asociación entre la necromasa de las palmas (attalea
TRANSCRIPT
Asociación entre la necromasa de las palmas (Attalea butyracea) y la
abundancia de triatominos (Rhodnius prolixus)
Rafael Losada-Germain, Johan Manuel Calderón Rodríguez, Camila González
Palabras Clave: Triatominos, Enfermedad de Chagas, palmas y triatominos, modelo
alometrico.
Abstract
Chagas disease is a zoonosis responsible for more than 10 000 annual deaths, and more than
25 million people is estimated to be at risk. The disease is caused by the intracellular parasite
Trypanosoma cruzi, which is transmitted to humans by feces of triatomine bugs, being
Rhodnius prolixus, the main vector in Colombia. This species is known to be strongly related
to palms, especially Attalea butyracea, and several reasons for this association have been
proposed: internal temperature, relative humidity, volume of the crown and palm height.
Also, the association of the palm with vertebrates looking for food or shelter have been
proposed as a variable that could influence the abundance of R. prolixus. Some authors have
also suggested that some morphological characteristics of A. butyracea, such as the
accumulation of dead biomass could be explaining vertebrate and triatomine abundances. If
this relation between dead biomass, vertebrates and triatomines exists, a correlation between
the weight of the dead biomass and the abundance of triatomines could be expected. To
evaluate this hypothesis, 30 palms of the species Attalea butyracea were sampled to
determine infestation by triatomines in Tauramena, Casanare. The dead biomass was directly
weighted in nine palms and with this information, an allometric model was built. Triatomine
bugs were collected using Angulo traps. Our results show that there is no correlation between
the amount of dead biomass in palms and the abundance of Triatomines, suggesting that the
high infestation rates of palms by triatomines may not be strictly dependent on dead biomass.
Resumen
La enfermedad de Chagas es una zoonosis de importancia médica restringida al continente
americano que causa más de 10000 muertes al año y más de 25 millones de personas están
en riesgo de adquirirla. Esta enfermedad es causada por el parásito intracelular Trypanosoma
cruzi y se transmite a través de las heces de triatominos, siendo Rhodnius prolixus el principal
vector en Colombia. Este triatomino, ha sido relacionado fuertemente con palmas Attalea
butyracea y se han propuesto diferentes hipótesis para explicar la causa de esta relación, entre
ellas, la influencia de la temperatura interna, la humedad relativa, el volumen de la corona y
la altura de las palmas; también se ha propuesto que la visita de vertebrados influye en la
abundancia de R. prolixus. Algunos autores han sugerido que ciertas características
morfológicas de A. butyracea, como la acumulación de necromasa, podrían estar explicando
la abundancia de vertebrados en las mismas y esta a su vez la abundancia de triatominos. Si
esta relación entre necromasa, vertebrados y triatominos existe, se esperaría encontrar una
correlación entre el peso de la necromasa y el número de triatominos por palma. Para evaluar
esta hipótesis, se cuantificó el número de triatominos y la necromasa de 30 palmas en una
plantación de A. butyracea en Tauramena, Casanare. La necromasa se pesó directamente en
9 palmas y a partir de estas se calibró un modelo alométrico capaz de predecir la necromasa
total de las palmas restantes, con el fin de disminuir el impacto ecológico sobre el bosque
muestreado. Los triatominos fueron colectados utilizando trampas Angulo. No se encontró
una relación entre la necromasa y la abundancia de triatominos por palma concluyendo que
para esta región del Casanare las abundancias de triatominos pueden estar siendo explicadas
por otra serie de características.
Introducción
La enfermedad de Chagas, también conocida como tripanosomiasis americana, es una
zoonosis del nuevo mundo producida por el parásito intracelular Trypanosoma cruzi (Chagas,
C., 1909) (Telleria & Tibayrenc, 2010) que causa más de 10000 muertes al año y más de 25
millones de personas están en riesgo de adquirirla (WHO, 2018). Este parásito puede actuar
en dos ciclos de transmisión, un ciclo doméstico y uno silvestre, siendo el primero de mayor
importancia médica, debido a la presencia de humanos como hospederos (Coura & Viñas,
2010). La forma principal de infección en humanos ocurre por medio de vectores, más
específicamente insectos hematófagos pertenecientes a la subfamilia Triatominae. A
diferencia de otros patógenos transmitidos por vectores donde la infección se da directamente
por las glándulas salivales, en el caso de la tripanosomiasis americana, el parásito pasa del
vector a los humanos por la vía intestinal. Cuando un triatomino infectado se está
alimentando, llena su abdomen de sangre y excreta casi simultáneamente. En las heces se
encuentra la forma infectiva del parásito, el tripomastigote metacíclico, el cual entra por el
orificio de la picadura o por alguna mucosa e inicia el ciclo de vida parasitaria
(Wigglesworth, 1931, El-Sayed et. al., 2015). Rhodnius prolixus (Stål, 1859) es el vector con
mayor distribución en Colombia; sin embargo, se han reportado otras 15 especies infectadas
con T. cruzi en el país (Guhl et. al., 2007).
