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Rev Inv Vet Perú 2018; 29(2): 666-675http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v20i2.14522

1 Laboratorio de Patologías y Parasitología de Crustáceos Oficializado por el Servicio Nacional deSalud Animal, Nicoya, Costa Rica2 Instituto Nacional de Aprendizaje, Núcleo Náutico Pesquero, Puntarenas, Costa Rica3 E-mail: alexander.varela@gmail.com4 E-mail: jvalverdemoy@ina.ac.cr

Recibido: 23 de octubre de 2017Aceptado para publicación: 15 de marzo de 2018

Determinación de la causa de mortalidad en un vivero dellangostino gigante de agua dulce Macrobrachium rosenbergii

en Costa Rica: análisis de caso

DETERMINATION OF THE CAUSE OF MORTALITY IN A GIANT FRESHWATER PRAWN

Macrobrachium rosenbergii NURSERY IN COSTA RICA: CASE ANALYSIS

Alexander Varela-Mejías1,3, José Valverde-Moya2,4

RESUMEN

Se presentan los hallazgos obtenidos de una serie de análisis realizados para unlaboratorio de maduración de langostinos de agua dulce de Macrobrachium rosenbergiien Costa Rica. En este centro de producción larval se presentaron abortos recurrentes dehembras grávidas, así como gran mortalidad en los estadios de larvas y pos-larvas. Losresultados indican que incrementos en la presencia de materia orgánica en el agua de lostanques causaron altas prevalencias de ectoparásitos en las masas ovígeras, así comoelevados conteos bacteriales en la columna de agua. Esta condición generó cuadros debacteriosis y parasitosis en las larvas con severas reducciones en la producción.

Palabras clave: langostinos de agua dulce; materia orgánica; parásitos; mortalidad

ABSTRACT

This paper presents the findings obtained from a series of analyzes carried out for afreshwater prawn maturation of Macrobrachium rosenbergii in Costa Rica. A large larvalproduction centre had recurrent abortions of gravid females, as well as high mortality inlarval and post-larval stages. The results indicate that increases in the presence of organicmatter in the water of the tanks caused high prevalence of ectoparasites in the ovigerousmasses, as well as high bacterial counts in the water column. This condition generatedbacterial and parasitic infections in larvae with severe reduction in production.

Key words: fresh water prawns; organic matter; parasites; mortality

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Mortalidad en un vivero del langostino Macrobrachium rosenberg

INTRODUCCIÓN

El langostino gigante de Malasia, tambiénllamado langostino de agua dulce,Macrobrachium rosenbergii, presenta carac-terísticas que le permiten adaptarse con facili-dad a condiciones para su producción en cauti-verio. La adaptabilidad de esta especie facilitasu cultivo en baja densidad de siembra y conrelativamente poco nivel de tecnificación(Nandlal y Pickering, 2005; Marquez y Moraes-Valenti, 2012; Tidwell, 2012; Ahmed, 2013; AlamS y Alam M, 2014).

A pesar de ello, muchos viveros de lan-gostinos de agua dulce han reducido sus nive-les de producción de pos-larvas durante los úl-timos años, debido a un incremento en la inci-dencia de mortalidades masivas. Esto ha dadocomo resultado producciones inconsistentes, loque se ha traducido en pérdidas económicasconsiderables (Briggs, 2013).

Costa Rica no ha sido la excepción en lareducción de la oferta de pos-larvas. El paíspasó de producir 35 toneladas en 1999 a solocinco toneladas en 2002; esto es, un descensopromedio de 53% anual en dicho periodo (FAO,2004). Asimismo, la producción nacional de lar-vas ha sido estimada en cinco toneladas en 2005(FAO, 2006). Por otro lado, en los últimos años,el principal centro de producción larval de M.rosenbergii en el país, Langostinos KoKo, havenido presentando problemas severos con al-tas mortalidades y, por lo tanto, no ha sido ca-paz de cubrir las necesidades de semilla de lospequeños y medianos productores nacionales.

Las pérdidas económicas en este centrode producción larval se han estimado en cercade US$108 000 anuales, considerando que de-jaron de producirse 1 200 millares de pos-lar-vas, con un precio de US$90.00 el millar. Ade-más, se afectaron directamente las produccio-nes de langostinos en estanques, debido a queestas han sido esporádicas y con rendimientosinsuficientes por la falta de semilla.

