sucesiÓn secundaria y establecimiento de especies arbÓreas nativas para ... · 2013-05-22 ·...
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SUCESIÓN SECUNDARIA Y ESTABLECIMIENTO DE ESPECIES ARBÓREAS NATIVAS PARA RESTAURACIÓN DE BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA EN POTREROS ABANDONADOS DEL CENTRO DE VERACRUZ TESIS QUE PRESENTA MIGUEL ÁNGEL MUÑIZ CASTRO PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES Xalapa, Veracruz, México 2008
2
3
RECONOCIMIENTOS
Al CONACyT por impulsar la ciencia en México y su apoyo con la beca 159002.
Al Instituto de Ecología A.C. por el posgrado y por la amistad de sus investigadores,
administrativos y estudiantes, y por la ayuda de sus recursos fiscales (IE 902-11).
A los amigos investigadores del INECOL: Guadalupe Williams, Carlos Montaña, Fabiola López,
Vinicio Sosa, SergioGuevara, Miguel Equihua, Javier Laborde, Carlos Fragoso, Robert Manson,
Jorge López-Portillo, Rogelio Macías, Francisco Lorea, Gonzálo Castillo, Carlos Durán, Claudia
Gallardo, Rosario Landgrave, a todos, por su ayuda, asesoría y apreciable amistad.
A los amigos investigadores externos: del CIEco-UNAM, Julieta Benítez y Miguel Martínez; de
la U. de Alcalá, José María Rey; de la U. V., Claudia Álvarez, Lázaro Sánchez y Rosa Amelia
Pedraza; de ECOSUR, Mario González, Neptalí Ramírez y Duncan Golicher; de la U. de
Guadalajara, Antonio Vázquez, Jacqueline Reynoso, Leticia Hernández, Raymundo Ramírez,
Sonia Navarro, Yalma Vargas, por su valiosa asesoría y entrañable amistad.
A la Comunidad Europea por el financiamiento del proyecto “Biodiversity, conservation and
sustainable use in fragmented forest landscapes” (BIOCORES) INCO IV Contrato No. ICA4-CT-
2001-10095.
A los propietarios de los sitios de estudio, Rogelio Macías, Roberto Ruiz, Pablo Valderrama, Lic.
Casazas, Eustaquio y municipio de Banderilla, por su interés en conservar y restaurar el bosque.
A Mariana, Ceci, Marichú, Jabicho, Ariadna, Jair, Toño, Alejandro, Alberto, Rodolfo, Olivia,
Ana, Dulce, Hugo, Vero, Carlos, Claudia, Paola, Ale, el Paisa, por su ayuda y buenos momentos.
A mi madre María de la Paz, a mi padre Juan Francisco, y a mis hermanos Juan, Rosy, Gabriel,
Angélica, Luis, David y Bety, por su amor, apoyo incondicional y esfuerzo.
A Kitzia, por su amor, cariño y apoyo para concluir esta tesis.
4
DEDICATORIA
A los amantes de la naturaleza,
a quien le gusta poner su granito de arena en este mundo para mantenerlo sano, bello, agradable y
digno de todo ser vivo,
a quien busca el bien sin mirar a quien,
a quien vive con y por la verdad,
a quien tiene fé en que este mundo todavía puede salvarse de la barbarie de ególatras,
a quien aprecia el canto libre de las aves,
a quien sabe disfrutar el sol tibio, el agua clara y fresca, el viento limpio, el verde y azul,
a quien crea vida con sus manos llenas de tierra,
a quien es sencillo, humilde y pacífico,
a la flora y fauna silvestres, que me llenan de vida y emociones,
a mi madre Maria de la Paz, a quien debo mucho más que la vida,
a mi padre Juan Francisco, a quien debo mucho más que la vida también,
al estudiante deseoso de explorar y conocer tanta maravilla de natura,
al maestro deseoso de enseñar esas maravillas,
al amigo y a la amiga, tesoros sagrados,
al bonito ser que hace trascender nuestras vidas,
en fin, a la vida...
6
ÍNDICE Aprobación final del documento de tesis de grado........................................................ 2
Reconocimientos............................................................................................................ 3
Dedicatoria..................................................................................................................... 4
Declaración.................................................................................................................... 5
Índice.............................................................................................................................. 6
Lista de figuras............................................................................................................... 10
Lista de tablas................................................................................................................. 14
Resumen…………………………………………………………………………......... 18
Capítulo 1: Introducción general 20
El bosque mesófilo de montaña. Concepto, características y estado de
conservación .................................................................................................................. 21
La restauración de bosque mesófilo de montaña a partir de potreros
abandonados .................................................................................................................. 22
Regeneración natural de bosque mesófilo de montaña, antecedentes y factores
limitantes........................................................................................................................ 23
Restauración activa de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados…........ 27
Objetivos generales e hipótesis...................................................................................... 31
Objetivos específicos..................................................................................................... 32
Estructura de la tesis...................................................................................................... 33
Literatura citada............................................................................................................. 35
Capítulo 2: Tree species functional traits and phytogeographical affinities along
secondary succession in a montane cloud forest region of Veracruz, Mexico 42
Abstract.......................................................................................................................... 43
Introduction.................................................................................................................... 44
Methods.......................................................................................................................... 47
Study area and sites.................................................................................................. 47
Field data.................................................................................................................. 48
Data analysis............................................................................................................ 49
Results............................................................................................................................ 52
Structural changes along the chronosequence.......................................................... 52
7
Species richness and diversity.................................................................................. 54
Tree species richness, functional groups, and phytogeographical affinity............... 56
Changes in species composition............................................................................... 58
Species successional positions and trajectories....................................................... 59
Discussion...................................................................................................................... 61
Structural changes along the chronosequence.......................................................... 61
Species richness and diversity................................................................................. 62
Tree species richness, functional groups, and phytogeographical affinity.............. 63
Changes in species composition............................................................................... 65
Species successional positions and trajectories....................................................... 66
Conclusions.................................................................................................................... 67
Acknowledgements........................................................................................................ 68
References..................................................................................................................... 69
Capítulo 3: Distance effect from cloud forest fragments on plant community
structure in abandoned pastures in Veracruz, Mexico 76
Abstract.......................................................................................................................... 77
Introduction.................................................................................................................... 77
Study area....................................................................................................................... 78
Study sites................................................................................................................ 78
Methods.......................................................................................................................... 78
Sampling design....................................................................................................... 78
Data analysis............................................................................................................. 79
Results............................................................................................................................ 79
Age and distance effects on vegetation structure..................................................... 79
Seed dispersal syndrome.......................................................................................... 80
Species richness........................................................................................................ 81
Discussion...................................................................................................................... 82
Age and distance effects on vegetation structure..................................................... 83
Seed dispersal syndrome.......................................................................................... 83
Species richness........................................................................................................ 84
Conclusions and implications for cloud forests restoration........................................... 84
8
Acknowledgements........................................................................................................ 84
Literature cited............................................................................................................... 84
Capítulo 4: Establecimiento de tres especies arbóreas fagáceas en potreros recién
abandonados y acahuales 87
Resumen......................................................................................................................... 88
Introducción................................................................................................................... 89
Métodos.......................................................................................................................... 92
Área y sitios de estudio............................................................................................. 92
Especies estudiadas.................................................................................................. 94
Diseño experimental................................................................................................. 94
Análisis estadísticos.................................................................................................. 96
Resultados...................................................................................................................... 97
Supervivencia de plántulas de especies fagáceas en dos etapas sucesionales.......... 97
Causas de mortalidad................................................................................................ 100
Crecimiento de plántulas.......................................................................................... 102
Variables ambientales............................................................................................... 107
Relación entre variables ambientales y variables de supervivencia y crecimiento.. 109
Discusión........................................................................................................................ 111
Efecto de la etapa sucesional en la supervivencia y crecimiento de plántulas de
especies fagáceas...................................................................................................... 111
Efecto de la distancia al bosque en la supervivencia y crecimiento........................ 115
Efecto de la especie en la supervivencia y crecimiento........................................... 116
Relación entre variables ambientales y variables de supervivencia y crecimiento.. 120
Conclusiones y recomendaciones.................................................................................. 121
Literatura citada............................................................................................................. 122
Capítulo 5: Efecto del estrato herbáceo de potreros recién abandonados en el
establecimiento de especies arbóreas pioneras y tardías 135
Introducción................................................................................................................... 136
Métodos.......................................................................................................................... 138
Área y sitios de estudio............................................................................................. 138
Especies estudiadas.................................................................................................. 139
9
Diseño experimental................................................................................................. 139
Análisis estadísticos.................................................................................................. 140
Resultados...................................................................................................................... 141
Supervivencia........................................................................................................... 141
Causas de mortalidad................................................................................................ 144
Crecimiento.............................................................................................................. 146
Microclima y suelo.................................................................................................. 150
Discusión........................................................................................................................ 151
Efecto del estrato herbáceo en la supervivencia de especies pioneras y tardías...... 151
Efecto del estrato herbáceo en el crecimiento de especies pioneras y tardías.......... 153
Relación de variables ambientales y establecimiento de especies pioneras y
tardías....................................................................................................................... 155
Conclusiones e implicaciones........................................................................................ 155
Literatura citada............................................................................................................. 156
Capítulo 6: Síntesis e implicaciones de la restauración pasiva y de la restauración
activa de bosque mesófilo de montaña 160
Restauración pasiva de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados........... 161
Restauración activa de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados............ 167
Literatura citada............................................................................................................. 172
10
LISTA DE FIGURAS
Figura 2.1. Location of the 17 study sites in the tropical montane cloud forest region of central
Veracruz, Mexico. Triangles are abandoned pastures, and circles are old-growth forest fragments.
The dark grey area corresponds to the old-growth cloud forest in the study region.
48
Figura 2.2. Hierarchical set of models used to describe the successional trajectories along a
chronosequence (modified after Huisman et al. 1993). Model I, y = M*(1/ (1+ea)), describes a
constant trajectory with no trend over time; model II, M, y = M*(1/ (1+ea+bx)), indicates an
increasing or decreasing trend where the maximum is equal to the upper boundary M; model III, y
= M*(1/ (1+ea+bx)) *(1/ (1+ ec)), has an increasing or decreasing trend where the maximum is
below the upper boundary M; model IV, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(1/ (1+ ec-bx)), increasing and
decreasing at the same rate, a symmetrical response curve; model V, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(1/ (1+
ec+dx)), increasing and decreasing at different rates, a skewed response curve with no persistence;
model VI, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(F+ (1/ (1+ ec+dx))), increasing and decreasing at different rates, a
skewed response curve with persistence. x = stand age, M = maximum value that can be attained, F
= constant to achieve a predicted "y" response asymptotic to old-growth forest values (MF); a, b, c,
d = parameters to be estimated.
50
Figura 2.3. Vegetation structure of a chronosequence of 15 abandoned pastures and two old-growth
cloud forests in central Veracruz, Mexico. Basal area, density, and mean height of a), d), g) trees >
5 cm dbh; b), e), h) shrubs, and c), f), i) vines were fitted to the hierarchical set of models presented
in Figure 2.2. R2 and P values correspond to the model with the best fit.
53
Figura 2.4. Successional trajectories of estimated species richness (S), and Shannon diversity (H’)
based on data gathered along a cloud forest chronosequence in central Veracruz, Mexico. Richness
and diversity were estimated after rarefaction using a standardized sample size of 37 individuals.
Data correspond to trees, shrubs, lianas and woody species pooled (trees + shrubs + lianas). Lines
are predicted values derived from the best fit model.
55
Figura 2.5. Relative change in species richness of tree species groups differing in a) seed dispersal
syndrome, b) shade tolerance, and c) phytogeographical affinity, and d) relative changes in the
basal area proportion of tree species of tropical and temperate origin. Data were gathered along a
cloud forest chronosequence in central Veracruz, Mexico. Proportional values were obtained by
57
11
fitting data to logarithmic regressions.
Figura 2.6. Frequency distribution of DBH classes for temperate (open dots) and tropical trees
(black dots) in stands with different elapsed time since abandonment along a cloud forest
chronosequence in central Veracruz, Mexico.
58
Figura 2.7. NMDS ordination of samples for three forest canopy components (C = Canopy, circles;
S = Subcanopy, squares; and U = Understory, triangles) from each of 13 abandoned pastures and
two old-growth cloud forest sites (B1 and B2) in central Veracruz, Mexico. Ordination was based
on presence-absence of tree species. The numbers correspond to the time of abandonment in years.
The longitude and orientation of the arrow shows the correlation of time of abandonment with Axis
1.
59
Figura 2.8. Successional trajectories derived from the six models used to explain the relationship
between Importance Value Index (IVI) of tree species and stand age along a cloud forest
chronosequence in central Veracruz, Mexico. Models are described in Figure 2. IVI values were
arcsine square root transformed.
60
Figura 3.1. Differences in the vegetation structure variables for trees ≥ 5 cm dbh along a
chronosequence of 15 abandoned pastures in central Veracruz, Mexico, at two distances from a
forest border: 0–10m (solid line) and 40–50m (dashed line). The lines are derived from the
minimal adequate model of ANCOVA; a quadratic term was used in the ANCOVA, when it is
significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is non-significant the
relationship is linear. Data from mature forest are shown for comparison (diamond). a) Basal area,
b) density, c) mean height and d) maximum height. Multiple R2 (m R2) is the variance explained by
the minimal adequate model, and distance effect R2 (d R2) is the variance explained by the effect of
the factor distance. NS = not significant (P > 0.05).
80
Figura 3.2. Differences in the vegetation structure variables for trees ≥ 5 cm dbh along a
chronosequence of 15 abandoned pastures in central Veracruz, Mexico, at two distances from a
forest border: 0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the
minimal adequate model of ANCOVA; a quadratic term was used in the ANCOVA, when it is
significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is not significant the
81
12
relationship is linear. Tree species are classified into three seed dispersal mechanisms: a), b) and c)
barochorous–synzoochorous, d), e) and f) endozoochorous, and g), h) and i) anemochorous. NS =
not significant (P > 0.05).
Figura 3.3. Distance to the forest border and age effects on tree species richness (S) along a
chronosequence of abandoned pastures in central Veracruz, Mexico. Data from mature forest are
shown for comparison (diamond). a), b), c) are total tree species; d), e), f) are primary tree species.
Distances are 0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the
minimal adequate model of ANCOVA; a quadratic term was used in the ANCOVA, when it is
significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is not significant the
relationship is linear. S was determined in 400 m2 for trees, 64 m2 for saplings and 16 m2 for
seedlings. NS = not significant (P > 0.05).
82
Figura 4.1. Curvas de supervivencia a 42 meses del transplante de plántulas de tres especies
fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función de a) etapa sucesional (potrero y
acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), b) etapa sucesional y especie, y c)
distancia y especie. Las letras diferentes de las leyendas indican diferencias significativas (P <
0.05, prueba Kaplan-Meier).
98
Figura 4.2. Promedios (± error estándar) del porcentaje de supervivencia y mortalidad de plántulas
de tres especies fagáceas a los 42 meses de transplantadas en potreros abandonados y acahuales: a)
supervivencia en función de etapa sucesional y especie; b) mortalidad en función de etapa y
principales causas de mortalidad; c) mortalidad por putrefacción en función de etapa y especie; d)
mortalidad por tuzas, e) ratones y f) putrefacción en función de etapa y distancia al borde de
bosque. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de
Tukey HSD).
101
Figura 4.3. Promedios (± error estándar) de a), c), e) la Tasa Relativa de Crecimiento en altura
(TRCalt) y b), d), f) la Tasa Absoluta de Crecimento en altura (TACalt) de plántulas de tres
especies fagáceas en función de a), b) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de
bosque (2-14 m y 40-52 m), c), d) etapa sucesional y especie, y e), f) etapa sucesional, distancia al
borde y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05,
prueba de Tukey HSD).
103
13
Figura 4.4. Promedios (± error estándar) de a), c), e) la Tasa Relativa de Crecimiento en área basal
(TRCab) y b), d), f) la Tasa Absoluta de Crecimiento en diámetro basal (TACdb) de plántulas de
tres especies fagáceas en función de a), b) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde
de bosque (2-14 m y 40-52 m), c), d) etapa sucesional y especie, y e), f) etapa sucesional, distancia
al borde y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05,
prueba de Tukey HSD).
105
Figura 4.5. Promedios (± error estándar) del índice de esbeltez (proporción altura/diámetro del
tallo) de plántulas de tres especies fagáceas a los 42 meses despues del transplante en función de a)
etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m) y b) etapa
sucesional y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05,
prueba de Tukey HSD).
106
Figura 4.6. Escalamiento No Métrico Multidimensional (NMDS) de las relaciones a) entre las
variables ambientales y las parcelas de experimentación de seis sitios, a dos distancias al borde, y
b) entre las variables ambientales y las variables de supervivencia y crecimiento de tres especies
fagáceas. 1, 2 y 3 = potreros recién abandonados; 4, 5 y 6 = acahuales; A = distancia de 2-14 m del
borde, B = a 40-52 m del borde; PARsS = Radiación fotosintéticamente activa sobre el suelo,
PAR1m = PAR a 1m del suelo, TsS = Temperatura del aire sobre el suelo, T1m = Temperatura a 1
m del suelo, Ts5cm = Temperatura del suelo a 5 cm de profundidad, HsS = Humedad relativa sobre
el suelo, H1m = Humedad relativa a 1 m del suelo, Cob % = porcentaje de cobertura del dosel; C
total % = porcentaje de carbono total en el suelo, MO % = porcentaje de materia orgánica, K =
potasio intercambiable, Superv = supervivencia (%), TRCalt = Tasa Relativa de Crecimiento en
altura, TRCab = Tasa Relativa de Crecimiento en área basal, Fg = F. grandifolia, Qg = Q.
germana, Qx = Q. xalapensis.
110
Figura 5.1. Curvas de supervivencia de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y
M. coriacea) y tres tardías (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función del tratamiento
de remoción de pasto y del grupo sucesional de la especie. Letras diferentes indican diferencias
significativas (P < 0.05, prueba de Kaplan-Meier).
142
Figura 5.2. Promedios de supervivencia (± error estándar) de tres especies pioneras (H. donnell-
smithii, T. micrantha y M. coriacea) y tres tardías (F. grandifolia, Q. germana y Q.
144
14
xalapensis) a los 42 meses de transplantadas en funcion de a) tratamiento de remoción de pasto y
grupo sucesional y b) remoción de pasto y especie. Letras diferentes significan diferencias
significativas entre medias (P< 0.05, prueba de Tukey HSD).
Figura 5.3. Promedios de mortalidad (± error estándar) de plántulas de tres especies arbóreas
pioneras y tres tardías en función de a) grupo sucesional de la especie y las tres principales causas
de mortalidad y b) tratamiento de remoción de pasto y la causa de mortalidad. Letras diferentes
significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).
146
Figura 5.4. Promedios (± error estándar) de las Tasas Relativas y Absolutas de Crecimiento en
altura (TRCalt y TACalt) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M.
coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia) en función de a), b)
tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional de la especie, y c), d) remoción de pasto y
especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de
Tukey HSD).
148
Figura 5.5. Promedios (± error estándar) de las Tasas Relativas y Absolutas de Crecimiento en área
basal y diámetro basal (TRCab y TACdb) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T.
micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia) en función de
a), b) tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional de la especie, y c), d) remoción de pasto
y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de
Tukey HSD).
149
Figura 5.6. Promedios (± el error estándar) del índice de esbeltez de plántulas de tres especies
pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana
y F. grandifolia), en función de a) tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional de la
especie y b) remoción de pasto y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas
entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).
150
LISTA DE TABLAS
Tabla 2.1. Successional trajectory and position of tree species along a chronosequence of 15
abandoned pastures and two old-growth cloud forests in central Veracruz, Mexico. The Traits
column indicates seed dispersal strategy (a = anemochorous, e = endozoochorous, bs = baro-
74
15
synzoochorous; * other), shade tolerance (i = intolerant, m = intermediate, t = tolerant), and
phytogeographical affinity (tr = tropical, te = temperate).
Tabla 3.1. ANCOVA for structure variables of selected tree species ≥5 cm dbh along the
chronosequence of abandoned pastures in central Veracruz, Mexico. Results are for basal area,
density, mean height, and maximum height. R2 is the proportion of variance explained by each
source of variation. * = P < 0.05, ** = P < 0.01.
79
Apéndice 3.1. List of tree species ≥ 5 cm dbh found in the 15 abandoned pasture chronosequence
in central Veracruz, Mexico. Species were classified by main seed dispersal mechanism:
barochorous-synzoochorous (large seeds dispersed by gravity and/or animals), endozoochorous
(small seeds dispersed by animals), and anemochorous (wind).
86
Tabla 4.1. Análisis de Devianza del porcentaje de supervivencia de plántulas de tres especies
fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) a los 42 meses del transplante, en función de
la etapa sucesional (potrero y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m) y de
la especie.
99
Tabla 4.2.Valores promedio y error estándar (e.e.) de 24 mediciones mensuales de las variables de
microclima y de un muestreo de variables del suelo al inicio del experimento de establecimiento de
tres especies fagáceas en dos etapas sucesionales, calculados para cada uno de los niveles de a)
etapa sucesional (potrero y acahual), b) distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), y c) la
interacción etapa sucesional x distancia al borde. PAR = Radiación fotosintéticamente activa.
Diferentes letras indican diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).
108
Apéndice 4.1. Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) del porcentaje de
mortalidad de plántulas de tres especies fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en
función de la etapa sucesional (potrero y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y
40-52 m), de la especie y de las tres principales causas de mortalidad (herbivoría por tuzas, por
ratones, y putrefacción, como medidas repetidas).
131
Apéndice 4.2. Análisis de Devianza univariados de la proporción de mortalidad de plántulas
debida a tres causas (herbivoría por tuzas, ratones y por putrefacción) en función de la etapa
sucesional (potrero abandonado y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m)
132
16
y de la especie (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis).
Apéndice 4.3. Resumen del Análisis de Varianza de las tasas relativas y absolutas de crecimiento
en altura (TRCalt y TACalt), en área basal y diámetro basal (TRCab y TACdb) y del índice de
esbeltez (Esbfin) de plántulas de tres especies fagáceas a los 42 meses del transplante, en función
de la etapa sucesional (potrero y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m),
y de la especie (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis).
133
Apéndice 4.4. Resumen de los ANDEVA para evaluar el efecto de los factores etapa sucesional
(potrero y acahual) y distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m) sobre a) variables
microclimáticas (promedios de 24 mediciones mensuales), y b) variables del suelo al inicio del
experimento de establecimiento de tres especies fagáceas. HsS = Humedad relativa sobre el suelo,
H1m = Humedad relativa a un metro del suelo, TsS = Temperatura sobre el suelo, T1m =
Temperatura a un metro del suelo, TS5cm = Temperatura del suelo a 5 cm de profundidad, PARsS
= Radiación fotosintéticamente activa sobre el suelo, PAR1m = Radiación fotosintéticamente
activa a un metro del suelo, Cob% = porcentaje de cobertura arbórea, Agua% = contenido de agua,
MO = materia orgánica, C = carbono total, N = nitrógeno total, K = potasio intercambiable, Acidez
= acidez intercambiable. R2 = porcentaje de varianza explicado por factor, por la interacción de los
factores y por el error.
134
Tabla 5.1. Análisis de Devianza del porcentaje de supervivencia de plántulas de tres especies
pioneras y tres tardías a los 42 meses del transplante en potreros abandonados, en función de a)
tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional y b) remoción de pasto y especie. Resid. =
residual(es), Dev = devianza.
143
Tabla 5.2. Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) del porcentaje de mortalidad
de plántulas de tres especies pioneras y tres tardías en potreros abandonados, en función del
tratamiento de remoción de pasto, del grupo sucesional de la especie y de las tres principales
causas de mortalidad (herbivoría por tuzas, por ratones y putrefacción, como medidas repetidas).
145
Tabla 5.3. Análisis de Varianza de las Tasas Relativas y Absolutas de Crecimiento en altura
(TRCalt y TACalt), en área y diámetro basal (TRCab y TACdb), y del Índice de Esbeltez (Esbfin)
al final de 42 meses de crecimiento de tres especies pioneras y tres tardías en función de a) grupo
sucesional y tratamiento de remoción de pasto, y b) remoción de pasto y especie.
147
17
Tabla 5.4. a) Valores promedio y error estándar (e.e.) de variables de microclima de 24 mediciones
mensuales y variables del suelo al inicio del experimento de evaluación del efecto de la remoción
del pasto en el establecimiento de especies pioneras y tardías en potreros abandonados. b) Resumen
del ANDEVA de variables microclimáticas y del suelo en función del tratamiento de remoción de
pasto. PAR = Radiación fotosintéticamente activa. Diferentes letras indican diferencias
significativas entre medias (P< 0.05).
151
18
RESUMEN La conversión de bosques a potreros ha sido una de las principales causas de deforestación de los
bosques mesófilos de montaña. En las últimas décadas muchos potreros han sido abandonados
por diversos factores socioeconómicos, dando oportunidad a la recuperación del bosque, pero
este proceso en forma pasiva puede tomar hasta varios siglos en lograrse o nunca lograse. Los
objetivos de esta tesis fueron: 1) determinar en que grado la sucesión secundaria recupera la
estructura, riqueza, diversidad y composición de especies de los bosques maduros de referencia
en potreros abandonados; 2) determinar el efecto de la distancia al borde de un bosque maduro
en la recuperación del bosque en potreros; 3) evaluar experimentalmente durante 42 meses la
supervivencia y crecimiento de plántulas de tres especies arbóreas fagáceas tardías (Quercus
xalapensis, Q. germana y Fagus grandifolia) en dos etapas sucesionales (potreros recién
abandonados y acahuales de 9-17 años de abandono) y en dos distancias al borde de un bosque
(2-14 m y 40-52 m); y 4) determinar el efecto de la competencia del estrato herbáceo en el
establecimiento de tres especies arbóreas pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y
las tres fagáceas tardías en potreros recién abandonados. Para determinar el grado y la tasa de recuperación pasiva del bosque se analizó la
vegetación leñosa en una cronosecuencia de 15 potreros con diferente edad de abandono (0.25-80
años) y dos bosques maduros en la zona central montañosa de Veracruz, en dos distancias al
borde de un bosque (0-10 m y 40-50 m). La recuperación a valores similares a los bosques
maduros fue relativamente rápida (5-50 años) para la densidad, área basal, altura, riqueza y
diversidad de especies leñosas, comparable a la tasa de recuperación en bosques tropicales
húmedos y lluviosos de tierras bajas, pero la biomasa a estas edades es todavía baja comparada a
la de los bosques maduros, debido a la menor densidad de madera de las especies pioneras con
respecto a las tardías. La composición de especies hasta los 35 años es diferente a la de los
bosques maduros. La rápida colonización inicial se caracterizó por una alta diversidad de
arbustos, lianas y árboles intolerantes a la sombra, principalmente de afinidad tropical y con
semillas pequeñas dispersadas por viento y animales. Especies de árboles parcialmente tolerantes
a la sombra y especies tolerantes, con afinidad al clima templado y con semillas grandes
dispersadas por gravedad y animales gradualmente sustituyeron en dominancia a las especies
pioneras tropicales. Sin embargo, la riqueza de especies tropicales continuó siendo mayor que la
de las especies templadas a lo largo de la cronosecuencia, debido a una gran diversidad de
19
especies tropicales que ocupan los estratos del sotobosque y el subdosel. En la distancia de 40-50
m al borde se registró una recuperación más lenta en riqueza, área basal y densidad de especies
primarias con respecto a la distancia de 0-10 m. La recuperación en especies secundarias fue
rápida y similar para ambas distancias.
Las tres especies fagáceas, que dominan el dosel del bosque en etapas intermedias y
tardías, no sólo fueron capaces de sobrevivir en las etapas tempranas de la sucesión en los
potreros recién abandonados, sino que pueden tasas de crecimiento relativo un 100% más en área
basal y un 20% más en altura en estos ambientes que en los acahuales. Pero los potreros recién
abandonados predisponen a una considerable mortalidad por herbivoría de roedores, por la cual
se tiene que pagar una parte del impuesto de tiempo en la sucesión. En los acahuales la
mortalidad por tuzas fue nula, pero la sombra del dosel y la humedad provocaron hasta un 34%
de mortalidad por putrefacción (damping off) en Q. xalapensis vs. un 7% en los potreros. El
tratamiento de remoción de pastos en los potrteros en general contribuyó a aumentar la
supervivencia de especies tardías y a aumentar el crecimiento de pioneras. El pasto aumentó la
mortalidad por putrefacción.
Se concluyó que existe la necesidad de intervención o restauración activa para acelerar el
proceso de recuperación, principalmente en distancias lejanas a las fuentes de propágulos y
cuando se trata de especies primarias tardías, limitadas por sus mecanismos de dispersión a corta
distancia y tasas de crecimiento lentas. Paradójicamente, la mejor condición para el crecimiento
de especies tardías puede estar en la etapa temprana de la sucesión. Es posible acelerar la
recuperación del bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados introduciendo especies
tardías directamente, pero hay limitantes importantes como la herbivoría, compromisos entre el
tiempo, tipo de especies recuperadas e inversión económica en labores de mantenimiento. Ante la
disyuntiva de recuperar el bosque más lentamente a menor costo (restauración pasiva) o más
rápidamente a mayor costo (restauración activa), la mejor alternativa es una combinación de
ambos procesos: permitir la restauración pasiva en franjas de los potreros cercanas a los bordes
de fragmentos remanentes de bosque y aplicar la restauración activa en áreas alejadas de tales
fragmentos, principalmente en zonas donde la competencia herbácea o el deterioro del suelo
puedan arrestar la sucesión.
20
CAPÍTULO 1
Introducción general
21
CAPÍTULO 1: Introducción general
El bosque mesófilo de montaña. Concepto, características y estado de conservación
La definición de Bosque Mesófilo de Montaña (BMM) sensu Rzedowski (1978), ampliamente
usada en México, en general corresponde al término “Tropical Montane Cloud Forest”,
difundido a partir de Hamilton et al. (1995). Debido al amplio rango de condiciones donde se
distribuyen estos bosques y a la dificultad de encontrar consistencias florísticas y estructurales,
actualmente sigue siendo difícil llegar a una definición consensuada de lo que significa
exactamente el BMM. Hamilton et al (1995) y Hamilton (2001) han resumido sus principales
características: mayor capacidad de capturar agua de las nubes o niebla; suelo húmedo y con alto
contenido orgánico; una gran biomasa en forma de epífitas, reducida abundancia de trepadoras
leñosas y una alta biodiversidad local de hierbas, arbustos y epífitas, comparadas con el bosque
tropical de tierras bajas. Los BMM son ecosistemas forestales dominados por especies
latifoliadas que se caracterizan por establecerse principalmente en zonas con clima templado
húmedo ó subhúmedo, donde ocurre una frecuente y prolongada inmersión en la nubosidad
orográfica, generalmente en el cinturón altitudinal entre 1200-2500 (3,000) m s.n.m. (Stadtmüller
1987), aunque también se distribuyen en zonas con clima subtropical o tropical, en pequeñas
montañas costeras o isleñas, en altitudes desde los 300-600 m s.n.m. (Hamilton et al 1995). Estos
BMM son considerados globalmente como prioritarios en términos de conservación, por ser
centros de origen de una importante biodiversidad (Aldrich et al. 1997, Myers et al. 2000), por la
amplia gama de servicios ambientales que generan (Bruijnzeel 2000, Campos y Calvo 2000,
Manson 2004), por su fragilidad y alto grado de deforestación y fragmentación (Dodson y Gentry
1991, Henderson et al. 1991, Kappelle 1996, Challenger 1998, Ramírez-Marcial et al. 2001,
Cayuela et al. 2006). En México, estos bosques forman parte de la zona de transición entre la
Región Neotropical y la Región Neártica, en la que es común la coexistencia de elementos tanto
de origen templado como de origen tropical.
En México las principales causas de su estado crítico de conservación son: a) Una
extensión territorial natural muy reducida, ya que ocupan sólo 0.8 del territorio nacional (INEGI,
2008), a pesar de ello contienen el 10% de la flora vascular del país (Rzedowski 1996); b) una
22
amplia deforestación y conversión con fines agropecuarios (ganadería, cafetales, caña de azúcar,
milpas y otros cultivos) y de asentamientos humanos rurales y urbanos (Williams-Linera et al.
2002, Cayuela et al. 2006); y c) una extracción excesiva de ciertos productos forestales como son
leña, madera, carbón (Ramírez-Marcial et al. 2000, Haeckel 2006), orquídeas, bromelias
(Hagsater 1976, Nadkarni 1992), helechos (Bernabé et al. 1999), palmas y fauna.
La reastauración de bosque mesófilo de montaña a partir de potreros abandonados
La conversión a potreros (pastizales inducidos y cultivados para ganadería) es uno de los usos de
suelo que más han afectado a los bosques tropicales (Myers 1981, Anderson 1990, Hecht 1993,
Bubb et al. 2004) y México no es la excepción (Mendoza y Dirzo 1999, Hughes et al. 2000,
Muñoz-Villers y López-Blanco 2008). En la región ubicada al oeste de la Ciudad de Xalapa,
región central montañosa del Estado de Veracruz (vertiente oriental del Volcán Cofre de Perote),
México, en el año 1993 sólo quedaba un 10% del BMM original. Las tierras para pastoreo
ocupaban el 37% de la zona anteriormente cubierta por BMM, una extensión que duplicaba a las
ocupadas por cafetales (17%), por vegetación secundaria (17%) ó por asentamientos humanos
(18%) (Williams-Linera et al. 2002). Del año 1990 al 2003 la deforestación de bosque mesófilo
siguió siendo alta, con una tasa del 3.2% anual en la cuenca alta del Río Antigua (Muñoz-Villers
y López-Blanco 2008), cuenca que comprende en su parte norte la zona de estudio del presente
proyecto. De las 42,680 ha que el BMM ocupaba en esta región en 1990, 12,387 ha se
convirtieron a potreros y 7,559 ha a cultivos agrícolas. Esta región además de su vocación
cafetalera, se ha convertido en una importante zona productora de leche debido a su alta
disponibilidad de lluvias y/o neblinas durante 10 meses al año, que mantienen la producción de
pastos verdes durante todo el año.
Sin embargo, debido a diferentes factores económicos, sociales y políticos tales como la
reducción de productividad, los bajos precios en los mercados y la migración rural-urbana (Uhl
et al. 1988, Stonich y DeWalt 1996, Thomlinson et al. 1996, Guariguata y Ostertag 2001, Aide y
Grau 2004), el uso pecuario del suelo puede abandonarse. En la década de los 1970’s los precios
de la leche disminuyeron y algunos potreros fueron vendidos (Martinez 1993). La tasa de
recuperación de BMM a partir de potreros abandonados en la cuenca alta del Río Antigua de
23
1990 a 2003 fue apreciable (del uno por ciento anual), aunque en mucho menor grado que la
deforestación (Muñoz-Villers y López-Blanco 2007). El abandono de los potreros es una
oportunidad para la restauración del BMM con dos posibles variantes: una es por medio de la
regeneración natural (restauración pasiva), en la que simplemente se excluye el ganado, y la otra
es el uso de prácticas que aceleren dicho proceso, como la reintroducción artificial de plántulas y
brinzales (restauración activa) (Lamb et al. 1997, Aide et al. 2000, Holl et al. 2000).
Existe una amplia retroalimentación entre la restauración ecológica activa y el estudio de
la sucesión ecológica, como lo ha afirmado Bradshaw (1987): “Los principios de la restauración
de ecosistemas terrestres son los mismos que los de la sucesión ecológica”. La sucesión
ecológica es el cambio de especies y sustrato en el tiempo y la restauración es la manipulación
intencional de este cambio (Walker et al. 2007). En la presente disertación se investiga la
sucesión secundaria de potreros abandonados a bosque mesófilo (restauración pasiva) con el fin
de comprender algunos de sus patrones y procesos y poder así desarrollar los fundamentos para
una práctica efectiva de la restauración ecológica activa de este bosque, la cual también se aborda
en este trabajo en forma experimental como complemento al estudio descriptivo.
Regeneración natural del bosque mesófilo de montaña. Antecedentes y factores limitantes La regeneración natural o restauración pasiva de bosques tropicales aunque puede requerir
periodos de 20 a 80 años para recuperar cierta estructura, riqueza y funciones, puede necesitar
más de 100 años para recuperar una composición similar a la previa al disturbio, si es que se
logra (Saldarriaga et al. 1988, Aide et al. 2000, Denslow y Guzmán 2000, Rütger et al. en
prensa). La tasa de recuperación del bosque depende de muchos factores tales como la intensidad,
frecuencia y extensión del disturbio, así como una disponibilidad cercana de propágulos,
dispersores, herbívoros, y competencia interespecífica. En las partes altas de los bosques de
montaña la recuperación después de un disturbio severo es lenta debido a una lenta tasa de
crecimiento de algunas especies dominantes como son los encinos (Ewel 1980, Aide et al. 1996,
Kappelle et al. 1996). El BMM de la Sierra Madre Oriental de México florísticamente es muy especial debido a
que en esta zona convergen una variedad de especies de clima templado, muchas de ellas
24
caducifolias (cuya distribución abarca el este de Norteamérica incluso hasta Canadá), junto con
una gran riqueza de elementos perennifolios tropicales. Tal distribución sureña de elementos
norteamericanos además de estar influenciada por la conexión geográfica también esta
influenciada por las masas de aire frío (“nortes”) que al chocar con los vientos húmedos del
Golfo de México originan un clima frío semi-húmedo durante el invierno. Tales vientos no
impactan significativamente a los BMM de la vertiente del Pacífico, al oeste de México, donde la
riqueza de elementos caducifolios norteamericanos es menor. A pesar de ello, en esta región
pocos han sido los estudios específicos de sucesión secundaria, tanto en claros de bosque como
en campos agropecuarios abandonados, y de acuerdo a lo investigado ninguno hasta hoy ha sido
realizado en potreros abandonados. En los bancos de semillas de BMM del este de México,
Williams-Linera (1993) encontró especies de árboles que pueden ser beneficiadas por las
condiciones de claros o de sitios abiertos, tales como Carpinus caroliniana, Hedyosmum
mexicanum, Ilex sp., Liquidambar styraciflua y Turpinia insignis. Reyes y Breceda (1985) en una
cronosecuencia de 12 años de abandono de milpas en el noreste de México donde previamente se
había usado el sistema de “roza, tumba y quema” encontraron una rápida recuperación de la
estructura y composición florística del BMM debida a un alto reclutamiento de especies leñosas
por medios vegetativos (tocones y raíces), estrategia de regeneración ampliamente observada por
Sosa y Puig (1987) en las especies dominantes en el bosque cerrado (Liquidambar styraciflua,
Clethra pringlei y Eugenia capuli). Sin embargo, en otros lugares tropicales se ha observado que
la recuperación de bosques en potreros abandonados es más lenta que en campos agrícolas
abandonados debido a que en los potreros las fuentes de regeneración de bosque son muy escasas
(tocones y raíces vivas, semillas y plántulas), además de otros factores (Janzen 1988, Uhl et al.
1988, Nepstad et al. 1990, Holl 1999).