Se ha encontrado que algunas especies de triatominos vectores, están asociadas a diferentes
especies de palmas, dependiendo de su ubicación geográfica. Por ejemplo, se han
determinado índices de infestación de Rhodnius nasatus (Stål, 1859) entre el 70 y el 100%
en cinco especies diferentes de palmas en Brasil (Dias et. al., 2008; Dias et. al., 2010).
También se han encontrado relaciones ecológicas entre palmas de la especie Attalea
butyracea (Mutis ex L.f.) Wess.Boer, (Pittieria, 1988) con triatominos de la especie R.
prolixus contribuyendo a la infestación domiciliaria por parte de los triatominos en viviendas
próximas a las palmas (Feliciangeli et. al., 2007, Abad-Franch et. al.,2010, Angulo et al,
2013). En Colombia, R. prolixus se ha encontrado asociado con varias especies de palmas,
siendo A. butyracea la más común y estudiada (D’ Alessandro et. al., 1984). Aunque todavía
no se entiende la causa de esta preferencia, se han realizado numerosos reportes de
infestación de palmas A. butyracea por triatominos, sugiriendo que esta especie de palma
constituye un hábitat natural para estos insectos (Angulo et. al., 2013).
Algunos autores sugieren que esta relación puede deberse a características de las palmas
como la temperatura y la humedad relativa de su interior (Dias et. al. 2011). Dias y
colaboradores, (2011) encontraron que estas variables son más estables dentro de las palmas
en comparación con el ambiente externo y que las palmas con menor variación en
temperatura y humedad presentan mayores conteos de triatominos, sugiriendo que estas
características de las palmas los están protegiendo de cambios climáticos fuertes. Otros
autores han sugerido que la preferencia realmente se debe al número de visitas de vertebrados
a las palmas, dado que estos pueden representar una fuente de alimento inmediata y segura
para los triatominos (Valença-Barbosa et. al., 2014). Aunque no se ha evaluado la influencia
del número de visitas de vertebrados en el número triatominos, algunos estudios han medido
variables de la palma como el ancho de la corona, la altura, el estado reproductivo, o el
número de frondas y las han relacionado con el número de visitas de vertebrados que usan
las palmas encontrando correlaciones positivas entre las variables medidas y la abundancia
de triatominos (Urbano et. al., 2015).
De acuerdo con esto, D’ Alessandro y colaboradores, (1984) y Dias y colaboradores, (2011)
sugieren que las visitas de vertebrados pueden estar relacionadas con la materia orgánica
muerta acumulada en la corona ya que por ejemplo las palmas de la especie A. butyracea
suelen acumular abundante necromasa en sus coronas (Urbano, et. al., 2015) y esto podría
estar generando un sitio óptimo y seguro de descanso para vertebrados. El mayor número de
visitas generado por la acumulación de necromasa podría crear un ambiente propicio para el
vector y el parásito, ya que la llegada constante de alimento resulta beneficiosa para el
desarrollo de R. prolixus y la continuación del ciclo de vida selvático de T. cruzi (Dias,
2011). Teniendo en cuenta que existe una asociación entre palmas, triatominos y
vertebrados, se podría generar un potencial microambiente que favorezca la infección de
triatominos por T. cruzi.
En este contexto, el objetivo de este proyecto es evaluar la relación que existe entre la
necromasa producida por palmas A. butyracea y la abundancia de triatominos dentro de ellas
en un bosque de palmas ubicadas en el peridomicilio de la vereda Iquía en el municipio de
Tauramena, Casanare. Para ello, se colectaron triatominos por medio de la trampa Angulo y
se cuantificó la necromasa de las palmas a partir de un modelo alométrico.
Métodos
Sitio de estudio
La colecta de necromasa y muestreo de triatominos se realizó dentro de un bosque (a 100
metros de la casa principal de la propiedad) donde predominaban palmas de la especie A.
butyracea ubicado en la vereda Iquía (Latitud:4.984553693207652, Longitud:
72.60835190158161), dentro del municipio de Tauramena, Casanare, Colombia (Figura 1).
