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CAPÍTULO V
DISPERSÃO SECUNDÁRIA E PREDAÇÃO DE SEMENTES
DISPERSAS POR MICOS-LEÕES-DOURADOS
© Solvin SzanklCapítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
5.1 INTRODUÇÃO
Animais frugívoros podem influenciar os padrões espaciais de plantas jovens e
adultas, pois os dispersores promovem sombras de sementes ao redor das árvores
parentais através das sementes viáveis remanescentes (Janzen, 1971; Howe, 1986). A
sombra de sementes representa a distribuição espacial das sementes de uma planta
dispersas naturalmente pelo vento, pela água ou por animais. Em árvores parentais, a
intensidade e o padrão da sombra de sementes estão relacionados ao tamanho da
copa, predação pré-dispersão, e características dos agentes dispersores primários e
secundários. Esses fatores indicam a direção e a taxa de movimentação para longe da
árvore frutífera, e o padrão de deposição de sementes (Schupp, 1993; Jordano &
Schupp, 2000; Nathan & Muller-Landau, 2000; Dominy & Duncan, 2005).
Grande parte do recrutamento potencial de uma população vegetal é perdida pela
predação de sementes, sendo esta a principal força ecológica e evolutiva que afeta os
indivíduos, populações e comunidades de árvores. A sombra de sementes gerada pelos
dispersores primários é alterada pelos dispersores secundários e predadores pós-
dispersão (Schupp, 1988). Um vertebrado frugívoro e dispersor de sementes também
pode atuar como predador destas sementes quando a disponibilidade dos frutos
utilizados como recursos alimentares for baixa (Janzen, 1971; Gautier-Hion et al.,
1993). A predação de sementes pode ocorrer antes ou após a dispersão, sendo
denominada predação pré-dispersão e predação pós-dispersão, respectivamente
(Janzen, 1970; Herrera, 1989a). Os predadores de sementes pré-dispersão incluem
espécies arbóreas, escansoriais e voadoras que removem frutos maduros e imaturos
da copa das árvores. Predadores de sementes são principalmente insetos, aves e
mamíferos (Janzen, 1970), sendo que os predadores pós-dispersão são parciais ou
inteiramente terrestres e ingerem sementes maduras no solo (Norconk, et al., 1998).
Muitas plantas sofrem os dois tipos de predação, mas pouco se sabe sobre as
interações complexas entre a dispersão de sementes e a predação pós-dispersão
(Janzen, 1971; Forget, 1993).
Os fatores que afetam a sobrevivência das sementes são de difícil determinação
e, aparentemente, são específicos à espécie, ao local, e em alguns casos ao período do
ano (Schupp, 1988), mas o destino das sementes pode ser primariamente determinado
pelo seu tamanho e morfologia (Fornara & Dalling, 2005). Um local seguro para a
sobrevivência das sementes está relacionado à probabilidade da semente ser ingerida
por um predador, mas os locais favoráveis para a dispersão podem ser imprevisíveis
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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
espacial e temporalmente (Janzen, 1971; Wheelwright & Orians, 1982; Wenny, 2001).
A sobrevivência da semente também pode ser afetada pelo tipo de predador (inseto ou
mamífero), particularidades do ano de estudo (fatores climáticos, produtividade de
frutos, etc) e escala espacial em que as interações entre sementes e predador forem
analisadas (Cintra, 1997).
Alguns estudos demonstram a importância dos besouros coprófagos e de formigas
na dispersão secundária de sementes, pois quando estes removem e enterram
sementes defecadas por frugívoros, estão reduzindo a habilidade de roedores
predadores localizarem as sementes dispersadas (Estrada & Coates-Estrada, 1991;
Feer, 1999; Vulinec, 2000; Pizo & Oliveira, 2001; Vulinec, 2002; Ponce-Santizo et al.,
2006; Vulinec et al., 2006). Alguns roedores predadores pós-dispersão também podem
atuar como dispersores secundários ao enterrarem sementes que escapam da
predação por outros organismos, do ataque por fungos e patógenos. Essas sementes
podem germinar se forem esquecidas pelos roedores (Forget & Milleron, 1991; Forget,
1996; Baider & Peres, 1997; Yasuda et al., 2000; Forget & Vander Wall, 2001). Além
disso, o local para o qual as sementes são removidas pelos dispersores secundários
pode ser mais adequado para o estabelecimento e sobrevivência do que o local da
dispersão primária. As predações pré e pós-dispersão são atribuídas aos insetos,
quando são verificados pequenos furos na testa da semente, e aos mamíferos, quando
são encontrados fragmentos ou quando as sementes desaparecem. Alguns predadores
evitam sementes grandes ou pequenas (Harper et al., 1970), mas o tamanho das
sementes por si só não é um método eficiente para evitar a predação.
O microhabitat no qual a semente é depositada também pode influenciar a
probabilidade da semente ser encontrada por um roedor predador de sementes
(Janzen, 1982; Wenny, 2001). Algumas características das fezes bem como certos
fatores ambientais podem influenciar na atração de predadores de sementes
vertebrados e invertebrados: 1) densidade de sementes: segundo Janzen (1971),
quanto maior a densidade de sementes nas fezes, maior a taxa de predação; 2)
número de espécies de sementes: fezes com mistura de espécies podem sofrer elevada
taxa de competição interespecífica; 3) quantidade de fezes: sementes nas fezes são
mais fáceis de serem encontradas por predadores do que sementes sem material fecal
(Chapman, 1989). A remoção por besouros decresce na ausência de material fecal,
mas a presença deste pode fazer com que sejam evitadas por mamíferos,
principalmente se houver disponibilidade de suprimento alternativo; 4) distância da
árvore: sementes podem sofrer elevada predação sob árvores frutíferas. Mamíferos e
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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
insetos são os predadores mais abundantes, sendo que os primeiros somente utilizam
sementes defecadas se os frutos não forem suficientes; 5) disponibilidade de frutos - a
população de roedores aumenta nos períodos de abundância de frutos; 6) chuva - as
chuvas podem dispersar o material fecal, dificultando a atração de roedores e
proporcionando baixas taxas de predação.
Poucos estudos avaliaram a sobrevivência e estabelecimento das sementes
defecadas primariamente por primatas (Chapman, 1995: Ponce-Santizo et al., 2006), e
este é o primeiro estudo a acompanhar os efeitos secundários na dispersão de
sementes por micos-leões-dourados.
Os objetivos deste trabalho foram: caracterizar a deposição das fezes; determinar
o tempo de passagem das sementes pelo trato digestório dos micos-leões-dourados e a
distância de dispersão das sementes; determinar a taxa de desaparecimento por
predação e/ou dispersão secundária das sementes defecadas ou cuspidas por micos-
leões-dourados, em comparação com sementes retiradas dos frutos; determinar,
quando possível, quais são os principais dispersores secundários e/ou predadores das
sementes defecadas ou cuspidas pelos micos-leões-dourados e acompanhar o
estabelecimento e sobrevivência das plântulas defecadas ou cuspidas.
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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
5.2 MÉTODOS 5.2.1 COLETA DE FEZES
Todas as fezes contendo sementes ingeridas pelos micos-leões-dourados foram
coletadas e numeradas. A localização (se foram depositadas em clareiras, sob árvores,
ou nos rios) foi anotada e o ambiente de deposição das fezes foi comparado com a
distribuição das árvores visitadas. As sementes das fezes foram retornadas para a
mata para os experimentos de germinação (Capítulo 4) ou de monitoramento (este
capítulo).
5.2.2 TEMPO DE PASSAGEM E DISTÂNCIA DE DISPERSÃO
O tempo de passagem das sementes pelo trato digestório e a distância da árvore
de origem foram anotados sempre que possível. Quando os micos se alimentaram em
vários indivíduos da mesma espécie num curto período de tempo, foram consideradas
a primeira árvore, e as primeiras sementes defecadas, tanto para o cálculo do tempo
de passagem, quanto para o cálculo de distância.