Por otro lado, Arriaga (2000) analizó la estructura y composición florística de claros de
BMM en la Reserva El Cielo, también en el noreste de México, y encontró que los árboles
estructuralmente dominantes de estos espacios son de especies de afinidad Neotropical (Eugenia
capuli, Ternstroemia sylvatica, Turpinia occidentalis, Meliosma oaxacana, Myrsine coriacea y
Podocarpus reichei) cuyas copas se ubican en el estrato del subdosel en los BMM maduros, con
excepción de Clethra pringlei y Nectandra sanguinea que son emergentes del dosel superior. En
cambio, la mayoría de especies dominantes del dosel son de afinidad Neártica. Parece ser que las
especies tropicales, a diferencia de las templadas, presentan una mayor capacidad de respuesta a
25
las eventuales caídas de árboles de dosel, ya que debido a su menor estacionalidad tienen
mayores oportunidades de colonizar un claro durante un lapso de tiempo mayor a lo largo del año
(Runkle 1989). Sin embargo, se ha observado que en claros pequeños (< 500 m2) la dominancia
en la regeneración depende de los árboles y arbustos que se encuentran, en el momento de la
apertura del dosel, en forma de plántulas y juveniles suprimidos. Este banco de plántulas
tolerantes a la sombra está compuesto por especies pertenecientes a géneros tales como Acer,
Fagus, Quercus y Carya (Sosa y Puig 1987, Canham 1989, Arriaga 2000). En contraste a lo
anterior, los claros más amplios son colonizados por especies intolerantes a la sombra
(demandantes de luz o heliófilas), las cuales generalmente tienen la estrategia de formar bancos
de semillas latentes en el suelo esperando una gran apertura del dosel para germinar.
En Latinoamérica, los potreros tropicales compuestos por pastos exóticos africanos
presentan serias barreras para el establecimiento de especies leñosas. Holl et al. (2000)
concluyeron que las barreras más importantes para la regeneración de un bosque montano
tropical en potreros de Costa Rica son la falta de dispersión de semillas de especies arbóreas y la
competencia de las plántulas con los densos pastos del potrero. Igualmente, Zimmerman et al.
(2000) encontraron que la escasa dispersión de semillas de árboles podría ser la principal barrera
para la regeneración del bosque. Otros autores han enfatizado que el número de semillas
dispersadas es inversamente proporcional a la distancia a la fuente de semillas: a perchas, a
bordes de bosque (Purata 1986, Nepstad et al. 1991, McClanahan y Wolfe 1993, Parrotta 1993,
Aide y Cavelier 1994), y a árboles aislados remanentes (Guevara et al. 1986, Janzen 1988a,
Guevara y Laborde 1993, Nepstad et al. 1996). Aunque la mayoría de especies de árboles
tropicales son dispersadas por animales (endozoócoras) (Howe y Smallwood 1982), la
colonización inicial de los pastizales está dominada por especies dispersadas por viento
(anemócoras) (Aide et al. 1996, Holl 1999, Cubiña y Aide 2001). En el trópico, la mayoría de las
especies anemócoras son herbáceas y arbustivas, generalmente de la familia Asteraceae, que
ocurren usualmente en áreas perturbadas y pueden no ser especies pioneras típicas de los claros
de bosques maduros. Sin embargo, una importante proporción de especies arbóreas del dosel y
zona emergente del BMM son dispersadas por viento (Liquidambar styraciflua, Ulmus mexicana,
Clethra mexicana, Ostrya virginiana, Carpinus caroliniana, Oreomunnea mexicana, Alnus spp.,
Heliocarpus spp., Leucaena diversifolia). Las especies anemócoras pueden ser menos efectivas
que las endozoócoras para atraer dispersores frugívoros, sin embargo pueden facilitar la
26
regeneración del bosque al funcionar como piedras de paso (“stepping stones”) para dispersores
(Guevara y Laborde 1993) al sombrear los pastos, al enriquecer los suelos y al crear un
microclima adecuado para el establecimiento de especies primarias (Guimares-Vieira et al. 1994,
Lamb et al. 1997, Toh et al. 1999, Posada et al. 2000). En bosques tropicales una gran parte de
especies arbóreas primarias tolerantes a la sombra producen semillas grandes dispersadas por
gravedad o por animales (barócoras o synzoócoras, sensu van der Pijl (1972)). En los BMM estas
especies pertenecen a familias tales como Fagaceae, Lauraceae, Magnoliaceae, Juglandaceae,
Sapotaceae, Podocarpaceae, Symplocaceae, y son las que tienen más dificultad para colonizar los
sitios abiertos de los pastizales, por lo tanto pueden ser muy tardías en la sucesión, y son éstas las
especies que requieren mayor atención si se quiere recuperar una composición similar a la del
bosque maduro en un tiempo más corto.
Otros factores limitantes de la regeneración de bosque en potreros son una alta
depredación de semillas (Wijdeven y Kuzee 2000), una baja tasa de germinación, falta de
nutrientes, alta intensidad de luz, estrés hídrico y herbivoría (Holl et al. 2000). Las pocas semillas
de especies arbóreas primarias que pueden llegar a los potreros abiertos son muy atractivas a los
depredadores, debido a su mayor tamaño y contenido de nutrientes (Garwood 1989, De Steven
1991, Hammond 1995). En los potreros se han encontrado altas densidades de hormigas, roedores
y lagomorfos que depredan o remueven semillas y/o plántulas (Nepstad et al. 1990, Holl y
Quiros-Nietzen 1999).
Los procesos de sucesión, en esencia, son similares para todos los bosques (Whitmore
1982), pero en los bosques tropicales la gran biodiversidad hace que en estos ecosistemas la
sucesión sea más compleja. Para comprender la dinámica de la sucesión secundaria ante tal
complejidad se requiere un análisis simplificado que puede ser logrado mediante la clasificación
de las especies en diferentes grupos funcionales. Pausas y Lavorel (2003) han sugerido usar un
rasgo funcional importante tal como la estrategia de dispersión (a nivel del paisaje) y la tolerancia
a la sombra (a nivel de comunidad local) para incluir los principales mecanismos (habilidad de
dispersión y de competitividad, respectivamente) que permiten a las especies persistir en
diferentes niveles de organización espacial y poder hacer así comparaciones globales. De acuerdo
a esta sugerencia, en el presente proyecto se analizan los procesos de sucesión secundaria de
potreros abandonados a bosque mesófilo de montaña clasificando las especies por su estrategia de
dispersión y su tolerancia a la sombra, como rasgos funcionales fundamentales, así como por su
27
origen fitogeográfico con el fin de esclarecer los patrones de sucesión específicos de tal
ecosistema.
Restauración activa del BMM en potreros abandonados Las lecciones del estudio de la sucesión sugieren que la restauración se debe enfocar a
mejorar o controlar la fertilidad y estabilidad del suelo, a mejorar el establecimiento de especies
deseables y a protegerlas de la herbivoría y competencia durante su desarrollo (del Moral et al.
2007). Otra lección general del estudio de la sucesión sugiere que para el cambio de especies (y
para la restauración), la facilitación es más importante en hábitats severos (p. ej. en sitios áridos)
y la competencia domina en hábitats mésicos, más fértiles o estables (p. ej. bosques húmedos de
montañas de origen volcánico, Callaway y Walker 1997). Gran parte de la zona ocupada por
BMM, en México y otros lugares neotropicales, se desarrolla en suelos volcánicos y en climas
templado-húmedos (ambientes mésicos) donde la fertilidad suele no ser un gran problema, pero
estas condiciones son propicias para una gran proliferación de formas de vida vegetales
(herbáceas, arbustos, trepadoras, árboles) que conducen a restricciones de competencia para el
establecimiento de plántulas de especies arbóreas forestales deseables.
Debido a la dificultad de dispersión de semillas de especies de bosque a los potreros
abandonados se espera que a mayor distancia del remanente de bosque mayor sea la lentitud de
recuperación del bosque, por lo que en tal caso se requiere una acción que ayude a acelerar el
proceso de sucesión si se quiere una restauración en un tiempo más corto, sobre todo en
distancias lejanas a los fragmentos de bosque maduro. En bosques tropicales, la regeneración
natural puede recuperar ciertas características estructurales y funcionales en periodos entre 20 y
80 años de sucesión secundaria a través de la colonización de especies de árboles pioneros
principalmente (Guariguata y Ostertag 2001). La reintroducción- de estos árboles puede romper
las dos barreras de la regeneración natural más importantes al funcionar como perchas que
facilitan la dispersión de semillas (Guevara y Laborde 1993, Toh et al. 1999) e inhibir el estrato
de pastos con la sombra de su copa y su hojarasca (Guevara et al. 1992). Estas especies pioneras
pueden generar un dosel que influya en el establecimiento de un amplio espectro de especies
tolerantes a la sombra que son las dominantes en etapas tardías de la sucesión, y que son las más
amenazadas por la deforestación ya que debido a un mayor tamaño y peso de semilla, una gran
28
proporción de estas especies tienen mayores dificultades para dispersarse y establecerse en áreas
abiertas y a ciertas distancias de los pocos remanentes donde aun persisten (Ortíz-Arrona 1999,
Holl 1999, Camacho-Cruz et al. 2000, Alvarez-Aquino et al. 2004, Ramírez-Bamonde et al. 2005)
y también debido a su lentitud de crecimiento y a mayor calidad de su madera estas especies son
más codiciadas por los taladores, comerciantes y usuarios. Sin embargo, si desde un inicio sólo
favorecemos la introducción de especies pioneras, éstas pueden crear una matriz de poca
diversidad que represente un “desierto de especies pioneras” que en ocasiones obstaculice
(arreste) temporalmente (30-70 años) la dispersión y polinización de especies de bosque maduro
(Martínez-Garza y Howe 2003). Los fragmentos de bosque maduro aislados de un bosque
continuo y embebidos en una matriz de especies pioneras pueden sufrir la extinción local de
muchas especies de animales y plantas en periodos de 20 a 100 años (Turner 1996).
En los claros de bosque existe un gradiente de intensidad y calidad de luz que va del
centro a sus bordes y que varía dependiendo de su tamaño, forma y posición. Este gradiente de
luz influye en forma similar en los bordes potrero-bosque, árboles aislados y en los sitios abiertos
del potrero que se encuentran a diferentes distancias de los lugares sombreados por cobertura
arbórea. De acuerdo a esto en climas cálidos se espera que el establecimiento (germinación y
supervivencia temprana) de especies tolerantes a la sombra, representativas del dosel superior y
del subdosel del BMM maduro, sea favorecido en los sitios de los potreros que están bajo la
influencia directa o cercana de la sombra, ya que ésta inhibe la competencia con especies
intolerantes de rápido crecimiento y evita el estrés por fotoinhibición que pudieran sufrir por
insolación directa en sus primeras etapas de desarrollo estas especies adaptadas a la sombra (Loik
y Holl 1999, Valladares et al. 2002). En cambio, los sitios alejados a cierta distancia de la sombra
presentan condiciones de luz favorables para el establecimiento de especies arbóreas y arbustivas
intolerantes a la sombra que funcionan como pioneras que posteriormente pueden facilitar el
reclutamiento de especies primarias tolerantes.
En los BMM la radiación solar directa y la temperatura del suelo y del aire son de menor
intensidad que en el bosque tropical de tierras bajas, debido a una mayor frecuencia de nubes y
niebla, a una mayor altitud sobre el nivel del mar y a una topografía montañosa que genera mayor
cantidad de cañadas sombreadas por las mismas montañas y crestas. Debido a esto se puede
esperar que estos factores ambientales ocasionen un menor estrés de temperatura y humedad para
el establecimiento y crecimiento de plántulas de especies tolerantes a la sombra en el potrero
29
abierto. Generalmente, las especies tolerantes a la sombra, que forman banco de plántulas en el
sotobosque, terminan su latencia y aumentan su velocidad de crecimiento cuando se abre un claro
en el dosel y reciben mayor radiación solar. Igualmente, algunas de estas especies pueden tener
una mayor tasa de crecimiento en las condiciones de mayor radiación del potrero abierto que bajo
el borde o el dosel del interior del bosque, aunque sus tasas de supervivencia pueden ser menores
debido a que las plántulas de algunas especies tardías (Magnolia dealbata, M. iltisiana,
Podocarpus matudae, Drymis granadensis) no toleran bien las condiciones de estrés de los sitios
abiertos (Ortíz-Arrona 1999, Camacho-Cruz et al. 2000, Pedraza y Williams-Linera 2003,
Ramírez-Bamonde et al. 2005).
Existen evidencias de que algunas de estas especies tardías de la sucesión sí se pueden
establecer en claros en condiciones de alta insolación, baja humedad y gran competencia
intraespecífica y además algunas son favorecidas en sus tasas de crecimiento y vigor, sobre todo
aquellas con una alta plasticidad fenotípica (Valladares et al. 2002, Martínez-Garza 2003, Curt et
al. 2005). El reporte del éxito de otras especies tardías en sitios abiertos perturbados se ha ido
incrementando (Montagnini et al. 1995, Everham et al. 1996, Hardwick et al. 1997, Loik y Holl
1999, Hooper et al. 2002, Martínez-Garza 2003).
Al igual que existen especies que no toleran bien los sitios abiertos, y especies que por el
contrario son favorecidas por la condición abierta, también se ha observado que a un gran número
de especies la condición intermedia es la que más le favorece en sus primeras etapas de
crecimiento. Ramírez-Marcial et al. (2005) en un experimento de vivero con 40 especies de las
montañas de Chiapas encontraron una tasa alta de supervivencia (> 90%) para todas,
independientemente del tipo de sombra o afinidad sucesional de la especie. También encontraron
que los mayores incrementos en altura y diámetro basal de los tallos ocurren en el tratamiento de
50% de sombra.
Ante todo este gradiente de diferentes respuestas de las especies tardías de la sucesión a
las condiciones abiertas de los potreros, es razonable considerar que ciertas especies se podrán
adaptar a su reintroducción en potreros recién abandonados con altos niveles de luz y otras
especies podrían responder mejor a su reintroducción en sitios con una vegetación secundaria con
cierto grado de desarrollo que les proporcione a las plántulas un ambiente de media sombra
adecuado. Estos dos esquemas de restauración de especies tardías en sitios perturbados los
podemos denominar como: 1) “plantación de inicio con especies tardías con buena plasticidad
30
fenotípica (tolerantes a ciertos niveles de luz y a la sombra)” a aquella en la que se introduzcan
especies que toleran los sitios abiertos y crecen mejor en ellos (potreros recién abandonados y
manejados con chapeos), y 2) “plantación de enriquecimiento con especies tardías con baja
plasticidad fenotípica (intolerantes a una alta insolación, tolerantes a la sombra)” a aquella en la
que se introduzcan especies que no toleran la condición abierta y que sobreviven y crecen mejor
bajo un ambiente de media sombra como el de los bosques secundarios jóvenes (acahuales).
En cuanto a la competencia con el pasto, en las regiones montañosas húmedas de México,
sobre todo en las partes bajas, se pueden encontrar dos tipos de pastizales: 1) potreros con densos
pastos exóticos africanos como el estrella africana (Cynodon plechtostachyus), zacate Kikuyo
(Pennisetum clandestinum), zacate Guinea (Panicum maximum), zacate gordura (Melinis
minutiflora), entre otros, que al tener alturas de 1 a 2.5 m ofrecen gran competencia para el
establecimiento de plántulas de otras especies; y 2) potreros con gramas bajas (especies de los
géneros Paspalum, Axonopus, Setaria, Panicum) que ofrecen una mucho menor competencia por
tener un estrato aéreo muy bajo (10-20 cm). La presencia de un estrato denso de pastos en los
potreros puede impedir la germinación de las semillas dispersadas y el establecimiento de
plántulas de árboles de bosque (González-Montagut, Sun y Dickinson 1996, Duncan y Duncan
2000, Holl et al. 2000, Posada et al. 2000). Guariguata et al. (1995) compararon la colonización
temprana por especies leñosas bajo el dosel de diferentes tipos de plantaciones, teniendo como
control un potrero abandonado dominado por pastos. En tal potrero, dichos autores no observaron
establecimiento de especies leñosas durante todo un año que duró el estudio. En cambio, sí
detectaron la invasión de especies arbóreas en las plantaciones con mayor densidad de cobertura
arbórea, la cual contribuía a adelgazar el estrato herbáceo al impedir la llegada de mayor cantidad
de luz solar directa al sotobosque.
Para poder determinar el esquema de restauración bajo el que se pueden incluir ciertas
especies, es necesario probar experimentalmente su establecimiento en condiciones de campo. Ya
que en tales condiciones se toman en cuenta, en forma integral, los múltiples factores que afectan
la supervivencia y crecimiento, factores con los que ultimadamente se enfrentarán dichas
especies y afectarán la restauración del bosque.
31
OBJETIVOS GENERALES E HIPÓTESIS El primer objetivo general de la tesis fue determinar los patrones de cambio que ocurren en la
sucesión secundaria del BMM en potreros abandonados, tanto en el tiempo como en el espacio,
con el fin de discernir en que grado la sucesión secundaria recupera la estructura, riqueza,
diversidad y composición florística de los bosques maduros de referencia, en otras palabras,
indagar que tan resiliente es el sistema. La hipótesis general a comprobar para este objetivo fue
que a mayor lapso de tiempo de abandono de los potreros y menor distancia al borde de bosque
maduro, mayor sería la similaridad con el bosque maduro en cuanto a estructura, riqueza y
composición florística. Ewel (1980) propuso que existe también un gradiente altitudinal en la tasa
de recuperación de los bosques en montañas tropicales, a mayor altitud la tasa de crecimiento de
los bosques y su resiliencia son más lentas. Por ello otra hipótesis planteada fue que el bosque
mesófilo de la parte altitudinal intermedia de la montaña podría tener una tasa de recuperación en
estructura más lenta que la del bosque tropical de tierras bajas pero más rápida que la del bosque
montano de partes altas.
El segundo objetivo general fue determinar experimentalmente las condiciones adecuadas
para el establecimiento de especies arbóreas nativas en dos diferentes etapas sucesionales
contrastantes de potreros abandonados: potrero recién abandonado (herbáceo) y potrero
abandonado con vegetación secundaria más desarrollada (acahual arbustivo-arbóreo). Una
hipótesis planteada fue que es posible acelerar el proceso de recuperación en composición
florística del BMM introduciendo plántulas de especies tardías directamente en etapas tempranas
de la sucesión, en potreros recién abandonados. La hipótesis a comprobar fue que algunas
especies tolerantes a las condiciones sombrías del bosque maduro, debido a su plasticidad
fenotípica, tambien pueden tolerar las condiciones abiertas de los potreros recién abandonados y
así poder tener un crecimiento más rápido en el potrero recién abandonado que en el acahual. Se
planteó otra hipótesis de que en competencia con los pastos la supervivencia puede ser mayor en
especies tardías que en pioneras, por su mayor tolerancia a la sombra, pero que el pasto puede
reducir el crecimiento de ambos grupos sucesionales.
32
OBJETIVOS ESPECÍFICOS 1. Evaluar los patrones que ocurren en la sucesión secundaria del BMM en potreros
abandonados del centro de Veracruz, en tres niveles: comunidad, grupos funcionales, y
especies. Esto con el fin de determinar si los procesos de sucesión secundaria son suficientes
para la recuperación del BMM en la región
1.1. Describir los cambios en la estructura de la vegetación (densidad, área basal, altura),
riqueza y diversidad de especies leñosas a lo largo de una cronosecuencia de potreros
abandonados.
1.2. Evaluar los patrones de cambio en riqueza de especies de acuerdo a tipos funcionales de
síndrome de dispersión y tolerancia a la sombra, así como por afinidad fitogeográfica.
1.3. Analizar los valores de importancia de las especies arbóreas a lo largo de la sucesión.
2. Analizar los efectos de la distancia al borde de remanentes de bosque en la recuperación de la
estructura, riqueza y composición florística del BMM en potreros abandonados.
2.1 Describir el efecto de la distancia en la recuperación de la estructura de la vegetación
leñosa.
2.2 Describir el efecto de la distancia en colonización por grupos funcionales de árboles
de acuerdo a su síndrome de dispersión.
2.3 Describir el efecto de la distancia sobre la recuperación de especies arbóreas
primarias.
3. Determinar experimentalmente las condiciones adecuadas para el establecimiento
(supervivencia y crecimiento de plántulas) de tres especies fagáceas típicas del dosel del
BMM maduro (Fagus grandifolia, Quercus germana y Quercus xalapensis) en dos diferentes
etapas sucesionales de potreros abandonados: potreros recién abandonados y potreros con 9-
17 años de abandono (acahuales).
3.1. Determinar el efecto de la etapa sucesional y distancia al borde de bosque en la
supervivencia y crecimiento de plántulas de tres especies arbóreas fagáceas.
3.2. Determinar el efecto de la distancia al borde de bosque y la especie en el establecimiento
de las tres especies en ambos ambientes sucesionales.
3.3. Evaluar las variables microclimáticas y del suelo que tienen mayor influencia en el
establecimiento de las tres especies.
33
4. Determinar experimentalmente el efecto del estrato herbáceo de pastos de potreros recién
abandonados sobre el establecimiento de tres especies tardías típicas del BMM maduro
(Fagus grandifolia, Quercus germana y Quercus xalapensis) y de tres especies pioneras
(Trema micrantha, Myrsine coriacea y Heliocarpus donnell-smithii).
ESTRUCTURA DE LA TESIS La tesis se compone de seis capítulos. En los capítulos 2 y 3 se exponen estudios descriptivos de
la regeneración natural del BMM en potreros abandonados y en los capítulos 4 y 5 se exponen
dos estudios experimentales sobre el establecimiento de plántulas de especies arbóreas nativas
para la restauración del BMM en potreros abandonados.
El Capítulo 1 es una introducción general de la tesis en la que se exponen los antecedentes,
el contexto de la investigación y los objetivos general y específicos.
En el Capítulo 2 se describen los cambios en estructura, riqueza, diversidad y valores de
importancia de especies leñosas a lo largo de una cronosecuencia de potreros abandonados. Se
analizan estas trayectorias mediante un conjunto jerárquico de modelos de regresión no lineales y
escalamiento no métrico multidimensional (NMDS). Las trayectorias en riqueza de especies
arbóreas se analizan por diferentes tipos funcionales de acuerdo a síndromes de dispersión y
tolerancia a la sombra, así como por afinidad fitogeográfica. Las preguntas planteadas en esta
sección fueron:
1. ¿Cuál es el tiempo necesario para la recuperación de los parámetros de referencia del
BMM maduro en cuanto a estructura, riqueza, diversidad y composición de especies
leñosas en los potreros abandonados?
2. ¿Cuáles son las trayectorias sucesionales en la estructura, riqueza, diversidad y
composición de especies de árboles que difieren en el síndrome de dispersión,
tolerancia a la sombra, y afinidad fitogeográfica a lo largo de un cronosecuencia de
potreros abandonados?
En el Capítulo 3 se analiza el efecto de la distancia al borde de remanentes de bosque
sobre la recuperación de la estructura de la vegetación, riqueza y composición florística del BMM
34
en potreros abandonados. Se realizó un Análisis de Covarianza para probar simultáneamente el
efecto de la distancia (variable categórica) y el tiempo de abandono (variable continua) sobre las
variables de respuesta (área basal, densidad, altura y riqueza de especies arbóreas). Se discute si
la restauración pasiva es suficiente o no para la recuperación del BMM y si es necesaria la
intervención de la restauración activa. La pregunta planteada fue:
3. ¿Cual es el efecto de la distancia en la recuperación de la estructura de la vegetación
leñosa, en colonización por grupos funcionales de árboles de acuerdo a su síndrome de
dispersión, y en la recuperación de especies arbóreas primarias?
En el Capítulo 4 se analiza experimentalmente el establecimiento de plántulas de tres
especies tardías (Fagaceae) en potreros abandonados. El experimento consistió en probar el
efecto de la etapa sucesional (potrero recién abandonado y acahual) y de la distancia al borde de
bosque (2-14 m y 40-52 m) sobre el establecimiento (supervivencia y crecimiento de plántulas)
de tres especies fagáceas (Fagus grandifolia, Quercus germana y Q. xalapensis) catalogadas
previamente como tardías de la sucesión y tolerantes a la sombra. Se realizaron Análisis de
Devianza y de Varianza para probar el efecto de los factores sobre variables de supervivencia y
crecimiento, así como de las causas de mortalidad. Se realizó un NMDS para determinar la
correlación entre variables microclimáticas y del suelo en la supervivencia y crecimiento de las
especies.Las preguntas planteadas fueron:
4. ¿Cuál es el efecto del habitat o etapa sucesional (potrero recién abandonado y acahual)
en la supervivencia y crecimiento de plántulas de especies fagáceas?
5. ¿La distancia al borde del bosque en potreros abandonados tiene efecto sobre la
supervivencia y crecimiento de plántulas de especies fagáceas?
6. ¿Existen diferencias entre especies fagáceas en la supervivencia y crecimiento de
plántulas entre etapas sucesionales y distancias al borde de bosque?
7. ¿Existen diferencias en microclima y suelo entre diferentes etapas sucesionales y
distancias al borde? ¿Si existen estas diferencias, éstas están relacionadas con la
supervivencia y crecimiento de plántulas de especies fagáceas?
En el Capítulo 5 se presenta un segundo experimento que consistió en probar el efecto de
la competencia con el estrato herbáceo sobre el establecimiento de tres especies pioneras (Trema
micrantha, Heliocarpus donnell-smithii y Myrsine coriacea) y de las tres especies fagáceas en
potreros recién abandonados. Se realizaron Análisis de Devianza y de Varianza para probar el
35
efecto de los factores sobre variables de supervivencia y crecimiento, así como de las causas de
mortalidad. La pregunta planteada fue:
8. ¿La remoción del estrato herbáceo en potreros recién abandonados tiene efecto sobre
la supervivencia y crecimiento de especies arbóreas pioneras y tardías?
En el Capítulo 6 se hace una síntesis general del proyecto, presentando las respuestas a las
principales preguntas y hallazgos más relevantes de la tesis. Se presenta una discusión general en
torno a los alcances de la restauración pasiva y las necesidades de la restauración activa. Se
discuten las implicaciones y aplicaciones de los resultados obtenidos en el manejo de la sucesión
secundaria en potreros abandonados de áreas de BMM y en la restauración activa y se hacen
recomendaciones y observaciones para futuras investigaciones al respecto.
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42
CAPÍTULO 2
Tree species functional traits and phytogeographical affinities along secondary succession in a tropical montane cloud forest region of
Veracruz, Mexico
Miguel Angel Muñiz-Castro
Guadalupe Williams-Linera
Miguel Martínez-Ramos
Enviado al Journal of Vegetation Science
43
CAPÍTULO 2
Tree species functional traits and phytogeographical affinities along secondary succession in a montane cloud
forest region of Veracruz, Mexico
Muñiz-Castro, Miguel Angel1; Williams-Linera, Guadalupe1 & Martínez-Ramos, Miguel2
1Departamento de Ecología Funcional,
Instituto de Ecología, A.C.
km 2.5 carretera antigua a Coatepec No. 351
Xalapa, Veracruz 91070, Mexico
2Centro de Investigaciones en Ecosistemas
Universidad Nacional Autónoma de México
Antigua Carretera a Pátzcuaro 8701
Morelia, Michoacán 58190, Mexico
Running title: Tree functional groups along a chronosequence
Nomenclature: Sosa & Gómez-Pompa (1994)
Abbreviations: ACE = abundance-based coverage estimator; IVI = importance value index;
NMDS = non-metric multidimensional scaling; TMCF = tropical montane cloud forest
Abstract
Question: What are the successional trajectories in structure, floristic composition and species
diversity of trees differing in dispersal syndrome, shade tolerance, and phytogeographical affinity
along a chronosequence of abandoned pastures?
44
Location: Tropical montane cloud forest region, Veracruz, Mexico.
Methods: We studied a successional chronosequence of 15 abandoned pastures (0.25 to 80-yr-
old) and two old-growth forests. Basal area, stem density, height of woody vegetation, and tree
species importance values were related to age in a hierarchical set of non-linear models.
Estimated tree species richness, categorized by functional traits and phytogeographical origin,
was fitted to non-linear regressions.
Results: Basal area, height, and stem density reached values similar to old-growth forest in
pastures abandoned for 50, 30, and 80 years, respectively, but biomass recovery will take longer
periods. Along the chronosequence, the proportion of anemochorous species declined (82% to
28%), endozoochorous remained constant (18-34%), and barochorous-synzoochorous species
increased (0 to 38%); shade intolerant species declined (100% to 4%), and intermediate and
shade tolerant species increased. Tropical species were the dominant taxa, but temperate tree
species became canopy dominants at mature stages. Non-metric multidimensional scaling
(NMDS) ordination and regression analysis detected three successional species groups: optimum
temporary, constant or optimum with persistence, and increased trajectories.
Conclusions: Recovery of forest vegetation structure is similar or longer to that of lowland
rainforests. Species richness grouped by functional group changed and displayed different
successional trajectories along the chronosequence: tropical species, wind-dispersed and shade
intolerant species are gradually displaced by temperate species that later became canopy
dominants, and by intermediate shade tolerant trees with diverse seed dispersal syndromes.
Key words: functional types; phytogeographical affinity; secondary succession; seed dispersal
syndrome; shade tolerance
Introduction
The conversion of forest to pasture has been one of the greatest threats to the Neotropical forests
in the past century (Myers 1981; Bubb et al. 2004). Over the last decades, however, large pasture
areas have been abandoned due to socio-economic causes that have resulted in rural-urban
migration within a region and migration to the developed countries (Stonich & DeWalt 1996;
Thomlinson et al. 1996; Guariguata & Ostertag 2001;Aide & Grau 2004). In the mountainous
45
region of Veracruz, Mexico, an increase in secondary forest cover has been also recorded
(Manson et al. unpubl.) such as has been described in some other Latin American regions.
Although reforestation is far less common than deforestation in tropical countries, forest recovery
is occurring in regions where marginal agricultural areas are being abandoned, such as the
mountains of Puerto Rico (Aide et al. 1996), Dominican Republic (e.g., Grau et al. 2004), Costa
Rica, Patagonia, northwestern Argentina and Honduras (Aide & Grau 2004). Long lasting
successional processes in forest ecosystems have been studied using chronosequence (space for
time) techniques (Drury & Nisbet 1973; Saldarriaga et al. 1988; Aide et al. 2000; Denslow &
Guzman 2000; Howard & Lee 2003). A chronosequence represents a series of fields abandoned
at different times within areas that are relatively homogeneous with respect to their geophysical
and biological characteristics. Although homogeneity is a strong assumption, and one that it has
not always been possible to assess carefully (Stevens & Walker 1970), the predictions of
chronosequence studies have been partially validated by studies that followed secondary
succession dynamics on permanent plots (Debussche et al. 1996, Foster & Tilman 2000). The
strength of such validation, however, varies widely depending on the community attributes being
analyzed (Chazdon et al. 2007). Based on chronosequences, some authors have estimated that
secondary succession in tropical forest may approach structural (e.g., basal area and canopy
height) and species richness values of old-growth forest in a few decades (< 50 yr), while species
composition will require longer time periods (Saldarriaga et. al. 1988; Aide et al. 2000; Denslow
& Guzmán 2000; Rütger et al. in press).
Mexican tropical montane forests have a mixture of tropical and temperate floristic
elements (Miranda & Sharp 1950; Graham 1973). The canopy of old-growth forests is dominated
by species of temperate phytogeographical affinity (e.g., Fagus grandifolia, Liquidambar
styraciflua, Quercus xalapensis and Q. germana), while subcanopy and understory tree and shrub
species are mainly of tropical affinity (e.g., Cinnamomum effusum, Oreopanax xalapensis,
Turpinia insignis, Palicourea padifolia, Eugenia xalapensis, Miconia glaberrima and Ocotea
psychotrioides). This coexistence of tropical and temperate species may confer particular
ecological interactions on the montane cloud forest and processes which have not received much
atention. The understanding of secondary succession dynamics of such a complex forest requires
a simplified analysis that can be achieved by putting the species into different plant functional
groups. Pausas & Lavorel (2003) suggested using a major functional trait axis, such as species
46
dispersal strategy (at the landscape level) and shade tolerance (at the local community level), to
include the main mechanisms (dispersal and competitive ability, respectively) that allow species
to persist at different levels of spatial organization, thus making it possible to do global
comparisons of plant traits. Following this approach, in the present study we analyze the
secondary successional patterns, using species dispersal strategy and shade tolerance as
functional traits. Additionally, we include in this analysis the phytogeographical affinity of the
species for to get a better understanding of this transitional tropical-temperate ecosystem.
Secondary forest succession in abandoned pastures is highly dependent on the dispersal
capacities of forest woody species. Commonly, small seeded species dispersed by wind
(anemochorous) start the woody colonization (Holl 1999; Aide et al. 1996) and once established
these colonizer plants function as bird perches that then contribute to the arrival of the small
seeds of animal-dispersed (endozoochorous) species (Guevara & Laborde 1993; Toh et al. 999).
Later, large seeds are transported by gravity or by forest mammals and large birds (barochorous-
synzoochorous; van der Pijl 1972). In several disturbed ecosystems, shade tolerance is a good
indicator of species’ competitive response and community level persistence (Smith & Huston
1989; Pausas & Lavorel 2003). In temperate mixed forests Howard & Lee (2003) found a
successional increase in the proportion of shade tolerant species from less than 5% (in secondary
forests after 23 years of succession) to 90% (in a 134-year-old forest), whereas the profile of
shade intolerant species changed in the opposite direction. Finally, as species composition is one
of the best descriptors of the advance of forest succession, the analysis of the successional change
in species composition for different forest components (e.g., understory and subcanopy versus
upper canopy) may give insights about the successional processes that structure the community.
For example, Peña-Claros (2003), using chronosequence and correspondence analysis, validated
the prediction that the composition of the forest understory at early successional stages includes
the species pool which will constitute the forest canopy at later successional stages. Additionally,
the species position throughout the process of succession can be weighted with species presence-
absence or abundance data to gain a better understanding of community species roles in
succession (Huisman et al. 1993; Peña-Claros 2003).
In this study we evaluated the patterns and processes that influence the secondary
succession of the tropical montane cloud forest (TMCF) in abandoned pastures in Central
Veracruz, Mexico at three analytical levels: community, functional, and species. The objectives
47
were to 1) describe the changes in vegetation structure, richness and diversity of woody species
along a chronosequence of abandoned sites, 2) test whether species richness follows different
patterns along the succession according to functional type of dispersal syndrome, shade tolerance
and phytogeographical affinity, and 3) analyze individual tree species trajectories along a
successional chronosequence.
Methods
Study area and sites
The study area is located on the eastern slopes of the Sierra Madre Oriental, west of Xalapa,
Veracruz, Mexico (19º28.87' -19°35.00' N and 96º55.00'-97º00.12' W; 1300 - 1580 m asl; Fig. 1).
The climate is humid and mild with three well defined seasons: the relatively moist cool season
from November to March, a warm, dry season during April and May, and a warm, wet season
from June to October. Mean annual precipitation is 1500-1650 mm and the mean annual
temperature is 14 – 16 oC. The soil is humic-andosol (Williams-Linera 2002). We selected 15
abandoned pastures (time since abandonment: 0.25, 0.75, 1.5, 2.5, 5, 5.5, 8, 9, 12, 14, 15, 17, 23,
35 and 80 y old) and two old-growth forest fragments (25 and 98 ha), to represent a successional
chronosequence (Fig. 1). Several criteria were used for site selection. First, the abandoned sites.
had to be adjacent to a fragment of TMCF in order to minimize lack of propagule sources.
Second, each site should had a minimal area of 1 ha, with a linear border of at least 100 m
contiguous to a forest fragment. Field size and shape were different but all sampling plots were
located at least 50m away from any other forest remnant. Third, sites had to be located in an
altitudinal range between 1300-1600 m separated by no more than 10 km from each other. Fourth,
the sites should have a similar land use history (cattle raising), a slope between 0-30° and the
same soil type (humic andosol).
48
Figure 1. Location of the 17 study sites in the tropical montane cloud forest region of central Veracruz,
Mexico. Triangles are abandoned pastures, and circles are old-growth forest fragments. The dark grey
area corresponds to the old-growth cloud forest in the study region.
Field data
In each old-field two 100 x 10 m parallel transects were set up at 0 – 10 m and 40 – 50 m from
the border of the old-growth forest remnants. We did not avoid the edge effect, and recognize that
the regeneration rate is higher close to the border than it is away from it. Four 10 x 10 m plots
were randomly located in each transect to sample trees > 5 cm DBH (stem diameter at 1.3 m). At
49
the center of each 10 x 10 m plot, there was one 4 x 4 m plot to sample woody plants < 5 cm
DBH and > 1.3 m height (tree juveniles, shrubs and vines, including lianas and vines), and one 2
x 2 m plot for tree seedlings < 1.3 m height. We measured DBH and tree height, and counted the
number of individuals per species in the 10 x 10 m and 4 x 4 m plots. In the 2 x 2 m plots, the
number of individuals and basal stem diameter of tree species were measured. In addition,
vegetation structure and species richness for two nearby old-growth forest fragments were
included; for these, the data were obtained as for the old-fields, but at least 30 m away from any
edge. All plant species present in the plots were identified, and herbarium specimens were
collected and deposited in the XAL herbarium at the Instituto de Ecología, A.C.
Data analyses
The response variables were basal area (m2 ha-1) and density (stems ha-1) for three vertical forest
components: trees > 5 cm DBH (canopy), woody plants < 5 cm DBH (subcanopy) and tree
seedlings < 1.3 cm height (understory). Also, the mean and maximum height of the canopy trees
were included. The structural importance of each tree species was expressed as an importance
value index (IVI = (relative frequency + relative basal area dominance + relative density)/3;
Curtis & McIntosh 1951). The species IVI data of the three forest components were pooled to
produce a single species IVI at the stand level, but only species with five or more individuals
were included. Prior to statistical analysis, IVI data were arcsine transformed to achieve
homocedasticity. Species richness was estimated by the nonparametric abundance-based
coverage estimator (ACE), diversity was estimated using the Shannon diversity index (Magurran
2004). Species were classified into functional groups related to their seed dispersal syndrome
(anemochorous, endozoochorous and barochorous-synzoochorous) following criteria given by
van der Pijl (1972), shade tolerance (intolerant, intermediate and tolerant; Howard & Lee 2003),
and phytogeographical affinity (temperate or tropical) according to Miranda & Sharp (1950) and
Graham (1973).
Community structure, richness, diversity, and species importance value
To characterize successional trajectories on vegetation structure, richness, diversity and species
importance values, a hierarchical set of non-linear regression models proposed by Huisman et al.
50
(1993) was used to obtain the best description of the changes observed along the chronosequence,
using the number of years since abandonment as the independent variable (Fig. 2).
Figure 2. Hierarchical set of models used to describe the successional trajectories along a chronosequence
(modified after Huisman et al. 1993). Model I, y = M*(1/ (1+ea)), describes a constant trajectory with no
trend over time; model II, M, y = M*(1/ (1+ea+bx)), indicates an increasing or decreasing trend where the
maximum is equal to the upper boundary M; model III, y = M*(1/ (1+ea+bx)) *(1/ (1+ ec)), has an
increasing or decreasing trend where the maximum is below the upper boundary M; model IV, y = M*(1/
(1+ea+bx))*(1/ (1+ ec-bx)), increasing and decreasing at the same rate, a symmetrical response curve; model
V, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(1/ (1+ ec+dx)), increasing and decreasing at different rates, a skewed response
curve with no persistence; model VI, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(F+ (1/ (1+ ec+dx))), increasing and decreasing
at different rates, a skewed response curve with persistence. x = stand age, M = maximum value that can
be attained, F = constant to achieve a predicted "y" response asymptotic to old-growth forest values (MF);
a, b, c, d = parameters to be estimated.
The first five models (I-V) are that proposed by Huisman et al. (1993) and Model VI was
created and added by the authors to the regression models set to describe a unimodal trajectory in
which an increase occurs followed by an asymptotic decline to the old-growth forest value. These
models are applicable to positive, absolute or relative data with an upper boundary. Logically,
data for forest structure and richness do not have an upper limit, therefore the upper boundary
was assumed to be the maximum value reached by any given response variable along the
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
0 20 40 60 80 100 120
Stand age (yr)
Res
pons
e va
riabl
e
IIIIIIIVVVI
ModelsM
MF
51
chronosequence. Data were fitted to models of increasing complexity and the simplest, most
parsimonious, model that significantly explained the greatest amount of observed variation was
chosen (Huisman et al. 1993; Peña-Claros 2003). In all fitted cases, the age of old-growth forest
sites was assumed to be 100 years since no significant differences in R2 or the type of model were
found when forest age was set at 100, 200 or more years.