Figura 1. Sitio de colecta donde se realizó el muestreo de triatominos y necromasa dentro
del municipio de Tauramena, Casanare (Dentro del círculo rojo se encuentra la ubicación de
las palmas muestreadas).
Muestreo de triatominos
El muestreo de triatominos se realizó haciendo uso de la trampa Angulo (Angulo et al, 2011)
ubicada en la base de la corona de las palmas. El muestreo se realizó en 30 palmas
seleccionadas aleatoriamente teniendo en cuentas la accesibilidad a su copa (palmas muy
grandes no fueron tenidas en cuenta). De estas, se estimó su necromasa con el uso de un
modelo alométrico. Las trampas fueron posicionadas antes de las 6:00 PM y se retiraron
entre las 6:00 AM y 7:00 AM del siguiente día.
Cuantificación de necromasa
Para llevar a cabo la cuantificación de la necromasa, se eligieron 9 palmas de las 30
muestreadas en las cuales fuera posible retirar la totalidad de la necromasa manualmente.
Luego se pesó la necromasa de cada palma por medio de un dinamómetro y con esos valores
se procedió a realizar el modelo alométrico.
Modelo alométrico
Para estimar la necromasa de las 21 palmas de las que no se realizó colecta, debido a que en
palmas muy altas la accesibilidad a la necromasa es complicada y con el fin de generar un
menor impacto en el ecosistema se generó un modelo alométrico. Se realizaron varios
modelos y se seleccionó el que tuviera el R2 más alto y el mejor valor-P. Para ello se
realizaron diferentes combinaciones de las medidas tomadas en campo (altura de la palma,
promedio del ancho de la corona, ancho de la palma a la altura del pecho) y de los modelos
de biomasa para palmas reportados en la literatura (Goodman et. al., 2012). El mejor modelo
se realizó teniendo en cuenta tres variables que potencialmente podrían estar relacionadas
con la necromasa: la altura de la corona, el diámetro del tronco de la palma y la densidad de
madera. Estos parámetros se escogieron porque en uno de los modelos de biomasa propuesto
por Feldpausch et. al., 2012 y estandarizado para palmas de la especie A. butyracea por
Goodman et. al., 2012 (Ecuación 1: AGB = exp (a + bln(ρwD2H))
eran utilizados. La altura de la corona fue estimada por medio de un clinómetro digital y de
cálculos trigonométricos (Figura 2); este método trigonométrico se ha comparado con
medidas más modernas como técnicas láser en otros estudios, y se ha encontrado que al
realizar una correlación entre ambos métodos se obtiene un índice de Pearson de R2= 0.977
haciendo así las medidas por métodos trigonométricos bastante confiables (Marshall, 2012).
Por otro lado, el cálculo del diámetro de los troncos se realizó por medio de la medición
directa del perímetro de este a la altura del pecho haciendo uso de un decámetro. Finalmente,
para obtener el valor de la densidad de la madera se usó la base de datos mundial de densidad
de madera, teniendo en cuenta que esta medida es utilizada en ambos modelos de biomasa
propuestos en la literatura (Zanne et. al., 2009; Chave et. al., 2009).
Figura 2. Determinación de la altura de la palma por métodos trigonométricos. En primer
lugar, desde la posición “x” se calculó el ángulo de inclinación por medio de un clinómetro
para llegar a la corona de la palma por medio de una línea recta, posteriormente se determinó
la distancia “c” y por medio de cálculos trigonométrico se determinó la distancia “b”, ya con
esa se le sumó la distancia “a” y se determinó la altura de la corona de la palma. (Imagen de
la palma tomada de: https://es.clipartlogo.com/image/coconut-palm-clip-art_461977.html)
Análisis de datos
El análisis de los datos obtenidos en campo se realizó con la herramienta computacional R
3.2.4 (R Development Core Team, 2008). Esta fue usada para generar las gráficas de las
diferentes combinaciones entre necromasa y variables potencialmente predictoras, y realizar
el respectivo análisis estadístico. Para ello, se utilizó el paquete visreg con el cual fue posible
realizar las regresiones lineales y evaluar su valor-P (Breheny & Burchett, 2012).
Resultados.
Modelo alométrico.
