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Zoología de vertebrados: 5.8. Amphibia

Paul D. A. Gutiérrez-Cárdenas

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5.8. Clase Amphibia

Los anfibios existentes o modernos, incluidos dentro de la subclase Lissamphibia, son animales tetrápodos con pieles húmedas y sin escamas que están agrupados en tres linajes distintos (Fig. 1):

a) Orden Anura: ranas y sapos.

b) Orden Caudata: salamandras y tritones.

c) Orden Gymnophiona: caecilias.

Figura 1. Lissamphibia, los tres órdenes de anfibios modernos. Se indican algunas de las partes del cuerpo. A) Anu-ra; B) Caudata; C) Gymnophiona.

La mayoría de los anfibios tienen cuatro extremidades bien desarrolladas, aunque algunas salamandras y todas las caecilias son anfibios apodos (no poseen extremidades). Los anuros no poseen cola, las salamandras tienen colas largas y las caecilias presentan, algunas, colas cortas. A primera vista, los tres ordenes de lisanfibios parecen ser tipos muy diferentes de animales: los anuros tienen extremidades posteriores muy largas respecto a su cuerpo, los cuerpos son compactos que no se encorvan o doblan cuando caminan; las salamandras tienen todas las extremidades de la misma longitud y se mueven con ondulaciones laterales; y las caecilias son apo-das y emplean una locomoción similar a la de las serpientes.

• Estas obvias diferencias están todas relacionadas a las especializaciones locomotoras, aunque, con una observación mas detallada, se encuentra que estos tres grupos de anfibios tienen muchas sinapomorf-ías, indicando que ellos forman un linaje evolutivo monofilético: Lissamphibia. Tales sinapomorfías jue-gan papeles muy importantes en la biología funcional de los anfibios y ellas son:

1) Estructura de la piel y la importancia del intercambio gaseoso cutáneo: esta es quizás la sinapomorf-

ía más importante de los lisanfibios. Todos los anfibios modernos tienen pieles desnudas, sin protección

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de escamas, plumas y/o pelo, pero si muchas glándulas mucosas que los mantienen húmedas (Fig. 2). De hecho, el nombre Lissamphibia aplicado a este linaje de vertebrados hace alusión a la textura lisa de su piel. Una parte sustancial del intercambio gaseoso (O2 CO2) de los anfibios con el ambiente toma lugar a través de la piel. El integumento de los lisanfibios presenta dos tipos de glándulas: mucosas y granulares (venenosas) (Fig. 2). Las glándulas mucosas secretan moco que en contacto con el aire se vuelve una mucosa que mantienen húmeda la piel de los anfibios. La similitud estructural en los tres órdenes sustenta la mono-filia de este grupo. Las glándulas granulares secretan toxinas, que varían en el grado de toxicidad.

Figura 2. Estructura del integumento de los anfibios. A) sección del integumento donde se muestra las diferentes capas del integumento, epidermis y dermis (ésta con dos estratos: compacto –mas interno-, y esponjoso – mas ex-terno-) y la presencia de los vasos sanguíneos en el estrato compacto de la dermis; B) corte sagital del integumen-to de anfibios, indicando la posición de los dos tipos de glándulas, ambas en el estrato esponjoso de la dermis, pe-ro ambas originadas en la epidermis. (según A) Hickman et al. 2005; B) Duellman & Trueb 1994).

2) Complejo opérculo-colúmela: la mayoría de los lisanfibios tienen dos huesos que están involucrados en la transmisión del sonido hasta el oído interno. Uno de los huesos es el opérculo, el cual se desarrolla con la fenestra ovalis en el oído interno (Fig. 3). El otro huesecillo es la colúmela, el huesecillo que se encuentra en el oído medio y transmite los sonidos que viajan en el aire y son captados por el tímpano (Fig. 4). La colúmela y el opérculo están fusionados en anuros y en caecilias, y también en algunas sa-lamandras.

Figura 3. Aparato opercular de salamandras y ranas. (según Pough et al. 2001).

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3) Papila amphibiorum: todos los anfibios tienen dos áreas sensibles al sonido; un área sensorial especial denominada papila amphibiorum en la pared del utrículo del oído interno (Fig. 4). Esta papila es sensi-ble a las frecuencias bajas de sonido (< 1000 hz –ciclos por segundo-); la otra área sensorial es la papila basilaris (Fig. 4) que se encuentra en la pared del sáculo y detecta sonidos de alta frecuencia (> 1000 hz). Los sonidos de baja frecuencia son aquellos producidos por ondas vibratorias físicas y que se trans-miten vía contacto físico con el cuerpo del animal; los sonidos de alta frecuencia son aquellos que son captados a través del tímpano, es decir, aquellos sonidos que viajan en el medio aéreo.

Figura 4. Diagrama de un sistema auditivo de un anuro. Las flechas negras indican la ruta de transmisión de las frecuencias sonoras menores a 1000 hz, que son captadas a través del complejo opérculo-papila amphibiorum; las flechas blancas la ruta de transmisión de las frecuencias sonoras mayores a 1000 hz, que se captan a través del complejo tímpano-colúmela-papila basilaris. M: músculo. (según Duellman & Trueb 1994).

4) Bastones verdes: las salamandras y los anuros tienen un tipo particular de células retinales: los bas-tones verdes (Fig. 5). Las caecilias aparentemente perdieron estas células y dado que estos anfibios apodos tienen ojos tan pequeños como resultado de su adaptación a la vida fosorial, parece que los bastones verdes se eliminaron.