To compare species richness and the diversity of trees among the canopy, subcanopy, and
understory forest components and along the chronosequence, we rarefied the samples down to a
common abundance level (37 individuals). EstimateS version 7.5.0 was used to compute sample-
based rarefaction curves with the Mao Tau expected richness function (Colwell 2005). To
describe the patterns of change in richness and diversity over time, data for the three forest
components were fitted to the set of hierarchical models described above.
Functional and phytogeographical groups
To estimate the species richness for trees > 5 cm DBH categorized by functional traits and
phytogeographical affinity at each site, we used the program EstimateS version 7.5.0 (Colwell
2005). The non-parametric estimator of species richness used was an abundance-based coverage
estimator (ACE). This was chosen because it best satisfied the requirements for a species-
richness estimator at our sites: the same species may occur in early successional sites with one
individual and become abundant in sites at later successional stages (Chazdon et al. 1998;
Colwell 2005). Species richness classified by dispersal syndrome was analyzed only for plots
sampled 40 – 50 m away from the border of the field to avoid edge effects (Capítulo 3).
Estimated richness was converted into a proportion or relative value with respect to total tree
species richness. Changes in the proportion of estimated richness represented by each functional
group along the chronosequence were analyzed using regression analyses, after logarithmic
transformation of the x-values (age).
Tree species composition, forest components and successional age
To test whether tree species composition in the understory and subcanopy in the successional
sites resembled the species composition of the old-growth forest canopy, ordination by
52
Nonmetric Multidimensional Analysis (NMDS) was used. NMDS is an iterative search for the
best positions of n entities on k dimensions (axes) that minimizes the stress of the k-dimensional
configuration. NMDS compares the stress obtained using the data set with the stress obtained
from randomized data. Stress is an inverse measure of fit to the data. If stress is significantly
reduced and if it stabilized at a level lower than 10 it means a good ordination with no real risk of
drawing false inferences. A first matrix of 54 species and 44 samples was built by recording the
presence-absence of each species with > 5 individuals in each combination of stand age (13
secondary sites and two mature forests) and three forest components (canopy, subcanopy and
understory). A second matrix included four categorical variables: stand successional age and
presence-absence of species in the canopy, subcanopy and understory. Matrices were analyzed
using NMDS in the PC-ORD 4 package (McCune & Grace 2002). The analysis was carried out
using the autopilot mode, slow and thorough, Sørensen distance measurements, 40 runs with real
data, and 400 iterations.
Species successional trajectories were obtained by fitting IVIs to the hierarchical set of
non-linear models. Those trajectories were related to their successional position given by the first
axis scores of the NMDS (which were significantly correlated with stand age) using a one-way
ANOVA. Statistical analyses were carried out with the package S-PLUS 4.6 professional 2000,
MathSoft, Inc. (Crawley 2002)
Results
Structural changes along the chronosequence
The change in the basal area of trees > 5 cm DBH along the chronosequence was best described
by Model III (R2 = 0.93, F = 95.2, P < 0.001), which predicts an asymptotic sigmoid-like
temporal increase in basal area to values similar to that of the old-growth forest (45.8 m2 ha-1) 50
years after site abandonment (Fig. 3 a). In contrast, the successional change in the density of trees
> 5 cm DBH was best explained by Model V (R2 = 0.78, F = 15, P < 0.001) which showed a
maximum value (1693 trees ha-1) 35 years after abandonment and then, in the 80-yr-old
secondary forest, decreased to a value near to those of the old-growth forest sites (Fig. 3 d).
53
Figure 3. Vegetation structure of a chronosequence of 15 abandoned pastures and two old-growth cloud
forests in central Veracruz, Mexico. Basal area, density, and mean height of a), d), g) trees > 5 cm dbh; b),
e), h) shrubs, and c), f), i) vines were fitted to the hierarchical set of models presented in Figure 2. R2 and
P values correspond to the model with the best fit.
Although the basal area of seedlings increased significantly with successional time (Model III, R2
= 0.38, F = 4.3, P = 0.035) it did not reach old-growth forest values (0.61 m2 ha-1), even at the
older, 80-yr-old secondary forest (0.41 m2 ha-1). Seedling density did not change significantly
along the chronosequence.
The basal area of saplings, shrubs and vines was best fitted to Model VI with an early
peak (5.9 m2 ha-1, 3.3 m2 ha-1 and 0.33 m2 ha-1) during the first eight years of site abandonment
)D
ensi
ty (s
tem
s 10
3 ha
-1)
Trees > 5 cm dbh
0
20
40
60
80
0 20 40 60 80 100
Shrubs
0
1
2
3
4
5
0 20 40 60 80 100
Vines
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0 20 40 60 80 100
0
20
40
60
0 20 40 60 80 1000
3
6
9
12
15
0 20 40 60 80 100
0
1
2
0 20 40 60 80 100
0
6
12
18
0 20 40 60 80 100Stand age (yr)
0
1
2
3
4
0 20 40 60 80 100Stand age (yr)
0
1
2
3
4
5
0 20 40 60 80 100Stand age (yr)
a) b)
e)
g) h) i)
Model IIIR 2 = 0.93P < 0.001
Model IIIR 2 = 0.56P = 0.005
Model IIIR 2 = 0.69P < 0.001
Model IIIR 2 = 0.87P < 0.001
Model VIR 2 = 0.70P = 0.002
Model VIR 2 = 0.94P < 0.001
Model VR 2 = 0.78P < 0.001
Model VIR 2 = 0.54P = 0.021
Model VI R 2 = 0.48P = 0.032
d) f)
c)M
ean
heig
ht (m
Bas
al a
rea
(m2 h
a-1)
54
and then a decrease with increasing fallow age (R2 = 0.90, F = 36.3, P < 0.001; R
2 = 0.48, F =
4.0, P = 0.032; and R2 = 0.54, F = 4.8, P = 0.021, respectively; Figs. 3 b, 3 c). Also, successional
changes in the density of saplings, shrubs and vines were best explained by Model VI (R2 = 0.57,
F = 5.2, P < 0.015; R2 = 0.94, F = 68.2, P < 0.001 and R
2 = 0.70, F = 9.3, P = 0.002,
respectively) with a peak at 5.5 (29,380 stems ha-1), 2 (57,796 stems ha-1), and 5 years (12,253
stems ha-1) after abandonment, respectively, and then a sharp decline to values similar to those of
the old-growth forest sites at 8- to 12-yr-old secondary forests (Figs. 3 e, 3 f).
The best fit for mean and maximum tree canopy height was obtained with Model III. The
model predicts that trees > 5 cm DBH could reach a mean height (12.64 m) similar to that of the
old-growth forest after 30 years of abandonment (R2 = 0.63, F = 11.2, P = 0.001, Fig. 3 g) . For
saplings (mean height in old-growth forest sites = 3.1 m), shrubs (2.4 m), and vines (2.5 m) such
a convergence may occur more quickly, after 5 – 8 years of succession (Figs. 3 h, 3 i ). Maximum
tree height reached a value similar to that of old-growth forest (28.5 m) at 50 years for trees > 5
cm DBH (R2=0.91, F = 74.8, P <0.001), and at 5 – 9 years for saplings (7.4 m), shrubs (6.1 m),
and lianas (10.2 m).
Species richness and diversity
A total of 176 species was recorded for all the study sites, including the two mature forests. There
were 81 tree species of different sizes. There were 58 species of trees > 5 cm DBH, 68 species at
the sapling stage, and 56 species at the seedling stage. The other 49 species were shrubs and 46
species were vines. For canopy trees, the rarefied species richness followed Model III (R2 = 0.77,
F = 21.3, P <0.001) with a rapid, early increase in succession and an asymptotic value similar to
that of the old-growth forest (10.1 species/37 individuals) in stands 5.5 years after abandonment
(Fig. 4).
55
Figure 4. Successional trajectories of estimated species richness (S), and Shannon diversity (H’) based on
data gathered along a cloud forest chronosequence in central Veracruz, Mexico. Richness and diversity
were estimated after rarefaction using a standardized sample size of 37 individuals. Data correspond to
trees, shrubs lianas and woody species pooled (trees + shrubs + lianas). Lines are predicted values derived
from the best fit model.
0
5
10
15
20
25
0 20 40 60 80 100Stand age (yr)
Woo
dy s
peci
es S
Species richness
0
5
10
15
20
25
Tree
spe
cies
S
0
5
10
15
20
25
Shr
ub s
peci
es S
0
5
10
15
20
25
Lian
a sp
ecie
s S
0
1
2
3
4
0 20 40 60 80 100Stand age (yr)
Woo
dy s
peci
es H
'
Species diversity
0
1
2
3
4
Tree
spe
cies
H'
0
1
2
3
4
Shr
ub s
peci
es H
'
0
1
2
3
4
Lian
a sp
ecie
s H
'
Model IIIR2 = 0.77, P <0.001
Model VIR2 = 0.59, P =0.007
Model VR2 = 0.83, P <0.001
Model VIR2 = 0.60, P =0.005
Model VR2 = 0.73, P <0.001
Model VIR2 = 0.47, P =0.038
Model VR2 = 0.48, P =0.032
Model IIIR2 = 0.88, P <0.001
56
An almost identical trend was observed for the species richness of saplings which followed
Model III (R2 = 0.50, F = 5.9, P =0.016; 10.7 species/37 individuals). In contrast, there was no
significant change in seedling species richness across the chronosequence, and the values for
secondary forests were similar to those of the old-growth forests (9.1 species/37 individuals).
Shrub, liana and woody species richness followed an early unimodal curve (increase and decrease)
fitting models V and VI.
The Shannon diversity index (H´) for trees with DAP > 5 cm increased rapidly in the
younger sites, reaching an asymptotic value at five-year-old secondary forests (Model III, R2 =
0.84, F = 37.7, P < 0.001; Fig. 4). The diversity of saplings and seedlings, however, showed no
change with fallow age and after one year of abandonment the diversity of sites is similar to those
of the old-growth forests (average 1.8). Diversity of shrub, liana and woody species showed an
early increase and decrease before reach mature forest values (fit models V and VI).
Tree species richness, functional groups, and phytogeographical affinity
Logarithmic regressions indicated significant changes along the chronosequence for the
proportion of anemochorous (R2 = 0.34, F = 5.7, P = 0.035) and barochorous-synzoochorous (R2
= 0.68, F = 23.4, P < 0.001) species groups (Fig. 5). In general, the proportion of anemochorous
species declined from 82% to 28% along the chronosequence whereas barochorous-
synzoochorous increased from 0% to 38%. There was no significant change in endozoochorous
species along the chronosequence (18% at the beginning, and 34% at the end).
The proportion of shade intolerant, intermediate shade tolerant, and shade tolerant species
changed significantly along the succession. At the beginning of the chronosequence, 100% of the
species were shade intolerant and this percentage diminished significantly with increasing fallow
age (R2 = 0.80, F = 47.5, P < 0.001). Intermediate and shade tolerant species represented 0% of
total species in the younger sites and both increased significantly towards older forest sites (53%
intermediate: R2 = 0.42, F = 8.7, P = 0.012; 43% shade tolerant: R2 = 0.52, F = 12.8, P = 0.004;
Fig. 5). Along the chronosequence the percentage of species of tropical affinity declined from
91% to 59% whereas species of temperate affinity increased from 9% to 41% (R2 = 0.33, F = 6.0,
P = 0.031). In contrast, tropical species dominated with 100% of the tree community basal area at
57
the earliest successional sites and diminished to just 16% in late stages, whereas temperate
species followed the opposite trend, changing from 0% to 84% (R2 = 0.50, F = 12.0, P = 0.005).
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
0 20 40 60 80 100
Tree
rich
ness
pro
porti
on AnemochorousEndozoochorousBarochorous-synzoochorous
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
0 20 40 60 80 100
Tree
rich
ness
pro
porti
on IntolerantIntermediateTolerant
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
0 20 40 60 80 100Stand age (yr)
Tree
rich
ness
pro
porti
on TropicalTemperate
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
0 20 40 60 80 100Stand age (yr)
Basa
l are
a pr
opor
tion Tropical
Temperate
d)c)
b)a)
Figure 5. Relative change in species richness of tree species groups differing in a) seed dispersal syndrome,
b) shade tolerance, and c) phytogeographic affinity, and d) relative changes in the basal area proportion of
tree species of tropical and temperate origin. Data were gathered along a cloud forest chronosequence in
central Veracruz, Mexico. Proportional values were obtained by fitting data to logarithmic regressions.
The frequency distribution of DBH categories showed an early dominance of tropical tree
species but a gradual increase in diameter of temperate species as the time since site
abandonment increased (Fig. 6).
58
Freq
uenc
y
0
0.2
0.4
0.6
8 16 32 64 1280
0.2
0.4
0.6
8 16 32 64 128
TemperateTropical
0
0.2
0.4
0.6
8 16 32 64 128
DBH range (cm)
12 yr-old80 yr-old
17 yr-old >100 yr-old
35 yr-old5 yr-old
0
0.2
0.4
0.6
8 16 32 64 128
0
0.2
0.4
0.6
8 16 32 64 1280
0.2
0.4
0.6
8 16 32 64 128
DBH range (cm)
12 yr-old
17 yr-old > 100 yr-old
Figure 6. Frequency distribution of DBH classes for temperate (open dots) and tropical trees (black dots)
in stands with different elapsed time since abandonment along a cloud forest chronosequence in central
Veracruz, Mexico.
Changes in species composition
The NMDS analysis resulted in two dimensional ordination axes (Fig. 7). The Monte
Carlo test indicated that the extracted axes were significantly different from those expected by
chance (P = 0.02). When we compared the stress obtained using the data set with the stress
obtained from randomized data, stress was significantly reduced, and it stabilized at a low level
(5.2%), indicating a good ordination. After rigid rotation of 53o to load the strongest variable onto
Axis 1, 92.8% of the variance was explained by Axis 1 and 6% by Axis 2. Axis 1 of the NMDS
was correlated with stand fallow age (r = 0.87).
59
Figure 7. NMDS ordination of samples for three forest canopy components (C = Canopy, circles; S =
Subcanopy, squares; and U = Understory, triangles) from each of 13 abandoned pastures and two old-
growth cloud forest sites (B1 and B2) in central Veracruz, Mexico. Ordination was based on presence-
absence of tree species. The numbers correspond to the time of abandonment in years. The longitude and
orientation of the arrow shows the correlation of time of abandonment with Axis 1.
We did not detect differences in species composition among the three forest components.
The species composition of the subcanopy and understory of young sites did not resemble that of
the old-growth forest canopy. The species composition of the 80-yr-old secondary forest was
similar to that of the old-growth forest site (B1) that is neighbor to it in the geographic space (Fig.
7). The canopy species composition in the first 35 yr was very dissimilar to the one observed in
the mature forests. A considerable quantity of species was observed in the mature forests that
were not in the sites smaller than 35-yr-old, such as Gymnanthes longipes, Trophis mexicana,
Ternstroemia sylvatica, Parathesis melanosticta, Magnolia schiedeana, Lonchocarpus
guatemalensis, Deppea grandifolia, Pithecelobium arboreum, Arachnothryx capitellata,
Citharexilum mocinnii and Cyathea divergens.
Species successional positions and trajectories
Species ordination scores of Axis 1 of the NMDS were considered to represent the successional
position of each species once they had been converted to a relative score between 1 and 100
C1.5
S1.5
U1.5S2.5 U2.5
C5S5 U5
C5.5S5.5
U5.5
C8S8U8
C9S9
U9C12S12
U12
C14S14
U14
C15S15
U15C17
S17
U17
C23
S23
U23
C35S35
U35
C80
S80
U80
CB1SB1
UB1
CB2SB2UB2
-2-1
-1 0 1 2
-0.5
0
0.5
1
Axis 1
Age
..
... . ..
... ...
.
Axis
2
C1.5
S1.5
U1.5S2.5 U2.5
C5S5 U5
C5.5S5.5
U5.5
C8S8U8
C9S9
U9C12S12
U12
C14S14
U14
C15S15
U15C17
S17
U17
C23
S23
U23
C35S35
U35
C80
S80
U80
CB1SB1
UB1
CB2SB2UB2
-2-1
-1 0 1 2
-0.5
0
0.5
1
Axis 1
Age
..
... . ..
... ...
.
Axis
2
60
(Table 1). The successional position of species obtained by Axis 1 was significantly correlated
with the successional trajectory of individual species (ANOVA, R2 = 0.58, F = 12. 9, P < 0.001),
and three groups of species were distinguished and classified as early, mid and late successional
species. Fourteen species displayed low scores (< 45), indicating their early occurrence in the
successional process (Table 1). Ten of those species fit Model IV, showing an early abundance
peak (Fig. 8); three species fit Model V, showing an optimum asymmetric temporary trajectory,
and only one species fit Model II exhibiting a decreasing trajectory (Fig. 8).
Figure 8. Successional trajectories derived from the six models used to explain the relationship between
Importance Value Index (IVI) of tree species and stand age along a cloud forest chronosequence in central
Veracruz, Mexico. Models are described in Figure 2. IVI values have been arcsine square root
transformed.
Carpinus carolininana
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
0 20 40 60 80 100
IVI
Ocotea psychotrioides
0.0
0.2
0.4
0.6
0 20 40 60 80 100
Oreopanax xalapensis
0.0
0.1
0.2
0.3
0 20 40 60 80 100
IVI
Acacia pennatula
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0 20 40 60 80 100Lippia myriocephala
0
0.2
0.4
0.6
0 20 40 60 80 100
Stand age (yr)
IVI
Myrsine coriacea
0
0.2
0.4
0.6
0.8
0 20 40 60 80 100
Stand age (yr)
Model I R 2 = 0NS
Model IIR 2 = 0.54P = 0.001
Model VIR 2 = 0.85P < 0.001
Model VR 2 = 0.68P = 0.003
Model IVR 2 = 0.58P = 0.003
Model IIIR 2 = 0.85P < 0.001
61
In the second group (mid successional), 20 species were located mainly at intermediate
positions along Axis 1 (interspersed mainly between the scores 30 and 72). Sixteen of these
species showed a constant presence along the chronosequence suggested by Model I, and four
species showed an optimum with persistence trajectory (Model VI). In the third group, 17 late
successional species with the highest scores on Axis 1 (68-100) increased in importance value
with advancing successional age (Models II and III; Table 1, Fig. 8).
Discussion
Structural changes along the chronosequence
The 50 year interval we estimated for secondary forest to reach the old-growth forest basal area
values is similar to or longer than a variety of successional rates reported for several tropical
lowland rain forests. For instance, estimated return times for basal area in lowland tropical moist
forest in Panama is ca. 50 – 60 years (Denslow & Guzman 2000), 40 years in Bolivia (Peña-
Claros 2003), ca. 20 years in Altamira, Brazil (Tucker et al. 1998), ca. 16 – 18 years in Costa
Rica (Guariguata et al. 1997), ca. 20 years in Marques de Comillas, Mexico (van Breugel et al. in
press). Moreover, our basal area return time estimate is similar to or longer than that reported for
successional moist and wet subtropical forest elevation gradients in Puerto Rico, at 10 to 450 m
asl (40 – 60 yr, Aide et al. 1996) and 100 – 700 m (25 – 30 yr, Pascarella et al. 2000), but shorter
than that estimated for the upper montane forest in Talamanca, Costa Rica (74 yr, Kappelle et al.
1996). Overall, these results tend to support the existence of a gradient in the structural
successional recovery rate of tropical forests that is negatively correlated with altitude (Ewel
1980). But we consider that the biomass to these stages is still very low compared that of the
mature forests due to the smallest wooden density in the pioneer species with regard to the late
ones. The composition of species until the 35 years is still very different to that of the mature
forests, although a similar composition was observed in an 80 year-old site.
The fact that tree juveniles, shrubs and vines showed a peak in abundance and basal area
for 2- to 8-yr-old secondary forests suggests that these plants respond positively to the higher
62
resource levels available during the earliest stages of succession. This pattern can be related to a
greater probability of establishment and/or better conditions for growth and survival, owing to
greater light availability and less competition for resources. In the subtropical mountain
evergreen broad-leaved forest in southern Japan, there is a greater abundance of juvenile canopy
tree species in semi-open forest environments (Enoki & Abe 2004). In our chronosequence, the
canopy openness decreases as succession advances and the abundance and basal area of juvenile
trees (as a group) declines, indicating an important reduction in resources for tree recruitment,
survival and growth.
Along our chronosequence, both basal area and density of vines decrease after an early
peak. Similarly DeWalt et al. (2000) found that vine abundance and diversity in young stages of a
lowland tropical forest succession is high. The high dominance of shrubs in early stages of
succession is well known in forest ecosystems (Finegan 1996) and our study site is no exception.
The abundant presence of shrubs and vines was a frequent pattern in the young sites of the
chronosequence and in some cases these plants had cover values close to 100%. Such aggressive
growth could inhibit the establishment and development of trees, as documented for tropical
lowland abandoned pastures (Uhl et al. 1988). Low cover of shrubs and vines, in contrast, can
facilitate succession, as occurs with the shrub Baccharis vaccinioides in upper montane oak
forest regeneration (Ramírez-Marcial et al. 1996). The dominance of shrubs and vines was not
evenly distributed in our abandoned pastures but rather occurred in patches and this could allow
tree regeneration and successional processes to occur.
Species richness and diversity
In our chronosequence, tree species richness rapidly increased with successional age, reaching
old-growth forest values at sites that had only been abandoned for a few years: 5.5 years for trees,
5 years for saplings, and less than one year for seedlings. An early peak of richness and diversity
was observed for woody plants between the first 5-8 years of succession. This peak was due to a
fast increase and a posterior decrease of shrub and liana species in the youngest sites. This rapid
recovery in richness has been widely documented for successional tropical forests (Saldarriaga et
al. 1988; Faber-Langendoen 1992; Aide et al. 1996; Denslow & Guzman 2000; Peña-Claros
2003), temperate forests (Bazzaz, 1975; Mellinger and McNaughton, 1975; Howard & Lee 2003)
and semi-arid environments (Bonet and Pausas 2004). A mid and late decline in woody species
63
richness is probably caused by shade intolerance of herbs, shrubs, lianas and pioneer trees. Along
the chronosequence we observed a life form replacement, first dominated by pioneer shrubs and
lianas and later by trees. The unimodal early curves displayed by shrubs and lianas, supports the
idea that the transition between life forms is more abrupt in pioneers than the rest, as pointed out
by (Brown 1992) and confirmed by (Bonet & Pausas 2004) for a xeric environment.
Tree species richness alone did not reach a maximum value at mid successional stages,
instead, after a fast increase at the younger secondary sites, richness reached a plateau at values
similar to those of old-growth forests. Tree species richness was higher in the understory than in
the canopy only for the youngest sites. This higher diversity in the understory than in the canopy
of young successional stages has been also found in lowland rain forest in Bolivia (Peña-Claros
2003), the upper Rio Negro Basin of Venezuela and Colombia (Saldarriaga et al. 1988), lowland
Costa Rica (Guariguata et al. 1997), and Central Panama (Denslow & Guzman 2000). The high
species richness of small plants at early successional stages can be partially explained by the fact
that the density of such plants is higher at earlier rather than at later successional stages
(Guariguata & Ostertag 2001). We used the method of rarefaction in order to eliminate this
possibility. Another possible cause is the presence of high numbers of shade intolerant
(anemochorous and endozoochorous) tree species in the regenerative community of the youngest
semi-open sites (Gill & Marks 1991; Myster 1993; Howard & Lee 2003), species that are not able
to survive below the more shaded understory of later stages of succession. The low tree diversity
of the forest canopy in the young stages of succession in other tropical areas has been explained
by the high dominance of a few pioneer tree species (Peña-Claros 2003), limited dispersal, and
fewer aggregated events of open site colonization in younger than in older successional stages
(Pacala & Rees 1998).
Tree species richness, functional groups, and phytogeographical affinity
Tree species diversity was limited by dispersal in our recently abandoned pastures, as reported by
Pacala & Rees (1998), since only the species dispersed over long distances (anemochorous and
endozoochorous) occurred in the younger successional fields. The absence of a peak of high
diversity of trees in the early stages of our chronosequence is related to an early absence of tree
species with limited dispersal (i.e., those with a barochorous-synzoochorous dispersal syndrome),
64
which comprising about 40% of the total number of species in our old-growth forest sites, and
started establishing after ca.10-yr of site abandonment and slowly increased along the
chronosequence. Scarce populations of certain mammals, such as squirrels, in recently abandoned
pastures contribute to the limited dispersal of the heavy seeds of some tree species. In addition,
seed and seedling predation by ground mammals (mice, rats, and gophers) contribute to a scarce
presence of large seeds early in succession (Ostfeld et al. 1997; Guzmán-Guzmán & Williams-
Linera 2006).
The first stages of the chronosequence were dominated by wind dispersed woody species
which are typical of early successional stages, such as Ageratina ligustrina, Lippia myriocephala,
Heliocarpus donnell-smithii and Leucaena diversifolia, but also by species that dominates at
intermediate stages, including Liquidambar styraciflua, Carpinus caroliniana, Ostrya virginiana
and Clethra mexicana. Over-representation of anemochorous species in the early stages of
succession has been reported for other Neotropical montane cloud forests (Holl 1999; Aide et al.
1996), as well as for other types of ecosystems, including the semiarid Mediterranean old-fields
(Bonet & Pausas 2004). The relative representation of endozoochorous tree species did not
change along the chronosequence and this parallels the successional trend found by Bonet &
Pausas (2004) in semiarid conditions. Endozoochory by birds (ornithochory) and some small
mammals plays an important role in succession in TMCF since dispersal by others mammals like
bats and monkeys (more abundant in tropical lowland forests) is scarce or null. In the early stages
of succession when grasses, herbs, shrubs and climbers dominate, endozoochory becomes
important for tree regeneration as shrubs and isolated remnant trees serve as perches for birds and
leads to seed deposition (e.g., Guevara & Laborde 1993; Toh et al. 1999).
Tree species richness was dominated by shade intolerant species at the beginning of the
chronosequence. Soon after the first successional years, however, intermediate shade tolerant and
shade tolerant species increased in their relative representation until they almost replaced the
shade intolerant species of the old-growth forest sites. A similar trend was observed by Howard
& Lee (2003) in the temperate successional forests of New Hampshire, where the relative
frequency of shade tolerant species increased from 3% in 23-yr-old secondary forest to 90% at
134-yr-old hemlock forests. At the end of our chronosequence, in the old-growth forest sites, the
species with intermediate shade tolerance were more frequent (53%) than the shade tolerant (43%)
and light-demanding ones (4%). This pattern parallels the situation of the old-growth forest at
65
Barro Colorado Island, Panama, where most species are intermediate in shade tolerance (Wright
et al. 2003). The canopy of the TMCF in central Veracruz is, to a large extent, dominated by a
wide number of species with intermediate shade tolerance (e.g. Liquidambar styraciflua,
Carpinus caroliniana, Ostrya virginiana, Clethra mexicana, Meliosma alba, Quercus xalapensis),
as well as by a reduced number of shade tolerant species (Quercus leiophylla, Magnolia
schiedeana, Ternstroemia sylvatica), and this may indicate that disturbance is relatively frequent
in this region. Intermediate shade tolerant species can establish in the early stages of succession if
seed sources are close (Capítulo 3).
Tropical species comprised the richest phytogeographic taxonomic set along our
chronosequence, and was the structurally dominant tree group (in basal area and height) at the
younger secondary forest sites. However, this group was gradually replaced in basal area by
temperate trees at older successional forest sites. The higher response capacity of tropical tree
species to canopy gaps, conferred by their smaller seasonality compared to that of holarctic
species (Runkle 1989), may partially explain the initial dominance of tropical trees. Also, the
small size of their seeds and the faster growth rates of short-lived tropical pioneer species may
account for their initial dominance (Brokaw 1985). At a TMCF in northeastern Mexico, tropical
tree species (e.g., Eugenia capuli, Ternstroemia sylvatica, Turpinia occidentalis, Meliosma
oaxacana, Myrsine coriacea) structurally dominated forest gaps and continued as dominants in
the understory and subcanopy of old-growth forest sites (Arriaga 2000). The alternating
dominance of temperate tree species in the upper canopy and of tropical species in the subcanopy
and understory has been reported for several TMCFs in Mesoamerica (Miranda & Sharp 1950;
Graham 1973; Puig et al. 1987). A possible partial reason for dominance of species with
temperate affinity is that Quercus species acount for almost a half of the basal area in TMCF of
central Veracruz (Williams-Linera unpublished data) and genus Quercus in spite of being of
holartic affinity, has had tropical Mexican mountains as a center of diversification, this implies
certain adaptation to subtropical climate of mid and low elevation zones of mountains.
Changes in species composition
The tree species composition of the subcanopy and understory of our secondary forest sites did
not resemble that of the canopy at old-growth forest sites, contrary to observations in a lowland
successional tropical rain forest system (e.g., Peña-Claros 2003). Species composition was more
66
homogeneous among the canopy, subcanopy and understory components of the same site than
among components of sites with different successional ages. In fact, in our study region cloud
forest fragments exhibit great heterogeneity in species composition over short geographical
distances (Williams-Linera et al. 2005); therefore high regional beta diversity may be the cause of
such dissimilarity in composition. The fast recovery in species richness and diversity in the
studied chronosequence was not reflected in a similar recovery as for composition of species. The
species composition in the first 35 years was very dissimilar to those observed in the mature
forests. A considerable quantity of species was observed in the mature forests that were not in the
sites smaller than 35 yr-old, such as Gymnanthes longipes, Trophis mexicana, Ternstroemia
sylvatica, Parathesis melanosticta, Magnolia schiedeana, Lonchocarpus guatemalensis, Deppea
grandifolia, Pithecelobium arboreum, Arachnothryx capitellata, Citharexilum mocinnii y
Cyathea divergens. However, our NMDS analysis suggests that the species composition of an 80-
yr-old secondary site was similar to an old-growth forest site that is geographically located close
to it. This analysis included data from secondary forest plots adjacent to old-growth forest
remnants, and therefore such a fast return rate in this site could be partially determined by the
existence of nearby propagule sources, as reported in chapter 3. However the more generalized
pattern across the world is that recovery rate of old-growth forest species composition in
secondary succession could take more than 80-100 years (Saldarriaga et al. 1988; Aide et al. 2000;
Denslow & Guzman 2000) or may never be fully achieved (Corlett 1992;
Clark 1996; Finegan 1996).
Species successional positions and trajectories
The ordination and regression analyses indicate the existence of three non-discrete successional
groups along our chronosequence. A first group includes mainly early successional species
(short-lived pioneers sensu Poorter et al. 2006; e.g., Heliocarpus donnell-smithii and Cnidoscolus
multilobus) followed by a second group at mid successional positions showing a constant
abundance trajectory (e.g., Hedyosmum mexicanum and Rhamnus capraefolia) and also
intermediate shade tolerant species with persistence after a peak in abundance (e.g., Myrsine
coriacea, Liquidambar styraciflua). Finally, a third late successional species group, showing an
increasing asymptotic trajectory, corresponded to understory and subcanopy, shade tolerant
species (e.g., Ocotea psychotrioides, Ternstroemia sylvatica) as well as a few upper canopy shade
67
tolerant species (e.g., Quercus leiophylla, Magnolia schiedeana). In Mesoamerica, old-growth
montane forests tend to be dominated by canopy species of the genus Quercus which may also
behave as pioneers in early successional stages as occurs in the highlands of Chiapas, Mexico
(González-Espinosa et al. 1991, Quintana-Ascencio et al. 1992). Also, in the Talamanca montane
forests, Costa Rica, Kappelle et al. (1996) reported that Q. copayenensis and Q. costaricencis are
dominants in old-growth forest sites and exhibited similar stem densities in 8- to 20-yr-old
secondary forests. In a northeastern cloud forest of Mexico, old-growth forest species such as
Cercis canadensis, Clethra pringlei, Q. sartorii and Liquidambar styraciflua were recorded right
from early successional stages (Reyes Gallardo & Breceda Solís 1985), while others such as
Magnolia schiedeana, Podocarpus reichei, Acer skutchii and Carya ovata only occur in late
successional stages. The fact that some old-growth forest tree species are present from the
beginning of the successional process, but others heavy seeded species are absent from early
successional fields, partially support the initial floristic composition model (Egler 1954) and
subsequent views of succession as a sorting out of colonizing species established one at a time
(Gómez-Pompa & Vázquez-Yanez 1981).
Conclusions
We proposed that secondary succession rates of lower TMCF in abandoned pastures, in terms of
vegetation structure (tree density, basal area, height), tree species richness and diversity attributes,
can be as fast as it is in moist and wet tropical lowland forests. But we consider that the biomass
to these stages is still very low compared that of the mature forests due to the smallest wooden
density in the pioneer species with regard to the late ones. Further research is needed
incorporating biomass accumulation estimations and other functional variables. Asymptotic
successional trajectories best described the temporal change in basal area and canopy height. Mid
successional peaks in richness and diversity were not recorded for our chronosequence system.
Instead we found an early successional peak in woody richness and diversity, as reported in
recent studies.
The rapid increase in tree species richness and diversity early in the succession was
related to the fast colonization of anemochorous and endozoochorous species. The maintenance
68
of constant levels of diversity throughout the successional process was related to the persistence
of endozoochorous species, the partial displacement of anemochorous species and the gradual
incorporation of baro-synzoochorous ones.
Shade intolerant tree species dominated the first successional stages and intermediate
shade tolerant species appeared early in the succession. Shade tolerant species only begin to
appear in the canopy after 10 or more fallow years, increasing in dominance until both tolerant
and intermediate tolerant species replaced most of the intolerant species in old-growth forest
stages. Forest re-growth in the abandoned pastures begins with a great dominance of tropical
species and relative to richness this was the prevailing group at all successional stages. Temperate
tree species gradually increased in basal area, until they became canopy dominants at old-growth
forest sites, replacing the tropical species. Species composition until the 35 years was still very
different to that of the mature forests.
Future studies need to look at the ecological reasons for the replacement in dominance of
tropical by temperate tree species along the successional secondary process in lower TMCF.
Maximum height, shade tolerance, and deciduousness are key traits that must be considered to
elucidate patterns of species dominance across succession. Of particular interest is the great
occurrence of anemochorous species throughout the successional process. Some them behave like
long-lived pioneers and co-dominate the forest upper canopy with oak species at late stages. At
these stages there is a scarcity in the canopy of extremely shade tolerant trees. A good example of
these rare shade tolerant species in Eastern Mexico is Fagus grandifolia var. mexicana. Owing to
deforestation and land use changes, this threatened species has been reduced to few relict
populations (Williams-Linera et al. 2003) indicating that the presence of true old-growth forest
phases of the tropical cloud montane forest in this region is seriously threatened.
Acknowledgments
We acknowledge the support of CONACyT (through scholarship no. 159002 to MAMC) and the
Instituto de Ecología, A.C. (IE 902-11). This research forms part of the BIOCORES project funded by
the EC under the INCO IV programme, contract no. ICA4-CT-2001-10095.
69
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74
Table 1. Successional trajectory and position of tree species along a chronosequence of 15 abandoned pastures and two old-growth cloud forests in central Veracruz, Mexico. The Traits column indicates seed dispersal strategy (a = anemochorous, e = endozoochorous, bs = baro-synzoochorous; * other), shade tolerance (i = intolerant, m = intermediate, t = tolerant), and phytogeographical affinity (tr = tropical, te = temperate).
Species Family Traits Model Successional R2 Successional trajectory position Calicarpa acuminata Verbenaceae e i tr IV optimum symmetric 0.99 2 Psidium guajava Myrtaceae e i tr I constant 0 4 Solanum umbellatum Solanaceae e i tr V optimum asymmetric temporary 0.57 6 Heliocarpus donnell-smithii Tiliaceae a i tr IV optimum symmetric 0.46 8 Leucaena diversifolia Leguminosae a i tr II decrease 0.31 9 Vernonia patens Asteraceae a i te V optimum asymmetric temporary 0.58 11 Meliosma alba Sabiaceae e m tr IV optimum symmetric 0.74 13 Acacia pennatula Leguminosae * i tr IV optimum symmetric 0.58 15 Quercus sartorii Fagaceae bs m te IV optimum symmetric 0.67 17 Lippia myriocephala Verbenaceae a i tr V optimum asymmetric temporary 0.68 19 Alsophila firma Cyatheaceae a t tr I constant 0 21 Myrica cerifera Myricaceae e i te IV optimum symmetric 0.41 23 Cnidoscolus multilobus Euphorbiaceae bs i tr IV optimum symmetric 0.77 25 Myrsine coriacea Myrsinaceae e i tr VI optimum asymmetric persistence 0.85 26 Clethra mexicana Clethraceae a m tr III increase 0.39 28 Ageratina ligustrina Asteraceae a i te I constant 0 30 Solanum aphyodendron Solanaceae e m tr I constant 0 32 Trema micrantha Ulmaceae e i tr IV optimum symmetric 0.91 34 Rhamnus c. capraefolia Rhamnaceae e m te I constant 0 36 Persea americana Lauraceae bs m tr II increase 0.37 38 Liquidambar styraciflua Hamamelidaceae a m te VI optimum asymmetric persistence 0.46 40 Rhamnus c. grandifolia Rhamnaceae e m tr IV optimum symmetric 0.44 42 Quercus germana Fagaceae bs m te I constant 0 43 Trichilia havanensis Meliaceae e m tr IV optimum symmetric 0.95 45 Solanum schlentendalianum Solanaceaee e i tr I constant 0 47 Ostrya virginiana Betulaceae a t te VI optimum asymmetric persistence 0.46 49
75
Table 1. (Cont.) Species Family Traits Model Successional R2 Successional trajectory position Cedrela odorata Meliaceae a m tr I constant 0 51 Hedyosmum mexicanum Chloranthaceae e i tr I constant 0 53 Crataegus mexicana Rosaceae e i te I constant 0 55 Carpinus caroliniana Betulaceae a m te I constant 0 57 Quercus laurina Fagaceae bs m te I constant 0 58 Quercus xalapensis Fagaceae bs m te VI optimum asymmetric persistence 0.52 60 IIex tolucana Aquifoliaceae e t te I constant 0 62 Turpinia insignis Staphyleaceae e m tr I constant 0 64 Annona cherimola Annonaceae bs i tr I constant 0 66 Ocotea psychotrioides Lauraceae bs t tr II increase 0.54 68 Quercus leiophylla Fagaceae bs t te II increase 0.32 70 Symplocos limoncillo Symplocaceae bs m tr I constant 0 72 Oreopanax xalapensis Araliaceae e t tr III increase 0.85 74 Cinnamomum effusum Lauraceae bs t tr II increase 0.32 75 Styrax glabrescens Styraceaceae bs m te II increase 0.31 77 Zanthoxylum melanostictum Rutaceae e t tr II increase 0.35 79 Saurauia leucocarpa Actinidaceae e m tr II increase 0.46 81 Pithecelobium arboreum Leguminosae bs t tr II increase 0.68 83 Eupathorium sp. Asteraceae a m te II increase 0.37 85 Arachnothryx capitellata Rubiaceae e t tr II increase 0.77 87 Inga sp. Leguminosae bs m tr III increase 0.61 89 Cyathea divergens Cyatheaceae a t tr II increase 0.86 91 Parathesis melanosticta Myrsinaceae e t tr II increase 0.51 92 Ternstroemia sylvatica Theaceae e t tr II increase 0.68 94 Trophis mexicana Moraceae e t tr III increase 0.7 96 Trichilia hyrta Meliaceae e t tr III increase 0.56 98 Gymnanthes longipes Euphorbiaceae e t tr III increase 0.4 100
76
CAPÍTULO 3
Distance effect from cloud forest fragments on plant community structure in abandoned pastures in Veracruz, Mexico
Miguel Ángel Muñiz-Castro
Guadalupe Williams-Linera
José María Rey Benayas
Articulo publicado en el Journal of Tropical Ecology (2006) 22:431-440
Journal of Tropical Ecology (2006) 22:431–440. Copyright © 2006 Cambridge University Pressdoi:10.1017/S0266467406003221 Printed in the United Kingdom
Distance effect from cloud forest fragments on plant community structurein abandoned pastures in Veracruz, Mexico
Miguel Angel Muniz-Castro∗1, Guadalupe Williams-Linera∗2 and Jose Marıa Rey Benayas†∗ Departamento de Ecologıa Funcional, Instituto de Ecologıa, A.C., km 2.5 carretera antigua a Coatepec No. 351, Xalapa, Veracruz 91070, Mexico† Departamento de Ecologıa, Edificio de Ciencias, Universidad de Alcala, 28871 Alcala de Henares, Spain(Accepted 25 January 2006)
Abstract: Secondary succession was studied in a Mexican cloud forest region along a chronosequence of 15 abandonedpastures (0.25–80 y). Our objective was to determine the effects of distance from the forest border on successionalvegetation structure and woody species richness along the chronosequence. Vegetation structure similar to that ofmature forests recovered over 40–50 y, both close to (0–10 m) and away from (40–50 m) the border. Total woodyspecies richness was similar for both distances but species composition differed significantly. When primary forestspecies were analysed separately, basal area, height, abundance and richness were all significantly higher closeto the forest border. Primary species such as Quercus spp. (barochorous-synzoochorous) and Carpinus caroliniana(anemochorous) had lower basal area, density and height away from the border than close to it. Secondary speciessuch as Lippia myriocephala (anemochorous) and Myrsine coriacea (endozoochorous) did not differ in their rate ofcolonization between distances. The limitation of seed dispersal and establishment for primary woody species awayfrom forest borders suggests that propagules need to be introduced to accelerate forest restoration.
