aspectos trÓficos de la raya lÁtigo · sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo....

INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

ASPECTOS TRÓFICOS DE LA RAYA LÁTIGO

Dasyatis dipterura EN LA BAHÍA DE LA PAZ, BCS,

MÉXICO.

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRO EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA

DIANA CAROLINA RESTREPO GÓMEZ

LA PAZ, B.C.S., DICIEMBRE DE 2016

-----

--------------------

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL SECRETARÍA DE INVESTIGACiÓN Y POSGRADO

CARTA CESiÓN DE DERECHOS

En la Ciudad de La Paz, B.C.S., el dfa 30 del mes de Noviembre del año 2016

BM. DIANA CAROLINA RESTREPO GÓMEZEl (la) que suscribe Alumno (a) del Programa

MAESTRíA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

con número de registro A150155 adscrito al CENTRO INTERDISCIPLlNARIO DE CIENCIAS MARINAS

manifiesta que es autor(a) intelectual,del presente trabajo de tesis, bajo la dirección de:

DR. VICTOR HUGO CRUZ ESCALONA Y DR. ANDRÉS FELIPE NAVIA LÓPEZ

y cede los derechos del trabajo titulado:

"ASPECTOS TRÓFICOS DE LA RAYA LÁTIGO Dmwal1s aIDt~?rUl"8

EN LA BAHlA DE LA PAZ, BCS, MÉXICO"

al Instituto Politécnico Nacional, para su difusión con fines académicos y de investigación.

Los usuarios de la información no deben reproducir el contenido textual, gráficas o datos del trabajo

sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo. Éste, puede ser obtenido escribiendo a la

siguiente dirección: caritorestrepo5@hotmail. com - [email protected] - [email protected]

Si el permiso se otorga. el usuario deberá dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del

mismo.

CayO (it\Gi\ ~fr.epo 6. BM. DIANA CAROLINA RESTREPO GÓMEZ

Nombre y firma delalumno

mailto:[email protected]

mailto:[email protected]

ii

DEDICATORIA

Por un camino de oro van los mirlos... ¿Adónde?

Por un camino de oro van las rosas... ¿Adónde?

Por un camino de oro voy...

¿Adónde,

otoño? ¿Adónde, pájaros y flores?

Juan Ramón Jiménez

iii

AGRADECIMIENTOS

A la vida por traerme con enseñanzas y luchas por este camino que me brindo esta

oportunidad.

A mi familia por ser siempre mi apoyo, el motivo para cumplir metas y sueños y por

su gran amor.

Al Instituto Politécnico Nacional y al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas

(CICIMAR), por la formación académica que me permitió estudiar y crecer

profesionalmente.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) y Beca de Estímulo

Institucional de Formación de Investigadores (BEIFI) del Instituto Politécnico

Nacional, por las becas otorgadas.

A mis directores Víctor Cruz y Andrés Navia por tenerme paciencia, guiarme y

recibirme como su estudiante en este proceso.

Al comité revisor M. en C Gustavo Cruz, Dr. Leonardo Abitia y Dr. Rodrigo Moncayo

por sus comentarios y revisiones

A las personas maravillosas que conocí durante este proceso, que me dejaron

grandes lecciones y gratos recuerdos.

iv

TABLA DE CONTENIDO

Página

LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. vi

LISTA DE TABLAS ................................................................................................... vii

RESUMEN ............................................................................................................... viii

ABSTRACT ................................................................................................................ ix

1. INTRODUCCIÓN .................................................................................................. 1

2. ANTECEDENTES ................................................................................................ 4

3. JUSTIFICACIÓN..................................................................................................... 6

4. HIPOTESIS .......................................................................................................... 7

5. OBJETIVOS ......................................................................................................... 7

5.1 Objetivo general ................................................................................................ 7

5.2 Objetivos Particulares .................................................................................... 7

6. MATERIAL Y MÉTODOS ................................................................................. 8

6.2 TRABAJO DE LABORATORIO .................................................................... 11

6.2.1 Separación y cuantificación de ítems presas ......................................... 11

6.3 TRABAJO DE GABINETE ............................................................................ 12

6.3.1 Curvas de acumulación de presas ......................................................... 12

6.3.2 Índices numéricos .................................................................................. 13

6.3.3 Estrategia alimentaria ............................................................................ 15

6.3.4 Efectos de sexo, talla, edad y temporada climática en la dieta de la

especie ............................................................................................................. 16

6.3.5 Ecología trófica ...................................................................................... 17

6.3.6 Nivel trófico ............................................................................................ 18

7. RESULTADOS ................................................................................................... 19

7.1 ESTRATEGIA ALIMENTARIA ...................................................................... 21

7.1.1 Curvas de acumulación de presas ............................................................. 21

7.1.2 Índices numéricos .................................................................................. 23

7.1.3 Representación gráfica de la dieta......................................................... 28

7.1.4 Efectos de sexo, estadios, épocas climáticas y edades en la dieta........ 31

v

7.2 ECOLOGÍA TRÓFICA...................................................................................... 33

7.2.1. Amplitud de nicho ..................................................................................... 33

7.2.2 Sobreposición trófica ............................................................................. 33

7.3 NIVEL TRÓFICO ............................................................................................. 34

8 DISCUSIÓN ....................................................................................................... 35

9 CONCLUSIONES ............................................................................................... 41

10 RECOMENDACIONES ................................................................................... 42

LITERATURA CITADA ............................................................................................. 43

ANEXOS ………………………………………………………………………………...58

vi

LISTA DE FIGURAS

Página

Figura 1. Mapa de la zona de muestreo, Isla Espíritu Santo, B.C.S. ........................ 10

Figura 2. Cuadro de la estrategia alimentaria según Amundsen et al. (1996) ........... 15

Figura 3. Diagrama de caja de las tallas (ancho de disco) de los individuos

analizados de Dasyatis dipterura. ............................................................................. 20

Figura 4. Diagrama de caja de las tallas (ancho de disco) de los individuos

diferenciados por sexos y por estados analizados de Dasyatis dipterura .................. 20

Figura 5. Curva de acumulación de presas estimada a través del Índice de

Diversidad de Shannon-Wiener (―), con su respectiva desviación estándar (…..)

para estómagos de Dasyatis dipterura, (a) general, (b) machos, (c) hembras, (d)

adultos, (e) juveniles, (f) época cálida, (g) fría.. ......................................................... 22

Figura 6. Representación gráfica de las preferencias alimentarias de Dasyatis

dipterura (método de Amundsen, 1980) para la abundancia: A) Espectro trófico

general, B) hembras adultas, C) macho adultos, D) hembras juveniles, E) machos

juveniles, F) época cálida y G) época fría. ................................................................ 30

Figura 7. Representación gráfica de las preferencias alimentarias separadas por

grupos de edad de Dasyatis dipterura (método de Amundsen et al., 1996) para la

abundancia: a) rango de edades 1, b) rango de edades 2, c) grupo de edad 3, d)

rango de edades 4. ................................................................................................... 31

Figura 8. Análisis grafico nMDS entre sexos (hembras y machos) (A), épocas (cálida

y fría) (B), estadios (juveniles y adultos) (C), rangos edades (D) de Dasyatis

dipterura. ................................................................................................................... 32

Figura 9. Nivel trófico de las hembras, machos, juveniles, adultos en contraste con la

distribución de las tallas (ancho de disco) de los individuos analizados de Dasyatis

dipterura. ................................................................................................................... 34

vii

LISTA DE TABLAS

Página

Tabla 1. Nivel trófico de los grupos biológicos de presas (NTj)

http://www.seaaroundus.org ...................................................................................... 19

Tabla 2. Valores de las curvas de acumulación de presas: la prueba de t-student

para la media (m), la respectiva n de cada curva y la significancia (valores de p >

0.05 indican pendientes iguales a cero) .................................................................... 23

Tabla 3. Índices numéricos usados para describir la dieta de Dasyatis dipterura. %F=

frecuencia, %N= porcentaje en número, %P= porcentaje en peso, %IIR= porcentaje

del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia

relativa presa especifico ............................................................................................ 24

Tabla 4. Índices numéricos usados para describir la dieta del grupo de edad 1 de

Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico,

%PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de

importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa

especifico .................................................................................................................. 26





especifico .................................................................................................................. 27





específico. ................................................................................................................. 28

Tabla 7. Valores de la PERMANOVA de todos los factores analizados (sexo, estadio

de madurez, épocas climáticas y edades) y las combinaciones entre estos (gl=

grados de libertad, SC= suma de cuadrados, MS= media de cuadrados, F= f-valor y

P =significancia) ........................................................................................................ 32

Tabla 8. Valores promedio del índice de Pianka observados (Ojobs) y esperados

(Ojsim) de las sobre posiciones tróficas entre sexos, estadios de desarrollo y épocas y

la significancia de los modelos nulos. ....................................................................... 34

viii

RESUMEN

Estudios previos han documentado que las especies de batoideos pueden tener

preferencias alimentarias variables entre sí e incluso mostrar un uso o explotación de

recursos alimentarios diferencial dentro de su misma población, produciendo

segregaciones de nichos alimentarios por sexo o por etapas de desarrollo. Algunos

de estos patrones de ecología trófica son aún desconocidos debido a la falta de

estudios en ciertas especies. Por esta razón el presente trabajo evalúo la dieta y

ecología trófica de Dasyatis dipterura, una especie de batoideo capturada

frecuentemente a nivel artesanal en el Golfo de California. Fueron analizados 473

estómagos de los cuales 53 se encontraron vacíos (11% de vacuidad), y se

identificaron 32 diferentes taxones de presa, los cuales fueron agregados en diez

grandes grupos taxonómicos para los análisis. El rango de tallas osciló para los

machos desde 32.6 cm hasta 57.6 cm ancho de disco (AD) y para las hembras

desde 28.1 cm y 89 cm de AD. La proporción sexual fue H1:0.6M. En la descripción

de la dieta se encontró que el bivalvo Solemya spp. fue la presa más importante en la

dieta de D. dipterura, con los valores más altos de los porcentajes gravimétrico (%P=

50.9), numérico (%N= 45.95), frecuencia de aparición (%F= 65.3) y por lo tanto la

mayor importancia relativa (%PSIRI= 48.4 e %IIR= 89.2). El estomatópodo

Nannosquilla raymanningi fue la segunda especie de presa más importante para su

dieta. Ninguno de los factores analizados influyó significativamente en la dieta de la

especie: sexos (R= 0.001, p= 0.40), estadios (R= 0.05, p= 0.08), épocas climáticas

(R= 0.006, p= 0.34) y grupos de edad (R= 0.22, p= 0.046). La estrategia alimentaria

identificada para la especie fue de especialización poblacional sobre tres tipos de

presas y un alto número de recursos ocasionales, sobre los cuales se presentó una

alta especialización individual. El nivel trófico obtenido para la especie, sexos, tallas y

estados de desarrollo indicó que es un consumidor secundario en el rango de los

mesodepredadores. Estos resultados sugieren que D. dipterura es una especie

denso-reguladora clave de las comunidades de invertebrados epibentóncios, así

como una conectora de energía entre los niveles tróficos inferiores y superiores de la

red trófica en la zona de estudio.

ix

ABSTRACT

Previous studies have documented that the species of batoids may have food

preferences between themselves and even show differential use or exploitation of

food resources within the same population, producing niche food segregations by sex

or developmental stages. Some of these trophic ecology patterns are still unknown

due to the deficiency of studies in certain species; because of this reason the present

work evaluated diet and trophic ecology of Dasyatis dipterura, a species that is

captured at the artisanal fishing in the Gulf of California. From 473 stomachs

analyzed only 53 were empty (11% of emptiness), we identified 32 different taxa of

prey, and divided them into large taxonomic groups for analysis. The males size

ranged from 32.6 cm to 57.6 cm disc width DW and for females from 28.1 cm to 89

cm of AD. The sex ratio was H1: 0.6M. In the description of the diet, the most

important was the bivalve Solemya spp., with the highest values of the gravimetric

(%P= 50.9), numeric (%N= 45.95), frequency of occurrence (%F= 65.3) percentages

and therefore the greater relative importance (%PSIRI= 48.4 and %IIR= 89.2).