5) Dientes pedicelados: casi todos (no todos los anfibios) los lisanfibios tienen dientes en los cuales la

corona y la base (pedicelo) (Fig. 6) están compuestos de dentina y esas dos regiones están separadas por una delgada zona de dentina no calcificada o por tejido conectivo fibroso.

6) Estructura del musculo levator bulbi: este musculo es una delgada capa que esta situada entre el glo-

bo ocular (ojo) y el techo de la boca, y esta inervado por el 5º nervio craneal (nervio trigémino). La función de este músculo es elevar el ojo y desplazarlo hacia afuera con el fin de agrandar la cavidad bucal durante el proceso de captura de las presas.

Todos los lisanfibios adultos son carnívoros y relativamente hay poca especialización morfológica asociada con los diferentes hábitos dietarios dentro de cada grupo.

• Los anfibios consumen casi todo lo que puedan agarrar con la boca y tragar.

• La lengua de las especies acuáticas es ancha, plana y relativamente inmóvil, mientras que los anfibios mas terrestres pueden protruir la lengua desde la boca para capturar las presas.

• El tamaño de la cabeza es un importante determinante del tamaño máximo de la presa que se puede

capturar y quizás, diferencias en el tamaño de las cabezas entre especies simpátricas sea un mecanismo para reducir la competencia.

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Figura 6. Dientes pedicelados de anfibios. A) estructura de la dentición de los anfibios; B) radiografía de una sec-ción de la dentición. (según Pough et al. 2001).

La forma corporal de los anuros probablemente evoluciono a partir de un cuerpo mas parecido al de una sala-mandra. Tanto la actividad saltatorial y la natación ha sido sugeridas como los modos de locomoción que hicieron los cambios morfológicos mas ventajosos.

• Las salamandras y las caecilias nadan como lo hacen los peces, pasando una ola sinuosa a lo largo del cuerpo. Los anuros tienen cuerpos no muy flexibles y nadan con empujones simultáneos de las extremi-dades posteriores.

Algunos paleontólogos han propuesto que la forma corporal de los anuros evoluciono debido a las

ventajas de este modo de natación. Una hipótesis alternativa remonta el origen de su forma cor-poral a la ventaja obtenida por un animal que pudo haber descansado cerca de los bordes de arroyos y charcos y escapar de depredadores acuáticos o terrestres, con un brinco rápido y segui-do por una locomoción determinada dependiendo si escapa hacia el agua o hacia el ambiente te-rrestre. El anuro fósil Triadobatrachus massinoti (Fig. 7) pudo ser el ejemplo de tal forma corpo-ral.

Figura 5. Tipos celulares básicos de la retina de un lisanfibio. En la capa mas externa de la retina (abajo) se encuentran tres tipos de células: bastones verdes (propios de anfibios modernos), bastones rojos y conos. (según Duelman & Trueb 1994).

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Los fósiles mas antiguos que pueden representar anfibios modernos son vertebrados aislados del Pérmico (hace 286 m.a.), que parecen incluir tanto salamandras como anuros. Las verdaderas ranas mas antiguas son del Jurasico temprano (hace 208 m.a.; Fig. 8) y de esta época también se conocen salamandras y caecilias. claramente, los órdenes modernos de anfibios han tenido historias evolutivas separadas por un largo tiempo, es decir, desde muy temprano en su evolución. La presencia continua de caracteres comunes entre ellos como la piel permeable, luego de 250 millones de años de evolución independiente, sugieren que las características derivadas son fundamentales para las vidas de los anfibios modernos. Sin embargo, otros caracteres, tales como la reproducción, la locomoción y defensa, son tan diversos entre los distintos anfibios modernos que sugieren la evolución independiente de ellos.

Figura 8. Representación grafica de la escala temporal geológica mostrando la aparición de los diferentes grupos representativos de los tetrápodos; los anfibios modernos aparecieron hace unos 210-200 millones de años.

Características generales de los anfibios modernos 1. Piel delgada, permeable, altamente modificada para el intercambio gaseoso.

a. Carácter derivado para Lissamphibia.

Figura 7. Triadobatrachus massinoti es un represen-tante de los anfibios del Triásico temprano de Mada-gascar y se considera el fósil mas antiguo de anfibios y grupo hermano de Anura. Esta fue una rana con una longitud total, incluyendo la cola, de 10 cm. (según Pough et al. 2005).

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2. Carnívoros, al menos en el estado adulto. 3. Huevo anamniótico.

a. Sin membranas extraembrionarias.

b. Los huevos dependen de ambientes húmedos o cuerpos de agua para evitar la desecación (modifica-ción del patrón general y desarrollo de distintas y variadas estrategias reproductivas).

4. Cartílago hiomandibular presente en la región mandibular de los peces se modifico a la colúmela, el huese-

cillo ótico con el cual se transmite el sonido desde el tímpano (oído medio) hasta el oído interno. 5. Pulmones presentes en todas las formas terrestres, excepto en salamandras de la familia Plethodontidae

de Norteamérica, Centroamérica y Suramérica.

a. Los pulmones son relativamente simples, con una área superficial respiratoria pequeña (fig. 9a).

b. Los pulmones son ventilados a través de bombeo bucal (Fig. 9b).