Entre las principales causas de mortali-dad en esta especie se encuentran los brotesde enfermedades en los estadios larvales,causados por bacterias, hongos, parásitos yvirus (Jayaprakash et al., 2005; Gangnonngiwet al., 2009; Owens et al., 2009; Domínguez-Machín et al., 2011; Corteel et al., 2012). Enla mayoría de los brotes infecciosos predo-minan los causados por bacterias del géneroVibrio (Jayaprakash et al., 2005). Asimis-mo, se han detectado enfermedadesmetabólicas causadas por desbalances en lasdietas alimenticias (Kumar et al., 2004).

Los brotes infecciosos pueden serdetonados o exacerbados por factores am-bientales adversos (Briggs, 2013; Hayd et al.,2014; Tiruvayipati y Bhassu, 2016). Este efec-to ha sido reportado en camarones marinos(Lightner, 1996). Las fluctuaciones deparámetros ambientales influyen en las co-munidades microbianas presentes y, comoresultado de ello, pueden proliferar especiespatógenas (Cheng y Chen, 2004; Varela yPeña, 2013, 2015; Morales-Covarrubias yGómez-Gil, 2014; Tiruvayipati y Bhassu,2016).

Las mortalidades recurrentes reporta-das por Langostinos KoKo conllevaron a larealización de una investigación por parte deun laboratorio especializado en diagnóstico deenfermedades de crustáceos. Por lo tanto, elobjetivo de este estudio fue identificar la causade las mortalidades, analizando las potencia-les fuentes de contaminación y entrada depatógenos, con el fin de implementar accio-nes correctivas y medidas preventivas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Anamnesis del Caso

El principal laboratorio de producción delarvas de M. rosenbergii en Costa Rica (Lan-gostinos KoKo) ha venido presentando pro-blemas severos y recurrentes de mortalida-

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A. Varela y J. Valverde.

des masivas de larvas y post larvas, así comoabortos de masas ovígeras en los últimos dosaños, lo que ha generado producciones conrendimientos inconsistentes e ineficientes.

Los principales parámetros del agua dellaboratorio se han mantenido dentro de ran-gos aceptables, según Boyd y Zimmermann(2000) y Soundarapandian et al. (2009). Losregistros de temperatura oscilan entre 28 y30 °C, con no más de 1 °C de variaciónentre día y noche. La salinidad se regula a12 g/l durante todo el ciclo de cultivo. El pHfluctúa entre 7.5 y 8.0 y el oxígeno disueltomantiene lecturas mayores a 5 mg/l. Laalcalinidad estuvo entre 80 y 130 mg/l CaCO

3

y el contenido de cloro residual se registró a0 mg/l, al ser eliminado mediante aireaciónfuerte antes de utilizar el agua en los tanquesde cultivo larval.

Metabolitos como el amoníaco y losnitritos se mantuvieron en <0.1 mg/l. Asimis-mo, como parte de los protocolos de rutina,se realiza la extracción de desechos desde elfondo de los tanques por succión, la limpiezadiaria del tanque y el uso de filtros biológi-cos.

El laboratorio de maduración utiliza untanque que recibe las aguas pretratadas me-diante filtración y clorinación, donde se man-tienen a las hembras y machos para el apa-reamiento y fecundación. En esta área, lahembra fecundada desova e incuba los hue-vos durante 18 días (Cavallo et al., 2001)hasta que eclosionen, para luego pasar pordiferentes fases de desarrollo larval (Vega-Villasante et al., 2011). Durante este tiempoestán en contacto directo con el fondo delestanque, lugar donde hay acumulación evi-dente de detritus y materia orgánica.

Cuadro Clínico

La mortalidad de los animales se pre-senta en los estadios larvales y pos-larvales,pero, además, se detectan abortos de masasovígeras en las hembras grávidas. Duranteestos brotes, la mortalidad se presenta inme-

diatamente después de la eclosión de los hue-vos o a la mitad del ciclo (8-10 días). En oca-siones no se detectan señales clínicas evi-dentes, los animales se tornan anoréxicos ylas poblaciones desaparecen gradualmente.

Los signos clínicos son inespecíficos. Seobserva la larva débil y moribunda, mostran-do una conducta anormal con nadado débil,lento y errático, y se van al fondo del estan-que por la poca actividad, reduciendo o inte-rrumpiendo el consumo de alimento. Estaslarvas pierden masa muscular y lucenanormalmente delgadas, presentando colorpálido o blancuzco a grisáceo o verdoso. Enalgunos individuos se desarrollan manchasrojizas en el cuerpo por posible expansión decromatóforos. Se presenta una reducción pro-gresiva de la población en el tanque por mor-talidad o canibalismo. Los animales no cre-cen y no mudan con normalidad. La mortali-dad puede llegar al 100% de la población afec-tada dentro de los 2-3 días del inicio de lossignos clínicos.

