1999. Trap color and
placement affects estimates of insect family-level abundance and diversity in a
Nebraska salt marsh. Entomologia Experimentalis et Applicata 91: 393-402.
Hole, D.G., A.J. Perkins, J.D. Wilson, I.H. Alexander, P.V. Grice y A.D. Evans.
2005. Does organic farming benefit biodiversity? Biological Conservation 122:113-
130.
Holland, J. y L. Fahrig. 2000. Effect of woody borders on insect density and diversity in
crop fields: a landscape-scale analysis. Agriculture, Ecosystems and Environment 78:
115-122.
Huber, J.T. 1988. The species groups of Gonatocerus Nees in North America with a
revision of the sulphuripes and ater groups (Hymenoptera: Mymaridae). Memoirs of
the Entomological Society of Canada 141: 1-109.
Huber, J.T. 2006. Familia Mymaridae. En: F. Fernández; M.J. Sharkey (Eds.).
Introducción a los Hymenoptera de La Región Neotropical. Sociedad Colombiana de
Entomología y Universidad Nacional de Colombia, Bogotá D.C. pp.765-767.
Huber, J.T. y N.Q. Lin. 1999. World review of the Camptoptera group of genera
(Hymenoptera: Mymaridae). Proceedings of the Entomological Society of Ontario
130: 21-65.
Huber, J.T., G. Viggiani y R. Jesu. 2009. Order Hymenoptera, family Mymaridae.
Arthropod fauna of the UAE 2: 290-297.
Imenes, S.D.L., E.C. Bergmann, A.L.B.G. Peronti, S. Ide y J.E.R. Martins. 2002.
Aphids (Hemiptera: Aphididae) and their parasitoids (Hymenoptera) on Ixora spp.
(Rubiaceae) in the states of Bahia and Sao Paulo, Brazil - formal records of
interactions. Arquivos do Instituto Biologico, Sao Paulo 69(4): 55-64.
Iperti, G. 1999. Biodiversity of predaceous Coccinellidae in relation to bioindication and
economic importance. Agriculture, Ecosystems and Environment 74: 323-342.
Iraola, V.M., R. Biurrun, M.L. Moraza y M.J. Esparza. 1994. Depredadores de la
familia Phytoseiidae sobre ácaro rojo Panonychus ulmi (Koch) en frutales de
Navarra. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 20: 687-694.
Ives, A.R., K. Gross y V.A.A. Jansen. 2000. Periodic mortality events in predator-prey
systems. Ecology 81: 3330-3340.
Jacas, J.A., F. Karamaouna, R. Vercher y L. Zappalà. 2010. Citrus pest management
in the Northern Mediterranean basin (Spain, Italy and Greece), pp. 3-27. En A.
Ciancio y K. G. Mukerji (eds.), Integrated Management of Arthropod Pests and Insect
Borne Diseases, vol. 5. Springer.
Bibliografía
163
Jacas, J.A., A. Urbaneja y E. Viñuela. 2006. History and Future of Introduction of
Exotic Arthropod Biological Control Agents in Spain: A Dilemma? BioControl 51: 1-
30.
James, D.G., R.J. Faulder, K.J. O'Malley y M.M. Stevens. 1999. Ant foraging reduces
the abundance of beneficial and incidental arthropods in citrus canopies. Biological
Control 14: 121-126.
Jensen, P. B. 1997. The influence of unspraying on diversity of soil-related
hymenopteran parasitoids in cereal fields. Journal of Applied Entomology 121:417-
424.
Jenser, G. 1999. Changes in arthropod population composition in IPM apple orchards
under continental climatic conditions in Hungary. Agriculture, Ecosystems and
Environment 73: 141-154.
Kapranas, A., J.G. Morse, P. Pacheco, L.D. Forster y R.F. Luck. 2007. Survey of
brown soft scale Coccus hesperidum L. parasitoids in southern California citrus.
Biological Control 42: 288-299.
Karamaouna, F., S. Pascual-Ruiz, E. Aguilar-Fenollosa, M.J. Verdú, A. Urbaneja y
J.A. Jacas F. 2010. Changes in predation and parasitism of the citrus leafminer
Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) populations in Spain
following establishment of Citrostichus phyllocnistoides (Hymenoptera: Eulophidae).
Biological Control 52: 37-45.
Kavallieratos, N.G., C.G. Athanassiou, G.J. Stathas y Z. Tomanovic. 2002. Aphid
parasitoids (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) on citrus: Seasonal abundance,
association with the species of host plant and sampling indices. Phytoparasitica 30:
365-377.
Kleijn, D., R.A. Baquero, Y. Clough, M. Díaz, J. De Esteban, F. Fernández, D.
Gabriel, F. Herzog, A. Holzschuh, R. Jöhl, E. Knop, A. Kruess, E.J.P. Marshall,
I. Steffan-Dewenter, T. Tscharntke, J. Verhulst, T.M. West y J.L. Yela. 2006.
Mixed biodiversity benefits of agri-environment schemes in five European countries.
Ecology Letters 9: 243-254.
Knight, A. 1994. Insect pest and natural enemy populations in paired organic and
conventional apple orchards in the Yakima Valley, Washington. Journal of the
Entomological Society of British Columbia 91: 27-36.
Kogan, M. 1998. Integrated pest management: historical perspectives and
contemporary developments. Annual Review of Entomology 43: 243-270.
Kozár. 1992. Organization of arthropod communities in agroecosystems. Acta
Phytopatologica et Entomologica Hungarica 27: 365-373.
Krebs, J., J. Wilson, G. Siriwardena y R. Bradbury. 1999. The second silent spring?
Nature 400: 611-612.
Kruess, A. 2003. Effects of landscape structure and habitat type on a plant-herbivore-
parasitoid community. Ecography 26: 283-290.
Kruess, A. y T. Tscharntke. 1994. Habitat fragmentation, species loss and biological
control. Science 264: 1581-1584.
Lacasa, A. y J.M. Llorens. 1998. Trips y su control biológico II. Ediciones Pisa.
Alicante. 312 pp.