Figura 9. Respiración en anfibios. A) pulmones de una rana, mostrando los rudimentarios septos intrapulmonares; B) proceso de ventilación pulmonar de una rana: I, aire oxigenado entra a la boca a través de las narinas; II, aire es empujado hacia el piso de la cavidad bucal; III, el aire desoxigenado en los pulmones es rápidamente expelido y no se mezcla con el aire oxigenado que se encuentra en la boca; IV, el aire oxigenado en la boca es empujado hacia los pulmones por bombeo bucal, elevando el piso de la boca; V, la glotis es cerrada para mantener el aire en los pulmones mientras se hace el intercambio gaseoso en las superficies de intercambio gaseoso en el interior de los pulmones. (según Pough et al. 2001).

6. Remanentes de la línea lateral persiste en larvas y en algunas formas adultas secundariamente acuáticas. 7. Regulación de la temperatura corporal depende del ambiente (ectotermia).

a. Formas acuáticas son poiquilotermas (pero pueden estar adaptadas a permanecer activas bajo el hielo).

b. Formas terrestres son algunas homeotermas vía ectotermia.

i. Reducen temperatura corporal (TC) por enfriamiento evaporativo.

ii. Incrementan la TC asoleándose.

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8. Sistema circulatorio y corazón diferente al de los peces.

a. Corazón consiste de tres cámaras: dos aurículas y un ventrículo (Fig. 10a-b).

b. Circuito doble de circulación sanguínea (Fig. 10c).

i. Circuito pulmonar: la sangre desoxigenada sale del corazón a través de la vena pulmonar y lle-ga a los pulmones para su oxigenación; desde ahí regresa ya oxigenada al corazón a través de la arteria pulmonar.

ii. Circuito sistémico: la sangre oxigenada deja el corazón a través de la aorta y se riega por

órganos y tejidos, para luego volver al corazón ya desoxigenada a través de las venas.

c. Mecanismo eficaz para no permitir a mezcla de sangres pulmonar y sistémica, dada la ausencia de separación física en el único ventrículo.

Figura 10. Vista externa del corazón (A, B) y esquema general del circuito sanguíneo (C) en anfibios. A) vista ven-tral o posterior; B) vista dorsal o anterior; C) en el esquema de la circulación, la circulación branquial de los peces ha desaparecido y ha sido reemplaza por el circuito pulmonar (doble flecha blanca) como mecanismos de oxigena-ción de la sangre.

9. Vejiga urinaria importante para la regulación de agua corporal.

a. Los anfibios producen orina diluida.

b. Los anuros terrestres almacenan hasta el 20-30% de agua en la vejiga urinaria. 10. Generalmente con dos fases de vida (Fig. 11); excepciones: desarrollo directo.

a. Renacuajo acuático.

b. Adulto terrestre.

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Figura 11. Historia de vida de los anfibios. A) ciclo reproductivo de la salamandra acuática Notophthalmus viridis-cens; B) ciclo reproductivo de la rana leopardo Rana pipiens, la cual presenta el patrón básico de huevos y larvas acuáticas y adulto terrestre.

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Sistemática, taxonomía y diversidad Los anfibios modernos están contenidos en la subclase Lissamphibia dentro de la clase Amphibia. La subclase esta definida por las sinapomorfías antes descritas y sus integrantes están distribuidos a través de las regiones templadas y tropicales (donde esta la mayor riqueza de especies, en general), excepto en algunas islas oceá-nicas (principalmente en el Pacífico sur por la amplia distancia respecto a los continentes), en las regiones polares y en los desiertos mas extremos. Los lisanfibios son conocidos desde el periodo Triásico (Era Mesozoi-ca) hace 240 millones de años hasta el presente e incluye tres ordenes que contienen a todos los anfibios mo-dernos. Orden Caudata Este orden incluye a los lisanfibios conocidos popularmente como salamandras y tritones, los cuales, sin ex-cepción, poseen cola (Fig. 1b) y su forma corporal y locomoción es quizás la mas generalizada de todos los anfibios modernos. Estos anfibios de cuerpos elongados poseen todos, exceptuando algunas especies comple-tamente acuáticas, cuatro extremidades totalmente funcionales (Fig. 12). La locomoción es una caminata que probablemente es muy parecida a la empleada por los primeros tetrápodos, combinando la típica ondulación lateral de la locomoción de los peces con movimientos de los peces. Caudata es principalmente un grupo de anfibios con distribución Holártica (Paleártica + Neártica), donde se encuentran las nueve familias existentes y sus casi 530 spp. Todas las salamandras, excepto las de la familia Plethodontidae, están confinadas a las regiones templada y subtropical de Norteamérica, Europa, Asia y el norte de África. Plethodontidae es la única familia con distribución tropical, exactamente en la región Neo-tropical, principalmente Centroamérica y la región norte de los Andes de Suramérica y unas pocas especies presentes en la región Amazónica. Norteamérica y Centroamérica albergan o contienen la mayor riqueza de especies, tanto que hay mas especies en el estado de Tennessee (EEUU) que en toda Europa y Asia juntas. La mayoría de salamandras terrestres requieren hábitats húmedos, típicamente bosques, mientras que las salamandras acuáticas pueden estar presentes en cualquier tipo de ambiente acuático, en áreas abiertas o dentro de bosques. En Caudata es típico la paedomorfosis y varias familias de salamandras acuáticas como Sirenidae, Cryptobranchidae y Proteidae, consisten solo de especies paedomórficas. Los individuos paedomór-ficos retienen características larvales, incluyendo patrones dentales y óseos, ausencia de parpados, un siste-ma funcional de línea lateral y branquias. En el caso de la retención de branquias, están visibles externamen-te (e.g., Sirenidae y Proteidae; Fig. 12a, b, e) o son internas como en Cryptobranchidae (Gr., crypto = oculto, branchus = branquias; Fig. 12c). Algunas familias como Ambystomatidae, Plethodontidae y Amphiumidae po-seen algunos géneros paedomórficos y en el caso de Ambystoma (Ambystomatidae), la paedomorfosis es facul-tativa en algunas poblaciones de una misma especie, dependiendo de las condiciones ambientales. Aunque los individuos retengan las características larvales y no experimentan metamorfosis a un estado adulto, ellos si se pueden reproducir. En cuanto a los tamaños, las salamandras varían desde 30 mm hasta casi 2 m de longitud total (e.g., el genero Andrias de Japón y China; Fig. 13). Las salamandras aparecieron a mediados del periodo Jurasico (Era Meso-zoica) hace 170-159 millones de años y el fósil mas antiguo conocido es Karaurus sharovi (Fig. 14a), conside-rado el grupo hermano de las nueve familias modernas de salamandras (Fig. 14b). En Colombia se encuentra una única familia, Plethodontidae, que contiene dos géneros, Bolitoglossa y Oedipina, siendo el primero mas rico en especies (17 vs. 2 spp., respectivamente, según Frost 2007). Orden Anura En contraste a la limitada cantidad de especies de salamandras y su restringida distribución geográfica, los anuros (Gr., an = sin, uro = cola) están representados tradicionalmente en 29 familias con mas de 5400 espe-cies (88.2% del total de anfibios) que se encuentran en todos los continentes excepto la Antártida. Reciente-mente, en el 2006 se propuso toda una nueva filogenia de anfibios (Frost et al. 2006; ver Frost 2007), en la que se propusieron 42 familias de anuros, con los mismos patrones de distribución.