Como dato relevante adicional, se re-porta que el estanque utilizado para repro-ducción no ha recibido vaciados sanitariosdurante los últimos cinco años y ha estadosometido a uso continuo.

Análisis de Laboratorio

Se recolectaron cuatro muestras, con-formadas por 1000 ml de agua dulce, 1000ml de agua salobre, masas ovígeras prove-nientes de tres hembras y 30 larvas sobrevi-vientes de un tanque con mortalidad severa.Las muestras fueron llevadas bajo refrigera-ción al Laboratorio de Patologías yParasitología de Crustáceos en Nicoya, Cos-ta Rica.

La mitad de la muestra de larvas (15especímenes) y masas ovígeras fueron pro-cesadas mediante análisis en fresco, siguien-do las metodologías descritas por Domínguez-Machín et al. (2011). Además, se realizaronobservaciones en fresco para la detección deepibiontes y parásitos, los cuales fueron iden-

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tificados y cuantificados por microscopía di-recta utilizando objetivos de 10x y 40x. Parael reporte de resultados se utilizó una escalaprogresiva en grados que van de G0 a G4,según el grado de severidad de las lesiones odaños que se detectan (Lightner, 1996; Valentiy Daniels, 2000). Además, se registra la pre-sencia de parásitos, detritus y otras sustan-cias presentes, así como la respuesta delhospedador (melanización, inflamación, ex-pansión de cromatóforos y otros).

En las necropsias, los 15 especímenesse disecaron tomando biopsias de cutícula,apéndices motores y orales, branquias, mús-culo esquelético, hepatopáncreas e intestinomedio, los cuales fueron examinados al mi-croscopio en forma individual. Los diferen-tes parásitos observados en las muestras fue-ron identificados en forma tentativa, basán-dose en la descripción morfológica de espe-cies (Lightner, 1996; Varela y Peña, 2012;Mandal et al., 2015). Para la observación de

las muestras se utilizó un microscopio com-puesto Olympus CH2, sin utilizar tinciones omedios de contraste. Las imágenes de loshallazgos fueron capturadas mediante unacámara digital Canon SX50 HS.

Los análisis bacteriológicos se realiza-ron mediante cultivos en agar Tripticasa Soya(TSA) para bacterias totales aerobias y agarTiosulfato-Citrato-Bilis-Sacarosa (TCBS),selectivo-diferencial para especies del géne-ro Vibrio. Las salinidades se ajustaronisotónicamente acorde al tipo de muestra. Lascolonias más representativas aisladas enTCBS se purificaron y sometieron a identifi-cación bioquímica, mediante el sistema API-20NE, siguiendo las instrucciones del fabri-cante. Finalmente, se realizaron pruebas desensibilidad a tres antibióticos: florfenicol,oxitetraciclina y enrofloxacina, mediante elmétodo de difusión en agar Mueller-Hinton,siguiendo las metodologías descritas (Lightner,1996; Hamed et al., 2003), aplicado a las

Cuadro 1. Resultados de análisis en fresco realizados a larvas de Macrobrachium rosenbergii

Tejido / órgano Observaciones Grado

Hepatopáncreas Los hepatopáncreas presentan reservas lipídicas normales, ácinos bien conservados, no se detectan lesiones o efectos citopáticos asociables a patógenos o parásitos.

G0

Intestino No se detectan lesiones o efectos citopáticos asociables a patógenos o parásitos.

G0

Branquias Presencia moderada de detritus. No se detectan lesiones o efectos citopáticos asociables a patógenos. Ectoparásitos en lámelas branquiales, sin respuesta inflamatoria asociada.

G1-2

Apéndices Presencia moderada de detritus. No se detectan lesiones o efectos citopáticos asociables a patógenos. Acumulación de parásitos, principalmente protozoos y, en menor grado, bacterias filamentosas.

G2

Cutícula/músculo No se detectan lesiones o efectos citopáticos asociables a patógenos. Presencia de ectoparásitos moderada, sin lesiones o respuestas inflamatorias observables.

G1

Músculo No se detectan lesiones o efectos citopáticos asociables a patógenos o parásitos.

G0

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A. Varela y J. Valverde.

cepas de mayor patogenicidad según Lightner(1996) y Tiruvayipati y Bhassu (2016).