Key Words: chronosequence, functional type, richness, secondary succession, seed dispersal syndrome, tropicalmontane forest
INTRODUCTION
Regeneration of natural forest or passive restorationoccurs when agricultural lands are abandoned owing toenvironmental and socio-economic factors such as lowproductivity, low minimum crop price and rural emigra-tion (Guariguata & Ostertag 2001, Stonich & DeWalt1996, Thomlinson et al. 1996). Forest remnants thatpunctuate landscapes characterized by large areas of agri-cultural and pasture land may play an important roleas a source of propagules for the colonization of aban-doned fields. In tropical forests the abundance and di-versity of seeds dispersed into open old fields is inverselyproportional to the distance between secondary succes-sional sites and mature forest fragments or isolatedremnant trees (Cubina & Aide 2001, Gonzalez-Montagut1996, Guevara et al. 1992, Holl 1999). However, all pre-vious studies of secondary succession in Mexico have
1 Email: muniz@posgrado.ecologia.edu.mx2 Corresponding author. Email: lupew@ecologia.edu.mx
been carried out mainly in tropical lowland rain forests(Gomez-Pompa & Vazquez-Yanes 1981, Martınez-Ramos1985, Purata 1986), and little is known about therecovery of tropical montane cloud forests and in parti-cular, about the potential impact of remnant forestpatches on forest recovery.
It has been suggested that a major factor preventing therecovery of tropical forests in abandoned pastures is seeddispersal limitation (Aide & Cavelier 1994, Nepstad et al.1990, Zimmerman et al. 2000). Dispersal is much reducedat distances greater than 5–10 m from forest borders,but the small seeds of some wind- and animal-dispersedspecies can travel greater distances (Cubina & Aide 2001,Finegan & Delgado 2000, Holl 1999). The seedlingsdeveloping from these small seeds are, however, oftenoutcompeted by the tall, dense, herbaceous vegetationthat dominates abandoned pastures (Duncan & Duncan2000, Holl et al. 2000). In the Neotropics, this competitioneffect is more prominent in abandoned pastures that weresown with tall non-native African grass species. Besidescompetition with the herbaceous vegetation, seedlingestablishment can be limited by other factors such as ashort viability period and the low germination rate of
77
432 MIGUEL ANGEL MUNIZ-CASTRO, GUADALUPE WILLIAMS-LINERA AND JOSE MARIA REY BENAYAS
seeds, high seed and seedling predation, water stress,soil infertility, and the absence of mycorrhizas (Aide &Cavalier 1994, Holl et al. 2000, Nepstad et al. 1990).
Our main objective in this study was to investigate theeffects of distance from the forest border on vegetationstructure and floristic composition through time using achronosequence of 15 pastures that had been abandonedfor 0.25–80 y. Specifically, we asked: what are the effectsof distance to forest fragment and time since abandon-ment on (1) the regeneration of the overall vegetationstructure, (2) the regeneration of functional types definedaccording to seed dispersal syndrome, and (3) the speciesrichness of woody species, particularly those that areunique to primary cloud forest. The working hypotheseswere: (1) forest structure can regenerate both at short(0–10 m) and long distances (40–50 m) from the forestremnant owing to the long distance dispersal of ane-mochorous and endozoochorous small-seeded woodyspecies; however, (2) the regeneration of the communitycomposition will be different at different distances from theforest border because of the limited dispersal capabilitiesof primary forest woody species. We expect that, overall,the greater the elapsed time since pasture abandonmentand the shorter the distance to the forest border, themore similar the vegetation structure and communitycomposition will be to that of mature forests.
STUDY AREA
The study area was located in the tropical montane cloudforest region near Xalapa, Veracruz, Mexico (19◦29′–19◦36′ N, 96◦56′–97◦0′ W). The climate is mild andhumid (Williams-Linera 2002). The most common soilin the region is humic andosol (Rossignol 1987). Domi-nant canopy tree species have temperate affinities(Quercus xalapensis, Q. germana, Q. leiophylla, Liquidambarstyraciflua var. mexicana, Carpinus caroliniana, Clethramexicana) whereas understorey trees (Turpinia insignis,Cinnamomum effusum, Oreopanax xalapensis) and shrubs(Palicourea padifolia, Eugenia xalapensis, Miconia glab-errima, Ocotea psychotrioides) have tropical affinities(Williams-Linera 2002). Nomenclature follows Flora ofVeracruz (Sosa & Gomez-Pompa 1994).
Study sites
We selected 15 abandoned pastures ranging in age from0.25 to 80 y old (0.25, 0.75, 1.5, 2.5, 5, 5.5, 8, 9, 12,14, 15, 17, 23, 35 and 80 y old). Age of abandonmentwas determined through interviews with the owners, andcross interviews with the neighbours. Most of our studysites had an abrupt land-use change when they weresold to new private owners interested in land uses other
than raising cattle, such as recovering the original cloudforest, or government creation of forest reserves. Thealtitude ranged between 1300 and 1580 m asl, annualprecipitation was 1500–1650 mm, and mean annualtemperature ranged between 14 and 16 ◦C. All the fieldshad a minimum area of 1 ha, and were adjacent to amature forest fragment with a linear border of at least100 m. Field size and shape were different but all samp-ling plots were located at least 50 m away from anyother forest remnant. The slope of the terrain rangedfrom 4◦ to 26◦. The orientation was northwards foreight sites and southwards for the others. The recentlyabandoned pastures (< 3 y old) were dominated by nativeshort grasses such as Axonopus compressus, Paspalumconjugatum, P. notatum, P. variabile, P. laxiflorum, andherbs such as Melampodium divaricatum, Borreria laevis,Hyptis atrorubens, Desmodium sp. and Eupatorium sp.An exotic tall grass dominated one of these abandonedpastures (Cynodon plectostachyus).
METHODS
Sampling design
To assess distance effects, in each old field 100 × 10-mparallel bands were located at 0–10 m and 40–50 m fromthe forest border. Four 10 × 10-m plots were randomlylocated in each band to sample trees ≥ 5 cm dbh (diameterat 1.3 m height). At the centre of each 10 × 10-m plot,one 4 × 4-m plot was established to sample woody plants< 5 cm dbh and > 1.3 m height (saplings, shrubs andlianas), and one 2 × 2-m plot was set up for seedlings< 1.3 m height. We measured dbh and height, andcounted the number of individuals per species in the10 × 10-m and 4 × 4-m plots. In the 2 × 2-m plots, thenumber of individuals and basal diameter of tree specieswere measured. All plants in the plots were identified tothe species level, and herbarium specimens were collectedand deposited in the XAL herbarium, Instituto de Ecologıa,A.C. After they are first mentioned, species will be referredby their generic name only.
In each stand, and for the two distances from the forestborder, structural variables such as basal area (m2 ha−1),density (individuals ha−1), mean height (m) and meanmaximum height (m) were calculated for trees ≥ 5 cmdbh, shrubs (woody plants ramified at the base) and lianas.For saplings and seedlings we calculated density and basalarea only.
Tree species were classified as barochorous-synzoo-chorous, i.e. trees with large seeds dispersed by gravityand animals (e.g. Cinnamomum, Quercus), endozoochor-ous, i.e. trees with small seeds dispersed mainly bybirds (e.g. Meliosma, Myrsine, Trema) or anemochorous,i.e. trees with small seeds dispersed by wind (e.g.
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Distance effect on forest succession 433
Table 1. ANCOVA for structure variables of selected tree species ≥ 5 cm dbh along the chronosequence of abandoned pastures in central Veracruz,Mexico. Results are for basal area, density, mean height, and maximum height. R2 is the proportion of variance explained by each source of variation.∗ = P < 0.05, ∗∗ = P < 0.01.
Basal area (m2 ha−1) Density (stems ha−1) Mean height (m) Maximum height (m)
F R2 F R2 F R2 F R2
Total of trees ≥ 5 cm dbhDistance 0.2 0.00 1.2 0.04 1.1 0.01 8.8∗ 0.06Age 51.3∗∗ 0.73 10.4∗∗ 0.34 63.9∗∗ 0.73 109∗∗ 0.80Age2 – – – – 5.1∗ 0.06 – –Residuals 0.27 0.62 0.20 0.14
Quercus spp.Distance 37.6∗∗ 0.64 61∗∗ 0.68 16.4∗∗ 0.40 19.5∗∗ 0.52Age 6.2∗ 0.11 7.3∗ 0.08 9.8∗∗ 0.24 3.0 0.08Dist × age – – 7.0∗ 0.08 – – – –Residuals 0.25 0.16 0.36 0.40
Carpinus carolinianaDistance 8.8∗ 0.33 8.8∗ 0.37 5.9∗ 0.16 4.8∗ 0.19Age 4.8∗ 0.18 2.2 0.09 13.9∗ 0.37 7.8∗ 0.30Dist × age – – – – 6.1∗ 0.16 – –Residuals 0.49 0.54 0.32 0.51
Myrsine coriaceaDistance 0.0 0.0 0.0 0.00 0.0 0.00 0.1 0.01Age 0.0 0.0 0.0 0.0 8.8∗∗ 0.32 0.4 0.02Residuals 1 1 0.68 0.97
Lippia myriocephalaDistance 1.7 0.09 0.0 0.00 0.0 0.00 0.1 0.01Age 2.6 0.13 0.0 0.0 0.4 0.02 0.4 0.02Residuals 0.78 1 0.98 0.97
Carpinus, Lippia, Liquidambar) (terminology follows vander Pijl 1972). Also, tree species were classified asprimary and secondary following Sosa & Gomez-Pompa(1994), experts’ opinions and personal experience (seeAppendix).
Additionally, the structural variables were calculatedfor trees pooled by seed dispersal syndrome (barochorous-synzoochorous, endozoochorous and anemochorous),and for selected tree species. The selected species wereCarpinus caroliniana (medium-sized seed, anemochorous),Lippia myriocephala (small seed, anemochorous), Quercus(Q. xalapensis, Q. germana, Q. leiophylla, Q. salicifolia andQ. acutifolia; large seed, barochorous-synzoochorous), andMyrsine coriacea (small seed, endozoochorous). Thesespecies were selected based on their abundance andrepresentation of different seral stages and seed dispersalmechanisms.
The number of species (richness, S) was estimated for alltrees ≥ 5 cm dbh, primary and secondary trees, saplings,seedlings, shrubs and lianas.
Data analysis
To examine the effect of distance from a forest borderand time since abandonment on the response variables(basal area, density, mean and maximum height and S),we used analysis of covariance (ANCOVA) with the age
of the old field as the continuous explanatory variable(covariate), and distance as a categorical explanatoryvariable. A quadratic age term was also included in theANCOVA model since we expected a non-linear, quadraticrelationship between pasture age and some of the responsevariables. Since the 80-y-old site covers more than half ofthe range of the x-axis, it was omitted from the ANCOVA,but was not omitted from the data presented. Datawere Box-Cox transformed when there was a significantdeviation from normality. Simplification of the ANCOVAmodels followed the protocol of Crawley (2002), removingnon-significant terms sequentially to obtain the minimaladequate model (principle of parsimony). All the statisticalanalyses were carried out with the statistical packageS-PLUS 4.6 professional 2000, MathSoft, Inc. (Crawley2002). Reported values are mean ± 1 SE.
RESULTS
Age and distance effect on vegetation structure
Results from the ANCOVA indicated that for trees≥ 5 cm dbh, the age of the old-field significantly ex-plained differences in basal area, density, mean heightand maximum height along the chronosequence ofabandoned pastures (Table 1). The ANCOVA modelsindicated a relatively fast recovery during the first stages
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434 MIGUEL ANGEL MUNIZ-CASTRO, GUADALUPE WILLIAMS-LINERA AND JOSE MARIA REY BENAYAS
Figure 1. Differences in the vegetation structure variables for trees ≥ 5 cm dbh along a chronosequence of 15 abandoned pastures in central Veracruz,Mexico, at two distances from a forest border: 0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the minimal adequatemodel of ANCOVA; a quadratic term was used in the ANCOVA, when it is significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it isnon-significant the relationship is linear. Data from mature forest are shown for comparison (diamond). (a) Basal area, (b) density, (c) mean heightand (d) maximum height. Multiple R2 (m R2) is the variance explained by the minimal adequate model, and distance effect R2 (d R2) is the varianceexplained by the effect of the factor distance. NS = not significant (P > 0.05).
of this chronosequence (Figure 1a-d). The values ofthe structural variables at the two distances from theforest border were similar except for maximum height(F = 8.8, R2 = 0.06, P = 0.008), which was greater at0–10 m (15.4 ± 2 m) than at 40–50 m (12.0 ± 2 m) fromthe forest border (Figure 1d). ANCOVAs for saplings,seedlings, shrubs and lianas indicated no significant ageeffect on the structural variables. Similarly, there wereno differences between distances from the border exceptfor seedling basal area (F = 5.0, R2 = 0.16, P = 0.034),which was significantly higher close to the border(0.25 ± 0.057 m2 ha−1) than in the interior of the oldfield (0.12 ± 0.035 m2 ha−1).
Seed dispersal syndrome
Results from the ANCOVAs for barochorous-synzoocho-rous, endozoochorous and anemochorous tree speciesshowed that the age of the old field accounted forsignificant differences in the four structural responsevariables within these groups (Figure 2). The effect of
distance was significant for the barochorous-synzoo-chorous group only. Values for basal area (F = 49.9,R2 = 0.58, P < 0.001), density (F = 54.4, R2 = 0.63,P < 0.001), mean height (F = 32, R2 = 0.42, P < 0.001)and maximum height (F = 26, R2 = 0.47, P < 0.001)were greater close to the forest border than inside theold field (Figure 2a-c). In contrast, ANCOVA results forboth endozoochorous and anemochorous trees indicatedno significant differences for any of the structural vari-ables (Figure 2d-h); the exception was mean height of ane-mochorous trees which was higher close to the borderduring the first stages of the chronosequence (F = 4.9,R2 = 0.06, P = 0.04, Figure 2i).
Age significantly affected all of the structural variablesfor Quercus, except maximum height. Age also affectedbasal area, mean and maximum height of Carpinus(Table 1). All structural variables of Quercus and Carpinuswere significantly higher closer to the forest border.Differences between the two distances were greater duringthe early stages of the chronosequence (up to 35 y) whilein the later stage (80 y old) there was no difference.There were no differences between distances for the four
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Distance effect on forest succession 435
Figure 2. Differences in the vegetation structure variables for trees ≥ 5 cm dbh along a chronosequence of 15 abandoned pastures in central Veracruz,Mexico, at two distances from a forest border: 0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the minimal adequate modelof ANCOVA; a quadratic term was used in the ANCOVA, when it is significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is non-significant the relationship is linear. Tree species are classified into three seed dispersal mechanisms: (a), (b) and (c) barochorous–synzoochorous,(d), (e) and (f) endozoochorous, and (g), (h) and (i) anemochorous. NS = not significant (P > 0.05).
structural variables in species with long-distance seeddispersal such as Myrsine and Lippia (Table 1).
Species richness
Overall, a total of 164 woody species was recorded in the15 abandoned pastures: 71 species were trees, 49 wereshrubs and 44 vines. We recorded 63 tree, 40 shrub and36 vine species at 0–10 m from the border; and 49 tree,38 shrub and 29 vine species for the interior of the oldfield.
The age of the old field significantly affected treespecies richness (S) along the chronosequence. S of trees≥ 5 cm dbh and seedlings increased with time of pastureabandonment, and decreased towards the final stageof the chronosequence (Figure 3a, c). Sapling richness
increased linearly with age until the last stage of thechronosequence (Figure 3b). Shrubs and lianas did notdisplay any significant trend along the chronosequence.S was similar at the two distances from the forest border fortrees ≥ 5 cm dbh, saplings, shrubs and lianas. Only treeseedlings displayed higher S values close to the border(Figure 3c).
Interestingly, S of primary species was higher close tothe border for trees ≥ 5 cm dbh (F = 9.8, R2 = 0.18, P =0.020), saplings (F = 15.9, R2 = 0.33, P < 0.001) andseedlings (F = 14.6, R2 = 0.27, P = 0.002) (Figure 3d-f )whereas S of secondary species was similar for the twodistances for those groups. Primary species richnessincreased in the chronosequence for trees ≥ 5 cm andfor saplings, whereas S of secondary species significantlyincreased until the 35-y-old site and then decreasedtowards the 80-y-old site.
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436 MIGUEL ANGEL MUNIZ-CASTRO, GUADALUPE WILLIAMS-LINERA AND JOSE MARIA REY BENAYAS
Figure 3. Distance to the forest border and age effects on tree species richness (S) along a chronosequence of abandoned pastures in central Veracruz,Mexico. Data from mature forest are shown for comparison (diamond). a, b and c are total tree species; d, e, f are primary tree species. Distances are0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the minimal adequate model of ANCOVA; a quadratic term was used inthe ANCOVA, when it is significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is non-significant the relationship is linear. S wasdetermined in 400 m2 for trees, 64 m2 for saplings and 16 m2 for seedlings. NS = not significant (P > 0.05).
DISCUSSION
This study investigated the effects of time since aban-donment and distance to the forest border on the re-generation of cloud forest in old fields. Most tree
establishment has occurred right after pasture abandon-ment. However, an individual of Carpinus ≥ 5 cm dbhgrowing in the 0.25-y-old site indicates that some pre-abandonment tree regeneration had happened at theforest margin. Nevertheless, we believe that 1.5 y was
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Distance effect on forest succession 437
enough time for very fast-growing tree species (e.g.Cnidoscolus multilobus) to establish and reach ≥ 5 cm dbh.Overall, the longer a pasture had been abandoned, thegreater the similarity of the vegetation structure and com-munity composition to that of mature forest (Figure 1).However, the effects of distance to the forest border wereprimarily related to the dispersal syndrome and functionaltype of the species involved.
Age and distance effects on vegetation structure
In the study region, after 40–50 y of pasture abandon-ment, structural variables such as canopy height and treebasal area reach values that are characteristic of an 80-y-old cloud forest, and similar to those of the primary forestvegetation structure (Figure 1, Williams-Linera 2002).The relatively fast recuperation of basal area over a periodof c. 50 y is in accordance with the rank of values observedin another successional chronosequence in a lowlandtropical forest (Guariguata & Ostertag 2001). However,it is faster than in Costa Rican high-elevation montaneforests (Kappelle et al. 1996).
Along the chronosequence, trees, shrubs and lianashave similar basal area, density and mean height valuesat the two distances from the forest border. This suggeststhat, at this level of analysis, there is no barrier to thearrival and establishment of propagules in abandonedpastures. Thus, in our old fields the regeneration ofvegetation is not limited by the lack of seed dispersalor grass competition as has been widely reported forother tropical sites (Aide & Cavalier 1994, Cubina & Aide2001, Holl et al. 2000). Along an altitudinal gradientof abandoned Puerto Rican pastures with short grassspecies, there was no distance effect on forest recoverybetween 50 and 200 m from forest fragments (Aide et al.1996). The authors argued that just a few long-distancedispersal events during the first 10–15 y may be sufficientto initiate forest recovery. In central Veracruz, shortnative grasses compose most pastures, but tall Africangrasses dominate a few pastures. In one of our sites (1.5 yold), the tall grass Cynodon plectostachyus prevented theestablishment of woody plants, except very close to theforest border. This is in accord with the inhibition of woodyplant establishment by non-native tall grasses reported formontane Costa Rican pastures (Holl et al. 2000).
Seed dispersal syndrome
The values for basal area, density and height of baro-chorous-synzoochorous tree species similar to those ofthe mature forest were reached at the end of thechronosequence (80 y old). Also, those values were higherclose to the border than away from it. In contrast, fast
regeneration both close to (0–10 m) and away from (40–50 m) the forest border was related to the arrival andestablishment of anemochorous and endozoochorous treespecies, which exhibited a peak of basal area, density andheight between 23 and 35 y. Along the chronosequence,values for the structural variables of tree species withrelatively large seeds (Quercus and Carpinus) increasedwhereas for species with small seeds (Myrsine and Lippia)values increased and then decreased.
An effect of distance was clearly observed in Quercusspp. and Carpinus. Differences between the two distancesdecreased with age for trees, but persisted for saplingsand seedlings along the chronosequence. This indicatesthat even at intermediate and older successional stages,contiguous forest remnants serve an important role assources of primary species propagules. More than 35 ywere required for Carpinus to reach the basal area values ofmature forest (1.2–4.8 m2 ha−1, MAMC & GWL unpubl.data) at more than 40 m from the forest border, whereasit took c. 10 y to reach those values at 0–10 m from theforest border. The arrival and establishment of Carpinusat a distance greater than 40 m is believed to be limitedby its relatively large seed size as compared with otheranemochorous species. The same pattern of a sharpdecline in the abundance of woody species with distancefrom forest borders has been observed in a Costa Ricanupper montane cloud forest (Oosterhoorn & Kappelle2000), and in European and North American deciduousforests in which Quercus and Carpinus are importantcanopy components (Dzwonko 1993, Hardt & Forman1989, Lawson et al. 1999, Myster & Pickett 1992).
In contrast to primary forest species, secondary speciesexhibit a peak at early and intermediate ages of thechronosequence. Myrsine and Lippia are characterizedby high dispersal capability to open pastures and lowtolerance of competition. They attained similar structuralvalues for both distances from the border throughout thechronosequence.
Old fields derived from short native grasses displayeda considerable initial colonization by pioneer treesand shrubs with very small wind-dispersed seeds (e.g.Vernonia patens, Ageratina ligustrina, Verbesina turbacensis,Roldana sartorii, Lippia myriocephala). These results are inaccordance with previous studies in Costa Rican montaneforests where an over-representation of wind-dispersedspecies in early abandoned pastures has been observed(Holl 1999). Likewise, Aide et al. (1996) found that two ofthe three most common pioneer species colonizing therecently abandoned pastures of four subtropical moistand wet forest regions in Puerto Rico are wind-dispersed.These fast-growing pioneer species may in turn actas facilitators for bird-dispersed woody species such asMyrsine coriacea. Similarly, isolated trees and shrubs leftin pastures may increase the deposition of seeds dispersedby animals (Duncan & Chapman 1999, Guevara &
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438 MIGUEL ANGEL MUNIZ-CASTRO, GUADALUPE WILLIAMS-LINERA AND JOSE MARIA REY BENAYAS
Laborde 1993, Guevara et al. 1992, McClanahan & Wolfe1993, Willson & Crome 1989). Some pastures in ourstudy did have remnant Acacia pennatula and Leucaenadiversifolia trees (c. 30 to 144 trees ha−1). However, theirpresence appears not to have been sufficient to favourthe establishment of primary tree species with large seedssuch as Quercus and medium-sized seeds such as Carpinus.
Species richness
Richness of tree species similar to those of the mature forestwas achieved by earlier successional stages (c. 15 y). Thereis a balance between the linear relationships for primaryspecies (positive) and secondary species (negative) alongthe chronosequence. Closer to the forest border, therichness of primary species is higher. As the forestmatures, primary species outcompete secondary species.
Similarly, shrub, vine and tree seedling richnessreached values similar to those of the 80-y-old secondaryforest very early (first 5 y). This finding suggests the fastestablishment of secondary (close and away from theborder) and primary species (close to the forest border),followed by a linear decrease in secondary species richnessand a simultaneous increase in primary species richness.The fast recovery of species richness in smaller size classeshas been reported for other tropical regions (Denslow &Guzman 2000, Saldarriaga et al. 1988). In abandoned,moderately used pastures in Costa Rica, the speciesrichness of seedlings and saplings reached mature forestvalues at 16–18 y, while the richness of trees > 10 cm dbhwas much lower (Guariguata et al. 1997).
Conclusions and implications for cloud forest restoration
Our first hypothesis that forest structure can regenerateboth at short and long distances from the forest remnantis supported by the following: the chronosequenceof abandoned pastures showed a relatively fast rateof recovery of vegetation structure, after 40–50 y ofabandonment, and this rate was similar both near to(0–10 m) and far from (40–50 m) the forest border.Our second hypothesis that the regeneration of thecommunity composition would be different at differentdistances from the forest border is supported becausestructural characteristics such as basal area and density,and the species richness of primary species were highernear the forest border than away from it. Our results agreewith previously described patterns of forest successionwhere secondary, pioneer species with high colonization(dispersal and establishment) capacities are progressivelyreplaced in space and time by primary, shade-tolerantspecies with low colonization but high competitioncapacities.
The significant limitations on the establishment ofprimary species at distances greater than 40 m suggestthe need for active restoration (sowing and/or plantingthese species) to accelerate the regeneration of maturecloud forest habitats. For distances less than c. 20 mwe propose that passive restoration be allowed to occurnaturally in order to reduce reforestation costs. Futurestudies will need to evaluate the dispersal and naturalestablishment capacities of the primary species along amore detailed sequence of distances to the forest borderto ascertain thresholds and assist with decisions aboutactive vs. passive restoration procedures. In any case, theconservation of mature forest remnants is a key strategyfor ensuring the regeneration of forests habitats.
ACKNOWLEDGEMENTS
We are grateful to Julieta Benıtez Malvido and CarlosMontana for helpful suggestions on this project. Wealso thank five anonymous reviewers and the editor forvaluable comments that greatly improved the manu-script. We acknowledge the support of CONACyT(through scholarship no. 159002 to MAMC) and theInstituto de Ecologıa, A.C. (IE 902-11). The research waspart of the BIOCORES project funded by the EC underthe INCO IV programme, contract no. ICA4-CT-2001-10095.
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ZIMMERMAN, J. K., PASCARELLA, J. B. & AIDE, T. M. 2000. Barriers
to forest regeneration in an abandoned pasture in Puerto Rico.
Restoration Ecology 8:328–338.
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440 MIGUEL ANGEL MUNIZ-CASTRO, GUADALUPE WILLIAMS-LINERA AND JOSE MARIA REY BENAYAS
Appendix. List of tree species ≥ 5 cm dbh found in the 15 abandoned pasture chronosequence in central Veracruz, Mexico. Species were classifiedby main seed dispersal mechanism: barochorous-synzoochorous (large seeds dispersed by gravity and/or animals), endozoochorous (small seedsdispersed by animals), and anemochorous (wind).
Primary species Family Secondary species Family
Barochorous-synzoochorous Barochorous-synzoochorousCinnamomum effussum (Meisn.) Kosterm. Lauraceae Annona cherimola Miller AnnonaceaeMagnolia schiedeana Schldl. Magnoliaceae Cnidoscolus multilobus (Pax) I. M. Johnston EuphorbiaceaeMicrotropis schiedeana Loes. CelastraceaeOcotea psychotrioides Kunth LauraceaeQuercus acutifolia Nee FagaceaeQuercus germana Cham. & Schldl. FagaceaeQuercus leiophylla A. DC. FagaceaeQuercus salicifolia Nee FagaceaeQuercus xalapensis Humb. & Bonpl. FagaceaeEndozoochorous EndozoochorousArachnothryx capitellata Planchon Rubiaceae Callicarpa acuminata Kunth VerbenaceaeBrunellia mexicana Standley Brunelliaceae Cestrum nocturnum L. SolanaceaeDendropanax arboreus (L.) Decne &
PlanchonAraliaceae Crataegus mexicana Mocino & Sesse Rosaceae
Eugenia xalapensis (Kunth) DC. Myrtaceae Cyphomandra hartwegii (Miers) Dunal SolanaceaeGymnanthes longipes Muell Arg. Euphorbiaceae Myrica cerifera L. MyricaceaeHedyosmum mexicanum Cordem Chloranthaceae Rapanea myricoides (Schldl.) Lundell MyrsinaceaeIlex tolucana Hemsley Aquifoliaceae Rhamnus capraefolia Schldl. var. capraefolia RhamnaceaeMeliosma alba (Schldl.) Walp Sabiaceae Rhamnus c. var. grandifolia M. Johnston & L. A. J. RhamnaceaeOreopanax echinops (Schldl. & Cham.) Solanum schlechtendalianum Walp Solanaceae
Decne & Planchon Araliaceae Solanum umbellatum Miller SolanaceaeOreopanax xalapensis (Kunth) Trema micrantha (L.) Blume Ulmaceae
Decne. & Planchon Araliaceae Witheringia stramonifolia Kunth SolanaceaeSaurauia leucocarpa Schldl. Actinidiaceae Leucaena diversifolia (Schldl.) Benth LeguminosaeSolanum aphyodendron S. Knapp Solanaceae Acacia pennatula (Cham. & Schldl.) Benth. LeguminosaeTernstroemia sylvatica Cham. & Schldl. TheaceaeTrichilia havanensis Jacq. MeliaceaeTurpinia insignis (Kunth) Tul. StaphyleaceaeZanthoxylum melanostictum Cham. & Schldl. RutaceaeStyrax glabrescens Benth. StyracaceaeAnemochorous AnemochorousCarpinus caroliniana Walter Betulaceae Ageratina ligustrina (DC.) R. King &
H. RobinsonAsteraceae
Cedrela odorata L. Meliaceae Heliocarpus donnell-smithii Rose TiliaceaeClethra mexicana DC. Clethraceae Lippia myriocephala Schldl. & Cham. VerbenaceaeLiquidambar styraciflua L. var. not identified Asteraceae
mexicana Oersted Hamamelidaceae Vernonia patens Kunth AsteraceaeOstrya virginiana (Miller) K. Koch Betulaceae
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CAPÍTULO 4
Establecimiento de tres especies arbóreas fagáceas en potreros recién abandonados y acahuales
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CAPÍTULO 4: Establecimiento de tres especies arbóreas fagáceas en potreros recién abandonados y acahuales RESUMEN La reintroducción de especies arbóreas tardías en etapas sucesionales tempranas (como potreros
recién abandonados) puede bajar el costo de tiempo que le toma a la restauración pasiva. Pero las
especies tardías en ambientes abiertos tempranos pueden sufrir estrés por enfrentarse a
condiciones diferentes a las etapas tardías de la sucesión, por lo que es necesario evaluar la
tolerancia de estas especies a tales condiciones para prever el éxito o fracaso de una restauración
activa. Se evaluó experimentalmente el establecimiento (supervivencia y crecimiento de plántulas
durante 3.5 años) de dos especies tardías típicas del dosel del bosque mesófilo de montaña
(Fagus grandifolia y Quercus germana) y una especie intermedia (Quercus xalapensis), en dos
etapas sucesionales contrastantes: en potreros abiertos recién abandonados (< un año, herbáceos)
y en potreros con 9-17 años de abandono (acahuales arbustivo-arbóreos) y en dos distancias al
borde potrero-bosque (2-14 m y 40-52 m). Las supervivencias de F. grandifolia y Q. germana
fueron mayores en acahuales (93.8 ± 1.8 y 87.5 ± 3 %) que en potreros (64.1 ± 5.9 y 67.7 ± 6 %).
Q. xalapensis tuvo una menor supervivencia (61.3 ± 6.7 en acahuales y 57.3 ± 6.7 % en potreros).
La mortalidad en potreros se debió principalmente a herbivoría por tuzas Orthogeomys hispidum
(24.2 ± 2.7 %) y en acahuales a debilitamiento y putrefacción por exceso de sombra y humedad
(15.9 ± 2.9 %). Las tres especies tuvieron tasas relativas de crecimiento en altura y área basal un
20% y un 100% mayores en potreros que en acahuales, respectivamente. Ni la estrategia
ortotrópica de evadir la sombra de Quercus, ni la plagiotrópica de tolerar la sombra de Fagus
fueron suficientes para que tuvieran mayor crecimiento en los acahuales que en los potreros.
Tales estrategias pueden ser más exitosas en etapas más tempranas de la sucesión (acahuales
herbáceo-arbustivos de baja estatura), pero en éstas no están exentas de pagar ciertos costos
bióticos tales como la herbivoría.
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INTRODUCCIÓN
En Latinoamérica los bosques de niebla o mesófilos de montaña (BMM, sensu Rzedowski, 1978)
además de conformar centros prioritarios de alta biodiversidad y endemismos (Aldrich et al. 1997,
Myers et al. 2000, Bubb et al. 2004), representan uno de los ecosistemas con mayor importancia
en servicios ambientales (Bruijnzeel 2000, Campos y Calvo 2000, Manson 2004). A pesar de ello,
han sido ampliamente deforestados (Monasterio et al. 1987, González-Espinosa et al. 1995, Etter
2000, Ramírez-Marcial et al. 2001, Cayuela et al. 2005) y en algunas regiones queda menos del
10 % de su extensión original (Williams-Linera et al. 2002). La deforestación en las montañas en
particular influye notablemente en una menor retención y recarga de agua en el ecosistema, y en
mayores procesos de erosión, azolve e inundaciones (Bruijnzeel 2000). Con la creciente demanda
mundial de agua potable, y de otros servicios ecosistémicos, en las últimas décadas existe una
preocupación cada vez mayor de la sociedad por restaurar y acelerar la restauración del bosque
montano (Campos y Calvo 2000). La restauración se ha convertido en una parte fundamental para
mantener los servicios ecosistémicos y la biodiversidad en los paisajes montañosos tropicales
(Sarmiento 2000). Sin embargo, a pesar de la gran biodiversidad y complejidad de estos bosques,
poco se sabe acerca de los procesos naturales de regeneración y mucho menos de los factores que
pueden influir en el éxito o fracaso de programas, técnicas y especies usadas para la restauración.
El uso pecuario del suelo ha sido uno de los factores que más ha contribuido a la
deforestación de los bosques neotropicales (Buschbacher 1986, Amelung y Diehl 1992, Parsons
1992, Hecht 1993, Rudel y Horowitz 1993), incluyendo a los bosques de montaña (Sader y Joyce
1988, Williams-Linera et al. 2002). Sin embargo las tendencias actuales de deterioro económico
y social de la actividad primaria rural, y de migración hacia zonas urbanas, están originando el
abandono de potreros (parcelas con pastizales inducidos o cultivados para ganadería), lo cual
representa una oportunidad para la restauración pasiva o activa del bosque. Pero en potreros
abandonados de montañas tropicales se han observado varios factores que limitan la
recuperación del bosque. Holl et al. (2000) detectaron que las dos barreras principales son la poca
capacidad de dispersión de muchas especies de bosque a los potreros abiertos y la competencia
que sufren las plántulas de árboles con el estrato denso de pastos. Para eliminar estas barreras se
requiere una acción de reintroducción de árboles y arbustos que ayude a acelerar el proceso de
90
sucesión si se quiere una restauración en un tiempo más corto, sobre todo en lugares no contiguos
con los remanentes de bosque (Capitulo 2).
El establecimiento de árboles pioneros puede romper varias barreras de la regeneración
natural al funcionar como perchas que facilitan la dispersión de semillas (Guevara y Laborde
1993, Toh et al. 1999), al mejorar la fertilidad y funcionalidad del suelo, y al inhibir el
competitivo estrato de pastos con la sombra de su copa y su hojarasca (Guevara et al. 1992). Sin
embargo, si sólo se favorece la introducción de especies pioneras, algunas de éstas por el
contrario, pueden crear una matriz de poca diversidad que represente un “desierto de especies
pioneras” que en ocasiones obstaculice (arreste) temporalmente (30-70 años) la polinización,
dispersión, establecimiento y crecimiento de las especies tardías del bosque maduro (Martínez-
Garza y Howe 2003). Algunas especies pioneras de larga vida pueden persistir por décadas o
hasta por más de un siglo (Budowski 1970; Gemerden et al. 2003a). Los fragmentos de bosque
maduro aislados de un bosque continuo y embebidos en una matriz de especies pioneras pueden
sufrir la extinción local de muchas especies de animales y plantas en periodos de 20 a 100 años
(Turner 1996), tiempo que ha sido insuficiente para la recuperación, en ambientes perturbados, de
una composición de especies similar a la de los bosques primarios (Saldarriaga et al. 1988,
Finegan 1996, Aide et al. 2000).
Aunque se ha observado que las plántulas de algunas especies tardías de la sucesión
(Magnolia dealbata, M. iltisiana, Podocarpus matudae, Drymis granadensis ) no toleran bien las
condiciones de estrés de los sitios abiertos recién abandonados (Ortíz-Arrona 1999, Camacho-
Cruz et al. 2000, Pedraza y Williams-Linera 2003, Ramírez-Bamonde et al. 2005), existe
evidencia que algunas especies de este tipo si lo hacen y además son favorecidas en sus tasas de
crecimiento y vigor, sobre todo aquellas con grandes reservas cotiledonarias (semillas grandes),
una alta plasticidad fenotípica y una estrategia de aumento de crecimiento cuando son liberadas
de la sombra del dosel (especies beneficiadas por claros) (Martínez-Garza 2003). En bosque
tropical montano de Puerto Rico Everham et al. (1996) probaron el establecimiento de plántulas
de tres especies tolerantes a la sombra (Dacryodes excelsa, Prestoea montana y Guarea guidonia)
encontrando mejores condiciones para la supervivencia en claros con mayor luz o temperatura.