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Figura 12. Diversidad de salamandras. Las formas corporales de las salamandras reflejan diferencias en sus histo-rias de vida y los hábitats que utilizan. Las salamandras acuáticas pueden retener las branquias en estado adulto como en (A) la salamandra Necturus (Proteidae) y (B) la sirena Siren (Sirenidae) de Norteamérica. Otras tienen pliegues de piel que son utilizadas para intercambio gaseoso o dependen de los pulmones o la superficie corporal como en (C) la salamandra acuática Cryptobranchus (Cryptobranchidae) y (D) la salamandra anguila Norteamerica-na Amphiuma (Amphiumidae). Las salamandras especializadas a vivir en cavernas tales como (E) la salamandra ciega de Texas Typhlomolge (Plethodontidae) y (F) la salamandra ciega Europea Proteus (Proteidae), son blancas y no presentan ojos. Las salamandras terrestres usualmente tienen extremidades robustas como (G) la salamandra tigre de Norteamérica Ambystoma (Ambystomatidae) y su larva acuática, (H) la salamandra fuego Europea Sala-mandra (Salamandridae), y (I) la salamandra babosa Norteamericana Plethodon (Plethodontidae). (según Pough et al. 2005).

Figura 13. Salamandras gigantes. Una de las especies gigantes es Andrias davidianus de China, que puede alcanzar un tamaño de casi 2 m. En la foto se puede observar el tamaño de un individuo juvenil respecto a la persona que la tiene, quien tiene una estatura de casi 1.90 m.

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Figura 14. Fósil de salamandra y sistemática. A) Karaurus sharovi, el fósil mas antiguo conocido de Caudata, B) sistemática mas actual de las salamandras modernas; el cladograma muestra las relaciones filogenéticas entre las diferentes familias de salamandras con base en el trabajo de Frost et al. (2006) y se muestra la relación de Karau-rus (en la parte superior del cladograma) con las salamandras actuales.

La especialización del cuerpo para el salto es la característica más conspicua de los anuros. Las extremidades posteriores y los músculos forman un sistema de palanca que puede catapultar un anuro hacia el aire (Fig. 15) y numerosas especializaciones morfológicas están asociadas con este tipo de locomoción.

• Extremidades posteriores son elóngadas y la tibia y la fíbula están fusionadas (Fig. 16a). • Una poderosa pelvis fuertemente fijada a la columna vertebral es claramente necesaria para la locomo-

ción saltatorial. Esa pelvis es tan rígida como la columna vertebral. • La pelvis esta conformada por un ilion elóngado proyectado muy anteriormente, por un isquión y un pu-

bis reducidos, pero robustos (Fig. 15a, 16b-c). • Las vertebras posteriores están fusionadas en un solo hueso en forma de bastón llamado uróstilo (Fig.

15a, 16b). La pelvis y el uróstilo conforman la mitad posterior del rígido tronco. La columna vertebral es corta, con solo 5-9 vertebras presacrales (Fig. 15). Otra de las especializaciones para el salto es que las extremidades ante-riores son robustas y fuertes, que en conjunto con una cintura pectoral flexible, absorben el impacto del ate-rrizaje después del salto.

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Figura 15. Adaptaciones y especializaciones de los anuros para la locomoción saltatorial. A) entre los caracteres derivados de los anuros se incluye el acortamiento del cuerpo (en su columna vertebral), elongación de ilión y la fusión de las vertebras posteriores formando el uróstilo; otras de las especializaciones son el alargamiento de los elementos óseos de las extremidades posteriores; B) ilustración anatómica de algunos de los músculos de las pier-nas de los anuros, que son los mas importantes en la función del salto y la natación; izquierda, vista ventral; dere-cha, vista dorsal. El musculo cruralis es el principal extensor de la rodilla; todos los otros músculos están en una posición anatómica para producir una flexión en varios uniones de la extremidad posterior. (A, según Pough et al. 2005; B, según Gillis 2007).

