contribution to the knowledge of leaf galls from

Annals of West University of Timişoara, ser. Biology, vol XIII, pp.135-144

135

CONTRIBUTION TO THE KNOWLEDGE OF LEAF GALLS FROM

WESTERN ROMANIA

Nicoleta IANOVICI, Adina MATICA, Mădălina SCURTU

West University of Timisoara, Faculty of Chemistry-Biology-Geography, Department of Biology, Pestalozzi 16, Romania

ABSTRACT The present study contains the results of our research on the galls makers that attack

the woody species in the urban environment. The presence of a gall-forming

arthropods within leaves has been observed on 8 species: Juglans regia, Prunus

domestica, Malus domestica, Tilia tomentosa, Alnus glutinosa, Aesculus

hippocastanum, Ribes rubrum and Vitis vinifera. We identified a number of 10 gall-

forming species. These species belong to 8 different genera, from 5 families and 4

orders. Levels of infestation with Cameraria ohridella are high.

INTRODUCERE

Galele (cecidiile) sunt excrescenţe anormale ale ţesutului plantei, neoformaţiuni proliferative localizate (Gheţea et al, 2002; Neacşu, 2006; Sturz & Cupsa 2006; Hac, 2009). Celulele plantelor sunt stimulate să crească în mărime şi/sau în număr de către activităţile de hrănire, secreţiile chimice şi/sau simpla prezenţă a organismelor străine (inducători de gale, organisme galigene sau organisme cecidogene). Aceste organisme sunt de obicei insecte sau acarieni, dar pot fi şi fungi, nematode, bacterii sau virusuri. Galele plantelor se numesc fitocecidii iar cele provocate de animale, zoocecidii (Ionescu,1973). Forma, mărimea şi locaţia galei depind de speciile de plante şi de tipul de organism care le cauzează. Galele pot fi găsite pe rădăcini, tulpini, frunze, flori şi seminţe. Fiind creşteri tumorale, unele gale pot fi foarte dăunătoare pentru plantele gazdă. Galele (închise sau deschise) pot conţine comunităţi complexe formate din multe alte organisme în afară de cel care a cauzat fomarea galei. Pot exista paraziţi specializaţi sau generalişti pe organismul galigen, iar la rândul lui, parazitul poate avea şi el paraziţi (Stone et al., 2002). Selecţia gazdei a fost demonstrată experimental în mai multe studii (Craig et al., 1989; Fritz & Nobel, 1989; Roininen & Tahvanainen, 1989). Alti factori ar putea influenţa, de asemenea, selecţia gazdei, cum ar fi apărarea chimică (Bryant et al. 1983; Coley et al. 1985) sau vigoarea plantei (Price, 1991). O revizuire a ipotezelor cu privire la natura adaptării la gale este prezentat de către Price et al. (1998).Gradul de complexitate în arhitectură gazdei (înălţimea plantelor, numărul de lăstari şi frunze, volumul coroanei) este cunoscut în a influenţa în mod direct diversitatea şi densitatea de insecte fitofage (Lawton, 1983; Strong et al, 1984; Vrcibradic et al., 2000; Espirito Santo et al., 2007). Distribuţia spaţială a plantelor gazdă ar putea influenţa, de asemenea, abundenţa galelor într-un singur individ (Aber & Melillo, 2001). Diferiţi producători de gale pot

IANOVICI et al: Contribution to the knowledge of leaf galls from Western Romania

136

ataca aceleaşi specii de plante, cauzând reorganizări specifice (Hartley, 1998). Manipularea plantei gazdă de către inducătorul de gale poate fi complexă însă unele cercetări arată că ţesutul galei din punct de vedere chimic este puţin diferit de ţesuturile plantei (Urso-Guimarães & Scareli-Santos, 2006). Unii autori vorbesc despre un înalt nivel de specificitate al asociaţiei dintre inducătorii de gale şi plantele gazdă (Mani, 1964; Abrahamson & Weiss, 1987).