Lacasa, A.; J. Rodríguez y M.C. Martínez 1993a. Influencia de los tratamientos
contra el "piojo de San José" (Quadraspidiotus perniciosus Comst. red.) en el
enraizado de estaquillas leñosas de frutales. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas
19:107-116.
Lacasa, A., J.A. Sánchez y M. Lorca. 1996. Aspectos ecológicos de los parásitos de los
tisanópteros en España. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 22: 339-349.
164
Lacasa, A., J. Torres y M.C. Martinez. 1993b. Frankliniella occidentalis (Perg.) en los
cultivos de nectarina de Murcia. Evolución de las poblaciones y comportamiento de
variedades. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 19: 335-344.
Landis, D.A., G.M. Gurr y S.D. Wratten. 2000. Habitat management to conserve
natural enemies of arthropod pests in agriculture. Annual Review of Entomology 45:
175-201.
Lattin, J.D. 1999. Bionomics of the Anthocoridae. Annual Review of Entomology 44:
207-231.
Lavandero, I.B., S.D. Wratten, R.K. Didham y G. Gurr. 2006. Increasing floral
diversity for selective enhancement of biological control agents: A double-edged
sward? Basic and Applied Ecology 7: 236-243.
León, N. y F. Garcia-Marí. 2005. Los neurópteros coniopterígidos como depredadores
de plagas en cítricos. Levante Agrícola 378: 377-382.
Letourneau, D.K. y S.G. Bothwell. 2008. Comparison of organic and conventional
farms: Challenging ecologists to make biodiversity functional. Frontiers in Ecology
and the Environment 6: 430-438.
Letourneau, D., C. Moreno, S. Bothwell y J. Jedlicka. 2009. Effects of Natural
Enemy Biodiversity on the Suppression of Arthropod Herbivores in Terrestrial
Ecosystems. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics 40: 573-592.
Li, F., Y. Gong-yin, Y.P. Qiong Wu y C. Xue-Xin. 2007. Arthropod abundance and
diversity in Bt and non-Bt rice fields. Environmental Entomology 36: 646-654.
Liang, W., R. Spooner-Hart, L. Jiang, A. Meats y G.A.C. Beattie. 2010.
Conservation of natural enemy fauna in citrus canopies by horticultural mineral oil:
Comparison with effects of carbaryl and methidathion treatments for control of
armored scales. Insect Science 17: 414-426.
Limón, F., A. Meliá, J. Blasco y P. Moner. 1976a. Estudio de la distribución, nivel de
ataque y parásitos de las cochinillas diaspinas Chrysomphalus dictyospermi Morgan y
Parlatoria pergandii Comst. en cítricos de la provincia de Castellón. Boletín del
Servicio de Plagas 2: 73-87.
Limón, F., A. Meliá, J. Blasco y P. Moner. 1976b. Estudio de la distribución, nivel de
ataque, parásitos y predatores de las cochinillas lecaninas (Saissetia oleae Bern y
Ceroplastes sinensis Del Guercio) en los cítricos de la provincia de Castellón. Boletín
del Servicio de Plagas 2: 263-276.
Llorens, J.M. 1990a. Homoptera I. Cochinillas de los cítricos y su control biológico.
Ediciones Pisa. Alicante. 260 pp.
Llorens, J.M. 1990b. Homoptera II. Pulgones de los cítricos y su control biológico.
Ediciones Pisa. Alicante. 170 pp.
Llorens, J.M. y M.A. Capilla. 1994. Evolución de la mosca blanca de los cítricos
(Dialeurodes citri Ashmead), en la provincia de Alicante. Boletín de Sanidad Vegetal.
Plagas 20: 79-88.
Llorens, J.M. y A. Garrido. 1992. Homoptera III. Moscas blancas y su control biológico.
Ediciones Pisa. Alicante. 203 pp.
Loomans, A.J.M. 2003. Parasitoids as biological control agents of thrips pests. Thesis,
Wageningen University: 200pp.
Loomans, A.J.M. 2006. Exploration for hymenopterous parasitoids of thrips. Bulletin of
Insectology 59: 69-83.
Magro, A., J. Araujo y J.L. Hemptinne. 1999. Coccinellids (Coleoptera: Coccinellidae)
in citrus groves in Portugal: listing and analysis of geographical distribution. Boletín
de Sanidad Vegetal. Plagas 25: 335-345.
Magurran, A.E. 2004. Measuring Biology Diversity. Blackwell Publishing, Oxford, UK.
Bibliografía
165
Malavolta, C., J.V. Cross, P. Cravedi y E. Jörg. 2003. Guidelines for integrated
production of stone fruits: IOBC technical guideline III. IOBC/wprs Working Group
Integrated Production of Stone Fruits.
Mandrin, J.F. 2005. Earwigs in stone fruit orchards. IOBC wprs Bulletin 28 (7): 449.
Marín, F. y V.J. Monserrat. 1995. Contribución al conocimiento de los neurópteros de
Valencia (Insecta, Neuroptera). Boletín de la Asociación Espanola de Entomología 19
(3-4): 35-49.
Martínez Ferrer, M.T. 2003. Biología y control del cotonet Planococcus citri
(Homoptera: Pseudococcidae) en huertos de cítricos. Tesis Doctoral. Universidad
Politécnica de Valencia.
Martins, F.M., T.R. Mendonca, A.M.P. Lavadinho y M.M. Vieira. 2002. Entomofauna
num pomar de limoeiros, no Escaroupim (Ribatejo), em Portugal. Boletín de Sanidad
Vegetal. Plagas 28: 435-443.
Massa, B., M.C. Rizzo y V. Caleca. 2001. Natural alternative hosts of Eulophidae
(Hymenoptera: Chalcidoidea) parasitoids of the citrus leafminer Phyllocnistis citrella
Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) in the Mediterranean basin. Journal of
Hymenopteran Research 10: 91-200.
Mathews, C.R. 2004. Role of peach [Prunus persica (L.) Batcsh] extrafloral nectaries in
mediating natural enemy-herbivore interactions. Ph D Dissertation. University of
Maryland.