Después de diferentes combinaciones teniendo en cuenta las variables medidas y los modelos
de biomasa reportados en la literatura (Tabla 1, Fig. 1S-3S), se encontró que el modelo que
mejor se ajusta a la necromasa medida en campo con un R2 de 0,66 es el expresado en la
ecuación 2. La gráfica de esta regresión (Figura 3) tiene en cuenta en el eje “y” la necromasa
en kilogramos y en el eje “x” el cociente entre logaritmo natural del AGB (modelo de
biomasa) propuesto por Goodman et al, 2013 y el promedio del ancho de la corona. El modelo
de biomasa tiene en cuenta la altura de la corona de la palma, el ancho del tronco y una
medida adicional denominada densidad de madera. En el modelo de biomasa propuesto por
Goodman et al, 2013 (ecuación 1) a partir del modelo de biomasa propuesto anteriormente
por Feldpausch et. al., 2012, las letras a y b representan valores constantes, ρw la densidad
de madera, D2 el diámetro a la altura del pecho y H la altura de la corona de la palma. A partir
de la ecuación de la recta generada por el modelo, se calcularon los valores desconocidos de
la necromasa en las otras palmas.
AGB = exp (a + bln(ρwD2H). Ecuación 1.
Necromasa = -36.16 (ln (AGB/corona)) + 86.279 Ecuación 2
Figura 3: Regresión entre el logaritmo natural del cociente entre el modelo de biomasa (AGB) y el promedio
del ancho de la corona.
Tabla 1: Ecuaciones de las diferentes combinaciones realizadas para obtener el mejor modelo alométrico con
su ecuación y respectivo R2. N= Necromasa, AGB Feld= Modelo de biomasa propuesto por Feldpausch et al,
2012, Corona= Promedio del ancho de la corona, AGB Feld 2= modelo de biomasa propuesto por Feldpausch
et al, 2012 con las constantes modificadas, Altura: Altura de la corona de la palma, Tronco: Ancho del tronco
a la altura del pecho, AGB Goodman: Modelo de biomasa propuesto por Goodman et al, 2013.
Muestreo de Triatominos
De las 30 palmas muestreadas, 24 estaban infestadas con triatominos 80%. En total 120 triatominos
fueron colectados y sus densidades por palma oscilaron entre 0 y 15 insectos. Adicionalmente, se
encontraron ninfas de (1 a 5) y adultos en algunas palmas. Adicionalmente se colectaron 4 triatominos
durante la recolección de necromasa.
Con base en los datos de necromasa inferidos por el modelo alométrico se realizó una regresión lineal
entre la necromasa y los triatominos capturados por palma para determinar si la necromasa tiene el
Ecuación R2 Ecuación R2 Ecuación R2
N=AGB Feld 0.001259 N= Altura 0.1729 Ln N= (AGB Goodman)*(Corona)
0.2746
N=ln(AGB Feld) 0.0004054 N= Corona 0.4549 Ln N= AGB Goodman +
Corona
0.2011
N=(AGB Feld)*(Corona) 0.3595 N= Tronco 0.1012 Ln N= AGB Goodman 0.002005
Ln N=(AGB Feld)*(corona) 0.2089 Ln N= Tronco 0.08495 Ln N= Ln AGB Goodman 0.002331
Ln N=ln (AGB Feld) 0.003747 Ln N= Altura 0.2548 N=(corona)/2(AGB Feld) 0.6557
Ln N= ln (AGB Feld 2) 0.08841 Ln N= Corona 0.289 N= ln (AGB
Goodman/Corona)
0.6656
Ln N= AGB Feld 0.002005 N= AGB
Goodman
0.001259
N=(AGB
Goodman)*(Corona)
0.4402 N=Cos
(Goodman)
0.002387
potencial de predecir la cantidad de triatominos. Sin embargo, no se encontró relación, como se puede
observar los puntos están completamente dispersos en la gráfica (Fig. 4).
Figura 4: Regresión entre la necromasa y el número de triatominos por palma.
Discusión
El modelo alométrico generado tiene la capacidad de predecir la necromasa de las palmas de
la especie A. butyracea sin intervenir fuertemente en el ecosistema. Adicionalmente en
comparación al trabajo realizado por Abad-Franch y colaboradores en el 2010, donde se
realiza una estimación de necromasa por métodos cualitativos clasificando las palmas en 5
categorías dependiendo la cantidad de materia orgánica que estas presentaban (Figura 5S), el
modelo alométrico generado permite una determinación cuantitativa de la necromasa,
generando así un rango más preciso y continuo en la estimación de esta.