În România, un rol important în cercetarea galelor şi a organismelor galigene l-au avut biologii I.Borcea, M.Brândza, A.Borza, M.Ghiuţă, M.A.Ionescu. Numărul de specii galigene identificate în ţara noastră este de 164, iar genurile vegetale la care se dezvoltă sunt în număr de 73(Neacşu, 2006).

Performanţa artropodelor fitofage producătoare de gale poate să scadă cu creşterea nivelului de stres (Larsson,1989). Poluarea aerului poate fi un factor de stres. Price et al. (1987) şi Fernandes & Price (1992) au confirmat toleranţa mai mare a artropodelor producătoare de gale care trăiesc în condiţii nefavorabile faţă de organismele libere. În mediul urban, unde majoritatea plantelor gazdă potenţiale cresc într-un mediu antropic şi climat deosebit, unde nu există un gradient altitudinal distinct, abundenţa galelor se presupune a se datora unor mecanisme diferite. Unele cercetări arată că specia, vârsta plantelor şi sănătatea acestora sunt cei mai importanţi factori care favorizează instalarea galelor (Buchta et al, 2006).

Rezultatul acestui studiu preliminar contribuie la îmbogăţirea cunoştinţelor despre zoocecidiile unui ecosistem urban.

MATERIALE ŞI METODE

Frunzele au fost recoltate de pe terenul urban verde din Timişoara, probele fiind colectate în două etape la intervale de aproximativ 10 zile. Prelevarea probelor s-a realizat în perioada 15 mai – 5 iulie 2010. Recoltarea probelor s-a realizat după o variantă adaptată a metodei celor 100 de frunze. Eşantioanele de material vegetal au fost examinate la lupa binoculară. Gradul de infestare cu zoocecidii exprimă valoarea medie estimată a suprafeţei foliare ocupată de gale. Pentru fiecare individ investigat se determină gradul de infestare utilizând coeficientul de infestare (tab.1). Acesta din urmă se calculează în funcţie de numărul de frunze analizate. Tabel 1. Clasificarea gradelor de infestare a frunzelor de către organisme cecidogene (după Buchta et al, 2006)

REZULTATE ŞI DISCUŢII

La Juglans regia am identificat două tipuri de gale, ambele cauzate de arachnide, şi anume Aceria erinea şi Aceria tristriata. La Prunus domestica am identificat două tipuri de gale, una produsă de arachnidul Eriophyes padi şi cea de-a

Calitatea infestării Gradul de infestare cu zoocecidii (%) Coeficient de infestare Fără infestare 0 0 Infestare slabă 1-10 0.05 Infestare medie 11-50 0.35 Infestare puternică 51-100 0.70


137

doua de dipterul Putoniella pruni. La Malus domestica am identificat un singur tip de gală, cauzat de insecta Dysaphis devecta. La Ribes rubrum am observat un singur tip de gală, cauzată de insecta Cryptomyzus ribis. La Tilia tomentosa am identificat un singur tip de gală şi anume cea cauzată de arachnidul Eriophyes tiliae. Pe frunzele de Alnus glutinosa am identificat gale produse de Eriophyes inangulis. Galele identificate pe frunzele de Aesculus hippocastanum aparţin speciei Cameraria ohridella. Frunzele de Vitis vinifera au prezentat gale produse de Colomerus vitis şi Viteus vitifoliae.

Tabel 2. Artropode cecidogene

Clasa Arachnida

Ordin Trombidiformes, Familia Eriophyidae • Eriophyes tiliae v. tiliae

• Aceria erinea (sin. Eriophyes erinea, Eriophyes erineus)

• Aceria tristriata (sin. Aceria tristriatus, Eriophyes tristriata, Phytoptus tristriatus, Phytoptus bifrons)

• Eriophyes padi (sin. Phytoptus padi, Phyllocoptes eupadi)

• Colomerus vitis (sin. Eriophyes vitis, Phytoptus vitis)

• Eriophyes inangulis Clasa Insecta

Ordin Hemiptera, Familia Aphididae

• Dysaphis devecta (sin. Sappaphis devecta,

Pomaphis devecta

• Cryptomyzus ribis (sin. Myzus ribis, Capitophorus ribis, Rhopalosiphum ribi,

Aphis ribis, Cecidophyes

ribis, Phytoptus ribis)