5.2.3 MONITORAMENTO DAS SEMENTES NA MATA
Parte das fezes foi retornada aos locais específicos onde foram defecadas para a
montagem de experimentos com as fezes (tratamento) e com números equivalentes de
sementes retiradas dos frutos (controle). A serrapilheira foi retirada do local do
experimento para facilitar a observação do desaparecimento ou predação das
sementes. No primeiro mês, o experimento foi vistoriado uma vez por semana quanto
ao número de sementes removidas, e depois em intervalos de um mês até o final do
estudo para a verificação do número de sementes predadas (este capítulo),
sobreviventes, germinando e para o monitoramento do crescimento das plântulas
(Capítulo 4).
5.2.4 EXPERIMENTOS DE EXCLUSÃO DE SEMENTES
Para verificar se os principais predadores ou dispersores secundários das
sementes defecadas pelos micos-leões-dourados são vertebrados ou invertebrados
foram montados experimentos de exclusão entre agosto de 2004 e janeiro de 2005.
Para estes experimentos três grupos de micos-leões-dourados (Geni, SJ 2 e Curral)
foram acompanhados em períodos variados, fora do período de acompanhamento dos
micos em dias inteiros.
Em cada linha foram montados de três a cinco postos de germinação (distantes 5
m entre si), com quatro experimentos em cada posto: sementes tratamento (de fezes
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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
ou cuspidas), sementes controle (de frutos ou sementes com polpa), sementes
tratamento cercadas e sementes controle cercadas. Em cada experimento foram
utilizadas de três a cinco sementes, pois este número é próximo da média de sementes
encontradas nas fezes (ver Resultados) (Figura 5.1). Somente as espécies que
apresentaram o número de sementes suficiente, foram utilizadas nesses experimentos.
As sementes foram cercadas com gaiolas de exclusão feitas com vergalhão (4,2
mm) e telas de arame (“tela de viveiro” / malha 0,5’’x Fio 24 para as sementes
pequenas: Figura 5.2, e “tela de pinteiro” /malha 1’’x Fio 22 para as sementes
maiores: Figura 5.3). As gaiolas apresentaram tamanho de 15 cm de comprimento x
10 cm de largura x 13 cm de altura e foram colocadas sobre as sementes, com a tela
enterrada no nível do solo, evitando passagem das sementes por baixo. A malha das
telas permitia a passagem das sementes e a entrada e saída de insetos (formigas,
besouros e outros), mas não possibilitava a passagem de vertebrados. As trilhas foram
estabelecidas no ambiente de consumo dos frutos pelos micos-leões-dourados
(baixada, brejo ou morro).
Os experimentos foram verificados em um período de três a sete dias, e o
desaparecimento de sementes em experimentos fechados foi atribuído aos insetos. Os
experimentos foram anulados nos casos de chuva forte antes da verificação das
sementes. Após a primeira vistoria, as sementes em experimentos aberto continuaram
sendo acompanhadas até o final do estudo para a verificação de germinação (dados
incluídos no Capítulo 4) ou predação e desaparecimento por outros motivos como água
de chuva, animais etc (Item 5.3.5).
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Figura 5.1. Esquema de montagem dos experimentos de exclusão na Reserva Biológica
União, RJ. (. sementes controle “C”; * sementes tratamento “T”).
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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
a
Figura 5.2. Gaiola de exclusão para sementes pequenas
Figura 5.3 Gaiola de exclusão para sementes grandes
© Marina Lapent
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© Marina Lapenta
112
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
5.2.5 ANÁLISE DE DADOS
Os locais de deposição das sementes (brejo, baixada e morro) foram comparados
com o habitat de ocorrência das espécies frutíferas visitadas pelos micos através do
teste do Qui-quadrado (χ2: Tabela de Contingência). Além disso, foi feita uma análise
de Cluster por Similaridade Percentual utilizando a distribuição das árvores visitadas e
das fezes nos diferentes habitats (MVSP 3.1).
Os cálculos de distância de dispersão das sementes foram feitos através do
programa Arcview GIS 3.2 Animal Movement Extension 2.0 (Hooge & Eichenlaub,
1997).
As comparações das taxas de desaparecimento e mortalidade das sementes
controle e tratamento, e destas divididas em classes de tamanho foram feitas por Qui-
quadrado. O número de sementes e o tamanho destas foram correlacionados com as
taxas de desaparecimento e mortalidade.
Para verificar quais as características das sementes e da deposição das fezes
influenciaram as taxas de desaparecimento, germinação e mortalidade das sementes
controle e tratamento, foi utilizada uma Análise de Correspondência (Statistica 6.0)
baseada na matriz contendo dados de: germinação, desaparecimento e mortalidade
das sementes. Os escores das unidades nos dois primeiros eixos encontrados foram
correlacionados com o número de sementes dos experimentos, peso e tamanho das
sementes (comprimento x largura) e distância de dispersão (por correlação de
Pearson) e com o habitat de deposição das sementes por ANOVA One-Way. A distância
de dispersão e o habitat de deposição das fezes foram correlacionados somente com os
escores que correspondiam às sementes tratamento.
Os experimentos de exclusão foram analisados por Qui-quadrado (Tabela de
Contingência, e Qui-quadrado de aderência para cada categoria) (Zar, 1984).
113
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
5.3 RESULTADOS 5.3.1 COLETA DE FEZES
Durante o período de estudo foram coletadas 340 amostras de fezes de 41
espécies. Dessas, 255 amostras de 34 espécies continham 875 sementes com tamanho
maior do que 3 mm. O ambiente com maior número de deposições de fezes foi a
baixada, com 52,1% do total amostrado (Tabela 5.1). Neste ambiente também foi
registrado o maior número de eventos de alimentação (47,9% do total).
5.3.2 CARACTERÍSTICAS DA DEPOSIÇÃO DAS FEZES
Quando analisada a cobertura dos locais onde as fezes foram depositadas foram
encontradas 51% das fezes sob o dossel e apenas 6,9% em locais sem cobertura
(Figura 5.4). Quanto ao substrato de deposição, a maior parte das fezes (78,1%) foi
depositada sobre a serrapilheira (Figura 5.5).
A localização das fezes de 33 espécies foi comparada (312 locais de deposição de
fezes) com 410 locais de alimentação. As análises foram feitas para as 17 espécies que
apresentaram dados suficientes. Apenas quatro espécies (23,5%) não tiveram as fezes
depositadas no ambiente de acordo com a distribuição das árvores: Cecropia hololeuca,
C. pachystachya, Inga thibaudiana e Sarcaulus brasiliensis. Quando comparadas todas
as espécies juntas, o mico-leão-dourado depositou as fezes no ambiente apropriado
para a germinação (Tabela 5.1; Figura 5.6). Na Análise de Cluster a distribuição das
fezes em cada habitat foi agrupada com a distribuição das árvores visitadas pelos
micos, nos mesmos habitats (Figura 5.7). De acordo com a análise, tanto as fezes
quanto a distribuição das árvores nos ambientes de baixada e brejo são mais similares
entre si, do que com a distribuição das árvores e das fezes no morro.
O número médio de sementes por fezes (para todas as espécies com sementes >
3 mm) foi igual a 3.7, com variações de uma única semente, até fezes com 27
sementes. O número mínimo, médio e máximo de sementes nas fezes das principais
espécies consumidas é dado na Figura 5.8, mas 25% das fezes apresentaram uma
única semente (Figura 5.9). Um total de 51 fezes de pelo menos 26 espécies
apresentou sementes de mais de uma espécie, sendo encontrado um máximo de três
espécies por defecação.