Mathews, C.R., D.G. Bottrell y M.W. Brown. 2007. Leaf Extrafloral Nectaries Enhance
Biological Control of a Key Economic Pest, Grapholita molesta (Lepidoptera:
Tortricidae), in Peach (Rosales: Rosaceae). Environmental Entomology 36: 383-389.
Matthews, M. J. 1986. The British species of Gonatocerus Nees (Hymenoptera:
Mymaridae), egg parasitoids of Homoptera. Systematic Entomology 11: 213-229.
Meliá, A. 1982. Prospección de pulgones (Homoptera, Aphidoidea) sobre cítricos en
España. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 8: 169-177.
Meliá, A. 1989. Utilización de trampas amarillas en el control de los pulgones
(Homoptera, aphididae) de los cítricos. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 15: 175-
185.
Meliá, A. 1995. Muestreo de poblaciones y actividad de vuelo de Aphis frangulae
gossypii Glover (Homoptera, Aphididae) y otros pulgones sobre cítricos en Castellón.
Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 21: 601-610.
Meliá, A. y J. Blasco. 1980. Los cóccidos perjudiciales a los cítricos de Castellón y sus
parásitos. Fruits 35 (9): 551-554.
Michelena, J.M. y A. Sanchís. 1997. Evolución del parasitismo y fauna útil sobre
pulgones en una parcela de cítricos. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 23: 241-255.
Michelena, J.M., P. Gonzalez y E. Soler. 2004. Parasitoides afidiínos (Hymenoptera,
Braconidae, Aphidiinae) de pulgones de cultivos agrícolas en la Comunidad
Valenciana. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 30: 317-326.
Michelena, J. M., A. Sanchis y P. González. 1994. Afidiínos sobre pulgones de
frutales en la Comunidad Valenciana. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 20: 465-
470.
Miñarro, M. y E. Dapena. 2004. Parasitoides de carpocapsa Cydia pomonella en
plantaciones de manzano de Asturias. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 30: 507-
517.
Miñarro, M., E. Dapena y F. Ferragut. 2002. Ácaros fitoseidos (Acari: Phytoseiidae)
en plantaciones de manzano de Asturias. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 28:
287-297.
166
MMARM – Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino. 2011.
Estadísticas 2010 Agricultura Ecológica. España.
Molino, J.F. y D. Sabatier. 2001. Tree diversity in tropical rain forests: a validation of
the intermediate disturbance hypothesis. Science 294: 1702-1704.
Monserrat, V.J. 1984. Contribución al conocimiento de los Neurópteros de Alicante
(Neur. Planipennia). Mediterránea. Serie de Estudios Biológicos 7: 91-116.
Monserrat, V.J. 2005. Catálogo de los Neurópteros de Baleares con nuevos datos sobre
su fauna (Insecta, Neuroptera). Bolletí de la Societat d'Història Natural de les
Balears 48: 71-85. Palma de Mallorca.
Monzo, C., P. Vanaclocha, R. Outerelo, I. Ruiz-Tapiador, D. Tortosa, T. Pina, P.
Castanera y A. Urbaneja. 2005. Catalogación de especies de las familias
Carabidae, Cicindelidae y Staphylinidae en el suelo de los cítricos de la provincia de
Valencia, España. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 31: 483-492.
Mouillot, D. y A. Leprêtre. 1999. A comparison of species diversity estimators.
Researches on Population Ecology 41: 203-215.
Musser, F.R., A.M. Shelton y J.P. Nyrop. 2004. Survey of predators and sampling
method comparison in sweet corn. Journal of Economic Entomology 97: 136-144.
Myers, J. H., E. Kovacs y C. Higgins. 1989. How many insect species are necessary
for the biological control of insects? Environmental Entomology 18: 541-547.
Naciones Unidas. 1992. Declaración de Río sobre Medio Ambiente y Desarrollo.
Conferencia de Naciones Unidas sobre Medio Ambiente y Desarrollo.
Navarro, C.,M. T. Pastor, F. Ferragut y F. Garcia-Marí. 2008. Trips (Thysanoptera)
asociados a parcelas de cítricos en la Comunidad Valenciana: abundancia, evolución
estacional y distribución espacial. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 34: 53-64.
Navarro-Llopis, V., E. Primo-Yufera, J. Primo-Millo y J. Sanchis. 2007.
Chemosterilants as control agents of Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae) in field
trials. Bulletin of Entomological Research 97: 359-368.
Nicholls, C., M. Parrella y M. Altieri. 2001. The effects of a vegetational corridor on
the abundance and dispersal of insect biodiversity within a northern California
organic vineyard. Landscape Ecology 16: 133-146.
Noguera, V., M.J. Verdú, A. Gómez-Cadenas y J.A. Jacas. 2003. Ciclo biológico,
dinámica poblacional y enemigos naturales de Saissetia oleae Olivier (Homoptera:
Coccidae), en olivares del Alto Palancia (Castellón). Boletín de Sanidad Vegetal.
Plagas 29: 495-504.
Nonell, J. 1939. Introducción y difusión del Aphelinus mali (Hald.) en España. Boletín de
Patología Vegetal y Entomología Agrícola 8: 179-186.
Noyes, J.S. 2011. Universal Chalcidoidea Database. World Wide Web electronic
publication. http://www.nhm.ac.uk/chalcidoids
Odum, E. 1984. Properties of agroecosystems. En: Agricultural Ecosystems. ed. R.
Lowrence, B.R. Skinner y G.S. House, pp.5–11. New York. WileyInterscience. 233
pp.
Olson, D. y F. Wäckers. 2007. Management of field margins to maximize multiple
ecological services. Journal of Applied Ecology 44: 13-21.
Orts, J.J. 2008. Identidad y abundancia de insectos depredadores en parcelas de
cítricos de la Comunidad Valenciana: análisis de su variabilidad entre parcelas,
comarcas y épocas del año. Trabajo de Fin de Carrera. Departamento Ecosistemas
Forestales. Universidad Politécnica de Valencia.
Östman, Ö., B. Ekbom y J. Bengtsson. 2001. Landscape heterogeneity and farming
practice influence biological control. Basic and Applied Ecology 2: 365-371.