Ordin Hemiptera, Familia Phylloxeridae

• Viteus vitifoliae (sin. Dactylosphaera

vitifoliae, Viteus vitifolii, Phylloxera

vitifoliae)

Ordin Diptera, Familia Cecidomyiidae

• Putoniella pruni (sin. Cecidomyia pruni,

Diplosis marsupialis, Putoniella marsupialis)

Ordin Lepidoptera, Familia Gracillariidae

• Cameraria ohridella

Figura 1. Gale cauzate de Cryptomyzus ribis


138

Figura 3. Gale provocate de Aceria tristriata

Figura 5. Gale provocate de Eriophyes tiliae v v v v tiliae

Figura 4. Gale provocate de Aceria erinea

Figura 2. Gale cauzate de Dysaphis devecta


139

Figura 7. Gale provocate de Eriophyes padi

Figura 6. Gale provocate de Colomerus vitis

Figura 9. Gale provocate de Viteus vitifiloae

Figura 8. Gale provocate de Eriophyes inangulis


140

Afidele sunt un grup important de consumatoare de floem care pot limita productivitatea plantelor şi de a transmite virusuri. Se hrănesc din tuburile ciuruite prin penetrarea cu ajutorul stileţilor, declanşând răspunsuri specifice din partea plantelor (Pollard, 1973; Walling, 2000). Un răspuns remarcabil şi interesant este formarea galei (fig.1, 2). Aceste creşteri atipice de ţesuturi, rezultatul unor interacţiuni între inductor şi plante (Shorthouse et al, 2005), reflectă relaţia complexă şi intimă între plante şi insecte. Gala asigură hrana din abundenţă (Koyama et al, 2004), un micromediu favorabil (Miller et al, 2009), protecţia împotriva duşmanilor naturali (Cornell, 1983) şi menţinerea integrităţii genetice (Stern & Foster, 1996). Aproximativ 10-20% din cele 4.700 de specii de afide cunoscute în toată lumea pot induce gale (Chakrabarti, 2007). Noi am identificat gale produse de către Dysaphis devecta şi Cryptomyzus ribis. Ambele specii de afide au indus un grad mare de infestare, acest parametru indicând faptul că sunt dăunători periculoşi.

Tabel 3. Parametri infestării frunzelor plantelor investigate

Prunus domestica

zoocecidie tip Putoniella pruni 24 mai 6 iunie

Nr. gale/frunză 0.3 14.3 frecvenţă % 24 100 gradul de infestare al frunzelor % 5.3 45 Zoocecidie tip Eriophyes padi 24 mai 6 iunie

Nr. gale/frunză 0.71 39.58 frecvenţă % 4 100

Figura 10. Gale provocate de Putoniella pruni

Figura 11. Gale provocate de Cameraria ohridella


141

gradul de infestare al frunzelor % 7.2 36.5

Ribes rubrum

Zoocecidie tip Cryptomyzus ribis 29 mai 7 iunie

Nr. gale/frunză 21.35 26.46 frecvenţă % 37 49 gradul de infestare al frunzelor % 25.9 47.7

Tilia tomentosa

Zoocecidii tip Eriophyes tiliae 29 mai 7 iunie


Juglans regia

Zoocecidie tip Aceria erinea 29 mai 7 iunie

Nr. gale/frunză 0.37 5.24 frecvenţă % 5 16 gradul de infestare al frunzelor % 11 33.1 Zoocecidie tip Aceria tristriata 6 iunie 1 iulie

Nr. gale/frunză 3.61 9 frecvenţă % 9 20 gradul de infestare al frunzelor % 3.7 6.5

Vitis vinifera

Zoocecidie tip Colomerus vitis 15 mai 7 iunie


Zoocecidie tip Viteus vitifoliae 15 mai 4 iulie

Nr. gale/frunză 0.02 1.36 frecvenţă % 2 15 gradul de infestare al frunzelor % 2.4 5