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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
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75
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dossel
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Figura 5.4. Cobertura da vegetação no local de deposição das fezes de micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
196
24
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Serrapilheira
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Terra
Água
Subs
trat
o
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Figura 5.5. Substrato de deposição das fezes de micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
Tabela 5.1. Comparação dos ambientes de consumo de frutos e de deposição de fezes por espécie pelos micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
Consumo Defecação Espécies Baixada Brejo Morro Baixada Brejo Morro
χ2 p
Rollinia dolabripetala 7 0 15 8 0 15 1,7 ns Cecropia hololeuca 0 0 22 2 3 6 11,8 <0,01* Cecropia pachystachya 1 38 1 12 25 4 13,8 <0,01* Pourouma guianensis 3 0 11 2 1 6 1,7 ns Euphorbiaceae sp. 1 2 0 0 4 0 0 Inga edulis 22 17 0 24 10 0 1,7 ns Inga thibaudiana 14 1 4 6 5 1 6,4 <0,05* Inga sp. 2 1 6 0 0 7 0 1,7 ns Inga sp. 4 3 2 3 0 0 1 Miconia cinnamomifolia 5 0 9 1 0 5 1,7 ns Miconia latecrenata 57 6 2 10 2 2 3,5 ns Miconia sp.1 0 0 7 2 0 4 1,7 ns Hyperbaena domingensis 1 1 2 3 0 6 2,4 ns Fícus cf. gomelleira* 2 0 1 1 0 2 Helicostylis tomentosa 2 0 18 2 1 4 4,7 ns Calycorectes sp.1 10 0 0 12 0 0 1,7 ns Eugenia cf. excelsa 4 0 6 1 0 0 Marlierea sp.1 2 0 0 2 0 0 Myrcia fallax 1 0 3 0 1 1 Myrtaceae sp. 11 3 0 0 4 0 2 Myrtaceae sp. 13 0 0 1 0 0 1 Guapira opposita 1 0 0 1 0 0 Passiflora rhamnifolia 0 0 19 2 0 7 1,7 ns Coccoloba sp.1 1 0 0 0 0 1 Randia sp. 1 3 0 2 0 1 1 Tocoyena brasiliensis 1 2 0 7 3 0 1,7 ns Pouteria bangii 1 0 4 3 0 8 1,7 ns Sarcaulus brasiliensis 49 3 0 51 0 3 6,0 <0,05* Indeterminada 2 0 1 0 0 4 1 Indeterminada 7 0 0 1 0 0 1 Indeterminada 11 0 1 0 3 2 0 Indeterminada 18 0 0 1 1 0 0 Indeterminada 20 0 0 1 0 0 1 TOTAL 196 78 136 164 65 83 3,7 ns % 47,8 19,0 33,2 52,6 20,8 26,6 * espécies com deposição das sementes em ambientes significativamente diferentes dos ambientes de ocorrência das árvores.
116
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
Figura 5.6. Distribuição das árvores visitadas e das fezes dos grupos de micos-leões-dourados acompanhadas na Reserva Biológica União, em dias inteiros e esporadicamente.
Alimentação Baixada
Deposição Baixada
Alimentação Brejo
Deposição Brejo
Alimentação Morro
Deposição Morro
28 40 52 64 76 88 100
Figura 5.7. Análise de Cluster, com os grupamentos entre os ambientes de alimentação de deposição de fezes pelos micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
117
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
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Figura 5.8. Número mínimo, médio e máximo de sementes nas fezes das principais espécies consumidas por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
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Nº d
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Figura 5.9. Número de sementes por defecação, nas fezes depositadas por micos-leões-dourados, na Reserva Biológica União, RJ.
118
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
5.3.3 TEMPO DE DEFECAÇÃO
Os micos-leões-dourados defecam durante todo o dia, ao longo da sua área de
uso (Lapenta, 2002; presente estudo). O tempo médio de retenção das sementes
ingeridas foi de 1,38 ± 0,03 horas (n = 96 amostras; 30 espécies). O tempo mínimo de
0,37 h e o máximo de 3,33 h ocorreu na mesma espécie (Hyperbaena domingensis)
(Figura 5.10).
O tempo de retenção das sementes não está correlacionado ao comprimento (n =
11; r = - 17; p = 0,61) ou diâmetro destas (n = 11; r = 0,20; p = 0,56).
5.3.4 DISTÂNCIA DE DISPERSÃO
A distância média de dispersão das sementes para todas as espécies foi de 170,74
± 63 metros, calculada para 136 defecações (33 espécies). A distância variou de 0
(para Calycorectes sp.1 e Pouteria bangii) até 635,1 m (Sarcaulus brasiliensis) (Figura
5.11). Apenas 8,2% das fezes foram depositadas até 10 m da árvore parental e 56%
das defecações foram encontradas entre 10 e 100 metros (Figura 5.12).
A distância de dispersão das sementes não está correlacionada ao tempo de
retenção destas no trato digestório dos micos (n = 27; r = 0,35; p = 0,07) e nem ao
comprimento (n = 11; r = - 0,14; p = 0,69) ou diâmetro das sementes (n = 11; r =
0,26; p = 0,43).
5.3.5 MONITORAMENTO DAS SEMENTES NA MATA
Cento e sete experimentos com sementes de 38 espécies foram realizados nos
diversos ambientes na mata. As sementes foram retornadas à mata para a verificação
da germinação (Capítulo 4), predação e dispersão secundária (sendo que 14
experimentos com 12 espécies foram feitos durante a coleta de sementes para os
experimentos de exclusão). Desses, 90 experimentos com 28 espécies foram
realizados com sementes retiradas de frutos e de fezes, e 17 experimentos com 10
espécies foram realizados com sementes dentro da polpa dos frutos e sementes
cuspidas pelos micos.
As espécies que são engolidas e defecadas e as que são cuspidas pelos micos-
leões apresentam curvas de sobrevivência semelhantes entre controle e tratamento
(Figura 5.13). O final da curva pode indicar tanto a mortalidade das sementes, quanto
a germinação destas (ver dados de porcentagens no Capítulo 4).
119
Cap
ítulo
5 –
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Rollinia dolabripetalaCecropia hololeuca
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I. thiabaudianaI. sp.2I. sp.4
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M. latecrenataMyrtaceae sp.11
Marlierea sp.1Calycorectes sp.1Guapira opposita Hyperbaena domingensis Helicostylis tomentosaFicus gomelleira Passiflora rhamnifoliaCoccoloba sp.1 Tocoyena brasiliensis
Randia sp.1Pouteria bangi Sarcaulus brasiliensis
Indeterminada 7Indeterminada 11Iindeterminada 19Indeterminada 20Indeterminada 22
Tempo (h)
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Rollinia dolabripetalaCecropia hololeuca
C. pachystachyaPourouma guianensis
Euphorbiaceae sp.1Inga edulis
I. thibaudianaI. sp.2I. sp.4
Miconia latecrenataM. sp.1
M. cinamomifolia Hyperbaena domingensis Helicostylis tomentosaFicus gomelleira
Myrcia fallaxCalycorectes sp.1
Marlierea sp.1Myrtaceae sp.11Myrtaceae sp.13Guapira opposita
Passiflora rhamnifoliaCoccoloba sp.1
Tocoyena brasiliensis Randia sp.1
Pouteria bangiiSarcaulus brasiliensis
indeterminada 7indeterminada 11indeterminada 18indeterminada 19indeterminada 20indeterminada 22
Distância (m)
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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
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Figura 5.12. Distribuição das fezes de micos-leões-dourados de acordo com a distância da árvore parental.
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Figura 5.13. Porcentagem de sobrevivência de sementes controle (de frutos com polpa) e de sementes tratamento (de fezes ou cuspidas) em experimentos de germinação na Reserva Biológica União.
122
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
5.3.5.1 Desaparecimento das sementes
Durante todo o período de estudo 53,2% das sementes tratamento (329
sementes) e 49,7% das sementes controle (310 sementes), colocadas para germinar
desapareceram (para as espécies com sementes > 3 mm), tendo sido predadas ou
removidas para outros locais por dispersores secundários (Tabela 5.2). Dentre as 18
espécies com sementes engolidas e defecadas pelos micos, 38,9% das espécies (sete
espécies) tiveram um desaparecimento proporcional das sementes tratamento
(retiradas de fezes) e sementes controle (retirada de frutos). O desaparecimento foi
maior para as sementes retiradas de fezes em 27,8% das espécies (cinco espécies) e
maior para as sementes de frutos em 33,33% das espécies (seis espécies). Dentre as
oito espécies com sementes cuspidas pelos micos 25% (Indeterminada 11 e Myrtaceae
sp.3) apresentaram um desaparecimento proporcional das sementes tratamento
(sementes cuspidas) e sementes controle (sementes com polpa) (Tabela 5.2). O
desaparecimento foi maior para as sementes cuspidas em 50% das espécies (quatro
espécies) e para as sementes com polpa em 25% das espécies (Eugenia robustovenosa
e Paullinia ferruginea).