Stomatopod Nannosquilla raymanningi was the second most important prey in the

diet. None of the analyzed factors significantly influence the diet of the species sexes

(R = 0.001, p = 0.4), developmental stages (R = 0.05, p = 0.08), climatic periods (R =

0.006, p = 0.34) and age groups (R= 0.22, p= 0.046). The food strategy identified for

the species population was specialization on three types of prey and a high number of

occasional resources, which could show a high individual specialization. The trophic

level obtained for the species, sexes, sizes and stages of development indicated that

it is a secondary consumer in the level of mesopredators. These results suggest that

D. dipterura is a regulatory dense key species of communities of epibenthonic

invertebrate, as well as a energy connector between the lower and higher trophic

levels of the food web in the study area.

1

1. INTRODUCCIÓN

Las preferencias alimenticias de los batoideos pueden estar relacionadas

con factores ecológicos, biológicos y ambientales (Vaudo & Heithaus, 2011;

Wetherbee et al., 2012). Dentro de los factores biológicos, la talla, estadio de

desarrollo y el sexo son los más frecuentemente asociados a las variaciones

alimentarias de estas especies (Koen-Alonso et al., 2002; Brickle et al., 2003;

Yang, 2007; Sommerville et al., 2011; Barbini et al., 2013; Lipej et al., 2013). En

particular, estas variaciones son atribuidas a las diferencias anatómicas

principalmente relacionadas a las estructuras dentales entre machos y hembras

(Taniuchi & Shimizu, 1993; Navarro-González et al., 2012) y a la disponibilidad de

nuevos tipos de presas con el incremento en tamaño de juveniles a adultos

(Belleggia et al., 2008; Bornatowski et al., 2010; Polo-Silva & Grijalba-Bendeck,

2008; López-García et al., 2012).

También existe evidencia que los factores ambientales (i.e., temperatura),

ecológicos (i.e. distribución, competencia y comportamiento migratorio), e incluso

abióticos como el tipo de hábitat, influyen significativamente en la selección

alimentaria. Se ha documentado que algunas especies de batoideos cambian sus

preferencias alimentarias conforme se distribuyen en profundidades diferentes,

influenciadas por segregaciones etarias o por disponibilidad del alimento (Barbini

et al., 2013). Además de la variación estacional que beneficia la abundancia de un

recurso debido a un cambio en la temperatura del agua (Spath et al., 2013).

Igualmente, se ha registrado diferenciación en la dieta por tipos de hábitat

(arrecifes de coral, rocoso, pastos marinos, fondos arenosos, etc.) dado que

ciertos ambientes favorecen las estrategias de acecho como el caso de las rayas

bentónicas en los fondos arenosos (Vaudo & Heithaus, 2011).

Así mismo, conocer las variaciones en la dieta de los organismos, en este

caso los batoideos, permite hacer una aproximación a los tipos de relaciones

intraespecíficas e interespecíficas que se establecen en los ecosistemas que

habitan; identificando así las dinámicas propias de una comunidad y por tanto los

mecanismos de coexistencia que la estructuran (Navia et al., 2012; Munroe et al.,

2

2014). Dentro de estos mecanismos de partición de recursos, el más importante

es el fraccionamiento del recurso trófico (Platell et al., 1998; Bethea et al., 2004),

el cual se deduce a partir de las variaciones alimentarias derivadas de los factores

biológicos.

En segunda instancia se encuentra la partición del hábitat la cual se

derivará de los factores ecológicos (p. e. competencia) y ambientales (p. e. tipo de

hábitat, Vaudo & Heithaus, 2011). Al respecto, O´Shea et al., (2013) encontraron

una considerable variación en la dieta de cinco especies de rayas simpátricas,

donde Himantura uarnak presentó alta especialización en crustáceos, mientras

que las demás especies mostraron dietas generalistas, reduciendo así la

sobreposición de dieta y por tanto la competencia interespecífica, reportados en

diferentes trabajos (Hacunda, 1981; Heithaus et al., 2013). También se han

observado variaciones en la dieta de diferentes especies de batoideos que han

resultado en una variación en los niveles tróficos ocupados en la red trófica del

ecosistema (Treloar et al., 2007). En algunos casos esta partición de recursos se

da intraespecificamente entre las diferentes etapas etarias, donde las primeras

etapas de vida se alimentan de presas pequeñas y más fáciles de capturar como

bivalvos y crustáceos, pero con el incremento de talla consumen presas más

grandes y móviles como peces y pulpos (Ebert & Cowley, 2003; Valadez-

González, 2007; Flores-Ortega et al., 2011; Sommerville et al., 2011; Barbini et al.,

2012)

Los elasmobranquios, entre ellos los batoideos, están considerados entre

los principales grupos de depredadores involucrados en los procesos de

regulación de energía de los niveles tróficos inferiores a los superiores en las

tramas alimentarias (Wetherbee et al., 1990; Heithaus et al., 2010); varias de estas

especies son consideradas denso-reguladoras clave de las comunidades de

organismos demersales y bentónicos (Peterson et al., 2001; Myers et al., 2007;

Barnett et al., 2013) Algunas de estas especies también han sido relacionadas con

los procesos de bioturbación del sustrato, lo cual es importante en la dinámica de

los nutrientes de los fondos marinos (Heithaus et al., 2010; O´Shea et al., 2012).

3

Las variaciones en la dieta permiten determinar si la función ecológica de

una especie puede cambiar durante sus etapas de desarrollo, e indicar a qué

grupos tróficos pertenece (Baum & Worm, 2009; Navia, 2013). Así mismo, las

relaciones tróficas entre los organismos definen la estructura y función de las

redes tróficas, las cuales pueden ser alteradas por diferentes factores como la

sobrepesca, invasiones de especies foráneas y extinciones secundarias (Estes et

al., 2004; Navia et al., 2012). En este contexto, la pérdida de un depredador tope,

podría generar una cascada de efectos de arriba hacia abajo (top-down) liberando

a los mesodepredadores, los cuales aumentarían su dominancia e incidencia

sobre especies pequeñas; disminuyendo la diversidad del ecosistema y ocasionar

pérdida de especies con importancia comercial y/o ecológica (Baum & Worm,

2009; Heupel et al., 2014).

La función ecológica de los mesodepredadores radica principalmente en

transferir energía de los niveles tróficos inferiores a los superiores, por lo tanto si

éstos desaparecen (sea por pesca u otros factores) podría ocurrir una

modificación o alteración de la estructura de la red trófica. Esto ocasionaría

aumentos y/o descensos alternados de abundancia en los niveles tróficos

inferiores, a menos que dicha fluctuación se pueda amortiguar a partir de la

redundancia trófica de especies por nivel trófico (p. e. mesodepredadores, Dunne

et al., 2004; Baum & Worm, 2009; Navia et al., 2012). Otro aspecto importante

sobre el estudio en mesodepredadores es que permite visualizar el grado de

explotación de los depredadores tope (p.e., a partir del aumento de sus biomasas).

Tal es el caso de Pteroplatytrygon violacea que aumentó su abundancia

considerablemente cuando los tiburones, principalmente Prionace glauca,

disminuyeron su biomasa por la pesca en el océano Pacifico tropical (Ward &

Myers, 2005)

Dado que el desarrollo de estudios sobre ecología trófica permiten

identificar cómo los organismos acceden a los recursos alimentarios, las

variaciones que presentan, en que niveles tróficos se encuentran, además de las

interacciones que establecen, estos trabajos son de alta importancia para

4

fortalecer los análisis de modelos de redes tróficas y así determinar estrategias

para un manejo sustentable de dichos grupos biológicos (Dunne et al., 2004;

Wetherbee & Cortés, 2004; Navia et al., 2012). Teniendo en cuenta lo anterior en

este estudio fueron abordados los aspectos relacionados con los hábitos

alimentarios de Dasyatis dipterura con el fin de determinar su dieta, estrategia y

variaciones intra específicas.

2. ANTECEDENTES

Estudios tróficos en batoideos han revelado que estos organismos

considerados generalmente mesodepredadores, ocupan niveles tróficos

inmediatamente inferiores a los tiburones (entre 3 y 4, Cortés, 1999; Treloar et al.,

2007; Ebert & Bizzarro, 2007), sobre todo en familias como Rajidae, Narcinidae y

Dasyatidae que tienen preferencia por organismos bentónicos como crustáceos

decápodos, poliquetos, estomatópodos y anfípodos (Ebert & Cowley, 2003;

Dolgov, 2005; Bornatowski et al., 2006; Ferreira et al., 2007; Bornatowski et al.,

2010). Por su parte las familias Myliobatidae, Rhinobatidae y Rhinopteridae, han

mostrado mayor preferencia por moluscos bivalvos y peces (Collins et al., 2007;

Bornatowski et al., 2010; Barbini et al., 2011), mientras que algunos batoideos

como Mobulidae (mantas) son filtradores, por lo tanto presentan niveles tróficos

más bajos (Mendonça et al., 2012).

Las preferencias alimentarias también pueden estar influenciadas por

factores como la ontogenia, donde se han observado cambios de juveniles a

adultos en el consumo de presas demersales-bentónicas como crustáceos y

poliquetos a presas demersales-pelágicas como peces y calamares (Koen-Alonso

et al., 2001; Brickle et al., 2003; Belleggia et al., 2008; Sommerville et al., 2011;

Lipej et al., 2013). Algunos batoideos presentan variaciones en las tasas de

consumo de sus presas de acuerdo a los cambios en talla, pasando de consumir

principalmente anfípodos e isópodos a consumir mayoritariamente decápodos,

poliquetos e isópodos (Barbini et al., 2011; Barbini et al., 2013). La época climática

también influye en la alimentación de algunas especies, las cuales se alimentan de

5

poliquetos y anfípodos durante primavera y verano, y de cumáceos en invierno

(Barbini et al., 2011).

Para el género Dasyatis existen varios estudios sobre los hábitos

alimentarios en diferentes regiones marinas. En África del Sur se ha identificado

que D. chrysonota se alimentan principalmente de un crustáceo anomuro del

género Callianassa y que presentan cambios ontogénicos de la dieta,

consumiendo mayor número de poliquetos y bivalvos (Donax spp.) durante la

etapa juvenil y mayor cantidad de Callianassa spp. durante la etapa adulta (Ebert

& Cowley, 2003). También se ha reportado para la Costa Atlántica de Brasil que D.

marianae consume camarones, algunos cangrejos, anfípodos y anélidos (Shibuya

& Rosa, 2011). En especies cosmopolitas como D. americana se han realizado

descripciones de su dieta en diferentes zonas geográficas como en el caribe

colombiano, costas de Brasil y el Atlántico Sur, resaltando que se alimenta

principalmente de crustáceos, principalmente camarones, cangrejos y

estomatópodos (Gilliam & Sullivan 1993; Aguiar et al. 2009; Grijalba-Bendeck et al.

2012; Branco et al. 2016). Dasyatis guttata al igual que D. americana consume

principalmente crustáceos (Grijalba-Bendeck et al., 2012). López-García et al.

(2012), registraron en el Pacífico colombiano que D. longa se alimenta

principalmente de camarones, peces y algunos estomatópodos, que es

especialista y que no presenta diferencias en la dieta entre sexos, pero si entre

tallas.

Una de la primeras descripciones de la ecología trófica disponible para D.

dipterura fue realizada en el complejo lagunar de Magdalena, Baja California Sur,

México (Bizarro, 2005), en ella se reporta que la especie se alimenta

principalmente de organismos de la infauna, específicamente cangrejos de la

familia Pinnotheridae, moluscos bivalvos de la especie Solemya valvulus y

poliquetos (Bizzarro, 2005). Por su parte, Simental-Anguiano (2011) realizó un

primer acercamiento al estudio de la ecología trófica de D. dipterura en el Alto

Golfo de California, México, describiendo que la principal especie presa fue el

gasterópodo Mitrella dorma, seguido por los bivalvos Nuculana impar y Nucula

declivis, concluyendo que D. dipterura posee un tipo de alimentación generalista, y

6

que captura el recurso más abundante según la época. Navarro-González et al.