Bibliografía
167
Palis, F.G., R.J. Flor, H. Warburton y M. Hossain. 2006. Our farmers at risk:
Behaviour and belief system in pesticide safety. Journal of Public Health 28: 43-48.
Palumbo, J.C., D.N. Byrne y A.J. Tonhasca. 1995. Evaluation of three sampling
methods for estimating adult sweetpotato whitefly (Homoptera: Aleyrodidae)
abundance on cantaloupes. Journal of Economic Entomology 88: 1393-1400.
Panis, A. 1977. Contribución al conocimiento de la biología de la "cochinilla negra de los
agrios" (Saissetia oleae Olivier). Boletín Servicio de Plagas 3: 199-205.
Paoletti, M.G. 1995. Biodiversity, traditional landscapes and agroecosystem
management. Landscape Urban Planning 31: 117-128.
Paoletti, M.G. 1999. Using bioindicators based on biodiversity to assess landscape
sustainability. Agriculture, Ecosystems and Environment 74: 1-18.
Paoletti, M.G. y D. Pimentel. 1992. Biodiversity in Agroecosystems, Elsevier, 356 pp.
Paoletti, M.G., B.R. Stinner y G.G. Lorenzoni. 1989. Agricultural Ecology and
Environment. Elsevier, 636 pp.
Patanita, M.I., F. Martins y E.V. Osuna. 2006. Contribución al conocimiento de la
entomofauna beneficiosa del nogal. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 32: 29-35.
Pekár, S. 1999. Effect of IPM practices and conventional spraying on spider population
dynamics in an apple orchard. Agriculture, Ecosystems and Environment 73: 155-
166.
Pekas, A., A. Tena, A. Aguilar y F. Garcia-Marí. 2010. Effect of Mediterranean ants
(Hymenoptera: Formicidae) on California red scale (Hemiptera: Diaspididae)
populations in citrus orchards. Environmental Entomology 39: 827-34.
Pérez Moreno, I. 1998. Ácaros depredadores de la familia Phytoseiidae en frutales de
la Rioja. Boletín de Sanidad Vegetal.Plagas 24: 167-174.
Pericart, J. 1972. Hemipteres. Anthocoridae, Cimicidae, Microphysidae de l`Ouest
Paleartique. Ed. Masson et Cie. París. 420 pp.
Pina, T. 2007. Control biológico del piojo rojo de California, Aonidiella aurantii (Maskell)
(Hemiptera: Diaspididae) y estrategias reproductivas de su principal enemigo natural
Aphytis chrysomphali (Mercet) (Hymenoptera: Aphelinidae). Tesis Doctoral.
Departament de Zoologia. Universitat de València.
Pina, T. y M.J. Verdú. 2007. El piojo rojo de California, Aonidiella aurantii (Maskell), y
sus parasitoides en citricos de la Comunidad Valenciana. Boletín de Sanidad Vegetal.
Plagas 33: 357-368.
Polaszek, A., S. Abd-Rabou y J. Huang. 1999. The Egyptian species of Encarsia
(Hymenoptera: Aphelinidae): a preliminary review. Zoologische Mededelingen,
Leiden 73(6): 131-163.
Pollard, K.A. y J.M. Holland. 2006. Arthropods within the woody element of
hedgerows and their distribution pattern. Agricultural and Forest Entomology 8: 203-
211.
Prischmann, D.A., L.C. Wright, W.E. Snyder, D.G. James y C.P. Storm. 2007.
Identity, Abundance and Phenology of Anagrus spp. (Hymenoptera: Mymaridae) and
Leafhoppers (Homoptera: Cicadellidae) Associated with Grape, Blackberry and Wild
Rose in Washington State. Annals of the Entomological Society of America 100: 41-
52.
Rakhshani, E., A.A. Talebi, P. Stary, S. Manzari y A. Rezwani. 2005. Re-description
and biological control information of Pauesia antennata (Mukerji) (Hym., Braconidae,
Aphidiinae), parasitoid of Pterochloroides persicae (Chol.) (Hom., Aphidoidea,
Lachnidae). Journal of the Entomological Research Society 7(3): 56-59.
168
Remund, U. y E. Boller. 1996. Importance of hedgerow plants for the egg parasitoids
of the green grapevine leafhopper in eastern Switzerland. Obst-und Weinbau 132(9):
238-241.
Ribes, J.J., J. Piñol, X. Espadaler y N. Cañellas. 2004. Heterópteros de un cultivo
ecológico de cítricos de Tarragona (Cataluña, NE España) (Hemiptera: Heteroptera).
Orsis, 19: 21-35.
Rieux, R., H. Defrance y S. Simon. 1999. Role of hedgerows and ground cover
management on arthropod populations in pear orchards. Agriculture, Ecosystems
and Environment 73: 119-127.
Riihimaki, J. 2006. Host tree architecture mediates the effect of predators on herbivore
survival. Ecological Entomology 31: 227-235.
Ripollés, J.L. 1986. La lucha biológica, Utilización de entomófagos en la citricultura
española, Integrated pest management in citrus, Parasitis 86, Ginebra.
Ripollés, J.L., M. Marsá y M. Martínez. 1995. Desarrollo de un programa de control
integrado de las plagas de los cítricos en las comarcas del Baix Ebre-Montsià.
Levante Agrícola 332: 232-248.
Ripollés, J.L. y A. Meliá. 1980. Primeras observaciones sobre la proliferación de
Conwentzia psociformis (Curt.) (Neuroptera, Coniopterygidae), en los cítricos de
Castellón de la Plana. Boletín Servicio de Plagas 6: 61-66.
Risch, S.J., M.A. Altieri y D. Andow. 1983. Agroecosystem diversity and pest control:
data, tentative conclusions and new research directions. Environmental Entomology
12: 625-629.
Rivera, M.G. 2005. La agricultura ecológica: una oportunidad para el desarrollo rural de
la Comunidad Valenciana. Revista de desarrollo rural y cooperativismo agrario 9: 95-
102.
Robinson, R.A. y W.J. Sutherland. 2002. Post-war changes in arable farming and
biodiversity in Great Britain. Journal of Applied Ecology 39: 157–176.