Quando todas as espécies foram analisadas juntas e classificadas por tamanho
(Figura 5.14) a porcentagem de desaparecimento foi significativamente maior para as
sementes controle na classe de tamanho pequenas/médias (χ2 = 13,83; p < 0,001) e
maior para as sementes tratamento de tamanho grande (χ2 = 7,81; p < 0,01). No
entanto, o desaparecimento das sementes na mata não está relacionado ao tamanho
(comprimento x largura) destas (n = 28; r = 0,08; p = 0,68). O desaparecimento das
sementes controle e tratamento estão altamente correlacionados ao número de
sementes utilizado nos experimentos (n = 70; r = 0,52; p << 0,001 e n = 69; r =
0,59; p << 0,001, respectivamente).
5.3.5.2 Mortalidade das sementes
Até o final do estudo, 18,5% das sementes tratamento (115 sementes) e 21,1%
das sementes controle (132 sementes) retornadas para a mata morreram antes de
germinar (para as espécies com sementes > 3 mm).
Dentre as 13 espécies com sementes engolidas e defecadas pelos micos, 46,1%
delas (seis) tiveram uma mortalidade proporcional de sementes tratamento (retiradas
de fezes) e sementes controle (retirada de frutos) (Tabela 5.2). A mortalidade foi maior
para as sementes retiradas de fezes em 38,5% das espécies (cinco espécies) e para as
sementes de frutos em 15,4% das espécies (espécie Indeterminada 7 e Inga
123
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
thibaudiana). Das sete espécies com sementes cuspidas pelos micos, 42,9% (Eugenia
robustovenosa, Eugenia sp.4, Myrtaceae sp.3) tiveram uma mortalidade proporcional
de sementes controle (sementes com polpa) e sementes tratamento (sementes
cuspidas) (Tabela 5.2). A mortalidade foi maior para as sementes com polpa (controle)
em 57,1% das espécies (Eugenia cf. excelsa, Eugenia sp.1, Myrtaceae sp.1 e
Indeterminada 11).
Quando todas as espécies foram analisadas juntas e classificadas por tamanho
(Figura 5.15) a porcentagem de mortalidade não foi significativamente diferente entre
controle e tratamento para nenhuma classe de tamanho, mas quando todas as classes
de tamanho foram analisadas juntas a mortalidade das sementes na mata foi
positivamente correlacionada ao tamanho destas (n = 28; r = 0,47; p = 0,012).
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Figura 5.15. Porcentagem de mortalidade de sementes controle e tratamento por classes de tamanho, na Reserva Biológica União, RJ.
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126
A Análise de Correspondência aplicada à matriz contendo as variáveis:
desaparecimento, germinação e mortalidade nos vários experimentos mostrou 71% de
variância da matriz nos dois primeiros eixos (Tabela 5.3). O primeiro eixo posiciona as
variáveis: desaparecimento e germinação das sementes em extremos opostos, e
explica 56,5% da variação. O segundo eixo mostra uma polarização entre a
mortalidade e a germinação.
Tabela 5.3. Autovalores dos eixos e variáveis analisadas e porcentagem da variação explicada.
Eixo 1 Eixo 2
Autovalores 0,641 0,164 Porcentagem 56,53 14,51
Porcentagem acumulada 56,53 71,04
Desaparecimento 0,000 1,28 Germinação 2,65 0,000
Mortalidade 2,93 3,09
A distância e o habitat de dispersão não apresentaram correlação com os dois
primeiros eixos (Tabela 5.4). O número de sementes nos experimentos apresentou
correlação com o segundo eixo, mostrando uma tendência à mortalidade com o
aumento de sementes nos experimentos. O peso das sementes, assim como o
tamanho destas (comprimento x largura) está correlacionado ao primeiro eixo,
mostrando uma tendência para o aumento da germinação com o aumento do peso ou
tamanho das sementes.
Tabela 5.4. Correlação entre os dois primeiros eixos com as variáveis independentes.
Fatores Eixo 1 Eixo 2
Nº sementes ns r = 0,205; p<0,05; n = 143 Peso das sementes r = 0,364; p < 0,01; n = 118 ns Tamanho das sementes r = 0,26; p < 0,05; n = 82 ns Distância de dispersão ns ns Habitat de dispersão ns ns
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
As taxas de desaparecimento, mortalidade e germinação foram semelhantes entre
as sementes tratamento e as sementes controle, mas no total a porcentagem de
sementes desaparecidas foi superior à porcentagem de sementes mortas ou
germinadas (Figura 5.16).
47.351.4
31.4 29.7
14 13.7
0
10
20
30
40
50
60
Controle Tratamento
Porc
enta
gem
Desaparecimento Mortalidade Germinação
Figura 5.16. Porcentagem de desaparecimento, mortalidade e germinação das
sementes controle e tratamento, na Reserva Biológica União, RJ.
Na maior parte dos casos de sementes desaparecidas ou predadas não foi possível
identificar o agente predador ou dispersor. No entanto, em alguns casos foi observada
a presença de formigas ou besouros, ou encontradas evidências destes insetos ou de
mamíferos (Figura 5.17). A ação dos predadores e/ou dispersores secundários foi
semelhante nas sementes tratamento e controle, mas as formigas foram o grupo com
maior freqüência de ocorrência tanto em número de experimentos, como de espécies e
de sementes que visitaram.
Evidências da presença de besouros foram encontradas em experimentos com as
espécies: Inga thibaudiana, Pouteria bangi, Eugenia robustovenosa, Eugenia sp.1,
Sarcaulus brasiliensis, Passiflora rhamnifolia, Myrtaceae sp.3 e indeterminada 7. Em
alguns casos as sementes apresentaram furos feitos por besouros, mas não perderam
a viabilidade para a germinação.
As formigas foram encontradas nas espécies: Cecropia pachystachya, C.
hololeuca, I. thibaudiana, Inga sp.2, Miconia cinnamomifolia, P. bangii, Randia sp.1,
128
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
Pourouma guianensis, Rollinia dolabripetala, Helicostylis tomentosa, Hyperbaena
domingensis, Indeterminada 7.
Evidências da presença de mamíferos foram encontradas nas sementes das
espécies: I. thibaudiana, Myrtaceae sp.1, Tocoyena brasiliensis, S. brasiliensis e
Euphorbiaceae sp.1.
71.9%67.8%
48%
47.2%
26.3%28.9%
32%
38.9%
1.75%3.30%20%13.9%
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
Experimentos Espécies Controle Tratamento
Formigas Besouros Mamíferos
Figura 5.17. Número de experimentos, de espécies e de sementes controle e
tratamento com evidências da ação de formigas, besouros ou mamíferos.
5.3.6 EXPERIMENTOS DE EXCLUSÃO DE SEMENTES
Dez experimentos de exclusão foram montados utilizando-se oito espécies. Oito
experimentos (seis espécies) utilizaram sementes retiradas de frutos e de fezes, um
experimento (com Eugenia sp.4) utilizou sementes cuspidas e sementes com polpa e
um experimento (com Pourouma guianensis) utilizou apenas sementes provenientes de
fezes.
No total das espécies não houve diferença significativa no desaparecimento de
sementes controle e tratamento, abertas e fechadas (Tabela 5.5). Também não foram
encontradas diferenças significativas no desaparecimento quando comparadas as
sementes de todas as espécies nas categorias abertas e fechadas ou controle e
tratamento.
129
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
Não houve desaparecimento de nenhuma semente de Pourouma guianensis, Inga
edulis, Eugenia sp.4 e em um dos experimentos de Sarcaulus brasiliensis.