En Costa Rica, plántulas de Ocotea glaucosericea, Ocotea whitei (Lauraceae), Sideroxilon
portoricense (Sapotaceae) y Calophyllum brasiliense (Clusiaceae) han presentado supervivencias
de 46%, 58%, 100% y 78% respectivamente, en potreros dominados por pastos no nativos
91
(Axonopus scoparius, Digitaria decumbens, y Melinus minutiflora), siendo su crecimiento en
altura igual o mayor que el observado dentro del bosque (Loik y Holl 1999). En Panamá, Hooper
et al. (2002) observaron en potreros dominados por el pasto exótico Saccharum spontaneum (2.5
m de altura), una supervivencia de 72% en plántulas de especies de semilla grande (>1 g de peso)
(Dipteryx, Calophyllum, Carapa, y Virola) en comparación con menos de 1% de supervivencia
per cápita de las especies pioneras de semilla pequeña. Alvarez-Aquino et al. (2004) encontraron
una baja supervivencia de plántulas de Fagus mexicana y Symplocos coccinea en dos de sus tres
sitios abiertos (a 5-15m del bosque), debida a desecación, y herbivoría por vacas y ortópteros, sin
embargo las plántulas que sobrevivieron presentaron mayores tasas de crecimiento que las
plantadas en el interior del bosque. Igualmente Podocarpus matudae ha presentado una alta
mortalidad en pastizal, pero su tasa de crecimiento ha sido mayor que en un acahual arbolado con
10 años de sucesión secundaria (Pedraza y Williams-Linera 2003). El reporte del éxito de otras
especies tardías en sitios perturbados se ha ido incrementando (Montagnini et al. 1995, Hardwick
et al. 1997, Martínez-Garza 2003). También existen reportes de que algunas especies tolerantes a
la sombra son más resistentes a la sequía que especies pioneras durante la etapa de plántula. Es
por ello que Martínez-Garza y Howe (2003) han sugerido acelerar la restauración del bosque
tropical en campos agropecuarios recién abandonados reintroduciendo directamente las especies
típicas de la etapa madura del bosque, evitando así la espera de 30 a 70 años de dominancia de
especies pioneras en el lugar.
Al igual que existen especies tardías que no toleran bien los sitios abiertos, y especies que
por el contrario son favorecidas por la condición abierta, también se ha observado que a un gran
número de estas especies la condición intermedia es la que más le favorece en sus primeras
etapas de crecimiento. Ramírez-Marcial et al. (2005) evaluaron durante un año la supervivencia y
crecimiento de 40 especies arbóreas de las montañas del Norte de Chiapas, México, bajo cuatro
tratamientos de sombra (0, 50, 75 y 90%) en cajas artificiales. En general encontraron que para
todas las especies (tempranas, intermedias y tardías de la sucesión) hubo una tasa alta de
supervivencia (>90%) independientemente del tipo de sombra o afinidad sucesional. También se
encontró que los mayores incrementos en altura y diámetro basal de los tallos se observaron en el
tratamiento de 50% de sombra. Los experimentos en laboratorio o en vivero son necesarios para
detectar el efecto de factores específicos, pero generalmente sólo se prueban uno o pocos
factores en forma aislada del entorno, además de que están restringidos a durar poco tiempo por
92
motivos de espacio insuficiente para el crecimiento de raíces y tallos. En cambio el
establecimiento de las plántulas en el campo depende de muchos factores difíciles de considerar
en condiciones de laboratorio tales como la competencia intra e inter-específica, la herbivoría, el
suelo y el microclima. Hasta la fecha son escasos los estudios de establecimiento experimental de
especies de BMM y en la Sierra Madre Oriental de México no se ha realizado un estudio
experimental replicado en campo sobre el establecimiento de especies tardías de BMM en
diferentes etapas sucesionales de potreros abandonados. Por lo tanto los objetivos del presente
trabajo fueron: 1) Evaluar experimentalmente el establecimiento (supervivencia y crecimiento de
plántulas durante 3.5 años) de tres especies tardías típicas del dosel del BMM maduro (Fagus
grandifolia, Quercus germana y Quercus xalapensis), en dos etapas sucesionales contrastantes:
en “potreros abandonados” (abandono reciente < un año) y en sitios dominados por vegetación
secundaria provenientes de potreros con 9-17 años de abandono (etapa seral conocida en México
como “acahual”); 2) evaluar el efecto de la distancia al borde potrero-bosque en el
establecimiento de las tres especies en ambas etapas sucesionales; y 3) determinar que variables
microclimáticas y del suelo tienen mayor influencia en el establecimiento de las tres especies. La
hipótesis a comprobar fue que algunas especies tardías pueden sobrevivir y tener tasas de
crecimiento más rápidas en potreros abiertos recién abandonados incluso a distancias alejadas del
borde potrero-bosque comparadas con las tasas que pueden tener bajo una vegetación secundaria
arbustiva-arborea y bajo la influencia cercana del borde de bosque. Se espera que la alta
frecuencia de nubosidad y la temperatura más fresca de la montaña contribuyan a aligerar el
estrés que pudieran sufrir las plántulas de especies tardías en las etapas tempranas de la sucesión
(potreros recién abandonados), a diferencia de las zonas tropicales bajas más calidas donde el
estrés de insolación directa es mayor.
MÉTODOS Área y sitios de estudio
El área de estudio está localizada en la vertiente oriental del Volcán Cofre de Perote,
aproximadamente a 2 Km al Oeste de la ciudad de Xalapa, capital del Estado de Veracruz,
México (19º30' -19°35' N y 96º57'-96º59' W), entre una altitud de 1350 y 1580 m snm. El clima
93
es templado húmedo con tres estaciones bien definidas: una fría semi-húmeda (Nov-Mar), una
cálido seca (Abr-May) y una cálido húmeda (Jun-Oct) (Williams-Linera 2002) con temperatura
media anual de 16-18oC y precipitación media anual entre 1500 y 1650mm. La presencia de
neblina es frecuente la mayor parte de año, principalmente en invierno. El tipo de suelo es
andosol húmico (Rossignol 1987). El tipo de vegetación original de la región es el bosque
mesófilo de montaña, dominado en su dosel por especies de afinidad templada (Quercus
xalapensis, Q. germana, Q. leiophylla, Liquidambar styraciflua var. mexicana, Carpinus
caroliniana, Ostrya virginiana) y en su subdosel y sotobosque por especies tropicales (Turpinia
insignis, Cinnamomum effusum, Oreopanax xalapensis, Palicourea padifolia, Eugenia xalapensis,
Miconia glaberrima, Ocotea psychotrioides).
Se seleccionaron seis sitios de estudio: tres potreros recién abandonados (< un año de
abandono) y tres acahuales de 9 a 17 años de desarrollo derivados también de potreros
abandonados. Los seis sitios tuvieron como requisitos un área mínima de una hectárea y una
colindancia única mínima de 100m en línea recta con un remanente de bosque maduro en uno de
sus bordes. Dos sitios (un potrero y un acahual) tuvieron pendientes < 5º, los otros cuatro sitios
tuvieron pendientes entre 15 y 25º, de estos cuatro tres tuvieron exposición Noreste y uno
exposición Sureste. Dos potreros recién abandonados estuvieron dominados por pastos de baja
estatura (“gramas” < 20 cm de altura) Axonopus compressus, Paspalum conjugatum, P. notatum,
P. variabile, P. laxiflorum, y hierbas tales como Melampodium divaricatum, Borreria laevis,
Hyptis atrorubens, Desmodium sp. y Eupatorium sp. El tercer potrero recién abandonado estuvo
dominado al principio por una mezcla de gramas, hierbas y por el pasto exótico estrella africana
(Cynodon plectostachyus), pero a los 4 meses de abandono C. plectostachyus se convirtió en
monodominante debido a su gran capacidad de invadir el potrero no pastoreado y cubrir
totalmente el lugar con una altura media de un metro. Los tres acahuales estuvieron dominados
por arbustos (Miconia spp, Palicourea padifolia, Vernonia patens, Roldana spp, Rubus spp.,
entre otros), árboles pioneros jóvenes (Lippia myriocephala, Myrsine coriacea, Heliocarpus
donnell-smithii, Trema micrantha, Clethra mexicana, Leucaena diversifolia, Liquidambar
styraciflua, entre otros) y plantas trepadoras (Smilax spp., Vernonia tortuosa, Amphylophium
paniculatum, Vitis spp., Mikania cordifolia, Cynanchium schlentandalii, entre otras).
94
Especies estudiadas
Se seleccionaron tres especies de la familia Fagaceae (Fagus grandifolia var. mexicana, Quercus
germana y Quercus xalapensis) debido a que son especies dominantes del dosel del BMM
maduro y a que presentan algún grado de tolerancia a la sombra. F. grandifolia es una especie
relictual que en la región de estudio se encuentra en su límite de distribución más sureño.
Diversas características morfológicas y fisiológicas le confieren a Fagus una buena capacidad
competitiva, ya que llega a ser monodominante en los relictos donde aún persiste en México
(Peters 1992, Williams-Linera et al. 2000). Q. germana es una especie de la sección de encinos
blancos (Leucobalanus), que se caracterizan por tener amplia tolerancia ecológica (Valencia 2004)
y madera densa de lento crecimiento (Trelease 1924). Q. xalapensis pertenece a la sección de
encinos rojos (Lobatae) que tienen distribución más restringida, madera moderadamente densa y
con tasas de crecimiento más rápidas que las de los encinos blancos, distribuyéndose solamente
en América (Trelease 1924).
Diseño experimental
En los tres potreros recién abandonados (< 1 año) y en los tres acahuales (9-17años) se plantaron
un total de 384 plántulas de F. grandifolia, 480 de Q. germana y 480 de Q. xalapensis,
distribuidas a dos distancias del bosque (2-14 m y 40-52 m). Las plántulas de encinos tenían 10
meses de crecimiento en vivero a media sombra al momento de ser transplantadas al experimento,
mientras las de F. grandifolia tenían 18 meses. Las alturas iniciales promedio (± error estándar)
fueron 23.6 ± 0.6 m (Q. xalapensis), 32.5 ± 0.7 m (Q. germana) y 43.0 ± 0.9 m (F. grandifolia).
En cada uno de los seis sitios se establecieron cuatro parcelas por cada una de las dos distancias
al bosque, cada una midió 10 x 12 m., en cada una se plantaron 8 plántulas de F. grandifolia, 10
de Q. germana y 10 de Q. xalapensis. La distancia entre plántulas fue de 2 m y se distribuyeron
en grupos monoespecíficos de 5 plántulas (4 en el caso de F. grandifolia) aleatoriamente en 6
filas paralelas. Se registró el porcentaje de supervivencia por parcela y se midió el crecimiento en
altura del meristemo apical y en diámetro basal del tallo (a 2 cm del suelo) cada seis meses
durante 30 meses del transplante a campo y una última medición a los 42 meses. Se registraron
las causas de mortalidad y el número de plántulas muertas por cada agente causal para cada
parcela y tratamiento. Se identificaron los agentes causales de mortalidad por inspecciones
visuales mensuales de rastros durante los primeros 36 meses de seguimiento y en las mediciones
95
hechas cada seis meses durante el periodo de estudio. La mortalidad por tuza Orthogeomys
hispidus (Geomyidae) se constató por la confluencia de tres diferentes rastros evidentes: 1) la
cortadura en diagonal de las raíces por grandes incisivos justo abajo de su unión al tallo, 2) el
característico montículo de tierra con el que tapan sus hoyos, y 3) el sistema de túneles
subterráneos con diámetros mayores a 5 cm. que confluían a las plántulas mordisqueadas. La
mortalidad por ratones fue evidenciada por las huellas de sus pequeños incisivos en las raíces
cortadas en forma más irregular que las tuzas y por los orificios y túneles en el suelo de un
diámetro de alrededor de 2 cm, justo a un lado de la raíz. La evidencia de mortalidad por
putrefacción (exceso de sombra y humedad) se observó directamente en las plántulas con sus
tejidos muertos putrefactos e infestados en sus raíces con micelios de hongos, sin indicios de
crecimiento de la plántula y rodeadas de un suelo y sotobosque muy húmedos y sombreados.
Se midieron variables microclimáticas mensualmente durante 24 meses (enero 2002 a
diciembre 2003), registrándose en dos puntos separados por 30 m en cada una de las dos
distancias al bosque para los seis sitios. Se midió temperatura del aire y humedad relativa (entre
las 12 y 13 hr) a nivel superficial del suelo y a un metro sobre el suelo con un termohigrómetro,
Pen Type. El porcentaje de cobertura del dosel arbóreo se midió con un densiómetro esférico
(Lemon 1957). Los niveles de radiación fotosintéticamente activa (PAR) acumulada durante 72
hr, a nivel del suelo y a un metro sobre el suelo, se obtuvieron con el uso de 14 capas de papel
fotosensible (Proprint Sepia diazo paper; Charrette Corp., Woburn, Massachusetts). La intensidad
de sensibilización de las capas de papel fotosensor fue calibrada mediante una regresión (R2=
0.98) a los valores de luz integrada (mmol-1 m2 seg-1) capturada por sensores de luz (LICOR LI-
190SA) conectados a un data logger (LICOR 1000) durante 72 hr. El contenido de agua del
suelo (%) se obtuvo mediante la diferencia de peso húmedo y peso seco después de someter las
muestras a deshidratación en estufa por 72 hr. Al inicio del experimento se tomaron cuatro
muestras compuestas de suelo (2-5 cm de profundidad evitando la capa de hojarasca) por sitio, en
una de las dos parcelas por tratamiento, para determinar en laboratorio el pH, contenido de
materia orgánica (MO), carbono total (C), nitrógeno total (N), fósforo extractable (P), potasio
intercambiable (K) y acidez intercambiable.
96
Análisis estadísticos
Las curvas de supervivencia de las plántulas a lo largo del tiempo se compararon con una función
de supervivencia que usa el estadístico no paramétrico Log-Rank (el procedimiento de Kaplan-
Meier, SPSS v.10.0.1). Este procedimiento permitió considerar en un sólo análisis diferentes
intervalos de tiempo entre mediciones de supervivencia: los primeros 5 intervalos medidos cada
seis meses, y el ultimo un año después (total 3.5 años). Los efectos del etapa sucesional de sitio
(potrero abandonado y acahual), distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m) y la especie (F.
grandifolia, Q. germana, Q. xalapensis) sobre la supervivencia y las variables de crecimiento,
incluyendo todas sus posibles interacciones, se probaron mediante los modelos lineales
generalizados (GLM) de Análisis de Devianza (ANDEDEV) y Análisis de Varianza (ANDEVA,
para las proporciones de supervivencia o de mortalidad, que se asume que pueden tener una
distribución binomial de errores) respectivamente, usando el programa S-PLUS 4.6 profesional
2000, MathSoft, Inc. (Crawley 2002). Las variables dependientes fueron la proporción de
supervivencia de las plántulas, la Tasa Relativa de Crecimiento en altura (TRCalt), la Tasa
Absoluta de Crecimiento en altura (TACalt), la Tasa Relativa de Crecimiento en Área Basal
(TRCab), la Tasa Absoluta de Crecimiento en diámetro basal (TACdb) y la proporción de
altura/diámetro del tallo (índice de esbeltez) al final del periodo estudiado. La TRC expresa el
crecimiento en términos de la tasa de incremento en tamaño por unidad de tamaño inicial y se
calculó con la fórmula R = (lnV2-lnV1)/(T2-T1), dónde R es la tasa (“Rate”) de incremento, V1 y
V2 son los valores de la variable de crecimiento en el tiempo 1 y tiempo 2. La diferencia entre T2
y T1 es el intervalo de tiempo transcurrido entre las mediciones de los valores V1 y V2 (Hunt
1990). La Tasas Absolutas de Crecimiento se calcularon con la fórmula R=(V2-V1)/(T2-T1). En
comparaciones de medias post hoc se utilizó la prueba de diferencia significativa honesta de
Tukey (HSD). Para el análisis de supervivencia, la unidad de medida usada fue el promedio de la
supervivencia de diez plántulas (ocho en el caso de F. grandifolia) de cada una de las cuatro
parcelas ubicadas en cada una de las dos distancias al borde. Las plantas consideradas como
muertas al final del experimento se excluyeron del análisis de crecimiento. Se realizó un Análisis
de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) para comparar el efecto de las tres principales
causas de mortalidad, de la etapa sucesional, distancia al borde y la especie sobre las
proporciones de mortalidad de plántulas debidas a cada una de las tres causas (herbivoría de
raíces por tuzas, por ratones y putrefacción (“damping off”)). Para realizar este MANDEVA se
97
consideraron a las tres causas de mortalidad como medidas repetidas sobre las unidades de
muestreo, se transformaron las proporciones al arco seno de su raíz cuadrada y se usó el
programa estadístico Statistica 8.0 (StatSoft, Inc.). Se realizaron otros tres ANDEDEV
univariados para cada una de las causas de mortalidad por separado, para comparar sus efectos
dependiendo de la etapa sucesional, la distancia al borde y la especie de plántula. Los valores
mostrados son promedios y sus errores estándar a menos que se especifique de otra manera. El
efecto de la etapa sucesional y la distancia al borde de bosque en las variables microclimáticas y
del suelo de los sitios de experimentación se probó mediante ANDEVA de dos vías. Finalmente,
la relación de las variables microambientales con las parcelas de experimentación y por lo tanto
con los resultados de crecimiento y de supervivencia de las tres especies fagáceas se analizó en
forma multivariada mediante un ordenamiento o escalamiento no métrico multidimensional
(NMDS), usando el programa PC-ORD 4 (McCune & Grace 2002). Los datos de las cuatro
parcelas correspondientes a cada distancia estudiada en cada uno de los seis sitios se
promediaron para la elaboración de las matrices de entrada para su ordenación.
RESULTADOS
Supervivencia de plántulas de especies fagáceas en dos etapas sucesionales
Las curvas de supervivencia para las tres especies fagáceas fueron significativamente diferentes
entre los potreros abandonados y los acahuales (Log-rank = 250.13, P < 0.0001). La mortalidad
en los potreros recién abandonados fue cada vez mayor que en los acahuales a lo largo de los 3.5
años (Fig. 1 a). En los acahuales hubo una cada vez mayor mortalidad a 2-14 m del borde que a
40-52 m (Log-rank = 59.20, P < 0.0001), pero en los potreros recién abandonados no hubo
diferencias entre las dos distancias (Log-rank = 0.95, P =0.3303, Fig. 1 a). A lo largo del periodo
estudiado las tres especies sobrevivieron mejor en los acahuales que en los potreros (Fig. 1 a y b),
pero esta diferencia fue mayor en F. grandifolia y Q. germana que en Q. xalapensis. De las tres
especies Q. xalapensis fue la que tuvo menor supervivencia en ambas etapas, mientras que F.
grandifolia fue la de mayor supervivencia, sobre todo en los acahuales (Log-rank = 31.07-207.18,
P< 0.0001, Fig.1 b). El efecto de la distancia al borde en las curvas de supervivencia fue
significativo sólo para Q. xalapensis, la cual tuvo menor supervivencia en la distancia cercana al
borde (Log-rank = 36.13, P < 0.0001, Fig. 1 c).
98
Figura 1. Curvas de supervivencia a 42 meses del transplante de plántulas de tres especies fagáceas (F.
grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función de a) etapa sucesional (potrero abandonado y acahual)
y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), b) etapa sucesional y especie, y c) distancia y especie.
Las letras diferentes de las leyendas indican diferencias significativas (P < 0.05, prueba Kaplan-Meier).
0
20
40
60
80
100
0 6 12 18 24 30 36 42
Potrero 2-14 m a
Potrero 40-52 m a
Acahual 2-14 m b
Acahual 40-52 m c
0
20
40
60
80
100
0 6 12 18 24 30 36 42Tiempo en meses
Sob
revi
venc
ia (%
)
PotreroPotreroPotreroAcahualAcahualAcahual
F. grandifolia c Q. germana dQ. xalapensis eF. grandifolia a Q. germana bQ. xalapensis d
0
20
40
60
80
100
0 6 12 18 24 30 36 42Tiempo en meses
2-14 m2-14 m2-14 m40-52 m40-52 m40-52 m
F. grandifolia aQ. germana bQ. xalapensis dF. grandifolia aQ. germana bQ. xalapensis c
a)
b)
c)
99
El ANDEDEV de la supervivencia al final del periodo estudiado mostró una interacción
significativa entre los factores etapa sucesional y especie (Tabla 1, Fig. 2 a). La supervivencia de
F. grandifolia fue mayor en acahuales (93.8 ± 1.8) que en potreros (64.1 ± 5.9). Q. germana en
acahuales tuvo una supervivencia de 87.5 ± 3 % contra un 67.7 ± 6 % en potreros, pero tal
diferencia no fue significativa de acuerdo a la prueba de Tukey (P =0.09), mientras que la
supervivencia de Q. xalapensis fue similar en ambas etapas sucesionales (61.3 ± 6.7 en acahuales
y 57.3 ± 6.7 % en potreros) y similar también a la supervivencia de las otras dos especies en
potreros (Fig. 2 a). La supervivencia al final del periodo estudiado no difirió entre distancias al
borde (Tabla 1).
Tabla 1. Análisis de Devianza del porcentaje de supervivencia de plántulas de tres especies fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) a los 42 meses del transplante, en función de la etapa sucesional (potrero ó acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 ó 40-52 m) y de la especie.
Fuente de variación Gl Devianza Gl Dev. Resid. F Modelo nulo 143 766.2 Etapa sucesional 1 84.6 142 681.6 23.8*** Distancia 1 2.7 141 678.9 0.8 Especie 2 66.3 139 612.6 9.3*** Etapa sucesional x Distancia 1 10.8 138 601.8 3.0 Etapa sucesional x Especie 2 29.9 136 571.8 4.2* Distancia x Especie 2 9.9 134 561.9 1.4 Etapa sucesional x Distancia x Especie 2 4.6 132 557.4 0.6
* = P ≤ 0.05, ** = P ≤ 0.01, *** = P ≤ 0.001.
100
Causas de mortalidad
El MANDEVA del porcentaje de mortalidad mostró que la interacción entre la etapa sucesional y
la causa de mortalidad fue significativa (Apéndice 4.1). En los potreros la principal causa de
mortalidad fue la herbivoría de raíces por tuzas (O. hispidus), mientras que en los acahuales la
principal causa fue la putrefacción (Fig. 2 b). Los ANDEDEV univariados mostraron que la etapa
sucesional tuvo efecto en la mortalidad por tuza, la cual, para las tres especies en conjunto fue
alta en potreros (24.2 ± 2.7 %) y nula en acahuales (F1, 142, =179.9, P <0.0001, Apéndice 4.2., Fig.
2 d), pero no hubo diferencias entre distancias al borde (F1,141=0.2, P=0.651), ni entre especies
(F2,139=0.4, P=0.681). La mortalidad por ratones fue mucho menor a la de las tuzas, pero fue
significativamente mayor (F1,142 =9.4, P =0.003) en los potreros (4.8 ± 1.5 %) que en los
acahuales (1.7 ± 0.7 %, Fig. 2 e), y en la distancia alejada del borde (4.5 ± 1.5 %) que cerca del
borde (2.0 ±0.7%) (F1,141 =5.0, P =0.027), y no hubo diferencias significativas entre especies
(F2,139 =1.8, P =0.166). El ANDEDEV de la mortalidad por putrefacción mostró una interacción
significativa entre la etapa sucesional y la especie (F2,136 =3.1, P =0.048, Fig. 2 c). La mortalidad
por esta causa en los potreros fue menor al 10% en las tres especies y se mantuvo en esos niveles
para F. grandifolia y Q, germana en los acahuales, mientras que la mortalidad de Q. xalapensis
superó el 30% en esta última etapa sucesional. En general, hubo mayor mortalidad por
putrefacción en los bordes contiguos al bosque (14.7 ± 3 %) que lejos de estos (7.4 ± 1.7 %)
(F1,141 =6.6, P =0.011), pero mediante la prueba Tukey HSD (P<0.05) no se detectó una
diferencia significativa entre las dos distancias de cada etapa, sólo en los acahuales hubo una
tendencia a una mayor mortalidad en la distancia contigua al borde (P =0.07, Fig. 2 f). La
mortalidad por deshidratación o desecación fue escasa (murieron sólo 8 plantas del total de 1344)
y esta mortalidad estuvo relacionada con el estrés del transplante, ya que sólo se presentó durante
el primer mes después del transplante.
101
Figura 2. Promedios (± error estándar) del porcentaje de supervivencia y mortalidad de plántulas de tres
especies fagáceas a los 42 meses de transplantadas en potreros abandonados y acahuales; a) supervivencia
en función de etapa sucesional y especie; b) mortalidad en función de etapa y principales causas de
mortalidad; c) mortalidad por putrefacción en función de etapa y especie; d) mortalidad por tuzas, e)
ratones, y f) putrefacción en función de etapa y distancia al borde de bosque. Letras diferentes significan
diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).
0
10
20
30
Mor
talid
ad %
Por tuzasPor ratonesPor putrefacción
a
cc
cc
a
b)
0
10
20
30
por
rato
nes
2-14 m40-52 m
M
orta
lidad
%
ab b
a
ab
e)
0
10
20
30
por
tuza
s
2-14 m40-52 m
a
bb
a
Mor
talid
ad %
d)
0
10
20
30
Potrero Acahual
por
put
refa
cció
n
2-14 m40-42 m
a
b
ab a
M
orta
lidad
%
f)
0
10
20
30
40
50
Potrero Acahual
por
put
refa
cció
n F. grandifoliaQ. germanaQ. xalapensis
a
b b
b b b
c)
M
orta
lidad
%
0
20
40
60
80
100S
uper
vive
ncia
%F.grandifoliaQ. germanaQ. xalapensis
c
ab
c bc c
aa)
102
Crecimiento de plántulas
El ANDEVA de la Tasa Relativa de Crecimiento en altura (TRCalt) mostró una interacción
significativa entre etapa sucesional y distancia (Apéndice 4.3, Fig. 3 a). En los acahuales en la
distancia de 2-14m se observó una TRCalt 1.4 veces mayor que en la distancia de 40-52 m, pero
en los potreros no hubo diferencias entre distancias. En la distancia de 2-14 m al borde la TRCalt
fue 1.6 veces mayor en los potreros que en los acahuales, mientras que en la distancia de 40-52 m
no hubo diferencia significativa.. La TRCalt varió significativamente entre las tres especies (Fig.
3 b). Q. xalapensis tuvo una TRCalt 1.6 veces mayor que F. grandifolia, y 1.25 veces mayor que
Q. germana. Las TRCalt en las tres especies fueron 1.23-1.29 veces mayor en los potreros que en
los acahuales. F. grandifolia y Q. germana no tuvieron diferencias en TRCalt entra las dos
distancias en los potreros (Fig. 3 e), pero en los acahuales la TRCalt fue mayor en la distancia de
40-52 m que en la de 2-14 m.La TRCalt de Q. xalapensis no tuvo diferencias entre las dos
distancias en ninguna de las dos etapas sucesionales (Fig. 3 e).
En la Tasa Absoluta de Crecimiento en altura (TACalt) la interacción de tercer grado
etapa sucesional x distancia x especie fue significativa (Apéndice 4.3, Fig. 3 f). ). En los
acahuales en la distancia de 2-14 m se observó una TACalt dos veces mayor (28 cm año-1) que en
la distancia de 40-52 m (14 cm año-1), pero en los potreros no hubo diferencias entre distancias
(Fig. 3 b). En la distancia contigua al bosque la TACalt fue 3.5 veces mayor en el potrero (50 cm
año-1) que en el acahual (14 cm año-1), pero en la distancia lejana fue sólo 1.6 veces mayor (45
cm año-1) en el potrero que en el acahual (28 cm año-1, Fig. 3 b). La TACalt de F. grandifolia fue
sólo 1.5 veces mayor en el potrero (30 cm año-1) que en el acahual (20 cm año-1), mientras que
para Q. germana y Q. xalapensis fue 2.4 veces mayor en potreros (50 y 57 cm año-1,
respectivamente) que en acahuales (21 y 24 cm año-1, Fig. 3 d). La TACalt de F. grandifolia no
tuvo diferencias significativas entre las dos distancias al borde en los potreros (34 y 25 cm año-1),
pero en los acahuales fue dos veces mayor en la distancia lejana al borde (26 cm año-1) que cerca
(13 cm año-1, Fig. 3 f). En los potreros Q. germana tuvo una TACalt 1.27 veces mayor en la
distancia contigua (55 cm año-1) que lejos del borde (43 cm año-1) pero en los acahuales sucedió
lo contrario, la TACalt fue dos veces mayor lejos del borde (29 cm año-1) que cerca (14 cm año-1).
La TACalt de Q. xalapensis no tuvo diferencias entre distancias ni en los potreros (57 y 58 cm
año-1) ni en los acahuales (17 cm año-1 cerca vs. 28 cm año-1 lejos).
103
Figura 3. Promedios (± error estándar) de a), c), e) la Tasa Relativa de Crecimiento en altura (TRCalt) y b),
d), f) la Tasa Absoluta de Crecimento en altura (TACalt) de plántulas de tres especies fagáceas en función
de a), b) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), c), d)
etapa sucesional y especie, y e), f) etapa sucesional, distancia al borde y especie. Letras diferentes
significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).
0
10
20
30
40
50
60
70
Potrero Acahual
TAC
alt (
cm a
ño-1
)
2-14 m40-52 ma
b
c
a
b)
0
1020
3040
5060
70
F.grandifolia
Q. germana Q.xalapensis
TAC
alt (
cm a
ño-1
)
PotreroAcahual
a
c
d c
d
b
d)
0
1020
30
40
5060
70
2-14 m 40-52 m 2-14 m 40-52 mPotrero Acahual
TAC
alt (
cm a
ño-1
)
F. grandifoliaQ. germanaQ. xalapensis
a
f fdf
cd cdcd cdbc
b
a af)
0
0.01
0.02
0.03
0.04
0.05
0.06
2-14 m 40-52 m 2-14 m 40-52 m
Potrero Acahual
TRC
alt (
cm c
m-1
mes
1 )
F. grandifoliaQ. germanaQ. xalapensisab
g f ef ef
defcde cd
cdc bca
e)
0
0.01
0.02
0.03
0.04
0.05
0.06
F.grandifolia
Q. germana Q.xalapensis
TRC
alt (
cm c
m-1
mes
-1) Potrero
Acahual
d
b
c
b
c
ac)
0
0.01
0.02
0.03
0.04
0.05
Potrero Acahual
TRC
alt (
cm c
m-1
mes
-1)
2-14 m
40-52 mab
c
ab
a)
104
La altura final promedio en potreros fue de 2.02 ± 0.05 m y la altura máxima de 5.97 m.
En acahuales cerca del borde la altura promedio fue de 0.79 ± 0.02 m con una máxima de 1.64 m,
y lejos del borde la altura media fue de 1.26 ± 0.03 m con una máxima de 3 m..F. grandifolia
tuvo una altura final promedio de 1.47 ± 0.05 m en potreros contra 1.13 ± 0.03 m en los
acahuales, Q. germana midió 2.14 ± 0.08 m contra 0.99 ± 0.04 m, y Q. xalapensis midió 2.29 ±
0.10 m contra 1.01 ± 0.04 m, respectivamente.
El ANDEVA de la Tasa Relativa de Crecimiento en área basal (TRCab) mostró una interacción
significativa entre la etapa sucesional y la especie (Apéndice 4.3, Fig. 4 c). La TRCab de F.
grandifolia fue 1.75 veces mayor en los potreros que en los acahuales, mientras que para Q.
germana y Q. xalapensis la TRCab fue casi el doble en el potrero que en el acahual (1.85 y 1.91
veces mayor en el potrero, respectivamente). La distancia al borde tuvo efecto significativo en la
TRCab, en los potreros esta tasa fue 1.16 veces mayor en la distancia alejada al borde que en la
contigua, mientras que en los acahuales fue 1.37 veces mayor lejos del borde que cerca (Fig. 4 a).
Sin embargo esta diferencia se debió principalmente a Q. germana, que fue la única especie en la
que se detectó una diferencia significativa entre distancias al borde en los acahuales (Fig. 4 e).
En la Tasa Absoluta de Crecimiento en diámetro basal (TACdb) la interacción de tercer
grado etapa sucesional x distancia x especie fue significativa (ANDEVA, Apéndice 4.3, Fig. 4 f).
En la distancia alejada del borde la TACdb fue 6.2 veces mayor en los potreros (0.66 cm año-1)
que en los acahuales (0.10 cm año-1, Fig. 4 b), mientras que en la distancia contigua al borde esta
tasa fue 4.4 veces mayor en el potrero (0.81 cm año-1) que en acahual (0.18 cm año-1). F.
grandifolia tuvo una TACdb 2.6 veces mayor en los potreros (0.33 cm año-1) que en los
acahuales (0.12 cm año-1), en Q. germana fue 4.9 veces mayor en los potreros (0.77 cm año-1)
que en los acahuales (0.16 cm año-1) y en Q. xalapensis la TACdb fue 6 veces mayor en los
potreros (1.0 cm año-1) que en los acahuales (0.17 cm año-1, Fig. 4 d). Para F. grandifolia en
ninguna de las dos etapas sucesionales hubo diferencias en TACdb entre las dos distancias al
borde (Fig. 4 f). Q. germana tampoco tuvo diferencias en TACdb entre distancias al borde en los
potreros (0.76-0.78 cm año-1), pero en los acahuales esta tasa fue mayor en la distancia de 40-52
m (0.20 cm año-1) que en la de 2-14 m (0.11 cm año-1). Por el contrario Q. xalapensis en los
potreros si tuvo una TACdb mayor en la distancia lejana al borde (1.12 cm año-1) que en la
cercana (0.85 cm año-1), mientras que en los acahuales no tuvo diferencias entre distancias (0.12-
0.20 cm año-1, Fig. 4 f).
105
Figura 4. Promedios (± error estándar) de a), c), e) la Tasa Relativa de Crecimiento en área basal (TRCab)
y b), d), f) la Tasa Absoluta de Crecimiento en diámetro basal (TACdb) de plántulas de tres especies
fagáceas en función de a), b) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y
40-52 m), c), d) etapa sucesional y especie, y e), f) etapa sucesional, distancia al borde y especie. Letras
diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
2-14 m 40-52 m 2-14 m 40-52 mPotrero Acahual
TAC
db (c
m a
ño-1
)
F. grandifoliaQ. germanaQ. xalapensis
a
cdecddedeee
c
b
cd
bb
f)
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
F.grandifolia
Q.germana
Q.xalapensis
TAC
db (c
m a
ño-1
)
PotreroAcahual
a
b
c dd d
d)
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
Potrero Acahual
TAC
db (c
m a
ño-1
) 2-14 m40-52 m
a
cc
b
b)
0
0.02
0.04
0.06
0.08
0.1
0.12
F.grandifolia
Q.germana
Q.xalapensis
TRC
ab (c
m2 c
m-2
mes
-1) Potrero
Acahual
a
d
ccc
b
c)
0
0.02
0.04
0.06
0.08
0.1
Potrero Acahual
TRC
ab (c
m2 c
m-2
mes
-1) 2-14m
40-52m
c
d
ab
a)
0
0.02
0.04
0.06
0.08
0.1
0.12
2-14 m 40-52 m 2-14 m 40-52 mPotrero Acahual
TRC
ab (c
m2 cm
-2m
es-1
)
F. grandifoliaQ. germanaQ. xalapensis
aa
gfgef
defde d dd
cbc
e)
106
Al final de los 42 meses de estudio F. grandifolia tuvo un diámetro basal promedio de
1.78 cm (± 0.06 de error estándar) en potreros contra 0.97 ± 0.02 cm en los acahuales, Q.
germana midió 3.18 ± 0.13 cm vs. 0.87 ± 0.03 cm, y Q. xalapensis midió 3.96 ± 0.17 cm vs. 0.86
±0.03 cm.
El ANDEVA del índice de esbeltez (proporción altura/diámetro del tallo) al final de los
3.5 años mostró dos interacciones significativas: la etapa sucesional con la distancia (Apéndice
4.3, Fig. 5 a) y la etapa sucesional con la especie (Fig. 5 b). En los acahuales fueron más esbeltas
las plantas que en los potreros, pero en los potreros la esbeltez fue mayor cerca del borde,
mientras que en los acahuales fue lo contrario. Las diferencias en esbeltez entre acahuales y
potreros fueron más grandes en las dos especies de Quercus que en F. grandifolia.
Figura 5. Promedios (± error estándar) del índice de esbeltez (proporción altura/diámetro del
tallo) de plántulas de tres especies fagáceas a los 42 meses después del transplante en función de
a) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), y b)
etapa sucesional y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P
< 0.05, prueba de Tukey HSD).
0
25
50
75
100
125
Potrero Acahual
Esb
elte
z fin
al
2 -14 m 40 - 52 m
a
d c
b
a)
0
25
50
75
100
125
F. grandifolia Q. germana Q. xalapensis
Esb
elte
z fin
al
Potreros Acahuales
a
c
b a
ccb)
107
Variables ambientales
El ANDEVA mostró variación significativa en el factor etapa sucesional para las variables:
humedad relativa y temperatura tomadas sobre el suelo, la temperatura del suelo, la PAR a un
metro del suelo y la cobertura del dosel (Apéndice 4.4, Tabla 2). El efecto de la distancia al borde
sólo fue significativo en las variables: temperatura del aire sobre el suelo, temperatura del suelo,
PAR a un metro del suelo y cobertura del dosel. Se observó interacción entre etapa sucesional y
distancia al borde sólo para las variables: temperatura del suelo, PAR a un metro del suelo y
cobertura del dosel. El ANDEVA para las variables del suelo no mostró ninguna variación
significativa entre los niveles de ambos factores. Para todas las muestras de suelo sólo se
obtuvieron trazas de P extractable, por lo que esta variable no se analizó.
Las parcelas de potreros en la distancia lejana al borde tuvieron menor cobertura arbórea,
mayor PAR a un metro del suelo y mayor temperatura del suelo que en la distancia cercana,
mientras que en los acahuales no hubo diferencias entre las dos distancias para estas tres variables
(Tabla 3 c). Las humedades relativas sobre el suelo y a un metro del suelo fueron mayores en los
acahuales que en los potreros, sin diferencias entre distancias (Tabla 2 a, b, c). La temperatura
sobre el suelo en la distancia lejana al borde, en el potrero, fue similar a la de la distancia cercana,
pero mayor que en las dos distancias en el acahual (Tabla 2 c). La PAR en los dos estratos, sobre
el suelo y a un metro del suelo, fue 3.7 y 8.5 veces mayor en los potreros que en los acahuales,
respectivamente, pero sobre el suelo no hubo diferencias entre distancias para ambas etapas,
mientras que a un metro del suelo, en los potreros, la PAR fue 3.4 veces mayor en la distancia
alejada del borde, e igual para ambas distancias en los acahuales (Tabla 2 a, b). El porcentaje de
cobertura arbórea fue ligeramente mayor en los acahuales (88 % cerca y 85% lejos) que en los
potreros en la distancia cercana al borde (73%), pero mucho mayor que en la distancia lejana en
el potrero (4%, Tabla 2 c).
108
Tabla 2. Valores promedio y error estándar (e.e.) de 24 mediciones mensuales de las variables de microclima y de un muestreo de variables del suelo al inicio del experimento del establecimiento de tres especies fagáceas en dos etapas sucesionales, calculados para cada uno de los niveles de a) etapa sucesional (potrero y acahual), b) distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), y c) la interacción etapa sucesional x distancia al borde. PAR =Radiación fotosintéticamente activa. Diferentes letras indican diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD). a) Factor etapa sucesional b) Factor distancia al borde
Potrero e.e. Acahual e.e. 2-14 m e.e.
40-52 m e.e.