Malus domestica

Zoocecidie tip Dysaphis devecta 24 mai 30 mai

Nr. gale/frunză 0.39 0.8 frecvenţă % 23 56 gradul de infestare al frunzelor % 23 39

Alnus glutinosa

Zoocecidie tip Eriophyes inangulis 20 mai 5 iulie

Nr. gale/frunză 0.2 1 frecvenţă % 2 5 gradul de infestare al frunzelor % 3.1 4.5

Aesculus hippocastanum

Zoocecidie tip Cameraria ohridella 26 mai 3 iunie


În Eriophyoidea (fig.3-9) sunt cuprinşi acarienii fitofagi care apar pe scară largă la magnoliofite şi pinofite, precum şi pe pteridofite din întreaga lume. Multe specii sunt de o importanţă economică mare, fiind de obicei dăunători ai plantelor perene şi anuale. Peste 3000 de specii atribuite la aproape 300 de genuri, sunt cunoscute în fauna lumii (Skoracka, 2003). Noi am identificat gale produse de către şapte astfel de acarieni fitofagi. Dintre aceştia, gradul de infestare cel mai mare al frunzelor la a coua colectare îl au Aceria erinea, Eriophyes padi şi Colomerus vitis.

Reducerea suprafeţei foliare fotosintetic active, face din aceşti acarieni nişte dăunători periculoşi pentru plantele gazdă.

Familia Cecidomyiidae aparţine ordinului Diptera. Aproximativ 1700 de specii în 270 de genuri se găsesc în Europa (Skuhravá et al, 2006). Mai mult de 1200 de specii sunt cunoscute în regiunea nearctică şi aproximativ 2.200 de specii apar în


142

regiunea palearctică. A fost estimat că fauna mondială include patru sau cinci mii de specii. Larvele se hrănesc şi se dezvoltă în habitate diferite (Unal & Akkuzu, 2009). Skuhravá et al. (1984) le-au clasificat în trei grupuri ecologice pe baza obiceiurilor alimentare: micofage (fungivore), fitofage (fig.11) şi zoofage. Noi am identificat gale produse de către Putoniella pruni, gradul de infestare la a doua colectare fiind de 45%.

Viteus vitifoliae este un dăunător specific genului Vitis. Forma galicolă atacă frunzele de la vârful lăstarilor. Galele induse de acest hemipter au generat un grad de infestare de 5%.

Cameraria ohridella (fig.12) a fost semnalată în anul 1985 în Macedonia, astăzi având statut invaziv. În România, a fost semnalată de către Beratlief & Şesan (1998), Rakosy & Ruicănescu (1998), Şandru (1999), apreciindu-se că zonele cele mai puternic infestate sunt cele din vestul ţării, unde a fost de altfel observată prima dată (Perju, 2004). Galele induse de acest lepidopter monofag au generat un grad de infestare de 52.4%. Observaţiile din anii anteriori au arătat că se produce o prematură defoliere a arborilor în luna august, dăunătoare din punct de vedere estetic şi care provoacă îngrijorare pentru supravieţuirea pe termen lung a arborilor.

CONCLUZII

Noi am investigat frunzele a opt specii vegetale lemnoase (arbori şi arbuşti). Am identificat zece specii cecidogene din rândul artropodelor. Se remarcă creşterea numărului de gale, a frecvenţei şi gradului de infestare către intrarea în sezonul estival pentru toate tipurile de gale. Galele induse de Cameraria ohridella au generat un grad de infestare ridicat.

BIBLIOGRAFIE • Aber J. D., Melillo J. M. 2001. Terrestrial Ecosystems. Second Edition. Harcourt Academic Press.

London. 556 pp. • Abrahamson, W. G., Weis, A. E., 1987, Nutritional ecology of arthropod gall makers, pp. 235-258.

In: F. Slansky-Junior & J. G. Rodriquez, (eds.), Nutritional ecology of insects, mites, spiders, and related invertebrates. John Wiley & Sons, Inc., Publishers, New York, NY.