Quando analisado por espécie o desaparecimento foi desigual no total das
categorias para um dos testes com Calycorectes sp.1, Myrtaceae sp.11 e Tocoyena
brasiliensis. Quando analisado cada espécie por categoria, houve um maior
desaparecimento das sementes em experimentos abertos nos dois testes com
Calycorectes sp.1 e Myrtaceae sp.11. O maior desaparecimento de sementes
tratamento ocorreu em um dos testes com Calycorectes sp.1 e Myrtaceae sp.11.
Nos experimentos de exclusão, em alguns casos foi observada a presença de
formigas ou besouros, ou encontradas evidências destes ou de mamíferos (Figura
5.18). Nos experimentos fechados (exclusão de vertebrados) os besouros
representaram a maior freqüência de ocorrência tanto nos experimentos que utilizaram
sementes controle (provenientes de frutos ou com polpa), como nos experimentos com
sementes tratamento (provenientes de fezes ou cuspidas pelos micos). Mas apesar do
número de sementes serem insuficientes para testes estatísticos, os besouros foram
mais atraídos nos experimentos (abertos e fechado) com sementes retiradas das fezes.
O desaparecimento de seis sementes tratamento (em experimentos com e sem
gaiolas de exclusão) foi devido à ação de tatus, mas não foi possível verificar se as
sementes foram predadas, ou apenas removidas de lugar.
A evidência da ação de formigas, besouros e mamíferos nos experimentos abertos
e nos de exclusão foi correlacionada ao peso das sementes. Os resultados só foram
significativos para besouros (n = 7; t = 2,98; p < 0,05), sendo que a infestação
aumentou de acordo com o aumento no peso das sementes.
130
Tab
ela
5.5
. Com
par
ação
do des
apar
ecim
ento
de
sem
ente
s co
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ole
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trat
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2
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15
16,7
16,7
16,7
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50
6,2
50
10.5
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dia
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12
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amen
to.
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
37.5%
25%
16.7%
60%
36.4%
50%
55%
83.3%
20%
27.2% 20%
20%
36.4%
0
2
4
6
8
10
12
Espécies Controle Aberto ControleFechado
TratamentoAberto
TratamentoFechado
Formigas Besouros Mamíferos
12.5%
Figura 5.18. Número de espécies e de experimentos de exclusão (sementes controle e
tratamento) com evidências da ação de formigas, besouros ou mamíferos.
5.3.7 ESQUEMA GERAL DOS EXPERIMENTOS DE GERMINAÇÃO
A sobrevivência das sementes no final do estudo (quando consideradas todas as
sementes colocadas no início do experimento e acompanhadas durante todo o período
para a observação do desaparecimento, mortalidade, germinação e surgimento de
plântulas) foi semelhante entre os experimentos com sementes controle e tratamento
(Figuras 5.19 e 5.20). Mais da metade das sementes controle e tratamento colocadas
para germinar na mata desapareceram. A porcentagem de sementes germinadas e de
plântulas foi superior à porcentagem de mortalidade nos experimentos controle. Nos
experimentos com sementes tratamento a porcentagem de mortalidade das sementes
foi superior à porcentagem de plântulas, mas a mortalidade de plântulas nos
experimentos controle foi maior. No final do estudo restaram 7,35% de plântulas
provenientes de sementes controle e 7,7% de plântulas provenientes de sementes
tratamento.
132
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
Sementes n = 639
Mortalidade 9,9%
Mortalidade 15%
24,1%
Desaparecimento 52,4%
Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
17,8%
Sementes n = 639
Mortalidade 9,9%
Mortalidade 15%
24,1%
Desaparecimento 52,4%
Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
17,8%
Sementes n = 639
Mortalidade 9,9%
Mortalidade 15%
24,1%
Desaparecimento 52,4%
Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
17,8%
Sementes n = 639
Mortalidade 9,9%
Mortalidade 15%
24,1%
Desaparecimento 52,4%
Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
17,8%
Mortalidade 9,9%
Mortalidade 15%
24,1%
Desaparecimento 52,4%
Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
17,8%
Mortalidade 9,9%
Mortalidade 15%
24,1%
Desaparecimento 52,4%
Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
17,8%
Mortalidade 15%
24,1%
Desaparecimento 52,4%
Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
Mortalidade 15%Mortalidade 15%
24,1%
Desaparecimento 52,4%
Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
24,1%
Desaparecimento 52,4%Desaparecimento 52,4%
Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
Sementes germinadas n = 154Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%Mortalidade 6,42%
Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
Plântulas n = 114Plântulas n = 114
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
Plântulas sobreviventes n = 47
7,35%
17,8%
Figura 5.19. Porcentagens de desaparecimento, mortalidade, germinação e sobrevivência de sementes, em experimentos controle na Reserva Biológica União, RJ.
Mortalidade 5,9%
Mortalidade 6,9%
Sementes n = 640
Sementes germinadas n = 131
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
Mortalidade 5,9%
Mortalidade 6,9%
Sementes n = 640
Sementes germinadas n = 131
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
Mortalidade 5,9%
Mortalidade 6,9%
Sementes n = 640
Sementes germinadas n = 131
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
Mortalidade 5,9%
Mortalidade 6,9%
Sementes n = 640
Sementes germinadas n = 131
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
Mortalidade 6,9%
Sementes n = 640
Sementes germinadas n = 131
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
Mortalidade 6,9%Mortalidade 6,9%
Sementes n = 640
Sementes germinadas n = 131
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%Sementes n = 640
Sementes germinadas n = 131
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
Sementes germinadas n = 131Sementes germinadas n = 131
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
13,4%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas sobreviventes n = 49
7,7%
Plântulas n = 86Plântulas n = 86
Desaparecimento 53,8%
20,5%
Mortalidade 16,6%
20,5%
Mortalidade 16,6%
Figura 5.20. Porcentagens de desaparecimento, mortalidade, germinação e sobrevivência de sementes, em experimentos tratamento na Reserva Biológica União, RJ.
133
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
5.4 DISCUSSÃO 5.4.1 PADRÃO DE DEPOSIÇÃO DAS FEZES
De acordo com Pizo (2003) a deposição isolada de sementes, produzida
principalmente por aves, é mais favorável ao seu estabelecimento do que o padrão
agrupado produzido freqüentemente por macacos. No entanto, ao padrão de defecação
dos primatas pode variar de acordo com a espécie, e a deposição produzida por L.
rosalia pode ser considerada intermediária, quando comparado ao padrão agrupado ou
disperso produzida por outros primatas. Os micos-leões-dourados vivem em grupos
coesos, mas como apresentam grande locomoção e o tempo digestivo é curto, as fezes
encontram-se espalhadas por todo o ambiente. Além disso, as sementes defecadas
pelos micos não são envoltas por muito material orgânico e muitas vezes são
depositadas isoladamente umas das outras na mata.
Segundo Wehncke et al. (2004), indivíduos de Alouatta palliata vivem em grupos
coesos e apresentam uma locomoção diária pequena e tempo de digestão elevado.
Dessa forma os indivíduos do grupo defecam simultaneamente, com elevadas taxas de
defecação por área e as sementes se concentram principalmente sob os locais de
dormida (Chapman, 1989; Howe, 1980; Julliot, 1997). Resultado semelhante foi
encontrado para Alouatta guariba na Floresta semi-descídua do estado de São Paulo
(Martins, 2006) e para Alouatta pigra na Guatemala (Ponce-Santizo et al., 2006).
Outros pré-simios como Lemur sp. defecam imediatamente após o descanso na mesma
árvore que foi utilizada na alimentação (Overdorff & Strait, 1998).
Os macacos-prego (Cebus capucinus) vivem em grupos grandes e pouco coesos,
percorrem grandes distâncias num mesmo dia e apresentam rápida passagem
digestiva. Dessa forma, poucos indivíduos do grupo se alimentam numa mesma árvore
e as fezes são depositadas a grandes distâncias da árvore mãe e distantes umas das
outras (Wehncke et al., 2004). O mesmo padrão foi encontrado na dispersão de
sementes por muriquis (Brachyteles arachnoides) (Martins, 2006) e por macacos-
aranha (Ateles spp.) (Russo, 2005; Ponce-Santizo et al., 2006).