Humedad relativa sobre el suelo 73.9 a 1.1 82.6 b 1.0 77.4 1.9 79.1 2.4 Humedad relativa a 1m del suelo 59.6 a 3.8 70.9 b 1.5 66.6 2.8 64.0 4.6 Temperatura sobre el suelo (°C) 24.2 b 1.1 20.9 a 0.2 21.6 a 0.6 23.6 b 1.2 Temperatura a 1m del suelo (°C) 24.2 1.5 21.4 0.2 21.9 0.8 23.8 1.5 Temperatura del suelo a 5cm (°C) 17.9 b 0.7 15.4 a 0.1 15.8 a 0.4 17.4 b 0.9 PAR (mol m2 d-1) sobre el suelo 1.1 b 0.3 0.3 a 0.0 0.6 0.3 0.8 0.2 PAR (mol m2 d-1) a 1m del suelo 5.1 b 1.4 0.6 a 0.0 1.4 a 0.6 4.3 b 1.7 Cobertura del dosel (%) 38.5 a 15.6 86.1 b 0.9 80.3 b 4.0 44.3 a 18.1Contenido de agua del suelo (%) 41.0 1.6 39.8 1.0 40.5 1.6 40.3 1.0 pH 5.6 0.1 5.4 0.1 5.4 0.1 5.5 0.1 Materia orgánica (%) 16.1 1.4 13.8 1.8 14.1 1.9 15.9 1.4 Carbono total (%) 9.4 0.8 8.0 1.1 8.2 1.1 9.2 0.8 Nitrógeno total (%) 0.7 0.1 0.7 0.1 0.6 0.1 0.7 0.1 Potasio intercambiable (meq/100g) 0.9 0.2 0.9 0.1 1.0 0.1 0.7 0.2 Acidez intercambiable (meq/100g) 0.11 0.02 0.17 0.03 0.14 0.03 0.14 0.03 c) Interacción etapa sucesional * distancia al borde Potrero Acahual
2-14 m e.e.
40-52 m e.e.
2-14 m e.e.
40-52 m e.e.
Humedad relativa sobre el suelo 73.5 a 1.1 74.3 a 2.2 81.3 b 1.2 83.9 b 1.3 Humedad relativa a 1m del suelo 63.0 4.3 56.3 6.5 70.3 2.4 71.6 2.3 Temperatura sobre del suelo (°C) 22.3ab 1.1 26.1 b 1.2 20.8 a 0.2 21.1 a 0.3 Temperatura a 1m del suelo (°C) 22.4 1.6 26.1 2.4 21.3 0.2 21.6 0.4 Temperatura del suelo a 5cm (°C) 16.5 a 0.6 19.2 b 0.7 15.2 a 0.0 15.6 a 0.1 PAR (mol m2 d-1) sobre el suelo 1.0 0.5 1.3 0.3 0.3 0.0 0.3 0.1 PAR (mol m2 d-1) a 1m del suelo 2.3 a 0.9 7.9 b 1.1 0.5 a 0.0 0.6 a 0.0 Cobertura del dosel (%) 72.9 b 5.0 4.0 a 2.4 87.6 b 0.5 84.6 b 1.2 Contenido de agua en el suelo (%) 41.0 3.2 41.0 1.3 40.0 1.4 39.6 1.6 pH 5.5 0.2 5.6 0.1 5.4 0.2 5.3 0.1 Materia orgánica (%) 14.6 2.5 17.7 1.3 13.5 3.5 14.1 2.1 Carbono total (%) 8.5 1.5 10.3 0.7 7.9 2.0 8.2 1.2 Nitrógeno total (%) 0.6 0.1 0.7 0.1 0.6 0.1 0.7 0.1 Potasio intercambiable (meq/100g) 1.1 0.2 0.7 0.4 1.0 0.2 0.8 0.1 Acidez intercambiable (meq/100g) 0.12 0.04 0.11 0.02 0.16 0.05 0.18 0.05
109
Relación entre variables ambientales y variables de supervivencia y crecimiento de especies
tardías
El ordenamiento de las parcelas de experimentación mediante NMDS resultó en dos dimensiones
(Eje 1 y 2, Fig.6). El estrés final del NMDS fue aceptablemente bajo (2.17) después de 40
corridas con los datos reales. Mediante la prueba de Monte Carlo se realizaron 50 corridas
aleatorizadas y la probabilidad de que se obtuviera un estrés final similar por azar fue P =0.019.
La varianza acumulada representada por los dos primeros ejes fue del 98.8 %, la varianza del Eje
1 fue del 75.5 % y la del Eje 2 fue del 23.3 %. La ordenación muestra una separación entre los
potreros recién abandonados y los acahuales, con excepción de uno de los sitios de borde de
potrero que se asemeja más a los acahuales que a los otros sitios de potreros (Fig. 6 a). De
acuerdo al ordenamiento del NMDS F. grandifolia y Q. germana presentaron mayor
supervivencia en los sitios con mayor humedad relativa y con mayor cobertura del dosel, que son
las condiciones presentes en los acahuales. La supervivencia de Q. xalapensis presentó menor
correlación con la cobertura del dosel y una correlación negativa con el contenido de potasio
intercambiable. Las tasas relativas de crecimiento en área basal presentaron correlación positiva
con la PAR sobre el suelo y a 1 m del suelo, la temperatura del aire sobre el suelo, a 1 m del
suelo y con la temperatura del suelo y correlación negativa con la cobertura del dosel y humedad
relativa sobre el suelo y a 1 m del suelo. Las tasas relativas de crecimiento en altura presentaron
correlaciones similares a las tasas relativas de crecimiento en área basal, sólo que en menor grado.
Las variables de pH, contenido de agua del suelo, N total y acidez intercambiable presentaron
correlaciones bajas con ambos ejes, con r2 inferiores a 0.20, por lo que no se presentan en la
figura 6. El crecimiento en altura de Q. germana estuvo más correlacionado con un mayor
contenido de K intercambiable y menor C total % y MO % en el suelo, al contrario del
crecimiento de F. grandifolia. Las tres especies presentaron una mayor esbeltez en los sitios de
mayor cobertura del dosel.
110
1A1B
2A
2B
3A
3B
4A 4B
5A
5B
6A
6B
HsSH1m
TsS T1m
Ts5cmCob %PAR1m
PARsS
MO %C total %
K
-2.0
-1.0
-1.0 0.0 1.0
-0.5
0.0
0.5
1.0
E je 1
Eje
2
a)
TRCa ltFgTRCa b Fg
EsbFg
TRCa ltQgTRCa bQgEsbQgTRCa ltQx
TRCa bQxEsbQx
Su pe rvFgSu pe rvQg
Sup ervQx
HsSH1 m
TsST1m
Ts5 cmCob %
PAR1m
PARsS
M O %C to ta l %
K
-0.3
-0.3
-0.1 0.1 0.3
-0.2
-0.1
0.0
E je 1
Eje
2
0 .1
b)
Figura 6. Escalamiento No Métrico Multidimensional (NMDS) de las relaciones a) entre las variables
ambientales y las parcelas de experimentación de seis sitios, a dos distancias al borde, y b) entre las
variables ambientales y las variables de supervivencia y crecimiento de tres especies fagáceas. 1, 2 y 3 =
potreros recién abandonados; 4, 5 y 6 = acahuales; A = distancia de 2-14 m del borde, B = a 40-52 m del
borde; PARsS = Radiación fotosintéticamente activa sobre el suelo, PAR1m = PAR a 1m del suelo, TsS =
Temperatura del aire sobre el suelo, T1m = Temperatura a 1 m del suelo, Ts5cm = Temperatura del suelo
111
a 5 cm de profundidad, HsS = Humedad relativa sobre el suelo, H1m = Humedad relativa a 1 m del suelo,
Cob % = porcentaje de cobertura del dosel; C total % = porcentaje de carbono total en el suelo, MO % =
porcentaje de materia orgánica, K = potasio intercambiable, Superv = supervivencia (%), TRCalt = Tasa
Relativa deCrecimiento en altura, TRCab = Tasa Relativa de Crecimiento en área basal, Fg = F.
grandifolia, Qg = Q. germana, Qx = Q. xalapensis.
DISCUSIÓN Efecto de la etapa sucesional en la supervivencia y crecimiento de plántulas de especies fagáceas Las tres especies fagáceas tuvieron una mayor supervivencia en los acahuales que en los potreros
recién abandonados durante los 3.5 años posteriores a su transplante, debido principalmente a una
alta herbivoría de raíces por tuzas (O. hispidus) en los potreros. La abundancia de O. hispidus en
la región de estudio ha sido reportada y es reconocida por su amplio carácter destructivo en la
agricultura (Davis 1944, Hall y Dalquest 1963, Sánchez-Cordero 2000). Debido a que O. hispidus
es abundante en los sitios estudiados y a que es capaz de derribar árboles juveniles con tallos de
hasta 10 cm de diámetro basal (Obs. pers.), el porcentaje de mortalidad puede incrementarse
después de los 3.5 años del presente estudio. Fue un hecho notable que en ninguno de los tres
acahuales de 9 a 17 años se registró mortalidad por tuza durante los 3.5 años, tampoco se observó
ningún rastro de tuzas (los típicos montículos de tierra con que tapan las salidas de sus extensos
túneles) en tales acahuales en comparación a la gran cantidad de túneles y montículos
encontrados en los potreros. La ausencia de rastros y del daño por O. hispidus en estos acahuales
(dominados por árboles jóvenes de 5 a 15 cm de dap) contrasta con la observación hecha por Hall
y Dalquest (1963) y Andersen (1987) de que este geómido, aunque vive usualmente en áreas
abiertas como pastizales y matorrales, también ocupa áreas bajo la copa de árboles de bosques y
selvas. Al igual que con las tuzas, la mortalidad de plántulas por ratones fue mayor en los
potreros que en los acahuales, aunque los ratones sólo afectaron plántulas jóvenes de menos de 1
cm de diámetro basal.
La mortalidad de plántulas por pequeños mamíferos herbívoros puede llegar a ser un
factor determinante en la colonización de especies leñosas de sitios abiertos. En la región de
bosque húmedo de montaña en el sur de Costa Rica se ha reportado también una alta mortalidad
de plántulas (74%) en pastizales, pero debida principalmente a conejos (Holl y Quiros-Nietzen
112
1999). Igualmente en campos abandonados en zonas de bosque templado Gill y Marks (1991)
reportaron que la mayor causa de mortalidad de plántulas de árboles (68% de mortalidad), fue la
herbivoría de raíces por roedores (Microtus pennsylvanicus), mortalidad aún mayor que la
provocada por heladas (21 %). Por lo anterior la herbivoría por roedores en potreros recién
abandonados es un factor limitante para facilitar la restauración de especies arbóreas tardías. En
consecuencia, la estrategia recomendada por Martínez-Garza y Howe (2003) de exentarse de
pagar el impuesto de tiempo de la sucesión secundaria introduciendo propágulos de especies
tardías en etapas sucesionales tempranas (sitios abiertos) aunque en general puede ser acertada,
en ciertas circunstancias puede tener limitantes importantes.
Las tres especies fagáceas además de ser capaces de sobrevivir en los potreros, también
fueron capaces de crecer en altura un 23-29 % más y en área basal un 75-91 % más en los
potreros que en los acahuales, en términos de crecimiento relativo, mientras que en crecimiento
absoluto crecieron un 50-140 % más en altura y un 160-500 % más en diámetro basal en los
potreros que en los acahuales. De acuerdo con Oldeman (1990) la mayoría de las especies
tolerantes a la sombra necesitan primero sombra y después luz. Muchas especies tolerantes sólo
necesitan sombra densa en su etapa de semilla, durante el proceso germinación y durante las
primeras etapas post-germinación. Esto parece confirmarse por el hecho de que la supervivencia
de plántulas y brinzales es alta en condiciones de poca luz para estas especies (Kobe et al. 1995).
Sin embargo, para su crecimiento requieren de apertura de claros (Welander y Ottosson 1998,
Collet et al. 2001, Aranda et al. 2004). De acuerdo al presente estudio, el crecimiento en altura y
área basal de las tres fagáceas fue beneficiado en su etapa temprana por las condiciones de luz de
los potreros, las cuales asemejan a grandes claros de bosque. El menor crecimiento de Q.
xalapensis y Q. germana bajo sombra coincide con lo observado en otros estudios de campo con
diversas especies de encinos de Mesoamérica (Chaverri et al. 1997, López-Barrera 2003,
Ramírez-Marcial et al. 2006).
Denslow (1980) define a las especies tolerantes a la sombra como “especialistas de
pequeños claros”, porque tienen características que bajo la sombra les confieren ventajas
competitivas frente a otras especies, pero algunas de estas especies tolerantes pueden tener mejor
crecimiento en claros más grandes o en sitios abiertos cuando están en ausencia de competencia
ínter-específica, como es el caso de plantaciones monoespecíficas hechas por el hombre. F.
grandifolia es una especie considerada como una de las más tolerantes a la sombra y especialista
113
de claros, sin embargo el presente estudio confirma que esta especie es capaz de compensar la
alta radiación de sitios abiertos en su límite latitudinal más sureño en el continente, y así crecer
más rápido en altura y área basal que en sitios sombreados, lo que demuestra que tiene una buena
plasticidad fenotípica para responder a la sombra y a la luz, aunque esta plasticidad fenotípica es
considerada como más característica de las especies tempranas de la sucesión (Bazzaz 1979,
Strauss-Debenedetii y Bazzaz 1991).
El mayor crecimiento de F. grandifolia en luz de los potreros con respecto a la sombra de
los acahuales concuerda con anteriores estudios sobre la capacidad de especies del género Fagus
de crecer en sitios con mayor cantidad de luz (Madsen 1994, Grubb et al. 1996, Minotta y
Pinzauti 1996, Van Hees 1997, Welander y Ottosson 1997, 1998, Finzi y Canham 2000, Collet et
al. 2001, Aranda et al. 2004). Incluso las plántulas de F. sylvatica tienen cierto potencial de
rápida aclimatación a sitios abiertos (Tognetti et al. 1997, Welander y Ottosson 1997, 1998).
También se ha observado en campo que las plántulas de Fagus se establecen esporádicamente en
sitios abiertos con 100% de luz (Curt y Prévosto 2003, Kunstler et al. 2004).
Las especies tropicales tolerantes a la sombra presentan un rango más estrecho de
respuestas fotosintéticas que las especies demandantes de luz cuando son expuestas a diferentes
intensidades de luz (Strauss-Debenedetti y Bazzaz 1996). Sin embargo, muchas especies
tolerantes han presentado una mayor aclimatación al incremento en iluminación que a la
disminución de luz (Bloor y Grubb 2004). En el presente estudio F. grandifolia a pesar de ser una
de las especies de bosque templado más tolerantes a la sombra mostró respuesta fotoprotectora
significativa a la luz intensa de los potreros disminuyendo su contenido de clorofila (reflejado en
un color menos verde y más amarillo de sus hojas), respuesta también observada para F. sylvatica
por Garcia-Plazaola y Becerril (2000), y a pesar de ello pudo crecer más rápido en el potrero que
en el acahual. En anteriores estudios se considera que la mejor condición para el crecimiento de
Fagus sylvatica es el claro pequeño (Tognetti et al. 1997, Valladares et al. 2002) o a 40% de
radiación relativa máxima (Aranda et al. 2004). En el presente estudio no se evaluó el
crecimiento de F. grandifolia en claros, pero es probable que en la región presente mayor
crecimiento en un claro grande que en uno pequeño de acuerdo al crecimiento observado en los
potreros abiertos y al hecho que F. grandifolia puede presentar menor estrés hídrico en la región
montañosa húmeda con suelo tipo andosol del centro de Veracruz que F. sylvatica en la región
más seca mediterránea de Europa.
114
Es importante hacer notar que después de 3.5 años de crecimiento la mayor tasa de
crecimiento en altura se registró en los potreros en donde las plantas estuvieron expuestas a casi
el 100% de luz, lo cual contrasta con los resultados de otros estudios en bosques montanos donde
se ha evaluado el crecimiento por un periodo de tiempo más corto. López-Barrera (2006) observó
que después de 11 meses de crecimiento no hubo diferencias en crecimiento en altura entre
encinos plantados en pastizal abierto (a 12 y 24 m del borde abrupto) y los plantados en borde e
interior de bosque. Ramírez-Marcial et al. (2005) después de un año de observar el crecimiento
de 22 especies de bosque montano en casas de sombra, concluyeron que las plantas expuestas al
100% de luz presentaron los incrementos en altura más bajos independientemente de la afinidad
sucesional de la especie, mientras que los mayores incrementos los obtuvieron con 50 y 70% de
sombra. Ammer (2003) encontró un mayor crecimiento en altura en plántulas de Quercus rubra
expuestas a malla sombra verde (con un índice rojo/rojo lejano de 1.04 inferior al de 100% de luz
de1.15) y en malla sombra negra (índice rojo/rojo lejano 1.13) con respecto a las del control sin
sombra después de 135 días de tratamiento, sin embargo encontró un patrón contrario para las
plántulas de Fagus silvatica, las cuales tuvieron un mayor crecimiento en altura, diámetro y masa
seca de tallo, ramas, hojas y raíces bajo el tratamiento sin sombra. Una explicación al contraste
mencionado es que en las primeros meses de transplante en lugares abiertos las especies de
Quercus invierten más recursos al crecimiento de raíces (Van Hees 1997, Ammer 2003) y a una
producción de un número mayor de ramas y hojas a expensas del crecimiento en altura, por la
ausencia de competencia aérea lateral inicial y una vez que logra una expansión lateral amplia en
su copa después del primer año de transplante empieza a recuperar la inversión inicial al contar
con mayor área foliar para poder procesar la mayor cantidad de energía lumínica que dispone (en
comparación con las plantas bajo sombra que invierten más biomasa en el tallo), logrando así un
mayor crecimiento en área basal y altura en los años siguientes. También se ha observado que
plántulas de Fagus inmediatamente después de una apertura de un claro no presentan incrementos
en crecimiento en altura, pero este crecimiento se incrementa regularmente en los siguientes tres
años (Collet et al. 2001), que es el mismo periodo de tiempo observado en el presente estudio.
Similares resultados se han visto también en plántulas de coníferas (Aussenac 2000). Sin
embargo, en la zona de estudio también se han reportado incrementos mayores en altura y
diámetro en sitios abiertos con respecto a interior de bosque en periodos de estudio cortos (14
meses), tanto para F. grandifolia como para Quercus (Álvarez-Aquino et al. 2004).
115
Efecto de la distancia al borde en la supervivencia y crecimiento
La distancia al borde de bosque presentó efectos significativos en la mortalidad debida a ratones.
Los ratones causaron mayor mortalidad en la distancia alejada al borde de bosque, lo cual
coincide con otros estudios en plántulas de Q. germana y Q. xalapensis (Guzmán-Guzmán y
Williams-Linera 2006), en plántulas de Heliocarpus appendiculatus (González-Montagut 1996) y
en otras especies (Ostfeld et al. 1997). Esto puede ser debido a que algunos roedores
especialistas prefieren evitar los bordes (Manson et al. 1999), sin embargo se ha reconocido que
el efecto de los roedores es muy variable, pudiendo depender de la especie (Lidicker 1999,
Menzel et al. 1999), del tipo de borde (Kingston y Morris 2000, López-Barrera et al. 2006) o
incluso de la edad y el sexo de los roedores (Lidicker y Peterson 1999).
La mortalidad por putrefacción en los acahuales en la distancia cercana al borde fue ca.
tres veces mayor que en los potreros y pudo haber sido provocada en parte por una mayor
incidencia de patógenos (Packer y Clay 2000), principalmente hongos, que aprovechan las
condiciones de alta humedad, de abundancia de hojarasca, y de menor vigor de las plántulas
debido a una menor captación de energía solar (Grime 1966). En los bordes la interacción entre el
dosel de bosque maduro y el dosel de vegetación secundaria pudo resultar en una calidad de la
luz diferente entre potreros y acahuales. Es posible que la proporción rojo/rojo lejano pueda estar
más reducida por la interacción del dosel del bosque maduro con el dosel del acahual que por la
interacción del dosel del bosque maduro con el potrero, y la mayoría de las plantas son muy
sensibles a valores bajos en esta proporción. Una mayor mortalidad de plántulas bajo el efecto de
una mayor cobertura arbórea también ha sido documentada en bordes en otros bosques mixtos
con encinos (Meiners y Martinkovic 2002, López-Barrera et al. 2006) y en general en bosques de
montaña neotropicales y templados húmedos (Quintana-Ascencio et al. 1992, Lorimer et al. 1994,
Thadani y Ashton 1995, Camacho-Cruz et al. 2000).
En etapas sucesionales tempranas el efecto de la distancia al borde con bosque en la
supervivencia de plántulas de árboles puede ser positivo, negativo o nulo, dependiendo de
múltiples factores ambientales y de la respuesta individualista de las especies (Meiners y Pickett
1999). En el presente estudio el balance entre una mayor mortalidad por roedores en la distancia
lejana al borde y una mayor mortalidad por putrefacción en la distancia cercana resultó en una
supervivencia general similar entre las dos distancias. Al contrario de lo que sucede en zonas
116
húmedas, en ambientes donde altas temperaturas y sequía pueden ser importantes en
determinadas temporadas del año, la supervivencia de plántulas de árboles puede ser menor en el
campo abierto comparada con la registrada en los bordes contiguos a bosques donde el dosel de
los árboles disminuye tales factores estresantes. Tal es el caso de la baja supervivencia de
plántulas de encinos en las áreas abiertas alejadas del borde del bosque en las montañas del Sur
de Oaxaca, México (Asbjornsen et al. 2006) o de plántulas de cinco especies nativas en las
montañas de Madagascar (Pareliussen et al. 2006), lugares donde la temporada de sequía abarca
varios meses. Además de la herbivoría y el estrés por factores microclimáticos, otro factor que
generalmente puede influir en una menor supervivencia de plántulas en áreas abiertas degradadas
lejos del borde es el contenido deficiente de nutrientes del suelo, como se ha visto en algunos
estudios en México, Costa Rica y Madagascar (Garcia-Oliva et al. 1994, Reiners 1994, Holl 1999,
Pareliussen et al. 2006), sin embargo, en el presente estudio la distancia al borde no tuvo efecto
en los nutrientes del suelo evaluados.
Para las especies de Quercus el crecimiento en diámetro basal fue mayor en la distancia
lejana al borde que en la cercana, debido a que la sombra densa del borde del bosque inhibió su
crecimiento, lo que ha sido observado en otras especies de encinos (Meiners y Martinkovic 2002,
López-Barrera et al. 2006). Los presentes resultados no coinciden totalmente con la sugerencia
basada en supervivencia de Pareliussen et al. (2006), quienes recomiendan que se puede
incrementar el éxito de las reforestaciones plantando cerca del borde pastizal-bosque en las
montañas de Madagascar, que tienen 5 meses secos al año. Probablemente las condiciones de
frecuente nubosidad durante gran parte del año de la región de estudio (con sólo dos meses secos
al año) disminuyen el estrés hídrico que de otra manera más xérica sufrirían las plántulas en
campos abiertos y permiten a las plántulas aprovechar una mayor cantidad de luz y humedad para
su crecimiento. Por ello si se quiere incrementar el éxito de una reforestación no sólo se debe
tomar en cuenta la supervivencia de plántulas sino también la presencia de mejores condiciones
para el crecimiento de plántulas y juveniles.
Efecto de la especie en la supervivencia y crecimiento
Las etapas sucesionales afectaron diferencialmente la supervivencia de las tres especies fagáceas:
F. grandifolia y Q. germana fueron más tolerantes a la sombra de los acahuales que Q. xalapensis,
pero F. grandifolia presentó mayor mortalidad (por putrefacción y por tuzas) en la sombra de los
117
pastos de los potreros que en la sombra de los acahuales. Debido al relativamente lento
crecimiento en altura de F. grandifolia y Q. germana los pastos provocaron tasas de mortalidad
por putrefacción del 8 y 7% de sus plántulas respectivamente, mientras que solo el 3% de las
plántulas de Q. xalapensis sufrieron ese efecto debido a su mayor tasa de crecimiento. La mayor
causa de mortalidad de F. grandifolia y Q. germana en los potreros fue el daño por tuzas, pero
fuera de este agente causal las dos especies mostraron buena capacidad de tolerar las condiciones
más xéricas y luminosas de las áreas abiertas. En ambas especies sobrevivió más del 98% de las
plántulas que escaparon a las tuzas y a la putrefacción por la sombra y humedad de los pastos, a
pesar de ser especies tolerantes a la sombra y considerarse previamente como tardías en la
sucesión. Se ha reportado que las especies de Quercus tiene buena plasticidad fenotípica
fisiológica a las condiciones de alta luz mientras que Fagus presenta buena plasticidad
morfológica (Valladares et al. 2002). En la misma zona del presente estudio (Alvarez-Aquino et
al. 2004) habían observado una supervivencia de 15-45% de F. grandifolia en el potrero contra
una de 68-75% en interior de bosque, atribuyendo la mortalidad principalmente a desecación,
herbivoría por grillos y vacas, mientras que para Quercus sp. reportaron una alta supervivencia en
ambos lados del borde (80-98%). A diferencia del anterior estudio, en el presente la mortalidad
por desecación fue nula, probablemente por la diferencia de edades entre plántulas al momento de
su transplante (6 meses vs. 18 meses, respectivamente). Aunque se ha reportado que las plántulas
de F. grandifolia sobreviven mejor bajo un dosel moderado que en las áreas abiertas (Fowells
1965), en el presente experimento de las 192 plántulas de esta especie plantadas en los potreros
ninguna murió por deshidratación. Igualmente otro estudio en la región corroboró que Q.
germana y Q. xalapensis tuvieron alta supervivencia (>75%) tanto en campo abierto como bajo el
dosel de plantaciones de Pinus maximinoi y Liquidambar styraciflua (Ramírez-Bamonde et al.
2005). En el presente trabajo se encontró una alta mortalidad (33%) de Q. xalapensis bajo la
sombra del dosel de los acahuales, donde el dosel cerrado condujo a una baja incidencia de luz y
una alta humedad relativa, lo que a su vez produjo que las plantas más pequeñas sufrieran
putrefacción (“damping off”) por el ataque de hongos y microorganismos. Esta intolerancia a la
sombra junto con su tamaño de semilla mucho menor que el de Q. germana, y su tasa de
crecimiento más rápida, hacen considerar a Q. xalapensis como una especie favorecida en etapas
tempranas en la sucesión. A pesar de ello, la intolerancia a la sombra de esta especie no es tan
extrema, ya que un alto porcentaje de las plántulas se mantuvo bajo la sombra de los acahuales en
118
un estado de supresión o con un crecimiento ligero durante los 3.5 años. En los bosques de
montaña de Los Altos de Chiapas (México) un patrón muy similar al de Q. xalapensis, de alta
mortalidad por putrefacción bajo la sombra del dosel, fue encontrado para la especie Quercus
crassifolia (44% de mortalidad) (López-Barrera 2003) y para Q. laurina, que presentó una
mayor supervivencia con dosel mas abierto (54% bajo pinares) que con dosel más cerrado (21%
bajo bosque mesófilo maduro) (Camacho-Cruz et al. 2000). Estas dos especies, al igual que Q.
xalapensis, pertenecen al grupo de encinos rojos, de crecimiento más rápido que los blancos. La
mayor supervivencia del encino blanco Q. germana sobre Q. xalapensis en ambas etapas
sucesionales concuerda con lo expuesto por Trelease (1924) de que el grupo de encinos blancos
(sección Quercus o Leucobalanus) tiene una amplia tolerancia ecológica. La supervivencia
mayor a un 64 % de F. grandifolia y Q. germana en los potreros del presente estudio apoya la
sugerencia de Martínez-Garza y Howe (2003) de que si es posible y aconsejable introducir
especies tardías en etapas iniciales de la sucesión, pero también la alta mortalidad por roedores
nos indica que se deben tener las precauciones debidas para evitar pérdidas y retrasos
considerables.
En el presente estudio a pesar de que se obtuvo un mayor crecimiento en altura en los
potreros que en los acahuales, la esbeltez (cociente altura/diámetro) fue mayor en los acahuales,
al igual que en los bordes suaves reportados por López-Barrera (2006) y bajo el dosel cerrado
reportado por Thadani y Ashton (1995). Las tres especies fagáceas en la sombra invirtieron más
recursos en crecimiento en altura que en diámetro, pero esta estrategia para evitar la sombra
(llamada “shade avoidance” en idioma inglés) no les fue suficiente para tener mayor crecimiento
en altura y área basal que las plántulas conespecíficas que estuvieron expuestas al 100% de luz.
Hugh y Aarssen (1997) plantean que la estrategia de “shade avoidance” puede ser más ventajosa
en especies intermedias de la sucesión y en etapas tempranas de la sucesión, cuando la
competencia con arbustos y pequeños árboles le favorece a plantas con fuerte crecimiento apical
del tallo que les confiere rápido crecimiento en altura. El crecimiento rápido en altura se le
facilita a especies de árboles con disposición arquitectural de tallos y ramas de forma
“ortotrópica”, es decir, tallos rectos monopódicos que crecen rítmicamente y que desarrollan
varios niveles de ramas morfogenéticamente idénticas al tronco. Géneros usualmente
codominantes con Fagus (Quercus, Acer) tienen arquitectura ortotrópica, lo que los hace crecer
en altura más rápido que Fagus, pero en la sombra tienen la desventaja de ser menos eficientes
119
que esta especie para capturar energía lumínica, ya que la arquitectura “plagiotrópica” de Fagus
le confiere tallos más horizontales y mejor organización en capas de hojas con la que puede
interceptar la luz sobre superficies más grandes con menor inversión en biomasa (Oldeman 1989,
Peters 1992). En el presente estudio ni la estrategia ortotrópica de evitar la sombra de las dos
especies de Quercus, ni la estrategia plagiotrópica de tolerancia a la sombra de F. grandifolia
fueron suficientes para tener mayor crecimiento en la media sombra de los acahuales que en la
luz intensa de los potreros recién abandonados. Posiblemente cualquiera de estas dos estrategias
pudiera ser más ventajosa en zonas de vegetación más baja no muy densa como en ciertos
matorrales o acahuales más jóvenes que los estudiados en el presente trabajo, o en claros
pequeños de bosque como lo recomiendan Valladares et al. (2002) para la especie Fagus
sylvatica, en la que observaron una respuesta positiva a una luz moderada.
En el presente trabajo, el crecimiento en diámetro y altura de F. grandifolia fue menor en
los acahuales que en los potreros, en forma similar Curt et al. (2005) encontraron un impacto
general negativo de la sombra en el crecimiento de todos los compartimientos, tanto de tallos
como de hojas y raíces de F. sylvatica, y en lugar de ajustes en asignación en respuesta a la
sombra observaron ajustes morfológicos tales como aumento del área foliar específica,
plasticidad en el arreglo espacial de las hojas y expansión lateral de la copa, características típicas
de las especies tolerantes a la sombra, que concuerdan con la hipótesis de que las especies
tolerantes a la sombra invierten más en ajustes morfológicos que en ajustes de asignación.
Las especies de Fagus pueden crecer en la luz toda su vida o pueden alternar su
crecimiento con etapas suprimidas en la sombra (hasta de 121 años) y etapas de mayor
crecimiento en la luz (Peters 1992). El hecho de que el crecimiento de F. grandifolia y Q.
germana sea lento bajo el dosel denso (Canham 1990, Álvarez-Aquino et al. 2004) y de que
puedan sobrevivir y crecer más rápido en potreros, significa que uno se puede ahorrar el “pago de
un impuesto de tiempo” empleando estas especies en programas de restauración desde un inicio
en condiciones abiertas como lo sugieren Martínez-Garza y Howe (2003), aunque en otras
regiones con humedad relativa menor a la presente área de estudio, F. grandifolia pudiera
presentar un estrés mayor en condiciones abiertas (Madsen 1994, Aranda et al. 2002). Q.
xalapensis en los potreros presentó mayor rapidez de crecimiento que las otras dos fagáceas, lo
que la hace una especie muy adecuada para restauración de sitios abiertos, al igual que otras
120
especies de Quercus que logran establecerse en condiciones de alto disturbio (Ramírez-Marcial
2003).
Relación entre variables ambientales y variables de supervivencia y crecimiento de especies
tardías
Algunas condiciones microclimáticas variaron entre las dos etapas sucesionales y entre las dos
distancias al borde de bosque. Sin embargo, las variables de suelo en general no difirieron entre
estos ambientes. Principalmente la cobertura del dosel arbóreo de los acahuales y bordes de
bosque influyó en una combinación de factores microclimáticos que afectaron directa o
indirectamente la supervivencia y crecimiento de las tres especies fagáceas. La combinación de
factores que en general se relacionó con una menor supervivencia y mayores tasas de crecimiento
en los potreros y en la distancia alejada al borde, estuvo compuesta por una escasa cobertura de
dosel, una alta PAR tanto sobre el suelo como a un metro de éste, una mayor temperatura del
suelo y del aire sobre el suelo y una menor humedad relativa. Sin embargo, hay que considerar
que el microclima afectó indirectamente a la supervivencia al estar relacionada con el tipo de
hábitat y éste a su vez con los patrones de herbivoría de roedores. González-Montagut (1996) en
un ambiente cálido-húmedo de Veracruz encontró que los mayores incrementos en la luz en el
gradiente pastizal-corredor ripario se encontraban en los primeros 14 m del borde, siendo el
cambio máximo a los 7 m, pero observó también que la vegetación herbácea intercepta
significativamente la luz, registrando siete veces más luz sobre el pasto que bajo este, y
observando una homogenización de luz a lo largo del gradiente borde-pastizal a nivel del suelo.
Este mismo efecto del pasto fue detectado entre las mediciones hechas a 1m sobre el suelo y las
hechas directamente a nivel del suelo (0 m) en la distancia alejada del borde en los potreros
estudiados (a 40 m del borde), siendo seis veces mayor la PAR a un metro que a nivel de suelo.
En la distancia cercana al borde (2-14m) y en las dos distancias en los acahuales no se observaron
diferencias en PAR entre 0m y 1m sobre el suelo debido a una escasa cobertura herbácea y a una
mayor cobertura arbórea. El promedio de PAR a un metro sobre el suelo en los potreros lejos del
borde fue trece veces mayor que el registrado a ese nivel en los acahuales, y a nivel del suelo fue
cuatro veces mayor. En montañas de Costa Rica Holl (1999) en la temporada seca encontró
diferencias de luz de 100 veces más en el potrero que en el bosque a un metro del suelo y
Nepstad et al. (1996) a 10 cm del suelo (entre pastos) encontraron una diferencia de 8 veces más
en potreros abandonados que en el sotobosque de un bosque tropical lluvioso. Las temperaturas
121
máximas sobre el pasto en los meses más cálidos en los potreros lejos del borde no superaron los
42º C, lo cual redujo el estrés sobre las plántulas, indicando que en esta región montañosa nubosa
las altas temperaturas no son un factor tan limitante, como lo son en zonas cálidas, como la
región baja de Los Tuxtlas, Veracruz donde González-Montagut (1996) ha reportado
temperaturas que pueden ser letales para plántulas de especies tolerantes a la sombra (51.5º C).
CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
En potreros recién abandonados es posible ahorrarse el tiempo que toma la sucesión natural para
el establecimiento de algunas especies tardías introduciéndolas directamente desde el inicio de la
sucesión como lo recomiendan Martínez-Garza y Howe (2003), ya que las tres especies fagáceas
presentaron buena plasticidad para sobrevivir y crecer en los sitios abiertos. Ni la estrategia
ortotrópica de evitar la sombra de Quercus, ni la estrategia plagiotrópica de tolerancia a la
sombra de Fagus fueron suficientes para tener mayor crecimiento en los acahuales que en los
potreros recién abandonados. Estas dos estrategias pudieran ser más ventajosas en zonas de
vegetación más baja no muy densa como en etapas arbustivas o acahuales jóvenes (etapas más
tempranas de la sucesión) (Hugh y Aarssen 1997), o en claros de bosque como lo recomiendan
Valladares et al. (2002). Incluso, los potreros recién abandonados favorecieron notablemente el
crecimiento de las especies tardías a comparación con los acahuales, pero los potreros
predisponen a una considerable mortalidad por tuzas, por la cual uno no deja de pagar una parte
del impuesto de tiempo en la sucesión como lo recomiendan dejar de pagar Martínez-Garza y
Howe (2003).
Paradójicamente, la mejor condición para el crecimiento de especies tardías puede estar
en la etapa temprana de la sucesión, por lo que se recomienda para futuros estudios probar el
establecimiento de especies tardías en etapas sucesionales más tempranas que la de los acahuales
utilizados en el presente trabajo, es decir en campos abandonados de coberturas bajas de arbustos
(con un rango de alturas entre medio metro y dos metros), o con diferentes porcentajes de
cobertura arbustiva. En la etapa sucesional de potrero recién abandonado la restauración también
puede ser exitosa aún cuando haya un costo de cierta mortalidad por herbivoría. La herbivoría a
fin de cuentas puede jugar un rol importante de la conservación de la biodiversidad, ya que los
122
herbívoros tienden a reducir la abundancia de las especies dominantes y con ello permitir la
colonización de nuevas especies aumentando así la biodiversidad. Si se quiere acelerar la
recuperación del bosque mesófilo en potreros, se recomienda plantar especies tardías en potreros
recién abandonados. No se recomienda plantar especies de dosel tardías en acahuales viejos ni
bosques maduros con dosel cerrado (con una cobertura mayor al 50%) a menos que se hagan
podas de aclareamiento del dosel o se planten en claros grandes. Tal vez existan especies que se
desempeñen adecuadamente bajo estas condiciones. En el presente estudio no se probó el
establecimiento de especies tolerantes tardías del subdosel y sotobosque, tal grupo puede tener
respuestas diferentes a las de dosel y requieren ser investigadas para futuros estudios. Si se
plantan especies de dosel tardías en acahuales jóvenes dominados por arbustos y árboles pioneros,
igualmente se recomienda realizar podas para aclarear el dosel al menos un 50%. No se
recomienda plantar especies tardías en potrero o acahual a menos de 10-15m de distancia del
bosque maduro con dosel cerrado. La restauración del bosque mesófilo en potreros abandonados
tiene un compromiso entre tiempos y costos, o se avanza más rápido a mayor costo o se avanza
más lento a menor costo. Sin embargo la urgencia y prioridad de salvar y recuperar la alta
biodiversidad y servicios ambientales del bosque mesófilo de montaña hace que el costo de
acelerar este proceso sea de menor importancia.
LITERATURA CITADA
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patrones de uso del suelo en la región oeste de Xalapa, Veracruz, México. Madera y Bosques
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131
Apéndice 4.1. Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) del porcentaje de mortalidad de plántulas de tres especies fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función de la etapa sucesional (potrero y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m), de la especie y de las tres principales causas de mortalidad (herbivoría por tuzas, por ratones, y putrefacción, como medidas repetidas). Fuente de variación GL SC CM F Intercepto 1 2.938 2.938 54.3*** Etapa 1 0.28 0.28 5.2* Distancia 1 0.019 0.019 0.3 Especie 2 0.142 0.071 1.3 Etapa x Distancia 1 0.026 0.026 0.5 Etapa x Especie 2 0.094 0.047 0.9 Distancia x Especie 2 0.044 0.022 0.4 Etapa x Distancia x Especie 2 0.008 0.004 0.1 Error 24 1.3 0.054 Causa de mortalidad 2 0.49 0.245 8.8*** Causa x Etapa 2 1.803 0.901 32.4*** Causa x Distancia 2 0.086 0.043 1.6 Causa x Especie 4 0.208 0.052 1.9 Causa x Etapa x Distancia 2 0.035 0.017 0.6 Causa x Etapa x Especie 4 0.264 0.066 2.4 Causa x Distancia x Especie 4 0.013 0.003 0.1 Causa x Etapa x Distancia x Especie 4 0.046 0.011 0.4 Error 48 1.334 0.028
* = P ≤ 0.05, ** = P ≤ 0.01, *** = P ≤ 0.001.
132
Apéndice 4.2. Análisis de Devianza univariados de la proporción de mortalidad de plántulas debida a tres causas (herbivoría por tuzas, ratones y por putrefacción) en función de la etapa sucesional (potrero abandonado y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m) y de la especie (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis).
Causas de mortalidad Tuzas Ratones Putrefacción
Fuente de variación Gl Dev. Gl Dev.
Resid. F Gl Dev. Gl Dev.
Resid. F Gl Dev. Gl Dev.