• Beratlief C., Şesan T., 1998. Molia minieră a castanului – Cameraria ohridella – dăunător potenţial pentru castanii din România. Rev Protecţa Plantelor, XI, 31: 53-62

• Bryant J. P., Chapin F. S., Klein D. R. 1983. Carbon/nutrient balance in boreal plants in relation to vertebrate herbivory. Oikos 40: 357-368.

• Buchta I., Kula E., Krestanpolová M., 2006. Occurrence variations and spatial distribution patterns of Eriophyes tiliae (Pgst.) (Acari, Eriophyidae) subspecies in the urban environment, Journal of Forest

Science, 52 (12): 547–555 • Chakrabarti S., 2007. Diversity and biosystematics of gall-inducing aphids (Hemiptera: Aphididae)

and their galls in the Himalaya, Oriental Insects, 41, 35–54, • Coley P. D., Bryant J. P., Chapin F. S. 1985. Resource availability and plant antiherbivore defence.

Science 230: 895-899. • Cornell H. V., 1983.The secondary chemistry and complex morphology of galls formed by the

Cynipinae (Hymenoptera): why and how?, American Midland Naturalist, 110 (2): 225–234


143

• Craig T. P., Itami J. K., Price P. W. 1989. A strong relationship between oviposition preference and larval performance in a shoot-galling sawfly. Ecology 70: 1691-1699.

• Espírito-Santo M.M., Neves F.S., Andradeneto F.R., Fernandes G.W. 2007. Plant architecture and meristem dynamics as the mechanisms determining the diversity of gall-inducing insects. Oecologia

153:353–364. • Fernandes G.W., Price P.W., 1992. The adaptive significance of insect gall distribution: survivorship

of species in xeric and mesic habitats. Oecologia, 90: 14–20. • Fritz R. S., Nobel J. 1989. Plant resistance, plant traits, and host-plant choice of the leaf-folding

sawfly on the Arroyo willow. Ecological Entomology 14: 393-401. • Gheţea L., Dumitrescu M., Toma N., 2002. Aspecte moleculare şi biochimice ale interacţiei gazdă -

parazit în cadrul procesului tumorigen la plante. Gh. Câmpeanu, I. F. Dumitru - Progrese in Biotehnologie, vol.II,, http://ebooks.unibuc.ro/biologie/biotehnologie/

• Hac P., 2009, Aspecte privind prezenţa galelor pe plantele lemnoase în Parcul Natural Lunca Mureşului, Revista pădurilor, 124 (4), 33-38

• Hartley, S. E., 1998, The chemical composition of plant galls: are levels of nutrients and secondary compounds controlled by the gall-former? Oecologia, 113: 492-501.

• Ionescu A. M, 1973. Biologia galelor. Editura Academiei R.S. România, Bucureşti. • Koyama Y., Yao I., Akimoto S. I., 2004. Aphid galls accumulate high concentrations of amino acids:

a support for the nutrition hypothesis for gall formation, Entomologia Experimentalis et Applicata, 113 (1): 35–44

• Larsson S., 1989. Stressful times for plant stress – insect performance hypothesis. Oikos, 56: 277–283.

• Lawton J. H. 1983. Plant architecture and diversity of phytophagous insects. Annual Review of

Entomology 28: 23-29. • Mani, M. S., 1964, Ecology of Plant Galls. W. Junk, The Hague, 434p. • Miller D. G., Ivey C. T., Shedd J. D., 2009. Support for the microenvironment hypothesis for

adaptive value of gall induction in the California gall wasp, Andricus quercuscalifornicus, Entomologia Experimentalis et Applicata, 132 ( 2): 126–133

• Neacşu P., 2006. Gale din România, Editura Victor Bortaş, Bucureşti • Perju T., Oltean I., Oprean I., Ecobici M., 2004. The pests of horse chestnut tree – Aesculus

hippocastanum L. in Romania, Journal of Central European Agriculture, 5 (4): 331-336 • Pollard D. G., 1973. Plant penetration by feeding aphids (Hemiptera, Aphidoidea): a review, Bulletin

of Entomological Research, 62, 631–714 • Price P. W. 1991. The plant vigour hypothesis and herbivore attack. Oikos 62: 244-251. • Price P.W., Fernandes G.W., Lara A. C. F., Brawn J., Barrios H., Wright M.G., Ribeiro S.P.,