Assim como no presente trabalho, um estudo comparativo da eficiência da
dispersão de sementes por Muriquis e por Bugios também encontrou um máximo de
três espécies por amostra fecal (Martins, 2006). No entanto a média de sementes por
amostra foi muito superior ao valor de 3.7 encontrado neste estudo (17.6 sementes
em média por fezes para Alouatta guariba e 9.9 para Brachyteles arachnoides). Além
134
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
do tamanho dos primatas estudados, é provável que esta diferença esteja relacionada
a uma maior falta de coesão do material fecal depositado pelos micos-leões.
Muitas espécies ocorrem em mais de uma ambiente e o fator limitante de
distribuição pode estar relacionado a outros fatores que não o relevo ou grau de
dessecação, como o considerado nesse estudo. Mas, o mico-leão-dourado pode ser
considerado um dispersor eficiente em relação ao ambiente de defecação, pois 77,3%
das espécies tiveram as sementes defecadas no ambiente apropriado para a
germinação. Mesmo para as outras espécies, o ambiente de ocorrência das árvores
recebeu a maior parte das sementes defecadas, mas o resultado do teste não foi
significativo, pois as sementes também foram depositadas em outros ambientes (ver
Tabela 4.3). Os resultados apontam que a deposição das fezes pelos micos nos
diferentes ambientes foi agrupada com a distribuição das espécies visitadas nos
mesmo habitats. No entanto, muitas vezes durante a coleta de dados os ambientes de
baixada e os de brejo são difíceis de serem diferenciados visualmente. As dificuldades
na delimitação exata ocorrem principalmente em ambientes de transição ou nos
períodos de seca mais intensa. Dessa forma, o resultado dos testes pode ter sido
influenciado por variações durante a coleta de dados. As espécies de Cecropia, por
exemplo, são plantas de áreas abertas e iluminadas. Os frutos de C. pachystachya
foram consumidos principalmente no brejo, onde também foi depositada a maioria das
sementes. O resultado do teste se deve ao grande número de sementes que também
foram depositadas na baixada. No entanto, essas sementes também podem ocorrer na
baixada, se encontrarem condições de umidade e de luz favoráveis à germinação. As
árvores de Sarcaulus brasiliensis ocorrem principalmente na baixada, baixadas úmidas
ou inundadas. Os testes estatísticos não apontam o local apropriado de deposição das
sementes pelos micos, mas cerca de 94% das sementes foram depositadas na baixada,
e apenas 5,55% das sementes foram depositadas em áreas de morro.
5.4.2 TEMPO DE DEFECAÇÃO E DISTÂNCIA DE DISPERSÃO
Os dados de tempo de passagem das sementes, distância de dispersão e habitat
de defecação representam uma continuidade do trabalho anterior e foram reunidos
para a publicação (Lapenta & Procópio-de-Oliveira, submetido).
Neste trabalho, assim como no trabalho realizado anteriormente (Lapenta, 2002)
também não foram encontradas correlações entre as medidas das sementes engolidas
e o tempo de passagem pelo trato digestório ou distância de dispersão das sementes.
No entanto deve ser ressaltado que algumas medidas de distâncias e de tempo de
135
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
passagem das sementes podem estar subestimadas, pois muitos dados foram
desprezados por não se saber exatamente quais fezes estavam relacionadas à quais
árvores e determinados períodos de consumo. As diferenças na estimativa podem ter
sido maiores em espécies que apresentam distribuição agregada como Miconia spp e
outras, do que em espécies de distribuição isolada. Além disso, os micos-leões-
dourados costumam retornar várias vezes nas mesmas árvores ao longo do mesmo
dia, ou por dias seguidos, o que poderia explicar a falta de correlação entre o tempo de
passagem das sementes e a distância de dispersão. Outro fator não analisado nesse
estudo é a interferência da polpa. Algumas espécies como Sarcaulus brasiliensis e
outras da família Sapotaceae apresentam uma grande quantidade de látex no fruto,
que poderia influenciar o tempo de passagem das sementes pelo trato digestório do
mico-leão-dourado.
Animais que defecam rapidamente podem apresentar uma adaptação às dietas
baseadas no consumo de frutos maduros ricos em carboidratos e lipídeos que são
extraídos no trato digestório (Link & Di Fiore, 2006). Além disso, um menor tempo de
manuseio do fruto permite que as sementes sejam engolidas e passem intactas pelo
trato digestório, representando uma vantagem para a planta, que dispersa suas
sementes, e também para o frugívoro, que permanece menos tempo vulnerável a
predadores.
A dispersão de sementes em grandes distâncias pode evitar altos índices de
predação sob a árvore parental, devido aos efeitos de densidade. Mesmo que em
baixos níveis, a dispersão a longas distâncias já será desproporcionalmente benéfica,
se reduzir a competição no novo habitat (Nathan & Muller-Landau, 2000). Howe et al.
(1985) estudando processos de dispersão de Virola surinamensis concluíram que
sementes da espécie escapam mais facilmente da predação se forem dispersas, sendo
que os insetos predaram mais sementes sob a copa da árvore parental, enquanto os
mamíferos predaram mais, a uma distância de 40-50 m. Forget (1993) estudando a
predação pós-dispersão por roedores no Panamá, não encontrou efeitos da distância na
taxa de predação, mas houve influência do período de frutificação e abundância de
frutos. A sobrevivência de sementes de Astrocaryum murumuru no Peru, também não
foi afetada pela distância da árvore parental, mas sofreu influências do número de
sementes presentes, enquanto as sementes de Dipteryx micrantha apresentaram efeito
inverso (Cintra, 1997). Se os recursos estiverem localmente distribuídos, a
probabilidade de a semente encontrar um local adequado para o estabelecimento irá
decrescer com o aumento da distância do parental. Caso os recursos estejam
136
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
distribuídos aleatoriamente, não há relação com a distância do parental, e a planta
favorece a estratégia de dispersão (Chapman & Chapman, 1996).
Além dos efeitos de predação, a dispersão de sementes a grandes distâncias pode
aumentar a velocidade de colonização de microhabitats não ocupados, aumentar o
fluxo gênico entre habitats ocupados (Soons & Ozinga, 2005) e permitir que plantas
pioneiras invadam clareiras na floresta de interior, onde a densidade de adultos é baixa
(Fleming & Williams, 1990; Gathua, 2000). A área de uso dos micos-leões, dentro da
Rebio União, apresentam uma grande diversidade de microhabitats, com áreas mais
degradas e em estágio pioneiro de regeneração. Essas áreas apresentam grandes
concentrações de espécies com distribuição agregada como Miconia latecrenata e
Cecropia spp. Ao consumir essas espécies, que apresentam um elevado número de
sementes pequenas, os micos contribuem para o melhoramento da qualidade do seu
habitat, pois essas sementes são levadas a grandes distâncias e podem germinar ao
encontrarem clareiras e outros locais em regeneração.
A dispersão de sementes em longas distâncias pode ser crucial para a troca
genética e sobrevivência de espécies vegetais ameaçadas, que ocorram em áreas
fragmentadas (Trakhtenbrot et al., 2005). Mesmo a dispersão em distâncias menores,
já pode resultar numa sobrevivência de plântulas mais elevada do que sob a árvore
parental (Gathua, 2000). Segundo Fuentes (2000), o recrutamento de muitas espécies
vegetais é limitado mais intensamente pela falha das sementes em atingir locais
apropriados do que pela falha no estabelecimento depois da chegada aos locais de
germinação.
A dispersão de sementes em distâncias muito grandes pode ser prejudicial para a
germinação de algumas espécies que são específicas quanto ao microhabitat de
ocorrência, pois quanto maior a distância da árvore parental maior a chance de
variação no microhabitat. No presente trabalho a maioria das sementes foi depositada
entre 10 e 100 metros, o que representa uma distância importante para fugir da
sombra da árvore parental, mas não tão grande para ser depositada em habitats
inadequados. Além disso, a maior distância de deposição de fezes encontrada neste
estudo (635 m) ocorreu para Sarcaulus brasiliensis, sendo que os frutos foram
consumidos na baixada e as fezes foram depositadas no mesmo ambiente.