Rodrigo, E., P. Troncho y F. Garcia-Marí. 1996. Parasitoids (Hym.: Aphelinidae) of
three scale insects (Hom.: Diaspididae) in a citrus grove in Valencia, Spain.
Entomophaga 41: 77-94.
Rodríguez, B., 2005. Phylogenetic analysis of tribe Habrolepidini and revision of
Homalopoda and Ceraptroceroideus (Hymenoptera: Encyrtidae). Ph D Dissertation.
Texas A&M University
Rodríguez, M.D., R. Moreno, M. Téllez, M.P. Rodríguez y R.F. Fernández. 1994.
Eretmocerus mundus (Mercet), Encarsia lutea (Masi) y Encarsia transvena
(Timberlake) (Hym.y Aphelinidae) parasitoides de Bemisia tabaci (Homoptera:
Aleyrodidae) en los cultivos hortícolas protegidos almerienses. Boletín de Sanidad
Vegetal. Plagas 20: 695-702.
Rojo, S. 1995. Biología de los sírfidos afidófagos (Diptera, Syrphidae) presentes en
cultivos hortofrutícolas mediterráneos. Implicaciones en el control biológico de
pulgones (Homoptera, Aphididae). Tesis doctoral. Universidad de Alicante.
Roschewitz, I., C. Thies, T. Tscharntke y M. Hucker. 2005. The influence of
landscape context and farming practices on parasitism of cereal aphids. Agriculture,
Ecosystems and Environment 108: 218-227.
Rosen, D. 1965. The Hymenopterous parasites of citrus armored scales in Israel
(Hymenoptera: Chalcidoidea). Annals of the Entomological Society of America 58:
388-396.
Rosen, D. y P. DeBach. 1979. Species of Aphytis of the World (Hymenoptera:
Aphelinidae). Series Entomologica 17:801pp.
Bibliografía
169
Rost, L., J. Serra y M. Vilajeliu. 1987. Estudi de l'ácaro-fauna de pomeres a les
comarques gironines i de la utilització dels àcars depredadors de la familia
Phytoseiidae per al control de l'aranya roja Panonychus ulmi Koch. Monografies de
I'Obra Agrícola de la Caixa de Pensions. Tecnologia i Economia.
Saber, F.M.M., H.R. Rawheia y A.A. Sahar. 2010. Seasonal fluctuation of the white
peach scale insect, Pseudulacaspis pentagona (Targioni) and its associated
parasitoid, Aphytis sp. At Mett-Ghamer, Dakahlyia Governorate, Egypt. Egyptian
Academic Journal of Biological Sciences 3(1): 1-9.
Salas Amat, L. 1912. Las plagas del naranjo y limonero en España. Mº de Fomento, D.
G. de Agricultura, Minas y Montes, Madrid.
Schauff, M. E. 1984. The holarctic genera of Mymaridae (Hymenoptera: Chalcidoidea).
Memoirs of the Entomological Society of Washington 12:1-67.
Schauff, M. E., G.A. Evans y J.M. Heraty. 1996. A pictorial guide to the species of
Encarsia (Hymenoptera: Aphelinidae) parasitic on whiteflies (Homoptera:
Aleyrodidae) in North America. Proceedings of the Entomological Society of
Washington 98(1): 1-35.
Sengonca, C., N. Uygun, I. Karaca y M. Schade. 1998. Primary studies on the
parasitoid fauna of Coccoidea in cultivated and non-cultivated areas in the east
Mediterranean region of Turkey. Anzeiger für Schädlingskunde, Pflanzenschutz,
Umweltschutz 71: 128-131.
Silva, E.B., M. Branco, T. Vasconcelos y J.C. Franco. 2010. Effect of ground cover
vegetation on the abundance and diversity of beneficial arthropods in citrus
orchards. Bulletin of Entomological Research 100: 489-499.
Silva, R.G., E.B. Silva y J.C. Franco. 2006. Parasitoid complex of citrus leafminer on
lemon orchards in Portugal. En Integrated control in citrus fruit crops, Lisbon, 26-27
September 2005. IOBC wprs Bulletin 29(3): 197-204.
Simoes, A.M.A., A. Cecílio, F.A. Ilharco, M.F. Aguiar y J.C. Franco. 2006. New
records of hymenopteran parasitoid species from citrus orchards in Terceira Island
(Azores, Portugal). En Integrated control in citrus fruit crops, Lisbon, 26-27
September 2005. IOBC wprs Bulletin 29(3): 189-193.
Simon, S., J. Bouvier, J. Debras y B. Sauphanor. 2010. Biodiversity and pest
management in orchard systems. A review. Agronomy for sustainable development
30: 139-152.
Simon, S., H. Defrance y B. Sauphanor. 2007. Effect of codling moth management on
orchard arthropods. Agriculture, Ecosystems and Environment 122: 340-348.
Sirrine, J., D. K. Letourneau, C. Shennan, D. Sirrine, R. Fouch, L. Jackson y A.
Mages. 2008. Impacts of groundcover management systems on yield, leaf
nutrients, weeds and arthropods of tart cherry in Michigan, USA. Agriculture,
Ecosystems and Environment 125: 239-245.
Siscaro, G., S. Longo, G. Mazzeo, P. Suma, L. Zappalà y G. Samperi. 2006. Side-
effects of insecticides on natural enemies of citrus scale pests in Italy. En Integrated
control in citrus fruit crops, Lisbon, 26-27 September 2005. IOBC wprs Bulletin
29(3): 55-64.
Smit, B. y J. Smithers. 1993. Sustainable agriculture: interpretations, analyses and
prospects. Canadian Journal of Regional Science 16(3): 499–524.
Smith, D.; G.A.C. Beattie y R. Broadley. 1997. Citrus pests and their natural
enemies. Dept. of Primary Industries, Queensland (Australia). 282 pp.
Snyder, W.E., G.C. Chang y R.E. Prasad. 2005. Conservation Biological Control:
Biodiversity Influences the Effectivness of Predators. En : Barbosa, P. ; I. Castellanos
(Eds). Ecology of Predator-Prey- Interactions. New York, Oxford University Press.