(2012) en Nayarit y Sinaloa, México, a partir de faenas de pesca de arrastre de

camarón, identificaron que la especie se alimenta principalmente de Squilla

bigelowi, mostrando un bajo valor de amplitud de nicho y baja sobreposicion trófica

con las especies simpátricas analizadas. Dado que todas las especies de dicho

estudio presentaron bajos valores de amplitud trófica, y baja sobreposición

interespecífica, se sugirió una posible partición de recursos entre las mismas,

facilitando con esto su coexistencia.

3. JUSTIFICACIÓN

El papel funcional de los batoideos en los ecosistemas que habitan es un

tema que todavía tiene muchos interrogantes. En este caso, Dasyatis dipterura es

una especie muy frecuente en las capturas artesanales, alcanzando grandes

tamaños que la hacen muy atractiva comercialmente. Esta explotación impacta

desde individuos juveniles hasta adultos, lo que afecta la estructura poblacional de

la especie, y podría llegar a alterar la función ecológica de la misma en la zona de

estudio. Por esta razón es importante realizar estudios biológicos para conocer si

la reducción de esta especie podría afectar a las poblaciones de sus presas y de

sus competidores e incluso alterar la redundancia funcional y su coexistencia con

las especies simpátricas. Finalmente, el conocimiento detallado de los hábitos

tróficos de una especie facilita la determinación de si podría o no ser clave en el

ecosistema.

7

4. HIPOTESIS

Los batoideos son considerados mesodepredadores que se alimentan

principalmente de organismos demersales y bentónicos. Siendo D. dipterura una

especie de hábitos bentónicos, se espera que presente preferencia alimentaria por

los organismos que componen la infauna de fondos arenosos, los cuales dominan

en la zona de estudio. Así mismo, considerando que alcanza grandes tallas en su

desarrollo ontogénico, se espera que presente cambios alimentarios por sus

estados desarrollo, lo cual debería reflejarse en cambios en los niveles tróficos

que ocupan y por tanto en la función ecológica que desempeñan.

5. OBJETIVOS

5.1 Objetivo general

Describir la dieta, estrategia alimentaria y nivel trófico de Dasyatis dipterura

en la Bahía de La Paz, BCS, comparando y analizando el efecto que sobre estas

tienen, factores biológicos y ambientales.

5.2 Objetivos Particulares

Describir los principales componentes alimentarios del espectro trófico de

Dasyatis dipterura.

Analizar las variaciones debido al sexo, la talla, las épocas climáticas y la

edad en la dieta de la especie

Evaluar la amplitud y sobre posición de nicho trófico con respecto a los

factores analizados.

Determinar el nivel trófico de la especie y su variación de acuerdo al sexo y

la talla.

8

6. MATERIAL Y MÉTODOS

6.1.1 Especie objeto de estudio

Dasyatis dipterura (Jordan & Gilbert, 1880) conocida como raya-látigo

diamante, habita en fondos arenosos y lodosos. Posee un disco ovalado en forma

de diamante y la cola es un poco más larga que la longitud del disco. La superficie

superior del disco es principalmente lisa, con excepción de una fila de dentículos

dérmicos en el centro del dorso y en la base de la cola. Coloración café oscuro o

negruzco. Tamaño máximo 180 cm (ancho del disco 122 cm). Se distribuye desde

el sur de California a Perú, las Islas de Revillagigedo e islas Galápagos

(Robertson & Allen, 2008).

Durante el desarrollo del presente trabajo, Last et al. (2016) propusieron una

modificación al estatus taxonómico de la especie Dasyatis dipterura con base a

evidencias morfológicas y moleculares, acordando que el nombre válido para la

especie es Hypanus dipterurus. Sin embargo, para fines prácticos de la tesis se

mantiene el nombre científico hasta antes de esta actualización.

6.1.2. Área de estudio

La Bahía de La Paz, BCS, es el cuerpo de agua protegido más extenso en la

costa occidental del Golfo de California (Contreras, 1988; Cervantes-Duarte et al.,

2001), se localiza entre las coordenadas 24⁰ 45’ y 24⁰ 15’ Latitud Norte, y los

meridianos 110⁰ 15’ y 110⁰ 45’ Longitud Oeste. Esta bahía se encuentra limitada

al noreste por la isla Espíritu Santo y al norte por la isla San Francisquito. Las

condiciones hidrográficas se encuentran influenciadas por la variabilidad del sur

del Golfo de California (Obeso-Nieblas, 2003). Así mismo, el Golfo se acopla a la

variabilidad ambiental interanual de gran escala del Pacífico Oriental, verificada a

través de anomalías de temperatura reportadas en la costa (Durazo et al., 2005;

Jiménez-Illescas, 1996).

9

Bahía de La Paz se encuentra sujeta a dos patrones de vientos. Los vientos

del sur y sureste, que ocurren al final de la primavera y persisten en verano y

hasta inicio del otoño, localmente llamados Coromuel. Los vientos del norte y

noroeste, dominantes a finales del otoño y en el invierno, son fuertes y

persistentes y alcanzan magnitudes de 12 m/s (Jiménez-Illescas et al., 2005).

Estos vientos influencian las corrientes superficiales de la Bahía, durante los

meses de noviembre a mayo, los vientos soplan por la mañana del noroeste y

después del crepúsculo cambian a vientos del sur; durante el resto del año los

vientos del sureste y suroeste son los dominantes (Obeso-Nieblas et al., 2004).

Las mareas son de carácter semidiurno, y al igual que en la mitad del Golfo

de California, el cambio de pleamar a la baja mar es intenso ocasionando

corrientes de mareas muy fuerte, esto permite un constante recambio de agua así

como una alta concentración de nutrientes y renovación de estos mismos. La

temperatura superficial de la Bahía es elevada durante el mes de julio, no

obstante, el canal de San Lorenzo se mantiene con una temperatura menor que el

resto de la bahía. La salinidad durante los meses de verano (mayo-octubre)

alcanza valores entre 35.1 y 35.4 ups, con una zona de máxima salinidad (36.7

ups) ubicada en la periferia de la ensenada (Jiménez-Illescas et al., 2005; Obeso-

Nieblas et al., 2004).

Se pueden identificar tres masas de agua en la bahía: Agua del Golfo de

California (AGC), Agua Superficial Ecuatorial (ASE) y Agua Subsuperficial

Subtropical (ASS). El umbral batimétrico a lo largo de Boca Norte evita la entrada

de Agua Intermedia del Pacífico (AIP) y también la salida de las aguas profundas

de la Bahía hacia el Golfo (Monreal-Gómez et al., 2001)

6.1.3 Trabajo de campo

Los ejemplares de D. dipterura fueron capturados mensualmente desde

octubre de 2013 hasta diciembre de 2015. Se usaron redes de enmalle tipo

agallera, con paños de 100 m de longitud de monofilamento de nylon, 1.5 metros

de caída y un ojo de malla de 8 y 10 pulgadas. Estas capturas fueron realizadas

10

en las inmediaciones de la Isla Espíritu Santo (Fig. 1), específicamente en la zona

de “El Morrito” en la Bahía de La Paz, BCS. Los puntos de muestreo se ubicaron

entre los 24⁰ 24’ y los 24⁰ 36’ Latitud Norte y los 110⁰ 18’ y los 110⁰ 27’ de

Longitud Oeste.

Figura 1. Mapa de la zona de muestreo, Isla Espíritu Santo, B.C.S.

Los muestreos se extendieron por espacio de cuatro días promedio por

mes, donde los artes de pesca fueron calados en la noche y retirados en la

mañana. Posterior a la captura, los individuos fueron trasladados hasta el campo

pesquero “La Bonanza” para su procesamiento. Los organismos capturados

fueron identificados a nivel de especie y analizados morfométricamente,

registrando: longitud total (LT en cm), largo disco (LD en cm), ancho disco (AD en

cm) y peso total (PT en gramos). También se les determinó el sexo, por la

presencia (machos) o ausencia (hembras) de gonopterigios. Finalmente se extrajo

11

el estómago de la cavidad abdominal y se colocó en bolsas plásticas, se etiquetó y

se conservó en formol al 10%, hasta su posterior análisis en el Laboratorio.

6.2 TRABAJO DE LABORATORIO

6.2.1 Separación y cuantificación de ítems presas

Los contenidos estomacales fueron examinados bajo microscopio

estereoscopio y óptico, separando inicialmente en grandes grupos biológicos

(crustáceos, bivalvos, estomatópodos, poliquetos, anfípodos, equinodermos y

sipuncúlidos). Posteriormente se procedió a la identificación al nivel taxonómico

más bajo de cada ítem de presa. Para ello se utilizaron diversas referencias

bibliográficas especializadas por grupo taxonómico: crustáceos (Fischer et al.

1995; Hendrickx, 1996, 1999), anfípodos (Barnard & Karaman, 1991; Philips,

2006; Chapman, 2007), bivalvos (Huber, 2010), estomatópodos (Salgado-

Barragán & Hendrickx, 2010), poliquetos (Salazar et al. 1989; Rozbaczylo et al.

2005). Todas estas referencias fueron complementadas con Brusca (1980); Smith

& Johnson (1996) y Wallace & Taylor (2003), entre otros.

La validez de la clasificación sistemática y la identidad taxonómica de cada

una de las presas identificadas fue verificada a través del registro mundial de

especies marinas (World Register of Marine Species-WoRMS) en

http://www.marinespecies.org/. Una vez identificados los ítems presa, se

contabilizaron los individuos de cada categoría y se pesaron, por cada estómago.

Se utilizó una clasificación menos especifica con el fin de categorizar las

presas en diez grupos más amplios, en orden descendente de la Tabla 3

(Bivalvos, Estomatópodos, Camarones, Crustáceos, Cangrejos, Anfípodos,

Poliquetos, Equinodermos, Peces y Sipuncúlidos), esto para realizar ciertas

pruebas estadísticas.

http://www.marinespecies.org/

12

6.3 TRABAJO DE GABINETE

6.3.1 Curvas de acumulación de presas

Para determinar si el tamaño de la muestra fue suficiente para describir con

precisión la dieta de un depredador, se usó la medida de diversidad trófica

acumulada o curva de acumulación de presas, la cual ha sido sugerida como una

forma de estimar la precisión en la descripción de la dieta (Huturbia, 1973; Ferry &

Cailliet, 1996). Cortés (1997) sugiere que la construcción de esta curva sea un

proceso aleatorizado, por lo cual se usó la rutina sample-based rarefaction

(species accumulation curves) del programa EstimateS 7.5 (Colwell, 2005),

aplicando 500 iteraciones a los valores de diversidad de especies de los

estómagos analizados. Este procedimiento permitió estimar la media y la varianza

de cada nivel de muestra y, con base en ello representar gráficamente el número

acumulado de presas promedio en cada muestra versus el número de muestras

(estómagos) analizados.

Debido a que el uso de criterios subjetivos o cualitativos en la interpretación

de estas curvas de acumulación de presas limita su utilidad para obtener

resultados definitivos, se aplicaron métodos cuantitativos para probar la asíntota

de las curvas obtenidas. Para esto, se comparó la pendiente generada por los

puntos finales de la curva versus una línea de pendiente cero (Bizzarro et al.,

2007); específicamente, se realizó una regresión lineal usando los últimos cuatro

puntos, para probar si la pendiente de la línea de mejor ajuste fue

significativamente diferente de una línea de pendiente cero (H0: m= 0 y HA: m≠ 0).

Las pendientes fueron comparadas usando la prueba estadística de t-student,

donde t= (b-0)/Sb, b= pendiente de la línea de mejor ajuste (coeficiente de

regresión) y Sb= error estándar de la pendiente (Zar, 1999). Las pendientes no

fueron diferentes si P>0.05, indicando que la curva alcanzó la asíntota. La

selección de cuatro puntos y no de tres o cinco obedece a criterios de poder

estadístico de la prueba y representación del final de las curvas (Bizzarro et al.,

2007). Para evaluar la precisión de las curvas de acumulación, la pendiente de la

13

línea generada con los errores estándar de los cuatro puntos finales fue probada

de manera similar, evaluando con ello si la variación alrededor de la media se

estabiliza (P>0.05). Finalmente, para tener una medida estándar de la precisión,

se calculó el coeficiente medio de la variación de los puntos finales (CV=

desviación estándar/media*100, Bizzarro et al., 2007).