Figura 16. Adaptaciones esqueléticas para la locomoción en anuros. A) vista dorsal de la extremidad posterior iz-quierda, donde se observa el alargamiento de los elementos esqueléticos al nivel de la pierna y del pie; en la pier-na, la tibia y la fíbula se han fusionado para dar mayor rigidez y solidez a la extremidad; los elementos metatarsa-les calcáneo y astragálo también se han alargado; B) esqueleto axial donde se observan las nueve vertebras presa-crales y la fusión de las sacras formando el uróstilo; la cintura pélvica se ha articulado con la porción posterior de la columna vertebral; C) vista lateral de la cintura pélvica mostrando el alargamiento y la proyección hacia ade-lante del ilión.

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De acuerdo a las especializaciones del sistema locomotor, éstas son utilizadas para distinguir muchos tipos de anuros. Por ejemplo, teniendo en cuenta la longitud de ambos tipos de extremidades, anteriores y posterio-res, y la relativa proporción de cada una de ellas en relación a la otra, se tienen distintos tipos de anuros de acuerdo a como se trasladan (Fig. 17). Si un anuro tiene brazos largos con piernas mas o menos largas, se con-sidera una rana que camina y salta; si el animal tiene brazos muy cortos, con piernas mas o menos largas, se tendrá un animal completamente nadador (Fig. 17). Respecto a las especializaciones ecológicas que están relacionadas con la forma corporal, también hay dife-rencias entre los anuros. Por ejemplo, un anuro que camina y salta y presenta extremidades posteriores largas se puede considerar un animal arbóreo (Fig. 18f); los animales de locomoción totalmente acuática, es decir, nadadores, siempre tendrán cuerpos robustos con brazos cortos y piernas largas (Fig. 18g). Otra de las espe-cializaciones locomotoras de los anuros, especialmente aquellos netamente arbóreos, es la presencia de coji-netes digitales en las puntas de los dedos (Fig. 19a). La superficie de estos cojinetes tiene una capa epidérmi-ca con proyecciones en forma de clavijas separadas por espacios (Fig. 19b). El cojinete presenta glándulas mucosas que secretan una solución viscosa, que en contacto con el aire húmedo se vuelve pegajosa, permi-tiéndoles tener un mecanismo de adhesión a las superficies húmedas verticales o inclinadas y si son arbóreas, servir como mecanismo para adherirse con seguridad a ramas sin ir a caer. Varios aspectos de la historia natu-ral de los anuros parecen estar relacionados con sus diferentes modos de locomoción.

• En particular, especies de extremidades cortas que se mueven por brincos son frecuentemente depre-dadores de amplio rango que cubren áreas amplias en búsqueda del alimento. Este comportamiento las hace a si mismas conspicuas a sus propios depredadores y sus patas cortas les impide escapar rápida-mente.

Entonces, para contrarrestar esa debilidad es característico que este tipo de anuros posean quími-

cos defensivos potentes secretados por glándulas cutáneas.

Figura 17. La relación de la forma corporal y elmodo de locomoción entre anuros. (según Poughet al. 2001).

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Figura 19. Disco digital de la rana Eleutherodactylus cooki (Brachycephalidae; Puerto Rico). A) vista posteroven-tral de un disco de un digito manual (40x); B) clavijas celulares del disco (400x); C) magnificación de un poro glan-dular (en el recuadro; 200x). (según Rivero et al. 1987).

• Las especies de ranas que se mueven por saltos (diferencia con el brinco es la distancia recorrida al dar un salto), al contrario de los anuros brincadores, son mas depredadores sedentarios que esperan a que las presas pasen por sus sitios de reposo. Estas especies típicamente son de coloración criptica y no po-seen casi nunca químicos defensivos.

Entonces, para escapar de los depredadores estas especies dependen de saltos rápidos.

Figura 18. Las formas corporales de los anurosreflejan las especializaciones para diferentes hábi-tats y diferentes modos de locomoción. Formasemiacuática: A) rana Africana de surcos Ptychade-na (Ptychadenidae). Anuros terrestres: B) sapoRhinella (Bufonidae); C) sapo de pies de pala Scap-hiopus (Pelobatidae); D) rana cornuda Ceratophrys(Ceratophryidae). Especies cavadoras: E) ranaAfricana nariz de pala Hemisus (Hemisotidae). Ranaarbórea: ranas de huevos arbóreos Agalychnis (Hyli-dae). Rana acuática especializada: rana de dedosde garra Africana Xenopus (Pipidae). (modificadode Pough et al. 2005).

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Las diferencias en los hábitos alimentarios o dietarios pueden reflejar los modos de locomoción. Los anuros que forrajean en un amplio rango espacial pueden encontrar muchos tipos diferentes de presas en compara-ción con los anuros que esperan a su alimento en un solo sitio. Por lo tanto, se considera que los anuros más caminadores tendrán un espectro mayor de tipos de presas a diferencia de las especies saltadoras. Esto tam-bién tiene relación con la relación costo/beneficio.

• Un animal que busque activamente el alimento consumirá cualquier tipo de presa que se encuentre de-bido a que debe suplir el gasto energético de la búsqueda. Por el contrario, un animal que espera a que llegue el alimento, no esta gastando mucha energía en la búsqueda y por eso no esta obligado a comer-se todo.

Los anuros acuáticos usan la succión para engullir las presas en el agua, pero la mayoría de especies semi-acuáticas y terrestres tienen lenguas pegajosas que pueden ser lanzadas por fuera de la boca (protusibles) para atrapar el alimento y llevarlo hacia la boca (Fig. 20).