170
Soler, J.M. 2000. Control de artrópodos fitófagos en cítricos con aldicarb y efectos sobre
entomofauna auxiliar. Tesis Doctoral. Departamento Ecosistemas Forestales.
Universidad Politécnica de Valencia.
Soler, J.M., F. Garcia-Marí y D. Alonso. 2002. Evolución estacional de la entomofauna
auxiliar en cítricos. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 28: 133-149.
Sommaggio, D. 1999. Syrphidae: can they be used as environmental bioindicators?
Agriculture, Ecosystems and Environment 74: 343-356.
Sorribas, J. J., R. Rodriguez, E. Rodrigo y F. Garcia-Marí. 2008. Niveles de
parasitismo y especies de parasitoides del piojo rojo de California Aonidiella aurantii
(Hemiptera: Diaspididae) en citricos de la Comunidad Valenciana. Boletín de Sanidad
Vegetal. Plagas 34: 201-210.
Sorribas, J. y F. Garcia-Marí. 2010. Comparative efficacy of different combinations of
natural enemies for the biological control of California red scale in citrus groves.
Biological Control 55: 42-48.
Soto, A., F. Ohlenschläger y F. Garcia-Marí. 1999. Situación del control biológico de
las moscas blancas de cítricos Aleurothrixus floccosus, Parabemisia myricae y
Dialeurodes citri en la Comunidad Valenciana. Levante Agrícola 349: 475-484.
Soto, A., F. Ohlenschlaeger y F. Garcia-Marí. 2002. Distribution and sampling of the
whiteflies Aleurothrixus floccosus, Dialeurodes citri and Parabemisia myricae
(Homoptera: Aleyrodidae) in citrus in Spain. Journal of Economic Entomology 95:
167-173.
Soto, A., F. Ohlenschlager y F. Garcia-Marí. 2001. Dinamica poblacional y control
biologico de las moscas blancas Aleurothrixus floccosus, Dialeurodes citri y
Parabemisia myricae (Homoptera: Aleyrodidae) en los citricos valencianos. Boletín
de Sanidad Vegetal. Plagas 27: 3-20.
Souza, A.L.T. y R.P. Martins. 2005. Foliage density of branches and distribution of
plant-dwelling spiders. Biotropica 37: 416–420.
Spellman, B., M.W. Brown y C.R. Mathews. 2006. Effect of floral and extrafloral
resources on predation of Aphis spiraecola by Harmonia axyridis on apple. BioControl
51: 715-724.
Stathas, G.J., P.A. Eliopoulos, S.L. Bouras, L.P. Economou y D.C. Kontodimas.
2003. The scale Parthenolecanium persicae (Fabricius) on grapes in Greece. En
Integrated Protection and Production in Viticulture. Volos (Hellas) 18-22 March 2003.
IOBC wprs Bulletin 26 (8): 253-257.
Stireman, J., L.A. Dyer y R. Matlock. 2005. Top-down forces in managed versus
unmanaged habitats. En: Barbosa, P.; I. Castellanos (Eds). Ecology of Predator-
Prey-Interactions. New York, Oxford University Press.
Stopes, C., M. Measures, C. Smith y L. Foster. 1995. Hedgerow management in
organic farming. Biodiversity and Land Use: The Role of Organic Farming (eds J.
Isart &J. J. Llerena), pp. 121–125. Multitext, Barcelona, Spain.
Straub, C.S., W.E. Snyder y D.L. Finke. 2008. Are the conservation of natural enemy
biodiversity and biological control compatible goals?. Biological Control 45: 225-237.
Suay, V.A., F. Luna y J.M. Michelena. 1998. Parasitoides no afidiínos de pulgones
(Chalcidoidea: Aphelinidae) e hiperparasitoides de las superfamilias Chalcidoidea,
Ceraphronoidea y Cynipoidea (Hymenoptera: Apocrita: Parasitica) en la provincia de
Valencia. Boletín de la Asociación Española de Entomología 22(1-2): 99-113.
Suckling, D.M., C.H. Wearing y J.T.S. Walker. 1999. Ecological impact of three pest
management systems in New Zealand apple orchards. Agriculture, Ecosystems and
Environment 73: 129-140.
Suma, P., L. Zappalà , G. Mazzeo y G. Siscaro. 2009. Lethal and sub-lethal effects of
insecticides on natural enemies of citrus scale pests. Biocontrol 54: 651–661.
Bibliografía
171
Sydorovych, O. y A. Wossink. 2008. The meaning of agricultural sustainability:
Evidence from a conjoint choice survey. Agricultural Systems 98: 10-20.
Szentkiralyi, F. y F. Kozár. 1991. How many species are there in apple insect
communities?: testing the resource diversity and intermediate disturbance
hypotheses. Ecological Entomology 16: 491-503.
Tena, A., J. Catalán, C. Monzó, J.A. Jacas y A. Urbaneja. 2009. Control químico de
Pezothrips kellyanus, nueva plaga de los cítricos, y sus efectos sobre la entomofauna
auxiliar. Levante Agrícola 397: 281-289.
Tena, A. y F. Garcia-Marí. 2006. Natural enemies of the black scale Saissetia oleae
(Homoptera: Coccidae) in Valencia (Spain). En Integrated control in citrus fruit
crops, Lisbon, 26-27 September 2005. IOBC wprs Bulletin 29(3): 47-54.
Tena, A. y F. Garcia-Marí. 2008. Suitability of citricola scale Coccus
pseudomagnoliarum (Hemiptera: Coccidae) as host of Metaphycus helvolus
(Hymenoptera: Encyrtidae): influence of host size and encapsulation. Biological
Control 46:341-347.
Tena, A., A. Soto y F. Garcia-Marí. 2008. Parasitoid complex of black scale Saissetia
oleae on citrus and olives: parasitoid species composition and seasonal trend.
BioControl 53:473-487.
Tena, A., A. Soto, R. Vercher y F. Garcia-Marí. 2007. Density and structure of
Saissetia oleae (Hemiptera: Coccidae) populations on citrus and olives: relative
importance of the two annual generations. Environmental Entomology 36: 700-706.