6.3.2 Índices numéricos

Para cuantificar la relevancia de los diferentes tipos de presas se usaron

diferentes índices numéricos, tres índices simples: porcentaje en número (%N) el

cual relaciona el número de organismos de una presa, con el número total de

presas; porcentaje en peso (%P) que relaciona el peso de un tipo de presa con el

peso total de todas las presas y el porcentaje de frecuencia de aparición (%F)

relacionando el número de organismos de un tipo de presa y el número de

estómagos analizados. Todos estos índices han sido revisados y discutidos por

Hyslop (1980) y Cortés (1997).

El índice de porcentaje en número (%N) relaciona el número total de una

presa (Nn) y el número total de todas las presas (Np), así:

100% Np

NnNi

El índice de frecuencia de aparición de una presa (%F) relaciona el número

de peces cuyo estómago contiene dicha presa (n) y el número de estómagos

analizados (N), a saber:

100% N

niFi

El índice de porcentaje en peso (%P) relaciona el peso de una presa (Pp)

con respecto al peso total de todas las presas (Pt), de la forma:

100% Pt

PpPi

14

El índice de importancia relativa (IIR), propuesto por Pinkas et al., (1971),

determina la importancia de una presa en la dieta (Hyslop, 1980), a partir de la

combinación de otros índices como número (%N), peso (%P) y frecuencia (%F),

mediante la fórmula:

FiPiNiIIRi %%%

El valor obtenido de IIR se estandarizó de tal manera que la importancia de

las categorías pudo ser comparada (Cortés, 1997), a saber:

s

i

IIRi

IIRiIIRi

1

100%

Donde IIRi es el valor de IIR para cada categoría de presa i.

Como un índice complementario para la determinación de la importancia de

una presa en la dieta del depredador se empleó el porcentaje de importancia

relativa presa específica (PSIRI, Brown et al., 2012), el cual utiliza los valores de

%N y %P ajustados a abundancia específica de las presas (ahora %PNi y %PWi) a

partir de la propuesta de Amundsen et al. (1996), a saber

%𝑃𝑊𝑖 = [∑ 𝑆𝑖

∑ 𝑆𝑡𝑖] ∗ 100

Donde, PWi= abundancia (número o peso) presa especifica de la presa i,

Si= el contenido de la presa i de los estómagos (peso o número o peso) y Sti= el

contenido total (número o peso) de solo los estómagos que contienen la presa i.

Con base en los índices anteriores se calculó el %PSIRI como:

2

)%(%%% iii

i

PWPNFPSIRI

Donde, %PSIRIi= porcentaje de índice de importancia presa especifica de la

presa i, %PNi= porcentaje del índice de número presa específico de la presa i y

%PWi= porcentaje del índice de peso presa específico de la presa i.

15

6.3.3 Estrategia alimentaria

La estrategia alimentaria de la especie se determinó usando el método

gráfico propuesto por Costello (1990) y modificado por Amundsen et al. (1996), el

cual consiste en relacionar el índice de frecuencia (%F) versus la abundancia

presa específica de cada ítem presa identificado (%PNi). Esta relación permite

separar visualmente las presas raras de las presas dominantes, a su vez que

indica si la especie presenta una estrategia generalista o especialista, separando

los componentes individuales o poblacionales de este último comportamiento. La

interpretación visual de los patrones se realizó siguiendo los ejes descritos en la

figura 2.

Figura 2. Cuadro de la estrategia alimentaria según Amundsen et al. (1996)

16

6.3.4 Efectos de sexo, talla, edad y temporada climática en la dieta de la

especie

Los factores a evaluar se separaron en diferentes criterios a saber, sexo:

hembras y machos; talla: adultos y juveniles, según estudios preliminares sobre

aspectos reproductivos (Burgos-Vázquez, inédito) y de edad y crecimiento

(Carmona-Sánchez, 2017), los individuos fueron agregados en tres grupos de

edad: clase 1 (0-3 años), clase 2 (4-7 años), clase 3 (8 años en adelante).

Asimismo, también fueron analizados cambios en la dieta atribuidas a las épocas

climáticas prevalecientes en la zona (Obeso-Nieblas et al., 2004), agrupando a los

organismos del verano (mayo- octubre) y del invierno (noviembre - abril) para su

comparación posterior. Las similitudes de dieta entre los factores de sexo, talla,

edad y temporada climática se evaluaron aplicando un análisis de escalamiento

multidimensional no métrico (nMDS, Clarke, 1993). Para probar la significancia de

los patrones observados en la ordenación de los datos, se utilizó el análisis de

similitud ANOSIM, el cual proporciona un valor de R que indica la similitud entre

los grupos analizados, donde valores cercanos a 0 significan que no existen

diferencias y valores cercanos a -1 o 1 indican separación significativa entre los

grupos analizados. Los valores de P generados del estadístico R se consideraron

significativos cuando P<0.05 (Clarke & Warwick, 2001). Para probar posibles

diferencias generadas a partir de las interacciones entre los factores y sus

categorías se realizó un análisis permutacional de la varianza (PERMANOVA).

Estas pruebas fueron realizadas usando el programa PRIMER 7.

Para realizar los análisis multivariados, los datos fueron preparados de la

siguiente manera. Los estómagos fueron agrupados de manera aleatoria en

grupos de 10 a 20, dependiendo de cada uno de los factores analizados, y un

valor medio de abundancia (en este caso porcentaje en número, %N) fue

calculado para cada una de las categorías alimentarias utilizadas. Este

procedimiento fue realizado con el fin de reducir el número de categorías de

presas con valores de cero, y así incrementar la efectividad de los análisis

17

multivariados (White et al., 2004; Marshall et al., 2008). Los valores promedios de

%N calculados para cada categoría de presa en los datos agrupados fueron

transformados con una raíz cuadrada y utilizados para calcular la matriz de

similitud con la medida de Bray-Curtis (Platell & Potter, 2001).

6.3.5 Ecología trófica

La sobreposición trófica entre factores se calculó usando el índice de

Pianka, para sexos, tallas y épocas climáticas siguiendo a Krebs (1999), a saber:

𝑂𝑗𝑘 =∑ 𝑃𝑖𝑗 𝑃𝑖𝑘

𝑛𝑖

√∑ 𝑃𝑖𝑗2 𝑋 ∑ 𝑃𝑖𝑘

2𝑛𝑖

𝑛𝑖

Donde Oj es el índice de sobre-posición entre el grupo j y el grupo k

Pij= proporción de presas i del total de presas consumidas por j

Pik= proporción de presas i del total de presas consumidas por k

n= número total de presas

Este índice varía entre 0 cuando no hay categorías de presas en común,

hasta 1 cuando la dieta es idéntica. Para el cálculo de este índice se utilizó el %N

de las presas convertido a proporción, aplicado en el programa EcoSim 7.72

(Gotelli & Entsminger 2004).

Para determinar la significancia estadística de los resultados se usó un

modelo nulo, el cual genera valores esperados de este índice a partir de 1000

repeticiones, basadas en el algoritmo de aleatorización RA3, y desarrollado en el

programa EcoSim 7 (Gotelli & Entsminger 2004). Los valores observados fueron

considerados estadísticamente diferentes de los valores de la distribución nula si

fueron mayores o menores que el 95% de los índices simulados. Un valor

observado significativamente menor que el índice simulado indica diferencias en la

dieta o partición de recursos alimentarios, mientras que un valor observado

significativamente mayor que el índice simulado sugiere similitudes en la dieta o

competencia por recursos alimentarios (Gotelli & Graves, 1996).

18

Para la determinación de la especialización en la dieta se utilizó la medida

estandarizada de Levins (Bi, Krebs, 1999) o amplitud de nicho, como sigue:

𝐵𝑖 =

1∑ 𝑃𝑗

2 − 1

(𝑛 − 1)

Donde n es el número de categorías de presa y pj es la proporción de

individuos encontrados utilizando el recurso j. Este índice varía en un rango de 0 a

1, donde valores cercanos a 0 indican una dieta especializada, y cercanos a 1

expresan dieta generalista (Krebs, 1999).

6.3.6 Nivel trófico

Los niveles tróficos de la especie y los factores evaluados (machos,

hembras, juveniles y adultos) fueron estimados usando el índice propuesto por

Cortés (1999).

𝑁𝑇 = 1 + (∑ 𝑃𝑗 ∗ 𝑁𝑇𝑗)

𝑛

𝑗=1

Dónde: NT= nivel trófico del depredador, NTj= nivel trófico de cada categoría de

presa consumida, Pj= proporción que tiene cada categoría de presa en la dieta del

depredador y n= número de ítems presa

Los niveles tróficos de las presas fueron obtenidos de Sea Around Us

Project Data Base (http://www.seaaroundus.org/data/#/lme/4/marine-trophic-index)

y se pueden observar en la Tabla 1.

19

Tabla 1. Nivel trófico promedio de los grupos biológicos de presas (NTj) http://www.seaaroundus.org

Grupo SIGLA Organismos clasificados en cada

grupo NT

Anfípodos ANF Crustáceos malacostráceos pequeños 3.18

Bivalvos BIV Moluscos bivalvos 2.23

Camarones CAM Familia Penaeidae 2.7

Cangrejos CAN Anomura, Malacostraca 2.5

Crustáceos CRU

Larva Brachyura, crustáceos sin

identificar 2.4

Equinodermos EQUI Espículas de erizo 2.51

Estomatópodos ESTO Nannosquillidae, Squillidae 3

Peces PEC Vértebras de pez 3.24

Poliquetos POL Gusanos marinos segmentados 2.6

Sipuncúlidos SIP Gusanos marinos no segmentados 3.5

7. RESULTADOS

Se procesaron 473 individuos de Dasyatis dipterura, el rango de tallas

osciló para los machos desde 32.6 cm hasta 57.6 cm AD y para las hembras

desde 28.1 cm y 89 cm de AD. Se presentó una mayor variabilidad y cantidad de

valores atípicos en las tallas de las hembras; en los adultos el valor medio de las

tallas se acercó más a la mediana que a la media (Fig. 3). Las tallas discriminadas

por sexos y estados de madurez tuvieron una mayor variabilidad y dispersión en

las hembras adultas (Fig. 4). Se encontraron diferencias significativas en la

proporción sexual total (n machos= 180; n hembras= 289; χ2= 0.62; p < 0.05).

20

Figura 3. Diagrama de caja de las tallas (ancho de disco) de los individuos analizados de

Dasyatis dipterura.

Figura 4. Diagrama de caja de las tallas (ancho de disco) de los individuos diferenciados

por sexos y por estados analizados de Dasyatis dipterura

21

7.1 ESTRATEGIA ALIMENTARIA

7.1.1 Curvas de acumulación de presas

Las curvas de acumulación realizadas para los diferentes factores (sexos,

estados de desarrollo y temporadas climáticas, Fig. 5), dieron como resultado que

el número de estómagos analizados en cada una de ellas fue suficiente para

describir con precisión la dieta de la especie. En todas ellas se alcanzó la asíntota,

y presentaron coeficientes de variación mayores a 0.01 (Tabla 2).

22

Figura 5. Curva de acumulación de presas estimada a través del Índice de Diversidad de Shannon-Wiener (―), con su respectiva desviación estándar (…..) para estómagos de Dasyatis dipterura, (a) general, (b) machos, (c) hembras, (d) adultos, (e) juveniles, (f)

época cálida, (g) fría.

23

Tabla 2. Valores de las curvas de acumulación de presas: la prueba de t-student para la media (m), tamaño de muestra de cada curva (n) y la significancia (valores de p > 0.05

indican pendientes iguales a cero).