Orden Gymnophiona (caecilias) El tercer grupo de anfibios modernos es el menos conocido y lo constituyen las caecilias que son anfibios apo-dos (Fig. 1c, 21). Estos anfibios son casi 200 especies agrupadas en tres familias: Rhinatrematidae, Ichthyop-hiidae y Caeciliidae (Frost et al. 2006). Estos anfibios no poseen extremidades y son de hábitos fosoriales (vi-vir en túneles bajo el suelo) o acuáticos en la mayoría de las regiones tropicales. Debido a los hábitos fosoria-les de las caecilias, los ojos de ellas generalmente están cubiertos por piel o aun, por hueso. Algunas especies pierden enteramente los ojos. Es típico de las caecilias que sus cuerpos tengan pliegues dermales conspicuos que forman anillos alrededor del cuerpo (Fig. 1c, 21a). Los anillos primarios son los mas notables y rodean todo el cuerpo y su posición corresponde exactamente a una costilla. Generalmente, la mayoría de caecilias tienen escamas dérmicas entre los anillos (tales escamas no se conocen en los otros grupos de anfibios moder-nos). Otra segunda característica única de las caecilias es un par de tentáculos protusibles, uno a cada lado del rostro y situado entre el ojo y la narina (Fig. 21e). Este tentáculo es probablemente un órgano sensorial que permite que las sustancias químicas sean transportadas desde el ambiente hasta el órgano vomeronasal en el techo de la cavidad bucal. Las caecilias se alimentan de presas pequeñas o alargadas (termitas, lombrices de tierra e insectos larvales o adultos); el tentáculo posiblemente ayuda a detectar la presa cuando las caecilias se encuentran bajo el suelo buscando alimento. Las hembras de algunas especies incuban sus huevos enrollándose alrededor de ellos (Fig. 21b), mientras que otras especies son vivíparas, teniendo neonatos completamente desarrollados. Los embriones de las especies terrestres tienen branquias largas y filamentosas y los embriones de las especies acuáticas tienen branquias en forma de sacos (Fig. 21c-d).

Figura 20. Secuencia (de arriba hacia abajo y de izquierda a derecha) de la captura de alimento por un sapo. (modificado de Pough et al. 2005).

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Figura 21. Caecilias. A) adulto, mostrando la forma corporal generalizada; B) una hembra de Ichthyophis glutino-sus enrollada alrededor de sus huevos; C-D) embriones de especies terrestres y acuáticas, respectivamente; E) re-gión anterior de una caecilia mostrando la posición del tentáculo en la región cefálica, respecto a la posición del ojo; también se indica con una flecha la posición del primer anillo primario; E) vista lateral de la región cefálica de Indotyphlus battersbyi, donde se observa el tentáculo (indicado por la flecha) entre el ojo y la narina, y los ani-llos primarios (Ap) y secundarios (As). (E, según Giri et al. 2004).

Las caecilias son anfibios derivados de ancestros con extremidades. Esto esta demostrado por el fósil mas antiguo conocido Eocaecilia micropodia (Fig. 22), un representante de la fauna del Jurasico del occidente de Norteamérica, que presentaba unas reducidas cinturas pectoral y pélvica, con sus extremidades. Este fósil es importante porque también demuestra que las caecilias en el principio de su evolución eran animales de hábi-tos no fosoriales totalmente, porque presentaba ojos bien desarrollados; además, como evidencia del cambio de la posición de las plataformas continentales. Eocaecilia proviene del Jurasico de Arizona (EEUU), un sitio actualmente situado en la región templada y fría, y teniendo en cuenta que las caecilias son actualmente solo de distribución tropical, se asume que Norteamérica alguna vez estuvo situada en la región tropical, antes de separarse Pangeae hace 135 millones de años, al final del periodo Jurásico.

Figura 22. Eocaecilia micropodia (Jurasico temprano de Arizona) es la caecilia mas anti-gua conocida, la cual retiene algunos caracte-res ancestrales como las cinturas y las extre-midades. (según Pough et al. 2001).

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Diversidad de historias de vida de los anfibios De todas las características de los anfibios, ninguna es más notable que la variedad de modos de reproducción y cuidado parental que ellos muestran. Las características relacionadas con los modos reproductivos son tan variadas que entre los vertebrados terrestres (tetrápodos), los anfibios superan a los otros grupos en una rela-ción 5:1. La mayoría de anfibios colocan huevos que son depositados en el agua y producen larvas o renacuajos, o en la tierra donde eclosionan larvas que son luego transportadas por los adultos o neonatos (versiones miniatura de los adultos). Los adultos de algunas especies de ranas transportan los huevos adheridos a la superficie del cuerpo como las ranas del género Hemiphractus (Fig. 23a), en bolsas o marsupios en la espalda (e.g., Gas-trotheca; Fig. 23b), en hoyos en la espalda como Pipa (Fig. 23c), en las piernas (e.g., Alytes; Fig. 23d), en los sacos vocales como los machos de Rhinoderma (Fig. 23e) o en el estomago como las especies de ranas del género Rheobatrachus de Australia. Muchas especies recurren a la retención de los huevos en los oviductos, como sucede en salamandras o en algunas caecilias y de ahí nacen jóvenes que ya experimentaron la meta-morfosis. Como característica general y patrón ancestral, los anfibios no tienen cuidado parental de sus hijos (huevos y/o jóvenes), pero en muchas otras especies, en particular las de la región Neotropical, los adultos (cualquie-ra de ellos o ambos) permanecen con sus huevos hasta que eclosionan como sucede en muchas ranas de cristal de la familia Centrolenidae (Fig. 24a), en algunas caecilias (Fig. 24b) y algunas salamandras (Fig. 24c). Entre las especies que cuidan sus huevos hasta la eclosión de las larvas, los padres transportan los renacuajos desde el nido hasta el agua, como sucede en muchas especies de ranas de la familia Dendrobatidae (Fig. 23F). Caudata: la mayoría de salamandras tienen fertilización interna excepto en las familias basales Cryptobran-chidae e Hynobiidae. La fertilización interna se lleva a cabo no por la utilización de un órgano intromitente o copulador de los machos, sino por la transferencia de un paquete de esperma llamado espermatóforo (Fig. 25a-d) del macho a la hembra. Este espermatóforo es depositado en el suelo por el macho y luego la hembra con su cloaca lo colecta y se lo introduce.