Tilman, D., K. G. Cassman, P.A. Matson, R. Naylor y S. Polasky. 2002. Agricultural
sustainability and intensive production practices. Nature 418: 671-677.
Torres, J., A. Hermoso de Mendoza, A. Garrido y J. Jacas. 1998. Dinámica de las
poblaciones de cicadelidos (Homoptera: Cicadellidae) en almendros en el Alto
Palancia (Prov. Castellon). Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 24: 279-292.
Torres, J., A. Hermoso de Mendoza, A. Garrido y J. Jacas. 2000. Estudio de los
cicadélidos (Homoptera: Cicadellidae) que afectan a diferentes especies de arboles
del género Prunus. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 26: 645-656.
Townsend, C.R., M.R. Scarsbrook y S. Dolédec. 1997. The intermediate disturbance
hypothesis, refugia, and biodiversity in streams. Limnology and Oceanography 42:
938–949.
Triapitsyn, S.V. 1999. Survey of parasitoids of citrus thrips, Scirtothrips citri (Moulton,
1909), in southern California. Russian Entomological Journal 8: 47-50.
Triapitsyn, S.V. 2005. Revision of Ceranisus and the related thrips-attacking
entedonine genera (Hymenoptera: Eulophidae) of the world. African invertebrates
46: 261-315.
Triapitsyn, S.V. y V.V. Berezovskiy. 2001. Review of the Mymaridae (Hymenoptera,
Chalcidoidea) of Primorskii Krai: genus Mymar Curtis. Far Eastern Entomologist 100:
1-20.
Triapitsyn, S.V., D. González, D.B. Vickerman, J.S. Noyes y E.B. White. 2007.
Morphological, biological y molecular comparisons among the different geographical
populations of Anagyrus pseudococci (Hymenoptera: Encyrtidae), parasitoids of
Planococcus spp. (Hemiptera: Pseudococcidae), with notes on Anagyrus dactylopii.
Biological Control 41: 14-24.
Triapitsyn, S.V. y J.G. Morse. 2005. A review of the species of Ceranisus Walker
(Hymenoptera: Eulophidae) in the New World. Transactions of the American
Entomological Society 131: 69-86.
Trjapitzin, V.A. 2008. A review of encyrtid wasps (Hymenoptera, Chalcidoidea,
Encyrtidae) of Macaronesia. Entomological Review 88(2): 218–232.
172
Troncho, P., E. Rodrigo y F. Garcia-Marí. 1992. Observaciones sobre el parasitismo
en los diaspinos Aonidiella aurantii (Maskell), Lepidosaphes beckii (Newman) y
Parlatoria pergandei (Comstock) en una parcela de naranjo. Boletín de Sanidad
Vegetal. Plagas 18: 11-30.
Tscharntke, T., C. Thies, A. Kruess y I. Steffan-Dewenter. 2002. Contribution of
small habitat fragments to conservation of insect communities of grassland-cropland
landscapes. Ecological Applications 12: 354-363.
Urbaneja, A., O. Dembilio, S. Pascual, E. Viñuela y P. Castañera. 2006a. Side
effects on natural enemies of bait insecticide applications for the control of the
Mediterranean fruit fly, Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae). En Integrated
control in citrus fruit crops, Lisbon, 26-27 September 2005. IOBC wprs Bulletin 29:
215.
Urbaneja, A., F. Garcia-Marí, D. Tortosa, C. Navarro, P. Vanaclocha, L. Bargues y
P. Castañera. 2006b. Influence of ground predators on the survival of the
mediterranean fruit fly pupae, Ceratitis capitata, in Spanish citrus orchards.
BioControl 51: 611–626
Urbaneja, A., F. Garcia-Marí, D. Tortosa, C. Navarro, P. Vanaclocha, L. Bargues y
P. Castañera. 2006. Influence of ground predators on the survival of the
Mediterranean fruit fly pupae, Ceratitis capitata (Diptera:Tephritidae), in Spanish
citrus orchards. En Integrated control in citrus fruit crops. Lisbon, 26-27 September
IOBC wprs Bulletin 29:75.
Urbaneja, A., E. Llacer, J. Jacas y A. Garrido. 1998. Ciclo biologico de Cirrospilus
proximo a lyncus, parasitoide autóctono del minador de las hojas de los cítricos.
Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 24: 707-714.
Urbaneja, A., E. Llacer, O. Tomas, J. Jacas y A. Garrido. 2000. Indigenous natural
enemies associated with Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae) in eastern
Spain. Biological Control 18: 199-207.
Valentine, E.W. 1975. Additions and corrections to Hymenoptera hyperparasitic on
aphids in New Zealand. The New Zealand Entomologist 6(1): 59-61.
Vercher, R., F. Garcia-Marí, J. Costa-Comelles y C. Marzal. 2006. The recruitment
of native parasitoid species by an invading herbivore the case of Phyllocnistis citrella
(Lepidoptera: Gracillariidae) in Eastern Spain. En Integrated control in citrus fruit
crops, Lisbon, 26-27 September 2005. IOBC wprs Bulletin 29: 65.
Verdú, M. J. 1985. Establecimiento de Prospaltella elongata, parásito de serpeta fina.
Levante Agrícola 259-260: 68-70.
Vidano, C., C. Arno y A. Alma. 1987. On the Empoasca vitis intervention threshold on
vine (Rhynchota, Auchenorrhyncha). – En: Vidano, C. & Arzone, A. (eds.),
Proceedings of the 6th Auchenorrhyncha Meeting. CNR-OPRA, Torino: 525-537.
Viggiani, G. 1997. 2.3.3 Eulophidae, pteromalidae, eupelmidae and signiphoridae, pp.
147-158. En Yair Ben-Dov and Chris J. Hodgson (ed.), World Crop Pests, Volume 7,
Part B. Soft Scale Insects their Biology, Natural Enemies and Control. Elsevier.
Viggiani, G. 2000. The role of parasitic Hymenoptera in integrated pest management in
fruit orchards. Crop Protection 19: 665-668.
Viggiani, G. 2002. Egg parasitoids of vineyard leafhoppers and their alternative hosts in
the Mediterranean basin. Bollettino del Laboratorio di Entomologia Agraria 'Filippo
Silvestri', Portici 58: 63-76.