Al analizar los resultados obtenidos por el modelo alométrico se puede observar que a pesar
de que el R2 no es tan alto, existe una tendencia con pendiente negativa entre las variables
trabajadas. A partir del modelo de biomasa propuesto por Goodman et. al., 2013, se puede
observar que palmas con troncos más anchos y de tamaños más altos, potencialmente, van a
tener mayor biomasa (Ecuación 1). Al observar este comportamiento dentro del modelo
alométrico propuesto (Ecuación 2), se puede ver que, si se tuvieran palmas con promedios
del ancho de la corona constantes, las palmas más altas y anchas serían las de mayor
necromasa. Sin embargo, como se puede observar en la toma de datos, el ancho de las coronas
es muy variable oscilando entre valores de 4-9 metros de diámetro, por lo que al realizar el
cociente entre el modelo de biomasa en palmas de coronas pequeñas la cantidad de
necromasa va a ser mayor, en cambio en palmas con coronas más grandes la cantidad de
necromasa va a ser menor. Teniendo en cuenta que la necromasa medida se encontraba
alojada en la corona de la palma, se puede hipotetizar que palmas con coronas muy grandes
poseen frondas más largas, por lo tanto, al momento de que una de estas pierde su capacidad
fotosintética y turgencia en una palma de corona grande sea más probable que esta caiga por
fuera de la corona dada su longitud a comparación de una palma cuya corona posea frondas
más cortas.
Por otro lado, al determinar la relación de necromasa con la densidad de R. prolixus en las
palmas, se puede observar que la necromasa no tiene la capacidad de predecir el número de
triatominos teniendo en cuenta los valores de R2 (0.003756) y valor-P (0.7477). Esto se puede
deber a que la abundancia de los triatominos no puede ser explicada por una única variable
morfológica de la palma como la necromasa sino por una relación más compleja donde se
podrían tener en cuenta más variables de las palmas como la cantidad de vertebrados que las
visitan. En contraste con el trabajo realizado en el 2015 por Urbano & Molina, donde ellos
encontraron una correlación positiva entre la abundancia de triatominos con la cercanía al
borde del bosque en conjunto con la altura de la palma, en este estudio no se encontró una
relación entre la abundancia de triatominos y la altura de las palmas (Figura 4S), sugiriendo
así que la variable de la ubicación espacial de las palmas en el bosque de palmas debe cumplir
un rol importante en la explicación de la abundancia de triatominos. Además, al observar que
en otras regiones del continente americano existen triatominos que no habitan en las palmas
(Argentina), se puede llegar a pensar que la distribución de estos se da de manera estocástica
en el ambiente siempre y cuando la oferta de fuentes alimenticias sea alta.
La variable de necromasa fue escogida por tener una potencial relación con las visitas de
vertebrados dado que puede llegar a ser un microambiente explotado. Entre estos
encontramos: aves que la usan para poner sus nidos; pequeños anfibios (ranas) y reptiles
(lagartijas), que se alimentan de la gran variedad de insectos que habitan la necromasa; y,
pequeños marsupiales que utilizan las coronas de las palmas para descansar y/o pasar la
noche (Forattini et. al., 1971). Esto podría generar una oferta de alimento elevada para los
triatominos (Teixeira et. al., 2001) y como sugiere Valença-Barbosa y colaboradores en el
2014, los triatominos seleccionan ecotopos que son ocupados por vertebrados clave que usan
como fuente de alimento. Como se puede observar en los resultados, la cantidad de
necromasa que albergan las palmas no juega un papel decisivo en la cantidad de triatominos
que viven en la misma. Sin embargo, todas las palmas que fueron muestreadas tenían niveles
de necromasa elevados por lo cual su presencia podría tener un papel importante en las
abundancias de triatominos. Para comprobarlo, sería interesante realizar un muestreo de
triatominos en palmas sin necromasa. Sobre esto, Abad-Franch y colaboradores en el 2010
encontraron una relación positiva entre la materia orgánica muerta albergada en la corona de
las palmas de la misma especie y la abundancia de triatominos por palma, por lo tanto, ellos
sugieren como potencial medida de control de vectores mantener podadas las palmas. Sin
embargo, esto no puede ser utilizado para controlar los insectos en esta región del Casanare
puesto que como se observa en los resultados no existe una relación entre la necromasa
generada por las palmas y la cantidad de triatominos habitantes en las mismas.
Por otro lado, el número de palmas infestadas encontradas en este estudio fue del 80%, en
contraste con otros estudios realizados en la misma región del país con la misma especie de
palma se puede ver que los valores oscilan entre el 70% y el 88%. En el 2012 Angulo y
colaboradores reportaron una infestación del 73,7%. Por otro lado, en el 2015 Urbano y
colaboradores reportaron un índice de infestación del 88,9%. Finalmente, en el 2017 Benitez
y González realizaron un estudio en la misma zona de muestreo, en el cual reportan una
infestación del 70%. Todo esto indica que la infestación de R. prolixus en A. butyracea se
mantiene por encima del 70% generando así un alto riesgo de infección por T. cruzi.