Figura 23. Especies de ranas que transportansus huevos. A) Hemiphractus johnsoni; B)Gastrotheca cornuta; C) Pipa carvalhoi; D)Alytes obstetricans; E) Rhinoderma darwinii;F) Hyloxalus subpunctatus.

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En salamandras, el proceso de fertilización de los huevos con el espermatóforo sucede luego de un elaborado ritual de cortejo, donde de manera general para todas las salamandras, el macho se acerca a la hembra, ini-cia una serie de movimientos cerca a ella, tocándola con el mentón para transferir las feromonas (Fig. 25 e-f) y la cola, con el fin de seducirla y obligarla a recoger el espermatóforo. Otra característica de las salamandras es que ellas poseen una espermáteca (Fig. 26a) para almacenar los espermatozoides.

Figura 24. Cuidado parental. A) macho de Cochranella savagei (Centrolenidae) cuidando su nidada en una hoja, posándose cerca o sobre ellos; B) hembra de Ichthyophis cf. kohtaoensis (Ichthyophiidae) cuidando su nidada en-rollándose alrededor de ellos; C) salamandra de espalda roja del este de los Estados Unidos Plethodon cinereus (Plethodontidae) cuidando sus huevos cubriéndolos con el cuerpo. (B, según Kupfer et al. 2004).

Figura 25. Espermatóforos: A) morfología del espermatóforo de Ambystoma texanum (Ambystomatidae); B) tritón de manchas rojas Notophthalmus viridiscens (Salamandridae); C) salamandra negruzca Desmognathus fuscus (Plet-hodontidae); D) salamandras de dos líneas Eurycea bilineata (Plethodontidae). Proceso de transferencia de fero-monas en salamandras: E) en el tritón de piel rugosa Taricha granulosa (Salamandridae) el macho se posa sobre la hembra y toca la cabeza de ella con el mentón; F) en la salamandra de Jordan Plethodon jordani (Plethodontidae), la hembra esta siguiendo al macho de la cola, lo cual es precedido a la deposición del espermatóforo en el suelo por parte del macho. (según Pough et al. 2005).

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Gymnophiona: las adaptaciones reproductivas de las caecilias son tan especializadas como su forma corporal y ecología. Los machos poseen un órgano intromitente (Fig. 26b) que es protruido desde su cloaca a la cloaca de la hembra, para que suceda la fertilización interna. Algunas especies colocan huevos y las hembras se enrollan alrededor para incubarlos (Fig. 21b, 24b) hasta que eclosionan.

• La viviparidad es general en la mayoría de caecilias (75%) y se da la matrotrofía (alimentación por parte de la madre a los hijos). Cuando nace el neonato, éste puede tener entre e 30-60% de la longitud res-pecto al de la madre.

El desarrollo embrionario de las caecilias sucede temprano como huevo en el interior de la madre

(a nivel del oviducto) y el feto se alimenta del vitelo. Posteriormente, cuando el feto ha alcanza-do un tamaño de 30 mm eclosiona en el oviducto y comienza a alimentarse con material que arranca de las paredes oviductales de su madre.

• El intercambio respiratorio de los fetos de especies terrestres sucede a través del contacto de las aga-

llas fetales filamentosas (Fig. 21c) con las paredes del oviducto (las agallas de los embriones de espe-cies acuáticas como Typhlonectes son en forma de saco (Fig. 21d).

Anura: los anuros son los anfibios mas conocidos, quizás debido a las vocalizaciones asociadas con su compor-tamiento reproductivo. Los cantos de los machos son para atraer a las hembras y a la vez indicarles sobre su condición anímica para poder fertilizar los huevos.

• Los cantos de las ranas son diversos en términos de la información que brindan. Los mas importantes y estudiados son los cantos de atracción de hembras, los cuales, como se dijo antes, están asociados con el fenómeno reproductivo y el inicio de éste. No obstante, el canto tiene una función ecológico-evolutiva como mecanismo de aislamiento pre-reproductivo, ya que evita el entrecruzamiento entre di-ferentes especies.

Otra de las características mas sorprendentes de los anuros respecto a su reproducción es la evolución dentro del grupo de distintos y muchos modos reproductivos, es decir, todo lo concerniente al proceso de fertiliza-ción, ovoposición y cuidado parental de los huevos.

Fertilización: en los anuros, como grupo, la fertilización es externa excepto en las ranas macho de la familia Ascaphidae de Norteamérica que presentan una extensión cloacal que es introducida en la cloa-ca de la hembra (Fig. 26c). La fertilización externa es a través de un proceso denominado freza: el ma-cho baña los huevos con su esperma a medida que la hembra va expulsando los huevos. Los machos es-timulan la expulsión de los huevos luego de un proceso elaborado de cortejo y estimulación, el cual su-cede en el momento del amplexus. Este momento es cuando el macho abraza a la hembra con sus bra-zos y la forma en que sucede es variado dependiendo de las especies y los grupos (Fig. 27).