Em alguns casos a distância de dispersão também estará relacionada ao tamanho
da área de uso do dispersor e à disponibilidade de cada microhabitat dentro da área de
uso. Os habitats para estabelecimento das sementes dispersadas podem variar no
espaço e no tempo (Gathua, 2000). As áreas protegidas onde os micos-leões ocorrem
137
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
não são uniformes, e mesmo que estes não percorram grandes distâncias já
contribuem para o aumento do fluxo de sementes entre os vários microhabitats. Além
disso, o mico-leão-dourado também ocorre em outras áreas mais degradas e
fragmentadas que apresentam um empobrecimento de espécies vegetais de grande
porte (Carvalho, et al., 2004). O papel dos micos como dispersores de sementes é
fundamental para a regeneração natural desses fragmentos.
Neste estudo foram medidas as distâncias de dispersão das sementes em relação
à árvore parental, mas não foram consideradas as distribuições de outras árvores das
mesmas espécies defecadas ao redor do local de deposição. Se as árvores próximas
estiverem produzindo frutos, irão atrair predadores pelo efeito de densidade, além da
competição por recursos para a germinação e estabelecimento. Portanto, essa
distribuição pode influenciar tanto na sobrevivência, germinação ou predação das
sementes defecadas pelos micos, como a própria sombra de sementes da árvore onde
as sementes foram consumidas.
5.4.3 MONITORAMENTO DAS SEMENTES NA MATA
A chegada das sementes é apenas o primeiro degrau no processo de
estabelecimento das árvores. Muitos fatores no processo de pós-dispersão alteram o
recrutamento após a chegada das sementes (Duncan & Chapman, 1999), que
representa uma das fases mais complexas da dispersão de sementes. Esses processos
incluem inúmeras variáveis como: características morfológicas das sementes e dos
frugívoros, variações temporais na disponibilidade de alimento, habitat e microhabitat
onde ocorre a deposição das sementes, requerimentos microclimáticos e muitas outras
variáveis que ocorrem em cada caso.
A maioria das fezes dos micos-leões-dourados foi depositada sobre a
serrapilheira. A retirada da serrapilheira nos experimentos de monitoramento pode ter
facilitado e aumentado a porcentagem de predação ou dispersão secundária das
sementes. No entanto, a comparação do desaparecimento das sementes não foi
afetada, pois a retirada da serrapilheira foi feita tanto nos experimentos controle
quanto nos experimentos de tratamento.
5.4.3.1 Dispersão Secundária, Predação e Mortalidade de Sementes
As sementes que estão envoltas por material fecal podem ser mais rapidamente
localizadas por granívoros, diminuindo as chances de germinação para as espécies que
necessitam germinar rapidamente. A influência da matéria orgânica na localização das
sementes diminui ao longo do tempo (McConkey, 2005). Nos estudos com micos-leões,
138
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
entretanto, contatou-se que as sementes defecadas são envolvidas por pouca matéria
orgânica, o que pode ser a causa da porcentagem semelhante entre o desaparecimento
de sementes controle e tratamento. Nesse estudo o desaparecimento das sementes
não está relacionado ao tamanho destas quando consideradas todas as espécies.
Quando consideradas as classes de tamanho a porcentagem de desaparecimento foi
significativamente superior para as sementes controle de tamanho pequeno/médio e
para as sementes tratamento grandes. As sementes grandes não são engolidas pelos
micos, e nos experimentos foram utilizadas sementes controle com polpa. Nesse caso,
é possível que a maior taxa de desaparecimento de sementes tratamento esteja
relacionada à preferência dos dispersores secundários, que procuravam como recurso a
recompensa da semente, e não a presença de polpa. Já os dispersores secundários
e/ou predadores de sementes de menor tamanho podem ter sido atraídos pelo odor
das fezes, mas preferiram as sementes dos frutos como recurso.
A taxa de remoção por insetos é muitas vezes subestimada, pois as sementes
podem ser consideradas predadas, quando foram apenas removidas por dispersores
secundários e enterradas em outros locais. Muitas vezes, nesses casos, as sementes
germinam e plântulas da mesma espécie aparecem depois no local.
Quando analisada para todas as espécies a taxa de mortalidade foi correlacionada
ao tamanho das sementes. Nas sementes grandes a taxa de mortalidade foi superior
nas sementes controle (sementes com polpa), provavelmente devido a fungos e
patógenos. Dessa forma, o mico-leão-dourado está atuando como um dispersor
eficiente para algumas espécies, mesmo sem engolir as sementes, pois colaborou para
uma diminuição da mortalidade das sementes engolidas ou cuspidas, permitindo um
maior tempo de sobrevivência destas, com a possibilidade da germinação. Sementes
cuspidas por chimpanzés também apresentaram uma maior taxa de germinação do que
sementes de frutos derrubados na floresta sem serem consumidos (Gross-Camp &
Kaplin, 2005). A maioria dos estudos com dispersão de sementes considera apenas a
importância das sementes que são engolidas pelos frugívoros. No entanto, estudos
enfocando o manuseio dos frutos e sementes por frugívoros não devem ser
negligenciados para que o papel destes na dispersão e estabelecimentos de plântulas
seja realmente conhecido.
Herrera (1989b), estudando carnívoros dispersores na Espanha, não encontrou
relação entre o tamanho das sementes e predação. No entanto, os predadores podem
responder a certas características das sementes, relacionadas ao tamanho e dureza da
testa. Sementes grandes proporcionam mais nutrientes do que as sementes pequenas,
139
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
e as sementes com testa dura necessitam de maior tempo de manuseio e são de
acesso mais difícil.
Muitos predadores podem responder tanto à distância quanto à densidade de
sementes, dependendo da estação, disponibilidade de recursos alternativos, e
densidade relativa de plantas jovens (Janzen, 1970). O número de sementes nos
experimentos do presente estudo se mostrou altamente correlacionado ao
desaparecimento destas na mata. A correlação entre o tamanho e o peso das sementes
e os escores dos experimentos mostra uma tendência entre um maior número de
sementes e a mortalidade. Dessa forma após o desaparecimento das sementes nos
experimentos com muitas sementes, há uma maior tendência para a mortalidade do
que para a germinação. Já o peso e o tamanho das sementes mostraram uma maior
tendência para a germinação. Esses dados mostram que o padrão disperso de
deposição de sementes pelos micos beneficia as sementes, que sofrem elevadas taxas
de desaparecimento e mortalidade pelo efeito da densidade. As sementes de maior
tamanho nem sempre são engolidas e dispersadas pelos micos, mas apesar da menor
quantidade, essas sementes são beneficiadas na germinação.
No estudo realizado não houve influência da distância e do habitat de dispersão
nas porcentagens de desaparecimento, germinação e mortalidade. No entanto estes
fatores são muito importantes nos processos de dispersão de sementes e devem ser
considerados. Os resultados obtidos podem estar relacionados aos métodos utilizados,
onde não foi considerada a distribuição de outras árvores das mesmas espécies no
local de deposição das fezes. Além disso, foi utilizada a média da distância de dispersão
para cada espécie, e não a distância de dispersão das sementes utilizadas em cada
experimento. Nos testes realizados, foi considerado o habitat de deposição das fezes,
mas as espécies podem ocorrer e germinar em mais de um habitat (Tabela 5.1). O
número de espécies de sementes nas defecações não foi utilizado nos testes. A maioria
das fezes continha apenas uma ou duas espécies e baixo número de sementes, não
representando diferenças importantes no que se refere á competição por recursos para
a germinação.
5.4.3.2 Formigas
As interações entre sementes e formigas podem afetar intensamente os padrões
de recrutamento de espécies dispersadas primariamente por vertebrados, nas Florestas
Tropicais (Passos & Oliveira, 2002). A abundância das diferentes espécies de formigas
em determinadas áreas, o tamanho dos diásporos e o tamanho das formigas pode
140
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
influenciar o uso das sementes caídas ou dispersadas na Mata Atlântica (Passos &
Oliveira, 2002). Além disso, a utilização de diásporos por formigas, está diretamente
relacionada à abundância desses diásporos no solo da floresta (Pizo & Oliveira, 2000).