Bibliografía
173
Viggiani, G., E. Guerrieri y F. Filella. 1992. Osservazioni e dati sull'Empoasca
decedens Paoli e la Zygina flammigera (Fourcroy) (Homoptera: Typhlocibidae)
infestanti il pesco in Campania. Bollettino del Laboratorio di Entomologia Agraria
'Filippo Silvestri' 49: 127-160.
Viggiani, G., R. Jesu y R. Sasso. 2003. Cicaline della vite e loro ooparassitoidi in
vigneti el Sud Italia. Bollettino del Laboratorio di Entomologia Agraria Filippo
Silvestri 59. 3–31.
Vilajeliu, M., D. Bosch, P.G. Lloret, M. Sarasua, J. Costa-Comelles y J. Avilla.
1994. Control biológico de Panonychus ulmi (Koch) mediante ácaros fitoseidos en
plantaciones de control integrado de manzano en Cataluña. Boletín de Sanidad
Vegetal. Plagas 20: 173-185.
Villalba, M., N. Vila, C. Marzal y F. Garcia-Marí. 2006. Influencia en el control
biológico del cotonet Planococcus citri (Hemiptera: Pseudococcidae) de la liberación
inoculativa de enemigos naturales y la eliminación de hormigas, en parcelas de
cítricos. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas 32: 203-213.
Villanueva-Jimenez, J.A., M.N. Hoy y F.S. Davies. 2000. Field evaluation of
integrated pest management-compatible pesticides for the citrus leafminer
Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae) and its parasitoid Ageniaspis
citricola (Hymenoptera: Encyrtidae). Journal of Economic Entomology 93(2): 357-
367.
Villaronga, P. y F. Garcia-Marí. 1992. Relación entre las especies de ácaros
Tetraníquidos y Fitoseidos en los avellanos de Tarragona. Boletín de Sanidad
Vegetal. Plagas 18: 441-454.
Virla, E.G., S. Triapitsyn, W.A. Jones y G.A. Logarzo. 2005. Biology of Gonatocerus
tuberculifemur (Hymenoptera: Mymaridae), an egg parasitoid of the sharpshooter,
Tapajosa rubromarginata (Hemiptera: Cicadellidae). Florida Entomologist 88: 67-71.
Wallis, C.M., F.E. Gildow, D. Luster y S.J. Fleischer. 2005. Aphid (Hemiptera:
Aphididae) species composition and potential aphid vectors of plum pox virus in
Pennsylvania peach orchards. Journal of Economic Entomology 98: 1441-1450.
Wang, C., J. Strazanac y L. Butler. 2001. A comparison of pitfall traps with bait traps
for studying leaf litter ant communities. Journal of Economic Entomology 94:761-
765.
Wang, H., C. Gao, Y. Zhu, J. Shen, Y. Yang y J. Su. 2008. Assessment of the impact
of insecticides on Anagrus nilaparvatae (Pang et Wang) (Hymenoptera: Mymanidae),
an egg parasitoid of the rice planthopper, Nilaparvata lugens (Hemiptera:
Delphacidae). Crop Protection 27: 514-522.
Weibull, A. y Ö. Östman. 2003. Species composition in agroecosystems: The effect of
landscape, habitat and farm management. Basic and Applied Ecology 4: 349-361.
Westrum, K., I. Klingen, T. Hofsvang y E.B. Hågvar. 2010. Checklist of primary
parasitoids and hyperparasitoids (Hymenoptera, Apocrita) on aphids (Hemiptera,
Aphididae) from Norway. Norwegian Journal of Entomology 57: 142–153.
Wickramasinghe, L., S. Harris, G. Jones y N. Jennings. 2004. Abundance and
species richness of nocturnal insects on organic and conventional farms: Effects of
agricultural intensification on bat foraging. Conservation Biology 18: 1283-1292.
Wilby, A. y M.B. Thomas. 2002. Natural enemy diversity and pest control: patterns of
pest emergence with agricultural intensification. Ecology Letters 5: 353-360.
Willer, H. y L. Kilcher. 2011.The World of Organic Agriculture. Statistics and Emerging
Trends 2011. IFOAM, Bonn, y FiBL, Frick.
174
Woin, N., C. Volkmar y T. Wetzel. 2000. Seasonal activity and diversity of ladybirds
(Coleoptera : Coccinellidae) as ecological bioindicators in paddy fields. Mitteilungen
der Deutschen Gesellschaft für Allgemeine und Angewandte Entomologie 12: 203-
206.
Wyss, E. 1996. The effects of artificial weed strips on diversity and abundance of the
arthropod fauna in a Swiss experimental apple orchard. Agriculture, Ecosystems and
Environment 60: 47-59.
Wyss, E., H. Luka, L. Pfiffner, C. Schlatter, G. Uehlinger y C. Daniel. 2005.
Approaches to pest management in organic agriculture: a case study in European
apple orchards. Organic Research (May): 33–36.
Wyss, E., U. Niggli y W. Nentwig. 1995. The impact of spiders on aphid populations in
a strip-managed apple orchard. Journal of Applied Entomology 119: 473-478.
Xiao, H. y D.W. Huang. 2000. A taxonomic study on Asaphes (Hymenoptera:
Pteromalidae) from China, with descriptions of four new species. Entomologia Sinica
7(3): 193-202.
Xu, Z. 2002. Revision of the genus Microterys Thomson (Hymenoptera: Encyrtidae) of
China. Zoologische Mededelingen, Leiden 76(17): 211-270.
Yang, P., L. Lenz, R.H. Messing, D. Foote y A.V. Alyokhin. 2002. Distribution and
abundance of mymarid parasitoids (Hymenoptea: Mymaridae) of Sophonia rufofascia
Kuoh and Kuoh (Homoptera: Cicadellidae) in Hawaii. Biological Control 23: 237-244.
Zehnder, G., G.M. Gurr, S. Kuhne, M.R. Wade, S.D. Wratten y E. Wyss. 2007.
Arthropod Pest Management in Organic Crops. Annual Review of Entomology 52: 57-
80.