RESULTADOS

Los hallazgos obtenidos en los órganosy tejidos de 15 larvas procesadas, así comolos grados de severidad, se describen en elCuadro 1. El hepatopáncreas, el intestino y elmúsculo presentaron condiciones aparente-mente normales, sin lesiones o anomalíasasociables a patógenos o parásitos. En la cu-tícula se detectó presencia moderada de pa-rásitos, sin lesiones o respuestas inflamatoriasasociables (Figura 1a). En las muestras debranquias se observó una acumulación mo-derada de detritus, con parasitosis por ciliados

en lámelas branquiales sin respuestainflamatoria asociada en la mayoría de loscasos. Una de las muestras presentómelanosis branquial apical diseminada (Figu-ra 1b). Los apéndices natatorios presentaronpresencia moderada de detritus, sin lesionesasociadas a patógenos, pero con acumula-ción de parásitos, principalmente protozoosciliados (Figura 1c).

Por su parte, en las muestras de masasovígeras se detectó una elevada colonizaciónpor parásitos, especialmente ciliadosperitricos, y en menor grado bacteriasfilamentosas. Además, una importante acu-mulación de detritus asociado a cúmulos debacterias filamentosas, sin lesionesdetectables asociadas (Figura 1d).

Figura 1. Microfotografías de tejidos de larvas de Macrobrachium rosenbergii. Sin tinción. a:cutícula con presencia moderada de epibiontes. 40X; b: lamela branquial con melanosisbranquial apical diseminada. 400X; c: apéndice natatorio con acumulación de epibiontes.400X: d: masa ovígera coloniza por epibiontes y acumulación de detritus. 400X

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Cuadro 3. Caracterización e identificación de bacterias aisladas en agar Tiosulfato-Citrato-Bilis-Sacarosa (TCBS) en huevos y larvas de Macrobrachium rosenbergii en un centro de producción con alta mortalidad (Costa Rica)

Descripción fenotípica de las colonias

Muestra Consecutivo Colonia Descripción de colonia Huevos AV-2017-

0049 C1, Sacarolítica Convexa, circular, regular, mediana C2, No sacarolítica Convexa, circular, regular, muy

pequeña Pos-larvas

AV-2017-0500

C3, No sacarolítica Convexa, circular, regular, muy pequeña

C4, No sacarolítica Convexa, circular, regular, muy pequeña, bioluminiscente

Identificación basada en el perfil bioquímico

Cepas C1 Vibrio alginolyticus C2 Vibrio parahaemolyticus C3 Vibrio parahaemolyticus C4 Vibrio harveyi

Resultados de las pruebas de sensibilidad a antibióticos

Enrofloxacina Florfenicol Oxitetraciclina Cepas C1 S S S

C2 S S R C3 S S R C4 S I I

Vibrio parahaemolyticus y V. harveyi son consideradas patogénicas S: sensible. I: intermedia. R: resistente

Cuadro 2. Conteo de bacterias en huevos y larvas de Macrobrachium rosenbergii y en muestras de agua de los tanques del centro de producción larval (Costa Rica)

Muestra Mx

Agar TSA Agar TCBS

Salinidad Totales Sacaroliticas No sacaroliticas

Bio-luminiscentes

AV-2017-0047

Agua dulce

900 <100 <100 <100 0

AV-2017-0048

Agua salada

4,300 2,400 100 <100 12

AV-2017-0049

Masa ovigera

14,600 3,800 300 <100

AV-2017-0050

Pos-larva 27,400 5,800 900 300

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A. Varela y J. Valverde.

No se observaron esporas o hifas queindiquen cuadros micóticos. Tampoco hubolesiones sugerentes de infecciones virales, yaunque se debe considerar la limitada sensi-bilidad del método de análisis utilizado en lasmuestras, no hay sospechas clínicas de virosis,ni se identificaron nexos epidemiológicossustentables.

Los resultados del análisis bacteriológi-co de las muestras de agua dulce, agua sala-da, larvas enfermas y masas ovígeras se pre-sentan en el Cuadro 2. Se observan conteoselevados de bacterias en masas ovígeras ylarvas, con marcado predominio de especiessacarolíticas. La presencia de especiesbioluminiscentes se corroboró únicamente enla muestra de larvas. Por su parte, las mues-tras de aguas presentaron presencia bacterialaeróbica, y presencia de especies del géneroVibrio en la muestra de agua salobre.

Información adicional de las bacterias,incluyendo la forma de las colonias que con-forman las bacterias recuperadas en el agarTCBS, la reacción a Gram, e identidad basa-da en el perfil bioquímico, así como su sensi-bilidad a los antibióticos ensayados se descri-be en el Cuadro 3. La mayor sensibilidad sepresentó a la Enrofloxacina.