As formigas descobrem rapidamente os diásporos derrubados ou dispersados
primariamente na Mata Atlântica (Pizo & Oliveira, 2001). Passos & Oliveira (2002) em
estudo de dispersão de sementes de Clusia criuva na Mata Atlântica, encontraram que
98.5% das sementes dispersadas pelas aves, e 90.3% das sementes caídas
diretamente sob as árvores parentais foram removidas por várias espécies de formigas
num período de 24 horas.
Neste trabalho aparentemente as formigas representam o principal grupo que
dispersa secundariamente as sementes depositadas pelos micos-leões. O número de
observações foi muito baixo para a utilização de testes estatísticos, que confirmem
essa hipótese, mas nos dados obtidos as formigas visitaram sementes em um maior
número de experimentos e em maior número de espécies.
Houve também uma maior variação no tamanho das sementes que as formigas
visitaram. O tamanho das sementes pode influenciar quais espécies de formigas são
capazes de carregar os diásporos, qual à distância de remoção e quais os destinos
destes (Pizo & Oliveira, 1999; Pizo & Oliveira, 2001; Passos & Oliveira, 2003).
Diásporos de tamanho pequeno são removidos por formigas em maior proporção do
que os diásporos de tamanho médio ou grande (Pizo & Oliveira, 2001; Fornara &
Dalling, 2005). Além do tamanho, a composição química das sementes afeta mais o
destino dos diásporos não mirmecocóricos, do que as características microclimáticas
dos locais onde as sementes foram depositadas pelo dispersor primário (Pizo &
Oliveira, 1999; Passos & Oliveira, 2003). Estudos apontam a preferência de formigas
por sementes contendo elevados teores de lipídeos (Pizo & Oliveira, 2000). As
sementes de Rollinia dolabripetala e Pourouma guianensis apresentaram taxas
elevadas de desaparecimento nesse estudo, sendo que para a primeira espécie foram
observadas formigas carregando as sementes logo que o experimento foi montado. Em
outro trabalho realizado na Mata Atlântica, sementes de R. sericea e P. guianensis, que
apresentam 9 e 1.8% de lipídeos, respectivamente, atraíram mais de 10 espécies de
formigas (Pizo & Oliveira, 2000).
Muitas espécies de formigas carregam as sementes para o ninho para a retirada
do arilo ou elaiossoma (rico em lipídeos). Depois as sementes são descartadas ao redor
do ninho, onde encontram condições propícias para germinar, devido ao solo rico em
141
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
nutrientes (Wenny, 2001). Neste estudo não foi possível acompanhar as formigas para
a verificação do destino final das sementes.
5.4.3.3 Besouros
Os besouros são dispersores secundários de sementes em muitas áreas tropicais
(Estrada & Coates-Estrada, 1994; Estrada et al., 1993) e estão mais associados com as
fezes de primatas do que de outros frugívoros (Vuinec et al., 2006).
Os besouros coprófagos enterram as sementes juntamente com a matéria
orgânica das fezes, que é utilizada para a postura de ovos. De acordo com Ponce-
Santizo (2006) as sementes inseridas em fezes com pouca consistência (como as fezes
dos micos-leões) podem permanecer na superfície e não serem carregadas por
besouros, ficando mais expostas e vulneráveis aos predadores e à mortalidade por
fungos e patógenos.
Os distúrbios nas florestas podem afetar diretamente os besouros através de
alterações na temperatura, umidade e características do solo, ou indiretamente pela
redução na fauna de mamíferos (Vulinec, 2000). Os besouros apresentam um papel
mais importante na dispersão secundária de sementes em áreas secundárias em
regeneração, onde os pequenos mamíferos predadores de sementes são mais
abundantes do que em matas primárias (Vulinec, 2000; Chapman et al., 2003).
Neste trabalho as observações de sementes carregadas ou visitadas por besouros
foram poucas, mas foi possível notar uma tendência na procura por sementes de maior
tamanho. Além disso, os besouros foram mais atraídos pelas sementes tratamento do
que pelas sementes controle, demonstrando sua forte interação com as sementes
depositadas pelos micos-leões-dourados. Embora não tenha sido quantificado nesse
estudo, ao longo de todos os anos de pesquisa na Rebio União foi observada a
presença de besouros coprófagos visitando as fezes dos micos, ajudando inclusive na
localização e coleta das fezes.
Muitas vezes as sementes foram parasitadas por besouros, mas continuaram
viáveis para a germinação e não foram consideradas como predadas. Outros estudos
indicam que o parasitismo de sementes nem sempre afeta a germinação, embora
possa aumentar as porcentagens de mortalidade por necrose, causadas por fungos e
patógenos (McKenna & McKenna, 2006).
142
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
5.4.3.4 Pequenos Mamíferos
Os roedores são os mais importantes removedores de sementes dispersadas nos
habitats tropicais (Chapman, 1989). Segundo Vieira et al. (2003) cada espécie
apresenta um padrão diferente na exploração das sementes, sendo que a pressão de
predação diminui com o aumento do tamanho das sementes. No entanto, neste estudo
pode ter ocorrido o contrário, pois muitas vezes as sementes utilizadas nos
experimentos apresentaram um tamanho muito pequeno, não representando uma
recompensa vantajosa para os vertebrados. Resultado semelhante foi encontrado no
Panamá, onde o desaparecimento de quatro espécies de sementes pequenas (0,08 –
4,7g) foi atribuído principalmente às formigas, e houve predação por pequenos
roedores apenas nas sementes de maior tamanho (14,2g) (Fornara & Dalling, 2005).
Além disso, os mamíferos são mais atraídos pela quantidade de material fecal
envolvendo as sementes, e a pouca quantidade de matéria orgânica nas fezes dos
micos pode ter sido uma das responsáveis pelo pequeno número de ocorrência deste
grupo nos experimentos realizados.
5.4.4 EXCLUSÃO DE SEMENTES
Os experimentos de exclusão foram feitos com poucas espécies, devido ao baixo
número de sementes disponíveis, o que torna os resultados insuficientes para
generalizações na dispersão de sementes pelos micos-leões-dourados. Para as espécies
utilizadas, pode-se concluir que de maneira geral o desaparecimento foi semelhante
nas várias categorias, mostrando uma tendência para a dispersão secundária por
invertebrados. Entretanto, para algumas espécies (Calycorectes sp.1 e Myrtaceae
sp.11) houve um desaparecimento significativamente maior para as sementes em
experimentos abertos, mostrando que a dispersão pode ter sido realizada também por
vertebrados. Para um dos experimentos com Calycorectes sp.1 e com Myrtaceae sp.11
os dispersores se mostraram mais atraídos pelas sementes das fezes do que as
sementes controle. Os resultados para uma mesma espécie não foram semelhantes em
diferentes testes, podendo indicar que além da preferência de alguns dispersores e/ou
predadores por algumas espécies de sementes, esses animais podem ser mais ou
menos atuantes de acordo com variações no microhabitat.
Em áreas florestais fragmentadas as aves granívoras terrestres podem ter maior
importância na dispersão secundária de sementes do que os roedores (Pizo & Vieira,
2004). Neste trabalho quando o desaparecimento ou predação de sementes
143
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
desprotegidas foi atribuído a vertebrados, não houve a diferenciação entre aves e
roedores.
Nos experimentos de exclusão os besouros foram os principais visitantes das
sementes. Embora as fezes dos micos-leões-dourados não apresentem muita matéria
orgânica, esta foi suficiente para atrair os dispersores numa proporção maior do que as
sementes retiradas dos frutos, demonstrando mais uma vez a importância da interação
entre besouros e sementes defecados por primatas. Futuros trabalhos com a
identificação das espécies de besouros, e como o acompanhamento das sementes
carregadas e enterradas por esses dispersores secundários irão complementar os
dados apresentados nesse estudo.
144
Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes
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