Rothcliff N. 1998. Global patterns in local number of insect galling species. Journal of Biogeography 25: 581-591

• Price P.W., Fernandes G.W., Waring G.L., 1987. Adaptive nature of insect galls. Environmental

Entomology, 16:15–24. • Rakosy L., Ruicănescu A., 1998. Cameraria ohridella (Deschka-Dimic), 1986 (Lep., Gracilariidae),

un periculos dăunător al castanului sălbatic, Bul. inf. Soc. lepid. rom., 9 (3-4): 211-213 • Roininen H., Tahvanainen J, 1989. Host selection and larval performance of two willowfeeding

sawflies. Ecology 70: 129-136. • Şandru D. I., 1998. Larva minieră a frunzelor de castan (Cameraria ohridella), Sănătatea Plantelor,

6: 29 • Shorthouse J. D., Wool D., Raman A., 2005. Gall-inducing insects—Nature’s most sophisticated

herbivores, Basic and Applied Ecology, 6 (5): 407–411


144

• Skoracka A., 2003. New species of Aculodes (Acari: Eriophyoidea) from grasses in Poland, Acta

Zoologica Academiae Scientiarum Hungaricae 49 (1): 43–60 • Skuhravá M., Skuhravý V, Blasco-Zumeta J., Pujade-Villar J., 2006. Gall midges (Diptera:

Cecidomyiidae) of the Iberian Peninsula 2. Zoogeographical analysis of the gall midge fauna, Boln.

Asoc. esp. Ent., 30 (1-2): 93-159 • Skuhravá M., Skuhravý V., Brewer J.W., 1984. Biology of Gall Midges. In: Ananthakrishnan TN

(Eds) Biology of gall insects. Oxford + IBH Publishing Company, New Delhi, Bombay, Calcutta, pp. 169-222.

• Stern D. L., Foster W. A., 1996. The evolution of soldiers in aphids, Biological Reviews of the

Cambridge Philosophical Society, 71 (1): 27–79 • Stone GN, Schönrogge K, Atkinson RJ, Bellido D, Pujade- Villar J. 2002. The population biology of

oak gall wasps (Hymenoptera: Cynipidae). Annual Review of Entomology 47, 633–638. • Strong D. R., Lawton J. H., Southwood T. R. E. 1984. Insects on Plants: Community Patterns and

Mechanisms. Blackwell, Oxford. 320p • Sturz T., Cupsa D., 2006. Preliminary study regarding the healthy state of some decorative trees

from the University and N. Balcescu Parks of Oradea, Analele Universităţii din Oradea, Fascicula Biologie, Tom. XIII: 75-79

• Unal S., Akkuzu E., 2009.Forest Gall Midge Fauna (Diptera: Cecidomyiidae) of Turkey, Research Journal of Agriculture and Biological Sciences, 5(6): 915-922

• Urso-Guimarães M. V., Scareli-Santos C.,2006. Galls and gall makers in plants from Pé-de-Gigante Reserve, Santa Rita do Passa Quatro, SP, Brazil, Braz. J. Biol., 66(1B): 357-369

• Urso-Guimarães M.V., Scareli-Santos C., Bonifácio-Silva A.C., 2003. Occurrence and characterization of entomogen galls in plants from natural vegetation areas in Delfinópolis, MG, Brazil, Braz. J. Biol., 63(4): 705-715

• Vrcibradic D., Rocha C. F. D., Monteiro R. F. 2000. Patterns of gall-forming in Ossaea contertiflora

(Melastomataceae) by Lopesia brasiliensis (Diptera: Cecidomyiidae) in an area of Atlantic Rainforest in southeastern Brazil. Brazilian Journal of Biology 60(1): 159-166.

• Walling L.L., 2000. The myriad plant responses to herbivores, Journal of Plant Growth Regulation, 19(2): 195–216

contribution to the knowledge of leaf galls from

Documents