Ya con esto, se sugiere para futuros trabajos realizar un conteo de la cantidad de vertebrados
que visitan las palmas con el fin de observar cómo se comporta esta variable frente a las
abundancias de triatominos, ya que se ha reportado que esta característica tal vez tenga el
potencial de determinar las preferencias de los triatominos por las diferentes palmas a las
cuales han sido asociados en el pasado. Adicionalmente, esta observación debería ser
realizada entre 6:00-8:00 PM la cual es la hora activa a la que salen los triatominos a
alimentarse de (Comunicación directa Jorge Molina). Por otro lado, respecto a la relación de
necromasa y triatominos, se puede ver que para la región del Casanare donde se realizó el
estudio, la necromasa no sea una medida con el potencial de predecir la cantidad de cantidad
de visitas de triatominos que habitan las palmas.
Finalmente, este trabajo continúa soportando la hipótesis que postula a Attalea butyracea
como hábitat natural de los triatominos de la especie Rhodnius prolixus (Angulo et. al.,
2013). Sin embargo, todavía falta identificar contundentemente cuales son las variables
determinantes que llevan a R. prolixus a seleccionar estas palmas para llevar a cabo su ciclo
de vida.
Agradecimientos
En primer lugar, agradezco a mis directores de tesis por estar siempre pendientes del proceso
y aconsejarme de la mejor manera posible. Al equipo de trabajo del proyecto de palmas por
enseñarme todo lo necesario para llevar a cabo mi trabajo de campo. Al profesor Pablo
Stevenson el cual me orientó sobre cómo manejar el modelo alométrico y a mis amigos que
me apoyaron mucho frente a los diversos inconvenientes que se presentaron a lo largo del
trabajo. Al proyecto de palmas “Assessing the possible impact of Palm trees plantations and
climate change in Chagas disease transmission in the Casanare región” y al Centro de
Investigaciones en Microbiología y Parasitología Tropical (CIMPAT) por financiarme los
gastos de salida de campo.
Bibliografía
Abad-Franch, F., Ferraz, G., Campos, C., Palomeque, F. S., Grijalva, M. J., Aguilar, H. M.,
& Miles, M. A. (2010). Modeling disease vector occurrence when detection is imperfect:
infestation of Amazonian palm trees by triatomine bugs at three spatial scales. PLoS Negl
Trop Dis, 4(3), e620.
Abad‐Franch, F., Palomeque, F. S., Aguilar, H. 5., & Miles, M. A. (2005). Field ecology of
sylvatic Rhodnius populations (Heteroptera, Triatominae): risk factors for palm tree
infestation in western Ecuador. Tropical Medicine & International Health, 10(12), 1258-
1266
Angulo, V. M., & Esteban, L. (2011). Nueva trampa para la captura de triatominos en hábitats
silvestres y peridomésticos. Biomédica, 31(2), 264-7.
Angulo, V. M., Esteban, L., & Luna, K. P. (2012). Attalea butyracea próximas a las viviendas
como posible fuente de infestación domiciliaria por Rhodnius prolixus (Hemiptera:
Reduviidae) en los Llanos Orientales de Colombia. Biomedica, 32(2), 277-85.
Angulo, V. M., Esteban, L., Urbano, P., Hincapié, E., & Núñez, L. A. (2013). Comparación
de métodos para la captura de triatominos (Hemiptera: Reduviidae) en palmas Attalea
butyracea en los Llanos Orientales de Colombia. Biomédica, 33(4), 653-659.
Benitez, P., & González, C., (2017). Evidencia de la infestación por triatominos en diferentes
especies de palmas nativas e introducidas en una localidad de Tauramena, Casanare (Tesis
de pregrado) Universidad de los Andes, Colombia.
Breheny, P. and Burchett, W. (2012), Visualizing regression models using visreg. http://
myweb.uiowa.edu/pbreheny/publications/visreg.pdf
Chagas, C. (1909). Nova espécie mórbida do homem produzida por um tripanossoma
(Trypanosoma cruzi): nota prévia. Brasil Médico, 230, 161.
Chave J, Coomes DA, Jansen S, Lewis SL, Swenson NG, Zanne AE (2009) Towards a
worldwide wood economics spectrum. Ecology Letters 12(4): 351-366.
https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2009.01285.x
Coura, J. R., & Viñas, P. A. (2010). Chagas disease: a new worldwide
challenge. Nature, 465(n7301_supp), S6-S7.