Grupo n t-student

m CV P

General 211 1.73 0.65 >0.05

Machos 68 4.24 0.55 >0.05

Hembras 142 1.73 0.50 >0.05

Adultos 39 3.40 0.70 >0.05

Juveniles 172 1.73 0.59 >0.05

Cálida 132 1.73 0.70 >0.05

Fría 79 4.04 0.61 >0.05

7.1.2 Índices numéricos

Con base en los 420 estómagos con contenido estomacal (53 vacíos, 11%

de vacuidad), se identificaron 33 componentes alimentarios representados en 10

especies, 7 géneros, 22 familias, 2 infraorden, 3 órdenes, 6 clases y 6 fila (Tabla

3). El bivalvo Solemya spp. fue la presa más importante en la dieta de D. dipterura,

presentando los valores más altos en %IIR= 86.7 e %PSIRI= 42.2 (Tabla 3). El

estomatópodo Nannosquilla raymanningi fue la segunda especie de presa más

importante, con mayores valores en frecuencia (%F= 11.8) y en número (%PN=

74.2), pero su aporte en peso fue relativamente bajo (%PW= 55.1), lo cual se

reflejó en los valores de importancia relativa (%IIR= 3.1; %PSIRI= 7.7). Las demás

categorías alimentarias no presentaron aportes significativos a la dieta de la

especie, mostrado así un alto número de presas con muy bajos aportes en

número, peso y ocurrencia. A nivel de grandes grupos taxonómicos, Bivalvia y

Estomatopoda representaron las categorías dominantes en la dieta de la especie

(Tabla 3).

24

Tabla 3. Índices numéricos usados para describir la dieta de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia,

%PN= porcentaje en número, %PW= porcentaje en peso, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa especifico.

Índices

Componentes alimentarios %F %PN %PW %IIR %PSIRI

Phyllum Molusca Clase Bivalva 60.7 167.6 173.8 86.7 43.2

Solemya spp. 59.7 67.6 73.8 86.7 42.2 Bivalvos N.I. 0.9 100.0 100.0 0.0 0.9

Phyllum Arthropoda

Orden Stomatopoda 45.5 541.8 447.4 7.4 25.0 Nannosquillidae 10.0 68.9 56.6 2.1 6.2 Nannosquilla spp. 9.0 68.3 46.9 1.6 5.2 Nannosquilla raymanningi 11.8 74.2 55.1 3.1 7.7 Nannosquilla californiensis 2.8 80.9 73.5 0.2 2.2 Nannosquilla canica 1.9 59.3 47.7 0.1 1.0 Acanthosquilla digueti 3.3 36.1 36.6 0.1 1.2 Eurysquilla veleronis 0.5 7.7 4.5 0.0 0.0 Eurysquilla spp. 0.5 100.0 100.0 0.0 0.5 Squilla bigelowi 5.2 18.6 15.2 0.2 0.9 Tetrasquilla mccullochae 0.5 27.8 11.3 0.0 0.1

Orden Decapoda

Infraorden Dendrobranchiata 8.1 177.0 178.4 1.1 6.7

Farfantepenaeus spp. 1.9 99 100 0.1 1.9 Camarones N.I. 6.2 78 79 1.0 4.8 Infraorden Anomura 13.7 318.4 395.6 2.0 11.1 Callianassa spp. 0.5 10.0 40.8 0.0 0.1 Callianassa californiensis 3.3 87.1 87.4 0.3 2.9 Petrolisthes cf. hirtipes 7.1 91.2 93.4 1.6 6.6 Albunea lucasia 0.9 67.5 75.0 0.0 0.7 Crustáceos N.I 1.4 42.6 49.0 0.0 0.7

Orden Amphipoda 3.3 36.3 25.7 0.1 0.7

Ampeliscidae 0.5 2.5 0.1 0.0 0.0 Ampelisca spp. 2.4 30.0 25.3 0.1 0.7 Hyale spp. 0.5 3.8 0.3 0.0 0.0

Phyllum Annelida

Clase Polychaeta 29.9 371.5 441.1 2.6 12.6

Lumbrineridae 5.7 40.9 52.6 0.5 2.7 Nereidae 6.2 27.4 27.2 0.4 1.7 Eunicidae 4.3 30.0 27.4 0.2 1.2 Maldanidae 1.9 28.4 26.5 0.0 0.5 Glyceridae 0.5 75.0 52.0 0.0 0.3 Dorvilleidae 0.5 10.5 21.5 0.0 0.1 Capitellidae 0.5 37.5 46.8 0.0 0.2 Arenicolidae 0.5 45.5 93.8 0.0 0.3 Syllidae 0.9 0.8 0.6 0.0 0.0 Polynomidae 0.9 13.7 19.9 0.0 0.2 Poliquetos N.I 8.1 61.9 72.7 1.5 5.4

Phyllum Sipuncula 0.5 100.0 100.0 0.0 0.5 Orden Sipunculiformes 0.5 100.0 100.0 0.0 0.5

Phyllum Echinodermata Clase Echinoidea 0.5 1.3 0.0 0.0 0.0 Espículas de erizo 0.5 1.3 0.0 0.0 0.0

Clase Actinopterygii 0.95 28.57 45.41 0.01 0.35 Peces N.I. 0.95 28.57 45.41 0.01 0.35

25

Para el presente trabajo se pudo obtener la edad de las rayas analizadas

(Carmona-Sánchez, 2017), las cuales variaron entre 0 a 17 años, que fueron

agregadas en 3 grupos de edad a saber: 1) 0-3 años, 2) 4 a 7 años, 3) 8 años en

adelante.

En el grupo de edad 1 se registraron la mayoría de individuos (n= 120),

identificando 27 ítems presa. Las presas más importantes fueron Solemya spp.

con los valores más altos presa específicos en número (%PN= 68.4), en peso

(%PW= 76.4) y en frecuencia %F= 59.2, incidiendo en un alto %IIR= 85.4 e

%PSIRI= 42.9 (Tabla 4). La segunda presa en importancia fue Nannosquilla

raymanningi con %IIR= 4.6 e %PSIRI= 10.2.

26

Tabla 4. Índices numéricos usados para describir la dieta del grupo de edad 1 de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico, %PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa especifico

Índices


Phyllum Molusca

Clase Bivalva 60.0 168.4 176.4 85.5 43.7 Solemya spp. 59.2 68.4 76.4 85.4 42.9 Bivalvos N.I. 0.8 100.0 100.0 0.0 0.8

Phyllum Arthropoda

Clase Crustacea

Orden Stomatopoda 52.5 464.5 372.5 10.2 30.0 Nannosquillidae 11.7 69.2 55.0 2.8 7.2 Nannosquilla spp. 10.0 69.3 46.5 2.0 5.8 Nannosquilla raymanningi 13.3 85.4 67.3 4.6 10.2 Nannosquilla californiensis 2.5 74.4 67.3 0.1 1.8 Nannosquilla canica 2.5 71.7 60.6 0.1 1.7 Acanthosquilla digueti 5.0 39.8 42.1 0.3 2.0 Eurysquilla veleronis 0.8 7.7 4.5 0.0 0.1 Squilla bigelowi 5.8 19.2 18.0 0.2 1.1 Tetrasquilla mccullochae 0.8 27.8 11.3 0.0 0.2

Orden Decapoda


Farfantepenaeus spp. 1.7 100 100 0.1 1.7 Camarones N.I. 7.5 71 70 1.3 5.3 Infraorden Anomura 10.8 240.4 270.6 0.9 8.0 Callianassa californiensis 3.3 89.5 86.4 0.3 2.9 Petrolisthes cf. hirtipes 4.2 88.3 85.2 0.5 3.6 Larva megalopa brachyura 0.8 20.0 50.0 0.0 0.3 Crustáceos N.I 2.5 42.6 49.0 0.1 1.1

Orden Amphipoda 5.0 18.9 7.0 0.0 0.3 Ampeliscidae 3.3 12.5 6.6 0.0 0.3 Ampelisca spp. 0.8 2.5 0.1 0.0 0.0 Hyale spp. 0.8 3.8 0.3 0.0 0.0

Phyllum Annelida

Clase Polychaeta 21.7 243.1 303.3 1.9 11.0 Lumbrineridae 4.2 55.6 70.4 0.4 2.6 Nereidae 4.2 24.9 34.3 0.2 1.2 Eunicidae 4.2 36.3 39.4 0.2 1.6 Maldanidae 0.8 2.1 0.4 0.0 0.0 Capitellidae 0.8 37.5 46.8 0.0 0.4 Polynomidae 0.8 19.0 28.8 0.0 0.2 Poliquetos N.I 6.7 67.7 83.2 1.1 5.0

Para el grupo de edad 2 (n= 82) se encontraron 25 ítems presa.

Nuevamente la presa más importante fue Solemya spp. %PN= 67.4, %PW= 71.8,

%F= 64.6, %IIR= 87.7 y %PSIRI= 45 (Tabla 5); Petrolisthes cf. hirtipes fue la

segunda presa más importante según el %IIR= 4.3 y %PSIRI= 11.6.

27

Tabla 5. Índices numéricos usados para describir la dieta del grupo de edad 2 de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico, %PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa especifico.

Índices


Phyllum Molusca

Clase Bivalva 64.6 67.4 71.8 87.7 45.0 Solemya spp. 64.6 67.4 71.8 87.7 45.0

Phyllum Arthropoda

Clase Crustacea

Orden Stomatopoda 36.6 421.5 326.8 3.7 17.9

Nannosquillidae 8.5 68.4 59.9 1.4 5.5 Nannosquilla spp. 6.1 53.0 26.8 0.4 2.4 Nannosquilla raymanningi 9.8 59.0 37.5 1.4 4.7 Nannosquilla californiensis 3.7 87.5 79.8 0.3 3.1 Nannosquilla canica 1.2 22.2 9.0 0.0 0.2 Acanthosquilla digueti 1.2 13.9 3.5 0.0 0.1 Eurysquilla spp. 1.2 100.0 100.0 0.0 1.2 Squilla bigelowi 4.9 17.5 10.3 0.1 0.7

Orden Decapoda


Farfantepenaeus spp. 2.4 98.2 99.1 0.2 2.4 Camarones N.I. 4.9 93 98 0.7 4.7 Infraorden Anomura 15.9 176.6 186.2 4.6 14.8 Callianassa californiensis 3.7 84.0 88.7 0.3 3.2 Petrolisthes cf. hirtipes 12.2 92.6 97.5 4.3 11.6 Orden Amphipoda 1.2 100.0 100.0 0.0 1.2

Ampelisca spp. 1.2 100.0 100.0 0.0 1.2

Phyllum Annelida


Lumbrineridae 7.3 33.7 46.6 0.6 2.9 Nereidae 7.3 15.1 13.0 0.2 1.0 Eunicidae 2.4 24.7 19.6 0.0 0.5 Maldanidae 3.7 37.2 35.2 0.1 1.3 Dorvilleidae 1.2 10.5 21.5 0.0 0.2 Polynomidae 1.2 8.4 11.0 0.0 0.1 Syllidae 2.4 0.8 0.6 0.0 0.02 Glyceridae 1.2 75.0 52.0 0.0 0.8 Poliquetos N.I 9.8 60.7 67.3 1.8 6.2


Clase Actinopterygii 2.44 28.57 45.41 0.07 0.90

Peces N.I. 2.44 28.57 45.41 0.07 0.90

En el caso del rango de edad 3 se presentaron solo 10 individuos y por

ende las presas también fueron pocas (12). Nannosquilla spp. fue la presa más

importante en la dieta de este rango de esdad (8-17 años), %PN= 100, %PW= 100

28

y en frecuencia %F= 20, %IIR= 25.1 e %PSIRI= 20 (Tabla 6). Le siguió un

cangrejo Albunea lucasia con alto valor del %PSIRI= 14.2, y en los demás índices

%PN= 67.5, %PW= 74.9 y en frecuencia %F= 20, %IIR= 17.9.