Resid. F Modelo nulo 143 509.2 143 275.8 143 551.3
Etapa sucesional 1 274.5 142 234.7 180*** 1 22.4 142 253.5
9.4** 0 28.0 142 523.3 8.5** Distancia 1 0.3 141 234.4 0.2 1 11.9 141 241.6 5.0* 0 21.5 141 501.7 6.6* Especie 2 1.2 139 233.2 0.4 2 8.7 139 232.9 1.8 0.2 71.6 139 430.1 10.9**Etapa sucesional x Distancia 1 0.0 138 233.2 0 1 1.1 138 231.8 0.5 0.5 2.9 138 427.2 0.9 Etapa sucesional x Especie 2 0.0 136 233.2 0 2 1.4 136 230.4 0.3 0.8 20.4 136 406.8 3.1* Distancia x Especie 2 4.0 134 229.2 1.3 2 0.3 134 230.2 0.1 0.9 1.2 134 405.6 0.2 Etapa sucesional x Distancia x Especie 2 0.0 132 229.2 0 2 2.8 132 227.3 0.6 0.6 1.1 132 404.6 0.2
* = P <0.05, ** = P<0.01, *** = P<0.001.
133
Apéndice 4.3. Resumen del Análisis de Varianza de las tasas relativas y absolutas de crecimiento en altura (TRCalt y TACalt), en
área basal y diámetro basal (TRCab y TACdb) y del índice de esbeltez (Esbfin) de plántulas de tres especies fagáceas a los 42
meses del transplante, en función de la etapa sucesional (potrero abandonado y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14
m y 40-52 m), y de la especie (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis).
TRCalt TACalt TRCab TACdb Esbfin Fuente de variación Gl F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 Etapa sucesional 1 125.3*** 0.08 352*** 0.22 619*** 0.30 726*** 0.35 593*** 0.33Distancia 1 37.3*** 0.02 10.9** 0.01 60.4*** 0.03 26.8*** 0.01 5.3* 0.01Especie 2 130.6*** 0.17 33.8*** 0.04 173*** 0.17 72.2*** 0.07 14*** 0.02Etapa sucesional x Distancia 1 54.6*** 0.04 47*** 0.03 0.2 0 2.1 0.0 132*** 0.07Etapa sucesional x Especie 2 1.7 0.0 27.8*** 0.04 22.5*** 0.02 63.7*** 0.06 11.7*** 0.01Distancia x Especie 2 0.1 0.0 1.0 0.0 0.8 0.0 3.2* 0.01 0.9 0.0Etapa sucesional x Distancia x Especie 2 2.4 0.0 3.5* 0.01 0.3 0.0 3.2* 0.01 0.2 0.0Residuales 1015 0.67 0.65 0.48 0.49 0.56
* = P <0.05, ** = P<0.01, *** = P<0.001.
134
Apéndice 4.4. Resumen de los ANDEVA para evaluar el efecto de los factores etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m) sobre variables microclimáticas (promedios de 24 mediciones mensuales) (a) y variables del suelo (b) muestreadas al inicio del experimento de establecimiento de tres especies fagáceas. HsS= Humedad relativa sobre el suelo, H1m= Humedad relativa a un metro del suelo, TsS= Temperatura sobre el suelo, T1m= Temperatura a un metro del suelo, TS5cm= Temperatura del suelo a 5 cm de profundidad, PARsS= Radiación fotosintéticamente activa sobre el suelo, PAR1m= Radiación fotosintéticamente activa a un metro del suelo, Cob %= porcentaje de cobertura arbórea, Agua %= contenido de agua, MO= materia orgánica, C= carbono total, N= nitrógeno total, K= potasio intercambiable, Acidez= acidez intercambiable. R2= porcentaje de varianza explicado por factor, por la interacción de los factores y por el error. a) Variables microclimáticas HsS H1m TsS T1m TS5cm PARsS PAR1m Cob %
Fuente de variación R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F Etapa sucesional 0.78 34*** 0.43 7* 0.45 15** 0.25 3.8 0.53 27.6*** 0.49 8.3* 0.51 40.2*** 0.48 199*** Distancia 0.03 1 0.02 0.4 0.18 6* 0.12 1.9 0.20 10.6* 0.02 0.4 0.21 16.5** 0.28 114***Etapa x Distancia 0.01 0 0.05 0.9 0.13 4.3 0.10 1.4 0.11 5.6* 0.01 0.1 0.18 14.7** 0.22 93*** Error 0.19 0.49 0.24 0.53 0.15 0.47 0.10 0.02 b) Variables del suelo Agua % pH MO % C % N % K Acidez
R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F Etapa sucesional 0.04 0.3 0.17 1.7 0.09 0.9 0.09 0.9 0.00 0.0 0.00 0.0 0.22 2.2 Distancia 0.00 0.0 0.01 0.1 0.07 0.7 0.07 0.7 0.06 0.5 0.14 1.4 0.00 0.0 Etapa x Distancia 0.00 0.0 0.02 0.2 0.02 0.2 0.02 0.2 0.00 0.0 0.02 0.2 0.01 0.1 Error 0.96 0.80 0.82 0.82 0.94 0.83 0.78 * = P <0.05, ** = P<0.01, *** = P<0.001.
135
CAPÍTULO 5
Efecto del estrato herbáceo de potreros recién abandonados en el establecimiento de especies arbóreas pioneras y tardías
136
CAPÍTULO 5: Efecto del estrato herbáceo de potreros recién abandonados en el establecimiento de especies arbóreas pioneras y tardías
INTRODUCCIÓN
En potreros abandonados de montañas tropicales se han observado varios factores que limitan la
recuperación del bosque. Las principales barreras son la poca capacidad de dispersión de muchas
especies arbóreas a los potreros abiertos y la competencia que sufren las plántulas de árboles con
el estrato denso de pastos (Holl et al. 2000). Se sabe que en sitios mésicos con buena fertilidad,
como es el caso de ciertas regiones montañosas húmedas con suelos de origen volcánico, la
competencia es uno de los factores más importantes en la sucesión y en la restauración, a
diferencia de los sitios xéricos poco fértiles, donde la facilitación es más importante (Callaway y
Walker 1997). El establecimiento de árboles pioneros puede romper varias barreras de la
regeneración natural al funcionar en poco tiempo como perchas que facilitan la dispersión de
semillas (Guevara y Laborde 1993, Toh et al. 1999), al mejorar la fertilidad y funcionalidad del
suelo, y al inhibir el competitivo estrato de pastos con la sombra de su copa y su hojarasca
(Guevara et al. 1992). El dosel de las especies pioneras pueden generar distintos niveles de luz y
sombra que al reducir la cobertura de pastos reducen la competencia en el sotobosque y así
pueden permitir el establecimiento de un amplio espectro de especies tardías de la sucesión
(tolerantes o parcialmente tolerantes a la sombra), muchas de las cuales son las más amenazadas
por la destrucción de su hábitat, ya que debido a un mayor tamaño y peso de su semilla, una gran
proporción de estas especies tienen dificultades para dispersarse y establecerse en áreas abiertas y
a ciertas distancias de los pocos remanentes donde aun persisten (Nepstad et al. 1990, Aide y
Cavelier 1994, Holl et al. 2000, Zimmerman et al. 2000), además de que suelen ser más lentas
para crecer.
Se han reportado distintos efectos de la presencia del estrato herbáceo en la supervivencia
y crecimiento de plántulas de árboles (De Steven 1991, Hooper et al. 2002, Curt et al. 2005,
Hooper et al. 2005), y esta diversidad de efectos tiene que ver con la diversidad de estrategias de
las plántulas de diferentes especies para tolerar la competencia, y crecer en sus primeras fases de
137
desarrollo. Las plántulas de especies pioneras generalmente proceden de semillas pequeñas con
pocas reservas nutritivas, por lo que inmediatamente después de germinar no pueden producir
tallos y raíces suficientemente grandes para poder competir con un denso estrato aéreo y
subterráneo de pastos, lo que les impide a sus plántulas soportar la sombra del estrato herbáceo
aun por poco tiempo, ya que son especies intolerantes a la sombra. Sin embargo, las pioneras
poseen tasas de crecimiento rápidas, y una vez que han sobrepasado cierta altura entre el estrato
herbáceo, tanto en la parte aérea como en la subterránea, pueden evitar la sombra en poco tiempo
y empezar a ganar energía fotosintética y nutrientes del suelo. Las especies tardías, por el
contrario, se caracterizan por tener en sus semillas grandes suficiente energía de reserva para
producir inmediatamente después de la germinación tallos y raíces suficientemente grandes para
competir hasta cierto punto con el estrato herbáceo. Las especies tardías son tolerantes o
parcialmente tolerantes a la sombra, pero existen reportes de especies tardías que se desarrollan
mejor en sitios con mayor apertura a la luz que en sitios con mayor cantidad de sombra
(Montagnini et al. 1995, Everham et al. 1996, Hardwick et al. 1997, Martínez-Garza 2003). El
establecimiento de plántulas de árboles también depende del tipo de competencia que se establece
con las especies de pastos, ya que existen pastos de baja estatura aérea (< de 20 cm) llamados
“gramas” que tienen un denso estrato de raíces, o hay pastos con densos y altos follajes (de 1-5 m
de altura) que generalmente provienen del continente africano y son introducidos en el
Neotrópico por sus altos rendimientos en ganadería (Parsons 1972). En Costa Rica, plántulas de
Ocotea glaucosericea, Ocotea whitei (Lauraceae), Sideroxilon portoricense (Sapotaceae) y
Calophyllum brasiliense (Clusiaceae) han presentado supervivencias de 46%, 58%, 100% y 78%,
respectivamente, en potreros dominados por pastos no nativos (Axonopus scoparius, Digitaria
decumbens, y Melinus minutiflora), siendo su crecimiento en altura igual o mayor que el
observado dentro del bosque (Loik y Holl 1999). En Panamá, Hooper et al. (2002) observaron
que en potreros dominados por el pasto exótico Saccharum spontaneum (2.5 m de altura),
plántulas de especies de semilla grande (>1 g de peso) (Dipteryx, Calophyllum, Carapa, y Virola)
tuvieron una supervivencia de 72% en comparación con menos de 1% de supervivencia de las
plántulas de especies pioneras de semilla pequeña.
En potreros recién abandonados se recomienda acelerar el proceso de restauración de
bosque mesófilo de montaña (BMM) reintroduciendo desde un principio tanto especies arbóreas
pioneras como especies tardías (ver capítulos anteriores), pero se sabe poco del efecto del estrato
138
herbáceo dominado por pastos en plántulas de este tipo de bosque. Por lo tanto, para determinar
si el estrato herbáceo es un limitante importante en el establecimiento de plántulas de especies
arbóreas pioneras y tardías, se planteó como objetivo del presente capítulo evaluar
experimentalmente el efecto del estrato herbáceo de pastos de potreros recién abandonados sobre
el establecimiento (supervivencia y crecimiento de plántulas) de tres especies tardías típicas del
BMM maduro (Quercus xalapensis, Quercus germana y Fagus grandifolia) y de tres especies
pioneras (Heliocarpus donnell-smithii, Trema micrantha y Myrsine coriacea). Se planteó la
hipótesis de que en competencia con los pastos la supervivencia puede ser mayor en especies
tardías que en pioneras, por su mayor tolerancia a la sombra, pero que el pasto puede reducir el
crecimiento de ambos grupos sucesionales.
MÉTODOS Área y sitios de estudio
El área de estudio se localiza en la zona central montañosa del estado de Veracruz, en la vertiente
oriental del volcán Cofre de Perote (para más detalles del área véase el Capítulo 2). Se
seleccionaron tres potreros recién abandonados (con tres a nueve meses de abandono). Los tres
sitios tuvieron como requisitos un área mínima de una hectárea y una distancia mínima de 20 m a
cualquier remanente de bosque maduro. El sitio 1 presentó una pendiente menor a 5º con
exposición E, con un suelo con horizonte orgánico profundo café oscuro, con 18% de materia
orgánica; al inicio del estudio la composición de especies consistía de una mezcla de gramas
como Axonopus compressus, Paspalum conjugatum, P. notatum, P. variabile y Panicum
laxiflorum, con el pasto exótico estrella africana (Cynodon plectostachyus), y herbáceas tales
como Melampodium divaricatum, Borreria laevis, Hyptis atrorubens, Desmodium sp. y
Eupatorium sp., pero en el transcurso del primer año del estudio fue siendo cada vez más
dominado en forma monoespecífica por el pasto invasor estrella africana. El sitio 2 presentó una
pendiente entre 10 y 20º, una exposición al NE, suelo con horizonte orgánico somero y horizonte
mineral limo-arcilloso amarillo con 15% de materia orgánica y compuesto por una mezcla similar
de gramas y hierbas a la del sitio 1, excepto que no fue invadido por C. plectostachyus. El sitio 3
139
presentó una pendiente de 15 a 20º, exposición SE, suelo con horizontes similares al sitio 2 con
19% de materia orgánica y composición de especies de gramas y hierbas similar a la del sitio 2.
Especies estudiadas
Se seleccionaron tres especies arbóreas pioneras y tres tardías de la sucesión de las más
representativas del bosque mesófilo de montaña de la región. Las especies pioneras fueron Trema
micrantha (Ulmaceae), Myrsine coriacea (Myrsinaceae) y Heliocarpus donnell-smithii
(Tiliaceae). Se seleccionaron estas tres especies con base en su facilidad de cosecha de semillas,
su rapidez de crecimiento y sus mecanismos de dispersión por aves y viento, características que
las hacen muy aptas para uso en restauración ecológica. Se seleccionaron las mismas tres
especies de la familia Fagaceae estudiadas en el capítulo 4 (Fagus grandifolia var. mexicana,
Quercus germana y Quercus xalapensis) debido a que son especies dominantes del dosel del
BMM maduro de la región y a que presentan distintos grados de tolerancia a la sombra.
Diseño experimental
En los tres potreros recién abandonados se plantaron un total 1056 plántulas, 120 de cada una de
las dos especies de encinos (Q. germana y Q. xalapensis), 96 de F. grandifolia, y 240 de cada
especie pionera (H. donnell-smithii, T. micrantha, M. coriacea). Las plántulas de los encinos
tenían 10 meses de crecimiento en vivero a media sombra al momento de ser transplantadas al
experimento, las de F. grandifolia tenían 18 meses, las de H. donnell-smithii y T. micrantha
tenían cuatro meses y M. coriacea tres meses. En cada uno de los tres sitios se establecieron
cuatro parcelas experimentales de 10 x 12 m para las tres especies tardías y cuatro de 20 x 12 m
para las tres especies pioneras, distribuidas en forma aleatoria dentro de un área rectangular de 36
x 40 m y a una distancia mínima de 20 m del borde del bosque. En cada parcela de especies
tardías se plantaron 8 plántulas de F. grandifolia y 10 de cada una de las especies de encinos, y
en cada parcela de pioneras 20 de cada especie. La distancia entre plántulas fue de 2 m y se
distribuyeron en grupos monoespecíficos (filas) de cinco plántulas (cuatro en el caso de F.
grandifolia) aleatoriamente en 6 filas paralelas. El efecto del estrato herbáceo (dominado por
pastos) sobre la supervivencia y crecimiento de las plántulas de las seis especies se midió con un
tratamiento de remoción aérea y radicular de las hierbas y pastos (con machete y azadón). A dos
parcelas por sitio se les aplicó el tratamiento de remoción del estrato herbáceo cada tres meses
140
durante el periodo de estudio y a las otras dos se les dejó como parcelas control sin remoción. De
aquí en adelante este factor se denominará como “remoción de pasto” y sus dos niveles como
“sin pasto” y “con pasto”. Se midió supervivencia, causas de mortalidad, y crecimiento en altura
(hasta el meristemo apical) y diámetro basal (a 2 cm del suelo) cada 6 meses durante 30 meses y
una última medición a los 42 meses (3.5 años) de plantadas. Se registraron las causas de
mortalidad y el número de plántulas muertas por cada agente casual en cada parcela. Las tres
principales causas de mortalidad fueron herbivoría de raíces por tuzas (Orthogeomys hispidus,
Geomyidae), por ratones (especies no identificadas) y putrefacción por exceso de humedad y
sombra (ver capítulo 4 para más detalles). Se midieron variables microclimáticas mensualmente
durante 24 meses (enero 2002 a diciembre 2003), registrándose en dos puntos por cada uno de los
tratamientos en los tres sitios. Se midió temperatura del aire y humedad relativa (entre las 12 y 13
hr) a nivel superficial del suelo y a un metro sobre el suelo con un termohigrómetro, Pen Type. El
porcentaje de cobertura del dosel arbóreo se midió con un densiómetro esférico (Lemon 1957).
Los niveles de radiación fotosintéticamente activa (PAR) acumulada durante 72 hr, a nivel del
suelo y a un metro sobre el suelo, se obtuvieron con el uso de 14 capas de papel fotosensible
(Proprint Sepia diazo paper; Charrette Corp., Woburn, Massachusetts). La intensidad de
sensibilización de las capas de papel fotosensor fue calibrada mediante una regresión (R2= 0.98) a
los valores de luz integrada (mmol-1 m2 seg-1) capturada por sensores de luz (LICOR LI-190SA)
conectados a un data logger (LICOR 1000) durante 72 hr. El contenido de agua del suelo (%) se
obtuvo mediante la diferencia de peso húmedo y peso seco después de someter las muestras a
deshidratación en estufa por 72 hr. Al inicio del experimento se tomaron cuatro muestras
compuestas de suelo (2-5 cm de profundidad evitando la capa de hojarasca) por sitio, en una de
las dos parcelas por tratamiento, para determinar en laboratorio el pH, contenido de materia
orgánica (MO), carbono total (C), nitrógeno total (N), fósforo extractable (P), potasio
intercambiable (K) y acidez intercambiable.
Análisis estadísticos
Las formas de las curvas de supervivencia de las plántulas a lo largo del tiempo se compararon
con una función de supervivencia que usa el estadístico Log-Rank y comparaciones pareadas (el
procedimiento de Kaplan-Meier, SPSS v.10.0.1). Este procedimiento nos permitió considerar en
un sólo análisis los seis intervalos de tiempo entre mediciones de supervivencia: los primeros
141
cinco intervalos medidos cada seis meses, y el último un año después (total 3.5 años). El efecto
de los tratamientos de remoción del estrato herbáceo sobre la supervivencia y el crecimiento en
altura y área basal de las seis especies estudiadas, y de sus posibles interacciones, se probó
mediante modelos lineales generalizados (GLM) de Análisis de Varianza (ANDEVA) y Análisis
de Devianza (ANDEDEV, para las proporciones de supervivencia con distribución binomial de
errores), usando el programa S-PLUS 4.6 profesional 2000, MathSoft, Inc. (Crawley 2002). Se
realizó un Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) para comparar el efecto de
las tres principales causas de mortalidad, de la remoción de pasto y del grupo sucesional de las
especies sobre las proporciones de mortalidad de plántulas debidas a cada una de las tres causas
(herbivoría de raíces por tuzas, por ratones y putrefacción (“damping off”)). Para realizar este
MANDEVA se consideraron a las tres causas de mortalidad como medidas repetidas sobre las
unidades de muestreo, se transformaron las proporciones al arco seno de su raíz cuadrada y se usó
el programa estadístico Statistica 8.0 (StatSoft, Inc.). Las variables dependientes fueron la
proporción de supervivencia de las plántulas, la tasa relativa de crecimiento en área basal
(TRCab), la tasa relativa de crecimiento en altura (TRCalt), y la proporción de altura/diámetro
del tallo (índice de esbeltez) al final del periodo estudiado. Las tasas relativas de crecimiento se
calcularon con la fórmula R = (lnV2-lnV1)/(T2-T1), dónde R es la tasa de incremento, V1 y V2 son
cualquier variable de crecimiento en el tiempo 1 y tiempo 2, T2 y T1 son los intervalos de tiempo
(Cace 1990). Para el análisis de los datos, la unidad de la medida usada fue el promedio de
supervivencia de diez plántulas (ocho en el caso de F. grandifolia) dentro de cada una de las ocho
parcelas experimentales. Para el análisis de supervivencia y crecimiento de las seis especies
estudiadas bajo el tratamiento de remoción de pasto, estas especies se clasificaron en dos grupos
sucesionales, el grupo de pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y el grupo de
tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia).
RESULTADOS
Supervivencia
El análisis de supervivencia con la función Kaplan-Meier mostró que para el grupo de las
especies pioneras no hubo diferencias significativas en las curvas de supervivencia entre
tratamientos con pasto y sin pasto (Log-rank = 3.06, P = 0.080, Fig. 1), sin embargo, para el
142
grupo de las especies tardías si hubo diferencias presentando desde el primer semestre una mayor
mortalidad en los tratamientos con pasto con respecto a los sin pasto (Log-rank = 110.9, P <
0.0001). Esta diferencia se acentuó más en el tercer año de estudio, mientras que para las pioneras
y las tardías sin pasto la mortalidad en general disminuyó para ese año (Fig. 1).
Figura 1. Curvas de supervivencia de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M.
coriacea) y tres tardías (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función del tratamiento de
remoción de pasto y del grupo sucesional de la especie. Letras diferentes indican diferencias significativas
(P <0.05, prueba de Kaplan-Meier).
El ANDEDEV mostró que al final del periodo estudiado los factores remoción de pasto,
especie y grupo sucesional tuvieron efecto significativo en la supervivencia (Tabla 1 a, b, Figs. 2
a, b). El tratamiento de remoción de pasto aumentó significativamente la supervivencia general
(F1,70 = 6.6, P = 0.0012) con un 76 ±4.9% de supervivencia en las parcelas sin pasto contra un
59.3 ±7.6% en las parcelas con pasto. Las interacciones entre estos factores no tuvieron efecto
significativo, sin embargo, de acuerdo a la prueba de Tukey, el efecto significativo de la
remoción del pasto en la supervivencia sólo se observó en las especies tardías, las cuales
presentaron una menor supervivencia en las parcelas con pasto (49.9 ±12.3%) que en las parcelas
sin pasto (75.7 ±9.5%) (Fig. 2 a). En las parcelas con pasto la supervivencia de las tardías fue
menor que la de las pioneras (Fig. 2 a). Las seis especies tuvieron mayor supervivencia sin pasto,
0
20
40
60
80
100
0 6 12 18 24 30 36 42Tiempo en meses
Sob
revi
venc
ia (%
)
Pioneras Sin pasto
Pioneras Con pasto
Tardías Sin pasto
Tardías Con pasto
aa
a
b
143
pero la única en la que la diferencia fue significativa fue en Q. xalapensis (Fig. 2 b). En las
parcelas sin pasto no hubo diferencias significativas entre especies en la supervivencia, pero en
las parcelas con pasto H. donell-smithii tuvo mayor supervivencia que las tres tardías y la
pionera T. micrantha (Fig. 2 b).
Aunque faltó una réplica de sitio con pasto africano para probar estadísticamente la
diferencia entre el sitio dominado por pasto africano y sitios dominados por gramas bajas, la
menor supervivencia se observó en el sitio 1 dominado por pasto africano, en donde las especies
tardías tuvieron sólo un 17.7 ±15% de supervivencia en el tratamiento con pasto vs. 80 ±5 y 52
±5% en los otros dos sitios (2 y 3) dominados por gramas bajas. En los tratamientos sin pasto
igualmente el sitio 1 tuvo menor supervivencia (47 ±1%) que los otros sitios 2 y 3 (95 ±2% y 86
±7%).
Tabla 1. Análisis de Devianza del porcentaje de supervivencia de plántulas de tres especies pioneras y tres tardías a los 42 meses del transplante en potreros abandonados, en función del tratamiento de a) remoción de pasto y grupo sucesional y b) remoción de pasto y especie. Resid. = residual(es), Dev= devianza. a) Por grupo sucesional Fuente de variación Gl Devianza Gl. Resid. Dev. Resid. F P Modelo nulo 71 416.8 Pasto 1 28.9 70 387.8 6.6 0.012 Grupo sucesional 1 30.2 69 357.7 6.9 0.011 Pasto x Grupo sucesional 1 6.6 68 351.0 1.5 0.222 b) Por especie Fuente de variación Gl Devianza Gl Dev. Resid. F P Modelo nulo 71 416.8 Pasto 1 28.9 70 387.8 6.6 0.013 Especie 5 75.6 65 312.2 3.4 0.008 Pasto x Especie 5 9.2 60 303.0 0.4 0.833
144
Figura 2. Promedios de supervivencia (± error estándar) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T.
micrantha y M. coriacea) y tres tardías (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) a los 42 meses
de transplantadas en funcion de a) tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional y b) remoción de
pasto y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P< 0.05, prueba de
Tukey HSD).
Causas de mortalidad
El MANDEVA mostró interacciones significativas entre las causas de mortalidad y el grupo
sucesional de las especies y entre las causas de mortalidad y la remoción de pasto (Tabla 2, Figs.
3 a, b). La mortalidad por tuza fué cuatro veces mayor en especies tardías (23.0 ±3.1%) que en
especies pioneras (5.8 ±1.7%, Fig. 3 a), mientras que las proporciones de mortalidad debidas a
ratones y putrefacción no fueron diferentes entre especies pioneras y tardías. Las proporciones de
Por especie
0
20
40
60
80
100
H. don
nell-s
.
T. micr
antha
M. cori
acea
Q. xala
pens
is
Q. germ
ana
F. gra
ndifo
lia
Sup
ervi
venc
ia (%
) a
cdbcdabcdabcd
abcdababcdabca
dd
*b)
Por grupo sucesional
0
20
40
60
80
100
Pioneras Tardías
Sup
ervi
venc
ia (%
)
Sin pastoCon pasto
a
b bab*
a)
145
mortalidad por ratones y por putrefacción fueron mayores en las parcelas con pasto que las sin
pasto, pero la diferencia fue significativa sólo para el caso de mortalidad por putrefacción (Fig.3
b). En las parcelas sin pasto no hubo mortalidad por putrefacción, mientras que con pasto la
mortalidad por esta causa fue de 10.4 ±3.1%. La mortalidad por deshidratación fue muy escasa y
estuvo relacionada con el transplante. Del total de 1056 plántulas transplantadas en los tres sitios,
se registró una mortalidad por deshidratación de sólo 23 plantas pioneras en las parcelas sin pasto
y 20 en las parcelas con pasto, y sólo murieron por desecación 6 plántulas de especies tardías en
parcelas sin pasto y 2 en parcelas con pasto, y esta mortalidad por desecación sólo se observó
durante el primer mes de transplantadas.
Tabla 2. Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) del porcentaje de mortalidad de plántulas de tres especies pioneras y tres tardías en potreros abandonados, en función del tratamiento de remoción de pasto, del grupo sucesional de la especie y de las tres principales causas de mortalidad (herbivoría por tuzas, por ratones y putrefacción, como medidas repetidas). Fuente de variación GL SC CM F P Intercepto 1 5.646 5.646 93.9 0.0000 Pasto 1 0.645 0.645 10.7 0.0017 Grupo sucesional 1 0.764 0.764 12.7 0.0007 Pasto x Grupo sucesional 1 0.007 0.007 0.1 0.7282 Error 68 4.087 0.060 Causa de mortalidad 2 1.639 0.819 16.4 0.0000 Causa x Pasto 2 0.399 0.199 4.0 0.0205 Causa x Grupo sucesional 2 0.785 0.393 7.9 0.0006 Causa x Pasto x Grupo 2 0.006 0.003 0.1 0.9376 Error 136 6.776 0.050
146
Figura 3. Promedios de mortalidad (± error estándar) de plántulas de tres especies arbóreas pioneras y tres
tardías en función de a) grupo sucesional de la especie y las tres principales causas de mortalidad, y b)
tratamiento de remoción de pasto y causa de mortalidad. Letras diferentes significan diferencias
significativas entre medias (P< 0.05, prueba de Tukey HSD).
Crecimiento de plántulas
Los ANDEVA de las variables de crecimiento al final del experimento por grupo sucesional y
por especie en función del tratamiento de remoción de pasto se presentan en la Tabla 3. En
cuanto a la TRCalt se observó una interacción significativa entre el tratamiento de remoción de
pasto y el grupo sucesional, mientras que en TACalt esta interacción no fue significativa. El
grupo de pioneras presentó mayor TRCalt y TACalt en el tratamiento sin pasto que en el
tratamiento con pasto, mientras que en el grupo de tardías no hubo diferencias entre ambos
tratamientos (Figs. 4 a, b). Los ANDEVAS por especie de la TRCalt también mostraron una
interacción significativa entre la especie y la remoción de pasto, sin embargo mediante la prueba
de comparaciones múltiples de Tukey (HSD; α =0.05) no se observaron diferencias significativas
0
5
10
15
20
25
30
Pioneras Tardías
Mor
talid
ad (%
)
Por tuzasPor ratonesPor putrefacción
b
aaa a
a
a)
0
5
10
15
20
Sin pasto Con pasto
Mor
talid
ad (%
)
a
c c
cbc
ab
b)
147
entre tratamientos de remoción de pasto para ninguna de las seis especies (Fig. 4 c). Para T.
micrantha la TACalt fue mayor en el tratamiento sin pasto que con pasto (Fig. 4 d) y para las
otras cinco especies no se detectaron diferencias significativas entre con pasto y sin pasto.
Tabla 3. Análisis de Varianza de las tasas relativas y absolutas de crecimiento en altura (TRCalt y TACalt), en área y diámetro basal (TRCab y TACdb), y del índice de esbeltez (Esbfin) al final de 42 meses de crecimiento de tres especies pioneras y tres tardías en función de a) grupo sucesional y tratamiento de remoción de pasto y b) especie y remoción de pasto. a) Por grupo sucesional TRCalt TACalt TRCab TACdb Esbfin Fuente de variación Gl F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 Grupo sucesional 1 359*** 0.32 6.4* 0.01 298*** 0.27 10.2** 0.01 64*** 0.08Pasto 1 11.1*** 0.01 227*** 0.23 36*** 0.03 119*** 0.13 17.4*** 0.02Grupo x Pasto 1 4.5* 0.00 2.7 0.00 5.1* 0.00 2.2 0.00 0.7 0.00Residuales 763 0.67 0.76 0.69 0.85 0.90 b) Por especie TRCalt TACalt TRCab TACdb Esbfin Fuente de variación Gl F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 Especie 5 128*** 0.45 6.9** 0.01 88*** 0.35 12.5*** 0.01 82*** 0.34Pasto 1 11.2*** 0.01 61*** 0.28 36*** 0.03 65*** 0.30 26.6*** 0.02Especie x Pasto 5 2.2* 0.01 1.8 0.01 3.0* 0.01 1.2 0.01 1.9 0.01Residuales 755 0.53 0.70 0.61 0.69 0.63 * = P ≤ 0.05, ** = P ≤ 0.01, *** = P ≤ 0.001
148
Figura 4. Promedios (± error estándar) de las tasas relativas y absolutas de crecimiento en altura (TRCalt
y TACalt) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q.
xalapensis, Q. germana y F. grandifolia) en función de a), b) tratamiento de remoción de pasto y del
grupo sucesional y c), d) remoción de pasto y especie. Letras diferentes significan diferencias
significativas entre medias (P< 0.05, prueba de Tukey HSD).
El ANDEVA para la TRCab mostró una interacción significativa entre el tratamiento de
remoción de pasto y el grupo sucesional, mientras que para la TACdb esta interacción no fue
significativa. El grupo de pioneras presentó mayor TRCab y TACdb en el tratamiento sin pasto
que en el tratamiento con pasto, mientras que en el grupo de tardías no hubo diferencias entre
ambos tratamientos (Figs. 5 a, b). Los ANDEVAS por especie de la TRCab también mostraron
un efecto significativo de la interacción entre la especie y la remoción de pasto. Las especies en
las que se observó una mayor TRCab en las parcelas sin pasto con respecto a las con pasto fueron
0
0.02
0.04
0.06
0.08
0.1
H. don
nell-s.
T. micr
antha
M. cori
acea
Q. xala
pensis
Q. germ
ana
F. gran
difoliaTR
Cal
t (cm
cm
-1 m
es-1
)
deefff
g g
cdcdabbc
aba
c)
0.00
0.02
0.04
0.06
0.08
0.10
Pioneras Tardías
TRC
alt (
cm c
m-1
mes
-1)
Sin pastoCon pasto
a
cb
a
a)
*
0
20
40
60
80
100
120
140
Pioneras Tardías
TAC
alt (
cm a
ño-1
)
Sin pastoCon pastoa
c b
a
b) *
030
6090
120150
180
H. don
nell-s.
T. micr
antha
M. cori
acea
Q. xala
pensis
Q. germ
ana
F. gran
difolia
TAC
alt (
cm a
ño-1
)
a
ded
e
ddc
bcabab
ab aa
*d)
149
T. micrantha y M. coriacea (Fig. 5 c), sin embargo en cuanto a la TACdb sólo en T. micrantha se
observó este efecto (Fig. 5 d).
Figura 5. Promedios (± error estándar) de las tasas relativas y absolutas de crecimiento en área
basal y diámetro basal (TRCab y TACdb) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T.
micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia) en función
de a), b) tratamiento de remoción de pasto y del grupo sucesional y c), d) remoción de pasto y
especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P< 0.05, prueba de
Tukey HSD).
Para el índice de esbeltez al final del estudio se observó un efecto significativo tanto de la
remoción de pasto, como del grupo sucesional y la especie (Tabla 3, Fig. 6 a, b). En especies
pioneras se observó una mayor esbeltez en los tratamientos con pasto que en los de sin pasto,
0.00
0.05
0.10
0.15
0.20
Pioneras Tardías
TRC
ab (c
m2 c
m-2
mes
-1)
Sin pastoCon pasto
a
cb
a
a)
*
0
1
2
3
Pioneras Tardías
TAC
db (c
m a
ño-1
)
Sin pastoCon pastoa
cb
a
b)
*
0
0.05
0.1
0.15
0.2
H. don
nell-s.
T. micr
antha
M. cori
acea
Q. xala
pensis
Q. germ
ana
F. gran
difoliaTR
Cab
(cm
2 cm
-2 m
es-1
)
aa
cde bcdbbc
hefgdef
ghfg
gh* *
c)
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
H. don
nell-s.
T. micr
antha
M. cori
acea
Q. xala
pensis
Q. germ
ana
F. gran
difolia
TAC
db (c
m a
ño-1
)
a
ede
e
cd
b
ab
bc abab
abab
*d)
150
mientras que en las tardías, que fueron menos esbeltas que las pioneras, no se observó efecto de
la remoción de pasto. M. coriacea fue la única especie que presentó una menor esbeltez en el
tratamiento sin pasto (Fig. 6 b).
Figura 6. Promedios (± el error estándar) del índice de esbeltez de plántulas de tres especies pioneras (H.
donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia),
en función de a) tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional y b) remoción de pasto y especie.
Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P< 0.05, prueba de Tukey HSD).
Microclima y suelo
En la Tabla 4 se muestran a) los valores promedio de las variables de microclima y del suelo de
las parcelas con pasto y sin pasto y b) un resumen del ANDEVA de estas variables en función del
tratamiento de remoción de pasto. De las variables de microclima se observó un efecto
significativo de la remoción del pasto sólo en la PAR sobre el suelo, mientras que en ninguna
0
20
40
60
80
100
Pioneras Tardías
Esb
elte
z fin
al
Sin pastoCon pasto
a
cb
a
a)*
0
20
40
60
80
100
120
H. don
nell-s.
T. micr
antha
M. cori
acea
Q. xala
pensis
Q. germ
ana
F. gran
difolia
Esbe
ltez
final
f
edecde
aba
bcdebcd
ab abca ab
*b)
151
variable del suelo se observó tal efecto. La PAR sobre el suelo fue tres veces mayor en el
tratamiento sin pasto que con pasto.
Tabla 4. a) Valores promedio y error estándar (e.e.) de variables de microclima de 24 mediciones mensuales y variables del suelo al inicio del experimento de evaluación del efecto de la remoción del pasto en el establecimiento de especies pioneras y tardías en potreros abandonados. b) Resumen del ANDEVA de variables microclimáticas y del suelo en función del tratamiento de remoción de pasto. PAR =Radiación fotosintéticamente activa. Diferentes letras indican diferencias significativas entre medias (P< 0.05). a) b)
Fuente de variación Sin pasto e.e. Con
pasto e.e. F P R2
Variables de microclima Humedad relativa sobre el suelo 70.3 2.7 78.1 2.2 5.1 0.087 0.56 Humedad relativa a 1 m del suelo 56.1 5.4 55.4 6.3 0.0 0.947 0.00 Temperatura sobre el suelo (°C) 27.9 1.3 24.2 1.3 2.4 0.198 0.37 Temperatura a 1 m del suelo (°C) 26.0 1.6 26.7 1.9 0.0 0.854 0.01 Temperatura del suelo a 5 cm (°C) 20.4 0.1 17.8 0.7 4.3 0.108 0.52 PAR (mol m2 d-1) sobre el suelo 3.7 b 0.6 1.2 a 0.1 7.0 0.050 0.64 PAR (mol m2 d-1) a 1 m del suelo 7.8 0.2 7.8 0.7 0.0 0.984 0.00 Cobertura del dosel (%) 4.8 1.7 3.1 1.0 0.1 0.727 0.03 Contenido de agua del suelo (%) 40.4 0.5 41.8 0.9 0.4 0.547 0.10 Variables del suelo pH 5.6 0.0 5.6 0.0 0.2 0.671 0.05 Materia orgánica (%) 17.9 0.6 17.6 0.6 0.0 0.885 0.01 Carbono total (%) 10.4 0.3 10.2 0.4 0.0 0.885 0.01 Nitrógeno total (%) 0.7 0.0 0.7 0.0 0.0 0.963 0.00 Potasio intercambiable (meq/100g) 0.6 0.1 0.7 0.2 0.0 0.837 0.01 Acidez intercambiable (meq/100g) 0.1 0.0 0.1 0.0 0.1 0.801 0.02
DISCUSIÓN
Efecto del estrato herbáceo en la supervivencia de plántulas de especies pioneras y tardías
El estrato herbáceo tuvo efecto negativo en la supervivencia de las especies tardías al final de los
3.5 años. Esto no corresponde con otros estudios en los que se observa mayor supervivencia de
especies tardías bajo el estrato herbáceo. Esta discrepancia en parte se debe a la distinta duración
de tiempo de los estudios. En los estudios de supervivencia menores a un año algunas especies
152
tardías toleran la competencia con los pastos debido a que las plántulas tienen mayores reservas
de energía en sus cotiledones que las especies pioneras por proceder de semillas grandes en
general (González-Montagut 1996, Hooper et al. 2002), mientras que las especies pioneras por
tener semillas mucho más pequeñas no tienen reservas energéticas suficientes para competir con
los estratos herbáceos densos en los primeros meses de vida (González-Montagut 1996, Holl et al.
2000, Posada et al. 2000). Las plántulas de especies de Quercus dependen más de sus reservas
cotiledonarias que del fósforo y potasio del suelo durante el primer año de crecimiento (Brookes
et al. 1980). Las plántulas de las especies tardías después del primer año de vida, una vez
agotadas sus reservas cotidelonarias, también se ven expuestas a la competencia con el estrato
herbáceo-arbustivo y a la herbivoría por roedores durante relativamente más tiempo que las
especies pioneras, por tener tasas de crecimiento más lentas que éstas. Después de los 2.5 años
posteriores al transplante el efecto del estrato herbáceo siguió siendo notable en la mortalidad de
especies tardías, por el contrario en este periodo la mortalidad de especies pioneras fue casi nula
ya que por su rápido crecimiento en altura pudieron sobrepasar el estrato aéreo de los pastos (20-
100 cm de altura) desde los 12 meses posteriores al transplante cuando llegaron a una altura
promedio de 130 cm, a diferencia de las tardías que para el final de ese primer año alcanzaron
sólo 62 cm de altura promedio. En otros experimentos que duran más de un año también se ha
observado un efecto negativo del estrato herbáceo sobre plántulas de especies de Quercus y
Fagus (Davis et al. 1999, Löf 2000, Coll et al. 2004).