D’Alessandro A, Barreto P, Saravia N, Barreto M. Epidemiology of Trypanosoma cruzi in
the oriental plains of Colombia. Am J Trop Med Hyg.1984;33:1084-95
Dias, F. B. S., Bezerra, C. M., Machado, E. M. D. M., Casanova, C., & Diotaiuti, L. (2008).
Ecological aspects of Rhodnius nasutus Stål, 1859 (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae) in
palms of the Chapada do Araripe in Ceará, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo
Cruz, 103(8), 824-830.
Dias, F. B. S., de Paula, A. S., Belisário, C. J., Lorenzo, M. G., Bezerra, C. M., Harry, M., &
Diotaiuti, L. (2011). Influence of the palm tree species on the variability of Rhodnius nasutus
Stål, 1859 (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae). Infection, Genetics and Evolution, 11(5),
869-877.
El-Sayed, N. M., Myler, P. J., Bartholomeu, D. C., Nilsson, D., Aggarwal, G., Tran, A. N.,
... & Westenberger, S. J. (2005). The genome sequence of Trypanosoma cruzi, etiologic agent
of Chagas disease. Science, 309(5733), 409-415.
Feldpausch, T. R., Lloyd, J., Lewis, S. L., Brienen, R. J., Gloor, M., Monteagudo Mendoza,
A. & Alexiades, M. (2012). Tree height integrated into pantropical forest biomass
estimates. Biogeosciences, 3381-3403.
Feliciangeli, M. D., Sanchez-Martin, M., Marrero, R., Davies, C., & Dujardin, J. P. (2007).
Morphometric evidence for a possible role of Rhodnius prolixus from palm trees in house re-
infestation in the State of Barinas (Venezuela). Acta tropica, 101(2), 169-177.
Forattini, O. P., Ferreira, O. A., Rocha e Silva, E. O. D., Rabello, E. X., & Santos, J. L.
(1971). Aspectos ecológicos da tripanossomose americana: II-Distribuição e dispersão local
de triatomíneos em ecótopos naturais e artificiais. Revista de Saúde Pública, 5, 163-191.
Goodman, R. C., Phillips, O. L., del Castillo Torres, D., Freitas, L., Cortese, S. T.,
Monteagudo, A., & Baker, T. R. (2013). Amazon palm biomass and allometry. Forest
Ecology and Management, 310, 994-1004
Guhl, F., Aguilera, G., Pinto, N., & Vergara, D. (2007). Actualización de la distribución
geográfica y ecoepidemiología de la fauna de triatominos (Reduviidae: Triatominae) en
Colombia. Biomédica, 27(1esp), 143-62.
Marshall, A. R., Willcock, S., Platts, P. J., Lovett, J. C., Balmford, A., Burgess, N. D., ... &
Lewis, S. L. (2012). Measuring and modelling above-ground carbon and tree allometry along
a tropical elevation gradient. Biological Conservation, 154, 20-33.
R Development Core Team (2008). R: A language and environment for statistical computing.
R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0, URL
http://www.R-project.org.
Telleria, J., & Tibayrenc, M. (Eds.). (2010). American trypanosomiasis: Chagas disease one
hundred years of research. Elsevier.
Teixeira, A. R., Monteiro, P. S., Rebelo, J. M., Argañaraz, E. R., Vieira, D., Lauria-Pires, L.,
... & Costa, J. M. (2001). Emerging Chagas disease: trophic network and cycle of
transmission of Trypanosoma cruzi from palm trees in the Amazon. Emerging Infectious
Diseases, 7(1), 100
Urbano, P., Poveda, C., & Molina, J. (2015). Effect of the physiognomy of Attalea butyracea
(Arecoideae) on population density and age distribution of Rhodnius prolixus
(Triatominae). Parasites & vectors, 8(1), 199.
Valença-Barbosa, C., Lima, M. M., Sarquis, O., Bezerra, C. M., & Abad-Franch, F. (2014).
Modeling disease vector occurrence when detection is imperfect II: drivers of site-occupancy
by synanthropic Triatoma brasiliensis in the Brazilian northeast. PLoS Negl Trop Dis, 8(5),
e2861.
Vallejo, G. A., Guhl, F., Chiari, E., & Macedo, A. M. (1999). Species specific detection of
Trypanosomacruzi and Trypanosomarangeli in vector and mammalian hosts by polymerase
chain reaction amplification of kinetoplast minicircle DNA. Acta Tropica, 72(2), 203-212.