Tabla 6. Índices numéricos usados para describir la dieta del grupo de edad 3 de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico, %PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa específico. Índices


Phyllum Molusca


Phyllum Arthropoda

Clase Crustacea

Orden Stomatopoda 30.0 115.0 100.0 25.6 20.8 Nannosquilla spp. 20.0 100.0 100.0 25.1 20.0 Nannosquilla raymanningi 10.0 15.0 0.0 0.5 0.8

Orden Decapoda

Infraorden

Dendrobranchiata 9.2 170.9 170.4 1.4 7.0 Farfantepenaeus spp. 1.7 100 100 0.1 1.7 Camarones N.I. 7.5 71 70 1.3 5.3 Infraorden Anomura 30.0 77.5 115.8 19.5 16.8

Callianassa spp. 10.0 10.0 40.8 1.6 2.5 Albunea lucasia 20.0 67.5 75.0 17.9 14.2

Phyllum Annelida

Clase Polychaeta 70.0 245.5 251.5 29.5 32.2 Lumbrineridae 10.0 10.0 0.1 0.3 0.5 Nereidae 20.0 70.5 52.3 15.4 12.3 Eunicidae 20.0 19.5 5.2 3.1 2.5 Arenicolidae 10.0 45.5 93.8 4.4 7.0 Poliquetos N.I 10.0 100.0 100.0 6.3 10.0


7.1.3 Representación gráfica de la dieta

El análisis gráfico de la estrategia alimentaria de D. dipterura permitió

visualizar que la dieta de la especie está conformada por un alto número de

presas ocasionales y una especialización de tipo poblacional con pocos tipos de

presas preferenciales. La especie presentó una especialización poblacional hacia

bivalvos (Biv), con numerosas presas como sipuncúlidos (Sip), camarones (Cam)

29

y crustáceos (Cru) consumidas por pocos individuos en altas cantidades (Fig. 6A).

Para la especie, el consumo de estomatópodos y poliquetos tiende hacia la

especialización poblacional. Las hembras adultas, así como las hembras y

machos juveniles se especializaron en bivalvos y estomatópodos (Esto; Fig. 6B,

6D, 6E), mientras que los machos adultos tuvieron una especialización de tipo

poblacional principalmente en los tipos de presa bivalvos y poliquetos (Biv y Pol;

Fig. 6C). Los machos juveniles fueron los que presentaron una menor variabilidad

en la dieta con solo cuatro tipos de componentes alimentarios, especializándose

en bivalvos (Fig. 6E).

Con respecto a las variaciones de las dietas por época, la especie presentó

una dieta más heterogénea en la época cálida (Fig. 6F). Sin embargo, en las dos

épocas la estrategia fue hacia la especialización poblacional con el consumo de

bivalvos y estomatópodos, con una mayor importancia de poliquetos en la época

fría (Fig. 6F y 6G). En el factor donde se presentaron la mayor cantidad de presas

poco frecuentes y muy abundantes fue en las hembras, tanto adultas como

juveniles (Fig. 6B y 6D) y en la época cálida, siendo, en la mayoría de los casos

los cangrejos y camarones las presas como mayores niveles de abundancia

específica.

El análisis gráfico de la estrategia alimentaria para los tres grupos de edad

de D. dipterura, mostró una ligera variación entre ellos. Para los organismos de

edades menores (grupo de edad 1) la presa dominante fueron los bivalvos (Biv),

seguida de estomatópodos (Esto), identificado a los anfípodos (Anf) como presas

raras (Fig.7A). El grupo de edad 2, presentó semejanzas con el grupo de edad

anterior, con bivalvos como presa dominante, pero con un mayor número de

presas totales y raras, mostrando tendencia hacia la especialización individual con

una amplitud de nicho estrecha (Fig. 7B). En la dieta del grupo de edad 3 se

observó una especialización por dos diferentes grupos de componentes

alimentarios Sip y Cam, los poliquetos fueron las presas más dominantes en la

dieta y no se observaron presas raras en este grupo etario (Fig. 7C).

30

Figura 6. Representación gráfica de las preferencias alimentarias de Dasyatis dipterura (método de Amundsen et al. 1996) para la abundancia: A) Espectro trófico general, B) hembras adultas, C) macho adultos, D) hembras juveniles, E) machos juveniles, F) época cálida y G) época fría.

31

Figura 7. Representación gráfica de las preferencias alimentarias separadas por grupos de edad de Dasyatis dipterura (método de Amundsen et al. 1996) para la abundancia: A)

rango de edades 1, B) rango de edades 2, C) grupo de edad 3.

7.1.4 Efectos de sexo, estadios, épocas climáticas y edades en la dieta

Se encontró que ninguna de las variables analizadas influyó

significativamente en la dieta de la especie: sexos (R = 0.001, p = 0.4), estadios

(R= 0.05, p= 0.08), épocas climáticas (R= 0.006, p= 0.34) y grupos de edad (R=

0.22, p= 0.046). Los resultados del análisis permutacional de la varianza, tampoco

detecto que la interacción entre estas variables afecte la composición de la dieta

de la especie en la zona de estudio (Tabla 7).

32

Figura 8. Análisis grafico nMDS entre sexos (hembras y machos) (A), épocas (cálida y fría) (B), estadios (juveniles y adultos) (C), rangos edades (D) de Dasyatis dipterura.

Tabla 7. Valores de la PERMANOVA de todos los factores analizados (sexo, estadio de madurez, épocas climáticas y edades) y las combinaciones entre estos (gl= grados de

libertad, SC= suma de cuadrados, MS= media de cuadrados, F= f-valor y P =significancia).

Combinación gl SC MC F P

Sexo 1 4040 4040 1.16 0.31

Estadio 1 2726 2726 0.78 0.61

Épocas 1 2469 2469 0.71 0.67

Rangos edad 2 6457 2583 0.75 0.66

Sexo-estadio 1 2042 2042 0.58 0.68

Sexo-rangos edad 2 6505 2387 0.78 0.59

Sexo-época 1 2551 2551 0.73 0.63

Estadio-rangos edad 2 5987 2487 0.82 0.69

Estadio-época 1 5335 5335 1.53 0.83

Rangos edad-época 2 12076 3645 1.22 0.20

Sexo-estadio-edad 2 6034 2764 0.88 0.14

Sexo-estadio-época 2 4695 4695 1.35 0.67

Sexo-edad-época 2 3487 2390 0.30 0.40

Estadio-edad-época 2 2989 2134 0.43 0.51 Sexo-estadio-edad-época 0 0 0 0 0

33

7.2 ECOLOGÍA TRÓFICA

7.2.1. Amplitud de nicho

Los resultados de dieta de Dasyatis dipterura indican que la especie es

especialista (Bi= 0.19) y en cada variable se repite el mismo patrón (Tabla 8) con

preferencia marcada por bivalvos y estomatópodos. Excepto en el grupo de edad

3 que mostró un comportamiento generalista.

Tabla 8. Valores de la amplitud de nicho por grupos.

Amplitud de nicho

Hembras 0.219

Machos 0.134

Adultos 0.278

Juveniles 0.240

Cálida 0.191

Fria 0.255

Edad 1 0.173

Edad 2 0.218

Edad 3 0.801

7.2.2 Sobreposición trófica

La sobreposición trófica entre las variables analizadas (sexos, tallas,

épocas climáticas y edades) fue alta y significativa (Tabla 8), causadas

principalmente por el bivalvo Solemya spp., estomatópodos, principalmente de la

familia Nannosquilllidae y algunos poliquetos. No hubo sobreposición entre las

dietas del grupo de edad 1 y grupo de edad 3, ni entre los individuos del grupo de

edad 2 y grupo de edad 3.

34

Tabla 9. Valores promedio del índice de Pianka observados (Ojobs) y esperados (Ojsim) de las sobre posiciones tróficas entre sexos, estadios de desarrollo y épocas y la

significancia de los modelos nulos.

Valores del modelo nulo y probabilidad

Sobreposición Ojobs Ojsim Ojobs > Ojsim P

Hembras vs Machos 0.903 0.232 988 < 0.05

Adultos vs Juveniles 0.895 0.272 987 < 0.05

Fría vs Cálida 0.897 0.267 1000 < 0.05

Edad 1 vs Edad 2 0.981 0.232 1000 < 0.05

Edad 1 vs Edad 3 0.387 0.264 802 < 0.05

Edad 2 vs Edad 3 0.482 0.311 825 < 0.05

7.3 NIVEL TRÓFICO

El nivel trófico calculado para la especie fue de 3.73, de 3.74 para hembras, 3.68

para machos, 3.62 para adultos y 3.75 para juveniles, identificando a la especie en

términos generales como un consumidor secundario. Esto indica que la especie,

así como sus diferentes categorías ocupan la posición de meso-depredadores y

que se alimentan de principalmente de consumidores primarios y en menor

medida de consumidores secundarios.

Figura 9. Nivel trófico de las hembras, machos, juveniles, adultos en contraste con la distribución de las tallas (ancho de disco) de los individuos analizados de Dasyatis dipterura.

35

8 DISCUSIÓN

Debido al número de muestras recolectadas, se pudo obtener una

representación amplia de tallas para las hembras, y un intervalo no tan amplio

para los machos (23.9 a 53.2 cm AD), este rango es similar al reportado por

Navarro-González et al. (2012), lo que podría indicar que es un fenómeno que se

repite y que no dependió exclusivamente del muestreo.

La mayor abundancia de hembras y su representación de tallas, podría

indicar que en la zona de captura ocurre una segregación de sexos, lo cual se ha

observado previamente en otros estudios (Ebert et al., 2008; Jacoby et al., 2011;

Moore et al., 2012). Alternativamente esto responde al dimorfismo sexual

frecuentemente registrado en elasmobranquios, el cual se atribuye a la inversión

energética que deben hacer las hembras para la reproducción (fecundidad y

mantenimiento de crías) por lo que adquieren más soma para contender estos

requerimientos (Wourms, 1977; Compagno, 1990; Winemiller, 2005)

Las curvas de acumulación de presas para la descripción general de la dieta,

así como para cada una de los diferentes factores (sexo, talla y épocas) muestran

que los tamaños de muestra utilizados para describir la dieta con precisión

resultaron suficientes. Por ello, y a diferencia de estudios previos realizados con

tamaños de muestra reducidos (Simental, 2011; Navarro-González et al., 2012),

se cumplieron los supuestos necesarios para reducir la incertidumbre en los

resultados.

Lo anterior resalta la importancia de tamaños de muestra que permitan

alcanzar la asíntota no solo en la dieta general de la especie sino en todos los

factores o variables que sean incluidos en los análisis. Este último caso se cumple

en algunos estudios dietarios publicados (Ellis, 2003; López-García, 2009; Barbini

et al. 2011; Rosa-Meza et al., 2013)

La dieta de esta especie estuvo representada por varios grupos biológicos

como moluscos, poliquetos, crustáceos, sipuncúlidos y equinodermos, pero fueron

pocos los que contribuyeron esencialmente en su alimentación. El grupo que más

36

aportó a la dieta fueron los bivalvos representados principalmente por Solemya

spp., género que también fue reportado como presa principal en el estudio de

Bizzarro (2005), lo cual puede interpretarse como una relativa especialización

alimentaria de D. dipterura hacia este grupo biológico. Esto podría ser atribuido a

la disponibilidad y abundancia del bivalvo en esta zona geográfica, ya que en otros

lugares se ha comprobado que es muy abundante (Rainer & Wadley, 1991) y que

es frecuente en el Pacífico mexicano (Zamorano & Hendrickx, 2012).

La preferencia por bivalvos ya había sido registrada previamente para la

especie (Simental-Anguiano, 2011) y para otras especies de batoideos (Collins et

al., 2007; Bornatowski et al., 2010; Barbini et al., 2011). Ebert & Cowley (2003)

describieron que D. chrysonota se alimenta frecuentemente de un bivalvo (Donax

spp.) y que consume también con relativa frecuencia al crustáceo Callianassa

spp., componente alimentario que también apareció como presa ocasional en la

dieta de D. dipterura en este estudio. Aun cuando el trabajo de Ebert & Cowley

(2003) sobre la descripción de la dieta de D. chrysonata fue realizado en Sur

África, demuestra la cercanía de las especies de este género, en cuanto a

compartir estas presas de la infauna bentónica, poseer estrategias de captura en

el hábitat de fondos arenosos y morfología bucal semejante (Wetherbee & Cortés,

2004; Flores-Ortega et al., 2011).

Otro grupo alimentario que fue muy frecuente y alcanzo altos valores en

número fueron los estomatópodos, representados por varias especies

Nannosquilla raymanningi, N. californiensis, N. canica, Acanthosquilla digueti

Eurysquilla veleronis Eurysquilla spp. Squilla bigelowi y Tetrasquilla mccullochae.