En el sitio dominado por pasto estrella africana se observó una tendencia a una mayor
mortalidad que en los otros dos sitios dominados por gramas bajas. Es necesario realizar un
estudio con replicas suficientes de diferentes tipos de pasto (pasto alto africano vs. gramas bajas)
para corroborar estadísticamente esta observación. Este fenómeno en el que pastos nativos de
baja estatura permiten el establecimiento de especies leñosas se ha observado en otras áreas
montañosas neotropicales como en las montañas Luquillo en el noreste de Puerto Rico (Aide et al.
1996) y en la vertiente noreste de la Sierra Nevada de Santa Marta, en Colombia (Aide y Cavelier
1994). Desafortunadamente desde mediados del siglo XX la cobertura de pastos altos africanos
ha aumentado en el Neotrópico (Parsons 1972), tanto por la siembra del hombre como por su
forma invasora de crecimiento, por lo que en muchas zonas el pasto africano inhibe el
establecimiento de leñosas, como la del presente estudio en las montañas de Veracruz, con el
pasto estrella africana (Cynodon plectostachyus), y en otras montañas de Costa Rica (Holl et al.
153
2000) y Puerto Rico (Aide y Cavelier 1994) con el pasto Melinis minutiflora, o en zonas bajas
como en el Canal de Panamá con Saccharum spontaneum (Hooper et al. 2002). Cynodon
plectostachyus causa una alta mortalidad de plántulas debido a su denso entramado de estolones y
follaje que derriba las plántulas, las ensombrece y humedece ocasionándoles debilitamiento,
muerte y putrefacción (“damping off”).
Las especies con mayor supervivencia bajo la competencia con el estrato herbáceo fueron
H. donnell-smithii y M. coriacea, esto pudo ser debido a su rápido crecimiento y a su alta
capacidad de rebrotar a partir de tocones. Particularmente, M. coriacea mostró una alta
plasticidad morfológica al crecer con tallos muy delgados de forma escandente entre el denso
pasto C. plechtostachyus, lo que le permitió eludir la sombra y alcanzar sobrepasar el estrato
herbáceo, evitando así la mortalidad por putrefacción. Q. xalapensis fue la especie más
favorecida por el tratamiento de remoción de pasto, debido a su intolerancia parcial a la sombra,
lo que la hace más susceptible a la putrefacción que las otras dos especies fagáceas, y a su tasa de
crecimiento más lenta que la de las pioneras.
En vista de que el daño de los roedores produce la muerte sólo en plantas de tamaño
pequeño (generalmente menores a 10 cm de diámetro basal del tallo) y de que las especies
arbóreas tardías tienen tasas de crecimiento más lentas que las pioneras, el tiempo que las tardías
en su etapa de planta pequeña están expuestas a los roedores es mucho mayor que el de las
pioneras, y por lo tanto pueden sufrir mayor mortalidad por estos agentes, lo cual fue observado
en el presente estudio, aunque puede haber otros factores que influyan en este aspecto como una
posible mayor palatabilidad para los roedores de plántulas de especies fagáceas sobre las de
especies pioneras. Se sabe que T. micrantha (llamada también “mata caballos”) presenta en sus
tejidos sustancias tóxicas para determinadas especies animales que de alguna manera la podrían
proteger de la herbivoría por roedores.
Efecto del estrato herbáceo en el crecimiento de especies pioneras y tardías
La remoción del estrato herbáceo tuvo un efecto significativo en las tasas de crecimiento en altura
y área basal sólo en las especies pioneras, las especies tardías no fueron afectadas por este factor.
Las especies pioneras, que son las que arriban en etapas tempranas del abandono de los potreros
cuando dominan los pastos, presentaron un mayor crecimiento en altura y en área basal en
ausencia del pasto. Las especies de gramas de baja estatura pueden ofrecer poca competencia
154
aérea para la captura de luz, pero en cambio generan una fuerte competencia subterránea al
limitar la absorción de nutrientes del suelo y el crecimiento radical de otras especies debido a su
denso estrato de raíces. Pero debido a que las especies arbóreas pueden traspasar el estrato
radicular en un tiempo más corto que el estrato aéreo de los pastos altos africanos, el efecto
competitivo de estos pastos exóticos puede ser mayor que el de las gramas bajas. González-
Montagut (1996) detectó un menor efecto de las gramas Axonopus compressus y Paspalum
conjugatum que el pasto africano C. plectostachyus sobre el crecimiento de tres especies arbóreas
tropicales. En el presente estudio, T. micrantha y M. coriacea fueron las especies afectadas en
mayor grado en su crecimiento en área basal por la presencia del estrato herbáceo, lo que indica
que estas especies pueden ser favorecidas en sitios con poca o nula cobertura vegetal, o por
labores de chapeo y cajeteo. Las especies tardías, aunque por su tasa de crecimiento más lenta
estuvieron expuestas a la competencia del estrato herbáceo aéreo durante más tiempo que las
pioneras, presentaron mayor capacidad competitiva al no ser afectadas por la presencia del pasto
en su crecimiento. El lento crecimiento de estas especies les sirve como estrategia para sobrevivir
a la competencia con la vegetación herbácea debido a que necesitan pocos recursos por unidad de
tiempo y presentan una gran eficiencia en el uso de los nutrientes (Aerts y Chapin III 2000). En
algunos estudios se ha observado que tanto el crecimiento de plántulas de Fagus como de
Quercus han sido afectados por la vegetación herbácea, principalmente por competencia por agua
y nutrientes (Kolb et al. 1990, Davis et al. 1998, Davis et al. 1999, Löf 2000, Coll et al. 2004).
Sin embargo, hay otros estudios en los que el estrato herbáceo no ha tenido efecto significativo en
el crecimiento de Fagus (Madsen 1995, Curt et al. 2005). En regiones volcánicas como la del
presente estudio una posible razón por la que el estrato herbáceo puede no afectar el crecimiento
de Fagus es el alto contenido de agua y nutrientes que tiene el suelo derivado de cenizas
volcánicas, que puede reducir la competencia con las raíces de los pastos como lo han
argumentado Curt et al. (2005) quienes también estudiaron esta competencia en suelos volcánicos
del Macizo Central de Francia. Otra razón posible es la habilidad que tienen las plántulas de las
fagáceas para explotar volúmenes de suelo no colonizados por los pastos a través de las raíces
finas y ramificadas de Fagus (Curt et al. 2005) o a través de las raíces más profundas de Quercus
(Löf 2000).
155
Relación de variables ambientales y establecimiento de especies pioneras y tardías
La supervivencia de plántulas de especies arbóreas fue menor en presencia de pasto y esta
diferencia fue mayor en el sitio 1, el cual presentó mayor contenido de K (1.4 meq/100gr) que los
otros dos sitios (0.25 y 0.35 meq/100gr), aunque faltó replica de este tipo de sitio para corroborar
la diferencia estadísticamente. Este mayor contenido de nutrientes estuvo relacionado con un
mayor crecimiento del pasto estrella africana y una mayor competencia aérea de este pasto que
provocó mayor putrefacción de las plántulas de los árboles bajo el tratamiento con pasto. Un
fenómeno similar a éste fue observado por Pareliussen et al. (2006) quienes detectaron una mayor
mortalidad de plántulas arbóreas en parcelas donde se les adicionó fertilizante químico (NPK),
debido a un mayor crecimiento de arbustos que ocasionó una mayor competencia.
En las parcelas donde se removió el pasto se registró una mayor PAR sobre el suelo. A
pesar de que la competencia aérea lateral puede aumentar el crecimiento en altura, el tratamiento
con pasto redujo el crecimiento en altura y área basal de las especies pioneras. Esto demuestra
que aún en ecosistemas abiertos sin dosel arbóreo el ambiente lumínico en el suelo puede variar y
afectar la supervivencia y crecimiento de plántulas, confirmando que la disponibilidad de luz es
probablemente el recurso que más frecuentemente limita el crecimiento y supervivencia de las
plantas de bosques tropicales (Chazdon 1988, Fetcher et al. 1994 ) y que es un componente muy
importante en el nicho de regeneración de las especies (Canham et al. 1994, Kobe 1999) y en el
funcionamiento general del ecosistema (Kohen et al. 1995) en su etapa sucesional temprana.
CONCLUSIONES E IMPLICACIONES PARA LA RESTAURACIÓN DEL BOSQUE MESOFILO DE MONTAÑA
En potreros recién abandonados es posible el establecimiento de plántulas transplantadas de
especies pioneras y tardías, sin embargo el estrato herbáceo ejerce efecto de competencia
importante y aumenta la herbivoría por roedores. El pasto en general contribuyó a aumentar la
mortalidad de especies tardías y reducir el crecimiento de pioneras. Pero el efecto del pasto sobre
la supervivencia y crecimiento de plántulas arbóreas puede depender del tipo de pasto
considerado.Es necesario realizar un estudio enfocado a probar el efecto de los diferentes tipos de
pastos (pastos altos africanos vs. gramas bajas) en el establecimiento de especies arbóreas ya que
156
en el presente trabajo faltó replicación de sitio con pastos africanos para probar estadísticamente
el hecho observado de que el pasto estrella africana afecta en mayor magnitud que las gramas
bajas, la supervivencia y el crecimiento de plántulas tardías y pioneras.
El uso de especies pioneras puede reducir costos, pérdidas y acelerar la restauración
notablemente al sufrir menor impacto de herbivoría por roedores y crecer más rápido que las
tardías a pesar de que la competencia con el estrato herbáceo reduce su crecimiento. El
establecimiento de especies tardías por su lento crecimiento resulta más costoso debido al mayor
tiempo que se requiere para reducir la competencia herbácea y herbivoría a través de chapeos y
cajeteos. Es por ello que acelerar la recuperación del bosque mesófilo en potreros recién
abandonados tiene un costo importante a considerar, sobre todo cuando hay pastos africanos y
herbívoros abundantes. Se puede acelerar la recuperación del bosque mesófilo de montaña en
potreros, pero hay compromisos entre el tiempo, tipo de especies e inversión en labores de
mantenimiento.
Con base en estos resultados en potreros recién abandonados con gramas bajas, se
recomienda, antes de transplantar plántulas de especies pioneras o tardías, realizar remoción de
estrato herbáceo (aéreo y radicular) con azadón en forma de cajetes de al menos un metro de
diámetro, cada 3 meses durante dos años posteriores al transplante. Después del cajeteo se
recomienda colocar un acolchado de materia vegetal sobre el cajete para evitar el estrés por
deshidratación. En potreros recién abandonados con pastos altos africanos se recomienda no
plantar plántulas sino brinzales (plantas en estadío posterior al de plántulas) de especies pioneras
y tardías con estatura suficiente para sobrepasar la mayor densidad del follaje del pasto y realizar
cajetes de un metro de diámetro cada 3 meses durante dos años. Es preferible realizar la
plantación inmediatamente después de que es retirado el ganado, ya que con el tiempo el
crecimiento agresivo e invasor de los pastos aumenta considerablemente la competencia con los
propágulos plantados y los costos de remoción del pasto.
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160
CAPÍTULO 6
Síntesis e implicaciones
161
CAPÍTULO 6: Síntesis e implicaciones de la restauración pasiva y de la restauración activa del BMM El trabajo de investigación de la presente tesis tuvo dos objetivos generales, el primero fue
estudiar la sucesión secundaria del bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados con el
fin de determinar los patrones de cambio en el tiempo y en el espacio para discernir en que grado
la sucesión por sí sola (restauración pasiva) está recuperando la estructura, riqueza, diversidad y
composición del bosque maduro de referencia. El segundo objetivo fue el estudio experimental
de algunos procesos de la restauración activa del bosque mesófilo con el fin determinar formas
de intervención que puedan acelerar el proceso de recuperación de este bosque.
Restauración pasiva de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados
La restauración pasiva en el tiempo
El grado y la tasa en que se recupera un bosque dependen de los indicadores que en los estudios
sean considerados para medir la recuperación (Finegan 1996, Guariguata y Ostertag 2001,
Breugel et al. 2006). En la presente cronosecuencia la recuperación de los parámetros
estructurales estudiados en general fue relativamente rápida. Se alcanzaron valores similares a los
del bosque maduro en 8 años para la densidad de árboles, en 30 años para la altura media y en 50
años para el área basal y la altura máxima del dosel. Esta rapidez en la recuperación en algunas
variables estructurales es un patrón frecuentemente observado en la sucesión secundaria tropical
(Guariguata et al. 1997, Tucker 1998, Denslow y Guzman 2000, Peña-Claros 2003, Breugel et al.
2006). Sin embargo, una rápida recuperación de área basal no implica una similar recuperación
en biomasa aérea, ya que las especies pioneras tienen menor densidad de madera y menor
estatura que las especies dominantes de bosque maduro. Por ello se puede estimar que en la
cronosecuencia estudiada la recuperación en biomasa aérea puede tomar mucho más tiempo que
los 50 años necesarios para recuperar el área basal del bosque, lo cual puede lograrse hasta que se
recupere una composición y área basal de especies con densidades de madera similares a las de
las especies del bosque maduro. Algunos autores han confirmado que la recuperación en biomasa
puede tomar más de 70 u 80 años en bosques tropicales (Brown y Lugo 1990b, Hughes et al.
1999). En la presente investigación no se estimó la biomasa aérea debido a la falta de
162
información sobre las densidades específicas de la madera de la mayoría de las 81 especies de
árboles registradas. Se requiere una investigación en la que se determinen estas densidades para
la amplia diversidad de especies leñosas de la región o medir la biomasa de especies
representativas de los diferentes grupos funcionales.
La cronosecuencia estudiada se encuentra en la parte baja (1300-1600 m snm) del rango
altitudinal del bosque mesófilo en la región (1200-2400 m snm), es por ello que su tasa de
recuperación en área basal es similar a la de los bosques tropicales de zonas bajas, e inferior a los
74 años estimados para la recuperación del bosque montano de altitudes superiores (2900-3000 m
snm) en Talamanca, Costa Rica (Kappelle et al. 1996). Estos resultados evidencian la existencia
de un gradiente en las tasas de recuperación de bosques tropicales negativamente correlacionado
con la altitud (Ewel 1980).
Igualmente, la rápida recuperación en riqueza y diversidad de especies en la
cronosecuencia estudiada no se reflejó en una recuperación similar en cuanto a composición de
especies. La composición de especies en los primeros 35 años fue muy disímil a la observada en
los bosques maduros. Se observó una cantidad considerable de especies en los bosques maduros
que no se encontraron en los sitios menores de 35 años, tales como Gymnanthes longipes,
Trophis mexicana, Ternstroemia sylvatica, Parathesis melanosticta, Magnolia schiedeana,
Lonchocarpus guatemalensis, Deppea grandifolia, Pithecelobium arboreum, Arachnothryx
capitellata, Citharexilum mocinnii y Cyathea divergens. La colonización de estas especies de
bosques primarios en los campos abandonados puede tardar más de un siglo en lograrse por
medios naturales y este es uno de los más grandes problemas para restaurar en forma pasiva la
biodiversidad de los bosques. Varios estudios de cronosecuencias en bosques tropicales han
estimado que el tiempo que puede tardar la sucesión secundaria en recuperar una composición
similar a la de los bosques maduros puede ser de no menos de 80 o 100 años (Saldarriaga et al.
1988, Aide et al. 2000, Denslow y Guzman 2000), incluso se ha estimado con el uso de modelos
basados en procesos que las especies tardías tolerantes de la zona del presente estudio pueden
tardar hasta 300 años en llegar a recuperar el área basal en un estado estable (Rütger et al. en
prensa).
La clasificación de las especies en formas de vida y grupos funcionales de mecanismos
de dispersión y tolerancia a la sombra nos ayuda a esclarecer procesos básicos que intervienen en
la sucesión. En la presente investigación, las primeras etapas de la sucesión estuvieron dominadas
163
por especies de hierbas, arbustos, lianas, plántulas y juveniles de especies arbóreas pioneras
intolerantes a la sombra, las cuales aprovechan las condiciones de alta luminosidad en el
sotobosque debidas a la ausencia de un dosel denso y alto. En la etapa intermedia de la sucesión
la riqueza total de plantas vasculares decrece en el momento que las especies de árboles pioneros
de larga vida y especies intermedias empiezan a crear un dosel más cerrado. La reducción en
riqueza de especies se puede mantener en etapas tardías de la sucesión también debido a que las
especies más tolerantes empiezan a dominar y a suprimir a las menos tolerantes. Sin embargo, la
riqueza de especies en un paisaje forestal de etapa tardía puede volver a tener un incremento en el
momento en que los árboles tardíos viejos mueren y crean claros donde pueden volver a
desarrollarse las especies pioneras.
La presencia de abundantes arbustos en etapas tempranas de la sucesión puede ser un
factor facilitador de ésta debido a que funcionan como perchas en donde las aves y otros
vertebrados pueden depositar las semillas, y a que en los ambientes áridos y fríos funcionan como
nodrizas de plántulas al bajar la intensidad de factores estresantes con el microclima
proporcionado por sus copas. Pero en los ambientes mésicos como en las montañas templadas
húmedas, donde hay condiciones más favorables para el desarrollo de una gran diversidad de
plantas, el gran desarrollo en cobertura de arbustos, hierbas y lianas puede convertirse en un
factor limitante que arreste la sucesión, al generar competencia con los árboles jóvenes
(Callaway y Walker 1997). En los potreros abandonados estudiados hubo una importante
dominancia de arbustos y plantas trepadoras en los primeros 8 años de abandono que pudo haber
arrestado la sucesión, pero probablemente su distribución en forma de parches y la colonización
simultánea de una gran diversidad de plántulas de árboles pioneros, permitió el desarrollo del
estrato arbóreo. La riqueza, densidad y área basal de especies pioneras de arbustos y lianas
aumentaron y disminuyeron rápidamente en la etapa temprana de la sucesión entre los primeros 8
años de abandono, ya que fueron reemplazados al final de esta etapa por árboles pioneros
juveniles, mientras que las especies tardías de árboles fueron aumentando en riqueza y
abundancia en forma lenta y paulatina a lo largo de todo el periodo estudiado, lo cual apoya la
idea de que la transición entre formas de vida es más abrupta en especies pioneras que en las no
pioneras, como sugiere Brown (1992) y como lo confirman Bonet y Pausas (2004) para un
ambiente semiárido.
164
El análisis de las trayectorias de los diferentes grupos funcionales permitió entender en
forma simplificada cómo los mecanismos de dispersión y de habilidad competitiva (tolerancia a
la sombra) pueden influir a lo largo de la sucesión en la persistencia de las especies a nivel de
paisaje (dispersión) y a nivel de comunidad local (tolerancia), y de esta manera se pudieron hacer
comparaciones globales con otros estudios sucesionales (Pausas y Lavorel 2003). Por ejemplo, se
pudo observar una semejanza en la trayectoria de la riqueza de especies agrupadas por
mecanismo de dispersión en cronosecuencias tan diferentes como la del bosque mesófilo de
montaña del presente estudio y la de campos abandonados en la zona semiárida mediterránea
(Bonet y Pausas 2004). En los dos casos, en la etapa inicial de la sucesión existe una alta riqueza
de especies anemócoras, y la riqueza de especie barócoras se incrementa paulatinamente a
medida que se reduce la riqueza de anemócoras, siendo la riqueza de especies endozoócoras
constante a lo largo de todo el periodo sucesional en ambos estudios. Igualmente, se pudieron
detectar semejanzas en las proporciones de especies clasificadas por su tolerancia a la sombra a lo
largo de la sucesión entre la presente cronosecuencia de bosque mesófilo y la estudiada por
Howard y Lee (2003) en bosques mixtos de especies caducifolias y coníferas de New Hampshire.
En ambos casos, la proporción de especies intolerantes a la sombra inició con un porcentaje
mayor a 95% y decayó a menos del 5% en la etapa tardía de la sucesión. En el caso de la
cronosecuencia de New Hampshire, el grupo de especies con mayor riqueza en la etapa tardía fue
el de las especies tolerantes, probablemente debido a que tal estudio abarcó un periodo de tiempo
más prolongado (209 años), en cambio en la del bosque mesófilo de Veracruz el grupo con mayor
riqueza en esa etapa fue el de las especies con tolerancia intermedia. Cabe resaltar que en otros
bosques tropicales, como el de Barro Colorado, también se ha detectado que la mayoría de las
especies del bosque maduro tienen tolerancia intermedia a la sombra y que son pocas las especies
con tolerancia extrema (Wright et al. 2003).
Una de las características especiales que tienen los bosques mesófilos de montaña o
bosques nubosos en Mesoamérica es que están formados por una mezcla de especies de afinidad
fitogeográfica tropical y especies de origen templado. De acuerdo al presente trabajo, las especies
tropicales dominan en área basal y riqueza en las etapas iniciales de la sucesión y paulatinamente
son desplazadas a lo largo de la sucesión por una dominancia en área basal de las especies de
origen templado. Sin embargo, la riqueza de especies tropicales sigue siendo mayor que la de las
templadas aún en etapas tardías de la sucesión. Esto se debe a que en los bosques mesófilos
165
maduros las especies tropicales presentan tamaños medianos a pequeños, conformando
principalmente los estratos bajos del dosel y el sotobosque, estratos que son muy diversos pero
que tienen menor área basal que los árboles del dosel, estrato dominado por especies de origen
templado. En el bosque estudiado, a pesar de estar ubicado en la parte baja de la montaña (1300 a
1600 m snm) y de que está dominado en riqueza por especies tropicales, es notable la ausencia o
escasa presencia de especies tropicales de estatura alta en el dosel. A lo largo de la
cronosecuencia, incluyendo a los bosques maduros, de 81 especies de árboles presentes sólo se
encontraron cuatro especies tropicales de alta estatura: Clethra mexicana, Magnolia schiedeana,
Cedrela odorata (en su límite superior altitudinal) y Persea americana. ¿Cual sería la razón de
que las especies tropicales hayan encontrado su nicho en los estratos bajos del bosque mesófilo y
no en el dosel superior? Indudablemente influyen los factores climáticos, como la disminución
altitudinal de la temperatura, pero se requiere mayor investigación al respecto en la que se tomen
en cuenta factores clave tales como la tolerancia a la sombra de especies tropicales, la estrategia
caducifolia invernal de especies templadas, las tasas de crecimiento, la altura máxima, y las
estrategias de dispersión. En el dosel del bosque maduro es notable la codominancia de especies
anemócoras (Liquidambar, Carpinus, Ostrya, Clethra, Oreomunnea) junto con varias especies
barócoras-synzoócoras (Quercus, Fagus, Persea, Ocotea). También en la región estudiada es
notable la escasez en el dosel de especies extremadamente tolerantes a la sombra (mas no así en
el subdosel y sotobosque). La codominancia de especies anemócoras y la escasez en el dosel de
especies tolerantes a la sombra pueden ser indicios de que los bosques maduros de esta región
han estado sujetos a un patrón importante de perturbaciones. En la actualidad ya son escasos y
pequeños los relictos de bosque con presencia de especies tolerantes tales como los de F.
grandifolia, Magnolia dealbata, M. schiedeana, Ocotea disjuncta, Taxus globosa y Oreomunnea
mexicana, y entre las especies de árboles son éstas las que tienen mayor vulnerabilidad a la
extinción por varias razones, entre ellas la de poseer tasas de crecimiento lentas y mecanismos de
dispersión limitados.
Restauración pasiva en el espacio
En los potreros abandonados estudiados el efecto de la distancia a la fuente de propágulos en la
recuperación del bosque fue también dependiente de los parámetros considerados. Para la
recuperación de la estructura general de la vegetación no se observó un efecto de la distancia, la
166
vegetación alcanzó un área basal, densidad y altura media similares al bosque maduro en un
periodo de 40-50 años, tanto en la distancia cercana al bosque (0-10 m) como en la lejana (40-50
m). Sin embargo, el efecto de la distancia fue significativo en la recuperación de especies
arbóreas primarias, ya que fue más lenta y pobre en la distancia lejana al bosque que en la
cercana. Este efecto negativo de la distancia se observó principalmente para el grupo de especies
de semillas grandes que se dispersan por gravedad (barócoras) o por animales (synzoócoras). La
riqueza, área basal y densidad de las especies secundarias de semillas pequeñas con dispersión
por viento (anemócoras) o por animales (endozoócoras) aumentó rápidamente en ambas
distancias al borde. Especies baro-synzoócoras como las del género Quercus y anemócoras de
semillas medianas como Carpinus caroliniana fueron abundantes cerca del borde pero
escasearon a 40 m del bosque en las etapas tempranas de la sucesión.
Las limitaciones de dispersión y establecimiento de especies primarias a distancias
mayores a 40 m del bosque sugieren la necesidad de una intervención o restauración activa para
acelerar el proceso de regeneración de tales especies, que son las que tienen mayores riesgos de
extinción precisamente por estas limitaciones y otros factores como son sus lentas tasas de
crecimiento. En esta región montañosa húmeda con suelos derivados de cenizas volcánicas la
recuperación del bosque en potreros abandonados a distancias menores de 20 m del borde de
bosque es rápida, por lo que se puede proponer aprovechar la restauración pasiva en las distancias
cercanas a estos remanentes de bosque como una alternativa de bajo costo y efectiva, y así
reducir parcialmente los altos costos de una reforestación activa. Pero en potreros abandonados a
distancias mayores a 20 m es necesaria la reintroducción activa de propágulos (semillas o
plántulas) de especies de bosque maduro con limitadas capacidades naturales de dispersión.
También en áreas alejadas de los bosques maduros, aunque en forma natural pueden llegar las
especies pioneras dispersadas por viento o por animales, la introducción activa de plántulas de
árboles pioneros puede acelerar la sucesión en los casos donde exista el riesgo de arresto por
competencia con herbáceas, arbustos y lianas. En cualquier caso, la conservación de remanentes
de bosque maduro lo suficientemente grandes y numerosos para albergar la diversidad local de
fuentes de propágulos resulta imprescindible para la regeneración de los campos agropecuarios
abandonados adyacentes. En este caso, la conservación de bosques maduros se convierte en una
de las principales herramientas de la restauración pasiva.
167
Restauración activa de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados
De acuerdo a los resultados de los capítulos 2 y 3 sobre la restauración pasiva del bosque
mesófilo en potreros abandonados, se concluyó en la necesidad de la intervención o restauración
activa para acelerar el proceso de recuperación, principalmente de las especies primarias
intermedias y tardías limitadas por sus mecanismos restringidos de dispersión y tasas de
crecimiento relativamente lentas. De acuerdo a los resultados de los experimentos de
introducción activa de plántulas (capítulo 4), se concluye que las especies fagáceas (Quercus
xalapensis, Q. germana y Fagus grandifolia) que dominan el dosel del bosque mesófilo de
montaña en etapas intermedias y tardías, no sólo son capaces de sobrevivir y crecer en las etapas
más tempranas de la sucesión, en los potreros recién abandonados, sino que también resultan
beneficiadas por estos ambientes al encontrar mayor energía lumínica que las hace crecer aún
más rápido que en los estadíos sucesionales posteriores, como los acahuales de 9 a 17 años
estudiados. Esta tolerancia y beneficio que experimentan especies intermedias y tardías de la
sucesión en los sitios abiertos recién abandonados es debida en parte a su plasticidad, y aunque
algunas especies tardías no son tan plásticas y no toleran bien las condiciones de alta insolación
en su etapa de plántula como Drymis granadensis (Camacho-Cruz et al. 2000) y Magnolia
dealbata (Ramírez-Bamonde et al. 2005), cada vez hay más reportes de especies tardías que
pueden tolerar la condición abierta (Everham et al. 1996, Loik y Holl 1999, Hooper et al. 2002,
Martínez-Garza 2003).
Aunque la plasticidad fenotípica es más característica de las especies pioneras (Bazzaz
1979), las especies fagáceas presentaron buena plasticidad para aclimatarse a los sitios abiertos.
Fagus grandifolia a pesar de ser una de las especies más tolerantes a la sombra y tardías de la
sucesión, tiene respuesta fotoprotectora al reducir su contenido de clorofila de sus hojas
expuestas a luz directa (García-Plazaola y Becerril 2000). Muchas especies tolerantes han
presentado una mayor aclimatación al incremento en iluminación que a la disminución de luz
(Bloor y Grubb 2004). En los acahuales la sombra del dosel y humedad provocaron hasta un 34%
de mortalidad por putrefacción (damping off) en Q. xalapensis vs. un 7% en los potreros. Las tres
especies fagáceas estudiadas crecieron un 20% más en altura y un 100% más en diámetro basal
en potreros abiertos recién abandonados que en acahuales de 9 a 17 años de abandono dominados
por árboles y arbustos pioneros. Este hecho apoya la recomendación hecha por Martínez-Garza y
168
Howe (2003) de que se puede acelerar la restauración del bosque tropical en campos
agropecuarios recién abandonados reintroduciendo directamente las especies típicas de la etapa
madura del bosque, evitando así la espera de 30 a 70 años de dominancia de especies pioneras en
el lugar. Sin embargo, se debe tener en cuenta que las condiciones ambientales húmedas y
templadas (mésicas) de la región de estudio permitieron a las especies tardías tolerar las
condiciones abiertas de los estadios sucesionales tempranos y que en condiciones más extremas o
severas (menos húmedas, más frías o más calientes) se puede reducir la tolerancia en estas
especies, como ha sido observado para Fagus sylvatica en los extremos geográficos de su
distribución que presentan condiciones más secas (Madsen 1994, Aranda et al. 2002).
En los bosques tropicales, incluyendo a los bosques mesófilos de montaña, hay una
diversidad enorme de especies leñosas, y es costoso y tardado probar experimentalmente la
plasticidad de cada una para tolerar las condiciones de los campos recién abandonados. Martínez-
Garza (2003) recomienda estimar dicha plasticidad por medio de mediciones sencillas de masa
foliar por unidad de área y de máximas alturas, ya que existe una correlación positiva entre la
variación intraespecífica en masa foliar específica, la altura máxima y las tasas de supervivencia
y crecimiento de plántulas de especies tardías en ambientes tempranos de la sucesión. Sin
embargo, la plasticidad no es el único factor que interviene en la supervivencia de las plántulas en
potreros abandonados. En la presente investigación se detectaron dos factores externos a la
fisiología de las plantas muy importantes: el primero fue la herbivoría por roedores, y el segundo,
la competencia con pastos exóticos densos y altos. Es por esto que aunque las técnicas de
predicción que propone Martínez-Garza (2003) son herramientas muy útiles para seleccionar las
especies que pueden tolerar los ambientes tempranos de la sucesión, la experimentación que tome
en cuenta otros factores como condiciones ambientales, herbivoría y competencia, sigue siendo
otra herramienta necesaria para estimar el éxito de los programas de restauración activa. Es digno
de notarse que aunque los potreros presentan mejores condiciones para el crecimiento de la
especies fagáceas, también predisponen a una importante mortalidad por roedores,
principalmente por tuzas (hasta un 25% a los 3.5 años de la plantación), y por competencia con
pastos exóticos altos (hasta un 30%), por la cual no se deja de pagar una parte del “impuesto de
tiempo en la sucesión” sensu Martínez-Garza y Howe (2003). Por otra parte es interesante el
hecho de que en los acahuales la mortalidad por tuzas se redujo a cero, lo que indica una
importante contribución de la vegetación arbustiva y arbórea pionera en la reducción de este tipo
169
de herbivoría, que fue una de las causas de mortalidad más importantes en la presente
investigación. Si bien es cierto que esta vegetación arbustiva-arbórea secundaria también redujo
la competencia que generaban las herbáceas, también es cierto que esta misma vegetación fue un
factor importante de competencia para las tres fagáceas reduciendo sus tasas de crecimiento
notablemente, y aumentando la mortalidad de la especie menos tolerante a la sombra (Q.
xalapensis).
Los resultados del experimento del capítulo 4 también apoyan la conclusión hecha del
capítulo 3 sobre la pertinencia de permitir la restauración pasiva en distancias cercanas al borde
de bosque y no invertir en restauración activa en estas franjas para no elevar los costos de la
restauración innecesariamente. El experimento confirmó que en la distancia cercana al borde,
principlamente en los acahuales, la menor cantidad de luz en el sotobosque debida a la mayor
cobertura del dosel, se relaciona con una menor supervivencia en la especie menos tolerante a la
sombra (Q. xalapensis) y con un menor crecimiento en las tres especies fagáceas, aún en la más
tolerante (F. grandifolia).
Un corolario de la presente investigación es resaltar la necesidad de llevar a cabo estudios
a largo plazo y no sólo durante uno o dos años. Después de 3.5 años de crecimiento la mayor tasa
de crecimiento en altura se registró en los potreros en donde las plantas estuvieron expuestas al
100% de luz, lo cual contrasta con los resultados de otros estudios en bosques montanos donde se
ha evaluado el crecimiento por un periodo de tiempo más corto. Ammer (2003) y Ramírez-
Marcial et al. (2005) observaron menor crecimiento en altura en plántulas expuestas al 100% de
luz medidas en periodos de un año o menos. López-Barrera et al. (2006) no encontraron
diferencias entre luz y sombra a los 11 meses de crecimiento. También se ha observado que
plántulas de Fagus inmediatamente después de una apertura de un claro no presentan incrementos
en crecimiento en altura, pero este crecimiento se incrementa regularmente en los siguientes tres
años debido a un proceso de aclimatación a nuevas condiciones ambientales (Collet et al. 2001).
Se concluye que paradójicamente la mejor condición para el crecimiento de especies
tardías puede estar en la etapa temprana de la sucesión, por lo que si se quiere acelerar la
recuperación del bosque mesófilo en potreros, se recomienda plantar especies tardías en potreros
recién abandonados aún cuando haya un costo de cierta mortalidad por herbivoría. Se recomienda
para futuros estudios probar el establecimiento de especies tardías en etapas sucesionales más
tempranas que la de los acahuales arbóreo-arbustivos utilizados en el presente trabajo, es decir en
170
campos abandonados de coberturas bajas de herbáceas o arbustos (con un rango de alturas entre
medio metro y dos metros), o con diferentes porcentajes de cobertura arbustiva. El éxito de las
plantaciones de árboles dependerá de los objetivos de la restauración. Si el objetivo principal es
la recuperación de la biodiversidad en general, un 40% de mortalidad por herbívoros no
representa un costo excesivo, ya que la herbivoría puede aumentar la biodiversidad al reducir la
densidad de especies dominantes. Pero si el objetivo es recuperar una parte específica de la
biodiversidad, por ejemplo, una especie en peligro de extinción, entonces un 40% de mortalidad
puede resultar de mayor peso, debido a los altos costos de producción, transporte, transplante y
mantenimiento, que se requieren para mantener una población viable. Igualmente una alta
mortalidad resulta importante en los casos en los que se quiere combinar la restauración con
aprovechamiento de recursos forestales maderables, por las mismas implicaciones económicas
que resultan de las pérdidas, cuando se quiere alcanzar una determinada cantidad de productos.
Es por ello que en la planeación de la cantidad de árboles a plantar se requiere tomar en cuenta la
tasa de supervivencia observada en previos experimentos. Por otra parte, debido al universal
requerimiento de luz de las plantas leñosas para su crecimiento, no se recomienda plantar
especies de dosel tardías en acahuales viejos ni bosques maduros con dosel cerrado (con una
cobertura mayor al 50%) a menos que se hagan podas de aclareamiento del dosel o se planten en
claros grandes. Si se plantan especies tardías en acahuales jóvenes dominados por arbustos y
árboles pioneros, igualmente se recomienda realizar podas para abrir el dosel a menos de un 50%
de cobetura. No se recomienda plantar especies tardías en potrero o acahual a menos de 10-15m
de distancia del bosque maduro con dosel cerrado.
De acuerdo a los resultados del capitulo 5 se sugiere que el estrato herbáceo ejerce una
competencia significativa y ofrece un ambiente adecuado para aumentar la herbivoría por
roedores sobre las plántulas introducidas en potreros abandonados. En la presente investigación,
el pasto en general contribuyó a aumentar la mortalidad de especies tardías y reducir el
crecimiento de pioneras. Sin embargo, el efecto en la mortalidad puede depender del tipo de
pasto. El pasto exótico estrella africana por su estatura alta, follaje denso y crecimiento agresivo e
invasor, puede afectar la supervivencia y el crecimiento de tardías y pioneras en mayor magnitud
que las gramas bajas. En este trabajo no se pudo confirmar estadísticamente el efecto del tipo de
pasto en el establecimiento de plántulas, debido a que faltó repetición de sitio con pasto estrella
africana. Sin embargo, su efecto fue digno de notarse en la mortalidad de plántulas por
171
putrefacción. La mayor cobertura de este pasto en uno de los sitios no estaba prevista, ya que al
inicio del experimento la composición de los tres sitios era similar, pero en el transcurso del
experimento el pasto estrella africana invadió el sitio. Por lo que se recomienda para futuros
estudios tener mayor similaridad en las condiciones topográficas y de suelo entre sitios, que la del
presente trabajo.
Por otra parte, se observó que el uso de especies de árboles pioneros puede reducir costos,
pérdidas y acelerar la restauración notablemente al sufrir menor impacto de herbivoría por
roedores y vencer más rápidamente la competencia de los pastos. El establecimiento de especies
tardías resulta más costoso debido al mayor tiempo que se requiere para reducir la competencia
herbácea y herbivoría a través de chapeos y cajeteos. Es por ello que acelerar la recuperación del
bosque mesófilo en potreros recién abandonados tiene un costo importante a considerar, sobre
todo cuando hay pastos africanos, herbívoros abundantes y especies de lento crecimiento que
necesitan ser reintroducidas. Con base en estos resultados, en potreros recién abandonados con
gramas bajas, se recomienda, antes de transplantar plántulas pioneras o tardías, realizar remoción
de estrato herbáceo (aéreo y radicular) con azadón en forma de cajetes de al menos un metro de
diámetro, cada 3 meses durante dos años posteriores al transplante. En potreros recién
abandonados con pastos altos africanos se recomienda no plantar plántulas sino brinzales (plantas
en estadío posterior al de plántulas) de especies pioneras y tardías con estatura suficiente para
sobrepasar la mayor densidad del follaje, y realizar cajetes de un metro de diámetro cada 3 meses
durante dos años.
En potreros recién abandonados es posible y aconsejable reintroducir tanto especies
pioneras como especies tardías. La introducción simultánea de ambos grupos sucesionales en
potreros recién abandonados no se evaluó en la presente investigación, pero de acuerdo al
resultado de que las especies tardías también pueden ser beneficiadas en su crecimiento por el
ambiente abierto del potrero, un ensamble equilibrado de especies pioneras y tardías desde el
inicio de la sucesión puede ser una de las mejores opciones para acelerar la restauración del
bosque mesófilo de montaña.
En términos generales, se concluye que es posible acelerar la recuperación del bosque
mesófilo de montaña en potreros abandonados, pero hay compromisos entre el tiempo, tipo de
especies recuperadas e inversión económica en labores de mantenimiento. El compromiso
principal es entre tiempo y costo: o se avanza más lento a menor costo (restauración pasiva) o se
172
avanza más rápido a mayor costo (restauración activa). La mejor alternativa es una combinación
de ambos procesos: permitir la restauración pasiva en franjas de los potreros cercanas a los
bordes de fragmentos remanentes de bosque y aplicar la restauración activa en áreas alejadas de
tales fragmentos y en zonas donde la competencia herbácea o el deterioro del suelo puedan
arrestar la sucesión. El alto valor que tiene el bosque mesófilo de montaña como proveedor de
una alta biodiversidad y una amplia gama de servicios ambientales, hace que el costo de acelerar
el proceso de su restauración sea de mucho menor importancia que el costo de no hacerlo.
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