Wigglesworth, V. B. (1931). The physiology of excretion in a blood-sucking insect,
Rhodnius prolixus (Hemiptera, Reduviidae). Journal of Experimental Biology, 8(4), 411-
427.
Zanne, A.E., Lopez-Gonzalez, G.*, Coomes, D.A., Ilic, J., Jansen, S., Lewis, S.L., Miller,
R.B., Swenson, N.G., Wiemann, M.C., and Chave, J. 2009. Global wood density database.
Dryad. Identifier: http://hdl.handle.net/10255/dryad.235.
Zingales, B., Miles, M. A., Campbell, D. A., Tibayrenc, M., Macedo, A. M., Teixeira, M.
M., ... & Andrade, S. G. (2012). The revised Trypanosoma cruzi subspecific nomenclature:
rationale, epidemiological relevance and research applications. Infection, Genetics and
Evolution, 12(2), 240-253.
Material suplementario:
A. B.
C. D.
Figura 1S: Diferentes combinaciones para generar el mejor modelo alométrico representado por el R2 y su respectivo
estadístico. A. Necromasa contra modelo de biomasa (AGB Feld) propuesto por (Feldpausch et al, 2012), R2 = 0.001259 y
Valor-P = 0.9278. B. Necromasa contra Ln (AGB Feld), R2 = 0.0004054 y Valor-P = 0.959. C. Necromasa contra AGB Feld
multiplicado por la Corona, R2 = 0.3595 Valor-P = 0.08788. D. Necromasa contra la diferencia de la medida de la Corona y 2
veces el modelo de biomasa Feld, R2 = 0.6557 Valor-p = 0.01485. E. Ln Necromasa contra AGB Feld multiplicado por la
Corona, R2 = 0.2089, Valor-P = 0.2162. F. Ln necromasa contra Ln (AGB Feld), R2 = 0.003747, Valor-P = 0.8757. G. Ln
necromasa contra AGB Feld 2, R2 = 0.08841, Valor-P = 0.437. H. Ln necromasa contra AGB Feld, R2 = 0.002005, Valor-P =
0.9089.
E. F.
G. H.
A. B.
C. D.
E. F. Figura 2S: Diferentes combinaciones para generar el mejor modelo alométrico representado por el R2 y su respectivo estadístico.
A. Necromasa contra altura de la palma en metros, R2 = 0.0.1729 y Valor-P = 0.0.2656. B. Necromasa contra el promedio del
ancho de la corona en metros, R2 = 0.4549 y Valor-P = 0.04628. C. Necromasa contra el ancho del tronco en metros, R2 = 0.1012
y Valor-P = 0.4042. D. Logaritmo natural de la necromasa contra el ancho del tronco en metros, R2 = 0.08495 y Valor-P = 0.4467.
E. Ln de la necromasa contra la altura, R2 = 0.2548 y Valor-P = 0.1658. F. Ln de la necromasa contra el promedio del ancho de
la corona, R2 = 0.289 y Valor-P = 0.1355.
A. B.
C. D.
E. F.
G. H. Figura 3S: Diferentes combinaciones para generar el mejor modelo alométrico representado por el R2 y su respectivo estadístico.
A. Necromasa contra modelo de biomasa (AGB Goodman) multiplicado por el promedio del ancho de la corona; el modelo fue
propuesto por (Goodman et al, 2013), R2 = 0.4402, Valor-P= 0.05136. B. Necromasa contra AGB Goodman, R2 = 0.001259,
Valor-P= 0.008822. C. Necromasa contra AGB Goodman sumado al ancho de la corona, R2 = 0.3521, Valor-P= 0.09213. D.
Necromasa contra el coseno de AGB Goodman, R2 = 0.002387, Valor-P= 0.9007. E. Logaritmo natural de la necromasa contra
AGB Goodman multiplicado por el promedio del ancho de la corona, R2 = 0.2746, Valor-P= 0.1476. F. Ln necromasa contra
AGB Goodman sumado al ancho de la corona, R2 = 0.2011, Valor-P= 0.2261. G. Ln necromasa contra AGB Goodman, R2 =
0.002005, Valor-P= 0.9089. H. Ln necromasa contra Ln AGB Goodman, R2 = 0.002331, Valor-P= 0.9018.
Figura 5S: Categorías para clasificar las palmas por cantidad de materia orgánica muerta
alojada en las palmas propuesto por Abad-Franch en el 2005.
Figura 4S: Regresión lineal entre la altura de las palmas contra el número de
triatominos (R2:0.0432, P-value: 0.223)