Estas presas también han sido se reportadas en la dieta de otros batoideos de las

familias Dasyatidae, Narcinidae, Rajidae, Rhinobatidae, Urolophidae y

Urotrygonidae (Gilliam & Sullivan, 1993; Dolgov, 2005; Valadez-González, 2007;

Aguiar et al., 2009; Bornatowski et al., 2010; Grijalba-Bendeck et al., 2012;

Navarro-González et al., 2012).

Los estomatópodos son frecuentes en la epifauna bentónica en el Golfo de

California y en el Pacífico mexicano (Arciniega-Flores et al., 1998; Hendrickx et al.

37

2005; Valadez-González, 2007). Por lo tanto la preferencia de D. dipterura por

este recurso puede ser efecto de la abundancia y disponibilidad del recurso, ya

que algunos autores señalan que especies de este género pueden ser

oportunistas (Ebert & Cowley, 2003). Otros factores que pudieran influir en la

preferencia son la palatabilidad y accesibilidad, complementada con las

características mandibulares del depredador. Estas últimas razones son muy

posibles ya que se ha demostrado que la preferencia en la dieta de los

depredadores está fuertemente influenciada por la accesibilidad al recurso, el

movimiento llamativo de la presa e incluso un tamaño mayor de las presas (Main,

1985; Wetherbee & Cortés, 2004; Hussey et al., 2013; Munroe et al., 2014)

Si bien no se encontró un efecto estadísticamente significativo del sexo, se

observaron algunas variaciones en la dieta de D. dipterura especialmente con

relación a la menor diversidad de presas en la dieta de los machos tanto en

adultos como juveniles. Aunado a esto se encontró que las hembras adultas y

principalmente las hembras juveniles presentaron una mayor diversidad de presas,

debido a la presencia de equinodermos y sipuncúlidos. Dichas presas ocurrieron

solo durante la época cálida, lo que indica mayor disponibilidad de presas en dicha

temporada, esto se debe generalmente a los fenómenos que se dan en el mar

como giros o ciclones que incrementan la productividad del océano, indicando

cierta plasticidad de esta especie al capturar presas más abundantes en

determinadas épocas del año (Gallagher et al., 2012).

El análisis ontogénico relativo a las preferencias alimentarias, mostró que los

individuos de los grupos de edad 1 y 2, presentan similitudes altas en la

composición de sus dietas, dominando los mismos tipos de presas, bivalvos y

estomatópodos y presentando una estrategia especialista de tipo poblacional,

efecto que se refleja en la alta sobreposición estimada entre estos grupos de

edad.

Por otra parte, los individuos de grupo de edad 3 fueron relativamente

escasos y presentaron mayores diferencias en la dieta con respecto a los otros

grupos de edad. Presentaron una mayor amplitud de nicho es decir con tendencia

38

generalista, consumiendo presas de relativa poca frecuencia y abundancia

considerable, entre ellos los sipuncúlidos. Estas diferencias entre las dietas del

grupo de edad 3 con relación a los otros, generó que no hubiera una

sobreposición de dietas significativa entre ellos, lo que indica que los organismos

de mayor edad acceden a un tipo diferente de presa o en diferente proporción a

los más jóvenes.

Este cambio, aunque ligero, en la dieta de acuerdo a la edad, coincide con lo

reportado en algunos estudios donde la dieta varía según la ontogenia (Brickle et

al., 2003; Polo-Silva & Grijalba-Bendeck, 2008; Belleggia et al., 2008; Lipej et al.,

2013); sin embargo, no hay estudios que relacionen las edades con respecto a la

dieta de los batoideos; por lo tanto este estudio es de los primeros en los que se

evalúa al efecto de la edad en la dieta de una especie de batoideo, y pone en

evidencia que quizá la edad sea un factor que tenga mayor influencia en las

preferencias alimentarias de una determinada especie, ya que puede observarse

que donde estuvo el mayor consumo especialista fue en las edades inferiores, que

en este caso fueron dominantes en el estudio, por lo tanto no permitieron

vislumbrar si otros factores o variables modificaban este consumo. Y a la par,

debido al reducido número de individuos del grupo de edad 3, estos resultados

sobre el efecto de la edad en las preferencias alimentarias deben ser tomados con

reservas.

En este estudio no se encontraron efectos significativos de los factores

analizados en la dieta de la especie. Este comportamiento, al parecer es poco

frecuente en batoideos, ya que numerosos estudios registran cambios alimentarios

con respecto al sexo, época climática y sobre todo por cambios ontogénicos o

estadios de madurez (Brickle et al., 2003; Yang, 2007; Polo-Silva & Grijalba-

Bendeck, 2008; Bornatowski et al., 2010; López-García et al., 2012; Sommerville

et al., 2011; Barbini et al., 2013; Lipej et al., 2013). No obstante, también existen

estudios que demuestran que no siempre se encuentran diferencias en la

preferencia alimentaria entre sexos, tallas o épocas climáticas (Koen-Alonso et al.,

2001; San Martin et al., 2007; Belleggia et al., 2008; Flores-Ortega et al., 2011;

39

Espinoza et al., 2013, 2015). Esta similitud de dieta entre los factores puede

atribuirse a que la partición del nicho intraespecífica en D. dipterura no resulta tan

necesaria, posiblemente porque la abundancia y disponibilidad de recursos

alimentarios son relativamente altas, y a la plasticidad trófica que parece poseer

esta especie, ya que accede a diferentes tipos de presas ocasionalmente

(Gallagher et al., 2012).

El anterior resultado, sumado a la alta sobreposición trófica de los factores

analizados sugiere un comportamiento poblacional especializado sobre un limitado

número de recursos, lo cual puede ser una señal de una probable competencia

intraespecífica. Platell et al. (1998) previamente habían mencionado que la

especialización sobre un recurso alimentario no significa necesariamente

competencia por el uso del mismo, sino por el contrario, puede significar una gran

abundancia de presas y una alta capacidad del depredador para explotarlo.

Por otro lado, la especialización de D. dipterura puede ser una estrategia

para evitar la competencia con otras especies que coexisten en el mismo hábitat.

Algunos batoideos como por ejemplo la raya eléctrica Narcine spp. se alimentan

principalmente de poliquetos (Bornatowski et al., 2006; Moreno et al., 2009) o las

rayas redondas del género Urotrygon que consumen generalmente camarones

(Flores-Ortega et al., 2011), teniendo en cuenta lo anterior esta especialización no

es detrimental si el recurso es altamente frecuente y numeroso en el medio.

El papel ecológico que tienen los batoideos en su hábitat se puede

determinar conociendo la posición que ocupan en las redes tróficas, así como de

que se alimentan. En este sentido, D. dipterura puede considerarse un

mesodepredador porque obtuvo un valor de nivel trófico de 3.73. En las hembras

el nivel trófico fue similar (3.74), lo cual tiene sentido debido a la alta diversidad de

pesas en su dieta, tales como anfípodos, camarones y sipuncúlidos, recursos con

relativos valores tróficos altos (> 2.5). Por otro lado los juveniles que presentaron

el mayor nivel trófico (NT= 3.75) debido a la presencia de peces en su dieta los

cuales poseen mayores valores tróficos (NT= 3.2). Y finalmente los machos con el

40

menor valor (N= 3.68) posiblemente derivado de la relativa baja diversidad de su

dieta.

La mayoría de estudios han hecho hincapié en la importancia de los

depredadores tope; sin embargo, ya se ha empezado a vislumbrar el impacto

importante que tienen los meso depredadores en el hábitat que viven, y que

pueden influenciar en la estructura de las comunidades, en este caso de la fauna

bentónica (Payán et al., 2011; Vaudo & Heithaus, 2011). Por tanto la función

ecológica de meso depredador con una alta incidencia sobre invertebrados

epibentónicos parece ser semejante dentro de toda su población en la zona en

que fue capturada, pero habría que confirmar estas aseveraciones con otros

estudios en zonas cercanas y con variaciones en la metodología, como hora, tipo

de arte e incluso profundidad que también se ha reportado que puede variar la

composición de la dieta (Valadez-González, 2007)

Finalmente quedan interrogantes de si la población está compuesta por

especialistas, con una amplitud de nicho estrecha, lo que haría a esta especie más

susceptible a las alteraciones ambientales y/o antropogénicas que puedan

disminuir sus recursos alimenticios. También es importante determinar si esta

especie cumple un papel de meso depredador en el ecosistema, y si podrá ser

sustituida por otra u otras especies, ya que no parecen compartir el mismo tipo de

dieta con otras. El presente estudio demuestra la importancia de evaluar este tipo

de dinámicas tróficas que se dan en el océano, porque se ha comprobado que la

depredación es una fuerza muy influyente en el equilibrio de los ecosistemas

naturales (Wetherbee & Cortés, 2004). Por lo tanto, no solo brinda información

acerca de las estrategias que utilizan diferentes especies para acceder a los

recursos y sostenerse, sino que a su vez, distinguen los efectos indirectos en

diferentes poblaciones de niveles tróficos superiores e inferiores, donde algunas

de estas poblaciones son importantes para la extracción pesquera.

41

9 CONCLUSIONES

• El tamaño de muestras analizadas fue suficiente para describir la dieta de la

especie y las variables evaluadas; sin embargo, debería considerarse una

segregación por sexos que afectó el número de machos para hacer el

análisis.

• Solemya spp. y Nannosquilla raymanningi son los taxones más importantes

de la dieta, considerando el %IRI y el %PSIRI, y esto se repite en otras

especies del mismo género. Mostrando una preferencia por la infauna en

esta región.

• La baja amplitud de nicho se presenta principalmente por una tendencia a

la especialización por presas como: anfípodos, camarones y peces.

• La alta sobreposición de dieta entre machos y hembras, juveniles y adultos,

se produjo por un alto consumo de estomatópodos, bivalvos y cangrejos.

• Los valores tróficos calculados para la especie y las variables analizadas

confirman a D. dipterura como un mesodepredador.

• Se encontraron diferencias entre las dietas de organismos de edades

mayores con respecto a las menores, sin embargo, debe considerarse la

baja abundancia de los organismos más viejos.

42

10 RECOMENDACIONES

Realizar muestreos en otros sectores cercanos a la isla Espíritu Santo,

posiblemente más alejados de la costa y/o en mayores profundidades para

encontrar una cantidad mayor de machos de D. dipterura.

Usar el presente estudio para elaborar modelos topológicos sobre algunas

versiones de redes tróficas de la región, con el fin de observar de manera más

completa las interacciones y el papel que desempeña esta especie el resto de los

componentes biológicos coexistentes.