DISCUSIÓN

Las observaciones macroscópicas rea-lizadas durante la visita al laboratorio de Lan-gostinos KoKo evidenciaron acumulacionesde detritus y materia orgánica en las masasovígeras, portadas por hembras provenientesdel estanque de reproductores. Este tambiénpresentaba una importante acumulación demateria orgánica. Asimismo, las larvas seencontraban expuestas a condicionessubóptimas, que facilitan y promueven lasparasitosis detectadas.

Tanto en las muestras de masas ovígerascomo en las larvas, la presencia de parásitosfue constante. En condiciones de baja colo-

nización, estos organismos no son considera-dos un problema serio, y las infestacionesseveras suelen estar más estrechamente re-lacionadas a la cantidad de la materia orgáni-ca en el agua o el organismo. Sus coloniasgeneralmente están formadas por poblacio-nes de protozoos epicomensales comoEpistylis sp, Zoothamnium sp, Acineta sp yVorticella sp y bacterias filamentosas comoLeucothrix molitrix (Mandal et al., 2015).Cuando las infestaciones se presentan engrandes cantidades pueden ser fuente deestrés y potencial asfixia, al reducir la efi-ciencia del intercambio gaseoso en branquias.Estas condiciones generan bajo crecimiento,obstrucción de los procesos de muda y posi-bles mortalidades (Pillai y Bonami, 2012).

Los resultados bacteriológicos sugierendeficiencias importantes en los procesos dedesinfección del agua marina, la cual presen-taba cepas de Vibrio, aun posterior a laclorinación. Estas bacterias también estabanpresentes en las larvas y en las masasovígeras, sugiriendo que los tanques debenpresentar conteos importantes de bacteriastotales y de Vibrio sp.

La cantidad de bacterias totales recu-peradas en las masas ovígeras fue conside-rable, al tiempo que se presentaron conteosmoderados de Vibrio sp. La presencia debacterias no sacarolíticas en masas ovígeras,larvas y pos-larvas se considera potencial-mente peligrosa, debido a que en este grupose encuentran especies bioluminiscentescomo V. harveyi y V. parahaemolyticus, asícomo otras que, sin ser bioluminiscentes, sonaltamente patógenas para los crustáceos(Morales-Covarrubias y Gómez-Gil, 2014;Tiruvayipati y Bhassu, 2016; Varela-Mejíaset al., 2017).

Las infecciones bacterianas a inicios delciclo son causadas, por lo general, por espe-cies del género Vibrio. Además de V.parahaemolyticus y V. harveyii, puedencoexistir otro tipo de bacterias menos viru-lentas como V. alginolyticus, Staphylo-coccus sp, Streptococcus sp y Micrococcus

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sp, actuando como patógenos oportunistas,así como algunas especies quitinolíticas, en-tre ellas Pseudomonas y Aeromonas. No serealizaron análisis para especies intracelularescomo las Rickettsia (Cheng y Chen, 2004;Phatarpekar et al., 2008), debido a que noson cultivables en agares sintéticos y, por tanto,no detectables mediante los ensayos realiza-dos.

Los cuadros de infecciones por bacte-rias se controlan usualmente con antibióticosde amplio espectro (Pillai y Bonami, 2012).Las pruebas de sensibilidad a antibióticos in-dicaron que la mejor opción terapéutica erala enrofloxacina; sin embargo, los resultadosno fueron los esperados para ese evento ylas mortalidades continuaron. Es posible queesta ineficacia terapéutica se explique por elhecho de estar ante un lote con estado infec-cioso avanzado.

Con la integración de los resultados deanálisis en fresco y bacteriología, mostrandoaltos conteos bacteriales, parásitos y detri-tus, se concluye que el problema principal seorigina en un ineficiente filtrado y tratamien-to de aguas para los tanques, lo cual es con-sistente con la detección de bacterias Vibrioen muestras de agua salada, posterior a lasclorinaciones. Esto estaría indicando inefica-cia del proceso de sanitización. Las acumu-laciones de detritus por su parte indican quela extracción de sedimentos por succión no estáeliminando la totalidad de esta materia.

Finalmente, a pesar de no lograrse larecuperación del lote larval analizado, se lo-gró identificar la etiología de las mortalidadesy su fuente. Con base en los resultados delestudio, se implementaron una serie de ac-ciones correctivas para evitar reincidenciasen los lotes subsiguientes. Las accionescorrectivas estuvieron enfocadas principal-mente sobre los sistemas de filtración y tra-tamiento de agua de mar, así como en la apli-cación de desinfección, vaciado sanitario,secado, arado y encalado del estanque de re-producción, el cual se sometió a un periodode descanso.

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