Figura 26. Adaptaciones reproductivas en anfibios. A) sección sagital diagramática de la cloaca de una hembra de la salamandra Gyrinophilus porphyriticus, mostrando la espermáteca; B) vista lateral derecha del phallus de Schis-tometopum gregorii; C) extensión cloacal de un macho de Ascaphus truei. (A, según Dieckmann, 1927; B, según Gower & Wilkinson 2002).

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a) Amplexo inguinal: el macho abraza a la hembra por la zona pélvica (Fig. 27a). Este es el modo basal.

b) Amplexo axilar: el abrazo sucede por la región pectoral (Fig. 27b).

c) Amplexo cefálico: el macho esta sobre la hembra y presiona el dorso de sus manos contra el cuello de la hembra (Fig. 27c).

d) Amplexo abreviado: el macho pone su región ventral de la cintura pélvica sobre la nuca de la hem-

bra (Fig. 27d). Este amplexo dura poco tiempo.

e) Amplexo en adhesión: en aquellas especies de cuerpos muy globulares y generalmente con brazos muy cortos, un abrazo no es posible ni practico. Entonces lo que sucede es que los machos secretan de la piel de su vientre una sustancia adhesiva para “pegarse” a la región posterior de la hembra cerca de la cloaca (Fig. 27e).

f) Amplexo independiente o por oposición de cloacas: en muchos dendrobatidos el amplexo o abrazo como tal no existe, sino que los dos adultos contraponen las cloacas para que suceda la fertilización (Fig. 27f).

Figura 27. Tipos de amplexus en anuros (machos sombreados), indicando algunos ejemplos de especies: A) ingui-nal; B) axilar; C) cefálico; D) abreviado; E) adherido; F) independiente u oposición de cloacas. (modificado de Duellman & Trueb 1994).

Entre los modos reproductivos, el patrón basal es colocar los huevos en el agua y las larvas se desarrollan en el agua hasta que inicia la metamorfosis y emergen del cuerpo de agua (Fig. 11b). Sin embargo, entre los anu-ros se han presentado distintas variaciones de este modo reproductivo basal, quizás como estrategias para superar los problemas que surgen cuando los ambientes acuáticos son impredecibles en tiempo y espacio y existen demasiados riesgos que superan los beneficios de colocar los huevos en esos sitios (Todd 2007).

• Entonces, las variaciones en los modos reproductivos son ajustes adaptativos para evitar los problemas (= costos) y maximizar la eficacia reproductiva (= beneficios).

Entre los anuros se conocen 32 modos reproductivos, de los cuales la mayoría se encuentran en la región Neo-tropical. De hecho, algunos sitios en esta región, como Santa Cecilia en Ecuador, presentan hasta 10 modos

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reproductivos para las especies de anuros que allí habitan (Fig. 28). Entre los modos reproductivos mas típicos se encuentran:

a) Huevos sobre hojas como sucede en las ranas de cristal (Centrolenidae) y Phyllomedusinae (Hylidae) (Fig. 29a). Las larvas luego de la eclosión caen a los cuerpos de agua (Fig. 28d).

b) Huevos colocados en nidos de espuma, que pueden ser colocados en los hábitats acuáticos (Fig. 28e,

29b) o en cavidades en el suelo (Fig. 28g). Presente en familias como Leiuperidae (géneros Engystomops y Physalaemus) y en Leptodactylidae (género Leptodactylus).

c) Huevos en un marsupio como en Gastrotheca (Fig. 23b) o sobre la espalda (Fig. 23a,c y 29c). Típico de

géneros como Hemiphractus, Fritziana, Flectonotus y Pipa.

d) Huevos en fitotélmatas, ya sea en cavidades de arboles o en bromelias (Fig. 28b).

Figura 28. Distintos modos reproductivos en anuros en Santa Cecilia (Ecuador). A) huevos acuáticos en hábitats lo-ticos (arroyos); B) huevos acuáticos en fitotélmatas (cavidades de arboles o en bromelias); C) huevos acuáticos en hábitats lenticos (charcos, estanques); D) huevos sobre vegetación arbórea o arbustiva; E) nido de espuma en cuerpos de agua loticos; F) huevos terrestres, pero las larvas son llevadas por el adulto a un cuerpo de agua; G) ni-do de espuma en cavidades terrestres; H) huevos terrestres de desarrollo directo (no hay etapas larvales). (según Crump 1974).

e) Huevos terrestres y larvas acuáticas. Las larvas luego de la eclosión son transportadas en la espalda por el adulto (Fig. 23f, 29d) y llevados al agua en los arroyos, estanques o bromelias (Fig. 28f).

f) Huevos terrestres y eclosión de neonatos como sucede en muchas ranas Neotropicales Eleutherodactyli-

nae (Brachycephalidae). Este es el modo reproductivo extremo en la especialización, ya que hay una to-tal independencia del medio acuático para la reproducción y la producción de nuevos individuos (Fig. 28h, 29e).

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Figura 29. Variedad de modos reproductivos en anuros. A) huevos sobre hojas; B) producción de nidos de espuma; C) huevos transportados por el adulto sobre la espalda; D) transporte de larvas por el adulto, luego que ellas eclo-sionaron a partir de huevos colocados sobre el suelo; E) huevos de desarrollo directo. (B, según Prado et al. 2002).

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