43

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58

ANEXOS

Anexo A. Índices numéricos usados para describir la dieta de las hembras de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico, %PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa especifico Índices


Phyllum Molusca


Phyllum Arthropoda

Clase Crustacea

Orden Stomatopoda 45.8 452.0 352.4 8.3 26.2 Nannosquillidae 12.7 69.1 55.6 3.6 7.9 Nannosquilla spp. 9.9 77.9 56.1 2.3 6.6 Nannosquilla raymanningi 8.5 74.7 55.7 1.7 5.5 Nannosquilla californiensis 3.5 77.1 68.2 0.3 2.6 Nannosquilla canica 2.8 59.3 47.7 0.2 1.5 Acanthosquilla digueti 3.5 47.5 50.4 0.2 1.7 Eurysquilla veleronis 0.7 7.7 4.5 0.0 0.0 Squilla bigelowi 3.5 10.9 2.8 0.0 0.2 Tetrasquilla mccullochae 0.7 27.8 11.3 0.0 0.1

Orden Decapoda

Infraorden Dendrobranchiata 5.6 179.9 182.8 0.6 4.8 Farfantepenaeus spp. 1.4 100 100 0.1 1.4 Camarones N.I. 4.2 80 83 0.5 3.4 Infraorden Anomura 14.8 322.5 403.9 2.9 11.4

Callianassa spp. 0.7 10.0 40.8 0.0 0.2 Callianassa californiensis 0.7 92.6 96.6 0.0 0.7 Petrolisthes cf. hirtipes 9.2 89.8 92.4 2.7 8.3 Larva megalopa brachyura 0.7 20.0 50.0 0.0 0.2 Albunea lucasia 1.4 67.5 75.0 0.1 1.0 Crustáceos N.I 2.1 42.6 49.0 0.1 1.0

Orden Amphipoda 4.2 18.9 7.0 0.0 0.3


Phyllum Annelida


Lumbrineridae 5.6 51.6 55.7 0.6 3.0 Nereidae 8.5 26.1 28.2 0.7 2.3 Eunicidae 2.8 22.4 11.3 0.0 0.5 Maldanidae 2.1 4.5 2.0 0.0 0.1 Glyceridae 0.7 75.0 52.0 0.0 0.4 Dorvilleidae 0.7 10.5 21.5 0.0 0.1 Arenicolidae 0.7 45.5 93.8 0.0 0.5 Syllidae 0.7 0.7 0.6 0.0 0.0 Polynomidae 0.7 19.0 28.8 0.0 0.2 Poliquetos N.I 9.9 62.1 74.1 2.4 6.7

Phyllum Echinodermata Clase Echinoidea 0.7 1.3 0.0 0.0 0.0

Espículas de erizo 0.7 1.3 0.0 0.0 0.0

59


Phyllum Sipuncula 0.7 100.0 100.0 0.0 0.7

Orden Sipunculiformes 0.7 100.0 100.0 0.0 0.7

Anexo B. Índices numéricos usados para describir la dieta de los machos de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico, %PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa especifico Índices



Solemya spp. 63.2 69.3 75.2 85.7 45.7

Phyllum Arthropoda

Clase Crustacea

Orden Stomatopoda 44.1 412.0 353.2 8.3 21.5 Nannosquillidae 2.9 64.3 50.0 0.1 1.7 Nannosquilla spp. 7.4 41.4 21.2 0.5 2.3 Nannosquilla raymanningi 19.1 73.7 54.5 6.9 12.3 Nannosquilla californiensis 1.5 100.0 100.0 0.1 1.5 Acanthosquilla digueti 2.9 7.6 2.0 0.0 0.1 Eurysquilla spp. 1.5 100.0 100.0 0.1 1.5 Squilla bigelowi 8.8 25.0 25.5 0.6 2.2

Orden Decapoda


Farfantepenaeus spp. 2.9 98 99 0.3 2.9 Camarones N.I. 8.8 86 87 2.0 7.6 Infraorden Anomura 11.8 186.2 185.8 2.2 10.5 Callianassa californiensis 8.8 86.2 85.8 2.0 7.6 Petrolisthes cf. hirtipes 2.9 100.0 100.0 0.3 2.9

Orden Amphipoda 1.5 100.0 100.0 0.1 1.5 Ampelisca spp. 1.5 100.0 100.0 0.1 1.5

Phyllum Annelida

Clase Polychaeta 25.0 305.9 327.2 1.4 10.2 Lumbrineridae 5.9 19.3 46.4 0.3 1.9 Nereidae 1.5 42.9 16.2 0.0 0.4 Eunicidae 7.4 36.0 40.3 0.6 2.8 Maldanidae 1.5 100.0 100.0 0.1 1.5 Capitellidae 1.5 37.5 46.8 0.0 0.6 Syllidae 1.5 1.0 0.5 0.0 0.0 Polynomidae 1.5 8.4 11.0 0.0 0.1 Poliquetos N.I 4.4 60.8 66.0 0.4 2.8

60

Anexo C. Índices numéricos usados para describir la dieta de los adultos de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico, %PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa especifico Índices



Solemya spp. 53.8 75.1 78.5 81.8 41.3

Phyllum Arthropoda

Clase Crustacea

Orden Stomatopoda 41.0 272.8 204.1 7.6 17.3 Nannosquillidae 2.6 28.6 0.1 0.0 0.4 Nannosquilla spp. 10.3 59.3 50.9 2.1 5.7 Nannosquilla raymanningi 17.9 50.8 34.2 5.0 7.6 Nannosquilla californiensis 2.6 100.0 100.0 0.2 2.6 Acanthosquilla digueti 2.6 13.9 3.5 0.0 0.2 Squilla bigelowi 5.1 20.2 15.3 0.2 0.9

Orden Decapoda

Infraorden

Dendrobranchiata 2.6 100.0 100.0 0.2 2.6 Camarones N.I. 2.6 100 100 0.2 2.6 Infraorden Anomura 20.5 247.9 299.2 3.6 15.8 Callianassa sp. 2.6 10.0 40.8 0.1 0.7 Callianassa californiensis 5.1 79.8 84.7 0.8 4.2 Petrolisthes cf. hirtipes 7.7 90.6 98.7 2.1 7.3 Albunea lucasia 5.1 67.5 75.0 0.7 3.7 Orden Amphipoda 2.6 100.0 100.0 0.2 2.6

Ampelisca spp. 2.6 100.0 100.0 0.2 2.6 Phyllum Annelida

Clase Polychaeta 46.2 276.0 274.7 6.3 17.8 Lumbrineridae 15.4 37.7 56.2 4.1 7.2 Nereidae 7.7 49.4 39.0 1.0 3.4 Eunicidae 7.7 26.5 16.1 0.5 1.6 Maldanidae 5.1 53.2 51.9 0.5 2.7 Polynomidae 2.6 8.4 11.0 0.0 0.2 Syllidae 5.1 0.8 0.6 0.0 0.0 Poliquetos N.I 2.6 100.0 100.0 0.2 2.6



61

Anexo D. Índices numéricos usados para describir la dieta de los juveniles de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico, %PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa especifico Índices



Bivalvos N.I. 1.2 100.0 100.0 0.9 1.2 Solemya spp. 61.0 66.1 72.9 50.4 42.4

Phyllum Arthropoda

Clase Crustacea


Nannosquillidae 11.6 71.7 60.7 7.2 7.7 Nannosquilla spp. 8.7 70.6 45.9 5.2 5.1 Nannosquilla raymanningi 10.5 83.3 63.2 7.5 7.7 Nannosquilla californiensis 2.9 77.1 68.2 1.8 2.1 Nannosquilla canica 2.3 59.3 47.7 1.1 1.2 Eurysquilla sp. 0.6 100.0 100.0 0.5 0.6 Eurysquilla veleronis 0.6 7.7 4.5 0.0 0.0 Acanthosquilla digueti 3.5 39.8 42.1 1.1 1.4 Tetrasquilla mccullochae 0.6 27.8 11.3 0.1 0.1 Squilla bigelowi 5.2 18.2 15.1 0.8 0.9

Orden Decapoda


Farfantepenaeus spp. 2.3 99.1 99.5 1.8 2.3 Camarones N.I. 7.0 76 77 4.4 5.3 Infraorden Anomura 11.6 224.0 229.5 8.0 9.8 Crustáceos N.I 1.7 42.6 49.0 0.6 0.8 Callianassa californiensis 2.9 90.1 88.5 2.1 2.6 Petrolisthes cf. hirtipes 7.0 91.3 92.1 5.3 6.4 Orden Amphipoda 3.5 20.1 13.3 0.3 0.3 Ampeliscidae 0.6 2.5 0.1 0.0 0.0 Hyale spp. 0.6 3.8 0.3 0.0 0.0 Ampelisca spp. 2.3 13.8 12.9 0.3 0.3

Phyllum Annelida

Clase Polychaeta 26.2 347.1 420.9 8.7 11.4 Lumbrineridae 3.5 44.0 49.0 1.2 1.6 Nereidae 5.8 20.8 23.7 1.0 1.3 Eunicidae 3.5 31.7 33.1 0.9 1.1 Maldanidae 1.2 3.5 1.1 0.0 0.0 Polynomidae 0.6 19.0 28.8 0.1 0.1 Capitellidae 0.6 37.5 46.8 0.2 0.2 Arenicolidae 0.6 45.5 93.8 0.2 0.4 Dorvilleidae 0.6 10.5 21.5 0.0 0.1 Glyceridae 0.6 75.0 52.0 0.3 0.4 Poliquetos N.I 9.3 59.5 71.0 4.7 6.1


62

Anexo E. Índices numéricos usados para describir la dieta la época cálida de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico, %PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa especifico Índices




Phyllum Arthropoda

Clase Crustacea


Nannosquillidae 14.4 69.4 57.3 4.6 9.1 Nannosquilla spp. 11.4 68.1 51.0 2.7 6.8 Nannosquilla raymanningi 12.1 78.5 61.0 3.6 8.5 Nannosquilla californiensis 1.5 61.5 50.9 0.0 0.9 Nannosquilla canica 3.0 59.3 47.7 0.2 1.6 Acanthosquilla digueti 5.3 36.1 36.6 0.4 1.9 Eurysquilla spp. 0.8 100.0 100.0 0.0 0.8 Eurysquilla veleronis 0.8 7.7 4.5 0.0 0.0 Squilla bigelowi 6.1 19.5 16.6 0.2 1.1 Tetrasquilla mccullochae 0.8 27.8 11.3 0.0 0.1

Orden Decapoda


Farfantepenaeus spp. 0.8 96 98 0.0 0.7 Camarones N.I. 6.8 76 76 1.2 5.2 Infraorden Anomura 12.9 343.7 380.1 1.6 10.4 Callianassa californiensis 3.0 89.5 86.4 0.3 2.7 Petrolisthes cf. hirtipes 6.1 91.7 94.7 1.2 5.6 Larva megalopa brachyura 0.8 20.0 50.0 0.0 0.3 Albunea lucasia 0.8 100.0 100.0 0.0 0.8 Crustáceos N.I 2.3 42.6 49.0 0.1 1.0

Orden Amphipoda 3.8 14.7 8.8 0.0 0.2


Phyllum Annelida


Lumbrineridae 3.8 32.9 38.8 0.2 1.4 Nereidae 4.5 28.4 29.8 0.2 1.3 Eunicidae 3.0 26.5 29.0 0.1 0.8 Maldanidae 1.5 3.5 1.1 0.0 0.0 Dorvilleidae 0.8 10.5 21.5 0.0 0.1 Syllidae 0.8 1.0 0.5 0.0 0.0 Capitellidae 0.8 37.5 46.8 0.0 0.3 Polynomidae 1.5 13.7 19.9 0.0 0.3 Poliquetos N.I 7.6 69.2 84.1 1.5 5.8



63

Anexo F. Índices numéricos usados para describir la dieta la época fría de Dasyatis dipterura. %F= frecuencia, %PN= porcentaje en número presa específico, %PW= porcentaje en peso presa específico, %IIR= porcentaje del índice de importancia relativa de cada presa, %PSIRI= índice de importancia relativa presa especifico Índices




Phyllum Arthropoda

Clase Crustacea


Nannosquillidae 2.5 64.3 50.0 0.1 1.4 Nannosquilla spp. 5.1 68.8 31.7 0.4 2.5 Nannosquilla raymanningi 11.4 66.4 44.5 2.3 6.3 Nannosquilla californiensis 5.1 90.6 84.8 0.7 4.4 Squilla bigelowi 3.8 16.0 11.3 0.1 0.5

Orden Decapoda

Infraorden

Dendrobranchiata 8.9 181.3 184.6 1.2 8.0 Farfantepenaeus spp. 3.8 100 100 0.5 3.8 Camarones N.I. 5.1 81 85 0.7 4.2 Infraorden Anomura 15.2 219.7 271.4 2.8 12.2

Callianassa spp. 1.3 10.0 40.8 0.0 0.3 Callianassa californiensis 3.8 84.0 88.7 0.4 3.3 Petrolisthes cf. hirtipes 8.9 90.6 92.0 2.3 8.1 Albunea lucasia 1.3 35.0 50.0 0.0 0.5

Orden Amphipoda 2.5 62.5 50.6 0.1 1.4

Ampelisca spp. 2.5 62.5 50.6 0.1 1.4

Phyllum Annelida


Lumbrineridae 8.9 46.6 62.5 1.4 4.8 Nereidae 8.9 26.5 25.0 0.7 2.3 Eunicidae 6.3 32.8 26.2 0.4 1.9 Maldanidae 2.5 53.2 51.9 0.1 1.3 Glyceridae 1.3 75.0 52.0 0.0 0.8 Arenicolidae 1.3 45.5 93.8 0.0 0.9 Syllidae 1.3 0.7 0.6 0.0 0.0 Poliquetos N.I 8.9 51.5 56.4 1.4 4.8


aspectos trÓficos de la raya lÁtigo · sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo....

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